informe del proyecto de aula (eco)

Zoología III, Diciembre-11-2013

Evaluación de los hábitos alimentarios de Rhinella marina (Linnaeus, 1758) (Bufonidae: Anura), en el Parque

Biotemático Megua, Atlántico-Colombia.

Arias Méndez María Alejandra1 Charris Sanson Edward1 Julio Guzmán José Gabriel1 & Zapata Yonoff Ronald1

1. Estudiante del programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Atlántico, km 7 antigua vía a Puerto Colombia, Barranquilla, Atlántico Colombia. Correo de correspondencia: [email protected]

Resumen

El presente trabajo describe algunos aspectos de los hábitos alimentarios de Rhinella marina en el Parque Biotemático Megua. Para llevar a cabo este trabajo se realizó un análisis del contenido estomacal de 40 ejemplares capturados los días 16 y 23 de mayo de 2014, a través de búsquedas intensivas nocturnas en horario de 7:00-9:00pm. Al capturar cada ejemplar inmediatamente se le realizaba un lavado estomacal a partir de un equipo artesanal diseñado a partir de una jeringa de 60cc y un equipo de goteo. El lavado estomacal consistía en abrirle la boca al sapo e introducirle el túbulo del equipo hasta el estómago del animal (antes se había llenado la jeringa conectada al túbulo con agua hasta el tope) luego de introducirle el túbulo al animal hasta el estómago se procedía a generar una máxima presión sobre la jeringa para que el agua contenida en la jeringa saliera con la máxima fuerza posible con el fin de hacer un lavado estomacal óptimo. En los 40 individuos capturados se obtuvieron 467 presas clasificadas en 22 categorías de alimento (familias). Se encontró que los individuos incluidos en el orden Hymenoptera fueron los de mayor consumo por parte de estos animales con un porcentaje de 81,70% del total del alimento. El análisis de Kolgomorov-Smirnov arrojó un p= 0,7974, mostrando que las muestras pertenecían a la misma población. La dieta de los ejemplares analizados mostró ausencia de solapamiento (Morisita= 0,19), por la cantidad de posibles presas que les ofrecía el ambiente. La amplitud del nicho trófico para los dos días fue baja (Día 1= 0,013, Día 2= 1.9*10-4) debido a que el lugar ofrecía cantidad de presas mas no mucha variedad, además de esto el número de muestreos realizados no es significativo para mostrar una alta amplitud del mismo. Concluyendo que Rhinella marina es un animal que se alimenta principalmente de himenópteros (formícidos) y que el consumo de material vegetal en estos es un accidente. También se pudo observar que al hacer un número mayor de muestreos y realizarlos en meses diferentes, se pueden obtener resultados más exactos en cuanto al comportamiento dietario de Rhinella marina.


Palabras clave: Alimentación, lavado estomacal, Rhinella marina, Parque Biotemático Megua, contenido estomacal.

Introducción

Colombia es uno de los países con mayor diversidad de anfibios en el mundo (Boom & Carrillo, 2007), dichas especies se encuentran distribuidas en mayor número en la cordillera de los andes, siendo las tierras bajas las que poseen menor número de especies (excepto chocó y amazonas) (Boom & Carrillo, 2007), puesto que en estas regiones las condiciones ambientales no son las mejores para la vida de estos vertebrados por sus características fisiológicas (Boom & Carrillo, 2007); esto lleva consigo el hecho de que en zonas de bosque seco tropical (Bs-T) y desérticas de la región caribe sean pocas las especies que sobrevivan (Boom & Carrillo, 2007), siendo Rhinella marina una de las especies más comunes de la zona.

Los anfibios adquieren gran importancia, puesto que estos son muy influyentes en el flujo de la energía y de los nutrientes en ecosistemas tanto acuáticos como terrestres (Sampedro-Marín et al., 2011), por lo que el estudio de su dieta adquiere un valor importante en el hecho de comprender las relaciones tróficas en las comunidades (Menéndez, 2001), además que el estudio de la alimentación de los anfibios anuros es fundamental para conocer el papel que estos juegan dentro de los ecosistemas terrestres y acuáticos (Mendoza-Estrada, 2008. Citado por Boom & Carrillo, 2007).

Casi todos los anfibios adultos son carnívoros, siendo su alimento predilecto algunos invertebrados como los insectos (Menéndez, 2001). Algunos de estos se alimentan de otros anfibios, algunas serpientes e incluso cuando las condiciones no son favorables proceden a comerse a sí mismos, como es el ejemplo de las ranas neotropicales Ceratophrys (Menéndez, 2001). Y algunos consumen pequeños especímenes de aves y mamíferos en el caso de la especie Leptodactylus californiana (Daza-Vaca & Castro-Herrera, 1999. Citado por Menéndez, 2001). Pero a pesar de esto existen excepciones al habito carnívoro, puesto que Hyla truncata incluye fruta en su dieta (Menéndez, 2001).

En el estado más general los anuros poseen una dieta generalista (Menéndez, 2001), aunque existen especies que presentan una dieta bastante especializada como es el caso de los Leptodactylidae Physalaemus petersi y P. freibergi que se alimentan especialmente de termitas (Duellman, 1978. Citado por Menéndez, 2001). Algunos miembros de la familia Bufonidae incluyen gran porcentaje de hormigas en su dieta (Menéndez, 2001).

La alimentación en anfibios no solo es indispensable para cubrir los requerimientos energéticos que posee el animal, sino que además su dieta ha sido asociada con la toxicidad en ciertas especies (Caldwell, 1996. Citado por Menéndez, 2001) puesto que


en estas su principal forma de defensa es la secreción de tóxicos a través de la piel y/o glándulas parótidas (Duellman & Trueb, 1986; Daly et al., 1987. Citados por Menéndez, 2001), lo cual determina que presas prefiere cada especie. Rhinella marina es una especie de anuro bastante común, y que cubre un área bastante grande en su distribución natural (Sampedro-Marín, et al., 2011), habitando desde el extremo sur de Texas (EE. UU) pasando por México y América Central hasta el norte de Sudamérica (De Urioste & Bethencourt, 2001. Citado por Sampedro-Marín et al., 2011). En Colombia R. marina es muy abundante y común, siendo poco amenazada debido a que es una especie invasiva muy adaptable y que no requiere de un plan especial para su conservación (Sampedro-Marín, et al., 2011).

La dieta de R. marina es poco especializada, puesto que este animal posee como gran característica el alimentarse de cualquier organismo vivo en movimiento y que pueda ser engullido por el individuo (Sampedro-Marín, et al., 2011), incluyendo una amplia variedad de invertebrados tales como: arañas, hormigas, termitas, otros insectos, inclusive otros anfibios (incluyendo su especie) reptiles, aves y mamíferos pequeños (De Urioste & Bethencourt, 2001. Citado por Sampedro-Marín et al., 2011). Y además de estos aparecen en su dieta miembros de órdenes de la clase Crustacea (Isopoda, Amphipoda y Decapoda), Chilopoda, Diplopoda, Gasteropoda y Nematoda (Kidera et al., 2008. Citado por Sampedro-Marín et al., 2011).

Algunos autores sugieren que estos anuros se alimentan también de materia vegetal e incluso las heces de otros animales (incluyendo las humanas) en zonas donde se vierten aguas que las contienen (Strussmann et al., 1984; De Urioste & Bethencourt, 2001. Citados por Sampedro-Marín, et al., 2011), pero esto no se ha demostrado de manera conveniente por lo cual se cree que estos animales han ingerido estos elementos de manera accidental al momento de cazar una presa potencial para ellos (Sampedro-Marín, et al., 2011).

Diversos estudios acerca de la alimentación de R. marina se han realizado, ya se sea con animales nativos o introducidos, generalmente con la intención de demostrar la alta eficiencia que este posee como control biológico (Sampedro-Marín, et al., 2011). En Costa Rica, donde esta especie es nativa, Cabrera et al. (1996) (Citado por Sampedro-Marín, et al., 2011) encontraron que los alimentos principales de estos sapos fueron los himenópteros y los coleópteros, seguidos de los miriápodos, hemípteros y gasterópodos, entre otros. Según estos autores, se trata de una especie carnívora oportunista.

En Puerto Rico, donde ha sido introducido, Dexter (1932) (citado por Sampedro-Marín, et al., 2011) encontró que los insectos perjudiciales a la agricultura como Phyllophaga ssp., Diaprepes abbreviatus y Scapteriuscus ssp. constituyeron 51% de la dieta, insectos


naturales y otros 24% y 7% respectivamente, por lo que el autor concluyó que R. marina era un control biológico efectivo.

En Colombia Sampedro-Marín, et al. (2011) analizaron la alimentación de R. marina en una localidad del departamento de Sucre, donde encontraron que las presas de mayor importancia fueron insectos del orden Hymenoptera. También pudieron concluir que los ejemplares de mayor tamaño ingerían presas de mayor tamaño pero con menor cantidad y en individuos de menor tamaño se encontraban presas de menor tamaño pero en mayor número.

En el departamento del atlántico pocos trabajos se han realizado en base a esta temática, lo cual muestra un bajo conocimiento en base a los comportamientos tróficos de esta especie en el departamento. Bajo el desconocimiento de la alimentación de R. marina se realizó el presente trabajo con el objetivo de evaluar los hábitos alimentarios de esta especie en el Parque Biotemático Megua, Atlántico-Colombia y así aportar el

conocimiento de la especie al respecto.

Materiales y métodos

Área de estudio

El trabajo se realizó en el Parque Biotemático Megua, el cual se encuentra ubicado en jurisdicción de Galapa-Atlántico a 10º51’0.80”N-74º54’4.21”O, a una distancia de 14km de la ciudad de la ciudad de Barranquilla. Al cual se puede llegar tomando la carretera La Cordialidad que comunica con Cartagena, 1 km antes del peaje de Baranoa. El parque cuenta con 32 hectáreas de Bosque Seco Tropical (Bs-T) muy conservado, donde predominan especies faunísticas y florísticas con capacidades para la supervivencia en este tipo de hábitats. Cuenta con la presencia de tres charcas y un estancamiento de agua que se convierten en importantes microhábitats para los anfibios más específicamente para los anuros.


Figura 1. Mapa de la ubicación del Parque Biotemático Megua. A la derecha abajo se puede observar la ruta a seguir para llegar a este punto del Atlántico.

Fase de campo

Se realizó un muestreo los días 23 y 24 de noviembre del 2013 realizando capturas nocturnas, a través de búsqueda intensiva en horarios que oscilaron entre las 6:30-10:30pm, en un agua estancada que se encuentra a la entrada del lugar, la cual se encuentra rodeada de jardines, lo cual se convierte en sitio de refugio y de alimentación para estos animales. Al capturar cada ejemplar de Rhinella marina se le práctico un lavado estomacal, Dicho lavado se realizó a través de un equipo construido artesanalmente a partir de una jeringa de 60cc y un equipo de goteo, el cual se unió a la jeringa y funcionó túbulo inyector del agua de la jeringa hacia el estómago del animal y consistió en tomar agua con la jeringa hasta que estuviese llena y tomando el animal se le abría la boca y se le introdujo el túbulo hasta el estómago, impidiendo que este cerrara la boca para obtener la muestra completa; seguido esto se procedió a ejercer presión al máximo a la jeringa para garantizar un buen lavado estomacal y para que el animal vomitara el contenido de alimento que contenía su estómago. Para tomar las muestras se hacía vomitar al ejemplar, con la boca siempre en dirección hacia el suelo, sobre un colador de tela fina con el fin de obtener todo el alimento consumido por el animal. El procedimiento antes mencionado se llevó a cabo de inmediato a la captura del individuo, esto con el fin de obtener muestras poco digeridas para su fácil identificación.

Fase de laboratorio

Las muestras obtenidas de los sapos capturados se fijaron en alcohol al 70% y se llevaron al laboratorio de zoología de la Universidad del atlántico para su conteo e identificación a través de las claves de Fernández (2003) en el caso de las hormigas y el resto de insectos a través de las claves de Triplehorn & Johnson (2005). La identificación se realizó con un microscopio estereoscopio Leica EZ4. La jerarquía taxonómica de identificación a la que se llegó fue género.

Análisis de los datos

Para el análisis de los datos obtenidos, se hizo uso de programas estadísticos como EXCEL MICROSOFT OFFICE 2010 y PAST (Hammer et al. 2008).

El análisis de los componentes de la dieta se realizó teniendo en cuenta el número de presa aportada a la alimentación de la especie por los individuos capturados, determinando el porcentaje aportado. El análisis de la composición se llevó a cabo de la siguiente manera:


Composición de las categorías de la dieta de acuerdo a la noche de captura por número de presas aportadas.

Con el fin de determinar si existen diferencias significativas entre la dieta de la especie para cada noche cuando se realizaron las capturas, se aplicó a las dos muestras obtenidas un análisis de varianza no paramétrico de Kolgomorov-Smirnov, el cual es un estadístico que se distribuye según el modelo de probabilidad normal N(0, 1). Cuando arroja valores p<0.05 las muestras poseen diferencias estadísticas significativas y si arroja valores de p>0.05 las muestras no poseen diferencias estadísticas significativas.

La variación de la dieta de la especie se estimó a través del índice simplificado de Morisita (Boom & Carrillo, 2007):

I M=(2∑ p ij pik )/ (∑ pij2+ pik

2 )

En donde pij son las proporciones de la categoría de alimento i en el grupo j y k respectivamente. Este índice adquiere valores de 0 cuando hay ausencia de solapamiento en la dieta, lo que muestra que no hay competencia por los recursos alimenticios; y adquiere valores de 1 cuando hay solapamiento en la dieta, mostrando de esta manera que entre la población existe competencia por el alimento (Boom & Carrillo, 2007). Este análisis se realizó tomando en cuenta la noche de muestreo.

También se estimó la Amplitud del nicho trófico a través del índice de Levins (1968) (Mendoza & Lara, 2008, Sanabria, et al., 2005, citado por Boom & Carrillo, 2007):

Nb=(∑ pij2 )−1

Donde Nb es la amplitud del nicho trófico y pij es la probabilidad de hallar el ítem i en la muestra j. La escala de amplitud del nicho trófico va de 0 a 1 (Menéndez, 2001, citado por Boom & Carrillo, 2007). Cuando Nb es máxima la especie consume diferentes recursos alimenticios en la misma proporción, por lo cual el nicho trófico es lo más amplio posible. Por otro lado Nb alcanza un mínimo valor cuando los individuos de las especie se alimentan preferentemente de un único alimento.

La estimación del nicho trófico permite dar a conocer si la especie tiene hábitos especialistas o generalistas en cuanto a la captura de las presas de las cuales se alimenta (Boom & Carrillo, 2007). Dicha estimación se realizó utilizando valores numéricos de presas consumidas (abundancia de presas), evaluándose la amplitud del nicho trófico de la especie en cada noche de muestreo.

Resultados


Se capturaron un total de 27 ejemplares de R. marina a los cuales se les realizó el lavado estomacal encontrando de esta manera un número de 23 ejemplares con alimento y 4 vacíos. En el contenido estomacal se encontraron 148 muestras que fueron clasificadas en 22 categorías de alimento y 2 de estas se encontraron en un estado de digestión que no permitió su identificación hasta género. Las imágenes de cada categoría de alimento se pueden observar en el anexo # 1.

Tabla 1. Orden y datos numéricos de las categorías de alimento que conformaron el contenido estomacal de cada sapo capturado. Ni= no identificable. Las imágenes de

cada categoría de alimento se pueden observar en el anexo # 1.

Figura 2. Gráfico de la frecuencia de las categorías de alimento por día de muestreo. Donde se observa que se presentó una mayor frecuencia de presas consumidas en los

sapos capturados el día 2.

Se encontró que el día 2 los ejemplares consumieron mayor número de alimento que el día 1 lo cual se puede observar en la fig. 2. Además se observó que los insectos del orden Hymenoptera (familia Formicidae) fueron los más frecuentes durante los dos días que se realizaron los lavados estomacales (fig. 3) aportando un 81,70% del alimento total, lo cual muestra la importancia de este orden en la alimentación de R. Marina. Seguido de las larvas de Coleoptera que aportaron un 2.03% y las de Diptera con un 2.70%, la única materia vegetal que apareció en las muestras tomadas del contenido gástrico fue arroz (Oryza sativa) con un 4,73%; el orden Isoptera también adquirió cierta importancia en la alimentación de la especie (4,05%) y los órdenes Coleoptera, Araneae, Acari, Diptera y Hemiptera aparecen como los menos importantes en la dieta de R. Marina en el área de estudio, aportando cada uno 0,67% del total del alimento.

Figura 2. Frecuencia relativa de los órdenes de las categorías de alimento los dos días de muestreo. Se puede observar la importancia que tiene el orden Hymenoptera en la

alimentación de R. Marina en el lugar.


Figura 4. Número de ítems consumidos por cada ejemplar capturado para el día 1 de muestreo. Se observa el comportamiento de cada sapo, siendo el sapo #5 el que mayor

consumo de ítems presenta.

Figura 5. Número de ítems consumidos por cada ejemplar capturado para el día 2 de muestreo. Se observa el comportamiento de cada sapo, siendo el sapo #1 el que mayor

consumo de ítems presenta y los 14 y 15 los que no presentan ningún ítem.

El análisis de Kolgomorov-Smirnov arrojó un valor de p= 0,7974 el cual es un p>0.05 lo cual indica que las muestras del contenido el contenido estomacal en los dos días que se hicieron los lavados estomacales no poseen diferencias estadísticas significativas es decir que pertenecen a una misma población. El índice simplificado de Morisita de arrojó un resultado de 0.19, lo que indica que no hubo solapamiento en la dieta de los ejemplares. Y el índice de Levins dio como resultado para el día 1 de 0,013 y para el día 2 de 1.9*10-4, estos datos indican que la especie tuvo comportamiento trófico de especialista teniendo preferencia por una presa (insectos).

Discusión

La dieta de Rhinella marina en el Parque Biotemático Megua consistió en su mayoría de un gran número de invertebrados, insectos en su mayoría, y muy poca materia vegetal, siendo Oryza sativa (arroz) el único elemento con estas características. En R. marina no se había registrado arroz en su dieta, esto se puede explicar desde el hecho que el hábitat de los ejemplares capturados se encontraba junto a una casa, donde las personas podrían dejar granos de arroz cerca del jardín y estos cazando pudieron ingerirlos por error como ocurre con la mayoría de materia vegetal que se encuentra en los contenidos estomacales de estos anfibios.

En cuanto a los invertebrados que consumieron, el resultado que se obtuvo referente a estos mostró que los insectos fue el alimento de estos siendo los himenópteros-formícidos los que adquirieron la mayor importancia en la dieta de R. marina lo cual es congruente con los resultados obtenidos por otros autores como Sampedro-Marín, et al., (2011), Cabrera et al. (1996) (Citado por Sampedro-Marín, et al., 2011) y Dexter (1932) (citado por Sampedro-Marín, et al., 2011), los cuales también obtuvieron resultados casi idénticos a los que se obtuvieron en este trabajo. Este resultado obtenido se debe a que los himenópteros-formícidos poseen gran abundancia en la mayor parte de los ecosistemas lo que los hace el recurso alimentario con mayor disponibilidad para estos animales. Es posible que la preponderancia antrópica en esta área también influya sobre


estos resultados, ya que muchos insectos (como es el caso de las hormigas) viven muy cercanos al hombre y se mantienen allí todo el tiempo (Sampedro-Marín, et al., 2011). Por otra parte la alimentación en los anuros va más allá de solo obtención de energía sino que a través de esta el individuo obtiene los metabolitos secundarios para su principal arma de defensa que es producir tóxicos y su posterior secreción a través de la piel y/o glándulas parótidas, donde también los formícidos son importantes para estos anfibios (Menéndez, 2001). De esta manera podemos demostrar que R. marina posee cierta preferencia hacia los himenópteros-formícidos, puesto es muy beneficioso para estos sapos alimentarse de estos insectos por las bondades que ellos presentan, las cuales se mencionaron anteriormente. A pesar de que tuvieron un bajo porcentaje de consumo los órdenes Coleoptera, Isoptera y Araneae, forman parte importante de la dieta de R. marina.

El resultado del p obtenido por el índice de Kolgomorov-Smirnov fue un valor muy cercano a 1 (p= 0,7974), lo que indica que en la dieta de los ejemplares capturados no existe diferencia entre las presas consumidas el día 1 y las presas consumidas el día 2, lo que quiere decir que las presas proceden de una misma población, esto se dio porque los muestreos se realizaron en un mismo mes, si se hubiesen realizado muestreos en meses diferentes este análisis hubiese mostrado diferenciación entre las presas consumidas por los ejemplares por la variación espacio temporal que muestran los invertebrados debido a razones ambientales como las respuestas de las especies a la energía disponible (Wright, 1983; Turner et al., 1988; Currie, 1991, citados por Nogués, 2003) o a la composición y estructura paisajística (Bell et al., 1991; Kerr & Packer, 1997; Böhning-Gaese, 1997; Bellamy et al., 1998; Davidowitz & Rosenzweig, 1998; Fuller et al., 2001; Joly & Myers, 2001, citados por Nogués, 2003) y razones funcionales, como las interacciones entre las especies (Nogués, 2003) y además de esto la utilización de solo un lugar de muestreo no podría mostrar mayor diferenciación en las presas lo cual nos dice que este resultado es lógico.

El dato aportado por el índice simplificado de Morisita (0.19), valor <1 y muy cercano a cero que indica que la especie no presentó solapamiento en el uso de los recursos alimenticios, lo cual indica que la población de sapos con la que se trabajó no presentó competencia por los recursos alimentarios, esto se explica desde el punto de vista que el microhábitat les ofrecía gran número de presas disponibles en algunas categorías de alimento además de esto el solapamiento en la dieta en las comunidades varía a través del tiempo, anual y estacionalmente (Schoener, 1982, citado por Menéndez, 2001), disminuyendo en los períodos de relativa escasez de alimento (Menéndez, 2001), lo que nos dice que para ver qué tan solapada es la dieta de estos animales es necesario realizar mayor número de muestreos y en temporadas distintas.


El índice de Levins para la Amplitud del Nicho Trófico arrojó resultados <1 (0.013 día 1 y 1.9*10-4 día 2), esto explica que el comportamiento trófico de los ejemplares en los dos días, fue de especialista. En teoría se sabe que este anuro se comporta como un generalista al momento de alimentarse (Sampedro-Marín, et al., 2011) siendo lo encontrado contrario a esto, lo cual se explica partiendo del hecho que el número muestreos realizados fue bajo para mostrar una amplitud del nicho trófico alta por cuanto la riqueza de invertebrados en el lugar no tuvo una variación significativa, además en el lugar no había variedad de invertebrados sino que abundaban muchos insectos, lo cual provoca que la especie se comportara como un especialista.

Conclusión

A través de este trabajo se pudo comprender que la dieta de Rhinella marina en su estado más general se encuentra compuesta mayormente de hemípteros (formícidos) por la abundancia y las bondades alimentarias y toxicológicas que poseen estos insectos. La materia vegetal en estos animales son ingeridos por accidente. Además que órdenes importantes en la dieta normal de este anfibio como el orden Coleoptera, Araneae e Isoptera se encontraron en bajos porcentajes puesto que se encontraban con baja disponibilidad en el lugar. Los parámetros medidos dependen del número de muestreos, por esta razón se hace necesario realizar más de un muestreo en meses diferentes para poder obtener resultados más cercanos a la realidad de este tipo de medidas.

Agradecimientos

Se le agradece a las directivas del Parque Biotemático Megua y a todo el personal de logística del lugar por su colaboración para que este trabajo se llevara a cabo, a Diana Serna y a Luis Quijano por su colaboración en la identificación de las muestras del contenido estomacal, al profesor Rafael Borja por cada una de las explicaciones dadas para comprender de mejor manera el trabajo realizado y a todas las personas que de una u otra manera ayudaron a que este trabajo se realizara.

Bibliografía

Asociación Alternativas Bióticas. (2003). Parque Biotemático Megua. Recuperado el 2 de Noviembre de 2013, de Parque Biotemático Megua: http://www.parquebiotematicomegua.com/.

http://www.parquebiotematicomegua.com/


Bell, S., S., McCoy, N., D. & Mushinsky Y., H., R. (1991). Habitat structure: the physical arrangement of objects in the spaces. Chapman and Hall, London.

Bellamy, P., E., Brown, M., J., Enoksson, B., Firkbank, L., G., Fuller, R., J., Hinsley, S., A., & Schotman A., G., M. (1998). The influnces of habitat, landscape structure and climate on local distribution patterns of the nuthatch (Sitta europaeaL.). OEcología, 115: 127-136.

Böhning-Gaese, K. (1997). Determinants of avians species richness at different spatial scales. Journal of biogeography, 24: 49-60.

Boom, U. C., & Carrillo, C. J. (2007). Evaluación de los habitos alimentarios de Leptodactylus insularum, en la margen oriental de la ciénaga Los Manatí, Palmar de Varela, Atlántico. Barranquilla: Universidad del Atlantico. Facultad de Ciencias Básicas.

Cabrera, J., R. Barrantes & D. Rodríguez. (1996). Hábitos alimentarios de Bufo marinus (Anura Bufonidae) en Costa Rica. Revista de Biología Tropical 44 (45):702-703.

Caldwell, J.P. (1996). The evolution of myrmecophagy and its correl/To1in poisonfrogs (Family Dendrobatidae). Journal of Zoology (London), 240:75–101.

Currie, D., J. (1991). Energy and large-scale patterns of animal and plant species rich-ness. American naturalist,137: 27-49.

Daly, J. W., Secunda, S. I., Garraffo, H. M., Spande, T. F., Wisnieski, A., Nishura, C., & Cover, J. F. (1992). Variability in alkaloid profiles in neotropical poison frogs (Dendrobatidae): genetic versus enviromental determinants. Toxicon 30:887–898.

Davidowitz, G., R. & Rosenzweig, L. (1998). The latitudinal gradient of species diversity among North American grasshoper (Acrididae) withing a single habitat: a test of spatial heterogeneity hypothesis. Journal of biogeography, 25: 553-560.

Daza-Vaca, J. D., & Castro-Herrera, F. (1999). Hábitos alimenticios de la rana toro (Rana catesbeiana) Anura: Ranidae, en el Valle del Cauca, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales (suplemento especial) 23:265–274.

Dexter, R.R. (1932). The food habits of the imported toad Bufo marinus in the sugar cane sections of Puerto Rico. Inc. Soc. Sugar Cane Tech. Bull. 74.

De Urioste, J. & M. Bethencourt. (2001). Rana toro y sapo marino: La Amenaza que viene. Canarias. Revista de Medio Ambiente (21): 1-13.


Duellman, W. E. (1978). The biology of an equatorial herpetofauna in Amazonian-Ecuador. University of Kansas Museum of Natural History Miscellaneus Publications65:1–352.

Duellman, W. E., & Trueb L. (1986). Biology of the Amphibia. Mcgraw-Hill Book Company, New York, U.S.A.

Fernández, F. (2003). Introducción a las Hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá. 398 pp.

Fuller, R., J., Chamberlain, D., E., Burton, N., H., K. & Gough S., J. (2001). Distributions of birds in lowland agricultural landscapes of England and Wales: how distinctive are birds communities of hedgerows and woodland? Agriculture, Ecosistems and enviroments, 84: 79-92.

Hammer, Ø., D.A.T. Harper & P.D. Ryan. (2008). PAST: Paleontological Statistics, ver. 1.81. Paleontological Museum, University of Oslo, Noruega. (también disponible en línea: http://folk.uio.no/ohammer/past/ index.html).

Joly, K. & Myers, W., L. (2001). Pattemms of mammalian species richness and habitat associations in Penssylvania. Biological conservation, 99: 253-260.

Kerr, J. T. & Packer L. (1997). Habitat heterogeneity as a determinant of mammal species richness in high-energy regions. Nature, 385: 252-254.

Kidera, N., N. Tandavanitj, D. Oh, N. Nakanishi, A. Satoh, T. Denda, M. Izawa & H. Ota. (2008). Dietary Habits of the Introduced Cane Toad Bufo marinus (Amphibia: Bufonidae) on Ishigakijima, Southern Ryukyus, Japan. Hawaii. Pacific Science 62 (3): 423-430.

Mendoza, E. L., & Lara, R. (2008). Lithobathes zweifi hilis, Frostywebb 1984 (Anura: Ranidae) en un río estacional del centro de México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 24(1) 169-197.

Menéndez-Guerrero, P. A. (2001). Ecología trófica de la comunidad de anuros del Parque Nacional Yasuní en la Amazonía Ecuatoriana. Quito: Pontificia Universidad Catolica del Ecuador. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales.

Nogués, B. D. (2003). El estudio de la distribución espacial de la biodiversidad: conceptos y métodos. Cuadernos de investigación geográfica, 29: 67-82.

Sampedro-Marín, A. C., Angulo, V. &., Arrieta, D. F., & Atencia, D. D. (2011). Alimentación de Bufo marinus (Linnaeus,1758) (Bufonidae: Anura), en una localidad de Sucre, Colombia. Caldasia, 495-505pp.


Schoener, T.W. (1982). The controversy over interspecific competition. American Scientist, 70:586–595.

Strüssmann, C., M. Ribeiro Do Vale, M. Hoffmeister & W. Magnusson. (1984). Diet and Foraging Mode of Bufo marinus and Leptodactylus ocellatus. Brasil. Journal of Herpetology 18 (2): 138-146.

Triplehorn, C. A., & Jhonson, N. F. (2005). Borror and Delong's Introduction to the study of insects. United States of America: Thomson Learning. 881p. ISBN 0-03-096835-6.

Turner, J., R., G., Lennon, J. J. & Lawrenson, J., A. (1988). British bird distribution and the energy theory. Nature. 355: 539-541.

Wright, D., H. (1983). Species-energy theory: an extension of species-area theory. Oikos, 41: 496-506.

Anexo 1.

Imágenes de las categorías de alimento.


Figura 1. Himenópteros (Formicidae) encontrados en la dieta de Rhinella marina. De izquierda a derecha arriba: Acromyrmex sp., Adelomyrmex sp., Camponothus sp., Labidus sp., Ectatomma sp. De izquierda a derecha abajo: Leptogenys sp., Odontomachus sp., Paratrechina sp., Pheidole sp., Solenopsis sp. y Trachymyrmex sp.

Figura 4. Otros invertebrados encontrados en la dieta de los ejemplares capturados. Tenuirostritermes sp., Phyllophaga sp. (larva), Epicauta sp. (larva), Trombidium sp., Pardosa sp. y Scyphophorus sp.

informe del proyecto de aula (eco)

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