universidad autÓnoma de baja california surbiblio.uabcs.mx/tesis/te3241.pdfesta tesis de...

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR

ÁREA DE CONOCIMENTO DE CIENCIAS DEL MAR

DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA

TESIS

ESPONJAS MARINAS VERONGIDAS (PORIFERA: VERONGIDA) DE LA BAHÍA DE LA PAZ, BCS, MÉXICO

QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE:

BIÓLOGO MARINO

PRESENTA:

ZVI SHANERIF HOFFMAN RAMÍREZ

DIRECTOR:

DR. CARLOS ARMANDO SÁNCHEZ ORTIZ

LA PAZ, BCS, MÉXICO, ENERO DE 2015

Esta tesis de licenciatura se realizó dentro del “Programa de Investigación para la Conservación de la Fauna Arrecifal” de la Universidad Autónoma de Baja California Sur (PFA-UABCS), bajo la dirección del Dr. Carlos Armando Sánchez Ortiz. También forma parte de los productos del Cuerpo Académico UABCS-CA-43 “Ecosistemas marinos y sus servicios ambientales”. La investigación se realizado con los apoyos de los proyectos: PROMEP 2006 “Evaluación del efecto de la captura acuarística sobre las poblaciones naturales de fauna arrecifal, y bases para su manejo en el suroeste del Golfo de California” y CONABIO 2013 - JF190/13 “Inventario sobre la fauna sésil y flora marina en Islas del Pacífico de Baja California Sur” (responsable Dr. Rafael Riosmena Rodríguez). Proyecto de monitoreo ecológico UABCS-SCRIPPS-CBMC (Islas Marías, Noviembre 2010, Golfo de California 1998-2014). Proyectos de investigación de la Doctora Claudia Hernández Guerrero y Doctora Bárbara González Acosta, del CICIMAR - IPN. En la Colección Nacional del Phylum Porifera Gerardo Green, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, bajo la responsabilidad de la Biol. Patricia Gómez López.

PROGRAMA DE INVESTIGACIÓN PARA LA CONSERVACIÓN DE LA FAUNA ARRECIFAL A.P. 19-B, LA PAZ, BCS 23080, MÉXICO, TEL (612) 123-8800 EXT 4130

DEDICATORIA

Para mis Padres Leticia y Ramón que me han enseñado a soñar, a

ser constante, y a esforzarme por alcanzar lo inalcanzable.

Gracias por ser un gran ejemplo para mí

Para Miriam y para Wilma mis hermanitas que tanto quiero

Los amo

Para mi es imposible expresar con palabras todo lo que ha sido una vida, en

dado caso, preferiría que lo escucharan, la música puede tocarnos en donde

nada más puede, así que yo feliz de que ustedes sigan sonando para mí

“For me, listening is the most important thing: to listen to each other, to listen to what people say, to listen to music.” Claudio Abbado (1933 - 2014)

AGRADECIMIENTOS

A mi familia que siempre me ha apoyado y enseñado todo lo que soy, por compartir

alegrías y enseñarme como ser un buen nieto, primo, sobrino por preocuparse por

mí, por estar ahí.

A mi abuelita Lucy y Mati que siempre me cuidan, igual que mi madrina Agus, a mi

abuelito Ramón que siempre tiene algo que enseñarme y a mi abuelito Jaime, sé que

en todas las orquestas que escuche siempre vas a estar tú.

A mi tío Jaime, por ser mi hermano mayor.

A mi tío Emilio, el mejor bachatero del mundo.

A mis primos que con los que me he divertido vivido mucho.

A la familia Amaro Sánchez (Sr. Ricardo, Sra. Norma, Carolina y Ricardo). Gracias a

ustedes pude comenzar este sueño, de no haber sido por ustedes mi papá no me

habría dejado venir solo a La Paz, gracias por haber sido mi familia de La Paz.

Al Dr. Carlos Sánchez y a su familia, que cuando llegué a La Paz me trataron como

un integrante más. Te acuerdas Carlossss que cuando te conocí te dije que había

estado jugando con espículas en la prepa. Te reíste como diciendo (que bien pero

aquí vas a trabajar con alguna otra cosa). Pero al final ya viste lo que dice el título de

esta tesis………….gracias por apoyarme, por enseñarme desde abrochar mis

agujetas hasta todo lo que le sigue……… por ser mi amigo, por impulsarme en el

estudio de las esponjas y por hacer que esto sea posible.

A la bióloga Patricia Gómez López, Patyyyy, te convencieron para trabajar con

nosotros, pero bueno, desde el momento en que te conocí empecé a aprender todo

lo que pude y si hoy puedo tomar una esponja y puedo identificarla (o al menos

ubicarla en algún rango) es gracias a ti, a todo lo que me has enseñado y no solo

como maestra, sino también como persona, como amiga. Gracias por todos esos

días musicales de trabajo en tu lab y por haberme aceptado, eso ha sido un muy

bonito detalle en la historia de las esponjas y los esponjologos.

A las doctoras Bárbara González Acosta y Claudia Hernández Guerrero por su apoyo

con sus proyectos de las verongidas, por su enseñanza, por ser en ejemplo de cómo

trabajar en un laboratorio y por su asesoramiento que me ha dado.

Al Dr. Riosmena por apoyarme con mi estancia en Panamá y por todo el apoyo para

poder realizar y terminar esta tesis, gracias Rafa.

A la M. en C. Alicia Pérez Chi por aceptarme en tu laboratorio y por todo lo que me

enseñaste, pero tuvo que haber alguien que me ayudara a aceptar mi gusto por las

esponjas y esa fuiste tú, gracias maestra.

A los Drs. Cristina y Bob por aceptarme en su curso, por apoyarme para tomarlo y

por su amistad, gracias por sus enseñanzas. A Thierry Perez y Dra. Michelle Klautau

por invitarme al curso de Martinica y por todo lo que me ensañaron ahí, Michelle

gracias por tu enorme paciencia. Al Dr. Sven que me ayudo con varias preguntas

esponjosas y que desde un principio me brindó su apoyo y que me ha tratado como

uno de sus estudiantes, gracias por tu ejemplo profe.

A mis amigos del servicio social en ENCB (Pao, Gabo, Ángeles, Chayo, Luis y Sonia)

ustedes hicieron muy amena mi estancia en el servicio y también han sido todo un

ejemplo como estudiante de biología y aprendiz de investigador, ustedes me han

enseñado que las metas se pueden cumplir y que en ustedes tengo unos increíbles

amigos, gracias por su amistad.

A mis compañeros de PFA: Beni (la vieja enojona-bigotona) … Disculpe la molestia

pero tengo que expresarle: Hi there, Beny; jaja tengo muchas cosas por que

agradecerte… gracias por escucharme, por tus consejos, por salvarme muchasmil

veces del apocalipsis y del autosuicidio, por ser ese super carnalito que todos

quisiéramos tener, gracias por todo.

Beto, Moni, Osvaldo, Ramiro, Valiente, Toñin, Parce, Fernando, Ursula, Diego, karol,

Caro y Chayo. Por todas las aventuras que hemos vivido y lo que he aprendido con

ustedes. A Alfredo Girón por ayudarme con el área de estudio y por esas buenas

charlas que nos echamos. A Ricardito el dormilón (papelitos, masajitos, todas mías)

jajajaja por todo lo que hemos compartido, por tu amistad y por toda la ayuda que me

has dado. Lucerito gracias por escucharme, animarme y apoyarme y también a Aziel

jojojo compañerito de colección, pero de muchas cosas……………

Carmencita todo poderosa gracias por ayudarme y enseñarme y por ser mi amiga y

un ejemplo super poderoso =)!!! A Juan Carlos, creo que nunca voy a ser tan bueno

como tú, gracias por ser mi compañero padawan.

A ti conejera por ser mi sal y mi buena malicia y por todo, todo, todo y todo.

A Yamaly Polet (petete), Te agradezco por compartir tu vida conmigo y por todo lo

que has tenido para mí, gracias por tu apoyo, por cuidarme, por escucharme, por ser

mi niña y mi compañera.

Nunca me hubiera imaginado que me podía sentir así, es más hermoso de lo que

soñé………….te AMO mucho, mucho, mucho, bonita.

CONTENIDO

GLOSARIO LISTA DE FIGURAS LISTA DE TABLAS Y ANEXO RESUMEN INTRODUCCIÓN 1

ANTECEDENTES 3

Especies de esponjas verongidas del Pacífico Oriental

JUSTIFICACIÓN 9

OBJETIVO GENERAL 9

Objetivos particulares

ÁREA DE ESTUDIO 10

MATERIALES Y METODOS 13

Colecta de ejemplares

Procesamiento y fijación de ejemplares

Obtención de esqueletos córneos

Montaje de fibras para su observación en microscopio óptico

Identificación taxonómica de los ejemplares

RESULTADOS 14

Sistemática, Definiciones del orden Verongida, de la familia Aplysinidae y

del género Aplysina

Aplysina gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992

Aplysina clathrata Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012

Aplysina sp. 1

Aplysina sp. 2

Aplysina sp. 3

Sistemática, Definiciones del orden Verongida, de la familia Aplysinellidae

y del género Suberea

Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992)

DISCUSIÓN 43

CONCLUSIONES 52

BIBLIOGRAFÍA 54

ANEXO 60

GLOSARIO

Corteza: Es la parte densa y estratificada de color ámbar en fibras de las esponjas

corneas. Normalmente se encuentra recubriendo a la médula en las especies

que contienen corteza y médula como es el caso del género Aplysina.

Coanosoma: Parte interna de una esponja en la que también se incluyen las

cámaras coanocíticas.

Esqueleto dendrítico: Conformación esquelética en donde las fibras esqueléticas

parten de un punto y de ahí se continúan en forma de dendritas o que se van

bifurcando, aunque en raras ocasiones se anastomosa.

Esqueleto anastomosado: Conformación esquelética en donde las fibras

esqueléticas se unen formando mallas a manera de polígonos regulares e

irregulares (Figura 5B).

Médula: Parte central en las fibras de las esponjas corneas más fácilmente

reconocida por su apariencia grumosa normalmente de color oscuro (negro)

y envuelta por la corteza.

Superficie conulosa: Tipo de superficie en donde las fibras del esqueleto se

proyectan hacia fuera de la dermis formando un pequeño montículo en forma

de cono.

Superficie microconulsa: Superficie igual a la conulosa en la cual los cónulos son

pequeños.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Verongidas descritas para el Pacífico Oriental. A) Aplysina chiriquiensis

Díaz et al., 2005, B) Aplysina clathrata Cruz-Barraza et al., 2012, C) Aplysina

revillagigedi Cruz-Barraza et al., 2012, D) Suberea etiennei van Soest et al.,

2011, E) Aiolochroia thiona (de Laubenfels, 1930), F) Aplysina gerardogreeni

Gómez y Bakus, 1992 y G) Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992). Imágenes

tomadas de Díaz et al., 2005 (A), Cruz-Barraza et al., 2012 (B y C), van Soest et

al., 2011 (D), de Laubenfels, 1930 (E), Gómez y Bakus, 1992 (F y G).

7

Figura 2. Área y localidades de muestreo en la región de la Bahía de La Paz. Los

símbolos representan: ★= Localidades muestreadas donde SI se obtuvo

esponjas verongidas, y ●= Localidades muestreadas donde NO se encontraron

especies verongidas.

12

Figura 3. Aplysina gerardogreeni. A) Espécimen de Punta Arenas, BCS, B) Detalle

del esqueleto anastomosado en donde también se muestran las fibras que

forman los cónulos, C) Espécimen tipo CNPGG 140, D) Detalle de las fibras, se

observa la corteza estratificada y su medula de tono más oscuro y E) Ejemplar

CNPGG 415.

22

Figura 4. Aplysina clathrata. A) In situ, B) Detalle del esqueleto y fibras conulosas

hacía el lado superior izquierdo, C) Detalle de la fibra medulada estratificada, D)

Mallas anastomosadas, E) Ejemplar preservado, Los Islotes, BCS y F) Ejemplar

preservado, Puerto Ángel, Oaxaca.

26

Figura 5. Aplysina sp. 1. A) Foto in situ, B) Detalle del esqueleto anastomosado y C)

Fibras meduladas y estratificadas.

30

Figura 6. Aplysina sp. 2. A) Foto in situ, B) Detalle de fibra medulada y estratificada

de esqueleto anastomosado, C) Aumento del esqueleto anastomosado y D)

Corte longitudinal del esqueleto de un túbulo.

33

Figura 7. Aplysina sp. 3. A) Foto fuera del agua recién colectada y antes de oxidarse

a un color oscuro, B) Detalle de la fibra medulada estratificada y C) Esqueleto

anastomosado.

36

Figura 8. Suberea azteca. A) Detalle del esqueleto, B) Detalle de la fibra medulada

estratificada, C) Espécimen tipo CNPGG 415 y D-E) Especímenes de Islas

Marías mostrando las distintas formas globulares de la especie.

41

LISTA DE TABLAS Y ANEXOS

Tabla I. Especies de esponjas del orden Verongia registradas en el Pacífico Oriental

(PO= 7 spp.), Pacífico Mexicano (MEX= 6 spp.), Golfo de California (GC= 4 spp.)

y Bahía de La Paz (BLP= 4 spp.). ? = especie con registro y/o asignación dudosa

o no valida.

8

Tabla II. Localidades de estudio para la recolecta de especies verongidas en la

región de la Bahía de La Paz, BCS.

11

Tabla III. Características morfológicas taxonómicas de las familias del orden

Verongida. Tomado de Bergquist y Cook (2002).

17

Tabla IV. Comparación de los caracteres diagnósticos de Aplysina gerardogreeni

basados en Gómez y Bakus (1992), Cruz-Barraza et al. (2012) y el presente

estudio.

21

Tabla V. Comparación de caracteres taxonómicos diagnósticos de esponjas

verongidas registradas en la región de Bahía de La Paz.

42

Anexo I. Especies nominales incluidas en el orden Verongida a nivel mundial (4

familias, 10 géneros, 85 especies).

60

RESUMEN

Las esponjas del orden Verongida son especies marinas tropicales y templadas de

importancia en el ecosistema arrecifal y de gran valor en la farmacognosia. Sin

embargo, existe enorme desconocimiento taxonómico, que ha provocado décadas de

errores en el reconocimiento de especies. Su enorme variación intra e interespecífica

y su morfología simple (fibras de espongina) hacen extremadamente difícil la

identificación. Para este estudio se realizó una detallada revisión taxonómica

morfológica de las especies verongidas que ocurren en la región de la Bahía de La

Paz. Actualmente se reconocen siete especies nominales para el Pacifico Oriental,

cuatro de ellas se han registrado para el Golfo de California y la Bahía de La Paz:

Aiolochroia thiona, Suberea azteca, Aplysina gerardogreeni y A. clathrata. Con

extensos muestreos (21 sitios de 2011 a 2013), los especímenes obtenidos fueron

revisados y comparados con los ejemplares tipo. Como resultado, se registraron dos

especies nominales (A. gerardogreeni y A. clathrata) y tres posibles nuevas especies

de Aplysina, mientras que se duda de la presencia de Aiolochroia thiona y Suberea

azteca para la Bahía de La Paz y el Golfo de California. Para todas las especies, se

ofrece una completa sinopsis taxonómica, se discute la importancia de la forma y el

esqueleto como caracteres diagnósticos para la diferenciación de especies, se

establece el ámbito geográfico y las descripciones se apoyan con tablas e imágenes

in situ y de microscopia óptica que facilitaran las futuras identificaciones. Para

evaluar con certeza la diversidad de especies verongidas, se requiere revisar los

especímenes tipo depositados en extranjero, así como extender el esfuerzo

taxonómico a otras regiones de México.

1

INTRODUCCIÓN

Las esponjas marinas verongidas (Porifera: Demospongiae) desde los primeros

tiempos de la clasificación fueron incluidas dentro del grupo “Keratosa” (Grant, 1861)

por poseer un esqueleto fibrilar, con sólo la presencia de fibras de espongina sin

espículas inorgánicas (Díaz et al., 2013). Este término perduro hasta finales del siglo

pasado (Bergquist et al., 1969; Bergquist, 1978; Bergquist, 1980; Bergquist et al.,

1980). Bergquist et al. (1978) redefine a las Keratosas en función de los compuestos

químicos activos y el arreglo esquelético de las fibras de espongina, donde incluye a

tres órdenes: Dictyoceratida, Dendroceratida y Verongida. Recientes estudios de

filogenia molecular (ADN ribosomal, mitocondrial y nuclear) confirman que el orden

Verongida ya no está en el grupo “Keratosa”, sino que ahora está agrupado junto con

los órdenes Halisarcida y Chondrosida (Hill et al., 2013). Este clado fue llamado

''Verongimorpha'' por Erpenbeck et al. (2012; COI y 28S).

El orden Verongida Bergquist, 1978 comprende esponjas marinas tropicales y

templadas, que en su mayoría poseen un esqueleto de fibra compuesta de quitina y

espongina, constituida tanto en los patrones dendríticas o anastomosis (Bergquist y

Cook, 2002; Ehrlich et al., 2007). Sus fibras son de color ámbar, compuestas de una

interna médula orgánica obscura y una concéntrica corteza de capas traslúcida.

También poseen substancias químicas que son únicas y derivados de compuestos

bromados como la Tirosina, la cual está presente en las cuatro familias de

verongidos (Bergquist et al., 1980; Bergquist y Cook, 2002).

Los compuestos químicos son productos metabólicos secundarios que

ecológicamente son importantes, confiriendo a las esponjas la capacidad de competir

y no ser depredadas. Estos compuestos son muy prometedores en la farmacología

como agentes para tratar cáncer (Sup Shim et al., 2004), el virus de

inmunodeficiencia humana “VIH” (Ross et al., 2000) y tuberculosis (Dimayuga et al.,

2002), como agentes antibacterianos (Valencia, 2010; Gándara-Zamudio, 2011),

antiepibióticos (Tsukamoto et al., 1996b y Tsukamoto et al., 1996a), antiinflamatorios

2

(Carroll et al., 2001) y como antitumorales (Hernández-Guerrero et al., 2007). De

hecho por su importancia médica y amplia distribución, en las últimas décadas se ha

ampliado su conocimiento en los campos de la bioquímica (Bergquist et al., 1980),

histología (Revellaud, 2012), asociación con micro-simbiontes (Gloeckner et al.,

2014) y taxonomía-molecular (Erwin y Thacker, 2007; Erpenbeck et al., 2012; Díaz et

al., 2013).

Las especies de verongidos constituyen componentes visibles de faunas marinas

tropicales y templadas del mundo. Algunas especies crecen tan grandes en forma de

tubos o ramas erectas (Fig. 1), siendo abundantes en los arrecifes rocosos y

coralinos (Slattery et al., 2011). En los arrecifes rocosos del Golfo de California las

esponjas verongidas del género Aplysina son dominantes dentro de los

macroinvertebrados bénticos conspicuos (Ulate, 20131; Sánchez C. com. pers.2;

Gómez P. com. pers.3).

Con base a criterios morfológicos, se han descrito cerca de 85 especies de

verongidos (Anexo 1), incluidas en 10 géneros y cuatro familias (Aplysinellidae

Bergquist, 1980; Aplysinidae Carter, 1875; Ianthellidae Hyatt, 1875;

Pseudoceratinidae Carter, 1885) (Bergquist y Cook, 2002, Díaz et al., 2013). Sin

embargo, es bien conocido entre los especialistas que las esponjas del orden

Verongida con su morfología simple (solo fibras de espongina) y su enorme variación

morfológica intra e inter-especifica, tienen una sistemática morfológica

extremadamente difícil. Como ejemplo; la actual asignación de géneros dentro de las

familias de verongidos sigue siendo ambigua. A nivel de especie, se cuenta con

pocos caracteres morfológicos para identificar y clasificar. Por tanto, la información

taxonómica es limitada y puede estar llena de pérdidas secundarias de caracteres

(homoplasias) o innovaciones morfológicas; ambos complican la identificación y

1 Karol Ulate, estudiante de Doctorado del CibNor, La Paz, BCS. Tesis en desarrollo - Estructura de los nichos de

las especies dominantes de macroinvertebrados en arrecifes rocosos del Golfo de California. 2 Carlos Sánchez, Profesor-Investigador, Laboratorio de Fauna Arrecifal, Universidad Autónoma de Baja

California Sur, La Paz, BCS, México. 3 Patricia Gómez López, CNPGG, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM.

3

descripción de las especies (Sánchez, C. com. pers.4). Aunque, recientemente las

secuencias de ADN se han convertido en una fuente fundamental de información en

la clarificación de las relaciones evolutivas de las esponjas (Wörheide y Erpenbeck,

2007), en los verongidos aún no existen marcadores moleculares que permitan tener

una adecuada resolución para separar a especies. De hecho comparando el genoma

mitocondrial completo de Aplysina cauliformis y A. fulva, de las 19,620 bp solo 6 bp

(sitios codificantes) fueron diferentes (Sperling et al., 2012).

En el Pacífico mexicano y Golfo de California existe enorme desconocimiento

taxonómico, ecológico y biogeográfico de las esponjas verongidas. Solo se han

reportado cuatro especies de verongidos, uno de la familia Aplysinellidae: Suberea

aztecus (Gómez y Bakus, 1992) y tres de la familia Aplysinidae: Aplysina

gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992; A. clathrata y A. revillagigedi Cruz-Barraza,

Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012. Estimando que para esta región

faltan especies nuevas por describir.

En consecuencia, para los verongidos de México, es necesario efectuar detalladas

revisiones taxonómicas morfológicas, para proporcionar seguridad en su

identificación y comprender con mayor certeza la riqueza de este taxón. En esta

tesis, realizaremos una revisión de las especies y sus variaciones morfológicas de

los verongidos de la Bahía de La Paz, tomando en cuenta la taxonomía morfológica.

ANTECEDENTES

Desde la última revisión taxonómica del orden Verongida realizada por Bergquist y

Cook en 2002, en el libro “Systema Porifera: A guide to the classification of sponges”,

no se han efectuado cambios taxonómicos significativos en las familias y géneros

que lo componen. Actualmente, Verongida contiene 85 especies nominales, incluidas

4 Carlos Sánchez, Profesor-Investigador, Laboratorio de Fauna Arrecifal, Universidad Autónoma de Baja California Sur, La Paz, BCS, México.

4

en 10 géneros y 4 familias (Anexo 1; World Porifera Data Base

http://www.marinespecies. org/porifera/).

Como en la mayoría de los fila, la sistemática morfológica en todos los niveles

jerárquicas está siendo contrastada con análisis moleculares. En específico el

Phylum Porifera, Borchiellini et al. (2004) con los genes de ADNnr 18S y 28S

proponen cambios en la clasificación de la clase Demospongiae, agrupando en el

clado G2 a los órdenes Chondrosida, Halisarcida y Verongida; reviviendo dentro de

este clado el nombre de Myxospongia Zittel, 1878. Recientemente Erpenbeck et al.

(2012) empleando el gen mitocondrial CO1 confirma al clado G2, como una nueva

subclase Verongimorpha que agrupa a los órdenes: Halisarcida, Chondrosida y

Verongida. Esta nueva subclase Verongimorpha es aceptada como válida como

“nombre temporal” (van Soest, 2014). Cabe mencionar que las especies de esta

subclase y órdenes tienen características particulares: el orden Halisarcida no

presentar esqueleto, Chondrosida su esqueleto orgánico este reforzado con

espículas silíceas, mientras que el orden Verongida su esqueleto está conformado

únicamente por espongina.

Especies de esponjas verongidas del Pacífico Oriental

De las 10 especies de verongidos registrados en el Pacifico Oriental, siete de ellas

son válidas; de estas seis están registradas para el Pacífico mexicano, únicamente

no se ha registrado Suberea etiennei Van Soest, Kaiser & Van Syoc, 2011, que es

endémica para el atolón de Clipperton. Para el Golfo de California y Bahía de La Paz,

son cuatro especies registradas (Tabla I y Fig. 1; las especies se escriben en

negritas en los párrafos siguientes).

La primera especie Verongida descrita para el Pacífico oriental fue Verongia thiona

por Laubenfels, 1930 (ahora como Aiolochroia thiona) para Laguna Beach,

California, EUA; más tarde Dickinson (1945) en su libro “Sponges of the Gulf of

California”, amplia el ámbito de distribución de Verongia thiona para México en el

5

Golfo de California: Bahía de Guaymas, Sonora; Isla Ángel de la Guarda, BC e Isla

Espíritu Santo, BCS.

Gómez y Bakus (1992) describieron a Aplysina aztecus (ahora Suberea azteca)

desde Guerrero a Baja California Sur (BCS) y Aplysina gerardogreeni desde

Oaxaca a BCS. Vásquez (1994) en la plataforma continental de Guerrero (10 a 100

m) reporta a Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992), Aplysina sp. (ahora Aplysina

chiriquiensis Díaz, van Soest, Rützler & Guzman, 2005) y Aplysina archeri (Higgin,

1875) (esta especies fue una errónea asignación; Gómez P. com. pers.5).

Desqueyroux-Faúndez y Van Soest (1997) reportaron a Suberea azteca y Aplysina

ecuatorensis (ahora A. chiriquiensis) para el archipiélago de Galápagos. Cruz-

Barraza (2008) en su tesis de Doctorado reporta a Suberea azteca, Aplysina

gerardogreeni y Aplysina sp. nov. (= A. clathrata) para Sonora, BCS, Nayarit,

Michoacán y Oaxaca. Aguilar-Camacho (2010) también reporta a A. gerardogreeni

para la costa de Acapulco. Vega (2012) reporta a A. gerardogreeni para la región de

Cabo Pulmo, Bahía San Gabriel, B.C.S, Nayarit e Islas Marías; Aplysina sp. 1. (Ahora

A. clathrata) para la Isla Isabel, Nayarit y Aplysina sp. 2 (ahora A. revillagigedi) para

las islas Revillagigedo.

Por su parte Díaz et al. (2005) describió a Aplysina chiriquiensis para Panamá y

Ecuador, además amplían a Pánama el ámbito de distribución de A. gerardogreeni.

Recientemente, para las isla Clipperton, Van soest et al. (2011) describieron a

Suberea etiennei y Cruz-Barraza et al. (2012) describen Aplysina clathrata para

Nayarit, Sonora y BCS, México y Aplysina revillagigedi para las islas Socorro y

Clarión del archipiélago de Revillagigedo.

Existen un registros incorrectos de Aplysina que han sido ampliamente utilizados en

la literatura; tal es el caso de la esponja de distribución Caribeña Aplysina fistularis

(Pallas, 1766), registrado para el Pacífico mexicano, Hidalgo (1994) la reporta para

Punta Willard, Baja California, Golfo de California; Austin (1996) en rocas Alijos (377

5 Patricia Gómez López, CNPGG, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM.

6

km al oeste de Bahía Magdalena); y en guías fotográficas de invertebrados y de

animales marinos del Golfo de California (Kerstitch, 1989; Kerstitch & Bertsch, 2007;

Gotshall, 1998). También la especie Aplysina aurea (Hyatt, 1875) fue reportada por

Hofknecht (1978) en Puerto Peñasco, Sonora; esta especie fue transferida al género

Smenospongia Wiedenmayer, 1977 y dado que no existe otro reporte de este género

para el Pacífico Oriental no es posible determinar a qué especie se refería Hofknecht.

Con base a la información publicada se puede establecer que para el Golfo de

California la Bahía de La Paz solo se han reportado cuatro verongidos (Tabla I):

Aiolochroia thiona (de Laubenfels, 1930), Aplysina gerardogreeni Gómez y

Bakus, 1992; Aplysina clathrata Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich &

Hog, 2012 y Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992); pero estos son registros

puntuales desconociendo cual es la distribución en otras localidades de la Bahía,

pero sobre todo si existen otras de verongidos en la región. Por lo tanto, este estudio

se enfocó a determinar la taxocenosis de los verongidos en la Bahía de La Paz, BCS,

realizando una amplia revisión taxonómica y morfológica de este grupo recolectado

en distintas localidades de la región.

7

Figura 1. Verongidas descritas para el Pacífico Oriental. A) Aplysina chiriquiensis Díaz et

al., 2005, B) Aplysina clathrata Cruz-Barraza et al., 2012, C) Aplysina revillagigedi

Cruz-Barraza et al., 2012, D) Suberea etiennei van Soest et al., 2011, E) Aiolochroia

thiona (de Laubenfels, 1930), F) Aplysina gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992 y G)

Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992). Imágenes tomadas de Díaz et al., 2005 (A),

Cruz-Barraza et al., 2012 (B y C), van Soest et al., 2011 (D), de Laubenfels, 1930 (E),

Gómez y Bakus, 1992 (F y G).

8

Tabla I. Especies de esponjas del orden Verongia registradas en el Pacífico Oriental (PO= 7 spp.), Pacífico Mexicano (MEX= 6 spp.), Golfo de California (GC= 4 spp.) y Bahía de La Paz (BLP= 4 spp.). ? = especie con registro y/o asignación dudosa o no valida.

Especie Localidades de registro Referencia PO MEX GC BLP ? Aplysina archeri (Higgin, 1875) (Registro erróneo, ocurre en el Caribe y Golfo de México)

- - México: Guerrero Vásquez, 1994

Aplysina chiriquiensis Díaz, van Soest, Rützler & Guzman, 2005 x x México: como Aplysina sp., Guerrero Vásquez, 1994 Ecuador: (nomen nudum) Aplysina ecuatorensis, islas Galápagos

Panamá: Archipiélago las Perlas, Golfo de Chiriqui Desqueyroux-Faúndez y Van Soest, 1997 Díaz et al., 2005


x x x x México: como Aplysina sp. Baja California Sur México: como Aplysina sp. 1, Bahía Tiburón, Isla Isabel, Nayarit

Cruz-Barraza, 2004 Vega, 2012

México: Sonora, BCS y Nayarit Cruz-Barraza et al., 2012 ? Aplysina fistularis (Pallas, 1766) (Registro erróneo, ocurre en el Caribe)

- - México: Golfo de California México: Punta Willard, Baja California, Golfo de California

Kerstitch, 1989; Gotshall, 1998; Kerstitch & Bertsch, 2007 Hidalgo, 1994

México: Rocas Alijos, Bahía Magdalena (377 km al oeste de la costa) Austin,1996 Aplysina gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992 x x x x Mexico: Bahía de Huatulco, Puerto Ángel y Puerto Escondido, Oaxaca;

Acapulco y Zihuatanejo, Guerrero; Islas Marías, Nayarit; Mazatlán, Sinaloa; Isla Cerralvo, Isla Espíritu Santo, BCS.

Gómez y Bakus, 1992

México: Sonora, Baja California Sur, Nayarit, Michoacán y Oaxaca Cruz-Barraza, 2004, 2008 México: Acapulco, Guerrero Aguilar-Camacho, 2010 Panamá Díaz et al., 2005 México: Islas Marías, Nayarit; Cabo Pulmo, Bahía San Gabriel, BCS Vega, 2012 Aplysina revillagigedi Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares,

Ehrlich & Hog, 2012 x x México: como Aplysina sp. 2, Playa Blanca, Bahía Braulia, Punta

Tosca, Pináculo, Pináculo Norte y Roca Partida, Archipiélago de Revillagigedo

Vega, 2012

México: islas Socorro y Clarión, Archipiélago de Revillagigedo Cruz-Barraza et al., 2012 Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992) x x x x México: Acapulco y Zihuatanejo, Guerrero; Michoacán; Islas Marías,

Nayarit; Espíritu Santo, BCS (?) Gómez y Bakus, 1992

México: Guerrero Vásquez, 1994 ? Ecuador: Islas Galápagos Desqueyroux-Faúndez y Van Soest, 1997 México: Oaxaca, Michoacán, Nayarit, Sonora, BCS. Cruz-Barraza, 2008 Suberea etiennei Van Soest, Kaiser & Van Syoc, 2011 x Pacifico Oriental - Francia: Isla Clipperton Van Soest, Kaiser & Van Syoc, 2011 ? Smenospongia aurea (Hyatt, 1875) (Registro erróneo, Caribe) - - México: como Aplysina aurea, Puerto Peñasco, Sonora Hofknecht, 1978 Aiolochroia thiona (de Laubenfels, 1930) x x x x Verongia thiona EUA: Laguna Beach, California de Laubenfels, 1930 Verongia thiona EUA: sur de California; México: Bahía de Guaymas,

Sonora; Isla Ángel de la Guarda, BC; ? Isla Espíritu Santo, BCS. Dickinson, 1945

Total = 7 6 4 4

9

JUSTIFICACIÓN

Las esponjas verongidas son un componente dominante de los arrecifes rocosos y

coralinos de las zonas marinas tropicales y templadas del mundo. Además poseen

componentes bioquímicos con diversos usos farmacológicos. Pero debido al bajo

número de caracteres taxonómicos informativos y a su elevada plasticidad fenotípica,

se ha obstaculizado el trabajo de descripciones taxonómicas y también se han

derivado identificaciones erróneas para los verongidos del Pacífico mexicano. En el

Golfo de California y particularmente en la Bahía de La Paz, se carece de estudios

que establezcan las especies que ocurren, pero sobretodo una revisión del estatus

taxonómico de las especies que ocurren esta región.

Por tal motivo, es necesario efectuar detalladas revisiones taxonómicas morfológicas,

para proporcionar seguridad en su identificación y comprender con mayor certeza la

riqueza de este taxón. Así se podrán sentar bases y estimular futuros estudios de

ecología, genética y farmacognosia marina.

OBJETIVO GENERAL

Determinar las especies de esponjas verongidas que habitan en la Bahía de La Paz,

BCS, México.

OBJETIVOS PARTICULARES

Revisar el material tipo y ejemplares relacionados a las especies de verongidos en

México, en la “Colección Nacional del Phylum Porifera Gerardo Green”.

Identificar las especies del orden Verongida que ocurren en la Bahía de La Paz,

con base a caracteres morfológicos internos y externos.

Realizar la sinopsis taxonómica de cada especie y esquematizar sus caracteres

morfológicos distintivos.

Comparar los caracteres morfológicos de los verongidos de la región de la Bahía

Paz.

10

ÁREA DE ESTUDIO

Para este estudio se llamó Región de la Bahía de La Paz a toda la zona que

comprende la zona costera La Bahía de La Paz, al complejo Insular Espíritu Santo-

La Partida, La isla Cerralvo y la playa costera de Punta Arenas Esta región hacen un

total de 21 sitios visitados, pero no en todos se encontraron verongidos tal como se

muestra en la Tabla II, Figura 2. La Bahía de la Paz se localiza al suroeste del Golfo

de California entre la Latitud Norte de 24°06’ y 24°47’ y Longitud Oeste 110°18’ y

110°45’, con una extensión cercana de 2000 km2 (Contreras, 1985) y se ubica

aledaña a la ciudad de La Paz, BCS. La Bahía, presenta valores de oxígeno disuelto

entre 2.73 mL L-1 y 7.3 mL L-1, la salinidad supera los 35 ups debido al escaso aporte

de agua dulce y a la alta evaporación (Espinoza et al., 1979; Villaseñor, 1979) y está

influenciada por vientos del noroeste en los meses de noviembre a mayo y por lo

vientos de sureste de junio a octubre. En esta región la temperatura superficial del

mar promedio es de 12°C (invierno) a 27 °C (verano)

El complejo insular Espíritu Santo-La Partida, limita a la Bahía de La Paz y el Golfo

de California, dejando dos entradas de masas de agua del Golfo: la norte entre La

Isla San José y Los Islotes (isla La Partida) y la sur entre la Isla Espíritu Santo y la

parte peninsular (Balandra, Tecolote, Calerita). El complejo está formado por

números islas menores (La Ballena, La Gallina, El Gallo, Los Islotes) e islotes. La

temperatura superficial del mar que rodea al complejo llega hasta 30°C (verano:

septiembre) y disminuye hasta 20°C (invierno: febrero); la salinidad, se registra en

promedio de 34.6 ppm (SEMARNAT-CONANP, 2000). La Isla Cerralvo, se encuentra

al sur de la Bahía de La Paz, es la última de las islas sureñas del Golfo de California

en BCS; tiene una extensión de 24 km y se encuentra separada de la península de

BCS (Las Cruces, El Sargento, La Venta) por un canal de 13 km de ancho. A tres

kilómetros al norte de la Punta Norte de la isla Cerralvo, se ubicado el arrecife rocoso

y bajo nombrado La Reinita, la cual emerge del agua a partir de un cañón submarino.

Al suroeste de la Isla Cerralvo, en la parte continental de la península, se encuentra

la localidad de Punta Arenas (Bahía de La Ventana) que es una pequeña plataforma

11

rocosa submarina (70m de ancho y 10 m de profundidad máxima).

Es importante mencionar que la región entre la Isla Espíritu Santo y la Isla Cerralvo,

en términos biogeográficos es considerada como el límite transicional biogeográfico

de comunidades marinas del Golfo de California Centro y Sur (origen tropical

Panámico), estando ejemplificado en invertebrados (Ulate, 20136) y peces (Walker,

1960; Robertson et al. 2009).

Tabla II. Localidades de estudio para la recolecta de especies verongidas en la región de la

Bahía de La Paz, BCS.

No. Localidades Registros positivos

de recolecta

Latitud

Norte

Longitud

Oeste

1 Los Islotes Si 24°35'55'' 110°23'58''

2 La Ballena Si 24°28'56'' 110°23'59''

3 El Gallo Si 24°27'55'' 110°23'15''

4 Isla Partida Punta Noreste Si 24°33'18'' 110°21'40''

5 Calerita Si 24°21'12'' 110°17'01''

6 La Reinita Si 24°23'41'' 109°56'14''

7 Isla Cerralvo Si 24°22'31'' 109°55'57''

8 Punta Arenas Si 24°02'44'' 109°49'04''

9 Punta Coyote Norte 1 No 24°46'20'' 110°39'50''



12 Punta Coyote sur No 24°42'00'' 110°41'59''

13 Playa las Animas No 24°31'44'' 110°44'02''

14 Rofomex No 24°23'45'' 110°40'50''

15 San Juan de la Costa No 24°17'21'' 110°37'59''

16 El Cajete No 24°15'16'' 110°36'36''

17 El Quelele No 24°12'09'' 110°32'05''

18 La Concha No 24°11'53" 110°18'28"

18 El Caimancito No 24°12'27" 110°18'08"

19 Pichilingue No 24°17'10" 110°19'58"

20 Pichilingue UABCS Manglar No 24°16'09" 110°19'22"

21 Mogote Manglar No 24°09'11" 110°21'29"

6 Karol Ulate, estudiante de Doctorado del CibNor, La Paz, BCS. Tesis en desarrollo - Estructura de los nichos de

las especies dominantes de macroinvertebrados en arrecifes rocosos del Golfo de California.

12

Figura 2. Área y localidades de muestreo en la región de la Bahía de La Paz. Los símbolos

representan: Localidades muestreadas donde SI se obtuvo esponjas verongidas, y

Localidades muestreadas donde NO se encontraron especies verongidas.

13

MATERIAL Y METODOS

Colecta de ejemplares.- Los ejemplares se recolectaron por medio de buceo

autónomo desde los 2 hasta 30 metros de profundidad. Las fechas de colecta fueron

del 16-17 de diciembre del 2011; 8-9 de septiembre del 2012 y julio del 2012.

Durante la recolecta se tomaron datos de hábitat (tipo de sustrato, profundidad y

temperatura) y el mismo día de la recolecta los ejemplares se fotografiaron in situ o

en el laboratorio.

Procesamiento y fijación de ejemplares.- Para el análisis taxonómico de cada

ejemplar se extrae una pequeña porción de “tejido” (1 cm3) con el fin de obtener el

esqueleto fibroso; el resto del ejemplar se fijó en alcohol al 96% y después de 3 días

se realizó su cambio por alcohol al 70% para su preservación. A cada muestra se

asignó un número de colección y se depositaron en la “Colección Nacional del

Phylum Porifera Gerardo Green” (CNPGG) del Instituto de Ciencias del Mar y

Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Obtención de esqueletos córneos.- Para este procedimiento se siguió la

metodología de Aguilar-Camacho (2010), que consiste en preparar una solución de

hidróxido de amonio, agua oxigenada y agua destilada (NH4OH - H2O2 - H2O) en

proporciones 1:1:1. Cada ejemplar o submuestra de tejido es puesta en frascos

individuales que contienen la solución de hidróxido de amonio; se agita y revisa

periódicamente hasta que la materia orgánica se desintegre. Al último debe quedar

solamente el esqueleto fibroso, el cual se lava con agua destilada y finalmente, se

coloca en un frasco con alcohol al 70%, previamente etiquetado.

Montaje de fibras para su observación en microscopio óptico.- A partir del corte

en un plano del esqueleto, el corte se colocó en un portaobjetos previamente

etiquetado y puesto en una parrilla eléctrica a 60°C para un completo secado. A la

porción seca se le agregó bálsamo de Canadá y colocó el cubre-objetos y

nuevamente se regresó a la parrilla para su secado final. En un par de días, la

14

muestra es revisada periódicamente y en caso de ser necesario (eliminación de

burbujas) se agrega un lateralmente bálsamo.

Identificación taxonómica de los ejemplares.- Se observaron las distintas

características morfológicas externa e internas. Los caracteres externos fueron:

forma, tamaño, consistencia, textura, cónulos (forma y altura), su color en vivo y

cambios de coloración en su hábitat, color tanto al ser extraída y como preservadas

en alcohol. También se registra el tipo de esqueleto y de sus fibras. Con el

microscopio de midieron los diámetros de las fibras (total, médula y corteza). La

clasificación de las especies del orden Verongida se basó en la propuesta de

Bergquist y Cook (2002) y van Soest et al. (2014). Para confirmar la determinación

de las especies recolectadas se comparó la información obtenida de los caracteres

informativos (externa e internos) con los presentados en las descripciones

taxonómicas de las especies nominales y de los ejemplares depositados en CNPGG,

particularmente con el material tipo de A. gerardogreeni y S. azteca.

RESULTADOS

Se recolectaron y revisaron un total de 50 ejemplares en las distintas localidades de

la región de la Bahía de La Paz en las localidades. De los ejemplares obtenidos, se

identificaron cinco especies verongidas que pertenecen a la familia Aplysinidae

Carter, 1875 y al género Aplysina Nardo, 1834. De estas cinco especies de Aplysina

se diferenciaron 2 especies previamente registradas (A. gerardogreeni Gómez &

Bakus, 1992 y A. clathrata Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog,

2012) y tres especies posiblemente nuevas (Aplysina sp. 1, Aplysina sp. 2 y Aplysina

sp. 3). Estas últimas especies no arrojaron fuerte evidencia con otras especies

nominales.

En seguida se muestra la caracterización taxonómica morfológica de las especies

registradas durante este estudio para la región de La Bahía de La Paz. Se presenta

15

la sistemática, material examinado, descripción taxonómica (forma, color,

consistencia, superficie, ósculos, esqueleto), distribución, rasgos ecológicos y

comentarios sobre su estado taxonómico.

Sistemática

Phylum Porifera Grant, 1836

Clase Demospongiae Sollas, 1885

Orden Verongida Bergquist, 1978

Familia Aplysinidae Carter, 1875

Género Aplysina Nardo, 1834

Familia Aplysinellidae Bergquist, 1980

Género Suberea Bergquist, 1995

Definición del orden Verongida Bergquist, 1978.- Esponjas Demospongiae de

esqueleto conformado únicamente de material orgánico que puede estar constituido

por medio de fibras, las cuales tienen una organización dendrítica o anastomosada.

En la organización dendrítica las fibras crecen de manera divergente, aunque este

plan no es tan estricto como se presenta en la familia Darwinellidae del orden

Dendroceratida (Bergquist y Cook, 2002). Esta organización esquelética permite que

el tejido blando de la esponja (que recubre al esqueleto) se presente en mayor

porcentaje con respecto al esqueleto fibroso (Bergquist y Cook, 2002). En tanto que

la organización anastomosada está conformada a partir de fibras que forman mallas

poligonales que no presentan una distinción entre primarias y secundarias. Las fibras

se caracterizan por contener una típica estructura laminar y concéntrica llamada

corteza, la cual está recubriendo a otra estructura llamada médula. Recientes

estudios han demostrado que las fibras de las esponjas de Verongida, en especial

las de la familia Aplysinidae están constituidas por espongina y por quitina (Ehrlich et

al., 2007). Pero además de fibras y mallas en este orden también se pueden

presentar especies sin esqueleto como las del género Hexadella o también pueden

ocurrir especies con espículas orgánicas que están conformadas a partir de la

corteza como en el género Aplysinella (Bergquist y Cook, 2002).

16

Las esponjas pertenecientes a Verongida tienen cámaras diplodales o euripilares y

un ectosoma o dermis con una alta organización de células esféricas que lo hacen

ver como un pseudo-tejido (Bergquist y Cook, 2002). Su consistencia es carnosa -

flexible, son ovíparas y tienen la característica oxidativa con la cual al ser extraídas

de su medio presentan un cambio de color (de amarillo, verde, etc.) a uno más

obscuro como morado o negro (van Soest, 1978; Bergquist y Cook, 2002).

Bioquímicamente carecen de terpenos y es el único grupo de esponjas que produce

compuestos brominados, hecho que los diferencia del resto de las esponjas

(Bergquist y Cook, 2002).

En la Tabla III, se muestran las familias que constituyen al orden Verongida

(Ianthellidae, Aplysinidae, Pseudoceratinidae y Aplysinellidae) y sus características

morfológicas relevantes que las distinguen.

Definición de la Familia Aplysinidae Carter, 1875.- Verongida con esqueleto

anastomosado de mallas poligonales sin tendencia a organizarse en un plano. Las

fibras están constituidas por una médula y una corteza sin incluir detritos. Las

cámaras coanocíticas son diplodales pequeñas y esféricas y se encuentran en una

densa matriz colagenosa. Todas las especies presentan un cambio oxidativo de color

cuando mueren o son expuestas al aire. Cambiando rápido su coloración natural

amarilla (que puede tener tintes verdes) a café oscuro o morado. Su pigmentación

externa se atribuye a sus cianobacterias simbiontes. Contiene metabolitos

secundarios con una variedad de derivados de la Dibromo-tirosina que poseen una

fuerte actividad microbiana y son ovíparas (Bergquist y Cook, 2002).

Definición del género Aplysina Nardo, 1834.- Aplysinidae caracterizada por la

posesión de un solo tipo de fibras que no incluyen detritos foráneos y un denso

componente medular. Las fibras forman un retículo regular de mallas poligonales sin

presentan algún tipo de arreglo en su superficie (Bergquist y Cook, 2002).

17

Tabla III. Características morfológicas taxonómicas de las familias del orden Verongida.

Tomado de Bergquist y Cook (2002).

FAMILIA

CARACTERES MORFOLÓGICOS

Aplysinidae Carter, 1875 - Esqueleto anastomosado de mallas poligonales

- Fibras con médula y corteza

- Cámaras coanocíticas diplodales

- Ovíparas

- Metabolitos secundarios de muy alta potencialidad

Aplysinellidae Bergquist, 1980

- Esqueleto de fibras dendríticas

- Fibras con médula y corteza (la predominancia de las dos

puede ser muy reducida)

- Algunas especies con coloración externa diferente a la

interna y esto permanece cuando son fijadas en alcohol

- Composición puede ser desde extremadamente fibrosa con

escaso “tejido” colagenoso hasta contener un alto

contenido de colágeno y una alta reducción en su

esqueleto fibroso

- Cámaras coanocíticas diplodales y esféricas

Ianthellidae Hyatt, 1875 - Gruesa capa dermal compuesta por colágeno

- Cuando presentan esqueleto, este es marcadamente

anastomosado

- Arreglo esquelético principalmente en dos dimensiones

- Fibras con médula y corteza que incorporan elementos

celulares

- Cámaras coanocíticas euripilares

- Sin esteroles aplistinos

Pseudoceratinidae Carter, 1885 - Presenta fibras meduladas únicamente

- Esqueleto de fibras dendríticas distribuidas aleatoriamente

- Sus fibras pueden incluir detritos, forman nudos y tienen la

característica de que a lo largo de su extensión se

observan contraídas y distendidas

- Las fibras presentan terminaciones como abanicos debajo

de la superficie de la esponja

18

Aplysina gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992

Figura 3

Aplysina gerardogreeni, Gómez & Bakus 1992: 176, Cruz-Barraza 2004: 267, Díaz 2005: 7,

Cruz-Barraza 2008: 453, Aguilar-Camacho 2010: 94, Vega 2012: 116.

Non Aplysina gerardogreeni sensu Dimayuga et al., 2003: 387 (= Aplysina clathrata)

Material examinado: Guerrero: CNPGG 140 Contramar, Zihuatanejo,

17°37’48.86”N, 101°33’40.59”O, 33m; CNPGG 1420 Morro de Sacramento

Zihuatanejo, Guerrero, 17°39’02.74”N, 101°37’22.29”O, 33m; Michoacán: CNPGG

415 Punta Bufadero, 15/May/1979, 18°1’00”N, 102°45’00”O; Baja California Sur:

CNPGG 1458, CNPGG 1459 y CNPGG 1460 Punta Arena de la Ventana, Enero

2012, 24°03’40”N, 109°49’40”O.

Forma: Incrustante masiva con desarrollo de túbulos fusionados, que en algunas

ocasiones pueden estar separados del resto de la esponja, cada túbulo presenta un

ósculo apical (rara vez se presentan ósculos laterales). La especie llega a desarrollar

un largo que va desde los 5.4 hasta los 15.9 cm, con una altura desde 2.9 hasta 4.3

cm, mientras que los túbulos miden desde 6 mm hasta 3.8 cm de alto con 4 mm

hasta 1.7 cm de diámetro.

Color: En vivo externamente de color amarillo oscuro en la base con tonalidades

rojizas, lilas y violetas en el resto de la esponja, mientras que en su interior presenta

una coloración amarilla. Su color en preservado se torna violeta oscuro.

Consistencia: Ligeramente compresible a firme, algo gomosa

Textura rugosa con sensación aterciopelada y suave.

Superficie: Microcónulosa, con una altura de los cónulos de 100 hasta 700 µm y una

distancia entre estos de 100 hasta 2100 µm.

Ósculos: Distribuidos apicalmente en los túbulos o en la cima de la parte masiva,

algunos rara vez se encontraron en las paredes de los túbulos, sus diámetros van de

19

300 µm hasta 2200 µm (ya contraídos)

Esqueleto: Reticular compuesto por fibras de color ámbar que forman mallas

poligonales. Las fibras se caracterizan por tener una corteza estratificada y una

médula centrada. Las fibras tienen un diámetro de 35 hasta 120 µm con una médula

de 10 hasta 45 µm. Las mallas tienen una luz de 230 µm hasta 1274 µm.

Distribución: México: Isla Cerralvo, Isla Espíritu Santo y Punta Arenas de La

Ventana, BCS; Mazatlán, Sinaloa; Islas Marías, Nayarit; Acapulco y Zihuatanejo,

Guerrero; Bahía de Huatulco, Puerto Ángel y Puerto Escondido, Oaxaca (Gómez y

Bakus, 1992). Panamá (Díaz et al., 2005).

Nota ecológica: Las especie ocurre desde el intermareal hasta los 33m de

profundidad (Gómez y Bakus, 1992), en restos de coral muerto o en sustratos

artificiales (Cruz-Barraza et al., 2012), sustrato rocoso (risco, bloques, paredes). No

se encontró fauna asociada en el material estudiado. La única localidad reportada

para este estudio fue Punta Arenas, BCS, la cual es la más sureña y debido a que no

se encuentra en localidades más al norte dentro del Golfo de California, se puede

establecer que esta localidad o región es el límite norte del ámbito geográfico de A.

gerardogreeni.

Comentarios: Los ejemplares de Punta Arenas (La Ventana, BCS) presentaron

algunas ligeras diferencias con los ejemplares tipo de A. gerardogreeni (CNPGG 140,

415 y 1420). El material tipo presenta cónulos altos y delgados que le confieren la

textura aterciopelada, mientras que en los ejemplares de Punta Arenas, los cónulos

se observan con mayor distancia entre si y sus terminaciones son cortas no tan

puntiagudas y en lugar de ser un cono ascendente delgado, denotan apariencia de

un cono ascendente de mayor grosor y con terminación roma, lo que le confiere una

textura rugosa. Además el material tipo muestra coloración tenue con tintes lilas o

violeta claro, mientras que los ejemplares preservados de Punta Arenas tienen una

coloración con tonos violeta oscuro casi negro.

En las imágenes de A. gerardogreeni publicadas por Gómez y Bakus (1992) el

espécimen tipo CNPGG 415 (Fig. 3E) muestra túbulos bien definidos, mientras que el

20

espécimen CNPGG 140 (Fig. 3C) tiene un crecimiento incrustante-masivo con sus

túbulos laterales y ósculos en la cima de la parte masiva (Tabla IV). En el espécimen

de Punta Arena, BCS, se puede observar una base reducida como un pequeño

pedúnculo de la cual crecen los túbulos de la esponja, siendo característica común

en los organismos de esta región, el cual no se observa en el material tipo, ni es

mencionado Cruz-Barraza et al. (2012). Cabe señalar que los especímenes

recolectados de Punta Arenas, BCS, representan el límite norte de la distribución de

A. gerardogreeni, más al norte desde Calerita, Isla Espíritu Santo, regiones de

Loreto, Santa Rosalía y las grandes islas al norte del Golfo de California, no ha sido

registrada. Por ello, los organismos pueden estar sometidos en mayor estrés y no

llegan a desarrollarse como sería en condiciones óptimas ambientales; como se ha

observado en Cabo Pulmo y Cabo San Lucas, BCS.

Integrando la descripción original de A. gerardogreeni de Gómez y Bakus (1992), el

estudio de Cruz-Barraza et al. (2012) y la sinopsis del presente trabajo (Tabla IV), en

general coinciden que la forma masiva, lobular-tubular es característica de la

especie, con un ancho que varía de 5.4 a 18 cm, con una altura que de 1 a 6 cm.

Tiene una consistencia firme, ligeramente compresible, con una superficie lisa,

mayormente microcónulosa y con altura de los cónulos de 100 µm a 1 mm. Los

ósculos pueden medir de 300 µm a 5 mm. Las fibras tienen un diámetro de 30 a 150

µm, su médula abarca de 10 a 120 µm en diámetro de la fibra y la luz de sus mallas

entre 200 a 2000 µm. Como se puede notar, el consenso de los caracteres

morfológicos en A. gerardogreeni son constantes y solo algunos intervalos son

ligeramente distintos.

Respecto a las imágenes de A. gerardogreeni, las presentadas por Cruz-Barraza et

al. (2012) no coinciden del todo, difiriendo “ligeramente” con la descripción original y

las tomadas en este estudio. Por lo tanto la revisión de los ejemplares de dichos

autores es necesaria. Así como, los organismos observados en Panamá por Díaz et

al., (2005) ya que son los registros más sureños del ámbito de distribución de la

especie.

Particularmente, la altura y diámetro de los túbulos son los caracteres distintivos

21

cuando se comparan organismos de talla grande de A. gerardogreeni (10-18 cm) con

organismos pequeños de Aplysina sp. 1 y Aplysina sp. 2 (ver páginas siguientes);

estás últimas especies alcanzan altura de hasta 40 cm, pero solo en tallas menores

pero pueden ser semejantes en el crecimiento tubular de A. gerardogreeni.

Tabla IV. Comparación de los caracteres diagnósticos de Aplysina gerardogreeni basados

en Gómez y Bakus (1992), Cruz-Barraza et al. (2012) y el presente estudio.

Gómez y Bakus, 1992 Cruz-Barraza et al., 2012 Presente estudio Forma Masiva y lobular Cojinete a lobular masiva Incrustante masiva con túbulos

fusionados Ancho 10 - 18 cm 2 - 10 cm 5.4 - 15.9 cm Altura 3 - 6 cm 1 - 5 cm 2.9 - 4.3 cm Túbulos 3 - 25 mm alto;

5 - 10 mm diámetro; Túbulos lobulares de 1 - 2.5 cm de alto; 1 cm grosor, siempre con ósculo apical.

6 mm - 3.8 cm de alto; 4 mm - 1.7 cm de diámetro.

Color En vida amarillo ocre en la base y rojizo en la parte superior. En alcohol violeta oscuro

Amarillo claro a amarillo obscuro, algunas partes rosas, rojas o cafés.

Amarillo oscuro en la base con tonalidades rojizas, lilas y violetas en el resto de la esponja, en su interior la coloración es amarilla. En alcohol su color es violeta oscuro.

Consistencia En vida y en alcohol firme - compresible. Seca su consistencia es dura

Firme y ligeramente compresible Ligeramente compresible a firme, algo gomosa

Superficie Finamente conulosa, con cónulos menores a 1 mm de alto

Lisa a poco conulosa, con cónulos de 250 - 750 µm de altura. Ostiolos (40-150 µm diámetro)

Microcónulosa, altura de cónulos de 100 - 700 µm y una distancia entre ellos de 100 - 2100 µm

Ósculos Siempre apicales con 450-3000 µm de diámetro

En el ápice de los lóbulos tubulares. Son circulares a ovalados menores a 1 mm en especímenes pequeños y de 3-5 mm en el de mayor tamaño

Apicales en los túbulos , en la cima de la parte masiva, rara vez en las paredes de los túbulos con diámetros de 300 - 2200 µm

Atrio 1-2 mm diámetro --- ---

Cámaras coanocíticas

12-17 µm diámetro Canales de 40 -160 µm diámetro

---

Fibras Médula

Diámetro de 30 -150 µm; los diámetros más gruesos se encuentran en la base y centro de la esponja Diámetro 33-88% de la fibra

Lisas de color ámbar a oscuro con diámetro de 60 - 150 µm Diámetro de 50 -120 µm (76 - 95%)

Diámetro de 35 - 120 µm Diámetro de 10 - 45 µm

Mallas 200-2000 µm Promedio 450 µm

1.1 - 1.9 mm 230 µm - 1274 µm

22

Figura 3. Aplysina gerardogreeni. A) Espécimen de Punta Arenas, BCS, B) Detalle del

esqueleto anastomosado en donde también se muestran las fibras que forman los

cónulos, C) Espécimen tipo CNPGG 140, D) Detalle de las fibras, se observa la corteza

estratificada y su medula de tono más oscuro y E) Ejemplar CNPGG 415.

23


Figura 4

Aplysina sp. nov. sensu Cruz-Barraza, 2008: 453 (= Aplysina clathrata)

Aplysina sp. 1 sensu Vega, 2012: 117 (= Aplysina clathrata)

Aplysina gerardogreeni sensu Dimayuga et al., 2003: 387 (= Aplysina clathrata)

Material examinado: Oaxaca: CNPGG 125 Puerto Escondido, 15°51’30"N, 97°3’

54"O; CNPGG 1272 Puerto Escondido, 15°5’30”N, 97°3’54”O; Guerrero: CNPGG

411 Zihuatanejo, 17°37’99"N, 101°33’25"O; Nayarit: BB13(2)-32 y BB13(2)-33 El

Morro, Islas Marietas, Puerto Vallarta, 22/Jul/2013, 20°41'2.00"N, 105°36'51.00"O;

CEPFA 16 Isla Roca Gemela, Islas Marietas, Puerto Vallarta, 14/Nov/1999,

20°41'50.00"N, 105°35'28.00"O; Sinaloa: CNPGG 510 Isla Cardones,

Mazatlán, 23°9’00”N, 106°23’00”O; Baja California Sur: CEPFA 13 Punta Chilenos,

20/Jul/2012, 40 m; CEPFA 12 Los Frailes, 20/Jul/2012; CEPFA 11 y CEPFA 17

Punta Arenas, 24°02’43.69”N, 109°49’04.24”O; CEPFA 10 Punta Norte, Isla Cerralvo,

17/Dic/2011, 24°22’31.11”N, 109°55’56.58”O; CEPFA 9 La Reinita, Isla Cerralvo,

17/Dic/2011, 24°23’40.79”N, 109°56’14.11”O; CNPGG 714 Isla La Ballena,

24°29’00”N, 110°24’00”O, 10m.; CEPFA 6 isla La Ballena, 24°28’56.46”N,

110°23’59.41”O ; CNPGG 1220 CEPFA 7 y BP11-12(01)-44 Isla El Gallo,

16/Dic/2011, 24°27’54.76"N, 110°23’14.78"O; CEPFA 8 Punta Noroeste, Isla Partida,

16/Dic/2011, 24°33’17.57”N, 110°21’40.41”O; CEPFA 4 y BP12-8(I)-5 Los Islotes,

28/Jul/1994, 24°35’55.12”N, 110°23’58.28.

Forma: Masiva incrustante con protuberancias homogéneamente distribuidas en la

cima dando el aspecto de clatrada (forma de celosía, enrejado, rectángulo), las

protuberancias están ensanchadas en su parte superior y reducidas en su base,

entre estas se presentan los ósculos. Las medidas de los especímenes revisados

fueron de 3.1 a 15.5 cm de largo; 2.5 a 6.5 cm de ancho y 1.7 a 5 cm de grosor. La

altura de las protuberancias va de las 500 µm hasta los 11 mm.

Coloración: In situ es amarilla ocre o mostaza moteada de color vino-guinda y en

24

preservado puede ser violeta oscuro hasta casi negro en la dermis y en el interior un

color más tenue que el de la dermis.

Consistencia: Carnosa y ligeramente compresible

Textura: áspera pero suave.

Superficie: Irregular debido a la presencia de los protuberancias en toda su

extensión, siendo sus partes laterales e inter-lobulares de superficie lisa y la cima de

las protuberancias microcónulosa. Los cónulos presentan una altura de 100 a 800

µm y una distancia entre ellos de 150 µm a 2.2 mm.

Ósculos: Se encuentran distribuidos aleatoriamente entre las prominencias y llegan

a presentar un diámetro de 400 µm a 9.3 mm.

Esqueleto: Conformado a partir de una reticulación anastomosada con una luz de

malla pequeña (210 µm a 1.456 mm). Sus fibras son de color ámbar, con medula y

una corteza estratificada; las fibras tienen un diámetro de 30 a 260 µm y una médula

de 10 a 180 µm, cabe señalar que el final de las fibras forman donde están los

cónulos tienen una médula que ocupa la mayor parte de la fibra.

Distribución: Desde el Golfo de California (Islas San Jorge, Ángel de la Guarda,

Tiburón, San Pedro Mártir, Tortuga, del Carmen, Monserrat, San José, Espíritu

Santo, Cerralvo) Cabo Pulmo, Cabo San Lucas, Islas Marías, Bahía Banderas,

Zihuatanejo, Acapulco y Puerto Escondido (Oaxaca).

Nota ecológica: La especie es común encontrarla expuesta en arrecifes rocosos

(bloques, pared y risco), aunque también se encuentra “escondida” en grietas o

pequeñas cuevas. Es muy común el Golfo de California, en lugares de alta y baja

intensidad de corrientes, con alta y baja deposición de sedimentos. El color del

ectosoma es normalmente amarillo ocre con tonalidades guinda o vino en los

cónulos, mientras que el coanosoma también es amarillo ocre. Se puede encontrar

de zonas bajas de 1m hasta 45 m.

Comentarios: De las especies aquí estudiadas, Aplysina clathrata fue la más

25

distintiva, por ello es relativamente fácil de identificar y distinguir del resto de las

especies (Aplysina spp. y Suberea azteca); esta distinción también se da cuando se

observa en su hábitat o en el laboratorio.

Aplysina clathrata solo se ha reportado para Mazatlán, Sinaloa y La Paz y Bahía

Concepción, BCS (Cruz-Barraza et al., 2012). Sin embargo, los ejemplares revisados

en este estudio de CNPGG y los monitoreos ecológicos realizados por el Proyecto

Fauna Arrecifal-UABCS del 1998-2014, han registrado a esta especie en todo el

Golfo de California hasta Oaxaca. El registro más norteño es en la Isla San Jorge

(cerca de Puerto Peñasco, Sonora), mientras que más al sureño es Puerto

Escondido, Oaxaca.

De los ejemplares revisados se observó que A. clathrata puede presentar variaciones

en sus protuberancias, algunas son altas y sobresalientes (Fig. 4E), otras pueden ser

más delgadas y pequeñas (Fig. 4F), otras están adheridas a la dermis que apenas se

pueden distinguir de la masa de la esponja. Esta plasticidad morfológica puede estar

relacionada con cada uno de los distintos ambientes rocosos que vive, ya que como

se mencionó ocurre en todos los sitios del arrecife rocosos, expuestos, protegidos y

en diversas profundidades, sin duda es un tema que debe estudiarse.

Como información adicional se observó que las medidas de las fibras de la

descripción original (diámetro 50-100 µm; médula 25-58 µm; luz de malla 600-1000

µm) son menores que los ejemplares estudiados (diámetro 30-260 µm; médula 10-

180 µm; luz de malla 210-1456 µm), para encontrar significado es necesario realizar

análisis estadísticos que prueben esta variación observacional.

26

Figura 4. Aplysina clathrata. A) In situ, B) Detalle del esqueleto y fibras conulosas hacía el lado superior izquierdo, C) Detalle de la fibra medulada estratificada, D) Mallas anastomosadas, E) Ejemplar preservado, Los Islotes, BCS y F) Ejemplar preservado, Puerto Ángel, Oaxaca.

27

Aplysina sp. 1

Figura 5

Material examinado: Baja California Sur: CNPGG 353 Isla Espíritu Santo,

25/Ago/1984; CNPGG 1401 isla El Gallo, 10/Dic/2012, 24°27’54.76N 110°23’14.75O;

CNPGG 1221 y CNPGG 1318 Isla El Gallo, 16/Dic/2011, 24°27’54.76”N

110°23’14.75”O; CNPGG 1311 El Manglito, Isla Espíritu Santo, 29/Ago/1990, 6m.;

CNPGG 1313 Las Navajas, Isla Espíritu Santo, 25/Ago/1984, 24°24’06.85”N

110°19’34.98”O; CNPGG 1316 , CNPGG 1317 y CNPGG 1402 Isla La Ballena,

25/Ago/1984; CNPGG 1321 Islote (Faro) San Rafael, 8/Ago/1990.

Forma: Tubular con tubos delgados y/o gruesos unidos lateralmente, a veces hacia

su base; con una altura hasta 22 cm y un diámetro del tubo de 1.7 a 6 cm. En

ocasiones su crecimiento puede ser masivo desde la base de la cual emergen tubos

de diferentes tamaños, algunos tendientes a túbulos de 7 mm de altura; los tubos se

pueden encontrar solitarios o en conjunto hasta con 12 tubos, alcanzando un grosor

de hasta 9.5 cm juntos.

Color: En vivo en su parte externa presenta una coloración amarilla moteada o

manchada de tonos violetas, castaños o guindas y una coloración amarilla mostaza

en la parte interna. En preservado su coloración se torna a un color violeta oscuro

casi negro en su dermis y en el ectosoma presenta la misma coloración, pero de un

tono más claro.

Consistencia: Carnosa flexible, firme-poco compresible

Textura Suave en algunas partes y áspera en otras.

Superficie: Microconulosa y lisa en algunas partes. En algunos ejemplares la base

es menos conulada que su zona apical. Los cónulos tienen una altura de 100 µm a

3.8 mm y una distancia de 600 µm a 7 mm.

Ósculos: Algunos se presentan en las regiones laterales de los tubos.

Principalmente cuenta con pseudósculos en las partes apicales de los tubos, los

28

cuales están delimitados por una membrana que sobresale del pseudósculo en vivo,

la cual se contrae en preservado. Los pseudósculos tienen un diámetro de 1 mm

hasta 2.5 cm.

Esqueleto: Es una red poligonal irregular con mallas en un plano tridimensional

compuesto por fibras color ámbar, con corteza y médula propias del orden

Verongida. El diámetro de las fibras es de 20 a 300 µm, con una médula de 20 a 135

µm y con una luz de malla de 234 a 3406 µm.

Distribución: Por el momento es una especie endémica para la Islas Espíritu Santo,

La Ballena, El Gallo y el Islote San Rafael, todas estas localidades son de la Bahía

de La Paz, BCS. En la revisión se encontró un ejemplar (CNPGG 1314) recolectado

en Tangolunda, Oaxaca (25/Nov/1984), que es de talla pequeña (7cm) y presenta

características semejantes a esta especie, sin embargo se requiere obtener más

organismos de esta localidad y de talla mayor para tener una confiable

determinación.

Nota ecológica: La especie habita en arrecifes rocoso de bloques de 2 hasta 10 m

de profundidad. Las localidades de registro son la Isla Espíritu Santo (El Manglito,

Las Navajas), La Ballena, El Gallo y el Islote San Rafael, todas son zonas protegidas,

con menor influencia del viento dentro de la Bahía de La Paz; por esta razón el oleaje

y las corrientes son bajas durante el año (comparado con la parte externa de la Isla

Espíritu Santo). Los arrecifes rocosos son poco profundos, no más de 20 metros. Las

anteriores condiciones de hábitat (arrecifes protegidos de baja energía) favorecen un

crecimiento alto y muy ramificado. En Aplysina sp. 1 fue frecuente encontrar a su

depredador el molusco opistobranquio Tylodina fungina señalado por Kerstitch y

Bertsch (2007) y también se observó en asociación esponjas del género Haliclona.

Comentarios: Aplysina sp. 1, es una especie también relativamente “fácil” de

distinguir por las tallas grandes (gigantismo) comparado con el restos de verongidos

del Golfo de California. Incluso es más grande en dimensiones y altura que otras

esponjas Demospongiae que se han observado a lo largo del Pacífico Oriental

29

(Gómez P. com. pers.7). Además, no solo es el tamaño, esta especie presenta un

notorio crecimiento en tubos (delgados o gruesos) que se desarrollan de una base

masiva; observándose formas de crecimiento interesantes con un tubo principal y

alargado del cual crecen otros tubos pequeños.

Aplysina sp. 1 fue asignada como una posible nueva especie del orden Verongida y

de la familia Aplysinidae, debido a sus características distintivas (gran tamaño, tubos

altos gruesos y delgados) y hábitat particular, que la distingue de los verongidos de la

región de la Bahía de La Paz, así como de las otras especies descritas para Pacífico

oriental.

7 Patricia Gómez López, CNPGG, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM.

30

Figura 5. Aplysina sp. 1. A) Foto in situ, B) Detalle del esqueleto anastomosado y C) Fibras

meduladas y estratificadas.

31

Aplysina sp. 2

Figura 6

Material examinado: Baja California Sur: CEPFA 18 Calerita, 23/Ago/2011, 24°21'

12.06"N, 110°17'0.56"O; CNPGG 1291 y CNPGG 1399 Isla El Gallo, 16/Dic/2011,

24°27’ 54.76”N, 110°23’14.75”O; CEPFA 19 y CEPFA 20 Islote El Candelero,

2/Nov/2014, 24°30’17.90”N, 110°23’23.80”O, 4-5m.

Forma: Esponja masiva tubular, constituida a partir de la acumulación de túbulos que

dan la apariencia de ser de mayor tamaño. El ejemplar CNPGG 1291 con el que se

realizó las sinopsis de esta especie presentó hasta un conjunto de 19 túbulos con

una altura de 2.7 a 5.4 cm y un diámetro de 1.9 a 2.5 cm. Los especímenes más

grandes presentan un túbulo central de mayor grosor que sobresale de los demás

(Fig. 6A).

Color: En su hábitat es de color amarillo con tonos violeta y en preservado es de

color violeta oscuro en su ectosoma, siendo más tenue (violeta rosado) en el

coanosoma.

Consistencia: Carnosa

Textura: Áspera

Superficie: Microcónulosa, con cónulos de altura de 500 µm a 2.8 mm y la distancia

entre ellos puede variar entre 300 a 900 µm.

Ósculos: Presenta pseudósculos siempre en la zona apical de los túbulos, con

diámetro de 300 µm a 14.5 mm.

Esqueleto: Está conformado por fibras de color ámbar oscuro casi marrón, con

médula y corteza estratificada. Las fibras tienen un diámetro de 75 a 170 µm,

diámetro de médula de 45 a 80 µm y forma redes de mallas poligonales con una luz

de 208 µm a 3.04 cm.

Distribución: También considerada como una especie endémica para la playa rosa

32

Calerita, Isla Espíritu Santo (Islote El Candelero) y la Isla El Gallo, todas estas

localidades de la Bahía de La Paz, BCS.

Nota ecológica: La especie habita en arrecifes rocoso de bloques de 5 a 7 m de

profundidad. Las localidades de registro (Calerita, El Candelero, isla El Gallo), son

zonas protegidas, con menor influencia del viento dentro de la Bahía de La Paz; con

bajo oleaje y corrientes durante el año. Estas condiciones (arrecifes protegidos de

baja energía) favorecen un crecimiento tubular y ramificado, como ocurren para

Aplysina sp. 1 y en menor grado a Aplysina sp. 2. No se registraron macro-

simbiontes asociados.

Comentarios: Aplysina sp. 2, es la segunda especie que posiblemente corresponda

a una nueva especie determinada en este estudio. La forma de la esponja es un

tanto atípica incluso para la zona del Pacífico Oriental. Morfológicamente tiene cierta

semejanza con Aplysina sp. 1 y Aplysina sp. 3, porque forman túbulos o tubos bien

definidos, solo variando en el tamaño de estos entre especies. Aplysina sp. 2 tiene

los túbulos de menor tamaño con respecto a las otras dos; además de presentar un

tubo central de mayor tamaño que está rodeado por los demás túbulos. Así también

está especie presenta diferencias en la parte estructural del esqueleto, ya que al

comparar la red de sus fibras; Aplysina sp. 2 tiene una anastomosis más cerrado y

reticular, con respecto Aplysina sp. 1, en donde la anastomosis es más alargada y

densa.

Aplysina sp. 2 fue asignada como la segunda posible nueva especie del orden

Verongida y de la familia Aplysinidae, debido a sus características distintivas (masiva

con tubos altos gruesos y delgados; con red de fibras de anastomosis cerrada y

reticular) y con una hábitat protegido (bajo oleaje y corrientes), que la distingue de los

verongidos de la región de la Bahía de La Paz, así como de las otras especies

descritas para Pacífico oriental.

33

Figura 6. Aplysina sp. 2. A) Foto in situ, B) Detalle de fibra medulada y estratificada de

esqueleto anastomosado, C) Aumento del esqueleto anastomosado y D) Corte

longitudinal del esqueleto de un túbulo.

34

Aplysina sp. 3

Figura 7

Material examinado: Baja California Sur: CEPFA 18 Calerita, 23/Ago/2011,

24°21'12.06"N, 110°17'0.56"O; CNPGG 1291 y CNPGG 1399 Isla El Gallo,

16/Dic/2011, 24°27’ 54.76”N 110°23’ 14.75”O; CEPFA 19 y CEPFA 20 Islote El

Candelero, Isla Espíritu Santo, 2/Nov/2014, 24°30’17.90”N, 110°23’23.80”O, 4-5m.

Forma: Especie conformada por tubos contiguos que en conjunto la esponja puede

desarrollar un altura de 16.5 cm y un ancho 21.6 cm. Los tubos son de un tamaño

mediano con variaciones en su forma y presentan un largo de 2.3 a 6.4 cm y un

diámetro de 1.2 a 3 cm.

Color: Presenta una coloración en vivo, amarilla claro y con tonos guindas

principalmente en la parte apical del tubo. En preservado tiene una coloración violeta

oscuro, casi negro tanto en el ectosoma como en el coanosoma.

Consistencia: ligeramente compresible – carnosa.

Textura: Altamente áspera.

Superficie: Microcónulosa con sus cónulos pronunciados (puntiagudos) que a simple

vista denotan una mayor separación entre ellos, de 500 µm a 3.1 mm y presentan

una altura de 100 µm a 1.2 mm.

Ósculos: Se presentan pseudósculos apicales y algunos ósculos laterales, su

diámetro es de 1 a 5 mm.

Esqueleto: Conformado a partir de fibras de color marrón-rojizo, con una corteza

estratificada (diámetro de 90 a 350 µm) y médula en su centro (diámetro de 60 a 180

µm. Las fibras se anastomosan y forman mallas poligonales con una luz de malla de

468 µm – 1.61 mm. Las fibras que conforman el atrio son de mayor grosor en

comparación con las fibras de la pared de los tubos.

Distribución: En la Bahía de La Paz (Isla El Gallo, Los Islotes e islote El Candelero),

35

BCS. Sin embargo, la designación como nueva especie se efectuó con ejemplares

de la Bahía de La Paz, al parecer Aplysina sp. 3 es más común en el Golfo de

California hasta Bahía Banderas, Nayarit.

Nota ecológica: Se encuentra en arrecifes rocosos (bloques, riscos y pared) en 5 a

20 m de profundidad. En la Bahía de La Paz se pueden encontrar tallas mayores y

masivas con tubos más anchos, pero no más altos a las medidas arriba reportadas.

Se encontró a la esponja Mycale (Zygomycale) ramulosa que epifita a Aplysina sp. 3

cuando está dañada.

Comentarios: Aplysina sp. 3, se distingue de los otros verongidos de la Bahía de La

Paz, por el crecimiento variado y desigual de sus tubos, aunque también pueden

estar bien definidos. La forma de sus tubos son de tipo volcán (su base es más

ancha que la parte apical del tubo). Otra característica distintiva son sus cónulos que

están bien definidos y puntiagudos, originando que la esponja tenga una textura

áspera. De forma interna, sus fibras presentan un distintivo color marrón- rojizo y sus

fibras terminales (las que forman sus cónulos) son más alargadas que en el resto de

los verongidos. Todo lo anterior separa a Aplysina sp. 3 de los verongidos de la

región de la Bahía de La Paz, así como de las otras especies descritas para Pacífico

oriental.

36

Figura 7. Aplysina sp. 3. A) Foto fuera del agua recién colectada y antes de oxidarse a un

color oscuro, B) Detalle de la fibra medulada estratificada y C) Esqueleto anastomosado.

37

Definición de la familia Aplysinellidae Bergquist, 1980.- Verongida de esqueleto

dendrítico compuesto por fibras que presentan corteza y médula que pueden variar

relativamente en proporción al conformar la fibra. In situ algunas especies tienen una

coloración superficial diferente a la interior, que se mantiene cuando se preservan en

alcohol, lo cual es inusual para el orden Verongida. En el género Aplysinella pueden

presentar espículas libres que aumentan su esqueleto fibroso. La cantidad de la fibra

en relación al volumen del tejido varia de muy fibroso (Porphyria) a conformar mallas

colagenosas (Suberea). Las cámaras coanocíticas son diplodales, pequeñas y

esféricas (Bergquist y Cook, 2002)

Definición del género Suberea Bergquist, 1995.- Aplysinellidae con fibras

dendríticas irregulares conformadas por una médula y corteza en donde la médula

predomina en el contenido de la fibra. La corteza se presenta fuertemente laminada y

es muy frágil. Las fibras pueden ser muy gruesas haciendo que la textura interior de

la esponja sea muy áspera al tacto. Una densa capa de colágeno refuerza a las

mallas, haciendo que estás esponjas sean más firmes y no tan compresibles. Su

superficie puede ser lisa o conulosa y las especies normalmente tienen formas

masivas, pedunculadas o ramosas.

Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992)

Figura 8

Aplysina aztecus, Gómez y Bakus, 1992: 179, Vásquez 1994: 85, Desqueyroux-Faúndez y

Van Soest 1997: 459.

Suberea azteca sensu Maldonado y Young, 1998:419, Cruz-Barraza 2008:456, Díaz et al.,

2005: 7.

Material examinado: Oaxaca: CNPGG 512 Puerto Ángel, Jul/1979, 15°39’00”N,

96°29’00”O; Guerrero: CNPGG 139 Plataforma continental, 11/Feb/1982,

17°54’24”N, 101°53’42”O, 10 m; CNPGG 404 Zihuatanejo, 17°37’00”N 101°33’25”O;

Nayarit: CNPGG 1439, CNPGG 1440, CNPGG 1442 y CNPGG 1443 Isla María

38

Magdalena, Islas Marías, 14/Nov/2010, 21°41’56”N, 106°38’44.2”O; Baja California

Sur: CNPGG 513 Isla Espíritu Santo, 10/Abr/1982, 24°25’00”N, 110°19’00”O.

Forma: Se caracteriza por tener una forma pedunculada, es decir en su base

adherida al sustrato es delgada y conforme se eleva su parte distal es globosa. La

pieza globosa también se puede desarrollar en dos o más pequeños tubos (globos)

contiguos, pero diferenciados por un atrio y un pseudósculo en cada uno. Alcanza

una altura de 3.8 a 12.5 cm y un diámetro de 1 a 6 cm; el pedúnculo mide altura de

1.5 a 3.5 cm.

Color: Notable amarillo claro o pálido en sustrato rocoso y amarillo con tonalidades

rosas en sustrato arenoso-rocoso, en preservado se torna rosa violáceo en el exterior

y color carne o castaño claro en el interior.

Consistencia: ligeramente compresible, flexible y a veces compacta; de Textura:

Suave.

Superficie: Finamente conulosa, con altura de cónulos de 100 µm a 1.5 mm y con

una distancia entre ellos de 100 µm a 1.6 mm.

Pseudósculos ápicales y ósculos: Los pseudósculos apicales tienen un diámetro

de 1.1 a 4.0 mm, mientras que los ósculos de las partes laterales del globo o muy

cerca del pedúnculo tienen un diámetro de 100 µm a 6 mm.

Esqueleto: Consiste de una red anastomosada del cual parten distalmente algunas

fibras más largas casi dendríticas; la red está conformada por fibras meduladas de

color ámbar claro, con una corteza estratificada. El diámetro de las fibras es de 50 a

130 µm, el diámetro de la médula es de 35 a 90 µm y la luz de malla de 40 a 442 µm.

Distribución: Islas Marías, Nayarit, Michoacán y Guerrero (Gómez y Bakus, 1992).

No en Espíritu Santo, BCS (ver comentarios).

Nota ecológica: Esta especie habita en sustratos rocosos (riscos y bajos) y en sitios

rocosos profundos con bastante arena alrededor. Gómez y Bakus (1992) mencionan

que estos hábitat distintos pueden tener relevancia en el color de la especie, sin

39

embargo otra causa puede ser la profundidad, ya que puede ser observada desde 5

m (Islas Marías) hasta 70 m (Guerrero).

Comentarios: En la revisión se observó que Suberea azteca puede presentar

variaciones en la forma del globo desde con ósculos apicales (patrón típico) hasta no

regionalizados y no apicales. Característicamente en las fibras superficiales existe

una mayor proporción de la médula y en algunas partes de las fibras se observa la

sustitución de la medula por una sustancia más clara que no se distingue entre

médula y corteza.

Respecto a la posición taxonómica de Suberea azteca, actualmente no está

claramente argumentado sobre su posición dentro del género Suberea o si

nuevamente deba regresar a su asignación original en Aplysina. La revisión de los

ejemplares tipos y el material estudiado de las otras especies, hacen suponer a priori

que esta especie debe estar incluida en Aplysina más que en Suberea. El género

Suberea tiene como principal característica las fibras gruesas y dendríticas, en donde

la médula ocupa la mayor parte de la fibra (Bergquist y Cook, 2002). Si bien, la

especie en cuestión en la parte terminar la médula ocupa la mayor parte de la fibra,

su esqueleto no es totalmente dendrítico, ya que en su parte interna el patrón

esquelético es completamente anastomosado con tendencia dendrítica hacia la

región superficial. Tomando el conjunto de caracteres S. azteca cumple más con las

características de Aplysina. Sin embargo, se requieren otras aproximaciones que

puedan ser conclusivas (genética molecular).

Por otra parte, en la descripción de S. azteca (Gómez y Bakus, 1992) se incluyó un

ejemplar tipo (CNPGG 513) que fue recolectado en Los Islotes, Bahía de La Paz,

BCS. Desde entonces el grupo de investigación de PFA-UABCS, han realizado

búsquedas exhaustiva con buceo autónomo hasta 50 m de profundidad, e incluso en

la expedición al mar profundo (La Paz a Loreto, BCS; sumergibles DeepSea) en

distintas inmersiones hasta 400 m de profundidad, no se registró esta especie

(Sánchez, 2010), como si fue fácilmente observada y recolectada en la Islas Marías.

Además, existen indicios que particularmente el ejemplar CNPGG 513, fue mal

etiquetada, ya que es el único ejemplar de toda la colección que ocurre en BCS. Por

40

lo anterior se sugiere que el ámbito real de distribución va desde Acapulco, Guerrero

hasta las islas Marías, Nayarit.

Desqueyroux-Faúndez y van Soest (1997) en su estudio de las esponjas

demospongias de las Islas Galápagos reportan a Aplysina azteca Gómez y Bakus,

1992, sin embargo la información que se presenta es general y superficial. No se

observan o reportan lo ósculos o pseudósculos aparentes, el color en preservado es

negro en el exterior y gris en el interior, lo cual es diferente a los tipos de S. azteca

(rosado violeta por fuera y color marrón claro o carne por dentro). Las fibras del

espécimen de Galápagos tiene un diámetro de 41 a 164 µm con médula de 49 a 60

µm, con malla de 560 µm a 2.0 mm, mientras que S. azteca tiene unas fibras de 50-

130 µm, médula de 35 a 90 µm y una malla mucho más pequeña de 40-442 µm. Las

imágenes tampoco apoyan la asignación para S. azteca. Por lo antes mencionado y

lo complejo que es la identificación de verongidos, para tener una confiable

asignación de ejemplar de Galápagos como S. azteca, se requiere revisar el ejemplar

que se encuentra depositado en el Museo de Zoología de Ámsterdam, Holanda. Por

lo tanto, el ámbito de distribución en este estudio es Acapulco, Guerrero hasta las

Islas Marías, Nayarit, quedando S. azteca como una especie endémica del Pacifico

central tropical mexicano.

41

Figura 8. Suberea azteca. A) Detalle del esqueleto, B) Detalle de la fibra medulada

estratificada, C) Espécimen tipo CNPGG 415 y D-E) Especímenes de Islas Marías

mostrando las distintas formas globulares de la especie.

42

Tabla V. Comparación de caracteres taxonómicos de las esponjas verongidas registradas en la Bahía de La Paz.

Aplysina clathrata Aplysina gerardogreeni Aplysina sp. 1 Aplysina sp. 2 Aplysina sp. 3 Suberea azteca

Forma Masiva incrustante con

prominencias en un

desarrollo clathrado

Incrustante masiva con

desarrollo de túbulos

Tubos delgados a

gruesos, que parten de

la misma base

Masiva, con acumulación

de túbulos que le dan la

apariencia de tener un

mayor tamaño

Masiva con tubos

volcaniformes

Globosa pedunculada

Color - Vivo Amarilla ocre o mostaza

moteada de colores vinos

a guindas

rojizos, lilas y violetas Amarillo con tonos

violetas, castaños o

guindas

amarillo con tintes violetas Amarillo claro con tintes

guindas

amarillo claro con

tonalidades rosas

Alcohol violeta oscuro a casi

negro

violeta oscuro Violeta oscuro, casi

negro

violeta oscuro Violeta oscuro, casi

negro

Rosa violáceo

Consistencia Carnosa, ligeramente

compresible

Ligeramente compresible a

firme

Carnosa- flexible, firme,

poco compresible

Carnosa Ligeramente

compresible, carnosa

ligeramente

compresible, flexible,

compacta

Textura Áspera pero suave Rugosa con sensación

aterciopelada y suave

Suave con partes

ásperas

Áspera Altamente áspera Suave

Superficie Lisa en partes

interlobulares y

microcónulosa en lóbulos

Microcónulosa Microcónulosa y lisa en

algunas partes

Microcónulosa Microcónulosa con

cónulos pronunciados y

distales

Finamente cónulosa

Cónulos

Altura 100 - 800 µm 100 - 700 µm 100 µm -3.8 mm 500 - 2800 µm 100 - 1200 µm 100-1500 µm Distancia cónulos 150 - 2200 µm 100 - 2100 µm 600 µm - 7 mm 300 - 900 µm 500 - 3100 µm 100-1600 µm

Ósculos

Tipo Interlobulares Apicales en cada túbulo Pseudósculos apicales

en los tubos

En el ápice de los túbulos Pseudósculos apicales y

algunos ósculos

laterales

Pseudósculos apicales y

ósculos laterales o en el

pedúnculo

Diámetro 400 - 9300 µm 300 - 2200 µm 1 mm - 2.5 cm 300 µm - 14.5 mm 1 - 5 mm 1100-4000 µm

Fibras

Color Ámbar Ámbar Ámbar oscuro Ámbar oscuro casi marrón Marrón rojizo Amarillo - Ámbar

Diámetro 30 - 260 µm 35 - 120 µm 20 - 300 µm 75 - 170 µm 90 - 350 µm 50 - 130 µm

Médula 10 - 180 µm 10 - 45 µm 20 - 135 µm 45 - 80 µm 60 - 180 µm 35 - 90 µm

Mallas 210-1456 µm 230-1274 µm 234-3406 µm 208 - 3042 µm 468 - 1612 µm 40 - 442 µm

43

DISCUSIÓN

En este apartado se enfatiza la importancia del presente estudio, presentando puntos

de vista sólidos, así como las limitaciones en investigaciones taxonómicas basadas

en morfología y con otras herramientas, destacando la necesidad de una taxonomía

integradora basada en la evidencia de múltiples fuentes.

El obstáculo taxonómico

La taxonomía es la ciencia que explora, describe, nombra y clasifica todos los

organismos. Es decir proporciona datos de referencia para todos los campos de la

biología y otras ciencias básicas (p.e. química, física) o aplicadas que juegan un

importante papel para la sociedad (i.e. medicina). Existen grupos taxonómicos como

peces, aves y mamíferos, entre otros, que cuentan con un muy aceptable recuento y

descripción de la mayoría de sus especies. Pero el conocimiento taxonómico aún es

muy incompleto en muchos otros taxa de plantas y animales de todo el mundo (p.e.

Porifera, Cnidaria). Esta falta de información, es el llamado “impedimento

taxonómico” que está obstaculizando seriamente los esfuerzos de conservación tanto

de la biodiversidad como de los ecosistemas (Godfray, 2002; Godfray & Knapp,

2004; Paton et al., 2008).

El presente estudio es un ejemplo del aún escaso conocimiento de la biodiversidad

marina de México. Referencias mundiales resaltan el valor de las esponjas

verongidas en la farmacognosia y de su importancia en el ecosistema arrecifal, no

obstante, es enorme el desconocimiento en su taxonomía. En México, existen

investigadores que estudian la farmacognosia, bioquímica o ecología de esponjas

marinas, pero debido al desconocimiento o la inadecuada identificación específica de

esponjas han optado por limitar, interrumpir o suspender sus investigaciones, ya sea

por la insuficiencia de fondos, por la falta de interés en taxonomía o simplemente

porque no hay especialistas taxónomos que los apoye. Aunado a lo anterior hay falta

de comunicación y coordinación entre instituciones y la sociedad misma.

44

Cuantas especies de verongidos en La Paz

Es dispersa y escasa la información de los estudios taxonómicos de especies

verongidas del Pacífico Oriental (16 publicaciones). Con la integración de la misma,

en cinco publicaciones se describen siete especies nominales, las cuales todas

fueron endémicas para esta región del Pacífico: Aiolochroia thiona (de Laubenfels,

1930), Aplysina gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992, Suberea azteca (Gómez y

Bakus, 1992), Aplysina chiriquiensis Díaz, van Soest, Rützler & Guzman, 2005,

Suberea etiennei Van Soest, Kaiser & Van Syoc, 2011, Aplysina clathrata Cruz-

Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012 y Aplysina revillagigedi Cruz-

Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012. Tres especies registradas

para la región no son aceptadas como válidas: Aplysina archeri (Higgin, 1875),

Aplysina fistularis (Pallas, 1766) y Smenospongia aurea (Hyatt, 1875).

De estas sietes especies nominales, cuatro de ellas se reportan en el Golfo de

California y Bahía de La Paz (Aiolochroia thiona, Suberea azteca, A. gerardogreeni y

A. clathrata). Con los extensos muestreos y la exhaustiva revisión de ejemplares, en

este estudio se registran y reconocen solo dos especies: A. clathrata y A.

gerardogreeni. La primera, con mayor distribución y abundancia en la Bahía de La

Paz, y con la revisión en colecciones y observaciones de campo se establece como

una de las especies más comunes de verongidos de Bahía Banderas a todo Golfo de

California. Mientras que A. gerardogreeni, solo se registró en las localidades más

sureñas (Isla Cerralvo y Punta Arenas), que corresponden al límite norteño su ámbito

geográfico, ocurriendo desde Oaxaca hasta la Isla Cerralvo, BCS; el registro en

Panamá (Díaz et al., 2005) deberá ser confirmado.

Respecto a las especies Aiolochroia thiona y Suberea azteca, que no fueron

reconocidas o encontradas en este estudio. En el caso de A. thiona, esta especie fue

descrita como Verongia thiona por de Laubenfels (1930) en Laguna Beach,

California, EUA, y poco después Dickinson (1945) la reporta para varias localidades

del Golfo de California (Bahía de Guaymas, Sonora; Isla Ángel de la Guarda, BC; Isla

Espíritu Santo, BCS). En este estudio, ningún espécimen revisado tuvo las

45

características referidas en la descripción original, ni corresponden con las

características del género Aiolochroia. Desafortunadamente no fue posible revisar el

Holotipo que está depositado en el Museo Nacional de Historia Natural del Instituto

Smithsoniano (Washington, DC, EUA; No. USNM 21500), lo cual físicamente hubiera

permitido palpar las características interna y externas de esta especie. Cabe señalar

que Dickinson (1945) realiza el primer estudio de esponjas en el Golfo de California

intentando reconocer toda esta enorme y compleja fauna; además para esa tiempo

en el Pacífico Oriental solo se había descrito A. thiona (de Laubenfels, 1930). Con la

información que se dispone, se interpreta que los ejemplares identificados por

Dickinson (1945) corresponden a otros verongidos, posiblemente del género Aplysina

y no a A. thiona. Para corroborar esto se tiene que revisar la colección de esponjas

de Fundación Allan Hancock de la Universidad del Sur de California, EUA.

Además, la asignación de A. thiona es incierta, ya que no hay ningún estudio que

justifique el cambio al género Aiolochroia, teniendo muchas dudas en torno a esto

(Soest, 2014). Existen otras dos especies de Aiolochroia que se encuentran en el

Golfo de México, Caribe y costa Brasileña (van Soest et al., 2014). En el libro

Shallow-water sponges of the western Bahamas, Widenmayer (1977) establece al

género Verongia como sinonimia del género Aplysina; por tanto la especie podría ser

tomada como una Aplysina (Cruz-Barraza et al., 2012), sin embargo, se deberá

revisar el holotipo.

En el caso de Suberea azteca (Gómez y Bakus, 1992), como se menciona en los

comentarios, se propone que esta especie se distribuye de Acapulco, Guerrero hasta

las Islas Marías, Nayarit; y que para el ejemplar tipo (CNPGG 513) colectado en Los

Islotes, Bahía de La Paz, BCS, existen indicios de un error en el etiquetado durante

el manejo en la colección de resguardo. Además, el registro de Desqueyroux-

Faúndez y van Soest (1997) de S. azteca en las Islas Galápagos es posible que

también existan errores en la asignación específica. En este caso, también se

requiere revisar los ejemplares de Galápagos que se encuentra depositado en el

Museo de Zoología de Ámsterdam, Holanda.

46

Adicional a las dos especies nominales encontradas en este estudio (A.

gerardogreeni y A. clathrata), se obtuvieron tres posibles nuevas especies de

Aplysina, todas ellas con morfotipos con características distintivas que las distingue

entre ellas, entre los verongidos previamente reportados en la región de la Bahía de

La Paz, así como de las otras especies del Pacífico Oriental. Entonces, en suma

ahora se cuenta con cinco especies de verongidos (A. gerardogreeni, A. clathrata, A.

sp. 1, A. sp. 2 y A. sp. 3) para la región de la Bahía de La Paz y en consecuencia

para el Golfo de California; en todas las especies se efectúa una amplia descripción

taxonómica, apoyada de tablas y figuras in situ y de microcopia óptica que facilitaran

las identificaciones futuras de las especies.

Para el resto de los verongidos descritos para el Pacifico Oriental su sistemática ya

ha sido discutida en la sección de resultados con excepción de Aplysina

chiriquiensis, la cual su rango de distribución no abarca el área de estudio y tampoco

se conoce alguna problemática en su clasificación. En el caso de la especies con

estatus de endémicas, Suberea etiennei para la Isla Clipperton (Van Soest et al.,

2011) y Aplysina revillagigedi para el Archipiélago de Revillagigedo (Cruz-Barraza et

al., 2012), solo se cuenta con observaciones taxonómicas.

Caracteres taxonómicos para delimitación de especies - Aplysina.

La identificación y sistemática de esponjas marinas se basa en la descripción de los

caracteres taxonómicos, principalmente su esqueleto y los componentes que lo

conforman (forma, tipo, talla de las espículas y arreglo de estas) (Erpenbeck et al.,

2006). En el orden Verongida, el reto en la delimitación de sus especies viene con el

hecho de que no presentan elementos esqueléticos minerales (Bergquist, 1978;

Bergquist, 1980; Bergquist y Cook, 2002). Para su clasificación el más importante es

la organización de las fibras (Bergquist, 1980; Bergquist y Cook, 2002). En este

estudio, se utilizaron la forma, conformación del esqueleto, el diámetro y la coloración

de las fibras (Tabla V).

Al observar el esqueleto de estas esponjas se observó que la conformación que

47

presenta el esqueleto es característica de cada especie, que a su vez reflejado en la

forma de la esponja. En A. geradogreeni y A. clathrata la conformación es muy típica

del género Aplysina; anastomosada y de luz de malla en general de un tamaño muy

reducido y también se diferencia en la forma del esqueleto -túbulos (A.

gerardogreeni) y -clatrado (A. clathrata). Para las tres posibles nuevas especies de

Apysina, la anastomosis es de mayor tamaño: Aplysina sp. 1 con malla más alargada

y más grande (hasta 3406 µm), reflejándose en presencia de tubos más grandes (22

cm de altura); Aplysina sp. 2 con luz de malla menor (hasta 3042 µm) que A. sp. 1,

pero su anastomosis es más semejante a la conformación general del género

Aplysina, resultando en una esponja masiva con túbulos que no pasan los 5.5 cm de

alto; y Aplysina sp. 3 con luz de malla más chica (hasta 1612 µm) y con fibras del

atrio más gruesas que las otras especies y además sus fibras forman cónulos un

tanto alargados como si fueran dendríticas, resultando en una esponjas masivas con

tubos en forma de volcanes. Este último patrón de fibras también ha sido reportado

para Suberea azteca (Desqueyroux-Faúndez y Van Soest, 1997; Maldonado y

Young, 1998; Díaz et al., 2005) y Aplysina revillagigedi (Cruz-Barraza, et al., 2012).

Esto representa la plasticidad morfológica en fibras que puede tener el género

Aplysina, como en otros de sus caracteres morfológicos (Pinheiro y Hadju, 2004;

Vacelet et al.,1989).

Para las fibras se observó que el color es una característica distintiva en S. aztecus

(color ámbar claro) y en A. sp. 3 (color ámbar-rojizo). El resto de las especies, tienen

el color ámbar típico de Aplysina en diferentes tonalidades, sin ser lo suficientemente

distintivas. Con respecto al diámetro de las fibras y la médula, estos no son una

medida que por sí solo auxilie a distinguir las especies estudiadas (Tabla V), ya que

las seis especies de Aplysina se encontraron dentro del mismo intervalo de medida,

coincidiendo con los resultados de Pinheiro y Hajdu (2007) de Aplysina de Brasil.

En suma, el carácter que permite distinguir entre las diferentes especies de manera

consistente es la forma de las esponja, correspondiendo por lo observado por

Pinheiro y Hajdu (2007). Aunque este carácter puede variar dependiendo de algunos

48

factores como corrientes y profundidad (Bell y Barnes, 2000), así como la textura y la

coloración que dependientes de las condiciones del hábitat y la temporada del año

(Barthel, 1991; Jones, 1984), exposición solar y simbiontes (Pinheiro y Hadju, 2001).

Lo cual deja claro que la forma es un carácter inestable del cual es recomendable

hacer uso de todos los caracteres para delimitar especies o realizar filogenias

(Erpenbek et al., 2006).

Se está en la búsqueda de nuevos caracteres diagnósticos, como son el volumen y

forma de las cámaras coanocíticas, el tamaño, forma y número de los coanocitos,

entre otros caracteres relacionados con el sistema acuífero (Vacelet et al., 1989),

también con las células granulosas (Bergquist, 1996; Pinheiro et al., 2004), y aunque

se han obtenido resultados satisfactorios, por alguna razón no se han continuado

esta líneas de investigación.

Caracteres diagnósticos alternativos.

El escenario se secuencias de ADN, se vislumbraba como una alternativa poderosa.

Heim et al. (2007) utilizaron cinco marcadores genético (ADNnr ITS 1-2 y ADNmt

12S, 16S y CO1) en Aplysina del Mediterráneo (Aplysina aerophoba y Aplysina

cavernícola) comparando con las Aplysina del Atlántico; como resultado encontraron

que los cinco marcadores eran muy conservadores y no fueron variables ni

resolutivos. Recientemente, Cruz-Barraza et al. (2012) con las Aplysina del Pacífico

mexicano utilizando CO1 e ITS 1 y 2 (5bp de diferencia), encontraron ligeras

variaciones que infirieron como resolutivas para delimitar especies (A. revillagigedi,

A. clathrata y A. gerardogreeni), sin embargo es indudable que al aumento del

número de taxa, las delimitación desaparece, dando elevado a la combinación

limitada de bases; es decir se requieren otros genes variables y resolutivos.

Entonces a la fecha, la principal herramienta en delimitar especies de verongidos es

la morfológica tal como se aplicó para delimitar las especies de esponjas verongidas

de la región de la Bahía de La Paz.

49

Taxonomía Integrativa: Morfología, Molecular, Ecología

Basados en morfología el orden Verongida tienen 85 especies, 10 géneros y 4

familias (Bergquist y Cook, 2002, Díaz et al., 2013). Sin embargo, debido a su

morfología simple, gran variación morfológica e inherente homoplasias, la sistemática

de verongidos es extremadamente espinosa. Por tanto, se requiere otros métodos y

herramientas que complemente la información ofrecida hasta el momento.

Dentro del enfoque morfológico, son requeridos mayores esfuerzos hacia promover

y desarrollar la pericia taxonómica dentro del trabajo colaborativo (cursos, talleres,

congresos), además tener acceso a las colecciones de historia natural y a la

literatura antigua y nueva.

En comparación con el criterio morfológico tradicional, en muchos taxa la

aproximación molecular basadas en secuencias de ADN, recientemente se han

convertido en una fuente fundamental de información para la delimitación de las

especies, permitiendo la detección de especies adicionales que no pueden

distinguirse únicamente por criterios morfológicos (especies crípticas). Sin embargo,

la búsqueda de marcadores moleculares (genes) ha sido el reto, ya que los genes

empleados en taxonomía y filogenia de muchos otros taxa, en Porifera y Cnidaria son

genes altamente conservados mostrando mínima variación para detectar variaciones

poblacionales, especies e incluso géneros (Wörheide y Erpenbeck, 2007). Las

iniciativas del consorcio Código de Barras (genes CO1 o ITS; Herbet et al., 2003) no

han funcionado. A la fecha, en los verongidos aún no existen marcadores

moleculares que permitan tener una adecuada resolución para separar a especies.

Sperling et al., (2012) encontró mínima diferencia molecular (de 19,620bp solo 6 bp

fueron diferentes), entre dos especies morfológicamente distintas (Aplysina

cauliformis y A. fulva). El uso de datos moleculares para delimitar especies en

Porifera y Cnidaria, han sido muy limitado, por tanto la evidencia molecular deberá

tener otras alternativas. La nueva tecnología de NGS (secuenciación de nueva

generación) actualmente muestra un extraordinario potencial, ya que permiten

obtener millones de secuencias de ADN a una velocidad sin precedentes y a un

50

costo cada vez más reducido (Straub, et al., 2012).

Otra fuente de información, son los elementos biológicos y ecológicos de las

especies. La taxonomía de hoy, debe desarrollarse con base en toda la evidencia

disponible. Es la ahora llamada "taxonomía integradora" que actualmente está de

moda y mal empleada. Las hipótesis taxonómicas se deben validar de forma cruzada

por varias líneas de evidencia (Godfray & Knapp, 2004; Dayrat, 2005; Schlick-

Steiner, et al., 2010). Muchos campos de la biología pueden contribuir a estudios

taxonómicos (SEM, microscopía digital, microscopía láser, morfometría, fisiología,

bio-química de compuestos secundarios, modelos de nicho ecológico). Para el caso

específico de las esponjas verongidas, en esta tesis se ofrecen notas ecológicos que

permitieron trazan ciertos rasgos de nicho de las especies (ámbito geográfico y

biogeográfico, hábitat, zonas protegidas y expuestas, corrientes, profundidad, etc).

La especies Aplysina sp. 1, sin duda ocurre en un área muy localizada y que le

permite desarrollarse de forma óptima, fuera de ese nicho la especies (sitios

expuestos, elevado oleaje y corriente, zona profunda) no ocurre o al menos su

presencia no es evidente.

Es importante la diversidad de enfoques en la moderna taxonomía. En realidad los

biólogos de hoy, que están describiendo especies no sólo están contribuyendo al

campo de la taxonomía, también a otras disciplinas como la genética, microbiología,

bioquímica, es decir se activa la interdisciplina y promueve la integración social entre

investigadores; ahora las publicaciones son de varios autores, a diferencia como lo

fue en los siglos XIX y XX con un solo autor (Joppa et al., 2011).

La crisis taxonómica

Durante este siglo se ha puesto de moda en la ciencia biológica el estudio de la

taxonomía y sistemática, esto debido al nuevo y revolucionario enfoque que ha

logrado la genética molecular. Con el estudio del ADN se han solventado problemas

de identificaciones y descripciones taxonómicas, así como se han propuesto

convincentes hipótesis en las relaciones evolutivas de distintos grupos taxonómicos.

51

Sin embargo, este beneficio se ha limitado por la falta de información

correspondiente a la taxonomía descriptiva basada en rasgos morfológicos. Como

ejemplo, con frecuencia se leen artículos con análisis filogenéticos incompletos o

clados y terminaciones sin asignación de nombres taxonómicos. Por anterior,

considero que existe incertidumbre sobre cuáles son los objetivos y metas actuales

de la taxonomía, biodiversidad y conservación.

De forma paradójica, a pesar de las ventajas de las herramientas moleculares, se

continua hablando de la “crisis taxonómica”, la cual normalmente se refiere a la falta

de recursos para la taxonomía descriptiva, falta de presupuesto para la creación o

mantenimiento de colecciones, falta de entrenamiento taxonómico, pero sobre todo

falta de puestos de trabajo para los taxónomos. Hacen falta taxónomos y no hay

políticas para contratarlos, sabiendo que hay una crisis de biodiversidad. Ahora bien,

indudablemente para superar la crisis debemos provocar un cambio cultural en

nuestra comunidad científica y sociedad, y debemos con inteligencia evidenciar el

gran valor que tiene el trabajo taxonómico.

52

CONCLUSIONES

Con base a los sitios estudio en la región de la Bahía de La Paz, se resalta que las

especies de esponjas verongidas prefieren arrecifes rocosos insulares, expuestos

o protegidos, someros o profundos (5-50m), en lugar de sitios costeros,

intermareal a someros (<5m), pequeñas bahías o ensenadas protegidas.

De la revisión bibliográfica se reconocen siete especies de verongidos válidos y

todos endémicos para el Pacifico Oriental: Aiolochroia thiona (de Laubenfels,

1930), Aplysina gerardogreeni Gómez y Bakus, 1992, Suberea azteca (Gómez y

Bakus, 1992), Aplysina chiriquiensis Díaz, van Soest, Rützler & Guzman, 2005,

Suberea etiennei Van Soest, Kaiser & Van Syoc, 2011, Aplysina clathrata Cruz-

Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012 y Aplysina revillagigedi

Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012.

De las sietes especies nominales, cuatro se reportan en el Golfo de California y

Bahía de La Paz: Aiolochroia thiona, Suberea azteca, Aplysina gerardogreeni y A.

clathrata; La dos primeras especies su identificación o distribución es dudosa para

la región mencionada.

Se obtuvieron tres posibles nuevas especies de Aplysina, todas ellas son morfo-

especies con características distintivas que se distingue de los verongidos

previamente reportados en La Paz y del Pacífico Oriental.

Para cinco especies aquí reportadas para la Bahía de La Paz y Golfo de California

(A. gerardogreeni, A. clathrata, A. sp. 1, A. sp. 2 y A. sp. 3) se realizó una amplia

descripción taxonómica, apoyada de tablas y figuras in situ y de microcopia óptica

que facilitan las identificaciones.

Para definir las especies de verongidos que ocurren en el Pacifico mexicano y

Golfo de California, se requiere extender este tipo de estudios en otras regiones y

revisar los ejemplares tipo y colecciones de museo nacionales y extranjeras.

53

Las esponjas Aplysina tienen una elevada variación morfológica intra e inter-

específica alta diversidad de formas, incluso una especie puede tener una alta

variación fenotípica.

La forma de la colonia, color de las fibras y forma de organización de las red de

fibras son los principales carácter diagnósticos para distinguir las especies de

esponjas Aplysina.

La morfología simple, la gran variación morfológica y la inherente homoplasia

dificultan la sistemática de los verongidos. Por tanto, se requiere otras

herramientas (i.e. ecológicas y moleculares) que complemente la información

ofrecida hasta el momento.

54

BIBLIOGRAFÍA

Álvarez, B. (1983) Gulf of California. En: B.H. Ketchum (Ed.), Ecosystems of the World. Vol.

26. Estuaries and Enclosed Seas. Elsevier Publishing Co., New York, pp. 427-449.

Aguilar-Camacho J. (2010) Catalogo taxonómico y descripción de las esponjas marinas de la

Bahía de Acapulco, Gro. (Pacífico mexicano). Tesis de Licenciatura. Universidad

Autónoma de Guerrero, 116 pp.

Austin, W. 1996. Sponges from Rocas Alijos. En: Schmieder R. (Ed.), Monographiae

Biologicae. Rocas Alijos. Scientific Results from the Cordell Expeditions. Vol. 75. Kluwer

Academic Publishers, Dordrecht/Boston/London, pp. 237-256.

Barthel D. (1991) Influence of different current regimes on the growth form of Halichondria

panicea Pallas. En: Reitner, J. & Kreupp, H. (Eds.), Fossil and Recent Sponges.

Springer, Berlin, pp. 387-394.

Betancourt-Lozano M., González-Farias F., González-Acosta B., García-Gasca A. & Bastida-

Zavala J. (1998) Variation of antimicrobial activity of the sponge Aplysina fistularis

(Pallas, 1766) and its relation to associated fauna. Journal of Experimental Marine

Biology and Ecology, 223, 1-18.

Bergquist P. (1978) Sponges. Hutchinson University Library, London. 268 pp.

Bergquist P. (1980) A revision of the supraspecific classification of the orders Dictyoceratida,

Dendroceratida and Verongida (class Demospongiae). New Zealand Journal of Zoology,

7, 443-503.

Bergquist, P. (1996) The Marine Fauna of New Zealand: Porifera: Demospongiae. Parte 5.

Dendroceratida and Halisarca. New Zealand Oceanographic Institute Memoir, 107, 1-53.

Bergquist, P. & Hartman W. (1969) Free amino acid patterns and the classification of the

Demospongiae. Marine Biology, 3, 247-268.

Bergquist P., Hofheinz W. & Oesterhlt G. (1980) Sterol composition and the Classification of

the Demospongiae. Biochemical Systematics and Ecology, 8, 423-435.

Bergquist, P. & Cook S. (2002) Order Verongida Bergquist, 1978. En: Hooper J., & Soest R.

van (Eds), Systema Porifera: A guide to the classification of sponges Vol. 1-2. Kluwer

Academic, New York, pp.1708.

Bergquist, P. & Cook S. (2002) Family Aplysinellidae Bergquist, 1978. En: Hooper J., & Soest

R. van (Eds), Systema Porifera: A guide to the classification of sponges Vol. 1-2. Kluwer


Bergquist, P. & Cook S. (2002) Family Aplysinidae Bergquist, 1978. En: Hooper J., & Soest

R. van (Eds), Systema Porifera: A guide to the classification of sponges Vol. 1-2. Kluwer


Borchiellini, C., Chombard C., Manuel M., Alivon E., Vacelet J. & Boury-Esnault N. (2004)

Molecular phylogeny of Demospongiae: implications for classification and scenarios of

character evolution. Molecular Phylogenetics and Evolution, 32, 823-837.

Boury-Esnault N. (1971) Spongiaires de la zone rocheuse littorale de Banyuls-sur-mer. I. -

Écologie et répartition. Vie Milieu, 22, 159-192.

Braekman J., Daloze D., Stoller C. & Soest R. van (1992) Chemotaxonomy of Agelas

55

(Porifera: Demospongiae). Biochemical Systematics and Ecology, 20(5), 417-431.

Brusca R., Findley L., Hastings P., Hendrickx M., Cosio J. & Heiden A. van Der. (2005)

Macrofaunal Diversity in the Gulf of California. En: Cartron J., Ceballos G. & Felger R.

(Eds.), Biodiversity, Ecosystems and Conservation in Northern Mexico. Oxford University

Press, New York, pp. 179-203.

Cárdenas, P., Pérez T. & Boury-Esnault N. (2012) Sponge Systematics Facing New

Challenges En: Mikel A. Becerro, Maria J. Uriz, Manuel Maldonado & Xavier Turon,

(Eds.), Advances in Marine Biology. Vol. 61. Academic Press, pp. 79-209.

Carroll J., Johnsson E., Ebel R., Hartman M., Holman T. & Crews P. (2001) Probing sponge-

derived terpenoids for human 15-L-lipoxygenase inhibitors. Journal Of Organic

Chemestry, 66, 6847-6851.

Conteras, F. (1985) Las Lagunas Costeras Mexicanas. Centro de Ecodesarrollo y Secretaría

de Pesca. México, pp. 253.

Cruz-Barraza J. (2004) Taxonomía y distribución de las esponjas marinas (Porifera:

Demospongiae) del margen Continental del Golfo de California. Tesis Maestría. Instituto

de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, 316 pp.

Cruz-Barraza J. (2008) Taxonomía y distribución de las esponjas marinas (Porifera:

Demospongiae) del Pacífico Mexicano. Tesis Doctorado. Instituto de Ciencias del Mar y

Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, 571 pp.

Cruz-Barraza J., Carballo J., Rocha-Olivares A., Ehrlich H. & Hog M. (2012) Integrative

Taxonomy and Molecular Phylogeny of Genus Aplysina (Demospongiae: Verongida)

from Mexican Pacific. Plos One, 7(8), e42049.

Dayrat B. (2005) Towards integrative taxonomy. Biological Journal of the Linnean Society,

85: 407–415

Desqueyroux-Faúndez R. & Soest R. van. (1997) Shallow water Demosponges of the

Galápagos Islands. Revue Suisse de Zoologie. 104, 379-467.

Díaz M., Soest R. van, Rützler K. & H. Guzman. (2005) Aplysina chiriquiensis, a new

pedunculate sponge from teh Gulf of Chiriqui, Eastern Pacific (Aplysinidae, Verongida).

Zootaxa, 1012, 1-12.

Díaz M., Thacker R., Redmond N., Matterson K. & Collins A. (2013) Phylogenetic novelties

and geographic anomalies among tropical Verongida. Integrative and Comparative

Biology. 53, 482-94.

Dickinson M. (1945) Sponges of Gulf of California. University of Southern California Press,

Los Angeles, California. pp. 249.

Ehrlich H., Maldonado M., Spindler K., Eckert C., Hanke T., Born R., Goebel C., Simon P.,

Heinemann S & Worch H. (2007) First evidence of chitin as a component of the skeletal

fibers of marine sponges. Part I. Verongidae (Demospongia: Porifera). Journal of

Experimental Zoology (Molecular and Developmental Evolution). 308B, 347-356.

Encarnación-Dimayuga, R; Ramírez, M. & Herrera J. (2003) Aerothionin, a bromotyrosine

derivate with antimycobacterial activity from the marine sponge Aplysina gerardogreeni

(Demospongiae). Pharmaceutical Biology. 41(5), 384-387.

Erpenbeck D., Breeuwer J., Parra-Velandia, F. & Soest R. van (2006) Speculation with

spiculation?—Three independent gene fragments and biochemical characters versus

56

morphology in demosponge higher classification. Molecular Phylogenetics and Evolution.

38, 293-305.

Erpenbeck D., Sutcliffe P., Cook S., Dietzel A., Maldonado M., Soest R. van, Hooper J. &

Wörheide G. (2012) Horny sponges and their affairs: On the phylogenetic relatshionships

of keratose sponges. Molecular Phylogenetics and Evolution. 63, 809-816.

Erwin P. & Thacker R. (2007) Phylogenetic analyses of marine sponges within the order

Verongida: a comparison of morphological and molecular data. Invertebrate Biology.

126(3), 220-234.

Espinoza G., Linas M. & Amador E. (1979) Bentos. Estudio ecológico comparativo de las

lagunas de Enfermería y Balandra y el canal de mareas Zacatecas, en la Bahía de La

Paz, B.C.S. México. En: Memorias, quinta reunión de CIBCASIO, La Paz, B.C.S.,

México, noviembre 1979. Sin paginación.

Gándara-Zamudio A. (2011) Actividad antibacteriana y citotóxica de diferentes morfologías

de la esponja Aplysina gerardogreeni de Punta Arena de la Ventana. Tesis de

Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur, 62 pp.

Gloeckner V., Wehrl M., Moitinho-silva L., Gernert C., Schupp P., Pawlik J., Lindquist N.,

Erpenbeck D., Worheide G. & Hentschel U. (2014) The HMA-LMA Dichotomy Revisited:

an Electron Microscopical Survey of 56 Sponge Species. Biological Bulletin. 227: 78-88.

Godfray H.C.J. (2002) Challenges for taxonomy – the discipline will have to reinvent itself if it

is to survive and flourish. Nature 417, 17–19

Godfray H.C.J., Knapp S. (2004) Taxonomy for the twenty-first century – Introduction.

Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 359, 559–569

Gómez P. & Bakus G. (1992) Aplysina gerardogreeni and Aplysina aztecus (Porfera

Demospongiae) new species from the mexican pacific. Anales del Instituto de Ciencias

del Mar y Limnología Universidad Nacional Autónoma de México, 19(2), 175-180.

Gotshall D. (1998) Sea of Cortez Marine Animals: A Guide to the Common Fishes and

Invertebrates Baja California to Panama. Sea Challengers, California, EUA, 112 pp.

Grant R. (1861) Tabular view of the primary divisions of the Animal Kingdom, intended to

serve as an outline of an elementary course of recent Zoology, etc. London, i-vi, 1-91 pp.

Hebert P.D.N., Cywinska A., Ball S.L., DeWaard J.R. (2003) Biological identifications through

DNA barcodes. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences,

270, 313–321

Hernández-Guerrero C.J., E. Zubía, Ortega M. & J.L. Carballo. (2007) Cytotoxic

dibromotyrosine-derived metabolites from the sponge Aplysina gerardogreeni. Bioorganic

and Medicinal Chemistry. 15(15), 5275-5282.

Hidalgo A. (1994) Taxonomía del Phylum Porífera (Clase: Demospongiae) en el mar de

Cortés. Tesis Licenciatura. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Autónoma de

México,110 pp.

Hill M., Hill A., López J., Peterson K., Pomponi S., Diaz M., Thacker R., Adamska M., Boury-

Esnault N., Cárdenas P., Chaves-Fonnegra A., Danka E., De Laine B., Formica D.,

Hajdu E., Lobo-Hajdu G., Klontz S., Morrow C., Patel G., Picton B., Pisani D., Pohlmann

D., Redmond N., Reed J., Richey S., Riesgo A., Rubin E., Russell Z., Rützler K., Sperling

E., Stefano M., Tarver J. & Allen C. (2013) Reconstruction of Family-Level phylogenetic

57

relationships within Demospongiae (Porifera) using nuclear encoded housekeeping

genes. Plos One. 8(1).

Hofknecht G. (1978) Descriptions and key to the intertidial sponges of the puerto Peñasco

area in the Gulf of California. Journal of the Arizona Nevada Academy Science. 13, 51-

56.

Hooper J., Soest R. van & Pisera A. (2011) Phylum Porifera Grant, 1826. En: Zhang, Z.-Q.

(Ed.) Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic

richness. Auckland, Nueva Zelanda, Zootaxa, 3148, pp. 237.

Jones, W., (1984) Spicule dimensions as taxonomic criteria in the identification of

haplosclerid sponges from the shores of Anglesey. Zoological Journal of the Linnean

Society. 80, 239-259.

Joppa L.N., Roberts D.L., Pimm S.L. (2011) The population ecology and social behavior of

taxonomists. Trends in Ecology & Evolution, 26, 551–553

Kerstitch A. (1989) Sea of Cortez Marine Invertebrates: A Guide for the Pacific Coast, Mexico

to Ecuador. Sea Challengers, Monterey, California, EUA, 120pp.

Kerstitch A. & Bertsch H. (2007) Sea of Cortez Marine Invertebrates. Sea Challengers.

Monterey, California, EUA, 124 pp.

Laubenfels, M.W. de (1930) The sponges of California. Stanford University Bulletin, 5 (4), 24

-29.

Laubenfels, M.W. de (1932) The marine and fresh-water sponges of California. Proceedings

of the United States National Museum. 81(2927), 1-140.

Mayden R. (1997) A hierarchy of species concept: the denouement in the saga of the species

problem. En: Claridge M., Dawah H. & Wilson M. (Eds.), Species: the units of

biodiversity, Chapman & Hall, Londres, 425 pp.

Moctezuma J. & M. Serrato. (1998) Islas de Golfo de California. Secretaria de

Gobernación/UNAM, México, 200 pp.

Morrone J. (2013) Sistemática: Fundamentos, métodos, aplicaciones. Universidad Nacional

Autónoma de México, Facultad de Ciencias, México D.F., 508 pp.

Muñoz, M. (1946) Las islas mexicanas. Secretaría de Educación Pública, México, 112 pp.

Paton A.J., Brummitt N., Govaerts R., Harman K., Hinchcliffe S., Allkin B., Lughadha E.N.

(2008) Towards target 1 of the global strategy for plant conservation: a working List of all

known plant species – progress and prospects. Taxon, 57, 602–611

Pinheiro U. & Hajdu E. (2001) Shallow water Aplysina Nardo (Aplysinidae, Verongida,

Demospongiae) from the São Sebastião channel and its environs (Tropical southwestern

Atlantic), with description of a new species and a literature review of other Brazilian

records of the genus. Revista Brasileira de Zoologia. 18 (1), 143-160.

Pinheiro U., Hajdu E. & Custodio M. (2007) Aplysina Nardo (Porifera, Verongida, Aplysinidae)

from the Brazilian coast with description of eight new species. Zootaxa, 1609: 1-51.

Pinheiro U., Hajdu E. & Custódio M. (2004) Cell types as taxonomic characters in Aplysina

(Aplysinidae, Verongida). Bollettino dei Musei e degli Istituti Biologici dell’Universitá di

Genova, 68, 527-533.

Reveillaud J., Allewaert C., Pérez t., Vacelet J., Banaigs B. & Vanreuse A. (2012) Relevance

of an integrative approach for taxonomic revision in sponge taxa: case study of the

58

shallow-water Atlanto-Mediterranean Hexadella species (Porifera :Ianthellidae:

Verongida). Invertebrates systematic, 26, 230 - 248.

Ross R., & Cramer K. (2009) Shore fishes and biogeographic subdivisions of the Tropical

Eastern Pacific. Marine Ecology Progress Series, 380, 1–17.

Ross S., Weete J., Schinazi, R., Wirtz S., Tharnish P., Scheuer P. & Hamann, M. (2000)

Mololipids, a new series of anti-HIV bromotyramine-derived compounds from a sponge of

the order Verongida Journal of Natural Products, 63(4), 501-503.

Sánchez C. (2010) Zonas de vida. En: Aburto O., Caso M., Erisman B. & Ezcurra E. (Eds),

Bitácora del mar profundo: Una expedición al Golfo de California. México, pp. 200.

Schlick-Steiner B.C., Steiner F.M., Seifert B., Stauffer C., Christian E., Crozier R.H. (2010)

Integrative taxonomy: a multisource approach to exploring biodiversity. The Annual

Review of Entomology, 55, 421–438

Secretaria de medio ambiente, recursos naturales y pesca comisión nacional de áreas

naturales protegidas (2000) Programa de manejo, complejo insular del Espiritu Santo. La

Paz, Baja California Sur, México.164 pp.

Slattery M., Lesser M., Brazeau D, Stokes MD & Leichter J. (2011) Connectivity and stability

of mesophotic coral reefs. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 408, 32–

41.

Suarez G. (2002) Estructura de las asociaciones de moluscos en corales del género

Pocillopora Lamarck, 1818; en Punta Arena de La Ventana, B.C.S. México. Tesis de

Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur, La Paz, 35 pp.

Sup Shim J., Lee H.S., Shin J. & Kwon H. (2004) Psammaplin A, a marine natural product,

inhibits aminopeptidase N and suppresses angiogenesis in vitro. Cancer Letters, 203(2),

163-169.

Schmitt S., Hentschel U., Zea S., Dandekar T. & Wolf M. (2005) ITS-2 and 18S rRNA Gene

Phylogeny of Aplysinidae (Verongida, Demospongiae). Journal of Molecular Evolution,

60, 327- 336.

Sim, C. & Bakus G. (1986) Marine Sponges of Santa Catalina Island, California. Occasional

Papers of the Allan Hancock Foundation, 5, 1-23.

Soest van R., K. Kaiser, Van Syoc R. 2011. Sponges from Clipperton Island, East Pacific.

Zootaxa 2839: 1-46.

Soest R. van, Boury-Esnault N., Vacelet J., Dohrmann M., Erpenbeck D., De Voogd N.,

Santodomingo N., Vanhoorne B., Kelley M., & Hooper J. (2012) Global Diversity of

Sponges (Porifera). PLoS One, 7(4), e35105.

Soest van R. Boury-Esnault N., Hooper, J. Rützler K., de Voogd, N., Alvarez de Glasby B.,

Hajdu, E. Pisera A., Manconi, R. Schoenberg C., Janussen D. Tabachnick K., Klautau

M., Picton B., Kelly M., Vacelet J., Dohrmann M. Díaz M.-C. & Cárdenas P. (2014) World

Porifera Database.

Spalding M., Fox H., Allen, G., Davidson N., Ferdaña Z., Finlayson M., Halpern B., Jorge M.,

Lombana A., Lourie S., Martin K., McManus E., Molnar J., Recchia C., & Robertson, J.

(2007) Marine ecoregions of the world: a Bioregionalization of coastal and shelf areas.

BioScience, 57, 573-583.

Straub S.C.K., Parks M., Weitemier K., Fishbein M., Cronn R.C., Liston A. (2012) Navigating

59

the tip of the genomic iceberg: nextgeneration sequencing for plant systematics.

American Journal of Botany, 99:349–364

Tsukamoto S., Kato H., Hirota H. & Fusetani N. 1996a. Ceratinamides A and B: new

antifouling dibromotyrosine derivatives from the marine sponge Pseudoceratina

purpurea. Tetrahedron, 52, 8181-4186.

Tsukamoto S., Kato H., Hirota H. & Fusetani N. (1996b) Pseudoceratidine: a new antifouling

spermidine derivative from the marine sponge Pseudoceratina purpurea. Tetrahedron

Letters, 37, 1439-1440.

Vacelet J., Boury-Esnault N., De Vos L. & Donadey C. (1989) Comparative Study of the

Choanosome of Porifera: II The Keratose Sponges. Journal of Morphology, 201, 119-

129.

Vázquez Maldonado, L.E. (1994) Estudio taxonómico y distribución de las esponjas del

pacífico mexicano de los Estados de Nayarit, Michoacán y Guerrero, México. Tesis de

Licenciatura. La Paz, Baja California Sur, México, Universidad Autónoma de Baja

California Sur, 164 pp.

Vega-Juárez Cristina. (2012) Composición y afinidades biogeográficas de esponjas

(Demospongiae) asociadas a comunidades coralinas del Pacífico Mexicano. Tesis de

Doctorado en Ciencias Marinas. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Instituto

Politécnico Nacional. La Paz, Baja California Sur, México, 231 pp.

Villaseñor A. (1979) Distribución vertical de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto en la

Bahía de La Paz, B.C.S., durante la primavera de 1976. California Cooperative Oceanic

Fisheries Investigations Reports, 20, 146-149.

Vitolo-López A. (2014) Documentar para conservar: La importancia de la sistemática en la

conservación y el desarrollo. Revista Biodiversidad Colombia, 3: 47-55.

Walker B. (1960) The distribution and affinities of the marine fish fauna of the Gulf of

California. Systematic Zoology, 9,123–133

Zittel, K. (1878) Zur Stammes-Geschichte der Spongien. (50 Jahren Akademischen

Doktorwürde Karl Theodor von Siebold). Philosophische Facultät der Ludwig-

Maximilian's Universität München, pp. 1-20.

Página de internet: http://www.marinespecies.org/porifera/index.php

60

Anexo I. Especies nominales incluidas en el orden Verongida a nivel mundial (4 familias, 10 géneros, 85 especies). Basado en la

página web: World Porifera Data Base - http://www.marinespecies.org/porifera/.

Aplysinellidae Bergquist, 1980 (3 géneros, 1 especies) Ámbito Geográfico

Aplysinella Bergquist, 1980

Aplysinella rhax (de Laubenfels, 1954) Islas Marshall, Gran Barrera de Coral, Australia y Micronesia

Aplysinella strongylata Bergquist, 1980 Papua, Indonesia

Porphyria Bergquist, 1995

Porphyria flintae Bergquist, 1995 Nueva Caledonia

Suberea Bergquist, 1995

Suberea azteca (Gómez & Bakus, 1992) Pacífico mexicano

Suberea clavata (Pulitzer-Finali, 1982) Gran barrera de coral Australiana (centro y sur)

Suberea creba Bergquist, 1995 Nueva Caledonia

Suberea elegans (Lendenfeld, 1888) Australia

Suberea etiennei Van Soest, Kaiser & Van Syoc, 2011 Islas Clipperton

Suberea fusca (Carter, 1880) India, Sri Lanka, Golfo de Mannar

Suberea ianthelliformis (Lendenfeld, 1888) Australia

Suberea laboutei Bergquist, 1995 Nueva Caledonia

Suberea mollis (Row, 1911) Mar Rojo, Omani, Sudan, Canal de Suez, Oeste de Arabia

Suberea pedunculata (Lévi, 1969) Sur de África

Suberea praetensa (Row, 1911) Mar Rojo, golfo de Adem, Sudan

Suberea purpureaflava Gugel, Wagler & Brümmer, 2011 Norte y centro del Mar Rojo

Aplysinidae Carter, 1875 (3 géneros, 46 especies)

Aiolochroia Wiedenmayer, 1977

Aiolochroia crassa (Hyatt, 1875) Golfo de México y Mar Caribe

Aiolochroia janusi (Boury-Esnault, 1973) Brasil

61

Aiolochroia thiona (de Laubenfels, 1930) California, EUA; México: Golfo de California

Aplysina Nardo, 1834

Aplysina aerophoba Nardo, 1833 Mar Mediterráneo

Aplysina alcicornis Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Aplysina archeri (Higgin, 1875) Golfo de México y Mar Caribe

Aplysina bathyphila Maldonado & Young, 1998 Golfo de México (EUA) y Mar Caribe

Aplysina cacos Lendenfeld, 1888 Australia

Aplysina caissara Pinheiro & Hajdu, 2001 Brasil

Aplysina capensis Carter, 1875 Sur de África

Aplysina cauliformis (Carter, 1882) Bahamas, Florida, Caribe

Aplysina cavernicola (Vacelet, 1959) Mediterraneo

Aplysina cellulosa Hyatt, 1877 India

Aplysina chiriquiensis Díaz, van Soest, Rützler & Guzman, 2005 Panamá, Ecuador

Aplysina clathrata Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012 Pacífico Méxicano

Aplysina compacta Carter, 1881 Australia

Aplysina cristagallus Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Este de Brasil

Aplysina fistularis (Pallas, 1766) Golfo de México, Caribe, Bahamas, Amazonas

Aplysina fulva (Pallas, 1766) Golfo de México, Caribe, Bahamas, Amazonas

Aplysina gerardogreeni Gómez & Bakus, 1992 Pacifico mexicano

Aplysina higginsii Lendenfeld, 1889 Australia

Aplysina hirsuta (Hyatt, 1875) Golfo de México, Antillas, Bermuda

Aplysina holda Lendenfeld, 1889 Indo Pacifico, India

Aplysina inflata Carter, 1881 Australia

Aplysina insularis (Duchassaing & Michelotti, 1864) Golfo de México, Caribe, Bahamas

Aplysina lactuca Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Aplysina lacunosa (Lamarck, 1814) Golfo de México, Caribe, Bahamas

62

Aplysina lendenfeldi Bergquist, 1980 Australia

Aplysina lingua Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Aplysina maeandrina Lendenfeld, 1889 Australia

Aplysina minima Hentschel, 1914 Antártica, Mar de Ross

Aplysina minuta Lendenfeld, 1889 Golfo de Guinea, Namibia, Oeste de África

Aplysina muricyana Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Aplysina ocracea Alcolado, 1984 Cuba, Caribe, Antillas

Aplysina orthoreticulata Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Aplysina pergamentacea Hechtel, 1983 Brasil

Aplysina primitiva Burton, 1959 Este de África, Tasmania

Aplysina procumbens Lendenfeld, 1889 Nueva Zelanda

Aplysina pseudolacunosa Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Aplysina reticulata Lendenfeld, 1889 Indopacífico, India Mar Rojo

Aplysina revillagigedi Cruz-Barraza, Carballo, Rocha-Olivares, Ehrlich & Hog, 2012 Isla Revillagigedo

Aplysina solangeae Pinheiro, Hajdu & Custodio, 2007 Brasil

Verongula Verrill, 1907

Verongula gigantea (Hyatt, 1875) Bahamas, Caribe, Cuba

Verongula reiswigi Alcolado, 1984 Antillas, Caribe, Cuba

Verongula rigida (Esper, 1794) Bahamas, Caribe, Golfo de México

Ianthellidae Hyatt, 1875 (3 géneros, 20 especies)

Anomoianthella Bergquist, 1980

Anomoianthella lamella Pulitzer-Finali & Pronzato, 1999 Papua Nueva Guinea, Mar de Bisrmarck

Anomoianthella popeae Bergquist, 1980 Australia

Anomoianthella rubra Bergquist, 1995 Nueva Caledonia

Hexadella Topsent, 1896

Hexadella crypta Reveillaud, Allewaert, Pérez, Vacelet, Banaigs & Vanreusel, 2012 Mediterráneo Oeste

63

Hexadella dedritifera Topsent, 1913 Mar de Barent, Noruega, Ártico, Azores, Aguas Europeas

Hexadella indica Dendy, 1905 sur de India y Sri Lanka

Hexadella kirkpatricki Burton, 1926 Namaqua, Namibia, Sur de África

Hexadella pruvoti Topsent, 1896 Oeste del Mar Mediterráneo, Francia

Hexadella purpurea Burton, 1937 Sur India Sri Lanka

Hexadella racovitzai Topsent, 1896 Reino Unido, Islas Canarias, Francia, Azores, Mediterráneo

Hexadella topsenti Reveillaud, Allewaert, Pérez, Vacelet, Banaigs & Vanreusel, 2012 Oeste del Mar Mediterráneo

Ianthella Gray, 1869

Ianthella aerophoba (Lendenfeld, 1883) Australia

Ianthella basta (Pallas, 1766) Indo Pacífico, Gran barrera de coral Australiana, Indonesia

Ianthella concentrica Hyatt, 1875 Islas Fiji

Ianthella flabelliformis (Pallas, 1766) Gran Barrera de Coral (Australia), Papua Nueva Guinea, India, Filipinas

Ianthella homei Gray, 1869 Australia

Ianthella labyrinthus Bergquist & Kelly-Borges, 1995 Australia

Ianthella macula Bergquist & Kelly-Borges, 1995 Papua Nueva Guinea, Mar Salomón, Gran Barrera de Coral (Australia)

Ianthella quadrangulata Bergquist & Kelly-Borges, 1995 Australia

Ianthella reticulata Bergquist & Kelly-Borges, 1995 Papua Nueva Guinea, Australia

Pseudoceratinidae Carter, 1885 (1 género, 4 especies)

Pseudoceratina Carter, 1885

Pseudoceratina arabica (Keller, 1889) Golfo de Adén, Mar Rojo, Tanzania

Pseudoceratina durissima Carter, 1885 Australia

Pseudoceratina purpurea (Carter, 1880) Mar Rojo, Arabia, India, Sri Lanka, Australia, Hawái, Hong Kong, Indonesia, Micronesia

Pseudoceratina verrucosa Bergquist, 1995 Nueva Caledonia

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