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Tlamati Sabiduría, Volumen 7 Número Especial 2 (2016) 4° Encuentro de Jóvenes Investigadores – CONACYT 11° Coloquio de Jóvenes Talentos en la Investigación Acapulco, Guerrero 21, 21 y 23 de septiembre 2016 Memorias Dieta de dos especies de lagartijas cornudas del género Phrynosoma en el estado de Guerrero, México. Marbe Elizabeth Salmerón Mora (Becario) Unidad Académica de Ciencias Químico-Biológicas de la UAGro., Becario del programa Verano UAGro. [email protected] Área: II (Biología y Química) M. C. Elizabeth Beltrán Sánchez (Asesor- investigador) Profesora e investigadora del Instituto de Investigaciones Científicas Área Ciencias. Naturales. Laboratorio Integral de Fauna Silvestre (LIFAS) de la UACQB [email protected] Biol. Rufino Santos Bibiano (Co-Asesor) Laboratorio Integral de Fauna Silvestre (LIFAS) de la UACQB. [email protected] Resumen El presente estudio describe la dieta de dos lagartijas del género Phrynosoma (P. sherbrookei y P. taurus) en el estado de Guerrero en el cual se realizaron dos salidas de campo a la localidad de Tenexatlajco, municipio de Chilapa de Álvarez, Guerrero (para la colecta de P. sherbrookei) y dos salidas al Cerro del Tepetlayo, ubicado en Zumpango del Río Municipio de Eduardo Neri, Guerrero (para la colecta de P. taurus) donde se colectaron 20 individuos de P. sherbrookei y 8 de P. taurus (adultos), los cuales fueron puestos en cautiverio en pequeños terrarios de vidrio de 30 X 20 X 20 cm. individualmente en un lapso de dos a tres días hasta obtener las excretas de cada individuo, después de obtener las excretas fueron liberados en el mismo sitio de colecta. En el laboratorio se realizó el análisis de las excretas, donde se pudo determinar que la dieta de P. sherbrookei está constituida principalmente por formícidos, encontrando cuatro géneros (Camponotus sp.1, Camponotus sp.2, Dorymyrmex sp. y Pheidole sp.). La dieta de P. taurus también está constituida principalmente por formícidos, destacando cinco géneros (Pheidole sp., Crematogaster sp., Pogonomyrmex sp., Camponotus sp. y Odontomachus sp.). Debido a la simpatria que existe entre P. taurus y P. asio se enlistaron las presas disponibles en el área de estudio, donde se encontraron un total de 67 especies, de las cuales 37 especies conforman la dieta de P. asio siendo la familia formicidae la que presenta más del 80% del total de la dieta, mientras que P. taurus consume un total de 30 especies de las cuales la familia formicidae presenta aproximadamente un 67 % de su dieta, de este modo al contrastar ambas dietas determinamos que estas comparten 15 especies (22.5%). Palabras Clave: Dieta, Phrynosoma sherbrookei, Phrynosoma Taurus, simpatria.

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Tlamati Sabiduría, Volumen 7 Número Especial 2 (2016)

4° Encuentro de Jóvenes Investigadores – CONACYT 11° Coloquio de Jóvenes Talentos en la Investigación

Acapulco, Guerrero 21, 21 y 23 de septiembre 2016 Memorias

Dieta de dos especies de lagartijas cornudas del género Phrynosoma en el

estado de Guerrero, México.

Marbe Elizabeth Salmerón Mora (Becario) Unidad Académica de Ciencias Químico-Biológicas de la UAGro.,

Becario del programa Verano UAGro. [email protected]

Área: II (Biología y Química)

M. C. Elizabeth Beltrán Sánchez (Asesor- investigador) Profesora e investigadora del Instituto de Investigaciones Científicas Área Ciencias.

Naturales. Laboratorio Integral de Fauna Silvestre (LIFAS) de la UACQB [email protected]

Biol. Rufino Santos Bibiano (Co-Asesor) Laboratorio Integral de Fauna Silvestre (LIFAS) de la UACQB.

[email protected] Resumen El presente estudio describe la dieta de dos lagartijas del género Phrynosoma (P. sherbrookei y P. taurus) en el estado de Guerrero en el cual se realizaron dos salidas de campo a la localidad de Tenexatlajco, municipio de Chilapa de Álvarez, Guerrero (para la colecta de P. sherbrookei) y dos salidas al Cerro del Tepetlayo, ubicado en Zumpango del Río Municipio de Eduardo Neri, Guerrero (para la colecta de P. taurus) donde se colectaron 20 individuos de P. sherbrookei y 8 de P. taurus (adultos), los cuales fueron puestos en cautiverio en pequeños terrarios de vidrio de 30 X 20 X 20 cm. individualmente en un lapso de dos a tres días hasta obtener las excretas de cada individuo, después de obtener las excretas fueron liberados en el mismo sitio de colecta. En el laboratorio se realizó el análisis de las excretas, donde se pudo determinar que la dieta de P. sherbrookei está constituida principalmente por formícidos, encontrando cuatro géneros (Camponotus sp.1, Camponotus sp.2, Dorymyrmex sp. y Pheidole sp.). La dieta de P. taurus también está constituida principalmente por formícidos, destacando cinco géneros (Pheidole sp., Crematogaster sp., Pogonomyrmex sp., Camponotus sp. y Odontomachus sp.). Debido a la simpatria que existe entre P. taurus y P. asio se enlistaron las presas disponibles en el área de estudio, donde se encontraron un total de 67 especies, de las cuales 37 especies conforman la dieta de P. asio siendo la familia formicidae la que presenta más del 80% del total de la dieta, mientras que P. taurus consume un total de 30 especies de las cuales la familia formicidae presenta aproximadamente un 67 % de su dieta, de este modo al contrastar ambas dietas determinamos que estas comparten 15 especies (22.5%). Palabras Clave: Dieta, Phrynosoma sherbrookei, Phrynosoma Taurus, simpatria.

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4° Encuentro de Jóvenes Investigadores – CONACYT 11° Coloquio de Jóvenes Talentos en la Investigación

Acapulco, Guerrero 21, 22 y 23 de septiembre 2016

Introducción

Las especies del género Phrynosoma son consideradas lagartijas insectívoras diurnas, que habitan norte y centroamérica, son consideradas especialistas en su dieta (Pianka and Parker, 1975), para poder subsistir a base de esta dieta poseen adaptaciones morfológicas, fisiológicas y conductuales (Pianka and Parker, 1975; Montanucci, 1989; Sherbrooke, 2003; Meyers et al., 2006).

De los trabajos realizados, relacionados con alimentación en lagartijas, se encuentra el de Lemos-Espinal et al. (2004) quienes analizaron la dieta de cuatro especies del género Phrynosoma: P. asio, P. taurus de Guerrero y P. cornutum y P. modestum de Chihuahua. Registraron que para P. asio la dieta estuvo compuesta principalmente de hormigas del género Octostruma sp., Camponotus sp., y Pogonomyrmex sp. En P. cornutum dominaron también las hormigas, principalmente Messor sp., y Aphaenogaster sp. Para P. modestum la dieta consistió exclusivamente en hormigas donde los géneros más representados fueron: Camponotus sp., Octostruma sp., y Messor sp. y por último la dieta de P. taurus fue con tendencias generalistas, de los cuales Oligomyrmex sp. fue el más importante, siendo P. taurus el menos especializado en hormigas.

Gonzáles y Granados (2011) analizaron la dieta de Phrynosoma asio a partir de 51 bolos fecales. Obtuvieron una dieta compuesta por 60 morfoespecies presas diferentes, de las cuales 40 pertenecen al orden Hymenoptera. Los géneros mejor representados fueron: Pogonomyrmex sp. Termitidae (especie no identificada), Camponotus sp., y Tenuirostritermes sp. Phrynosoma asio resultó ser una lagartija básicamente insectívora, que se alimenta de termitas y con una preferencia hacía las hormigas, sin embargo también se registró la presencia de coleópteros y hemípteros, pero en menor cantidad. Solís y Rodríguez (2013) describieron la composición de la dieta de Phrynosoma sherbrookei, encontrando cinco ordenes de artrópodos, los cuales fueron: Hymenoptera, Coleoptera, Isoptera, Hemiptera y Araneae. Debido a que esta dieta se basó principalmente en hormigas, el género mejor representado fue Camponotus sp. El presente trabajo pretende describir la composición de la dieta de Phrynosoma sherbrookei a partir de la revisión de bolos fecales y obtener el índice de abundancia y frecuencia de ocurrencia de presas consumidas.

Navarro (2015) estudió la riqueza de especies de hormigas y arañas presentes en la localidad tipo de distribución de Phrynosoma sherbrookei, en Tenexatlajco, Chilapa de Álvarez Guerrero, con el fin de conocer las presas potenciales de esta lagartija la cual fue recientemente descrita en el 2014. En total de colectaron 1332 especímenes, de los cuales 833 fueron hormigas y 73 arañas. La subfamilia mejor representada para hormigas fue la Myrmicinae con 11 morfoespecies y 543 especímenes. En el caso de las arañas la familia que obtuvo mayor abundancia fue la Theridiidae con 32 especímenes.

El presente trabajo pretende describir la composición de la dieta de dos especies del género Phrynosoma (P. sherbrookei y P.taurus) a partir de la revisión de bolos fecales, además de

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describir y enlistar la dieta de P. taurus y el porcentaje de solapamiento trófico con una especie simpatrida del mismo género (P. asio).

. Materiales y Métodos

DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO

La zona de estudio donde se encuentra Phrynosoma sherbrookei se localiza en los alrededores de Tenexatlajco, municipio de Chilapa de Álvarez, Guerrero. Se encuentra entre las coordenadas 17° 55’ 66’’ de latitud norte y 99° 26’ 22’’ de longitud oeste (Figura 1), en un intervalo altitudinal 1800-2040 m, con un Bosque de Encino como el tipo de vegetación principal, separado por amplios espacios cubiertos con vegetación secundaria y magueyes (Rzedowski, 1978; Urbán-Lamadrid et al., 2014; Santos-Bibiano, 2015).

Figura 1: Localización del área de estudio de P. sherbrookei. Coordenadas geográficas: 17° 55’ 66’’ N, 99° 26’ 22’’ O. Altitud: 1800-2040 msnm.

La zona de estudio donde esta Phrynosoma taurus se encuentra en el Cerro Tepetlayo que se localiza en el Municipio de Eduardo Neri al Sur de Zumpango de Neri y al Norte de Chilpancingo, abarca una extensión de 62.21 hectáreas y se ubica en las coordenadas 17° 38.139΄ de Latitud Norte y 99° 31.454’ de Longitud Oeste. La vegetación original dominante corresponde a un bosque tropical caducifolio (Rzedowski, 1978; García-Pareja, 2012).

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Figura 2: Localización del área de estudio de Phrynosoma taurus. Coordenadas geográficas: 17° 38’ 139’’ N, 99° 31’ 454’’ O.

TRABAJO DE CAMPO Y DE GABINETE

Se realizaron dos salidas de campo a la localidad de Tenexatlajco, municipio de Chilapa de Álvarez, Guerrero (para la colecta de Phrynosoma sherbrookei) y dos salidas al Cerro del Tepetlayo, ubicado en Zumpango del Río Municipio de Eduardo Neri, Guerrero, se utilizó el método de colecta directa, se capturaron 20 individuos de P. sherbrookei y 8 de P. Taurus (adultos), los cuales se colocaron en pequeños terrarios de vidrio de 30 X 20 X 20 cm. en el Laboratorio Integral de Fauna Silvestre (LIFAS) aproximadamente de dos a tres días posteriores a su captura, esto con la finalidad de que excretaran (Gonzáles y Granados, 2011; Solís y Rodríguez, 2013), para posteriormente colocar los bolos fecales en tubos eppendorf con los siguientes datos: fecha, número de colecta, estado de crecimiento y sexo.

Para el estudio coprológico se analizaron las muestras (bolos fecales) de P. sherbrookei y P. taurus colectadas con anterioridad, los bolos fecales se analizaron en un microscopio estereoscópico marca Motic ST-36C LED con aumentos de 5X a 10X, para determinar el número y tipo de presas consumidas, utilizando las siguientes claves de identificación taxonómica para la identificación de formícidos: Mackay et al. (1989), Bolton, (1997), Fisher y Cover (2007), y para la identificación de arácnidos: Ubick et al. (2005).

Resultados

Se analizaron 20 bolos fecales de Phrynosoma sherbrookei (diez de hembras y diez de machos) en las que se obtuvo una riqueza de cuatro subfamilias de formícidos (Formicinae, myrmicinae, ponerinae y dolichoderinae), 1 familia perteneciente al orden coleoptera (Coccinellidae) y solo una familia perteneciente al orden hemiptera (Cydnidae). (Figura 3). Se obtuvo un promedio de 104 presas consumidas por cada lagartija cornuda.

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Figura 3: Riqueza de presas consumidas por P. sherbrookei.

Los géneros mayor representados del orden Hymenoptera fueron Camponotus sp.1 con una proporción de 0.45, Dorymyrmex sp. con una proporción de 0.32, Camponotus sp.2 con una proporción de 0.09 y Pheidole sp. con una proporción de 0.06 (Figura 4).

Figura 4: Abundancia de géneros de formícidos.

0100200300400500600700800900

1000

Camponotus sp. 1

Dorymyrmex sp.

Camponotus sp. 2

Pheidole sp.

22%

34% 11% 11%

11% 11%

Subfamilia formicinae

Subfamilia myrmicinae

Subfamilia ponerinae

Subfamilia dolichoderinae

Familia coccinellidae

Familia cydnidae

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Se analizaron 8 bolos fecales de Phrynosoma taurus (cuatro de hembras y cuatro de machos) en las que se obtuvo una riqueza de tres subfamilias de formícidos (Formicinae, myrmicinae y ponerinae), tres familias pertenecientes al orden coleóptera (Coccinellidae, phalacridae y chrysomelidae) y solo una familia perteneciente al orden hemiptera (Cydnidae). (Figura 5). Se obtuvo un promedio de 33 presas consumidas por cada lagartija cornuda.

Figura 5: Riqueza de presas consumidas por P. taurus.

Los géneros mayor representados del orden Hymenoptera fueron Pheidole sp. con una proporción de 0.5, Crematogaster sp. con una proporción de 0.14, Pogonomyrmex sp. con una proporción de 0.09 , Camponotus sp. con una proporción de 0.09 y Odontomachus sp. con una proporción de 0.06 (Figura 6).

Figura 6: Abundancia de géneros de formícidos.

Solapamiento trófico

020406080100120140160

17%

42% 9% 8% 8%

8% 8%

Subfamilia formicinae

Subfamilia myrmicinae

Subfamilia ponerinae

Familia coccinellidae

Familia phalacridae

Familia chrysomelidae

Familia cydnidae

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Para generar el listado de las presas incluidas en la dieta de Phrynosoma asio, se tomaron en cuenta los trabajos de Lemos-Espinal et al. (2004) y Gonzáles y Granados (2011), resultando un total de 37 especies , siendo la familia formicidae la que presenta más del 80% del total de la dieta, considerando de este modo a esta especie como especialista en hormigas (Pianka y Parker, 1975). En base a los resultados obtenidos en este trabajo y retomando la información publicada de la dieta de P. taurus de Lemos-Espinal et al. (2004), enlistamos un total de 30 especies de las cuales la familia formicidae presenta aproximadamente un 67 %. Retomando la información anterior, podemos destacar que en el área de estudio se cuenta con un total de 67 especies que integran la dieta de lagartijas del género Phrynosoma, al contrastar ambas dietas determinamos que estas comparten 15 especies (22.5%). Discusión y conclusiones

Al igual que cualquier organismo vivo, las lagartijas del género Phrynosoma requieren de energía para realizar sus actividades de crecimiento y reproducción. Esta energía la obtienen mediante la ingesta de alimento y de manera química mediante el rompimiento de enlaces ricos en energía provenientes de moléculas orgánicas. Estas lagartijas tienen una dieta basada en altas cantidades de hormigas, en particular hormigas arrieras o cosechadoras (Camponotus sp., Dorymyrmex sp. y pogonomyrmex sp.) (Sherbrooke, 2003; Meyers et al. 2006), además este es un carácter ancestral dentro del género (Meyers et al. 2006). En un estudios realizado por Solís y Rodríguez (2013) reportan que P. sherbrookei se alimenta de tres géneros y una especie: (Camponotus sp., Dorymyrmex sp. y Atta mexicana), estos datos son consistentes con lo obtenido en este trabajo, sin embargo se determinó la presencia de cuatro géneros y una especie más del género Camponotus. Es importante señalar que la diversidad de presas consumidas por P. sherbrookei puede aumentar considerando que en el área de estudio Navarro (2015) enlista diez géneros de hormigas de los cuales algunos no han sido reportados en la dieta.

En el cerro Tepetlayo ambas especies, Phrynosoma asio y P. taurus son simpátridas (Sherbrooke, 2003; Gonzales y Granados, 2011), considerando los análisis dietarios se determinó que ambas consumen formícidos, en porcentajes diferentes (Lemos espinal et al., 2004). En trabajos relacionados que abordan la temática de solapamiento trófico se ha sugerido que pueden existir encuentro antagonistas por la competencia del recurso alimentario (Huey and Pianka, 1977), sin embargo como lo señala Sherbrooke (2003) en lagartijas del género Phrynosoma la territorialidad o los encuentros antagonisticos entre especies simpátridas es prácticamente nulo. También es probable que, la competencia entre dos lagartijas sea mínima, cuando estas ocupan microhábitats diferentes dentro de una misma área (González et al., 2006), como ocurre con estas dos lagartijas cornudas, siendo P. taurus quien tienen la capacidad de explorar microhábitat más elevados y no presenta esta restricción como P. asio (Arenas-Moreno, 2014). Un hecho interesante es que en especies del género Phrynosoma que exhiben simpatria, tiende a ver un decremento por parte de una de las dos especies en la alimentación casi exclusiva de hormigas, como una respuesta adaptativa a la competición (Pianka and Parker, 1975), como ocurre en este estudio.

Es importante señalar que aunque ambas especies (P. asio y P. taurus) comparten un gran número de especies presas (formícidos principalmente), P. taurus tiene la capacidad de consumir

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otras presas con mayor intensidad (ej. Coleopteros, Hemipteros y Orthopteros) lo cual se traduce en un bajo solapamiento trófico (22.5%) y como resultado de esto, ambas especies pueden ser muy sociables y pueden encontrarse en mismo número poblacionales (Huey and Pianka, 1977). Sin embargo, se debe tener presente que los valores de este índice puede depender del tamaño muestral, aunque los errores se minimizan cuando tienen igual número de muestras (González et al., 2006).

Agradecimientos

A la Universidad Autónoma de Guerrero (UAGro.) y especialmente a la Unidad Académica de Ciencias Químico-Biológicas. Al Laboratorio Integral de Fauna Silvestre (LIFAS-UAGro.). A la M. en C. Elizabeth Beltrán Sánchez, por haberme aceptado para realizar el verano y además por haberme apoyado en el transcurso de este. A el Biólogo Rufino Santos Bibiano por el enorme apoyo brindado para que este trabajo fuera realizado, gracias por tolerarme y ayudarme de manera incondicional. A nuestros compañeros y más que compañeros amigos, que nos apoyaron en todo momento para sacar esto adelante: Luis Manuel Pineda Alcaraz, Karen Paulina Solís Catalán, Jesús Alberto Domínguez Bahena, Laura Itzel Florentino Melchor, Adán Bautista del Moral, Esmeralda Castro Santos y Miguel Domínguez Bahena. Y también a todos las personas que hicieron todo esto posible y que se me estén olvidando, a los que colaboraron tanto con las salidas al campo, como también a los que apoyaron de forma moral.

Referencias

• Bolton (1997) Identification Guide to the Ant Genera of the World. University Harvard. Cambridge. 222 pp.

• Fisher y Cover (2007) ANTS OF NORTH AMERICA: A guide to the genera. University of California Press. 194 pp.

• Gonzáles, A. P. y C. Y. Granados (2011) Composición de la dieta de Phrynosoma asio en el cerro del Tepetlayo, Zumpango del Río Municipio de Eduardo Neri, Guerrero, México. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Guerrero. 63 pp.

• Lemos- Espinal, J., G. R. Smith, y R. E. Ballinger, (2004) Diets of Four Species of Horned Lizards (Genus Phrynosoma) from México. Herpetological Review 35(2): 131-134.

• Mackay et al. (1997) Clave de los géneros de hormigas en México (Hymenoptera: Formicidae). Universidad de Texas. 36 pp.

• Meyers, J., A. Herrel, y K. Nishikawa, (2006) Morphological correlates of ant eating in horned lizards (Phrynosoma). Biological Journal of the Linnean Society 89: 13–24.

• Navarro (2015) Riqueza de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) y Arañas (Arachnida: Araneae) presentes en el área de distribución de Phrynosoma sherbrookei (Lacertilia:

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Phrynosomatidae) en la localidad de Tenexatlajco, Chilapa de Álvarez, Guerrero, México.

• Solís-Catalán, K. P. y S. E. Rodríguez- Rodríguez (2013) Dieta de Phrynosoma sherbrookei. (Reptilia:Squamata) en la localidad de Tenexatlajco, Municipio de Chilapa de Álvarez Guerrero, México. En: Memorias del 1º Encuentro de Jóvenes Investigadores- CONACYT, 8º Coloquio Estatal y de Jóvenes Talentos en la Investigación y 4° Encuentro Nacional. Acapulco, Guerrero, México.

• Ubick, D., Paquin, P., Cushing, P.E & Roth, V. (2005) Spiders of North America: an identification manual. American Arachnological Society. 377 pp.

Pie de figura y tablas • Figura 1: Localización del área de estudio de Phrynosoma sherbrookei. Coordenadas

geográficas: 17° 55’ 66’’ N, 99° 26’ 22’’ O. Altitud: 1800-2040 msnm. • Figura 2: Localización del área de estudio de Phrynosoma taurus. Coordenadas

geográficas: 17° 38’ 139’’ N, 99° 31’ 454’’ O. • Figura 3: Riqueza de presas consumidas por P. sherbrookei. • Figura 4: Abundancia de géneros de formícidos. • Figura 5: Riqueza de presas consumidas por P. Taurus. • Figura 6: Abundancia de géneros de formícidos.