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agron. 22(1): 22 - 35, 2014ISSN 0568-3076

EVALUACIÓN DE INCIDENCIA Y PÉRDIDAS OCASIONADAS POR VIRUS QUE AFECTAN CULTIVOS DE PLÁTANO Y BANANO

(Musa spp.) EN LA ZONA CENTRAL CAFETERA

Nathali López-Cardona*, Bernardo Villegas-Estrada** y Rafael E. Arango-Isaza***

* Magíster en Fitopatología. Universidad de Caldas. Manizales, Colombia. Correo electrónico: [email protected]** Profesor Asociado, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas. Manizales, Colombia. Correo electrónico: [email protected]

*** Profesor Asociado, Escuela de Biociencias, Universidad Nacional de Colombia sede Medellín. Medellín, Colombia. Correo electrónico: [email protected]

Recibido: febrero 5 de 2014; aprobado: junio 9 de 2014

ResUMeN

Debido a que los cultivos de plátano y banano son importantes socioeconómicamente como componentes básicos de la alimentación de los colombianos, como productos de exportación y como fuente de trabajo, se realizó un estudio orientado a identificar mediante técnicas de ELISA, los virus que actualmente afectan su producción en el Eje Cafetero. Se hace un llamado de alerta sobre el riesgo actual que para los productores significa la presencia de enfermedades virales en estos dos cultivos. Las pruebas ELISA confirmaron la presencia de los virus Cucumber mosaic cucumovirus (CMV) causante del Mosaico del banano y Banana streak Obino l’Ewai badnavirus (BSOLV) causante del Rayado del banano. Actualmente existe mayor presencia de BSOLV en los departamentos de Quindío y Caldas con incidencias del 32% y 20% respectivamente, mientras que en Risaralda la incidencia más alta fue de CMV con 14%. CMV fue altamente perjudicial para la producción de plátano Dominico hartón, induciendo el 62% de disminución en la producción; mientras que BSOLV provocó una disminución del 35%.

Palabras clave: CMV, BSOLV, ELISA.

aBstRaCt

evaLUatiON OF iNCiDeNCe aND CROP LOsses CaUseD BY viRUses tHat aFFeCt BaNaNa aND PLaNtaiN CROPs (Musa spp.)

iN tHe CeNtRaL COFFee ReGiON

Due to plantain and banana crops are important socio-economically as a basic components of feeding Colombians, export products, this study was conducted to identified by ELISA, the viruses currently affecting production in the central coffee region. It calls alerting on the current risk to producers means the presence of viral diseases in these two crops. The ELISA tests confirmed the presence of Cucumber mosaic cucumovirus (CMV) cause of Banana mosaic disease and Banana streak Obino l’Ewai badnavirus (BSOLV) cause of Banana streak disease. There is now greater presence of BSOLV in the departments of Quindío and Caldas with incidences of 32% and 20% respectively, while Risaralda the highest incidence was of CMV with 14%. The CMV was highly detrimental to Dominico hartón plantain, inducing decrease of 62% in production, while BSOLV induced decrease of 35%.

Key words: CMV, BSOLV, ELISA.

López-Cardona, N., Villegas-Estrada, B. & Arango-Isaza, R.E. 2014. Evaluación de incidencia y pérdidas ocasionadas por virus que afectan cultivos de plátano y banano (Musa spp.) en la zona central cafetera. Revista Agronomía. 22(1):22-35.

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Evaluación de incidencia y pérdidas ocasionadas por virus que afectan cultivos de plátano y banano (Musa spp.)...

iNtRODUCCiÓN

Las enfermedades causadas por virus son uno de los factores responsables de las pérdidas en producción del plátano y banano en el mundo, limitan no solo la multiplicación e intercambio de germoplasma (Lockhart, 2002; James, 2011), sino también el mejoramiento genético a través de prácticas convencionales, lo que conlleva finalmente al deterioro de la calidad de musáceas en las zonas productoras (Martínez, 2002, 2005; Alarcón et al., 2005; James, 2011).

Las enfermedades virales que afectan musáceas en Colombia corresponden al Rayado del banano causado por Banana streak virus (Reichel et al., 1996) y Banana streak Obino l’Ewai badnavirus –BSOLV– (Cañas et al., 2011), Mosaico del banano causado por Cucumber mosaic cucumovirus –CMV– (Castaño et al., 1994; Alarcón et al., 2005; Martínez, 2005), Mosaico suave del banano ocasionado por Banana mild mosaic foveavirus? –BanMMV– (Reichel et al., 2003) y Mosaico de las brácteas del banano causado por Banana bract mosaic potyvirus –BBrMV– (Belalcázar et al., 1998; Alarcón & Castaño, 2006). En el Eje Cafetero se ha registrado la presencia del BSOLV y del CMV (Alarcón et al., 2005; Martínez, 2005).

Debido a que las plantas pueden desarrollar síntomas muy variados por efecto de las infecciones virales, algunas veces estacionales, se han dificultado las labores de identificación de las plantas afectadas en el campo. Existen registros en la literatura que mencionan el riesgo y la importancia económica de varios de los virus que afectan estos cultivos (Jones, 2002; Lockhart, 2002; Teycheney et al., 2002). Sin embargo en Colombia, especialmente en el Eje Cafetero, es muy limitada la información disponible sobre los virus presentes y el efecto de estos sobre la rentabilidad del cultivo; es así como en el listado de plagas de mayor importancia económica (Merchán, 2002) no se registra la problemática de los virus y su relación con el estado fitosanitario de los cultivos de plátano y banano. En igual forma, Aranzazu (2002),

en su propuesta de producción de semilla de plátano, no menciona la importancia de seleccionar material libre de patógenos y en especial de virus.

Actualmente en Colombia, el movimiento por todo el país de materiales de propagación de plátano y banano no certificado, está ocasionando inadvertidamente la diseminación de virus debido a la falta de información sobre la importancia económica de las enfermedades que ocasionan y ausencia de diagnósticos efectivos.

Por lo anterior, se decidió hacer este estudio para determinar la presencia de virus mediante técnicas ELISA, su incidencia en los cultivos de plátano y banano en el Eje Cafetero, su incidencia y su efecto en la producción de plátano Dominico hartón.

MateRiaLes Y MÉtODOs

Localización y muestreo. En las zonas de mayor producción de plátano Dominico hartón y banano Gros Michel de los departamentos de Caldas, Quindío y Risaralda, se visitaron 10 fincas por cada departamento, ubicadas entre los 1158 y 1730 msnm en 11 municipios. En cada finca se seleccionaron 6 plantas en promedio y de cada una se tomaron muestras de tejido foliar de las hojas nuevas para un total de 184. Adicionalmente, se muestreó el 20% de la población de los materiales FHIA-20, FHIA-21, Calcuta, África, Dominico hartón y Bananito utilizados para investigación en la granja experimental Montelindo de la Universidad de Caldas, ubicada en el municipio de Palestina (Caldas), vereda Santágueda, latitud 5°05’ N, longitud 75°40’ O. La granja se encuentra a 1010 msnm, con una temperatura promedio de 23°C, precipitación anual de 1800 mm y humedad relativa de 76%.

Las muestras recolectadas se almacenaron y procesaron en los laboratorios de fitopatología de la Universidad de Caldas en Manizales y Biotecnología vegetal de la Corporación para Investigaciones Biológicas (CIB) en Medellín.

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Se muestrearon plantas asintomáticas y sintomáticas que presentaban mosaicos, rayados, deformación o enrollamiento de las hojas y/o clorosis, achaparramientos, descalcetamientos, etc., de las cuales se tomaron porciones al azar de la lámina foliar y se empacaron en bolsas de plástico Ziploc®, se rotularon y almacenaron a -80°C en el laboratorio de Biotecnología vegetal de la CIB hasta su procesamiento.

Detección serológica de los virus. Para la detección de los virus CMV y BBrMV se realizó la prueba DAS-ELISA (Agdia® Inc., Indiana, EEUU) y para el virus BSOLV la prueba TAS-ELISA (Instituto Leibniz-DSMZ, Brunswick, Alemania). De cada muestra se tomaron 0,1 g de tejido, se maceraron en buffer de extracción 1X, se siguió el procedimiento en las placas de microtitulación para cada muestra por duplicado al igual que para los controles positivo y negativo según el protocolo de cada fabricante. Los resultados colorimétricos fueron cuantificados en un lector de microplacas BIORAD (Hércules, CA, EEUU) a una absorbancia de 405 nm. Los resultados fueron considerados como positivos cuando la lectura colorimétrica fue el doble de la lectura obtenida en el control negativo (Matthews, 1991).

De acuerdo con la sintomatología observada en campo y el resultado de las pruebas ELISA, se determinó la incidencia de las enfermedades virales utilizando la fórmula % incidencia = (plantas con síntomas/plantas analizadas) x 100 (Castaño-Zapata, 2002).

Cuantificación de las pérdidas en la producción causadas por virus. En la granja experimental Montelindo se sembraron 470 cormos de la cultivariedad Dominico hartón de aproximadamente 400-500 g, en hoyos de 30 x 30 x 30 cm a una distancia de 2 x 3 m entre plantas y surcos, respectivamente. Las evaluaciones se realizaron desde el momento de la emergencia de la primera hoja funcional hasta la cosecha. Se evaluó cada 15 días la aparición de sintomatología asociada a BSOLV, CMV y BBrMV de acuerdo con los reportes bibliográficos.

Las plantas fueron marcadas en campo para identificarlas de acuerdo al virus expresado, las cuales fueron empleadas para registrar las siguientes variables: número de dedos (ND), número de manos (NM), peso del racimo (PR), y número de hojas funcionales (NHF). Las plantas aparentemente sanas también se evaluaron con los mismos parámetros, para los cuales se eligieron al azar 37 plantas que corresponde al 12% del total de plantas sanas en el ensayo.

El manejo agronómico del lote incluyó las labores tradicionales de fertilización según análisis de suelos, manejo cultural y químico de arvenses, deshije, deshoje, destronque, desguasque, desmane, embolsado de racimo, etc., con base en los criterios establecidos para reducir la incidencia y severidad de otras plagas y enfermedades. Se aplicaron las pruebas ELISA, como se mencionó arriba, para corroborar la sintomatología asociada a los tres virus evaluados.

ResULtaDOs Y DisCUsiÓN

Los cultivos de las fincas muestreadas correspondieron en el 86% de los casos a plátano Dominico hartón (AAB), el 4% restante a Comino (AAB), banano Gros Michel (AAA) y Bananito (AA).

incidencia de BsOLv y sintomatología

Según los resultados de las pruebas TAS-ELISA, los porcentajes más altos de incidencia del Rayado del banano causado por BSOLV, en cultivos de plátano Dominico hartón y banano Gros Michel, se registraron en el departamento del Quindío (32%), seguido por Caldas con 20% y en menor grado en Risaralda con 12% (Figura 1).

La mayor incidencia de BSOLV en el departamento del Quindío se debe posiblemente a que es la zona de mayor área sembrada, con un significativo historial de ciclos sucesivos de cultivos de plátano y banano, argumento que se conoce como precio de

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la popularidad varietal (Castaño-Zapata, 2002), en la que se detalla que a medida que aumenta la superficie sembrada de un cultivo, se incrementa también la

presencia de enfermedades producidas por diversos microorganismos y agentes como el caso de los virus.

Figura 1. Incidencia de enfermedades virales en cultivos de plátano y banano en cuatro localidades de la zona central cafetera.

En la región de Andes (Antioquia), Reichel et al. (1996) detectaron el BSOLV en el 60% de las plantas sintomáticas de Dominico hartón analizadas; por el contrario, en la granja Montelindo se detectaron

síntomas virales típicos de Rayado en Dominico hartón y FHIA-21 con 12% de incidencia (Figura 1). En los materiales FHIA-20, Bananito, Calcuta 4 y África no se presentó BSOLV (Tabla 1).

tabla 1. Incidencia de virus en diferentes materiales de plátano y banano de la granja Montelindo (Palestina, Caldas)

Materialincidencia (%)

BsOLv CMv

FHIA-21 12 0

FHIA-20 0 0

Calcuta 4 0 24

África 0 25

Dominico hartón 12 25

Bananito 0 0

Estudios previos realizados por Alarcón et al. (2005), en la misma granja, mostraron mayor incidencia de BSOLV en los materiales África (16%), Hondureño

enano (70%), Dominico hartón (20%) y menor incidencia en los híbridos FHIA-20 (7%), FHIA-21 (5%) y el material Calcuta 4 (5%). Caso contrario a los


resultados obtenidos posteriormente por Torrado y Castaño (2007) en la misma granja, ya que plantas de África y Dominico hartón presentaron incidencia de BSOLV de solo 8% mientras que los híbridos FHIA-20 y FHIA-21 fueron del 23 y 10%, respectivamente.

Los resultados obtenidos tanto en éste como en los estudios previos, muestran la alta fluctuación en la incidencia del Rayado del banano debido a los factores inherentes a las condiciones agroecológicas del cultivo como son temperatura ambiental, proporción de nutrientes en el suelo, disponibilidad de agua, genética de los materiales como la inclusión o no del genoma balbisiana, multiplicación in

vitro (Ndowora et al., 1999), variabilidad del BSV, concentración de partículas virales y polivalencia del antisuero (Teycheney et al., 2005).

En general, los síntomas característicos de las plantas afectadas por BSOLV fueron rayado típico, rayado alternado entre clorótico y necrótico en las hojas, enanismo, frutos distorsionados, líneas paralelas a la nervadura central, distorsión en la filotaxia de las hojas (hojas en abanico) y descalcetamiento en la base del pseudotallo (Figura 2). Estos resultados fueron similares a los reportados por Belalcázar et al. (1996) y Alarcón et al. (2005).

Fotografías: B. Villegas-Estrada.

Figura 2. Síntomas causados por BSOLV. A) Rayado típico con clorosis intermitente. B) Rayado alternado entre clorótico y necrótico. C) Distorsión en la filotaxia, hojas en forma de abanico. D) Líneas paralelas a la nervadura

central y manchones cloróticos. E) Descalcetamiento de la base del pseudotallo.

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Las plantas infectadas con BSV se caracterizan por tener un crecimiento y vigor reducido, producir racimos pequeños, frutos deformes, bajo rendimiento y las plantas severamente afectadas pueden morir. Los síntomas pueden confundirse con los inducidos por el CMV, sin embargo, los síntomas en plantas afectadas por BSV aparecen esporádicamente y pueden pasar meses (9-12) hasta reaparecer de nuevo (Belalcázar et al., 1996). Estudios realizados por Reichel et al. (1996) sugieren que plantas afectadas con el virus BSOLV pueden presentar necrosis interna del pseudotallo.

Según Lockhart et al. (1998), aislamientos de BSV producen diferentes síntomas en genotipos de Musa que varían desde rayado clorótico incospicuo a necrosis sistémica letal, rayado clorótico amarillento o marrón, necrosis de la hoja cigarro y descalcetamiento de la parte basal del pseudotallo. Los síntomas típicos pueden variar altamente durante el curso de un año. Una o dos hojas pueden emerger con síntomas pronunciados, seguidos por una sucesión de hojas asintomáticas o presentando síntomas leves.

incidencia de CMv y sintomatología. Para el caso del Mosaico del banano ocasionado por CMV, de acuerdo con los resultados de las pruebas DAS-ELISA, la mayor incidencia se detectó en el departamento de Risaralda, seguido por Quindío y Caldas (Figura 1). El CMV, al igual que el BSOLV, afectó plantas de plátano Dominico hartón y banano Gros Michel en los tres departamentos. Por otro lado, en la granja Montelindo, se observaron síntomas de CMV en el 25% de las plantas de las variedades Calcuta 4, África y Dominico hartón, siendo para esta última el doble de incidencia que BSOLV (Figura 1, Tabla 1). Se confirmaron las observaciones realizadas por Belalcázar et al. (1998), Alarcón et al. (2005) y Martínez (2005), donde las plantas infectadas con CMV mostraron síntomas de mosaico típico, necrosamiento de nervaduras secundarias, necrosamiento de la hoja cigarro y pérdida de la lámina foliar (Figura 3).

Según Belalcázar et al. (1998), CMV afecta plantas de plátano y banano con reducción del número de manos, deformación de frutos y, en casos severos, muerte de la planta. Igualmente, cuando los ataques del CMV producen necrosamiento de la hoja cigarro, al menos uno de los hijos de la planta afectada inicia la formación de hojas funcionales. Esta respuesta se debe posiblemente a que desaparece la dominancia apical de la planta madre sobre los hijos, a causa de la muerte del punto de crecimiento (Alarcón et al., 2005).

incidencia del Mosaico de las brácteas y del Mosaico suave. De todas las muestras analizadas en los tres departamentos y en la granja Montelindo, no se encontró ninguna reacción serológica positiva al BBrMV, representando 0% de incidencia en las localidades evaluadas (Figura 1). Sin embargo, Belalcázar et al. (1998) confirman un resultado serológico positivo del virus BBrMV en plantas de plátano Dominico hartón en Andes (Antioquia), el cual podría actuar en asocio con el BSOLV. Igualmente, un estudio similar realizado por Alarcón y Castaño (2006) en la granja experimental Montelindo (Palestina, Caldas), sugiere que el virus BBrMV puede afectar plantas de plátano África, ya que presentó una incidencia del 5%; aunque un año después Torrado y Castaño (2007) no pudieron confirmar en la misma granja, mediante prueba serológica, su presencia en ningún material, especialmente Dominico hartón. En ninguno de los estudios arriba mencionados, el BBrMV se presentó en Dominico hartón, el más comercial y de mayor área cultivada en la zona. En cuanto al BanMMV no se realizaron estudios serológicos debido a la falta de anticuerpos comerciales para dicho virus.

Complejo BsOLv-CMv. El virus BSOLV se encontró asociado al CMV en plátano Dominico hartón en Risaralda y Caldas. Los síntomas de las plantas afectadas por este complejo fueron una marcada pérdida de vigor en la planta, rayado clorótico alternado con mosaico y necrosamiento de la hoja bandera (Figura 4).


Fotografías: B. Villegas-Estrada.

Figura 3. Sintomas causados por CMV. A) Mosaico típico. B) Necrosamiento de nervaduras secundarias con clorosis internerval definida. C) Necrosamiento de la hoja cigarro. D) Pérdida de la lámina foliar y necrosamiento de

tejidos.

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Fotografías: G. Cañas-Gutiérrez.

Figura 4. Síntomas ocasionados por el complejo BSOLV-CMV en plátano Dominico hartón. A) Planta con pérdida marcada de vigor y clorosis generalizada en hojas. B) Hoja mostrando rayado clorótico discontinuo. C) Hoja

mostrando mosaico localizado, necrosamiento y resquebrajamientos. D) Hoja cigarro mostrando necrosamiento.


Los primeros estudios realizados en el país por Reichel et al. (1996) en plátano Dominico hartón en el Quindío, revelaron un 60% de incidencia de infección simultánea del BSV y CMV; por el contrario, la incidencia del complejo BSOLV-CMV encontrada en este estudio fue menor al 1%. Belalcázar et al. (1998) también observaron plantas de Dominico hartón en el Quindío con síntomas similares a los encontrados en este estudio; al respecto, Martínez (2005) reportó que el complejo viral conduce al degeneramiento severo de las plantas, clorosis generalizada asociada a la presencia de bandas cloróticas, rotura de la lámina foliar y rayas necróticas paralelas a las nervaduras secundarias. También, Alarcón y Castaño (2006)

encontraron combinaciones de CMV y BSV con incidencia hasta del 5% en plátano Dominico hartón y en Hondureño enano.

Evaluación de pérdidas de producción de plátano. Se detectaron 43 plantas con síntomas típicos inducidos por CMV, cuya incidencia corresponde al 9%. De las plantas afectadas el 93% no produjo racimo; el 3% de las plantas produjo racimos con un peso promedio de 6 kg (Figura 5); en total se produjeron en promedio 23 dedos, 3 manos y las plantas finalizaron su ciclo productivo sin hojas funcionales (Figura 6).

Figura 5. Peso promedio del racimo de plantas de plátano Dominico hartón

en relación con los virus que las afectan.

En contraste, se registraron 306 plantas aparentemente sanas, las cuales produjeron racimos con un peso promedio de 15 kg (Figura 5); en total produjeron en promedio 49 dedos, 6 manos y las plantas finalizaron su ciclo productivo con 2 hojas funcionales (Figura 6). Grisales-López y Lescot (1993) mencionan que un peso de racimo de 15 kg es aceptable, y Cayón et al. (1994) reportan que el número de dedos por racimo

encaja en el rango establecido (42 y 56 dedos por planta), sin embargo, el número de manos obtenido está por debajo de lo establecido para la zona cafetera central (8 a 10 manos) (Belalcázar et al., 1994). Al respecto, Aristizábal y Jaramillo (2005) reportan que el racimo del plátano Dominico hartón, en promedio, posee 7 manos.

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En la fase reproductiva del cultivo de plátano se culmina la producción de hojas, lo que significa que el desarrollo y llenado de los frutos depende principalmente de la actividad fotosintética de las hojas funcionales presentes desde la aparición de la inflorescencia (Arcila et al., 1995; Belalcázar et al., 1995). Satyanarayana (1986) concluyó que 12 hojas es el mínimo requerido para alcanzar un máximo rendimiento en banano; sin embargo, en plantas vigorosas de banano es posible obtener frutos aceptables aun dejando 2 hojas funcionales durante el período de llenado (Robinson & Brower, 1998). En plátano se encontró que plantas con 6 y 9 hojas a floración produjeron racimos de mayor peso en comparación con plantas que sólo conservaron 3 hojas funcionales (Cayón et al., 1994).

Se concluye que el virus CMV puede reducir la producción de plátano Dominico hartón en un 62%. Lo cual corrobora los estudios realizados por Belalcázar et al. (1996) en el Valle del Cauca, en donde sugieren que las pérdidas ocasionadas por el virus están alrededor del 50% o más en el peso de los racimos producidos, con un porcentaje de incidencia del 24%.

En el caso del BSOLV se identificaron 121 plantas de Dominico hartón con síntomas típicos de Rayado del banano, cuya incidencia representó un 26%. De las plantas evaluadas que presentaron sintomatología típica, el 23% produjo racimo con un peso promedio de 10 kg (Figura 5). En total, produjeron en promedio 37 dedos en 5 manos y las plantas finalizaron su ciclo productivo con 2 hojas funcionales (Figura 6). El 77% de las plantas con BSOLV no produjo racimo.

Se concluyó que el virus BSOLV puede reducir la producción de plátano Dominico hartón en un 35%. Al respecto, Lockhart y Jones (2000) mencionan que el BSV puede reducir el vigor y el crecimiento de las plantas, así como afectar el rendimiento. En África, donde la enfermedad se detectó por primera vez en 1974 en Costa de Marfil, se presentaron pérdidas del 90% de la producción causadas por BSV (Lassoudiére, 1974). Lockhart et al. (1998) y Harper et al. (2004) mencionan que el BSV puede inducir pérdidas en la producción de musáceas entre el 7 y 90%, y en Nigeria Dahal et al. (2000) reportaron pérdidas del 15% en cultivares de banano infectados con el BSV.

En Australia, Daniells et al. (2001) al examinar el efecto de una cepa del virus del rayado del banano (BSV-Cav) sobre el crecimiento y rendimiento de los bananos de postre (Musa AAA, subgrupo Cavendish cv. Williams), se observó que en el cultivo del primer ciclo los pesos promedio de los racimos de las plantas sanas e infectadas no se diferenciaban significativamente. Sin embargo, la infección con el BSV-Cav dio como resultado una demora en la cosecha de 18 días, causando una reducción del rendimiento del 6% por año. En el cultivo del segundo ciclo, el peso promedio de los racimos de las plantas infectadas fue menor en un 7% que el de las plantas sanas, y el intervalo entre la cosecha de las plantas del primero y segundo ciclo se retrasó en 9 días, dando como resultado una reducción del rendimiento de 11% por año. Asimismo, el largo promedio de los dedos de las plantas infectadas fue un 5% menor que el de las plantas sanas, dando como resultado un menor porcentaje de dedos en la categoría de tamaño de dedo extra grande.


Figura 6. Variables evaluadas en plantas de plátano Dominico hartón en relación con los virus que las afectan.

CONCLUsiONes

· En plantas de plátano Dominico hartón y banano Gros Michel, cultivadas en la zona central cafetera, solo se detectaron infecciones virales producidas por los virus BSOLV y CMV. No se detectó BBrMV.

· El virus detectado con mayor frecuencia en los departamentos de Quindío y Caldas fue BSV, mientras que en Risaralda fue CMV.

· El virus CMV es altamente perjudicial y presenta un mayor riesgo para la producción de plátano y

banano, induciendo pérdidas en producción hasta del 62%. Por su lado, el virus BSOLV provoca pérdidas hasta del 35% de la producción.

aGRaDeCiMieNtOs

Este trabajo fue financiado por el Departamento Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación “Francisco José de Caldas” (Colciencias) mediante el proyecto código 1127-341-19373, la Universidad de Caldas y la Corporación para Investigaciones Biológicas.

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