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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
ÁREA INTERDISCIPLINARIA DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA
TESIS
RIQUEZA TAXONÓMICA Y LÍNEA BASE ECOLÓGICA DE LOS
MACROINVERTEBRADOS BENTÓNICOS TROGLOBIONTES DEL
SISTEMA CAVERNÍCOLA ANQUIALINO “EL AEROLITO”, ISLA
COZUMEL, QUINTANA ROO, MÉXICO.
QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL GRADO DE:
LICENCIADO EN BIOLOGÍA MARINA
PRESENTA:
FERNANDO CALDERÓN GUTIÉRREZ
DIRECTOR:
DR. CARLOS ARMANDO SÁNCHEZ ORTIZ
LA PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, JUNIO 2013
I
Este proyecto de tesis de licenciatura se realizó dentro del programa de
“Investigación para la Conservación de la Fauna Arrecifal” de la Universidad
Autónoma de Baja California Sur, bajo la dirección del Dr. Carlos A. Sánchez
Ortiz.También fue apoyado por el Cuerpo Académico PromepCA-43 “Ecosistemas
Marinos y sus Servicios Ambientales” de la Universidad Autónoma de Baja
California Sur.
II
“En una anécdota famosa de la historia de la biología se cuenta que un alumno del
naturalista francés Georges Cuvier apareció en el dormitorio de éste, vestido como
diablo, provisto de cuernos y pezuñas, y le dijo «¡Cuvier, Cuvier, voy a comerte!».
Cuvier se quedó mirando a la aparición y contestó: «Cuernos, pezuñas, cola:
herbívoro. No puedes comerme».
El relato resume la relación que solemos establecer entre formas de vida y estilos
de vida. Se supone que los animales con ojos grandes son nocturnos, las plantas
con hojas grandes son propias de ambientes tropicales húmedos y así
sucesivamente (…) Bajo tierra las cosas no resultan tan sencillas (…), la ecología
del ambiente cavernícola presenta una enorme diversidad y los procesos que
rigen la adaptación a dicho ambiente ocultan sorpresas, incluso cuando se
explican en términos darwinistas modernos”
Aldemaro Romero, 2011
III
AGRADECIMIENTOS
Debo agradecer a un sinnúmero de personas que haya podido terminar mi
carrera y esta tesis, sin embargo, mi familia, en especial mis padres: Fernando
Calderón Fuentes yLuz Ma. Gutiérrez Andrade, son quienes merecen mi mayor
agradecimiento por su invaluable apoyo en todo lo que he hecho.
Sin duda alguna, mis profesores (por lo menos en su mayoría) también
merecen mi agradecimiento, de quienes no puedo dejar de mencionar a Carlos A.
Sánchez quien, desde mis comienzos en la Biología me ha apoyado y animado a
seguir adelante junto con Juan Manuel López Vivas y Riosmena con quienes he
pasado largas horas conversando y siempre me han ofrecido una mano.
No puedo olvidar, de la UNAM a Francisco Solís quien junto con Lupita,
Quetza, Maggy, Nancy, Tania y el resto de los integrantes de su laboratorio me
han inmerso en el mundo de los equinodermos, a Fernando Álvarez quien me ha
apoyado en gran medida con los crustáceos, Pablo Hernández con quien he
aprendido bastante de los poliquetos, y por su puesto Patricia Gómez, que es de
las pocas que se anima a trabajar con las esponjas y con quien tuve muy gratas
charlas.
Así como a Betza y Rosana Moreira, gracias a quienes se identificaron las
ascideas, y a Ricardo González con los cnidarios.
A mis grandes amigos y compañeros de la carrera, así como a los
integrantes de PFA por esos buenos momentos y distracciones que evitaron que
perdiera (más) la cabeza.
Mi tía Kini y su familia, así como la señora Videlma y su hija quienes muy
amablemente me ayudaron durante mis estancias en el DF y la Isla Cozumel con
hospedaje y una muy sabrosa comida casera (que tanto se añora durante la
carrera…).
IV
También agradezco a mi alma mater la Universidad Autónoma de Baja
California Sur,que junto con el Departamento de Biología Marina, elCOSCyT, el
ISJ y el proyecto de PFA me apoyaron para asistir al congreso internacional de
sistemas anquialinos.
Y sin duda alguna, a los responsables de que pueda disfrutar y apreciar el
bello mundo subacuático, mis instructores de buceo y apreciados amigos: Juan
Manuel Silva y Germán Yáñez.
V
ÍNDICE
LISTA DE FIGURAS .............................................................................................. VI
LISTA DE TABLAS ............................................................................................... VIII
RESUMEN……… ................................................................................................... IX
INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 1
ANTECEDENTES ................................................................................................... 4
JUSTIFICACIÓN ..................................................................................................... 7
OBJETIVOS ............................................................................................................ 7
Objetivos específicos ........................................................................................... 7
ÁREA DE ESTUDIO ................................................................................................ 8
MATERIAL Y MÉTODOS ...................................................................................... 10
Obtención de muestras ...................................................................................... 10
Identificación taxonómica ................................................................................... 11
Línea base ecológica cuantitativa ...................................................................... 14
RESULTADOS ...................................................................................................... 16
Riqueza taxonómica ........................................................................................... 16
Línea base y monitoreo ecológico cuantitativo .................................................. 26
DISCUSIÓN .......................................................................................................... 36
Biodiversidad ..................................................................................................... 36
Ecología del sistema .......................................................................................... 40
Estado de salud del sistema y riesgos de la biodiversidad ................................ 43
CONCLUSIONES .................................................................................................. 45
RECOMENDACIONES ......................................................................................... 47
FUTURAS LÍNEAS DE INVESTIGACIÓN ............................................................. 48
BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 49
ANEXO 1.- Listado sistemático de invertebrados del sistema El Aerolito.. ........... 56
ANEXO 2.- Glosario .............................................................................................. 61
VI
LISTA DE FIGURAS
Figura 1.- Esquema de la clasificación de la fauna troglobionte. 1) Troglobio,
organismo limitado a cuevas, 2) Troglofilo, organismo que puede salir de
la cueva y 3) Trogloxeno, organismo que entra ocasionalmente a cuevas.
Diseño Karina Gómez Gutiérrez………………………..………… .............. 2
Figura 2.- Área de estudio: a) Península de Yucatán, b) Cozumel y c) Cenote El
Aerolito y vista del sistema subterráneo (Modificado de Yáñez-Mendoza
2012 y Google Earth 6.1). Ovalo, área de muestreo y rectángulos (1,2 y
3) sitios de monitoreo…………………………………….. ........................... 8
Figura 3.- Número de especies registradas por phyla en Sistema El Aerolito en
estudio taxonómico y durante el monitoreo en comparación con las
registradas previamente……………………………………. ...................... 16
Figura 4.- Curva de acumulación de especies del Sistema El Aerolito por inmersión
realizada en el estudio de riqueza, y por transecto durante el
monitoreo……………………………………… .......................................... 17
Figura 5.- Sistema El Aerolito - Esponjas: a) Geodia neptuni, b) Agelasidae, c)
Acarnus innominatus y d) Placospongia sp…… ..................................... 19
Figura 6.- Sistema El Aerolito – Cnidarios: a) Isarachnanthus cf. nocturnus, b)
Corynactis cf. caribbeorum; Nemertino (c) y Ascidia d) Pyura cf. munita20
Figura 7.- Sistema El Aerolito – a) Crustáceos Stenopus hispidus, b) Equinoideo
Eucidaris tribuloides, c) Sipuncula y Poliquetos d) Hermodice carunculata
y e) Notopygos caribea)……………………………. ................................. 21
Figura 8.- Sistema El Aerolito – Moluscos: a) Hyalina avena, b) Lima scabra, c)
Isognomon alatus y d) Cypraea cinérea. ................................................ 22
Figura 9.- Sistema El Aerolito – Equinodermos: a) Ophionereis cf. reticulata, b)
Ophiocoma appressa, c) Asterinides pompom y d) Copidaster
cavernicola……………………………… .................................................. 23
Figura 10.- Densidad relativa de las especies observada en los censos (2011-
2012) en el Sistema El Aerolito…………………………….. ..................... 28
VII
Figura 11.- Estatus Ecológico (Diagrama Olmstead-Tukey’s): especies raras,
ocasionales, comunes y dominantes del Sistema El Aerolito (2011-2012).
Cada círculo representa una especie y círculos con números las especies
indicadas. Se mencionan las especies dominantes y
endémica………………………………. ................................................... .29
Figura 12.- Estatus Ecológico (Diagrama Olmstead-Tukey’s): especies raras,
ocasionales, comunes y dominantes del Sistema El Aerolito. a) Julio
2011, b) Enero 2012 y c) Julio 2012. Cada círculo representa una
especie y círculos con números las especies indicadas. Se mencionan
las especies dominantes y endémica……………………………………. .. 30
Figura 13.- Ofiuro (Ophionereis cf. reticulata) dominante del Sistema El Aerolito. 31
Figura 14.- Densidad de organismos agrupados por Phylum (org/15m2), durante
2011-2012, invierno-verano y por sitio de monitoreo (1 = cercano; 2 =
cercano y profundo y 3 = lejano)………………………… ......................... 34
Figura 15.- Especies acumuladas de invertebrados del Sistema El Aerolito
registradas desde 1988 hasta el presente estudio. ................................ 37
Figura 16.- Diagrama conceptual del Sistema El Aerolito y la distribución, riqueza y
densidad de su fauna (1 = cercano-somero, diverso y denso; 2 =
cercano-profundo, poco diverso y menor densidad; 3 = lejano-somero,
diverso y muy denso). Diseño Karina Gómez Gutiérrez ......................... 42
VIII
LISTA DE TABLAS
Tabla I.- Especialista taxónomo que revisó y validó los organismos recolectados
de macroinvertebrados……………………………. ................................... 11
Tabla II.- Estatus ecológico (rara, común y dominante) y densidades observadas
de macroinvertebrados del Sistema El Aerolito. Se muestran los valores
promedio (ind/10m2) entre los tres sitios de muestreo por temporada y
durante el estudio (2011-2012). Las palomas () indican especies
observadas fuera de los censos pero contabilizados en la riqueza general
por temporada. En negritas se observan las cinco especies más
abundantes…………………………….. ................................................... 24
Tabla III.- Sitio de monitoreo (1 = cercano-somero; 2 = cercano-profundo y 3 =
lejano-somero) y replicas realizadas en cada sitio por temporada. ....... 27
Tabla IV.- Prueba de normalidad y prueba no paramétrica (Kruskal-Wallis) entre
las estaciones (verano-invierno) y los sitos de muestreo (1-3). En rojo
cuando existen diferencias significativas (p<0.05).................................. 32
Tabla V.- Comparaciones múltiples entre tratamientos para Kruskal-Wallis entre
los sitios de monitoreo. En rojo se muestran las diferencias
significativas…………………………… .................................................... 35
IX
RESUMEN
Las cuevas subacuáticas son reconocidas por su elevado endemismo,
presentando las mexicanas una de las mayores riquezas y densidades en el
mundo. Sin embargo, los estudios realizados en estos ambientes son muy
escasos y en general se limitan en aspectos taxonómicos. Tomando como modelo
el sistemaanquialinoEl Aerolito, Cozumel, Quintana Roo, se realizó un
estudiotaxonómico morfológico de los macroinvertebrados bentónicos y además
se estableció la primera Línea Base Ecológica cuantitativa en un ambiente
cavernícola.Seregistraron71 especies correspondientes a 10 phyla, de los cuales
Porifera y Echinodermatarepresentaron más del 50% de las especies(22 y 16spp.
respectivamente), mientras que con menor riqueza son Annelida (13), Molusca (7),
Crustacea (4), Chordata (4), Cnidaria (2) y con solo una especie Sipuncula,
Platyhelmithes y Nemertea.A partir de tres sitios de monitoreo con transectos de
banda de 15m2(3 réplicas x sitio) se obtuvo la primera Línea Base Ecológica
cuantitativa. En esta se registraron 35 especies de 8 phyla, de las cuales el
ofiúridoOphionereis cf. reticulatafue la especie dominante con el 65% de la
densidad. Los sitiossomeros (10m)tienen unasimilar riqueza y densidad, pero
varíasignificativamente (p<0.05) con el sitio profundo (18m). No se observaron
cambios significativos (p<0.05) estacionales (verano-invierno) de las
densidades.La riqueza y densidad encontrada en el Sistema El Aerolito es la
mayor a nivel mundial para equinodermos e inusualmente baja para crustáceos en
ambientes hipogeos.Con este estudio, se incrementó casi cuatro veces (de 30 a
83 spp.) la diversidad conocida para el Sistema El Aerolito y con la Línea Base
Ecológica se obtiene una importante herramienta evaluar el estado de salud,
manejo y conservación del sistema. Se prevé que los continuos impactos
antropogénicos (i.e. hoteles, bares, centros comerciales, marinas, carreteras)
impacten negativamente la biodiversidad del Sistema El Aerolito, por lo que es
necesario tomar medidas urgentes para protegerlo.
1
INTRODUCCIÓN
Las cuevas son cavidades naturales suficientemente amplias para que
entre un humano, pueden conformarse por un pequeño pasaje o una complicada
redde túneles de kilómetros de extensión. Generalmente se forman por disolución
de rocas kársticas (de CaCO3), aunque también se forman por lava, hielo, coral,
movimientos tectónicos y erosión por oleaje. Estas pueden ser divididas en
terrestres, subacuáticas o mixtas.En particular las cuevas subacuáticas se
clasifican según el tipo de agua que contienen: marinas, dulceacuícola, sulfurosas
y anquihalinas (tipo de estuario subterráneo que contiene un cuerpo de agua
estratificado, que puede o no estar en contacto con la atmosfera, y es capaz de
soportar una biota característica). El ambiente cavernícola se puede dividir en tres
zonas según las condiciones fisicoquímicas y tipo de vida existente: penumbra,
que se encuentra cercana a la entrada y posee la mayor riqueza y abundancia
faunística; media, la cual presenta total obscuridad, temperatura variable, y
organismos que pueden ser encontrados en la superficie; y profunda, donde es
ausente la luz, la temperatura es constante y la fauna exclusiva (Hoffman et
al.,1986; Field, 2002; Yáñez-Mendoza, 2011; Anónimo, 2012).
Para el estudio de los organismos cavernícolas (bioespeleología) existen
varias clasificaciones, la más utilizada es la propuesta por Schiner en 1854 y
modificada por Racovitza en 1907 (Figura 1), en ella se utilizan tres categorías:
troglobios, que son las formas de vida restringidas a la vida dentro de cuevas;
troglofilos, organismos que viven principalmente dentro de cuevas aunque no
presentan ninguna modificación y pueden vivir fuera de ellas; y, trogloxenos, que
son organismos que no presentan ninguna adaptación cavernícola y son
encontrados accidentalmente en ambientes hipogeos pudiendo pasar una parte de
su vida dentro de la cueva o no (citado enDematteis, 1975; Hoffman et al., 1986).
2
El análisis de estos organismos es muy interesante desde el punto de vista
evolutivo debido a la presencia de especies relicto (como los remipedios), y a que
el prolongado aislamiento en el medio subterráneo causa modificaciones
estructurales y fisiológicas notorias con respecto a las especies no cavernícolas
más afines (Dematteis, 1975).
Figura 1.- Esquema de la clasificación de la fauna troglobionte. 1) Troglobio, organismo limitado a cuevas, 2) Troglofilo, organismo que puede salir de la cueva y 3) Trogloxeno, organismo que entra ocasionalmente a cuevas. Diseño Karina Gómez Gutiérrez.
1
2
3
3
Las cuevas mexicanas son particularmente interesantes al ser de las más
extensas; ello es debidoen parte a que México se compone en un 20% de karst
(“Karst” Terreno formado por caliza o dolomita, en el cual la topografía se forma
principalmente por disolución de rocas, caracterizado por la presencia de cenotes,
ríos subterráneos y cuevas [Field, 2002]), particularmente la Península de Yucatán
es de composición exclusivamente calcárea. En esta zona se han registrado 2,241
cenotes (que es una entrada vertical semicircular de una cueva formada por el
colapso de una sección del techo), aunque se pronostica que puede haber hasta
5,313. Únicamente en la Isla Cozumel, existen 18 cenotes, la mayoría de ellos con
agua salada en sus capas inferiores, y 250 cuerpos de agua, presentándose la
mayoría cerca de la costa; de ellos, únicamente en los sistemas El Aerolito y La
Quebrada se ha demostrado una conexión directa con el mar (Mejía-Ortizet al.,
2007a; Torres-Talamanteet al., 2012).
Sin embargo,no existe un interés nacional sobre estos ambientes, lo cual se
evidencia en el análisis sobre los vacíos y omisiones en conservación de la
biodiversidad terrestre y acuática de México, realizado por la Comisión Nacional
para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), en el cual no se
realiza ninguna mención sobre los ambientes subterráneos(Hoffman et al., 1986;
CONABIO et al., 2007a; CONABIO et al., 2007b). Algunas de las razones del
escaso estudio de estos sistemas es la necesidad de técnicas y equipos altamente
especializadospara las expediciones, la inaccesibilidad de los sitios, así como
peligros específicos y tiempos limitados de fondo en cuevas
subacuáticas(Dematteis, 1975; Hoffman et al., 1986; Exley, 1997).
Desafortunadamente (y pese a los pocos estudios realizados) ya se han
registrados efectos negativos sobre la biodiversidad cavernícola mexicana por
efectos antropogénicos, en las grutas de Cacahuamilpa se colocó piso de cemento
e iluminación para atraer turismo, a lo cual se atribuye la menor biodiversidad con
respecto otras cuevas de la región; mientras que en la península de Yucatán se
4
realiza inyección de aguas negras en pozos profundosque podrían estar
contaminando las cuevas subacuáticas, misma región donde algunos organismos
del pez Astyanax fasciatus (que habita en los cenotes pero no dentro de los
sistemas) sigue a los buceadores de cueva durante sus inmersiones para devorar
fauna troglobionte(Hoffman et al., 1986; Iliffe, 2002).
ANTECEDENTES
Respecto al estudio de la fauna troglobionte submarina, México, Venezuela,
España y Estados Unidos son los países más estudiados. Sin embargo, es
evidente el desconocimiento de la biodiversidad de cuevas subacuáticas al
observar que en solo 10 años ha incrementado el número de especies troglobias
en dichos ambientes de 22 a 477 (Iliffe, 1993; Iliffe, 2002). En 1993Iliffe reportó
que existían solo 22 especies troglobiassubacuáticas a nivel mundial, de las
cuales 20 eran crustáceos pertenecientes a siete órdenes y las otros dos eran
peces de dos órdenes. Para el2002, Ginés menciona que en España existían más
de 15 especies troglobias en sistemas kársticos2006; mientras que Galán y
Herrera (2006) realizan una revisión bibliográfica de la fauna cavernícola de
Venezuela, encontrando 46 especies troglobias, principalmente de sistemas
kársticos en selvas tropicales. Finalmente Iliffe en el 2002 reporta 477 especies de
fauna troglobia en el mundo, de las cuales el 91.5% corresponde a crustáceos.
A pesar de la alta biodiversidad observada en las cuevas subacuáticas
mexicanas solo se han realizado algunos estudiosbioespeleológicos, los cuales se
concentran en la Península de Yucatán. En una revisión, Álvarez e Iliffe (2008)
encontraron 45 especies en cuevas anquihalinas: 43 de crustáceos y 2 de peces;
misma en la cual no incluyeron el primer reporte de equinodermos en una cueva a
nivel mundial realizado por Mejía-Ortizy colaboradores (2007b). Posteriormente
Gonzalez y colaboradores (2012) reportaron la presencia de tres especies nuevas
5
de poliquetos en una cueva en Quintana Roo. Mientras que en los cenotes se han
reportado organismos de los grupos Protozoa, Cnidaria, Gastrotricha, Tardigrada,
Nematoda, Annelida y Crustacea, así como se ha mencionado la presencia de
esponjas, aunque nunca se ha mencionado de un número de especies ni tipo de
esponjas que habitan las cuevas mexicanas (Schmitter-Soto et al., 2002).
Particularmente en la Isla Cozumel, Quintana Roo, en la revisión realizada
por Álvarez e Iliffe (2008) reportaron la presencia de ocho especies de
crustáceos.Mientras que Mejía-Ortiz y colaboradores describieron la biodiversidad
de los cenotes Tres Potrillos, El Aerolito (o sistema Purificación), sistema
Cocodrilo, cueva La Quebrada - Chankanaab y el Cenote Xcan Ha recolectando
17 especies, de crustáceos (11) (incluyendo el primer registro del género Barburia
y Thermo), peces (1) y los primeros registros de equinodermos trogloditas (4)
además de mencionar la presencia de esponjas y anélidos (sin aclarar si son o no
troglobios), identificando las especies a nivel de especie (6), género (8) y clase (3).
Al mismo tiempo, presentaron datos puntuales sobre la salinidad y temperatura
(Mejía-Ortizet al., 2005; Mejía-Ortizet al., 2006).
En el 2010, Solís-Marín y colaboradores realizaron un estudio sobre los
equinodermos de la cueva La Quebrada - Chankanaab y el cenote El Aerolito,
encontrando ocho especies de equinodermos, dos de ellos solo se identificaron a
nivel de género. Y describieronel primer equinodermo troglobio, la estrella de
marCopidaster cavernícola Solís-Marín y Laguarda-Figueras, 2010 del cenote El
Aerolito.Mientras que Bribiesca-Contreras y colaboradores (2013) realizaron una
identificación de los equinodermos en el sistema El Aerolito mediante COI
obteniendo 26 especies, de las cuales siete resultaron endémicas del sistema; de
dichas especies 16 (por lo menos un organismo) provinieron del presente trabajo.
Frontana-Uribe y colaboradores (2011) realizaron el primer reporte de
poliquetos en sistemas anquialinos y cuevas en México, en el cenote El Aerolito,
6
donde identificaron 11 especies, pero de ellas únicamente Hermodice carunculata
se encontró dentro del sistema.
Se reportaron avances del presente estudio ecológico por Calderón-
Gutiérrez y Sánchez-Ortiz(2012), así como el listado de equinodermos obtenido
junto con los registros de la Colección Nacional de Equinodermos “Ma. Elena
Caso Muñoz” por Calderón-Gutiérrez et al. (2012).
7
JUSTIFICACIÓN
Las cuevas al ser hábitats con condiciones exclusivas, presentan una alta
probabilidad de poseer especies endémicas, siendo por lo tanto fuente potencial
de incremento de la biodiversidad conocida(Hart et al.,1985). Además, las cuevas
de México han presentado una de las mayores riquezas de organismos
cavernícolas a nivel mundial (Hoffman et al., 1986). Asimismo, la degradación que
pudieran estar sufriendo las cuevas debido a actividades como el turismo y el
crecimiento urbano, urgen la necesidad del estudio de la diversidad y riqueza de
estos sistemas para poder manejarlos de forma sostenible en un futuro (Hoffman
et al., 1986; Palafox-Muñoz y Zizumbo-Villarreal, 2009).
OBJETIVOS
Conocer la riqueza específica y establecer la línea base ecológica de los
macroinvertebrados bentónicos troglobiontes de la cueva El Aerolito, Cozumel,
Quintana Roo, México.
Objetivos específicos
Conocer la riqueza de macroinvertebrados encontradosen el sistema
cavernícola El Aerolito.
Cuantificar la densidad de macroinvertebrados troglobiontes.
Determinar el estatus ecológico de la fauna conspicua.
Efectuarun monitoreo ecológico de fauna troglobionte conspicua.
Detectar si existen variaciones de la fauna entre verano e invierno.
Conocer si existe una distribución homogénea de la fauna troglobionte.
8
ÁREA DE ESTUDIO
El sistema El Aerolito(Figura 2) cuya entrada principal es el cenote El
Aerolito delParaíso, se localiza en la isla de Cozumel, Quintana Roo, México con
coordenadas 20° 27’ 58’’ N y 86° 58’ 41’’ O.Tiene una longitud aproximada de
18km, presenta una conexión subterránea con el Mar Caribe a 240 m de la
entrada principal, la cual desemboca en la marinaLa Caleta(de embarcaciones
menores).A partir de 7 metros de profundidad presenta estalactitas,
1 3
2
Figura 2.- Área de estudio: a) Península de Yucatán, b) Cozumel y c) Cenote El Aerolito y vista del sistema subterráneo (Modificado de Yáñez-Mendoza 2012 y Google Earth 6.1). Ovalo, área de muestreo y rectángulos (1,2 y 3) sitios de monitoreo.
Golfo de México Península de
Yucatán
Playa del Carmen Coz
umel
a)
b)
c) 2
0
°
2
8’
0
8’
’
N
2
0°
2
7’
3
2’’
86°58’55’’ O 86°58’27’’
100m
50m
N
9
estalagmitas,columnasentre otras formaciones geológicas que indican que la
cueva estuvo seca en algún momento.El fondo se compone de lodo y arcilla
principalmente (Solís-Marín y Laguarda-Figueras, 2010; Solís-Marínet al., 2010),
su temperatura promedio es de 25°C y presenta una haloclina a los 7 m de
profundidad, sobre la cual hay agua salobre con una salinidad de 6 a 20 ups
(unidades prácticas de medición), y bajo ella presenta una capa de agua marina
con hasta 37.5 ups (Mejía-Ortiz et al., 2007a; Solís-Marín et al., 2010). Al final del
pasaje principal, con una profundidad de 9 metros, se encuentra una cámara que
posee una clina sobre la cual existe agua sulfurosa, cuya concentración es
desconocida.
El área de muestreo tiene una profundidad máxima de 18 metros con un
promedio de nueve metros de profundidad. Las zonas de monitoreo presentan
sustrato formado principalmente de arcilla y lodo, pero también presenta pequeñas
rocas y estalagmitas, el sitio 1 y 3 tienen una profundidad de 9-10 metros y
presentan una marcada haloclina entre 0.5 y 2 metros sobre el fondo, mientras
que el sitio 2 se encuentra a 17-18 metros de profundidad y no presenta una
haloclina.
10
MATERIAL Y MÉTODOS
El trabajo de campo se realizó en el sistema El Aerolito del 8 al 14 de julio
del 2011, del 17 al 23 de enero del 2012 y del 12 al 16 de julio del 2012. Consistió
en la recolecta de muestras y la elaboración de transectos, para lo cual fueron
necesarias técnicas de espeleobuceo.
Obtención de muestras
Se recolectaron los especímenes de macroinvertebrados bentónicos
encontrados en el sistema El Aerolito de la isla Cozumel, Quintana Roo, México,
realizando tantas inmersiones como fueron necesarias para alcanzar la asíntota
en la curva de acumulación de morfotipos. Para ello se tomaron manualmente los
especímenes encontrados y se colocaron individualmente en bolsas de plástico
herméticas, recolectando tres especímenes de cada morfotipo observado.Una vez
en superficie, se narcotizaron los especímenes añadiéndole cloruro de magnesio,
previamente disuelto en agua marina, a la bolsa en que se encontraban, y se
dejaron reposar de 1 a 2 horas hasta que los especímenes no reaccionaban a
estímulos físicos. Después se fotografiaron y se preservaron en alcohol etílico al
96%,y se trasladaron al laboratorio de Fauna Arrecifal de la Universidad Autónoma
de Baja California Sur para su análisis.
Adicionalmente, se recolectó un organismo de la esponja Geodia neptuni la
cual se colocó en superficie en un recipiente con agua dulce, posteriormente, se
filtró el agua con una red de mosquitero (luz de malla de 1 mm aproximadamente)
para retener la fauna asociada, y se revisó el ejemplar en busca de más
organismos. Finalmente se prosiguió con la preservación en alcohol al 96%.
En el lugar de recolecta de cada organismo se midió la temperatura y la
profundidad mediante una computadora de buceo Nemo Sport, marca Mares, y se
11
anotaron en una hoja para buceo además del tipo de sustrato. Todo el trabajo de
campo se grabó mediante una cámara de video Handycam, marca Sony, de alta
definición.
Identificación taxonómica
Para la identificación taxonómica de los organismos se utilizó bibliografía
especializada (Tabla I) para cada espécimen, identificando hasta nivel específico
o, en su caso,a cualquier niveltaxonómico posible. Además, se realizaron
estancias con taxónomos de la UNAM,al mismo tiempo que se enviaron
fotografías de organismos y estructuras de ellos para su identificación.
Tabla I.- Especialista taxónomo que revisó y validó los organismos recolectados de macroinvertebrados.
Taxa Especialista taxónomo Bibliografía principal
Porifera Patricia Gómez López Hooper y Van Soest, 2002
Cnidaria Ricardo E. González Muñoz
Annelida Pablo Hernández Alcántara Uebelacker, et al., S/A
Salazar-Vallejo et al., 1998
León-González, et al., 2009
Arthropoda Fernando Álvarez Noguera
Mollusca García-Cubas y Reguero, 2004
García-Cubas y Reguero, 2007
Echinodermata Francisco A. Solís Marín Laguarda-Figueras et al., 2009
Solís-Marín et al., 2010
Chordata Rosana Moreira da Rocha
Betzabé B. Moreno Dáviala
Las esponjas se identificaron en el Laboratorio de Esponjas del Instituto de
Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM. Se realizaron preparaciones
permanentes de espículas y tejido, para ello se realizaron cortes delgados de la
12
esponja, mismos que se colocaron en portaobjetos, posteriormente se disolvió la
materia orgánica de las muestras mediante ácido nítrico y calor (de los cortes
destinados a espículas), una vez sin materia orgánica, se limpiaron con alcohol
96° y calor, los tejidos se dejaron secar en una platina a 50-60 °C. Los cortes de
tejido se montaron con entellan, mientras que a las preparaciones de espículas
con bálsamo de canadá, sobre el cual se colocó un cubreobjetos. Una vez
identificadas las especies a nivel de género con el libro de Hooper y Van Soest,
2002, se revisó en la base de datos “World Porifera Database”
(http://www.marinespecies.org/porifera/index.php) las especies correspondientes
al género que se distribuyen en el Caribe, Golfo de México y Atlántico Americano,
mismas de las cuales se revisó la descripción para ver si coincidía con la muestra.
Los cnidarios fueron identificados por el estudiante de doctorado del
posgrado de Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM, M. C. Ricardo Enrique
González Muñoz, para lo cual se enviaron fotogramas obtenidos del video
realizado de los organismos en vivo, así como de fotografías de los organismos
recolectados.
La identificación de los anélidosse realizó en el Laboratorio de Ecología y
Biodiversidad de Invertebrados Marinos del Instituto de Ciencias del Mar y
Limnología de la UNAM. Primeramente los organismos fueron teñidos, para lo cual
se tomó un organismo con unas pinzas de disección y se colocaba dentro de un
embace con azul de metileno, se retiraba y se introducía en una caja de Petri con
agua para retirar el exceso. Una vez teñidos se observaron con la ayuda de un
estereoscopio y un microscopio para identificarlos a nivel de familia mediante las
claves dicotómicas publicadas por Salazar-Vallejo et al., (1998), para
posteriormente identificarlas a nivel de especie o el nivel más cercano posible
mediante las claves de Uebelacker, et al., S/A y León-González, et al., (2009).
Los crustáceos fueron identificados por el Dr. Fernando Álvarez Noguera en
la Colección Nacional de Crustáceos en el Instituto de Biología de la UNAM. Para
13
ello se observaron mediante un estereoscopio y se consultó bibliografía
especializada. La identificación de Stenopushispidus se realizó mediante la quela
derecha de un organismo capturado en julio del 2011, y posteriormente fue
confirmada con un ejemplar capturado en enero del 2012.
Los moluscos fueron identificados mediante sus conchas en el Laboratorio
de Fauna Arrecifal de la Universidad Autónoma de Baja California Sur, las cuales
fueron observadas a simple vista y en los casos necesarios se utilizó un
estereoscopio. Para la identificación de gasterópodos se utilizó la clave dicotómica
de García-Cubas y Reguero (2004); mientras que los bivalvos se identificaron con
la clave de García-Cubas y Reguero (2007). La identificación de Isognomonalatus
fue confirmada comparando los ejemplares encontrados en la cueva con los
depositados en la Colección Nacional de Moluscos del Instituto de Ciencias del
Mar y Limnología de la UNAM.
Los equinodermos se identificaron en el Laboratorio de Sistemática y
Ecología de Equinodermos del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la
UNAM. El ejemplar de pepino de mar, erizos y estrellas de mar se identificaron
comparando los organismos recolectados por los presentados por Solís-Marín et
al. (2010) y se compararon con los organismos de la Colección Nacional de
Equinodermos “Ma. Elena Caso Muñoz” del Instituto de Ciencias del Mar y
Limnología de la UNAM. Para los erizos irregulares se utilizaron los caracteres
taxonómicos publicados en http://www.nhm.ac.uk/research-
curation/research/projects/echinoid-directory/morphology/morphology.html.Para la
identificación de los ofiuros se observaron los brazos y el disco en la región aboral
y oral, poniendo especial atención en la mandíbula y tipo de piel, para la
observación se utilizó un estereoscopio, la identificación se realizó con la clave
dicotómica de Laguarda-Figueras et al. (2009).
Finalmente, para las ascideas se realizaron disecciones por la bióloga
marina Betzabé Berenice Moreno Dávialaen el Laboratorio de Botánica de la
14
Universidad Autónoma de Baja California Sur. Para ello se realizó un corte de la
túnica desde el sifón oral a la ventral siguiendo el contorno lateral de la ascidea,
posteriormente se cortó el manto a lo largo del endostilo por la línea media-ventral,
el cuerpo se sujetó en un recipiente con parafina mediante alfileres, finalmente se
tiño colocando le unas gotas de hematoxilina. Se tomaron fotografías de los
organismos sin disectar, así como de cada paso de la disección, mismas que se
enviaron a la Dra. Rosana Moreira da Rocha del Departamento de Zoología de la
Universidade Federal do Paraná, junto con fotogramas de los organismos vivos
para su identificación.
Línea base ecológica cuantitativa
Se realizó la primera línea base ecológica cuantitativa mediante la técnica
de transecto de banda de 15x1 metros.Para lo cual, se amarró una línea
(previamente marcada a 15 m en un carrete) de forma paralela a la línea de vida
permanente en la cual se colocaron marcas de cinta de pato. Sobre la línea un
buceador con una tabla de buceo y una regla de 1 metro de largo (marcada cada
dos centímetros con una letra del alfabeto), contó y midió todos los
macroinvertebrados bentónicos que se observaron a no más de 1 metro de
distancia del lado derecho de la línea de vida, estos datos se anotaron en una hoja
para buceo con los datos del sitio, fecha, réplica, temperatura, profundidad, tipo de
sustrato, nombre del monitor y los organismos encontrados, para lo cual, con
número se escribióla cantidad de organismos y con letra la talla de los mismos.
Los datos obtenidos se analizaron en hojas de cálculo Microsoft Excel
donde se determinó la abundancia de las especies observadas tanto de forma
específica como taxa superiores y se compararon entre las distintas estaciones
para determinar si existe una zonificación del sistema, así como determinar el
estatus ecológico de las especies mediante un diagrama de Olmstead-
Tukey’s.Además, en STATISTICA 8.0 se realizaron pruebas de t-student para
15
probarnormalidad, que al no cumplirse dicho supuesto en la mayoría de los casos,
se utilizó Kruskal-Wallis y la prueba a posterioride comparaciones múltiples entre
tratamientos para Kruskal-Wallispara determinar si las diferencias observadas
fueron estadísticamente significativas, y en donde se encontraban las diferencias.
16
RESULTADOS
Riqueza taxonómica
Se identificaronun total de 71 especies correspondientes a 10phyla:
Annelida, Arthropoda, Chordata, Cnidaria, Echinodermata, Mollusca, Nemertea,
Platyhelmithes, Porifera y Sipuncula (Figura 2). De los cuales
Porifera,Echinodermata y Annelida fueron los de mayor riqueza con 22, 16 y 13
especies, respectivamente, mientras que se observaron solo dos especies de
anémonas y una de nemertino, planaria y sipuncúlido, constituyendo los grupos
con menor riqueza del sistema.
Figura 3.- Número de especies registradas por phylaen Sistema El Aerolitoen estudio
taxonómico y durante el monitoreo en comparación con las registradas
previamente.
0
5
10
15
20
25
30
Riq
ueza
Riqueza
Monitoreo
Antecedentes
17
Figura 4.- Curva de acumulación de especies del Sistema El Aerolito por inmersión
realizada en el estudio de riqueza, y por transecto durante el monitoreo.
Se identificaron 22 morfotipos de esponjas(Figura 5,Tabla
II)correspondientes a 2 clases, 7 órdenes, 10 familias y 13 géneros (Anexo 1). De
ellas, no fue posible identificar 12 especies debido a la necesidad de técnicas de
microscopia electrónica de transmisión y de barrido, así como de métodos de
fijación especiales. Mientras que otrassiete especies se confirmaron como
especies nuevas para la ciencia, incluyendo un género nuevo (de la familia
Agelasidae), las cuales son (presumiblemente) endémicas del sistema, y por lo
tanto troglobias. Ello hace que las esponjas sean el grupo con la mayor riqueza y
endemismo en el sistema.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
0 5 10 15 20 25
Es
pe
cie
s a
cu
mu
lad
as
Inmersión / transecto
Riqueza
Monitoreo
97.1%
94.2%
18
La menor riqueza la presentaron cnidarios, caracterizados por2 especies de
2 clases distintas, aunque únicamente se observó un organismo de cada uno; y
planarias y nemertinos con uno y dos organismos respectivamente. Las especies
de planaria y nemertino no pudieron ser identificadas debido a que el método de
fijación realizado en el presente estudio no es el indicado para estos grupos
(Figura 6, Tabla II, Anexo 1).
De igual manera se observó una sola especie de sipuncúlido (Figura
7,Tabla II, Anexo 1), aunque no fue posible identificarla debido a la falta de
literatura y a que el método de preservación utilizado no fue el indicado para este
grupo, razón por la cual existen dudas en la identificación del phyllum. Aunque a
diferencia de los cnidarios, los nemertinos y la planaria, los sipuncúlidos se
presentaron en altas densidades.
Los anélidos constituyeron el tercer grupo en riqueza con 13 especies
correspondientes a una clase, 3 ordenes, 4 familias y 5 géneros, aunque no fue
posible identificar 10 morfotipos, incluyendo tres que no pudieron ser identificados
a nivel de clase, ello debido al mal estado de los organismos por una preservación
inadecuada para este grupo (Figura 7, Tabla II, Anexo 1). Cabe señalar que las
seis especies de Trypanosyllis fueron observadas solo en asociación de G.
neptuni, por lo que podría tratarse de un tipo de simbiosis.
Así mismo, se observaron cuatro especies de artrópodos correspondientes
a 1 clase, 2 órdenes y 4 familias (Figura 7,Tabla II, Anexo 1). De ellos se confirmó
una especie nueva para la ciencia del género Stenobermuda, la cual se
caracteriza por ejemplares de 2-4mm, completamente albinos, hermafroditas, con
alrededor de seis huevos en la mayoría de los ejemplares y la ausencia de
cromatóforos. Sus características hacen suponer que se trata de una especie
endémica del sistema, y por lo tanto de una especie troglobia. Al igual que los
poliquetos Trypanosyllis, la nueva especie de crustáceo únicamente se observó en
asociación con la esponja G. neptuni.
19
Figura 5.- Sistema El Aerolito - Esponjas: a) Geodia neptuni, b) Agelasidae, c) Acarnusinnominatus y d) Placospongiasp.
a b
c
b
d
20
a b
c
b
d
Figura 6.- Sistema El Aerolito – Cnidarios: a) Isarachnanthus cf. nocturnus, b) Corynactis cf. caribbeorum; Nemertino (c) y Ascidia d) Pyura cf. munita
21
Figura 7.- Sistema El Aerolito – a) Crustáceos Stenopushispidus, b) Equinoideo Eucidaristribuloides, c) Sipuncula y Poliquetos d) Hermodice carunculata y e) Notopygoscaribea).
a b
c
b
d
e
22
Figura 8.- Sistema El Aerolito – Moluscos: a) Hyalina avena, b) Lima scabra, c) Isognomonalatus y d) Cypraeacinérea.
a b
c
b
d
23
Figura 9.- Sistema El Aerolito – Equinodermos: a) Ophionereis cf. reticulata, b) Ophiocomaappressa, c) Asterinidespompom y d) Copidaster cavernicola.
a b
c
b
d
Figura 1.- Sistema El Aerolito – Equinodermos: a) Ophionereis cf. reticulata, b) Ophiocoma appressa, c) Asterinides pompom y d) Copidaster cavernicola.
a b
c
d
24
Tabla II.- Estatus ecológico (rara, común y dominante) y densidades observadas de macroinvertebrados del Sistema El Aerolito. Se muestran los valores promedio (ind/10m2) entre los tres sitios de muestreo por temporada y durante el estudio (2011-2012). Las palomas () indican especies observadas fuera de los censos pero contabilizados en la riqueza general por temporada. En negritas se observan las cinco especies más abundantes.
Phyllum Especie
jun-11 ene-12 jun-12 2011-
2012 Estatus
Porifera Agelasidaesp.
Calcareasp.1 1.5 0.6 1.9 1.3 común
Calcareasp. 2
Calcareasp. 3 0.7 1.0 0.6 0.1 común
Dercitussp.
Psammastra sp.
Stellettasp. 1.3 0.8 1.6 1.2 común
Geodiasp. 1
Geodiasp. 2
Geodia (Sidonops) neptuni 1.6 1.8 2.0 1.8 común
Chondrosidasp. 0.1 - - 0.0 rara
Placospongiasp. 0.4 0.1 rara
Tethyasp. 1
Tethyasp. 2 0.6 0.2 rara
Tethyasp. 3
Timeasp. 0.3 0.1 1.9 0.8 común
Haliclona (Reniera)sp.
Leiodermatiumsp.
Aciculiteshigginsi 0.3 0.2 0.2 rara
Gastrophanellasp.
Microsclerodermasp.
Acarnusinnominatus 0.3 0.8 0.8 0.7 común
Cnidaria Corynactiscf.caribbeorum
Isarachnanthuscf. nocturnus
Platyhelminthes Turbellariasp.
Nemertea Enoplasp.
Sipuncula Sipuncula sp. 6.4 3.1 2.6 dominante
Annelida Notopygoscaribea 3.9 0.6 1.1 común
Hermodicecarunculata 0.4 0.4 0.1 0.1 rara
Dorvilleamoniloceras
0.1 0.0 rara
Harmothoesp.
1.4 0.6 rara
Polychaetasp. 1
0.4 0.4 0.3 rara
Polychaetasp. 2 0.1
0.0 rara
Polychaetasp. 3
0.1 0.0 rara
Trypanosyllissp. 1
Trypanosyllissp. 2
25
Respecto a los moluscos, se identificaron 6 especies correspondientes a 2
clases, 4 órdenes, 5 familias y 5 géneros(Figura 8, Tabla II, Anexo 1). Se destaca
que Isognomonalatus únicamente se presentó en un pasaje de la cueva con una
capa de agua sulfurosa, y nunca debajo de ella, donde el agua es completamente
Trypanosyllissp. 3
Trypanosyllissp. 4
Trypanosyllissp. 5
Trypanosyllissp. 6
Arthropoda Stenobermudasp.
(Crustacea) Procaris mexicana
Stenopushispidus
Farfantepenaeussp. 0.3
0.1 0.1 rara
Mollusca Barbatia (tugleria)tenera
Lima (Ctenoides)scabra 0.1 0.1 0.1 rara
Isognomonalatus
Cypraea(Luria)cinerea
Cypraea(Macrocypraea)zebra
Hyalina(Volvarina) avena 13.3 4.3 9.2 8.1 dominante
Opistobranchiasp. 0.1 0.1 0.1 rara
Echinodermata Asterinidescf.pompom 0.1 0.1 0.5 0.2 rara
Mithrodiaclavigera 0.1 0.0 0.1 rara
Copidaster cavernicola 0.1 0.1 0.1 0.1 rara
Eucidaristribuloides
Brissopsiscf.atlantica
Euaptalappa
Ophiocomawendtii 0.1 0.0 0.1 rara
Ophionereis cf. reticulata 25.5 39.7 62.2 45.4 dominante
Ophiodermaappressa
Amphipholiscf. squamata Ophiothrixangulata 0.2 0.3 0.2 rara
Ophiothrixbrachyactis
Ophiothrixlineata
Ophiothrixorstedii 0.3 0.1 0.1 rara
Ophiothrixsuensonii 0.4 0.1 rara
Ophiomusium cf. testudo 1.4 2.3 1.4 rara
Chordata Ascidiaceasp.
(Urochordata) Ascidia sp.1 0.2 1.8 0.1 rara Ascidia sp. 2
Pyuracf. munita 1.1 0.2 1.3 0.1 común
26
marina. Mientras que Barbatia (tugleria) tenera se encontró dentro de las paredes
de la cueva, cerca de la zona sulfurosa, y solo se observó en una salida.
Los equinodermos fueron el segundo taxa en riqueza con 16 especiesde 4
clases, 4 órdenes, 11 familias y 11 géneros(Figura 9, Tabla II, Anexo 1). De ellas
cuatro se identificaron comoconferum “cf.”.Se observó
queEucidaristribuloideshabita desde el límite del cenote hasta alrededor de 200
metros dentro del sistema, con una distribución batimétrica de 3 a 12 metros, es
decir sobre y bajo la haloclina, lo que implica que sobrevive en agua salobre con 6
ups de salinidad. De manera similar, Copidaster cavernicola, Ophionereis cf.
reticulata yEuaptalappa se observaron cerca de la haloclina, pero nunca sobre de
ella.
Finalmente, se identificaron cuatro morfotipos de cordados (invertebrados)
correspondientes a una clase, dos órdenes,dos familias y dos géneros(Figura
6,Tabla II, Anexo 1).Solo fue posible identificar una especie debido a una
metodología inadecuada de relajación y preservación. Además fue posible
observar especies de peces, principalmente cerca del cenote.
Línea basey monitoreo ecológico cuantitativo
Para la elaboración de la línea base ecológica cuantitativa (LBEC) se
llevaron a cabo 23 transectos con un total de 345m2 observados. Únicamente fue
posible realizar uno(sitio 2) o dos(sitio 1 y 3) transectos durante julio del 2011
debido a que no se contaba con suficiente aire en los tanques de buceo(2 por
buceo), mientras que en las siguientes salidas (3 tanques) se pudieron hacer
triplicados de cada estación.
En la LBEC se identificaron 35 especies correspondientes a ochophylas (no
se observó el phyllum Nemertea ni Cnidaria), de las cuales sólo 12 se presentaron
27
Tabla III.- Sitio de monitoreo (1 = cercano-somero; 2 = cercano-profundo y 3 = lejano-somero) y
replicas realizadas en cada sitio por temporada.
durante las tres salidas, se observaron 23 especies en julio del 2011, 20 en enero
y 29 en julio del 2012.Las esponjas presentaron mayor riqueza con 11 especies,
seguidas por equinodermos con nueve y anélidos con siete especies, mientras
que se observó solo una especiede planaria, crustáceo y sipuncúlido (Figura 3,
Tabla II).
Sitios Jul 2011 Ene 2012 Jul 2012 2011-2012
1 2 3 3 8
2 2 3 3 8
3 1 3 3 7
28
Figura 10.- Densidad relativa de las especies observada en los censos (2011-2012) en el
Sistema El Aerolito.
La mayor abundancia la presentó Ophionereis cf. reticulata con una media
de 45.2 organismos en 10 m2, lo que representa el 64.5% (Figura 10.- Densidad
relativa de las especies observada en los censos (2011-2012) en el Sistema El Aerolito.)
de los organismos observados en los transectos; seguido por Hyalina avena (8.2
org/m2), el sipuncúlido (2.6 org/m2), Geodia neptuni (1.8 org/m2) y Ophiomusium
testudo (1.4 org/m2), en conjunto estas cinco especies representaron el 84.5% de
todos los organismos observados en los transectos (Tabla II).
En la prueba de Olmstead-Tukey’s se adiciono el valor mínimo (global
+3.54, Julio 2011 +2.01, Enero y Julio 2012 +2.60) para eliminar valores
negativos. Esta prueba muestra que en general solo tres especies son dominantes
(O. cf. reticulata, H. avena y Sipunculida), 10 comunes, 22 raras y ninguna
ocasional. Las especies más raras fueron M. clavigera, O. wendtii, Annelida
sp.2 y 3, D. moniloceras, Chondrosida y Planaria, que tuvieron una frecuencia
relativa de 0.58 y una densidad de 0 org/m2 (Figura 12a). Únicamente en julio del
2011 se obtuvieron cuatro especies dominantes, siendo Notopygossp. la especie
que se agregó a dicha categoría (misma que no se observó en las salidas
posteriores), siete especies fueron comunes (que fue el valor más bajo para esta
categoría) y 11 raras (Figura 12b); mientras que en enero del 2012 (Figura 12c) se
observaron nueve especies comunes y seis raras (que representa el menor valor
de especies raras); finalmente en julio de 2012 (Figura 12d) se observaron ocho
especies comunes y 17 especies raras, siendo el mes con una mayor riqueza
observada tanto en el monitoreo biológico como en el estudio de riqueza (Tabla II).
29
Dominante
Común
Ocasional
Rara
O. cf.
reticulata
C. cavernicol
a
Figura 11.- Estatus Ecológico (Diagrama Olmstead-Tukey’s):
H. avena
Sipuncula
G. neptuni
8
2
30
a Dominante Común
Ocasional Rara
Notopygossp.
O. cf. reticulata
C. cavernicola
c Dominante Común
Ocasional Rara
O. cf. reticulata
C. cavernicola
b Dominante Común
Ocasional Rara
O. cf. reticulata
C. cavernicola
Figura 12.- Estatus Ecológico (Diagrama Olmstead-Tukey’s): especies raras, ocasionales, comunes y dominantes del Sistema El Aerolito. a) Julio 2011, b) Enero 2012 y c) Julio 2012. Cada círculo representa una especie y círculos con números las especies indicadas. Se mencionan las especies dominantes y endémica.
5
9
2 8
31
Figura 13.- Ofiuro (Ophionereis cf. reticulata) dominante del Sistema El Aerolito.
32
La especie con mayor dominancia fue O. cf. reticulata(Figura 13),
presentando la mayor frecuencia relativa en enero 2012 con 14.28%, y la mayor
abundancia en julio del 2012 con 62.2 org/m2, mientras que su menor frecuencia
relativa se registró en julio del 2011 con 9.52%, difiriendo en apenas 0.35% con
respecto a julio del 2012; y su menor abundancia fue de 25.5 org/m2 registrada en
julio de 2011, sin embargo,aún su menor abundancia es muy superior al resto, ya
que la más cercana es H. avena cuya mayor abundancia se registró en julio del
2011 con apenas 13.3 org/m2, ello coloca a O. cf. reticulatacomo la especie con
mayor presencia en el sistema.
C. cavernicola(Figura 9d) presentó densidades menores a 0.0 en las tres
salidas, y su frecuencia relativa fluctuó entre 1.74% y 2.38%, lo cual indica que su
población es muy baja, pero constante, cabe señalar que únicamente apareció en
Estación (verano-inverno) Sitio (1-3) t-student K-S t-student K-S
Porifera t=4.494436, 22 g.l., p=00005
H (1, N= 23)= 0.3595561 p=0.5488
t=4.232403, 22 g.l., p=000116
H (2, N= 23)= 2.911742 p=0.2332
Platyhelminthes t=-11.9520, 22 g.l., p=0.00000
H (1, N= 23)= 0.6428571 p=0.4227
t=-10.7876, 22 g.l., p=0.00000
H (2, N= 23)= 1.875000 p=0.3916
Sipuncula t=1.391304, 22 g.l., p=0.180956
H (1, N= 23)= 3.854096 p=0.0496
T=1.051826, 22 g.l., p=0.298622
H (2, N= 23)= 3.577607 p=0.1672
Annelida t=1.231851, 22 g.l., p=0.224548
H (1, N= 23)= 1.494629 p=0.2215
t=0.864544, 22 g.l., p=0.391978
H (2, N= 23)= 10.712 p=0.0047
Arthropoda t=-9.97362, 22 g.l., p=0.00000
H (1, N= 23)= 2.121429 p=0.1453
t=-9.80099, 22 g.l., p=0.00000
H (2, N= 23)= 2.573214 p=0.2762
Mollusca t=3.714286, 22 g.l., p=0.000571
H (1, N= 23)= 2.747313 p=0.0974
t=3.520457, 22 g.l., p=0.001016
H (2, N= 23)= 10.67131 p=0.048
Echinodermata t=4.853296, 22 g.l., p=0.000016
H (1, N= 23)= 0.0357673 p= 0.85
t=4.813916, 22 g.l., p=0.000018
H (2, N= 23)= 16.16526 p=0.0003
Chordata t=1.066886, 22g.l.,
p=0.291843
H (1, N= 23)= 2.930776 p=0.0869
t=0.507546, 22 g.l., p=0.614307
H (2, N= 23)= 3.427579 p=0.1802
Todos los Phyla
t= 4.802710, 160 g.l. p=0.000002
H (1, N=23) =0.0357673 p=0.85
t=4.602773, 160 g.l. p=0.000006
H (2, N=23)= 16.16526 p=0.0003
Tabla IV.- Prueba de normalidad y prueba no paramétrica (Kruskal-Wallis) entre las estaciones (verano-invierno) y los sitos de muestreo (1-3). En rojo cuando existen diferencias significativas (p<0.05).
33
los transectos del sitio 3, sin embargo, se observó a lo largo de toda la cueva, con
una distribución vertical desde la haloclina (7-8m) hasta 14m aproximadamente,
presentándose únicamente en los pasajes que presentan la haloclina.
34
2011-2012
Figura 14.- Densidad de organismos agrupados por Phylum (org/15m2), durante 2011-2012, invierno-verano y por sitio de monitoreo (1 = cercano; 2 = cercano y profundo y 3 = lejano).
Únicamente los anélidos, sipuncúlidos y ascideas tuvieron una distribución
normal tanto en las estaciones como en los sitios de muestreo por lo que se aplicó
Kruskal–Wallis, la cual detectó diferencias significativas (p<0.05) solo en
sipuncúlidos entre las estaciones verano-invierno, los cuales no fueron observados
en invierno; mientras que el análisis entre los sitios de monitoreo detectó
diferencias significativas (p<0.05) para equinodermos, moluscos, anélidos y los
datos en general, la prueba de comparaciones múltiples entre tratamientos para
35
Kruskal-Wallis realizada con los datos en general mostró que el sitio 1 y 3 son
iguales, y ambos diferentes al sitio 2 (Figura 14).
Tabla V.- Comparaciones múltiples entre tratamientos para Kruskal-Wallis entre los sitios
de monitoreo. En rojo se muestran las diferencias significativas.
A pesar de que no se observan diferencias significativas entre las dos
estaciones monitoreadas (Tabla III), en verano se observó una mayor riqueza y
densidad (Tabla II, Figura 14) con respecto a invierno donde prácticamente no se
observaron anélidos, sipuncúlidos, ascideas ni planarias, así como la densidad de
equinodermos fue ligeramente menor en invierno. Con respecto a los sitios, las
esponjas fueron las únicas con una densidad (apreciable) que fueron iguales en
los tres sitios, mientras que el sitio 2 mostró densidades y riqueza muy bajas,
aunque solo en este sitio se observó el opistobranquio y la estrella A.cf.pompom,
así como la densidad de O. cf.reticulata fue relativamente baja (Figura 14).
1 (R:93.500) 2 (R:64.295) 3 (R:85.806)
1 - 0.02751 1 2
0.055005
3
-
36
DISCUSIÓN
Biodiversidad
La riqueza de invertebradosdel sistema El Aerolito es notablemente mayor
que lo reportado previamente, incrementando 3.6 veces la biodiversidad
conocida(de 30 a 83) dentro del sistema(Figura 16.- Diagrama conceptual del
Sistema El Aerolito y la distribución, riqueza y densidad de su fauna (1 = cercano-somero,
diverso y denso; 2 = cercano-profundo, poco diverso y menor densidad; 3 = lejano-
somero, diverso y muy denso). Diseño Karina Gómez Gutiérrez; Anexo 1), no tomando
en cuenta cinco especies identificadas mediante COI, por tratarse de registros
dudosos.Con ello se presenta el primer estudio taxonómico de esponjas
troglobiontes en México, el primer reporte de nemertinos y cnidarios en cuevas de
Cozumel, el primer registro demoluscos y planarias en cuevas de México,así como
la primera observación de sipuncúlidos y ascideasen ambientes cavernícolas
(Iliffe, 2002; Mejía-Ortizet al., 2006; Álvarez e Iliffe, 2008; Solís-Marín et al., 2010;
Frontana-Uribe et al., 2011; Bribiesca-Contreras et al., 2013).
Sin embargo, no fue posible observar tres especies de crustáceos ni nueve
especies de equinodermos reportados anteriormente, ocho de las cuales solo se
han observado en una temporada únicamente (Astropectenduplicatus, Ophiuracf.
ljungmani, Ophiolepiscf. impressa, Ophiodermaensifera, Ophiactisalgicola,
Diadema antillarumy Lytechinusvariegatus). La ausencia de algunas especies, y la
presencia de solo uno o dos organismos de otras, podría deberse a que el sistema
está conectado con el mar y algunas especies pueden entrar ocasionalmente
cuando las condiciones son propicias, aunque no existe una mayor ocurrencia
debido a que la capa de agua salobre constituye una barrera física (Mejía-Ortiz et
al., 2006; Álvarez e Iliffe, 2008; Solís-Marín et al., 2010; Frontana-Uribe et al.,
2011).
37
Figura 15.- Especies acumuladas de invertebrados del Sistema El Aerolito registradas
desde 1988 hasta el presente estudio.
Se observaron 16 especies de equinodermos(Tabla II),mientras que nueve
especies reportadas no fueron observadas, lo cual constituye un total de 25
especies de equinodermos para el sistema El Aerolito, constituyendo de esta
forma el taxa con mayor riqueza. Esto contrasta con lo reportado en el resto de las
0 30 60 90
Presente estudio
Bribiesca-Contreras et al., 2013
Calderón-Gutiérrez et al., 2012
Frontana-Uribe et al., 2010
Solís-Marín et al., 2010
Mejía-Ortiz et al., 2007b
Mejía-Ortiz et al., 2006
Mejía-Ortiz et al., 2005
Holsinger, J.R. 1992
Kensley, 1988
Especies acumuladas
38
cuevas subacuáticas, donde los equinodermos solo se han registrado en algunas
ocasiones y siempre con riquezas muy bajas, y hasta el momento es el único
sistema con organismos de cuatro clases de equinodermos, observando solo una
especie de pepino de mar, que es la clase mejor distribuida en ambientes
cavernícolas, mientras que la mayor riqueza la presentaron los ofiuros,
queúnicamente se ha reportado en cuevas de San Salvador, Bahamas y México
(en el sistema El Aerolito). De esta forma, los crinoideos continúan siendo la única
clase de equinodermos que no se presenta en ambientes hipogeos (Salvini-
Plawen y Rao, 1986; Solís-Marín et al., 2010).
Destaca la presencia del erizo de mar Eucidaristribuloides sobre la haloclina
donde existe una salinidad de 6 a 20 ups, lo que implica que tiene una tolerancia
de por lo menos de 6 a 37.5ups (31.5 ups de variación), ello representa una
observación importante debido a que los equinodermoscarecen de órganos
excretores y por lo tanto poseen una baja capacidad de osmoregulación, porlo que
es poco común la presencia de equinodermos en aguas salobres,
einclusivegeneralmente se considera que solo pueden vivir en sistemas marinos
(Boolootian, 1966; Turner y Meyer, 1980; Roller y Stickle, 1993; Massin y
Tomascik, 1996). Anteriormente solo se había reportado algunos equinodermos
con tolerancia a aguas salobres,el erizo de mar Lytechinusvariegatusen
condiciones de laboratoriodemostró una tolerancia de hasta 18% ups;en Indonesia
dos especies pepinos de mar habitan un lago anquialino a una salinidad de 26
ups; mientras que el equinodermo con mayor resistencia a bajas salinidades era el
ofiuroOphiophragmusfilograneus que se encuentra en Florida a una salinidad de
hasta 7.7 ups (Turner y Meyer, 1980; Roller y Stickle, 1993; Massin y Tomascik,
1996), el ofiuroAmphiodiaguillermosoberoni, de la Laguna de Términos,
Campeche la cual vive a 17.7 ups (Caso, 1979), por lo que la presencia de E.
tribuloidesen la capa de agua salobre del sistema dentrodel sistema
anquialinoAerolito constituye el registro de un equinodermo con la mayor
tolerancia a baja salinidad hasta ahora conocida.
39
La única especie observada con algún tipo de protección (nacional-
internacional), fue Isognomonalatus que se encuentra en la categoría de
protección especial en la NOM-059-SEMARNAT-2010 en la legislación mexicana,
pero no se encuentra protegida en CITES ni en la IUCN (DOF, 2010). I.alatus se
ha reportado en ambientes marinos y salobres, adheridos a raíces de manglares,
rocas sumergidas,u otras estructuras rígidas, formando masas compactas
(Cervigón, et al., 1992; García-Cubas y Reguero, 2007), sin embargo, nunca se
había reportado dentro de cuevas ni en aguas sulfurosas, además de que en esta
localidad no se observó formando masas compactas, sino que se encontraban de
forma solitaria o en agrupaciones de hasta cuatro individuos.
A pesar de que se han realizado pocos estudios sobre las esponjas en
ambientes cavernícolas, se ha observado un alto grado de endemismo, así como
una gran cantidad de esponjas relictas y de profundidad. Ello podría explicar el
alto número de especies nuevas encontradas, y explica la presencia de esponjas
litistidas (Tabla II), las cuales se distribuyen desde 100 m de profundidad (Hooper
y Van Soest, 2002; Manconi, et al.,2012). Sin embargo, la alta plasticidad
morfológica hace muy complicado en campo distinguir entre especies, lo cual
causó que se identificara como una sola especie a dosLithistida y como otra a
tresTethya, ello sugiere que es muy probable que exista un número
considerablemente mayor de especies de esponjas al presentado en el listado
taxonómico que resulto de la identificación morfológica (Brusca y Brusca, 2003).
Desafortunadamente, algunas especies de poliquetos, ascideas y esponjas
no pudieron ser identificadas debido a que el método de fijación no fue el indicado,
ya que los poliquetos y ascideas se debieron relajar con mentol y fijar con formol;
mientras que para la especie de Chondrosida (esponja) únicamente puede ser
identificada mediante microscopia electrónica de transmisión por lo que es
necesario una fijación especial (Hooper y Van Soest, 2002; León-González, et al.,
2009).
40
Por otro lado, el registro de dos microinvertebrados en la literatura
(Bahadziabozanici, Metacirolanamayana), y de siete (Stenobermudasp. y 6
Trypanosyllis) en el presente estudio, encontrados solamente en una muestra de
Geodia neptuni, evidencian que la biodiversidad de invertebrados del sistema El
Aerolito es muy superior a lo presentado en el presente trabajo (Holsinger, J.R.
1992; Mejía-Ortiz et al., 2005).
Ecología del sistema
El menor número de especies observadas en la LBEC, con respecto al
registrado en la identificación morfológica (Figura 3), se debe a que la metodología
para establecer la LBEC no es para conocer la riqueza de un sistema, sino solo
las especies con mayor presencia en el sistema, y medir su densidad. Por otro
lado, la curva de acumulación de especies no alcanzó la asíntota, es decir, que las
especies observadas en la LBEC no son representativas de la riqueza del sistema,
sin embargo,las 12 especies que se encontraron durante las tres salidas
permitirán realizar un monitoreo para conocer el estado de salud del sistema al
observar si existen variaciones en su densidad, y complementándolo con el resto
de las especies observadas se podría encontrar patrones ecológicos. Aunque la
presente LBEC constituye una herramienta importante para el manejo del sistema
El Aerolito, es necesario incluir peces, infauna y microinvertebrados, así como
realizar una línea base abiótica cuantitativa, y realizar un monitoreo ecológico y
abiótico continuo(Quinlan, 1989; Ojasti, 2000).
Al igual que en la riqueza, la mayor densidad de organismos siempre se ha
reportado para los crustáceos, mientras que los equinodermos no se presentan o
se encuentran en densidades extremadamente bajas (en base a estudios
cualitativos), lo cual contrasta totalmente con lo observado en el sistema El
Aerolito, donde las densidades de crustáceos son muy bajas, mientras que son
41
muy altas en equinodermos (Tabla II), lo cual hace que este sistema sea único a
nivel mundial, donde inclusive la especie dominante fue un equinodermo
(Ophionereis cf. reticulata) (Salvini-Plawen y Rao, 1986; Mejía-Ortizet al., 2006;
Solís-Marín et al., 2010).
La alta biodiversidad y abundancia del sistema (Figura 16) pudiera
explicarse debido a que alrededor del cenote El Aerolito existe un manglar, el cual
introduce una gran cantidad de materia orgánica, que es consumida por tapetes
bacterianos que se presentan principalmente en las paredes y techo de la zona
salobre, que al parecer es más propicia para su crecimiento. En las secciones con
haloclina, algunos tapetes bacterianos caen a la zona marina aportando suficiente
energía para los macroinvertebrados. Ello también puede ser la razón de la
variación de riqueza y densidad entre los sitios de 9 y 18 metros de profundidad
(Tabla III), ya que los sitios someros presentan haloclina, y por lo tanto tienen un
aporte importante de bacterias, mientras que los sitios profundos no presentan
haloclina (no presentándose el agua salobre), la cantidad de alimento es mucho
más limitada, restringiendo así el número de especies y la densidad de
organismos (Mejía y Garzón-Ferreira, 2000; Mejía-Ortiz, et al., 2006; Aburto-
Oropeza et al., 2008).
42
Figura 16.-
D
i
a
g
r
a
m
a
c
o
n
c
e
p
t
u
a
l
d
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l
S
i
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e
m
a
E
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A
e
r
o
l
i
t
o
y
43
A pesar de que se menciona que las cuevas son ambientes sin variaciones
estacionales, se han observado en cuevas subacuáticas que sí se presentan las
mismas, por lo que la ausencia de variación estacional (Tabla III) podría estar más
relacionada con la ubicación geográfica, ya que es tropical, y no tanto al hecho de
que es una cueva. Sin embargo, la ausencia de sipuncúlidos en enero,
posiblemente se deba a que tiene migraciones dentro del mismo sistema, hacia
zonas que no pudieron ser muestreadas, a que es una especie que entra al
sistema solo durante el verano (inclusive que sea una especie invasora), o por su
ciclo de vida (Dematteis, 1975; Campbell y Reece, 2007; Garey y Menning, 2012).
Estado de salud del sistema y riesgos de la biodiversidad
La presencia de especies endémicasy la estabilidad de la densidad
poblacional entre el verano e invierno, así como las pocas evidencias de impacto
antropogénico, que se limita a la línea permanente de vida y muy poca basura en
el cenote El Aerolito, sugieren un estado saludable de la biodiversidad del sistema
(Okolodkov, 2010).
Sin embargo, existen actividades realizadas y otras que podrían llevarse a
cabo en el corto o mediano plazo que podrían tener un impacto negativo en la
biodiversidad del sistema. Actualmente se practica el espeleobuceo dentro del
sistema, aunque es de muy bajo volumen (9-16 buzos mensualmente
aproximadamente), podría impactar por la liberación de burbujas que pueden
alterar los tapetes bacterianosy por lo tanto el resto de la biodiversidad, además la
iluminación utilizada podrían afectar permitiendo que entren depredadores como
se reportó con Astyanax fasciatus.De igual forma, la presencia de la marina La
Caleta podría introducir contaminantes al sistema, especialmente si existe algun
derrame. A corto y mediano plazo podría afectar la construcción de una marina
para embarcaciones mayores cerca del sistema que aumentaría el riesgo de
44
contaminación por hidrocarburos, así como los desarrollos turisticos que estan
creciendo en dirección al sistema El Aerolito, lo que podría ocasionar el colapso de
una sección del sistema por estructuras muy pesadas, o la alteración del sistema
por los cimientos necesarios para infraestructura hotelera(Iliffe, 2002; Santander-
Botello y Propin Frejomil, 2009).
Debido a las presiones antropogénicas presentes y del futuro cercano al
sistema El Aerolito, es urgente protegerlo. Para ello se sugiere el establecimiento
de un área natural protegida (ANP) bajo la denominación de Santuario, que es el
tipo de ANP que incluye a cuevas en la legislación mexicana. Para ello se podrían
definir dos áreas, el área de todo el sistema, en la cual podría permitirse la
construcción, pero exigiendo estudios de dinámica del suelo que aseguren que el
peso de la construcción no hará colapsar el sistema (evitando pérdidas materiales,
humanas y un desastre ecológico), impidiendo el desecho de líquidos en la zona e
impidiendo cualquier tipo de construcción que penetren el sistema (incluyendo
cimientos), colocar espumadores en la marina La Caleta, principalmente en la
zona que presenta la conexión del sistema con el mar; y la zona del cenote y zona
contigua, incluyendo el manglar, la cual debe ser una zona de conservación,
permitiendo la entrada de turismo local e internacional, pero sin modificación del
área y con vigilancia de la zona. Además debería realizarse un monitoreo biológico
y de la calidad del agua continuo, y llevar un registro de la cantidad de
espeleobuzos (Elliott, 2000; Iliffe, 2002; Jones et al.,2003; CONANP, 2012).
45
CONCLUSIONES
El sistema anquialinoEl Aerolito presentauna alta riqueza conformada por
83especies de 10 phyla, de los cuales la mayor riqueza la presentan las
esponjas, seguidas por los equinodermos.De ellas el 63% (53 spp.) se
reporta por primera vez en el presente estudio, y otro 18% (15 spp.) se
encontró por primera vez en la elaboración del mismo pero se publicó
previamente.
Se observó por primera vezsipuncúlidos y ascideas en ambientes
cavernícolas.
Se amplía la distribución hipogea de nemertinos y cnidarios a cuevas de
Cozumel, y de moluscos y planarias a cuevas mexicanas.
Se realiza el primer estudio de esponjas en cuevas mexicanas.
De algunas especies solo se observaron 1-2 organismos, y nose
observaron todas las especies previamente reportadas, lo que indica que
pueden estar penetrandoal Sistema por el mar.
La riqueza y densidad en el Sistema El Aerolito es la mayor para
equinodermos e inusualmente baja para crustáceos en ambientes
hipogeos.
Se obtuvo la primera Línea Base Ecológica cuantitativa para un
ambiente cavernícola, brindando una importante herramienta para evaluar
el estado de salud, manejo y conservación del sistema.
Los equinodermos representan el 65% de la densidad, constituyendo el
grupo dominante, de ellos el 95% son organismos de la especie
Ophionereis cf. reticulata.Seguidos por el gasterópodo Hyalina avena(12%),
46
Sipuncula (4%), Ophiomusium cf. testudo y Geodia neptuni (ambos con
2%).
No se observaron diferencias significativas en la riqueza o abundancia entre
verano-invierno, pero si entre sitios, siendo diferentes los someros (10m)
del profundo (18m).
Se sugiere que la presencia del manglar alrededor del Cenote El Aerolito,
es clave para la biodiversidad inusual del Sistema.
Se sugiere que el sistema se encuentra saludable, aunque debe ser
protegido por la existencia de riesgos en el corto y mediano plazo.
47
RECOMENDACIONES
A pesar del escaso número de estudios realizados en cuevas, existe una
gran diversidad de clasificaciones (para el ambiente, la fauna, etc.), las cuales
inclusive son utilizadas indistintamente dentro de un mismo estudio, y algunos de
los trabajos que han intentado resolver el problema solo han aumentado el número
de clasificaciones utilizadas. Ello constituye un grave problema para la búsqueda
eficaz de información, por lo que es urgente que se llegue a un consenso de las
mismas para estudios futuros.
Con respecto al presente trabajo, se debe continuar con las identificaciones
de los ejemplares obtenidos para esclarecer las dudas de identificación (cf.), e
identificar a especie los organismos que se identificaron a un taxa superior, o
describirlas en caso de ser nuevas para la ciencia. Además es necesario continuar
con el monitoreo ecológico cuantitativo al menos otros dos años, añadiendo sitios
en otras áreas de la cueva que no fueron utilizadas en el presente estudio, y
salidas durante primavera-otoño para tener una mayor certidumbre con respecto a
la ausencia de variaciones interanuales y poder definir la(s) época(s) y esfuerzo
necesario para un programa de monitoreo continuo capaz de detectar
fluctuaciones de la biodiversidad.
48
FUTURAS LÍNEAS DE INVESTIGACIÓN
El esfuerzo realizado en El Sistema El Aerolito ha sido muy limitado por lo
que las futuras líneas de investigación son muy amplias y se mencionaran solo
algunas de ellas.
Se debenrealizar estudios taxonómicos de vertebrados, microinvertebrados
(incluyendo especies simbiontes e infauna), y microorganismos. Para ello se
deben realizar estudios tanto morfológicos como moleculares. Además se deberán
realizar estudios sistemáticos y poblacionales que permitan tener una mayor
certidumbre y detectar las adaptaciones ambientales que pudieran ocasionar que
una especie se identifique erróneamente.
Es necesario realizar Líneas Bases Ecológicas cuantitativas para
vertebrados, microinvertebrados (incluyendo especies simbiontes e infauna), y
microorganismos, así como Líneas Bases para factores abióticos como química
del agua, sedimentos y características fisicoquímicas (uso de HOBO’s). También
se debe llevar un registro de los usos directos e indirectos del sistema (i.e. número
de buceadores del sistema, visitantes del cenote El Aerolito, construcciones), para
generar una amplia base de datos que permita asociar las variables ambientales o
antropogénicas con fluctuacionesde la biodiversidad del sistema, generando de
esta forma la mayor cantidad de herramientas posibles para evaluar el estado de
salud, manejo y conservación del sistema.
Además, se debe replicar el presente estudio y las líneas de investigación
previamente señaladas en otros sistemas del país, siendo más urgentes aquellos
donde las actividades antropogénicas sean fuertes. Ello para conocer el estado de
salud de los mismos y ser capaces de proponer un plan de manejo más eficaz.
49
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56
ANEXO 1.- Listado sistemáticode invertebrados del sistema El Aerolito. Se indicala referencia donde se cita por primera vez la especie o morfotipo. Especies de registro dudoso (?) como lo indica Bribiesca-Contreras et al., 2013 yno fueron contabilizadas en la riqueza total del Sistema El Aerolito.
Kensle
y, 19
88
Hols
inger,
J.R
. 19
92
Mejía-O
rtiz
et
al.,
20
05
Mejía-O
rtiz
et
al.,
20
06
Mejía-O
rtiz
et
al.,
20
07b
Solís-M
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201
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et
al.,
20
10
Cald
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t al., 2
012
Brib
iesca
-Con
trera
s e
t al.,
2013
Pre
sente
estu
dio
Porifera
Calcarea
Calcareasp. 1
Calcareasp. 2
Calcareasp. 3
Desmospongiae
Astrophorida
Ancorinidae
Psammastra sp.
Stellettasp.
Pachastrellidae
Dercitussp
Geodiidae
Geodiasp. 1
Geodia sp. 2
Geodia (Sidonops) neptuni (Sollas, 1886)
Chondrosida
Chondrosidasp.
Hadromerida
Placospongiidae
Placospongiasp.
Tethydae
Tethyasp. 1
Tethyasp. 2
Tethyasp. 3
Timeidae
Timeasp.
Lithistida
Azoricidae
57
Leiodermatiumsp.
Scleritodermidae
Aciculiteshigginsi Schmidt, 1879
Microsclerodermasp.
Siphonidiidae
Gastrophanellasp.
Poecilosclerida
Acarnidae
Acarnusinnominatus Gray, 1867
Agelasida
Agelasidae
Agelasidaesp.
Haplosclerida
Chalinidae
Haliclona (Reniera) sp.
Cnidaria
Anthozoa
Corallimorpharia
Corallimorphidae
Corynactiscf. caribbeorum (den Hartog, 1980)
Ceriantharia
Arachnactidae
Isarachnanthuscf. nocturnus(den Hartog, 1977)
Platyhelminthes
Turbellaria
Turbellariasp. 1
Nemertea
Enopla
Enoplasp. 1
Sipuncula
Sipuncula sp. 1
Annelida
Polychaeta
Polychaetasp. 1
Polychaetasp. 2
Polychaetasp. 3
Phyllodocida
Polynoidae
Harmothoesp.
Syllidae
Trypanosyllis
Trypanosyllissp. 1
Trypanosyllissp. 2
Trypanosyllissp. 3
Trypanosyllissp. 4
Trypanosyllissp. 5
58
Trypanosyllissp. 6
Amphinomida
Amphinomidae
NotopygoscaribeaYáñez-Rivera & Carrera-Parra, 2012
Hermodice carunculata (Pallas, 1766)
Eunicida
Dorvilleidae
Dorvilleamoniloceras (Moore, 1909)
Arthropoda
Malacostraca
Amphipoda
Hadziidae
BahadziabozaniciHolsinger, 1992
Isopoda
Cirolanidae
Metacirolanamayana (Bowman, 1987)1
Stenetriidae
Stenobermudasp.
Decapoda
Penaeidae
Farfantepenaeussp.
Stenopodidae
Stenopushispidus(Olivier, 1811)
Procarididae
Procaris mexicana Sternberg&Schotte, 20042
Alpheidae
YagerocariscozumelKensley, 1988
Mollusca
Gasteropoda
Mesogastropoda
Cypraeidae
Cypraea (Macrocypraea)zebraLinnaeus, 1758
Cypraea (Luria)cinereaGmelin, 1791
Neogastropoda
Marginellidae
Hyalina (Volvarina) avena (Kiener, 1834)
Ophistobranchia
Ophistobranchiasp. 1
Bivalvia
Arcoida
Arcidae
Barbatia (Tugleria) tenera C. B. Adams, 1845
Pterioida
Isognomonidae
Isognomonalatus (Gmelin, 1791)
Limidae
Lima (Ctenoides) scabra (Born, 1778)
59
Echinodermata
Asteroidea
Paxillosida
Astropectinidae
Astropectenduplicatus Gray, 1840
Valvatida
Asterinidae
Asterinides cf. pompom (A. M. Clark, 1983)3
Ophidiasteridae
Copidaster cavernicola Solís & Laguarda, 20104
Copidaster lymani A. H. Clark, 1948 ?
Copidaster cf. lymani A. H. Clark, 1948 ?
Mithrodiidae
Mithrodiaclavigera (Lamarck, 1816)
*
Ophiuroidea
Ophiurida
Ophiuridae
Ophiuracf. ljungmani(Lyman, 1878)
Ophiolepissp. ?
Ophiolepiscf. impressaLütken, 1859
Ophiomusium cf. testudo Lyman, 1875
-*
Ophiocomidae
OphiocomawendtiiMüller &Troschel, 1842
*
Ophionereididae
Ophionereis cf. reticulata (Say, 1825)5
Ophiodermatidae
Ophiodermaappressa (Say, 1825)
*
OphiodermaensiferaHendler& Mayer, 1984
Ophiacanthidae
Ophiactisalgicola H. L. Clark, 1993
Amphiuridae
Amphipholissquamata(DelleChiaje, 1829) *
Ophiothrichidae
OphiothrixangulataSay, 1825 *
Ophiothrixcf. angulataSay, 1825 ?
OphiothrixbrachyactisH. L. Clark, 1915 *
OphiothrixlineataLyman, 1860 *
OphiothrixorstediiLütken, 1856 *
OphiothrixsuensoniiLütken, 1856 *
Echinoidea
Cidaroida
Cidaridae
Eucidaristribuloides (Lamarck, 1816)6
Eucidaris cf. tribuloides (Lamarck, 1816) ?
Diadematoidea
Diadematidae
Diadema antillarumPhilippi, 1845
60
Camarodonta
Oxopneustidae
Lytechinusvariegatus (Lamarck, 1816)
Spatangoida
Brissidae
Brissopsis cf. atlanticaMortensen, 1913
*
Meomaventricosa (Lamarck, 1816)
Holothuroidea
Aspidochirotida
Holothuriidae
HolothuriasurinamensisLudwin, 1875
Apodacea
Synaptidae
Euaptalappa(Müller, 1850)
Chordata
Ascidiacea
Ascidiaceasp.
Phlebobranchia
Ascidiidae
Ascidiasp. 1
Ascidia sp. 2
Stolidobranchia
Pyuridae
Pyura cf. munita(Van Name, 1902)
Total de especies por estudio = 1 1 3 4 4 7 1 2 2 2 5 7 1
1Identificada como Bahalanasp. por Mejía-Ortiz et al. 2005, Mejía-Ortiz et al., 2006 y re-identificada por Álvarez e Iliffe, 2008 como Metacirolanamayana.
2Identificada como Procarissp. por Mejía-Ortiz et al., 2005, Mejía-Ortiz et al., 2006
y re-identificada por Álvarez e Iliffe, 2008 como Procaris mexicana. 3Identificada como Asterinidessp. por Mejía-Ortiz et al., 2006, y como
Asterinidesfoliumpor Mejía-Ortiz et al., 2007b y Solís-Marín et al., 2010, re-identificada por Calderón-Gutiérrez et al., 2012 como Asterinidescf. pompom.
4Identificada como Copidastersp. por Mejía-Ortiz et al., 2007b y Solís-Marín et al.,
2010, descrita como Copidastercavernicolapor Solís-Marín y Laguarda-Figueras, 2010.
5Identificada como Ophionereissp. por Mejía-Ortiz et al., 2007b, re-identificada
como Ophionereiscf. reticulata por Solís-Marín et al., 2010. 6Identificada como Eucidarissp. por Mejía-Ortiz et al., 2007b, re-identificada por
Solís-Marín et al., 2010 como Eucidaristribuloides.
*Primer registro durante el presente trabajo pero publicadas previamente.
61
ANEXO 2.- Glosario
Anquialino.- Tipo de estuario subterráneo que contiene un cuerpo de agua
estratificado, que puede o no estar directamente en contacto con la atmosfera, y
es capaz de soportar una biota característica.
Anquihalino.- VeaseAnquialino. En español es frecuente el uso de ambas
palabras, no existiendo una definición o consenso sobre la palabra que debe
utilizarse. Del inglés “Anchialine”
Cenote.-Entrada vertical semicircular de una cueva formada por el colapso de una
sección del techo.
Cueva.- Cavidades naturales suficientemente amplias para que entre un humano,
pueden conformarse por un pequeño pasaje o una complicada red de túneles de
kilómetros de extensión.
Epigeo.- Que vive o se encuentra sobre tierra.
Especie relicto.- Especie viviente antigua, cuyas especies contemporáneas
acompañantes están extintas.
Espeleobuceo.- Técnica de buceo autónomo especializada en la exploración de
cavidades subacuáticas.
Haloclina.- División entre dos capas de agua de distinta salinidad.
Hipogeo.- Que vive o se encuentra bajo tierra.
Karst.-Terreno formado por caliza o dolomita, en el cual la topografía se forma
principalmente por disolución de rocas.
Kárstico.- Que se desarrolla en una zona de karst.
Línea de vida.- Cuerda, generalmente de nylon, utilizada para marcar la ruta
(junto con flechas y marcas de no dirección) para la orientación en el
espeleobuceo.
Olmstead- Tukey’s.- Método de asignación de un estatus ecológico a un conjunto
de especies según su frecuencia relativa y densidad, pudiendo ser: Dominante,
Común, Frecuente o rara.
62
Sistema.- Tipo de cueva con múltiples entradas y/o cámaras.
Troglobio.- Organismo cuyo hábitat es completamente cavernícola y presenta
fuertes adaptaciones a ambientes hipogeos.
Troglobionte.- Organismo que se encuentra en ambientes hipogeos, pero sin
hacer distinción entre Troglobio, Troglofilo o Trogloxeno.
Troglofilo.- Organismo que habita principalmente dentro de cuevas pero es capaz
de salir, y no presenta adaptaciones a los ambientes hipogeos.
Trogloxeno.- Organismo que generalmente habita en zonas epigeas pero en
condiciones particulares es capaz de penetrar al ambiente hipogeo.