ludus la maquinaria mental humana

LUDUS VITALIS / vol. XXI / num. 40 / 2013 / ISSN: 1133-5165

ÍNDICE

LA MAQUINARIA MENTAL HUMANA

EDITORIAL vii

CAMILO J. CELA-CONDE; RAÚL GUTIÉRREZ LOMBARDO;JOHN C. AVISE; FRANCISCO J. AYALAIntroducción 1

JOHN SEARLELa teoría de la mente y el legado de Darwin 11

ROBERT M. SEYFARTHDOROTHY L. CHENEYAfiliación, empatía y los orígenes de la teoría de la mente 29

GEORGE A. MASHOURMICHAEL T. ALKIRELa evolución de la conciencia: Filogenia, ontogeniay su surgimiento a partir de la anestesia general 53

ROBERT E. CLARKLARRY R. SQUIRELa similitud en la forma y la función del hipocampo en roedores, monos y humanos 79

PETER CARRUTHERSLa evolución de la memoria de trabajo 99

TIMOTHY A. ALLENNORBERT J. FORTINEvolución de la memoria episódica 125

STEVE W. C. CHANG; LAUREN J. N. BRENT;GEOFFREY K. ADAMS; JEFFREY T. KLEIN;JOHN M. PEARSON; MICHAEL L. PLATTNeuroetología del comportamientosocial de los primates 151

SERENA BIANCHI; CHERYL D. STIMPSON;TETYANA DUKA; MICHAEL D. LARSEN;WILLIAM G. M. JANSSEN; ZACHARY COLLINS;AMY L. BAUERNFEIND; STEVEN J. SCHAPIRO; WALLACE B. BAZE; MARK J. MCARTHUR;WILLIAM D. HOPKINS; DEREK E. WILDMAN;LEONARD LIPOVICH; CHRISTOPHER W. KUZAWA; BOB JACOBS; PATRICK R. HOF; CHET C. SHERWOODSinaptogénesis y desarrollo de la morfología dendrítica de neuronas piramidales en la neocorteza del chimpancéparecidos a los de los humanos 177

JAMES L. McGAUGHCrear recuerdos perdurables:Acordarse de lo significativo 199

BARBARA A. OAKLEYConceptos e implicaciones del altruismosesgado y el altruismo patológico 221

SARAH F. BROSNANComportamientos relacionados con la justiciay la equidad en primates no humanos 249

EREZ YOELI; MOSHE HOFFMAN;DAVID G. RAND; MARTIN A. NOWAKEncender la reciprocidad indirectaen un experimento de campo a gran escala 273

ROBERT J. ZATORREVALORIE N. SALIMPOORDe la percepción al placer:La música y sus sustratos neuronales 293

LEANNE CHUKOSKIE; JOSEPH SNIDER;MICHAEL C. MOZER; RICHARD J. KRAUZLIS;TERRENCE J. SEJNOWSKISaber dónde buscar un objetivo oculto 319

OSHIN VARTANIAN; GOKA NAVARRETE;ANJAN CHATTERJEE; LARS BRORSON FICH;HELMUT LEDER; CRISTIÁN MODROÑO; MARCOS NADAL;NICOLAI ROSTYRU; MARTIN SKOVImpacto del contorno en los juicios estéticos y en las decisiones de acercamiento-rechazo en arquitectura 343

CAMILO J. CELA-CONDE; JUAN GARCÍA-PRIETO;JOSÉ J. RAMASCO; CLAUDIO R. MIRASSO;RICARDO BAJO; ENRIC MUNAR; ALBERT FLEXAS;FRANCISCO DEL-POZO; FERNANDO MAESTÚDinámica de las redes cerebrales en la apreciación estética 367

FORO. EL VALOR DE LA PRÁCTICA PROFESIONALFORUM. THE VALUE OF THE PROFESSIONAL PRACTICE

JORGE ISSAAcerca del valor de la práctica profesional del profesor de filosofía 393

ANDRÉS L. JAUMEFilosofía, ciencia y progreso o la filosofía no sirve para nada o es el remedio para todos los males.Un intento de responder a la cuestión acerca del valor de hacer filosofía 397

PATRICIA KING DÁVALOS El valor de la práctica y la situación concreta 401

LUCÍA LEWOWICZCiencia complementaria y desarrollo social 405

MARTA LINDE MEDINAAntidote to an illusion 411

MAURICIO SÁNCHEZ MENCHEROLa tarea de pensar con la historia 415

ENTREVISTA

Did Darwin Write The origin backwards?An interview with Elliott Sober on his book 419

RESEÑA

JONATHAN ECHEVERRI ÁLVAREZLa religión como hechizo; el hechizo como fenómeno 425

IN MEMORIAM

SANTIAGO GENOVÉS TARAZAGA 433

EDITORIAL

Ludus Vitalis quiere expresar su especial reconocimiento al ilustre biólogoy filósofo de las ciencias de la vida Francisco J. Ayala, no sólo por la amistadque ha hecho patente hacia los responsables de la publicación de estarevista de filosofía de las ciencias de la vida —que a lo largo de estos añosse ha convertido en un referente en Iberoamérica— sino por su generosi-dad al gestionar la publicación, en idioma español, de los proceedings delcoloquio In the light of evolution VII: The human mental machinery (A la luzde la evolución VII: La maquinaria mental humana). El coloquio es partede la serie Arthur M. Sackler colloquia, que todos los años organizan losprofesores Francisco J. Ayala y John C. Avise bajo los auspicios de laAcademia de Ciencias de Estados Unidos. En esas reuniones se analiza elestado de la cuestión de tópicos relevantes en el campo de las cienciascontemporáneas desde la perspectiva evolucionista, con la participaciónde los pensadores más destacados en el mundo de la filosofía y las cienciasde la vida. El Coloquio ILE VII, por sus siglas en inglés, tuvo lugar del 10 al 12 de

enero de 2013 en el Beckman Center, de la National Academy of Sciences,en Irvine, California, en colaboración con el Centro de Estudios FilosóficosPolíticos y Sociales Vicente Lombardo Toledano. Ludus Vitalis publicaahora los trabajos de ese coloquio como celebración en su vigésimo ani-versario.

INTRODUCCIÓN AL COLOQUIO

A LA LUZ DE LA EVOLUCIÓN VII:LA MAQUINARIA MENTAL HUMANA

CAMILO J. CELA-CONDEa, RAÚL GUTIÉRREZ LOMBARDOb

JOHN C. AVISEc; FRANCISCO J. AYALAc

En su Cuaderno de notas C, Darwin nos dio una de sus primeras ideas sobrela naturaleza humana. Allí, en referencia al ser humano, Darwin escribió:“Es un mamífero —su origen no queda indefinido— no es una deidad, sufin bajo la forma actual vendrá (o qué terriblemente engañados estamos)así que no es ninguna excepción. Posee algunos de los mismos instintosgenerales y sentimientos morales que los animales —que por otra parteno pueden razonar— pero el hombre tiene capacidad de razonamiento enexceso. En lugar de instintos definidos —esto es, un remplazo en lamaquinaria mental— tan análogo a lo que vemos en la física, que no mepasma”(1). Como señaló Darwin, nuestra maquinaria mental nos hacediferentes. Por ejemplo, nos permite preguntarnos acerca de nosotrosmismos, de lo que es un ser humano. Nos permite cuestionar lo que somosy la manera en que llegamos a nuestra actual naturaleza. Una cosa quehemos descubierto es que los humanos poseen ciertos rasgos mentalesúnicos. La autorreflexión, así como los valores éticos y los estéticos consti-tuyen una parte esencial de lo que llamamos la condición humana. Lamaquinaria mental humana llevó a nuestra especie a tener conciencia desí misma y, al mismo tiempo, a un sentido de la justicia que nos hace estardispuestos a castigar las acciones injustas, incluso si las consecuencias detales atropellos no dañan nuestros intereses. Además, apreciamos la bús-

(a) Grupo Evocog —Instituto de Física Interdisciplinar y Sistemas Complejos, Consejo Superior de Investi-gaciones Científicas, y Universidad de las Islas Baleares, España; (b) Centro de Estudios Filosóficos Políticosy Sociales Vicente Lombardo Toledano-SEP, México D.F., y (c) Department of Ecology and EvolutionaryBiology, University of California, Irvine, CA 92697. / [email protected] / CJC-C, RGL, JCA, y FJA escribieronel artículo.El presente texto sirve como introducción al suplemento del PNAS que recoge el Coloquio Arthur M. Sacklerde la National Academy of Sciences, “A la luz de la evolución VII: La maquinaria mental humana” , celebradodel 10 al 12 de enero del 2013, en el Arnold y Mabel Beckman Center de la National Academy of Sciencesand Engineering, en Irvine, CA. Es el séptimo de una serie de coloquios bajo el título general “A la luz dela evolución” (ILE; véase el recuadro 1). El programa completo y los archivos de audio de la mayoría de laspresentaciones están disponibles en el sitio web de NAS: www.nasonline.org/evolution_vii. Los documen-tos de los primeros seis coloquios de la serie titulada “A la luz de la evolución”: “Adaptación y diseñocomplejo”; “La biodiversidad y extinción”; “ Dos siglos de Darwin ”; “La condición humana”; “Cooperacióny conflicto”, y “Cerebro y comportamiento”, fueron publicados en volúmenes anteriores de los PNAS .

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queda de novedades, escuchar música, ver imágenes hermosas o vivir encasas bien diseñadas.

¿Por qué es así? ¿Cuál es el significado de nuestra tendencia, entre otrasparticularidades, a defender y compartir valores, a evaluar la rectitud denuestras acciones y la belleza de nuestro entorno? La maquinaria mentalhumana, obviamente, se refiere al cerebro, por lo que la respuesta a laspreguntas anteriores debe venir de consideraciones neuronales. ¿Quémecanismos del cerebro correlacionan con la capacidad humana paramantener el monólogo interior o para llevar a cabo juicios de valor? ¿Enqué medida son diferentes de los comportamientos comparables de otrosprimates? Esta colección de artículos del coloquio tiene como objetivo elexaminar lo que se ha aprendido acerca de la “maquinaria mental” huma-na desde las intuiciones de Darwin. El coloquio reunió a los principalescientíficos que han trabajado en el cerebro y los rasgos mentales. Susdieciséis contribuciones se centran en el objetivo de tener una mejorcomprensión de los procesos cerebrales humanos, su evolución y susmecanismos eventualmente compartidos con otros animales. Los artículosse agrupan en tres secciones principales: el estudio actual de la relaciónmente/cerebro; la continuidad en la evolución de los primates, y la dife-rencia humana: desde la ética a la estética.

ESTUDIO ACTUAL DE LA RELACIÓN MENTE/CEREBROJohn Searle (2) abre el volumen con una introducción filosófica a lacuestión todavía elusiva de la conciencia. Para discutir sobre el posibleenfoque científico de una teoría de la mente (Theory of Mind, ToM), el autoranaliza las relaciones entre los sentimientos subjetivos, como los asuntosmentales, y las aproximaciones objetivas (es decir, científicas). Distin-guiendo entre enfoques ontológicos y epistemológicos de la cuestión dela subjetividad/objetividad, Searle sostiene que los procesos mentales,tales como la conciencia, pueden ser alcanzados de manera científicaconcluyendo de esta manera: “Pienso que el futuro de este proyecto deinvestigación completo está en una mejor comprensión del cerebro”. Dehecho, es éste el objetivo inicial que dio lugar a la organización de estecoloquio Sackler.

ToM es también el enfoque elegido por Robert Seyfarth y DorothyCheney (3) en la siguiente contribución. Como los autores declaran, unaapreciación subconsciente, reflexiva, de las intenciones, emociones y pers-pectivas de los otros yace en las raíces de la ToM humana. Las ventajasadaptativas de una atribución de pensamientos e intenciones para prede-cir el comportamiento de otros se basan principalmente en que se disponede una ayuda para poder formar lazos sociales fuertes y permanentes. Elestudio empírico de las relaciones entre los monos indica esos lazos.

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Siguiendo esta cuestión, Seyfarth y Cheney ofrecen datos sobre los dife-rentes tipos de desafíos sociales entre babuinos hembras que se resuelvenmejor por medio del comportamiento afiliativo.

Incluso si la ToM es una buena hipótesis para vincular las estrechasrelaciones sociales con las construcciones mentales y el éxito reproductivo,una frontera última podría separar la conciencia humana de las conductasmás “instintivas” de los primates no humanos. George Mashour y MichaelAlkire (4) se centran en esa diferencia eventual. Sobre la base de un examencomparativo de la neurobiología, la psicología y la anestesiología, losautores sostienen que los mecanismos neurofisiológicos básicos que fun-damentan la conciencia en los seres humanos se encuentran ya en loselementos más antiguos de la evolución del cerebro de los vertebrados.Mashour y Alkire proponen estudiar esta evolución por medio de modelosprocedentes de la recuperación de la conciencia después de la anestesiageneral en animales.

CONTINUIDAD EVOLUTIVA DE LOS PRIMATESLos mecanismos neurológicos compartidos son el principal argumento afavor de la continuidad entre la mente de los primates no humanos yhumanos. Varios colaboradores de este coloquio Sackler han estudiadoesos mecanismos comunes en el campo de la memoria y sus contrapartidascerebrales. Robert Clark y Larry Squire (5) ofrecen una historia del debatecientífico provocado por la propuesta de Owen (6) de una falta de conti-nuidad evolutiva entre los humanos y otros primates basándose en variosrasgos del cerebro, con el hipocampo menor (HM) entre ellos (7). Alproponerse que el HM tiene un papel importante en la organización de lamemoria apareció la posibilidad de usar modelos animales, unos modelosque apoyan la continuidad evolutiva de la neuroanatomía del la memoriahumana. Clark y Squire examinan tales similitudes entre especies en elcampo del paradigma de los sistemas múltiples de memoria, ofreciendodesafíos al modelo animal cuando las tareas concurrentes de discrimina-ción se consideran a la vez en los seres humanos y los monos.

Dos artículos se centran en la evolución de la memoria. Peter Carruthers(8) señala que, a pesar de ser fundamental para el aprendizaje, el habla, lacomprensión lectora, la prospección, y la planificación, al igual que parael razonamiento consciente reflexivo serial, la memoria de trabajo (WorkingMemory, WM) apenas se ha investigado en una perspectiva interespecífica.De acuerdo con la investigación disponible, Carruthers sostiene que la WMes un rasgo homólogo compartido por los seres humanos y los primatesno humanos, aunque nuestra especie es única en aspectos como el monó-logo interior. Además, los seres humanos pueden ser únicos al hacer unuso frecuente de sus habilidades de WM al margen de tareas concretas. Sin

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embargo, en ausencia de estudios comparativos directos las hipótesisacerca de la continuidad o discontinuidad de la WM son en cierta medidaespeculativas.

Timothy Allen y Norbert Fortin (9) ofrecen un análisis complementarioal gran número de investigaciones realizadas acerca de la evolución de lamemoria episódica (Episodic Memory, EM). Los autores proponen que lossistemas proto-EM relacionan las filogenias aviar y humana, apoyando elcarácter homólogo de rasgos como las vías hipocampo-parahipocampo-prefrontal que serían compartidas desde un ancestro neural común, opo-niéndose a la posibilidad alternativa de una convergencia evolutiva. Pesea esta capacidad compartida, Allen y Fortin analizan posibles divergenciastales como las que tienen que ver con el lenguaje humano, la autoconcien-cia, la empatía y la ToM, sosteniendo que constituyen atributos específicosde cada especie y asociados en el cerebro humano con la expansión de lasáreas prefrontales.

Las diferencias entre especies en el comportamiento social dependenen parte de la regulación neuromoduladora de los circuitos neuronales.Steve Chang, et al. (10) ofrecen pistas sobre cómo las especializacionesbiológicas en la función social transforman los mecanismos ancestrales pormedio de la duplicación, reutilización o regulación diferencial en múltiplesniveles de organización, desde las neuronas y sus circuitos a las hormonasy los genes. El comportamiento social moldea la estructura y función deesos mecanismos en un proceso de retroalimentación. En consecuencia,los autores sostienen que un enfoque neuroetológico para el estudio delcomportamiento social de los humanos y los primates no humanos podríaaclarar la filogenia de las interacciones entre este comportamiento y laregulación neuromodular.

La contrapartida de la filogenia es el desarrollo ontogenético. Las com-paraciones entre el desarrollo neocortical de humanos y macacos muestranlas diferencias que puedan relacionar la maduración neuronal relativa-mente prolongada en los seres humanos con la mejora del aprendizajesocial y la transmisión de las prácticas culturales, incluido el lenguaje. Sinembargo, existen pocos datos acerca del desarrollo ontogenético neuronalde los simios que están más estrechamente relacionados con los sereshumanos. Por medio de un análisis experimental, Serena Bianchi, et al.(11) muestran por primera vez cómo la sinaptogénesis de Pan paniscuscoincide con el caso humano, con un pico de la densidad de las sinapsisdurante el periodo juvenil (2-5 años de edad). Además, los chimpancés ylos seres humanos comparten un desarrollo tardío de las dendritas de lasneuronas piramidales prefrontales, en comparación con las áreas senso-riomotoras, ofreciendo un potencial común para la mejora del desarrollode la plasticidad. Según los autores, sus hallazgos sugieren que varias


características clave de la ontogenia del cerebro humano habrían surgidoantes de la divergencia de los linajes chimpancé y humano.

LA DIFERENCIA HUMANA: DE LA ÉTICA A LA ESTÉTICAComo hemos dicho antes, nuestra especie y otros primates compartendiferentes sistemas de memoria. Aun así, James McGaugh (12) argumentaen su contribución que, a pesar de que el olvido es el destino común de lamayoría de nuestras experiencias, existen mecanismos que de algunamanera nos permiten crear recuerdos duraderos de nuestras experienciasmás importantes. El autor explora tales mecanismos. Varios sistemas neu-robiológicos vinculan esta capacidad selectiva al umbral de excitaciónemotivo, dando pistas acerca de cómo los seres humanos y otros animalesllegan a la mejora de ciertos episodios menómicos por medio de unaactivación de regiones cerebrales como la amígdala. El hecho de quealgunos sujetos sean capaces de mantener una memoria autobiográficamuy superior plantea la cuestión de cómo esta capacidad podría estarasociada a particularidades genéticas y cerebrales.

La autoconciencia y la capacidad para evaluar los actos de los demás ysus consecuencias figuran entre los principales componentes del compor-tamiento altruista. Tres artículos de este coloquio abordan distintos aspec-tos del altruismo y sus manifestaciones más extremas. Barbara Oakley (13)examina las bases mecanicistas del altruismo desviado, en el que losintentos de promover el bienestar de los demás dan como consecuenciaun daño inesperado. La autora defiende la necesidad de modelos cuanti-tativos del comportamiento altruista a lo largo de un espectro que va desdeun gran beneficio a un daño extremo. Estos modelos pueden ayudar adistinguir científicamente entre conducta beneficiosa y egoísta perjudicial,al igual que aclarar las relaciones que existen entre el egoísmo, el altruismoy el altruismo patológico. Sarah Brosnan (14) comienza su contribucióncon una pregunta: ¿Qué nos lleva a preocuparnos por la justicia? La autorapropone una aproximación comparativa para aclarar por qué la justicia,que es un componente muy importante de nuestros valores, es tan difícilde lograr. Por medio de experimentos acerca de las respuestas de losprimates a las desigualdades percibidas en las interacciones sociales, Bros-nan llega a la conclusión de que los humanos no son los únicos queresponden negativamente a un trato diferente. Aunque los primates nohumanos no muestran un sentido de la justicia en el mismo sentido quelos seres humanos, la comprensión de sus respuestas puede ayudar aprever, prevenir, y tal vez resolver los problemas que surgen de la percep-ción humana de inequidad.

Más allá de la percepción directa de la igualdad/desigualdad en lasrelaciones sociales, el altruismo y, más en general, la cooperación humana


puede ser relacionados con la reciprocidad indirecta basada en la reputa-ción. Debido a que la reputación social se observa directamente, y ademásse extiende de manera amplia gracias a la comunicación, la reciprocidadindirecta puede alcanzar patrones muy sofisticados. Erez Yoeli, et al. (15)ofrecen resultados experimentales acerca de la cooperación a gran escala(un total de 2,413 participantes) entre pequeños grupos en condiciones delaboratorio. Debido a que los sujetos eran residentes de 15 asociacionespropietarias de viviendas en California que participaron voluntariamenteen un programa de ahorro de energía, el experimento alcanza condicionesreales de cooperación. Los resultados de Yoeli, et al. ponen en evidenciaque la participación observable en favor de los bienes públicos promueveel comportamiento cooperativo. Los autores sostienen que las preocupa-ciones por la reputación eran la fuerza impulsora para llegar a un nivel tanalto de la cooperación indirecta, lo que sugiere formas prácticas y sencillaspara mejorar las iniciativas políticas públicas futuras.

Robert Zatorre y Valorie Salimpoor (16) revisan las evidencias empíricasde los sustratos neuronales de varios aspectos de la percepción musical.En primer lugar, los autores identifican los circuitos corticales auditivosque son responsables de la codificación y el almacenamiento de patronestonales. A continuación, estudian el papel funcional de las áreas delcerebro, tales como el núcleo accumbens, que codifican el valor de recom-pensa de la música. Los autores sugieren que el sistema cortical, altamenteevolucionado, decodifica las relaciones tonales o rítmicas presentes en lamúsica generando expectativas sobre los eventos siguientes en función delos temas anteriores. A su vez, el sistema dopaminérgico estriado añadiríael umbral de excitación emocional asociado a estas predicciones.

Los enfoques experimentales de aspectos visuales constituyen la si-guiente contribución al coloquio. Leanne Chukoskie, et al. (17) estudiancómo los sujetos buscan un nuevo escenario para un objetivo cuya ubica-ción ha sido dibujada de forma estocástica en cada ensayo a partir de unadistribución fija a priori. Los participantes aprenden rápidamente dóndebuscar, dirigiéndose a los emplazamientos cercanos a aquellos que hanobtenido recompensa y evitando los que previamente han carecido de ella.Un modelo del refuerzo-aprendizaje, similar al utilizado con anterioridadpara examinar tanto el forrajeo animal como la descarga neuronal de lascélulas dopaminérgicas, puede describir el rendimiento de la búsqueda.Además, la actividad de búsqueda se acerca al óptimo teórico en esta tarea.En consecuencia, los autores ofrecen un marco para considerar de quémanera la experiencia previa guía los movimientos sacádicos en la visiónnatural. Un fenómeno complementario permite a Oshin Vartanian, et al.(18) proporcionar las primeras pistas acerca la forma en que la variacióndel entorno afecta a los juicios estéticos y a las decisiones de aproximaciónhacia los lugares en que vivimos y trabajamos, influyendo en cómo nos


sentimos y actuamos. Los sujetos son más propensos a juzgar los espacioscomo hermosos si son curvilíneos en lugar de rectilíneos. Los espacioscurvilíneos activan la corteza orbitofrontal medial, una región fuertementeimplicada en la recompensa que resulta particularmente activa en losarquitectos en comparación con quienes no lo son cuando confieren unvalor estético a los edificios. Por el contrario, el contorno no influye en lasdecisiones de aproximación. Al contemplar los espacios curvilíneos seactiva el giro precentral —una región que interviene en la imagineríamotora y la planificación del movimiento motor voluntario. Aunque losespacios curvilíneos no llevan a una mayor probabilidad de decidirse aentrar en tales áreas, podrían facilitar la producción de imaginería visualy motora coherente con la planificación del movimiento en ese contexto.Los autores concluyen que su investigación arroja luz sobre una preguntafundamental: ¿cómo hemos llegado a preferir los lugares que nos gustan?

Por último, mediante el análisis de la dinámica de la conectividadfuncional del cerebro, Camilo Cela-Conde, et al. (19) ofrecen la primeraidentificación de redes cerebrales que actúan en diferentes momentos enla apreciación de la belleza. Una rápida percepción estética de la condiciónbella/no bella de cada estímulo visual aparece dentro de los 250 a 750milisegundos (ms), mientras que otros procesos posteriores de apreciaciónestética se realizan en el rango de 1000 a 1500 ms. Los procesos retrasadosactivan en el cerebro una red que coincide con la red por defecto presentedurante el estado de reposo de los sujetos.

NOTA FINALEl objetivo explícito de este coloquio —mejorar el conocimiento del con-tenido de la maquinaria mental de Darwin— constituye una tarea intermi-nable. Con todo, los documentos del coloquio ofrecen nuevas perspectivasprocedentes de los enfoques interdisciplinarios que abren campos deinvestigación novedosos y constituyen el estado de la cuestión en algunosaspectos importantes de la relación mente/cerebro. Una contradicciónintrigante parece dibujarse a partir de las aportaciones al coloquio. Por unlado, la continuidad existe entre la maquinaria mental de los primateshumanos y no humanos. Por otro, los seres humanos manifiestan conspicuosrasgos mentales/neuronales evolutivamente derivados, es decir, exclusi-vos. El propio Darwin resolvió esta aparente paradoja. En los capítulos III,IV, y V de El origen del hombre (20), sostiene que las facultades morales ymentales de los humanos difieren de las de los animales, pero no de unamanera fundamental. Volviendo de nuevo a la anotación del Cuaderno C(1): “ [El hombre] posee algunos de los mismos instintos generales, &sentimientos morales de los animales [...] Pero el hombre tiene poderes derazonamiento superiores [...] Se trata de una sustitución en la maquinariamental”.


AGRADECIMIENTOSLos organizadores y editores de la serie “A la luz de la evolución” (JCA y FJA)son el nieto y el hijo académicos, respectivamente, de Theodosius Dobzhansky,a cuya memoria está dedicada esta serie. Que las palabras y las ideas deDobzhansky sigan inspirando la investigación científica racional de las mara-villosas operaciones de la naturaleza.


RECUADRO 1A la luz de la evolución. En 1973, Theodosius Dobzhansky (21) escribió uncorto comentario titulado “Nada en biología tiene sentido salvo a la luz dela evolución”. La mayoría de los científicos está de acuerdo en que laevolución proporciona un marco unificador para la interpretación de losfenómenos biológicos que, de lo contrario, pueden parecer a veces caren-tes de relación e incluso ininteligibles. Dada la posición central del pensa-miento evolucionista en la biología, es tristemente irónico que lasperspectivas evolutivas fuera de las ciencias hayan sido a menudo descui-dadas, mal entendidas o intencionalmente tergiversadas. La biodiversidad—la variación genética de la vida— es un producto exuberante del pasadoevolutivo, un vasto recurso humano (estético, intelectual y material) deapoyo al presente, y un rico legado para apreciar y preservar el futuro. Dosdesafíos y oportunidades urgentes para la ciencia del siglo XXI son el deadquirir una comprensión más profunda de los procesos evolutivos quefundamentan la diversidad biótica, y el de traducir esa comprensión ensoluciones viables para las crisis regionales y mundiales con las que seenfrenta la biodiversidad hoy. Alcanzar la comprensión de los principiosy procesos de la evolución es importante también en otros ámbitos de lasociedad como la educación, la medicina, la sociología y otros camposaplicados como la agricultura, la farmacología y la biotecnología. Lasramificaciones del pensamiento evolutivo también se extienden haciaotros terrenos tradicionalmente reservados a la filosofía y la religión. Elobjetivo central de la serie “A la luz de la evolución” (ILE) es el de promoverlas ciencias evolutivas a través de coloquios sobre el estado de la cuestión—en la serie de coloquios Arthur M. Sackler patrocinados por la AcademiaNacional de Ciencias— y la publicación de sus actas. Cada entrega exploralas perspectivas evolutivas, dentro de un tema biológico en particular, quees científicamente interesante y que tiene también una especial relevanciapara los problemas o desafíos de la sociedad contemporánea. Individualy colectivamente, la serie ILE pretende interpretar los fenómenos en dife-rentes áreas de la biología a través de la lente de la evolución, abordaralgunas de las cuestiones sociales más intelectualmente atractivas y derelevancia práctica de nuestro tiempo, y fomentar una mayor apreciaciónde la biología evolutiva como fundamento de consolidación para lasciencias de la vida.


REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

1 Darwin C. (1836-1844), Notebooks. Geology, Transmutation of Species, MetaphysicalEnquiries, eds. Barrett P.H., Gautrey P.J., Herbert S., Kohn D., Smith S.,Cambridge, UK: Cambridge Univ. Press.

2 Searle J.R. (2013), “Theory of mind and Darwin’s legacy,” Proc Natl Acad SciUSA, 10.1073/pnas.1301214110.

3 Seyfarth R.M., Cheney D.L. (2013), “Affiliation, empathy, and the origins oftheory of mind,” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/pnas.1301223110.

4 Mashour G.A., Alkire M.T. (2013), “Evolution of consciousness: Phylogeny,ontogeny, and emergence from general anesthesia,” Proc Natl Acad Sci USA,10.1073/pnas.1301188110.

5 Clark R.E., Squire L.R. (2013), “Similarity in form and function of the hippo-campus in rodents, monkeys, and humans,” Proc Natl Acad Sci USA,10.1073/pnas.1301225110.

6 Owen R. (1859), On the Classification and Geographical Distribution of the Mamma-lia (Cambridge Univ Press, Cambridge, UK).

7 Scoville W.B., Milner B. (1957), “Loss of recent memory after bilateral hippo-campal lesions,” J Neurol Neurosurg Psychiatry 20(1):11–21.

8 Carruthers P. (2013), “Evolution of working memory,” Proc Natl Acad Sci USA,10.1073/pnas.1301195110.

9 Allen T.A., Fortin N.J. (2013), “The evolution of episodic memory,” Proc NatlAcad Sci USA, 10.1073/pnas.1301199110.

10 Chang S.W.C., et al. (2013), “Neuroethology of primate social behavior,” ProcNatl Acad Sci USA, 10.1073/pnas. 1301213110.

11 Bianchi S., et al. (2013), “Synaptogenesis and development of pyramidalneuron dendritic morphology in the chimpanzee neocortex resembles hu-mans,” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/pnas.1301224110.

12 McGaugh J.L. (2013), “Making lasting memories: Remembering the signifi-cant,” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/pnas.1301209110.

13 Oakley B.A. (2013) “Concepts and implications of altruism bias and patholo-gical altruism,” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/pnas.1302547110.

14 Brosnan S.F. (2013), “Justice and fairnessrelated behaviors in non-humanprimates, ” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/ pnas.1301194110.

15 Yoeli E., Hoffman M., Rand D.G., Nowak M.A. (2013), “Powering up withindirect reciprocity in a large-scale field experiment,” Proc Natl Acad Sci USA,10.1073/ pnas.1301210110.

16 Zatorre R.J., Salimpoor V.N. (2013), “From perception to pleasure: Music andits neural substrates,” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/pnas.1301228110.

17 Chukoskie L., Snider J., Mozer M.C., Krauzlis R.J., Sejnowski T.J. (2013),“Learning where to look: An empirical, computational and theoretical ac-count of hidden target search performance,“ Proc Natl Acad Sci USA,10.1073/pnas.1301216110.

18 Vartanian O., et al. (2013), “Looking sharp: Dissociable impact of contour onaesthetic judgments and approach decisions in architecture,” Proc Natl AcadSci USA, 10.1073/pnas.1301227110.

19 Cela-Conde C.J., et al. (2013), “Dynamics of brain networks in the aestheticappreciation,” Proc Natl Acad Sci USA, 10.1073/pnas.1302855110.

20 Darwin C. (1871), The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex, London:J. Murray.

21 Dobzhansky T. (1973), “Nothing in biology makes sense except in the light ofevolution,” Am Biol Teach 35:125–129.


LA TEORÍA DE LA MENTE Y EL LEGADO DE DARWIN

JOHN SEARLE

ABSTRACT. We do not have an adequate theory of consciousness. Both dualism andmaterialism are mistaken because they deny consciousness is part of the physical world.False claims include (i) behaviorism, (ii) computationalism, (iii) epiphenomenalism, (iv)the readiness potential, (v) subjectivity, and (vi) materialism. Ontological subjectivitydoes not preclude epistemic objectivity. Observer relative phenomena are created byconsciousness, but consciousness is not itself observer relative. Consciousness consistsof feeling, sentience, or awareness with (i) qualitativeness, (ii) ontological subjectivity,(iii) unified conscious field, (iv) intentionality, and (v) intentional causation. All consciousstates are caused by lower level neurobiological processes in the brain, and they arerealized in the brain as higher level features. Efforts to get a detailed scientific account ofhow brain processes cause consciousness are disappointing. The Darwinian revolutiongave us a new form of explanation; two levels were substituted: a causal level, where wespecify the mechanism by which the phenotype functions, and a functional level, wherewe specify the selectional advantage that the phenotype provides. Sociobiology at-tempted to explain general features of human society, ethics, etc. It failed. For the incesttaboo, it confuses inhibition with prohibition. It did not explain the moral force of thetaboo. To explain the function of consciousness we cannot ask, “What would be sub-tracted if we subtracted consciousness but left everything else the same?” We cannotleave everything else the same because consciousness is necessary for higher functionsof human and animal life. The unified conscious field gives the organism vastly increasedpower.

KEYWORDS. Objective/subjective, unconscious.

Tengo dos objetivos en este artículo. En primer lugar, quiero decir algosobre nuestro entendimiento actual de la naturaleza de la mente, particu-larmente de la conciencia. En segundo lugar, quiero relacionar mi descrip-ción de la mente con la evolución darwiniana. Muchas de las ideas de esteartículo han aparecido de forma preliminar en varios de mis libros yartículos, especialmente importantes son Searle 1996, 1992 y 2005.

EL “ESCÁNDALO” DE LA CONCIENCIALa conciencia es un escándalo porque no tenemos una teoría neurobioló-gica adecuada de ésta; en lugar de ello hay un gran número de afirmacio-nes falsas al respecto. Comenzaré con media docena de afirmaciones falsas

Departamento de Filosofía, Universidad de California, Berkeley, CA 94720. / [email protected]. /JS esribió el artículo.


sobre la conciencia que he encontrado en mi vida intelectual, muchas delas cuales han sido ampliamente conocidas y extremadamente influyentes.

Conductismo. Según la reconstrucción tradicional, la conciencia real-mente no existe, sino que sólo hay disposiciones conductuales, además decomportamientos humanos y animales (Skinner 1992).

Computacionalismo (inteligencia artificial fuerte). La conciencia como tal noexiste, sino que es un programa o un conjunto de programas computacio-nales que operan en el cerebro (Minsky y Papert 1987).

Epifenomenalismo. La conciencia existe, pero no puede tener ningúnefecto real en el mundo porque no es un fenómeno físico, y por ello nopuede afectar al mundo físico. Debe ser un epifenómeno porque el mundofísico está “causalmente cerrado”. Desde un punto de vista evolutivo, notiene ninguna función (Chalmers 1996).

El potencial para la acción. La conciencia existe, pero tiene muy pocaimportancia porque la investigación sobre el potencial para la acción en lacorteza motora suplementaria muestra que nuestras acciones se inicianantes de que seamos conscientes de lo que estamos haciendo. El cerebrodecide llevar a cabo una acción antes de que la mente sea consciente deello (Libet, et al. 1983).

Objetividad y subjetividad. La conciencia no es un tema apropiado parala investigación científica seria, y es mejor dejársela a los teólogos y losfilósofos. La razón es que por definición la ciencia es objetiva, y pordefinición la conciencia es subjetiva, por lo tanto, no puede haber unaciencia de la conciencia. Esta visión es parte de la tradición oral. Cuandoempecé a interesarme en la neurobiología de la conciencia, discutí elasunto con varios neurobiólogos, tanto en Europa como en Estados Uni-dos, muchos de los cuales me aseguraron que la conciencia no es un temaapropiado para la investigación científica seria debido a su subjetividad.

Materialismo. Si la conciencia es real, realmente debe ser algo más,porque el inventario final de la ontología básica del mundo —un inventa-rio que incluye a las partículas subatómicas, la gravedad, el electromagne-tismo, las fuerzas nucleares fuertes y débiles, y otras característicasfundamentales de la realidad— es completamente material y por lo tantono incluye a la conciencia (Dennett 1991).

Argumentaré que la conciencia es un fenómeno biológico real en elmismo sentido que lo son la fotosíntesis o la digestión, y que se puededemostrar que estas seis posturas son más o menos falsas. Ahora bien, estoplantea una pregunta interesante: ¿por qué hay tanta confusión respectoa la conciencia?

¿Por qué es tan difícil que la gente acepte una acepción naturalista?Somos víctimas de dos tradiciones que parecen ser incompatibles entre sí,


cuando en realidad se complementan. Una es la tradición de Dios, el almay la inmortalidad, que dice que la conciencia no es parte del mundonatural. La conciencia ni siquiera es una propiedad del cuerpo o delcerebro. En la visión cartesiana, es una propiedad del alma y definitiva-mente el alma no es parte del mundo natural. Esta es la tesis por la cual,por cierto, Descartes fue forzado a admitir que los animales no son cons-cientes porque todo lo que el animal tiene es un cuerpo. Para Descartesnuestros cuerpos no son conscientes, nuestro cerebro no es consciente;sólo el alma es consciente. Usted podría estar pensando que esta tradiciónestá completamente muerta, pero no es así. La inteligencia artificial (IA) ensu versión fuerte es una expresión de la idea de que la mente no es partedel mundo natural. Uno de los adherentes de la visión fuerte de IA declaróque la mente es algo formal y abstracto (Dennett y Hofstadter 1981). Lasegunda tradición es la que erróneamente se designa como “materialis-mo”, sus seguidores frecuentemente niegan sin más que la conciencia seacualitativa y que sus estados subjetivos existan realmente. Una declaraciónextrema fue dada por John B. Watson, uno de los fundadores del conduc-tismo: “...ha llegado el tiempo de que la psicología descarte toda referenciaa la conciencia... no es un concepto ni definible ni útil, es simplemente otrotérmino para el ‘alma’ de los viejos tiempos...” (1925).

Ambas tradiciones comparten la resistencia a tratar a la conciencia real—la conciencia cualitativa y subjetiva— como un rasgo biológico real delmundo.

OBJETIVIDAD, SUBJETIVIDAD Y RELATIVIDAD DEL OBSERVADOR Antes de refutar estas perspectivas y ofrecer una descripción de la con-ciencia, necesito hacer algunas distinciones. En primer lugar, la distinciónentre objetividad y subjetividad se encuentra ampliamente arraigada ennuestra cultura intelectual, pero, por desgracia, es sistemáticamente am-bigua porque fluctúa entre un sentido epistémico y un sentido ontológico(lo “epistémico” significa que tiene que ver con el conocimiento y lo“ontológico” significa que tiene que ver con la existencia).

Epistémicamente, la distinción radica en los tipos de afirmaciones,aquellas que pueden establecerse como un “hecho objetivo” y aquellas queno. Así, si asevero que Van Gogh murió en Francia, ello es un hechoepistémicamente objetivo que usted puede establecer como tal. Ahora, siyo asevero que Van Gogh fue mejor pintor que Gauguin, como la gentesuele decir, ello es un asunto de “opinión subjetiva” que no puede estable-cerse como un hecho objetivo. Además de ésta, hay otra distinción onto-lógica subyacente respecto a los modos de existencia. Algunas entidadestienen un modo de existencia que es independiente de la actitud o laconciencia de cualquier sujeto; las montañas, las moléculas y las placas

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tectónicas son ontológicamente objetivas en este sentido. Sin embargo,hay otras entidades cuya misma existencia depende de que sean experi-mentadas por un humano o un animal, en este sentido los dolores, lascosquillas y la comezón son ontológicamente subjetivos. ¿Por qué esimportante esta distinción? Es de crucial importancia porque la subjetivi-dad ontológica en cierto dominio no excluye la objetividad epistémica dela ciencia en el mismo dominio. Se puede tener una ciencia de la concienciao de la vida mental en general que sea completamente adecuada y a la vezepistémicamente objetiva, incluso cuando todo el dominio sea ontológi-camente subjetivo.

Relacionada con la distinción entre objetividad y subjetividad estáaquella entre los rasgos del mundo cuya existencia depende de actitudeshumanas, y los que existen independientemente de las actitudes. Deno-mino a la primera como “relativa al observador” y a la segunda como“independiente del observador” o “absoluta”. Los fenómenos relativos alobservador incluyen el dinero, los bienes, el matrimonio, los Estadosnacionales, las universidades y las vacaciones de verano. Los fenómenosindependientes del observador incluyen a las montañas, las moléculas, lasgalaxias y las placas tectónicas. En general, las ciencias naturales tratan confenómenos independientes del observador y las ciencias sociales tratancon fenómenos relativos al observador. La relatividad del observadorrespecto al fenómeno introduce un elemento de subjetividad en la exist-encia misma del fenómeno. De tal modo que la existencia del dinero y dellenguaje, por ejemplo, es relativa al observador y por lo tanto contiene unelemento de subjetividad ontológica. Sin embargo, y esto es el puntocrucial, como hemos visto, la subjetividad ontológica de un dominio no seopone a una ciencia epistémicamente objetiva del mismo dominio. Puedehaber una ciencia epistémicamente objetiva de la economía y la lingüísticaaunque los objetos de estudio de esas disciplinas sean mayormente relati-vos al observador y así, al menos en parte, ontológicamente subjetivos.Todos los fenómenos relativos al observador son creados por la conciencia,pero la conciencia que los crea es absoluta y no es relativa al observador.Posteriormente diré algo respecto al papel del inconsciente.

Estas distinciones nos permiten ya responder a varias de las teoríaserróneas acerca de la conciencia. Sin embargo, antes de hacerlo quieroabordar directamente el análisis de la conciencia.

ANÁLISIS DE LA CONCIENCIA ¿Qué es la conciencia? ¿Cuáles son sus características? ¿Dónde nos encon-tramos en su investigación científica? Suele decirse que la conciencia esdifícil de definir, pero yo no lo creo. Necesitamos diferenciar entre ladefinición que resulta de la investigación científica y la definición de


sentido común que nos permite identificar el objeto de la investigación.Piénsese en el agua. La definición de sentido común es que es un líquidoclaro, incoloro e insípido que fluye en ríos, lagos y cae del cielo en formade lluvia. La definición científica que resulta de la investigación es que: esH20. Con la conciencia estamos todavía en la etapa de líquido claro,incoloro, insípido y este es el tipo de definición que ofreceré. La concienciaconsiste en todos nuestros estados de sensación, autoconciencia percepti-va, o estado de alerta. Comienza cuando despertamos de una ensoñacióny continúa hasta que vamos a dormir nuevamente, o morimos, o, por elcontrario, quedamos inconscientes. En esta definición, los sueños son unaforma de conciencia.

Esta es entonces la definición de la conciencia. ¿Cuáles son algunas desus características? Hay muchas características, pero para abreviar melimitaré a las cinco más importantes.

Cualitatividad. Para cada estado de conciencia hay una sensación cuali-tativa asociada, algo que se siente al estar en ese estado. Piense en ladiferencia que hay entre beber vino, escuchar música y calcular sus im-puestos. La cualitatividad no es sólo una característica de sensacionescorporales y emociones, sino que también caracteriza al pensamiento.Usted puede darse cuenta de que pensar que 2+2=4 tiene cierta sensacióncaracterística; ahora trate de tener el mismo pensamiento en francés oalemán y, por lo menos para mí, se siente diferente.

Subjetividad ontológica. Debido a este carácter cualitativo, cada experien-cia consciente es ontológicamente subjetiva, sólo existe en la medida enque es experimentada por un sujeto humano o animal. Esta característicahace que la conciencia parezca intratable; la hace parecer como un temadifícil para el estudio científico.

Unidad. Una tercera característica de la conciencia es que hay unanotable unidad en nuestros estados de conciencia. Al dar una conferencia,no sólo escucho el sonido de mi voz, veo a la gente de la audiencia y sientoun leve dolor de cabeza por el vino que bebí la noche anterior, sino quetengo todo esto como parte de un campo consciente unificado. Cuandolleguemos al tema de la evolución, veremos la unidad como una cuestióncentral que permite que la conciencia lleve a cabo sus funciones biológicas.Uno nunca tiene una experiencia consciente aislada como el sabor del vinoo el olor de la rosa, sino que cada experiencia es parte de un ampliofenómeno consciente, que consiste en el campo ontológico subjetivo totalde la conciencia en ese momento.

Solía pensar que la cualitatividad, la subjetividad y la unidad erancaracterísticas separadas, pero ahora creo que estas son sólo diferentesaspectos de la misma característica, y esta es la esencia de la conciencia.No puedes tener cualitatividad sin subjetividad y no puedes tener subje-


tividad sin unidad. Esta característica es, por cierto, la razón por la cual losexperimentos sobre escisión cerebral nos resultan tan interesantes: porqueparece que la unidad de la conciencia se interrumpe parcialmente cuandose corta el cuerpo calloso. Estos son tres aspectos de una misma caracterís-tica, y esta es la esencia de la conciencia. Hay otras dos características quequiero mencionar.

Intencionalidad. La intencionalidad es esa característica de la mente quese dirige a objetos y estados de cosas (la intención en su sentido ordinarioes sólo un tipo de intencionalidad, junto con la percepción, la creencia, eldeseo, el miedo, las emociones, y demás). No todos los estados conscientesson intencionales, piense por ejemplo en la ansiedad no dirigida. Sinembargo, la mayoría de ellos lo son, y esta característica es la que realmentehace importantes a las anteriores, porque la intencionalidad es la forma enque el organismo consciente se relaciona con el entorno.

Causalidad intencional. La mente consciente funciona causalmente por-que produce el comportamiento y, en la percepción consciente, el entornose presenta causalmente a la conciencia del agente. Por ejemplo, en pre-sencia de alimentos, la luz que se refleja fuera del objeto causará unaexperiencia visual consciente en el animal, y esta experiencia motivará queel animal se mueva conscientemente hacia la comida.

SOLUCIÓN AL “PROBLEMA MENTE-CUERPO” Supongamos que estoy en lo correcto hasta ahora y que la concienciaconsiste en la subjetividad cualitativa unificada, y que esto nos permitelidiar con el entorno gracias a la intencionalidad y a la causalidad inten-cional. ¿Cómo encaja tal fenómeno con lo que conocemos del resto deluniverso? Usted no dudará en reconocer que este es el tradicional proble-ma mente-cuerpo, que se supone que es terriblemente difícil, quizásimposible de resolver. Pienso que a nivel de las relaciones generales entrela mente y el cerebro, éste tiene una solución bastante simple. La soluciónneurobiológica resulta ser muy difícil y complicada, pero a nivel descrip-tivo, de las relaciones generales entre la conciencia y la neurobiología, lasolución no es complicada. Y es esta: todos nuestros estados conscientessin excepción son causados por procesos neurobiológicos cerebrales y ellosse llevan a cabo en el cerebro como rasgos de nivel superior. La concienciaes un rasgo del cerebro que es similar, por ejemplo, a la liquidez del aguacaracterística del sistema de las moléculas de H2O. No es algo que resulteevidente por las moléculas de H2O; es la condición del sistema de molé-culas que las contiene. De la misma manera, mi estado consciente es lacondición que mi cerebro contiene. Y así como un cuerpo acuoso puede irde un estado líquido a un estado sólido, dependiendo del comportamiento


de los microelementos —las moléculas de H2O— así también el cerebropuede ir de un estado consciente a uno inconsciente dependiendo delcomportamiento de los microelementos —las neuronas.

Si así es como funciona en general, entonces, ¿por qué no nos ponemosa trabajar en descubrir exactamente cómo funciona? ¿Por qué está progre-sando tan lentamente? No lo sé. Me pidieron escribir un artículo para laAnnual Review of Neuroscience (Searle 2000) en el cual revisé gran parte dela literatura investigando la causalidad y el cómo se materializa la concien-cia en el cerebro. Se me ocurrió que parte de la dificultad es que las técnicasde investigación son actualmente insuficientes para abordar los problemasque realmente nos preocupan. Éstas, usualmente, son técnicas de imagen—la MRI funcional es la más influyente, o algunas otras formas de escaneotambién importantes— o registros de células individuales. La mayoría delos trabajos más interesantes, por ejemplo, de la competencia binocular,tienden a enfocarse en estructuras neurobiológicas muy locales, y a mí meparece que es más probable que la conciencia sea un fenómeno global.Nuestras técnicas de investigación actuales hacen extremadamente difícilinvestigar cómo la conciencia, como un fenómeno global, se produce enel cerebro.

Distingo entre lo que llamo el enfoque de “bloque fundamental”, dondeconcebimos al campo total consciente como constituido a partir de unconjunto de bloques conscientes separados, como los tipos de percepciónespecíficos; y lo que llamo el enfoque de “campo unificado”, donde pen-samos en estímulos específicos, como la percepción, como modificadoresdel campo consciente prexistente. Hubo un tiempo en el que parecía quela tarea crucial de la investigación era descubrir el correlato neuronal dela conciencia. Y de hecho en este periodo fueron descubiertos muchoscorrelatos neuronales de formas específicas de la conciencia. Sin embargo,estos descubrimientos no resolvieron el problema de la conciencia en laforma que algunas personas esperaban. ¿Por qué no? La investigaciónsobre la visión ciega, la competencia binocular, o los cambios gestálticos,se hizo en sujetos que estaban conscientes. Aun así, no respondieron lapregunta de, para empezar, ¿cómo el cerebro del sujeto crea un campoconsciente completo? Existen dos visiones rivales de esta investigación:una es que la percepción crea a la conciencia; la segunda, a la cual yo meadhiero, es que deberíamos pensar en la percepción como modificadoradel campo consciente prexistente. Y la pregunta crucial es: ¿cómo elcerebro crea el campo consciente?

Piénselo de la siguiente manera. Imagine que despierta en un cuartototalmente oscuro en un ambiente desconocido; usted puede estar total-mente despierto y alerta, aunque tenga cero o mínimos estímulos percep-tuales, si usted se levanta y se mueve, ¿está creando conciencia? En unsentido sí, lo hace porque tiene estados conscientes que no tenía antes. Sin


embargo, creo que es mejor pensar en estas experiencias como modifica-doras del campo consciente prexistente que surgió cuando usted estátotalmente despierto. La mayor parte de la investigación que conozco sebasa ya sea en técnicas de imagen o en registros de actividad celularindividual. La dificultad está en que ninguna de ellas parece adecuadapara captar las propiedades globales del cerebro, y podría ser el caso deque la creación del campo consciente requiera de técnicas más poderosasque éstas.

REFUTACIÓN DE LAS PERSPECTIVAS ERRÓNEAS Prometí hacer al menos una breve refutación de las seis teorías erróneasde la conciencia y ahora tenemos suficiente material para ello.

Conductismo. Debería avergonzarnos que el conductismo haya sido taninfluyente por tanto tiempo porque obviamente es falso. Éste niega lasubjetividad de la conciencia. Cada uno de nosotros sabe por experienciapropia que el dolor es una cosa y que el dolor observado es otra cosa.

Computacionalismo. Sabemos que un programa de computadora imple-mentado no es por sí mismo suficiente para los procesos mentales, ya seanconscientes o inconscientes, porque el programa se define únicamente entérminos sintácticos de manipulación del símbolos, mientras que los pro-cesos mentales tienen contenido real. La sintaxis en sí misma no es sufi-ciente para explicar el contenido semántico. Demostré esto hace unageneración con el experimento mental (Searle 1980) de la habitaciónChina. Imagine que está usted siguiendo los pasos de un programa pararesponder preguntas en chino o en algún otro idioma que usted noentiende; usted podría ofrecer respuestas correctas pero, de todas mane-ras, no entender chino. Seguir pasos computacionales no es suficiente paracomprender.

Creo que el argumento es concluyente, pero el material de este artículoda para una discusión mucho mayor. A excepción de las computacionesllevadas a cabo por un agente consciente, el cómputo es relativo al observa-dor. Usted no puede explicar la conciencia como una computación porqueun proceso es computacional sólo con relación a algún agente consciente.Ya sea que un agente consciente esté llevando a cabo un cálculo, como lasuma de 2+2 para obtener 4, o que un agente consciente esté utilizando opueda utilizar una maquina como una calculadora para poder interpretarlos resultados como aritméticos. Tales cálculos son siempre relativos alobservador. Téngase presente además que la relatividad del observadorno implica la subjetividad epistémica. Es un hecho epistémicamente obje-tivo que estoy escribiendo esto usando el programa Word, y que el “pro-


grama Word” se implementa electrónicamente, pero no designa un fenó-meno eléctrico.

Epifenomenalismo. Tenemos literalmente miles de años de experimentarla conciencia humana y animal como causa del comportamiento. El pro-blema es explicar cómo puede hacerlo, dada su ontología subjetiva. Así escomo funciona: considérese un acto simple como subir un brazo. Miintención en acción hace que mi brazo suba. Sabemos que no importa loque cause que mi brazo suba, debe provocarse la secreción de acetilcolinaen las terminales del axón de las neuronas motoras. Sin acetilcolina, nosubiría mi brazo. Esto significa que la intención de la acción conscientetiene que ser un fenómeno bioquímico. No hay manera de producir lasecreción de acetilcolina a menos que se lleve a cabo en una estructurabiológica. En el mismo caso, mi intención de la acción consciente tiene unnivel de descripción que es cualitativo, subjetivo, y es parte del campoconsciente unificado que también es subjetivo, y hay otro nivel de descrip-ción que consiste en un proceso neurobiológico cerebral.

Parte de nuestra dificultad para comprender este punto es que estamosatrapados en el vocabulario tradicional que contiene los errores tradicio-nales: el vocabulario de la mente y el cuerpo, y el dualismo y el materia-lismo. Lo que estoy intentando transmitir con este ejemplo tan simple esque, incluso para actividades conscientes simples como levantar un brazo,las categorías tradicionales son obsoletas porque debemos tener el concep-to de evento único que incluye rasgos subjetivos, cualitativos, mentales ybioquímicos. Y este fenómeno tiene un carácter familiar, porque ustedtiene el mismo fenómeno, el mismo sistema, con diferentes niveles dedescripción. El motor de mi auto tiene un nivel de descripción, según elcual ocurren explosiones en el cilindro que impulsa el pistón; y otro nivelde descripción donde se oxidan las moléculas individuales de los hidro-carburos. Nos resulta difícil apreciar estos niveles a los que la mente serefiere porque uno de esos niveles de descripción tiene una historiasórdida. La tradición dualista ha dado mala fama al nivel mental dedescripción porque hace parecer que nuestra vida mental no es parte denuestra existencia biológica ordinaria.

Potencial para la acción. En estos experimentos se pidió a los sujetos quellevaran a cabo un acto trivial como apretar un botón y observar un relojexactamente cuando comenzaran a hacerlo. Unos 200-300 ms antes de quese percataran de que habían decidido hacerlo, hubo un aumento deactividad en el área motora suplementaria. Se hicieron afirmaciones in-creíbles sobre estos datos, como por ejemplo, que refutaban el libre albe-drío y demostraban que nuestro cerebro decide llevar a cabo acciones antesque nuestra mente consciente lo haga (Koch 2012). Los experimentosrecientes demuestran que los experimentos originales eran defectuosos.


Si se le pide a los sujetos mirar al reloj y deciden no realizar tal acción, seobtiene el mismo potencial para la acción. Lo que podemos decir es que elpotencial para la acción se produjo por mirar el reloj; si quitamos el reloj,no hay potencial para la acción (Trevena y Miller 2010).

Creo que la historia del potencial para la acción es un capítulo desafor-tunado en la historia científica reciente y plantea la pregunta: ¿por qué laspersonas estaban tan ávidas por creer tales conclusiones inverosímiles? Larespuesta, creo, es que querían desacreditar a la conciencia. La concienciaen general ha sido una vergüenza para las ciencias naturales y, en estecaso, parece que tendríamos pruebas científicas de que la concienciarealmente importa poco para nuestra conducta.

Argumento objetivo/subjetivo. Este argumento es obviamente una falaciapor la ambigüedad en los sentidos objetivo y subjetivo que he explicado.La ciencia es, en realidad, epistémicamente objetiva. No obstante, no haynada en la objetividad epistémica que impida la investigación de undominio que es ontológicamente subjetivo.

Materialismo. Estas categorías de materialismo, mentalismo, dualismo,etc., se han vuelto obsoletas. Por supuesto, la realidad última es descritapor las ciencias naturales y por lo tanto es “material”. No hay nada en esteconcepto material que impida que la conciencia subjetiva, cualitativa, seaun fenómeno biológico como la digestión, la mitosis o la fotosíntesis.

LA REVOLUCIÓN DARWINIANAUna cosa notable respecto al desarrollo del conocimiento es que no sólotenemos nuevas explicaciones, sino nuevas formas de explicación. Paramí, una de las cosas más fascinantes de la revolución darwiniana es quetenemos una forma de explicación que era desconocida o ciertamente pocoapreciada. La idea era que, además del nivel de explicación de la biologíaaristotélica tradicional, donde teníamos una explicación teleológica delfenotipo, se sustituyó por una explicación en dos niveles diferentes. Aris-tóteles pensaba que había tales cosas como causas finales o teleológicas,donde la explicación se daba especificando la meta, objetivo o fin delfenómeno a explicar. Así, si quisiera explicar por qué los peces tienen laforma que tienen, por qué los peces no tienen la forma de un ladrillo, opor qué las plantas inclinan sus hojas hacia el sol, se debería apuntar queel propósito de todo esto es que los peces naden mejor o que la plantasobreviva. Es tal meta teleológica la que provee la explicación. La revolu-ción darwiniana produjo una sustitución de dos diferentes niveles deexplicación. En lugar de decir que la planta inclina sus hojas hacia el solporque tiene la meta de sobrevivir, sustituimos dos niveles; una explica-ción causal o mecánica y una explicación funcional. En el nivel mecánico,


la planta tiene secreciones variables de la hormona de crecimiento auxina,y estas secreciones variables de auxina hacen inclinar las hojas hacia el sol.En el segundo nivel, el funcional, las plantas que inclinan sus hojas haciael sol tienen más probabilidades de sobrevivir que las plantas, que no lohacen. Nótese que la supervivencia todavía opera en la explicación, perola supervivencia ya no es la meta que tiene la planta, es sólo algo quesucede. Así, hemos invertido el condicional. En lugar de decir que parasobrevivir la planta tiene que inclinar sus hojas hacia el sol, ahora decimosque la planta inclinará sus hojas hacia el sol debido a secreciones químicas;y puesto que inclina sus hojas hacia el sol, es más probable que sobrevivasi lo hace que si no lo hiciera. Se sustituye la tradicional causa finalaristotélica. La supervivencia todavía opera, pero ya no como la meta queexplica al fenómeno, sino como algo que ocurre. Este rasgo introduce otroelemento a la explicación: el elemento diacrónico. Este tipo de explicaciónopera sólo con periodos de tiempo.

EL FRACASO DE LA SOCIOBIOLOGÍA Hay límites respecto a lo que se puede hacer con los modos de explicacióndarwiniana. Hace algunas décadas, hubo un movimiento llamado socio-biología, el cual había adoptado este modelo de explicación para darcuenta de la cultura humana, la moral, la civilización, la filosofía y casi todolo demás. El inventor de esto fue E. O. Wilson (1975). Tuve la oportunidadde debatir con él y algunos otros autores, a veces por escrito y másfrecuentemente en conferencias. El fracaso de la sociobiología es revela-dor. He defendido el modo de explicación darwiniano, pero, ¿cuáles sonsus límites?, ¿por qué la sociobiología fracasó? El asumir que falló puedesonar a una petición de principio, por ello quiero explicar un poco máscuáles fueron sus limitaciones.

La limitación más cruda que tenían los métodos sociobiológicos era quetrataban de explicar las características específicas de la sociedad y la culturahumana, de allí el nombre de sociobiología, pero el modo de explicacióndebía ser consistente con el hecho de que no ha habido ningún cambioimportante en el genoma humano en los últimos 30,000 años. Esta cifra,por cierto, proviene de antropólogos físicos de la Universidad de Califor-nia, Berkeley, especialmente Sherwood Washburn (tal vez las cifras sonpoco precisas, lo cual discutiré en un momento), pero, si vamos a explicarlas sociedades humanas, piense en las enormes variaciones en esta socie-dad en los últimos 30,000 años. De modo que si queremos explicar cosascomo el surgimiento del fascismo, o la sociedad democrática que se pro-dujo a partir de la Ilustración, o la existencia misma de la Ilustración,entonces parece que tenemos una herramienta analítica demasiado primi-tiva para trabajar. Supongamos que la cifra está mal, que está equivocada


por un factor de diez, y supongamos que el genoma humano es lo que esdesde hace 3,000 años, aún así, el mismo problema se nos presenta. Haytodavía demasiada variación en los últimos 3,000 años como para que unúnico modo de explicación dé cuenta de todo esto.

Puede ser que la respuesta se concentre en los universales culturales, yeso es lo que hizo Wilson. Por ejemplo, a partir de que todas las sociedadestienen el tabú del incesto, Wilson pensó que la sociobiología proporciona-ba una explicación para tal tabú. Los antropólogos culturales estaban algoindignados por esto, y señalaron, entre otras cosas, que el tabú del incestotoma muchas formas distintas en diferentes culturas. En algunas culturasestá prohibido casarse con un primo y en otras culturas no lo está. Sinembargo, creo que la respuesta es que el tabú del incesto siempre prohíbelas relaciones sexuales entre hermano-hermana, padre-hija y madre-hijo,y éste es el núcleo del tabú. Una vez debatí con Wilson en la Universidadde Michigan; él afirmó que la sociobiología ha mostrado por qué el incestoes malo; por primera vez tenemos una explicación de una característicauniversal de la moralidad humana, tenemos una explicación de por quéel incesto es malo. ¿Cómo se supone que la explicación funcione en laanalogía con la explicación que di de los dos niveles de explicación por loscuales las plantas inclinan sus hojas hacia el sol? Los estudios han mostra-do que los niños criados cerca de personas del sexo opuesto carecen dedeseo sexual hacia ellos. El ejemplo favorito viene de los kibbutz israelíes.Resulta que los niños criados en un kibbutz tienden a carecer de deseosexual por otras personas de ese mismo kibbutz. Ellos se crían muy de cerca,en la estancia infantil. En general, tienden a tener mayores deseos sexualespor la gente que se crió en un kibbutz diferente, al otro lado de la colina.Wilson explicó que lo que pasa es que la cercanía durante el periodo dedesarrollo genera un tipo de aversión; esta aversión sexual ofrece unaexplicación mecánica o causal del tabú del incesto. ¿Cuál es la explicaciónfuncional? Para responder a esto, tenemos que preguntarnos, en primerlugar, ¿por qué tenemos reproducción biparental? La respuesta es que seobtiene un resultado genético mucho mejor si se mezclan los genes. Si sólonos reprodujéramos como la amiba, por fisión o por incesto, no obtendría-mos las ventajas de mezclar genes. Así, tenemos el nivel funcional deexplicación: las ventajas de la reproducción biparental, muchas de lascuales se perderían si nos reprodujéramos por incesto. Y este es el nivelcausal de la explicación, que es la aversión.

La anterior me parece una explicación inadecuada de una prohibiciónuniversal. Para empezar, la inhibición no explica la prohibición. Si fueracierto que los seres humanos tienen una inhibición innata para relacionar-se sexualmente con personas que han sido criadas de forma muy cercana,entonces habría poca necesidad para un tabú del incesto. No hay necesi-dad, por ejemplo, de una prohibición de comer lodo crudo, porque no


tenemos inclinación hacia ello. Sin embargo, la ausencia de una inclinaciónno explica el poder de la prohibición. Y el nivel funcional no da elcontenido intencional específico para la prohibición. No vamos de “lamezcla de los genes es útil” a “el incesto es malo”. Además, cuando Wilsondijo que por fin habíamos explicado por qué el incesto es malo, tal expli-cación de hecho no formulada. Cuando mucho, podría ser una explicaciónde por qué es una mala idea tener relaciones incestuosas sin tomar lasprecauciones necesarias para prevenir la fecundación. No obstante, la ideade que el componente moral en el tabú del incesto se explica porque hayuna ventaja funcional en la reproducción biparental y una inhibiciónnatural que ocurre cuando la gente crece en proximidad, me parecedemasiado débil. Este es un ejemplo de, finalmente, dónde fallan lasformas sociobiológicas; fallan en describir la estructura general de lasociedad humana o la estructura de la moral. Esto no quiere decir que nopodamos hacer más de lo que hemos hecho con los modos de explicacióndarwiniana, sino sólo que este movimiento intelectual en particular desdeel principio me parecía que estaba condenado al fracaso.

LA FUNCIÓN EVOLUTIVA DE LA CONCIENCIA Entonces, tal punto plantea la pregunta que a menudo escucho cuandohablo acerca de la conciencia: ¿cuál es la función evolutiva de la concien-cia? Tal vez no tiene una función. Hay dos clases de personas con las quehe debatido al respecto. Unas dicen que la conciencia debe ser epifenomé-nica, porque el mundo físico está causalmente cerrado, y en su descripciónla conciencia es irreductiblemente subjetiva, y por lo tanto no puedereducirse al mundo objetivo. Ya he dado respuesta a esta afirmación. Lasegunda forma de argumentación es más desafiante. La conciencia notiene una función porque podemos fácilmente imaginar que toda la vidahumana y animal seguirán siendo como hasta hoy, pero ahora, sin laconciencia. Podemos fácilmente imaginar que somos como zombies in-conscientes que llevábamos a cabo exactamente las mismas acciones quellevamos a cabo ahora. Esta posibilidad mostraría que la conciencia notiene en esencia ninguna función evolutiva (con frecuencia escuchamosesta objeción en conferencias sobre la conciencia; recientemente me en-contré con esta objeción hecha por varios críticos en el ciclo de Conferen-cias Turing 2012 sobre la Conciencia en la Universidad de Québec enMontréal). Este es un error mucho más profundo que responderé.

Solemos escuchar la pregunta, “¿cuál es la función evolutiva de laconciencia?, ¿qué ventaja selectiva transmite?”, en analogía a preguntascomo: “¿cuál es la ventaja selectiva del reflejo ocular vestibular (ROV)?,¿qué ventaja selectiva conlleva?” En el caso del ROV, la respuesta es simple:al estabilizar la imagen retinal, mejora la percepción visual. Llegamos a


esta respuesta sustrayendo mentalmente el ROV y viendo qué diferenciaharía. El problema de tratar de hacer esto con la conciencia es que, si sesustrae a la conciencia, se está sustrayendo, en términos generales, a todanuestra vida, excepto por algunos procesos básicos e inconscientes comorespirar. ¿Qué se perdería si de repente entráramos en coma o siemprehubiésemos estado en coma? En términos generales, todo. La razón por laque muchas personas no ven esto es porque normalmente escuchan lapregunta, “¿que se perderían si se sustrajese la conciencia?” o “¿quéperderíamos si se sustrajese la conciencia, pero dejamos todo lo demásigual”? No obstante, por supuesto, todo lo demás no podría ser lo mismo.De hecho, prácticamente nada sería lo mismo. Yo no podría levantarmede la cama por la mañana, ni comer, ni rondar por ahí en la Tierra, ni tratarcon otras personas. Incluso es un error pensar que la conciencia tiene “unafunción”. Es como si se preguntara: ¿cuál es la función de la vida? Todo ennuestra vida depende de estar vivos y casi todo en nuestras vidas dependede estar conscientes. La razón por la cual la gente tiende a pensar quepodemos sustraer mentalmente a la conciencia y dejar todo lo demás iguales porque son víctimas de dualismo residual. Asumen que la concienciano es parte del mundo “físico” ordinario, como si pudiéramos quitarla ydejar todo lo demás igual. Así no funciona la naturaleza. De modo que estono muestra que las alas de los pájaros no tengan una función, o argumen-tar que somos capaces de imaginar un mundo en el que los pájaros sonimpulsados por el motor de un cohete. El hecho de que podamos imaginara zombies que se comportan como nosotros pero sin la conciencia, es comoimaginar que los pájaros son impulsados por el motor de un cohete. Estoes irrelevante para una explicación evolucionista. La manera en que fun-ciona la naturaleza para seres como nosotros es que tenemos un enormepoder añadido gracias a la existencia de la conciencia, a la existencia deestados conscientes que son subjetivos y cualitativos.

Nuestro vocabulario común hace difícil establecer o apreciar este puntoporque tendemos a pensar en términos de “información” y “repre-sentación”, y es tentador decir cosas como “tenemos un procesamiento deinformación mucho más eficiente y formas de representación más efecti-vas que las que tendríamos si fuéramos inconscientes”. Esta formulaciónno hace justicia al poder de la conciencia. Nuestras percepciones y accionesconscientes no sólo nos dan representaciones, sino que nos dan repre-sentaciones directas del entorno. Gracias a la conciencia, me percatoinmediatamente del ambiente a mí alrededor. Y gracias a la unificación delcampo consciente, tengo una prodigiosa cantidad de contenido repre-sentacional en el campo consciente. Si usted mira a su alrededor por unmomento y piensa en de cuántas cosas puede conscientemente percatarseen este momento, nunca sabría donde detenerse. Y recuerde que usted nosólo tiene el carácter de representación inmediata, sino que además tiene


la sensación inmediata de su pasado más reciente y de su posible futuro.Usted constantemente está utilizando la unificación del campo conscientepara realizar intercambios con el entorno.

Todavía no he expresado adecuadamente el enorme poder que nos dala conciencia. El organismo es capaz de coordinar un enorme número deestímulos simultáneos dentro de un único campo consciente y también escapaz de coordinar su comportamiento a la luz de los insumos sensorialesy a la luz de sus metas y los medios posibles para lograrlas. Coordina todoesto de manera que simultáneamente representa el pasado en forma dememoria de corto y de largo plazo, y anticipa el futuro a partir de susplanes, metas e intenciones. En el caso de los seres humanos, la concienciatambién nos da la capacidad para cooperar con nuestros semejantes, y laforma específica que toma la cooperación humana es el uso consciente dellenguaje. El uso del lenguaje nos da los rasgos distintivos de la civilizaciónhumana: dinero, propiedad, gobierno, organizaciones sociales, etc., todosellos resultados de la aplicación consciente de las representaciones lingüís-ticas.

EL INCONSCIENTE ¿Qué deberíamos decir sobre el inconsciente? Es esencial distinguir entrelos fenómenos mentales inconscientes y los procesos neurobiológicos noconscientes que posibilitan la conciencia. Por ejemplo, incluso cuandoestoy profundamente dormido tengo la creencia inconsciente de queGeorge Washington fue el primer presidente. Cuando veo algo, haymecanismos de retroalimentación no consciente entre el núcleo genicula-do lateral y el V1. Estos son esenciales para la percepción, pero no tienenuna realidad psicológica en absoluto. ¿Cuál es la diferencia? La razón porla cual podemos decir que mis creencias inconscientes son psicológica-mente reales es que soy capaz de traerlas a la conciencia. De este modo, lanoción de un estado mental inconsciente es parasitaria de la noción deconciencia porque una creencia inconsciente, que efectivamente tiene unarealidad psicológica, tiene que ser el tipo de cosa que en principio se podríatraer a la conciencia. Tengo que decir “en principio”, porque el acceso a laconciencia podría estar bloqueado por un daño cerebral, o una represión,o el olvido, u otro tipo de cosas, pero no podría ser algo que no fuera enprincipio accesible a la conciencia porque, de ser así, no tendría ningunarealidad psicológica.

Es importante destacar este punto porque en gran medida, en los iniciosde la ciencia cognitiva, el paradigma explicativo consistía en intentar tenerteorías computacionales de las capacidades cognitivas (Marr, et al. 2010).Se nos dijo que el nivel computacional tenía realidad psicológica, pero estáa un nivel intermedio entre la psicología del sentido común, consciente y


similares, y el nivel de la neurobiología. Afirmo que no existe tal nivel. Notiene sentido la idea de que hay una realidad psicológica a ese nivel si noposee las características que, en principio, forman parte de la accesibilidada la conciencia.

Considero que el paradigma de la ciencia cognitiva está cambiando.Pienso que nos estamos alejando de una ciencia cognitiva computacionala una neurociencia cognitiva. Doy la bienvenida a ese movimiento. Piensoque el futuro de este proyecto de investigación completo está en una mejorcomprensión del cerebro.

Traducido por Paola Hernández Chávez.



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AFILIACIÓN, EMPATÍA Y LOS ORÍGENES

DE LA TEORÍA DE LA MENTE

ROBERT M. SEYFARTHa

DOROTHY L. CHENEYb

ABSTRACT. To understand the evolution of a Theory of Mind, we need to understandthe selective factors that might have jumpstarted its initial evolution. We argue that asubconscious, reflexive appreciation of others’ intentions, emotions, and perspectives isat the roots of even the most complex forms of Theory of Mind and that these abilitiesmay have evolved because natural selection has favored individuals that are motivatedto empathize with others and attend to their social interactions. These skills are adaptivebecause they are essential to forming strong, enduring social bonds, which in turnenhance reproductive success. We first review evidence from both humans and otheranimals indicating that reflexive and reflective mental state attributions are inextricablylinked and play a crucial role in promoting affiliative social bonds. We next describeresults from free-ranging female baboons showing that individuals who show high ratesof affiliative behavior form stronger social bonds with other females. These bonds, inturn, are linked to fitness. We then provide data from three different types of socialchallenges (male immigration, changes in grooming behavior after the death of a closerelative, and responses during playback experiments), suggesting that females whomanifest high rates of affiliative behavior may also be more motivated to anticipatechallenges, react adaptively to setbacks, and respond appropriately to social interactions.

KEYWORDS. Personality, primates.

¿Tienen los animales teoría de la mente (TM)? Las respuestas a esta pre-gunta tienden a enfocarse desde dos perspectivas que podrían caracterizarun proceso cognitivo. En primer lugar, ¿el reconocimiento de los estadosmentales de otro individuo por parte de un animal es un reflejo y, portanto, posiblemente inmediato e inconsciente? ¿O, más bien, es reflexivoy acaso ruminativo (ruminative) y consciente? En segundo lugar, ¿a quétipo de estados mentales atienden los animales? ¿A estados psicológicosrudimentarios, como puede ser la dirección de la mirada de otro individuoo sus intenciones, o a estados mentales más complejos, como el conoci-miento o el pensamiento de otro individuo? La distinción de estos elemen-tos no es fácil de trazar, incluso entre humanos, donde la lectura conscientey reflexiva de la mente de los demás en términos de su conocimiento o sus

Departamentos de aPsicología y bBiología, Universidad de Pensilvania, Filadelfia / [email protected]/ RMS y DLC diseñaron y realizaron la investigación, analizaron los datos y escribieron el artículo. / Esteartículo contiene información suplementaria en: www.pnas.org/lookup /suppl/doi:10.1073/pnas.1301210110/-/DCSupplemental.


creencias están cimentadas y se desarrollan gradualmente a partir delreconocimiento reflejo e inconsciente de, por ejemplo, la dirección de lamirada de otro individuo (Onishi y Baillargeon 2005; Apperly 2012).

Existe evidencia abundante que indica que muchos animales estánsintonizados de manera refleja con la dirección de la mirada, las intencio-nes y las emociones de otros individuos; sin embargo, hay menos claridadrespecto del grado de reflexividad con relación al conocimiento o creenciasde los demás individuos (Cheney y Seyfarth 2007). Algunos problemassurgen al valorar estas nociones, en parte, porque cuando un animal secomporta de manera que sugiere la comprensión del conocimiento de otro,se puede explicar esa conducta por mecanismos más simples, incluyendoel aprendizaje de ciertas contingencias. Un chimpancé (Pan troglodytes)que toma el alimento que un rival no puede ver, lo hace probablementeporque comprende la relación entre observar y saber o quizás porque haaprendido la regla conductual de que un rival está motivado a defenderla comida que está viendo. Aunque los experimentos han intentado dis-tinguir entre estas explicaciones (Kaminski, et al. 2008; Bugnyar 2011;MacLean y Hare 2012; Crockford, et al. 2012), los resultados no han sidofáciles de interpretar. Al menos, sugieren que la comprensión de losestados mentales de otros animales es significativamente diferente que lade los humanos adultos y probablemente esté menos influida por lareflexión consciente. Sea cual sea la explicación, queda claro que tratar deidentificar puntos de referencia precisos y definitivos de la atribuciónmental en cualquier animal ha resultado más elusivo y menos productivode lo que en un principio se pensó.

Aquí, nosotros tomamos una aproximación ligeramente distinta a lacuestión de la atribución mental en animales y consideramos los factoresselectivos que pudieron favorecer la evolución de una TM rudimentaria.Comenzamos con la asunción de que una TM completamente desarrolladaevolucionó a partir de formas más reflejas y rudimentarias que, en símismas, resultaron ser adaptativas. Como primer paso para entender laevolución de la TM es necesario que comprendamos los factores selectivosque pudieron desencadenar estas formas rudimentarias. Argumentamosque la apreciación refleja y subconsciente de las intenciones, emociones yperspectivas de los demás están en la raíz incluso de aquellas formas másdesarrolladas y complejas de TM, y que estas capacidades evolucionaronprincipalmente porque la selección natural favoreció a aquellos individuosque estaban más motivados a atender las interacciones sociales con otrosindividuos y empatizar con ellos. Estas habilidades fueron favorecidas porla selección, ya que son esenciales para la formación de vínculos estrechosy duraderos que, a su vez, han mostrado que incrementan el éxito repro-ductivo. Por ello, proponemos que la evolución de la TM, en el fondo,deriva de la facilidad para formar vínculos sociales.


En primer lugar, revisamos la evidencia en humanos y animales queindica que la atribución de estados mentales, tanto reflejos como reflexi-vos, están inextricablemente relacionados y juegan un papel crucial en lapromoción de vínculos sociales afiliativos. Posteriormente, tomando encuenta datos de hembras de babuinos en vida libre (Papio hamadryasursinus), sugerimos que la variación individual en la motivación paraatender las interacciones sociales y reaccionar a retos sociales está correla-cionada positivamente con algunos parámetros que previamente hanmostrado estar vinculados con la formación de vínculos sociales y que, enúltima instancia, potencian el éxito reproductivo.

EMPATÍA REFLEJA Y REFLEXIVA EN ANIMALES Y HUMANOS Cualquier intento por determinar si un animal puede o no comprender loque otro individuo sabe o piensa se confunde inevitablemente por el hechode que los procesos reflexivos asociados con mayores niveles de TM estánfuertemente ligados a —y frecuentemente son difíciles de distinguir de—procesos reflejos automáticos subyacentes (Hecht, et al. 2012; de Waal2012). Aun cuando nosotros somos conscientes de la distinción entrenuestros estados mentales y los de los demás, no somos, al mismo tiempo,conscientes de la gran cantidad de señales en la que ésta conciencia estábasada. Por ejemplo, aunque algunas áreas corticales superiores, como lacorteza frontal, se activa cuando una persona intenta determinar si otroindividuo puede ver algo, las respuestas iniciales de la dirección de lamirada y de la conducta dirigida también activan áreas más primitivas delcerebro, donde se incluyen el surco temporal superior (STS) y la amígdala.Tanto en humanos como en monos rhesus (Macaca mulatta), el STS esparticularmente sensible a la orientación de los ojos de otro individuo(Jellema, et al. 2000; Klein, et al. 2009).

Lo mismo sucede con el comportamiento intencional. Aunque tenemosacceso consciente a nuestras reflexiones y podemos decidir si las accionesde otra persona son accidentales o intencionales, muchas de las respuestasneuronales que contribuyen a nuestra eventual decisión son más biensubconscientes. Tanto en humanos como en monos, las neuronas espejodel lóbulo parietal inferior se activan cuando un individuo realiza unaacción específica, así como cuando ese individuo observa a otro realizaresa misma acción. De manera significativa, muchas neuronas se disparanincluso antes de que el otro individuo comience a realizar la acción, lo quesugiere que estas neuronas no sólo codifican el acto motor específico sinotambién las intenciones del actor (Fogassi, et al. 2005; Rizzolatti y Madda-lena 2009). Por lo tanto, nuestra capacidad para reconocer que la miradatiene contenido informacional o si consideramos una conducta como

SEYFARTH, CHENEY / TEORÍA DE LA MENTE / 31

intencional depende crucialmente de la actividad neuronal automática yrefleja de la cual no estamos del todo conscientes.

Resultados similares surgen en los estudios de empatía. La empatíareflexiva explícita involucra la capacidad (de un individuo) para reconocerestados emocionales como el dolor o el miedo en otros individuos sin lanecesidad de haber experimentado esas emociones por sí mismo (Hecht,et al. 2012). Sin embargo, la empatía reflexiva evoca actividad no sólo enla corteza sino también en áreas más primitivas del cerebro compartidascon muchos animales, entre las que se encuentran el mesencéfalo, el tallocerebral y el sistema endocrino asociado con la reactividad, la recompensay el apego social (Decety 2011; Decety y Jackson 2004). Aunque somoscapaces de distinguir entre nuestras emociones y las de los demás, algunasrepresentaciones emocionales, como el disgusto, el dolor y la vergüenzade los demás también activan muchas de las mismas áreas del cerebro quese encienden cuando nosotros experimentamos o imaginamos esas mis-mas emociones por nosotros mismos (Rizzolatti y Maddalena 2009). Sentirsimpatía o ser amable con alguien más ofrece una recompensa emocionalen parte porque esto facilita la liberación de dopamina, un neurotransmi-sor asociado con la recompensa personal (Decety 2011). La confianza, laempatía y la sensibilidad de los estados afectivos de los demás son facili-tados por neuropéptidos asociados con el apego, la conducta maternal yel apareamiento en animales, particularmente la oxitocina (Carter, et al.2008; Snowdon, et al. 2010). Por ello, incluso las formas más reflexivas deempatía en humanos están estrechamente vinculadas y son una deriva-ción de otras formas más rudimentarias.

De manera similar, la imitación reflexiva involucra la capacidad dereconocer las metas e intenciones de otro individuo y comprender que,para conseguir esa meta, uno debe copiar las acciones del otro individuo.La cultura humana depende crucialmente de esta capacidad, la cual hasido demostrada entre los grandes simios aunque en un menor grado(Buttelmann, et al. 2007). Aun así, incluso los humanos no son conscientesde muchas conductas que realizan otros individuos y que son imitadosrutinariamente. Como algunos animales, los humanos tendemos a imitarde manera inconsciente y refleja las posturas, manierismos y la conductade otros individuos con los que interactuamos.

Como ya se ha hecho notar, en el dominio motriz las mismas neuronasespejo se activan tanto cuando un individuo realiza un movimiento comocuando simplemente observa a otra persona realizar ese movimiento.Asimismo, los primates humanos y no humanos siguen la dirección de lamirada de los demás de manera refleja (Shepherd, et al. 2009), y los reciénnacidos humanos y macacos copian las expresiones faciales de otrosindividuos (Meltzoff y Moore 1997; Ferrari, et al. 2006). El hecho de queesa imitación esté asociada con la empatía es ejemplificada con el fenóme-


no del bostezo. Es bien sabido que observar a alguien bostezando puedeprovocar el bostezo espontáneo en uno mismo. Incluso esta respuestaaparentemente refleja parece variar de acuerdo con la sensibilidad indivi-dual a la conducta reflexiva, que incluye el reconocimiento facial y lacomprensión de los estados mentales de otra persona (Platek, et al. 2003).El bostezo espontáneo es raro o está ausente en niños con el trastorno delespectro autista (Helt, et al. 2010; Senju, et al. 2007). Pero ocurre másfrecuentemente entre parientes y amigos que con extraños, lo cual sugiereque el bostezo contagioso está vinculado a la afiliación y la promueve(Norscia y Palagi 2011). Estas observaciones no se limitan al caso humano:los chimpancés son más susceptibles de bostezar en respuesta al bostezode un familiar, en contraste con el de individuos no emparentados (Camp-bell y de Waal 2011).

Una variedad de observaciones dentro de lo que se conoce como el“efecto camaleón” (Chartrand y Bargh 1999) apoya la visión de que laimitación refleja está vinculada a la formación y mantenimiento de víncu-los sociales y ha sido favorecida por la selección, dado que promueve laafiliación (Lakin, et al. 2003). Algunos experimentos sugieren que la genteimita de manera inconsciente cuando intenta ser aceptada en un grupo eincrementa la frecuencia de sus imitaciones cuando son excluidas delmismo (Lakin y Chartrand 2003; Lakin, et al. 2008). Ser imitado incrementala conducta afiliativa y la amabilidad (Van Baaren, et al. 2004) y activa áreasdel cerebro asociadas con el procesamiento de recompensa (Kühn, et al.2010). En contraste, no ser imitado incrementa los niveles de cortisol(Kouzakova, et al. 2010).

Observaciones similares se han obtenido con primates no humanos. Losmonos capuchinos en cautiverio (Cebus apella) están más dispuestos aaproximarse y realizar intercambios con un humano que imita sus accionesque con uno que no lo hace (Paukner, et al. 2009). Las vocalizaciones alarga distancia emitidas por los machos chimpancés se vuelven cada vezmás similares acústicamente en la medida en que los individuos compar-ten más tiempo juntos (Mitani, et al. 1999; Crockford, et al. 2004), lo quesugiere que la convergencia de llamadas está asociada con, e inclusopodría promover, la afiliación social.

En la práctica, es casi imposible distinguir la empatía reflexiva de formasmás reflejas y asociaciones negativas aprendidas (de Waal 2012). Esteproblema no es sorprendente dada la evidencia neurológica que indica suestrecha vinculación. En un viejo experimento específicamente diseñadopara examinar si un mono responde a la angustia de otro individuo, losmacacos rhesus fueron entrenados para jalar unas cadenas para obteneruna recompensa alimenticia. El aparato estaba diseñado de tal manera queun mono en una jaula adyacente recibiera un choque eléctrico cada vezque una cadena particular fuese jalada. La mayoría de los monos pronto


dejó de jalar la cadena que provocaba el choque eléctrico, aun cuando esoimplicaba que no obtuviera una recompensa. Eran especialmente reaciosa jalar la cadena si habían recibido choques eléctricos ellos mismos (Mas-serman, et al. 1964; Wechkin, et al. 1964). Aunque a primera vista puedainterpretarse que la respuesta de los monos es una evidencia de empatíareflexiva, puede ser también que ellos se hayan sentido angustiados cuan-do vieron al otro mono recibir las descargas, ya que estaría relacionado conuna asociación negativa de ellos mismos. Sin embargo, dado que inclusolas formas más reflexivas de empatía en los humanos también evocanactividad en sistemas cerebrales más reflejos y primitivos, estas explicacio-nes alternativas son prácticamente imposibles de discociar.

En un experimento reciente, los macacos tenían la opción de recompen-sarse a ellos mismos, a otro mono o a ninguno de los dos. Aunque lossujetos prefirieron recompensarse a sí mismos por encima de los demás, ala larga optaron por recompensar a su compañero si la alternativa era queninguno tuviera recompensa. Esta preferencia se mostró especialmentecuando el compañero era un familiar (Chang, et al. 2011). De manerasignificativa, las mismas áreas que se activan en los humanos en ese tipode intercambios también se activaron en los monos (Chang, et al. 2013), ytambién —como en los humanos (Guastella y MacLeod 2012)— el refuerzovicario de los monos fue incrementado si anteriormente inhalaban oxito-cina (Chang, et al. 2012).

Finalmente, en otro experimento, las ratas fueron puestas en una jaulacon una compañera atrapada en un tubo transparente (Ben-Ami Bartal, etal. 2011). Las ratas libres rápidamente aprendieron como abrir el tubo yliberar a sus compañeras, y lo continuaron haciendo incluso cuando lesdaban la alternativa de abrir otro tubo, que contenía chocolate. (En esteúltimo caso, la rata abrió ambos tubos y compartió el chocolate). Es posibleque la respuesta de las ratas libres fuera provocada en parte por la propiaelevación de sus niveles de estrés al escuchar las llamadas de alarma de sucompañera. Sin embargo, dada la evidencia neurológica que indica que laobservación de angustia en otro individuo activa muchas de las mismasáreas del cerebro que se activan cuando uno sufre tal angustia, estadistinción es difícil de desambiguar.

En síntesis, la evidencia sugiere que la empatía e imitación reflejas, tantoen humanos como en animales, han evolucionado porque promueven laafiliación y la cohesión social. La atención conjunta y la acción conjuntaactivan áreas del cerebro asociadas con el procesamiento de recompensa,y son facilitadas por la liberación de oxitocina. Es importante señalar quelo que parece recompensar al animal no es el contacto físico per se, sino laidentidad específica del compañero social. Entre los tamarinos socialesmonógamos (Saguinus oedipus), las parejas vinculadas estrechamente ex-hiben mayores niveles de oxitocina que las parejas menos vinculadas


(Snowdon, et al. 2010). Entre los chimpancés salvajes, las concentracionesde oxitocina en la orina son más altas después del acicalamiento con uncompañero fuertemente vinculado (emparentado o no emparentado) quecon un compañero menos relacionado socialmente (Crockford, et al. 2013).Es evidente que el acicalamiento con un amigo cercano o con un parientetiene una mayor recompensa emocional que hacerlo con un compañeromenos cercano.

Si la empatía y la afiliación han estado de hecho bajo una fuerte presiónselectiva y se encuentran en la raíz de la TM, puede ser posible relacionarestas conductas con la eficacia biológica. En efecto, cada vez hay másevidencia de que dicha relación puede establecerse, porque la empatía yla afiliación ayudan a los individuos a formar y mantener vínculos sociales,y estos vínculos promueven la eficacia biológica.

Los vínculos sociales estrechos y duraderos son una característica dis-tintiva y adaptativa de muchas sociedades animales. Estos vínculos no selimitan a aquellos formados por parejas heterosexuales durante el aparea-miento sino que se extienden a relaciones con individuos del mismo sexo,formados tanto con individuos emparentados como no emparentados.Las correlaciones entre parejas del mismo sexo y los parámetros sobresalud o éxito reproductivo se han documentado en roedores, caballos,delfines, chimpancés, babuinos y humanos (Seyfarth y Cheney 2012). Losvínculos estrechos atenúan el estrés y la enfermedad, y quizá como resul-tado de ello se correlacionan con la longevidad y la sobrevivencia de ladescendencia.

Estas observaciones sugieren que la selección natural favoreció la em-patía y la imitación, porque son parte de las habilidades cognitivas yemocionales que necesita un individuo para reconocer las relacionessociales de los demás, entender sus intenciones y motivaciones y mante-ner, anticipar y reaccionar de manera adaptativa a eventos y retos sociales.Aquí exploramos estas interrogantes con mayor detalle, y para ello nosenfocamos en los datos derivados de un estudio a largo plazo con babuinossalvajes que viven en el delta del Okavango de Botswana.

EMPATÍA, VÍNCULOS SOCIALES Y ÉXITO REPRODUCTIVO EN HEMBRAS DE BABUINOS SALVAJES

Vínculos socialesComo muchas otras especies de monos del Viejo Mundo, los babuinosviven en grupos sociales grandes (~75 individuos) compuestos de indivi-duos emparentados y no emparentados. Los machos emigran de su gruponatal en la adultez. Las hembras asumen el rango de dominancia similaral de sus madres y la jerarquía en la dominancia femenina permanecetípicamente estable por muchos años (Cheney y Seyfarth 2007). Las hem-


bras forman relaciones estrechas de acicalamiento con un subconjunto dehembras, con los vínculos más estrechos presentes en sus propios linajesmatrilineales (Silk, et al. 2012).

Independientemente del hecho de que las hembras dominantes tienenprioridad en el acceso a ciertos recursos como alimento y parejas, el éxitoreproductivo en las hembras de babuinos —así como el éxito reproductivoen las hembras de los humanos y de otros animales— está menos influen-ciado por el rango de dominancia de la hembra que por la fuerza yestabilidad de sus vínculos con otras hembras. Evaluamos la fuerza de losvínculos entre hembras con la utilización de dos índices de la socialidad.El primer índice, el índice de socialidad compuesta (ISC), midió la fuerzadel vínculo en una díada basado en la tasa de aproximaciones, presenta-ciones para acicalar, iniciaciones de acicalamiento y duración de los acica-lamientos con otras hembras. El segundo índice, el índice de estabilidaddel compañero (IEC), midió el mantenimiento de las tres compañerasprincipales de una hembra particular a través del tiempo. Pasado unperiodo de diecisiete años, la sobrevivencia de la descendencia se correla-cionó positivamente y de manera significativa con el ISC (Silk, et al. 2009),mientras que la longevidad se correlacionó significativamente con unacombinación de la fuerza y estabilidad de las relaciones de las hembrascon sus compañeras más cercanas (Silk, et al. 2012). Las hembras tambiénmostraron una reducción del estrés (medido por los metabolitos glucocor-ticoides fecales) cuando su red de acicalamiento era más concentrada(Crockford, et al. 2008). Así, la fuerza y estabilidad de las compañerassociales entre hembras se correlacionaron con diferentes parámetros deeficacia biológica. Sin embargo, es interesante que la variación en la fuerzade los vínculos sociales no se explicó completamente por atributos demo-gráficos obvios, como el rango de dominancia o el parentesco. Aun cuandolas hembras establecieron los vínculos más estrechos con individuos em-parentados, el parentesco varió en la fuerza de esos vínculos, y algunashembras que no tenían individuos emparentados establecieron vínculosestrechos con otros miembros.

Estas observaciones sugieren que algunos individuos son más hábileso están más motivados que otros en el establecimiento y mantenimientode vínculos sociales y esa variación en los patrones de afiliación que estáncorrelacionados con la eficacia biológica pueden deberse en gran medidaa la variación en los estilos de personalidad. Así pues, intentamos deter-minar si diferentes patrones de comportamiento se asocian más o menoscon la intensidad de los vínculos sociales.

Los estilos de personalidad y la intensidad de los vínculos socialesAplicamos el análisis del componente exploratorio principal a la conductade 45 hembras de babuino durante un periodo de 7 años (Seyfarth, et al.


2012). Para construir los componentes que se utilizaron en la identificaciónde dimensiones de personalidad, calculamos las tasas anuales de diversasconductas que no se habían considerado en análisis previos de la sociali-dad. Estas conductas incluyeron la frecuencia en que las hembras estabansolas, la proporción en la que fueron amigables con otras hembras, la tasaen la que fueron agresivas con otras hembras (ajustada para el rango dedominancia) y la frecuencia con la que gruñeron cuando se aproximabauna hembra dominante o subordinada. Entre los babuinos, los gruñidossirven como señales de buenas intenciones y facilitan las interaccionesamistosas (Cheney, et al. 2012). Cuando las hembras les gruñen a indivi-duos de alto rango tienen menos posibilidades de recibir una agresión. Demanera contraria, cuando las hembras les gruñen a otras hembras subor-dinadas, éstas son menos susceptibles de mostrar una conducta sumisa.Estábamos especialmente interesados en la frecuencia con la que lashembras le gruñían a individuos de menor rango, dado que esas vocaliza-ciones de ninguna manera benefician al emisor. Al contrario, parecen teneruna función principal en reducir la ansiedad del receptor.

Nuestros análisis identificaron tres dimensiones de personalidad rela-tivamente estables, cada una caracterizada por una serie de conductasdiversas que no pueden ser explicadas por el rango ni por el parentesco.Las hembras que obtuvieron altos valores en la dimensión agradable (Nice)fueron amigables con todas las hembras y frecuentemente emitierongruñidos a las hembras de menor rango, aparentemente con el afán deindicar una buena intención. Las hembras hurañas (Aloof) fueron agresivas,menos amigables y le gruñeron principalmente a las hembras de altorango. Las hembras solitarias (Loner) frecuentemente estaban solas, fueronrelativamente poco amigables y también gruñeron con mayor frecuenciaa las hembras de alto rango (Seyfarth, et al. 2012). Los propios babuinoseran capaces de reconocer estas diferencias aparentemente, ya que elnúmero de aproximaciones a las hembras que mostraron altos nivelescomo agradables fue alto y las aproximaciones a aquellas hembras conpersonalidad huraña o solitaria fueron mucho menores (Tabla 1, Seyfarth,et al. 2012). El estilo de personalidad designado permaneció relativamenteestable a través del tiempo.

Es importante señalar que los diferentes atributos de personalidad seasociaron de distintas maneras a los parámetros de eficacia biológica. Lashembras que tuvieron altos valores como agradables tenían vínculossociales más estrechos (altos niveles de ISC) y preferencias estables con suscompañeras más cercanas. Aquellas hembras que tuvieron altos valorescomo hurañas mostraron, por su parte, bajos valores en el ISC en generalpero preferencias muy estables con sus compañeras preferidas. En con-traste, las hembras solitarias tuvieron valores más bajos en el ISC, menor


estabilidad en la preferencia de sus compañeras y mayores niveles deglucocorticoides (GC) de manera significativa (Tabla 2: Seyfarth, et al. 2012).

Estos resultados sugieren que existen costos y beneficios asociados concaracterísticas particulares de la personalidad. Por ejemplo, parece que laselección actúa en contra de las hembras con altos niveles en la dimensiónSolitaria, dado que estos individuos estuvieron sometidos a mayor estrésque otros y formaron vínculos más débiles que produjeron bajos nivelesen el ISC y menor estabilidad entre compañeras. Esta observación nos llevaa la pregunta obvia de por qué una hembra adoptaría la estrategia solitaria.Las solitarias no se aislaron y fueron poco amigables solamente por suestatus subordinado o falta de parentesco; aunque estos factores demo-gráficos contribuyeron a sus valores en este componente, su conducta losexacerbó. Es más, algunos solitarios, de hecho, tenían parientes cercanos,mientras otras hembras que no tenían individuos emparentados mostra-ron altos niveles como agradables. Si las solitarias frecuentemente fuesenvíctimas de las circunstancias, ¿qué habilidades o motivaciones permitie-ron a algunos individuos sobreponerse a estas circunstancias y a otros no?

En síntesis, la fuerza y estabilidad de los vínculos establecidos por lashembras no fueron los únicos elementos que variaron sino también losrasgos de personalidad asociados a estos vínculos —particularmente lacapacidad o motivación para interactuar con otros individuos.

Para evaluar si la variabilidad en los rasgos de personalidad se asociótambién con la variación en la capacidad y/o motivación de las hembraspara mantener, anticipar y reaccionar de manera adaptativa a los eventossociales, examinamos las respuestas de las hembras a tres tipos diferentesde retos sociales. No estábamos interesados en la respuesta de las hembrasa la adversidad en sí misma —ya que esperábamos encontrar poca varia-bilidad individual en la respuesta a amenazas reales— sino en su capaci-dad para anticipar la adversidad, responder de manera adaptativa a éstadespués de que ocurriera y estar al pendiente de aquellas interaccionessociales que tendrían el potencial de influir en sus propias relaciones. Dadoque investigaciones previas han mostrado que, de manera grupal, lamayoría de las hembras respondieron positivamente a estos retos, esperá-bamos que cualquier diferencia que se presentara fuera menor.

Estilos de personalidad y respuestas a retos socialesInmigración de machos. En el delta del Okavango, los machos que migran yobtienen el estatus de macho dominante frecuentemente cometen infan-ticidios (Cheney y Seyfarth 2007). Probablemente como resultado de esto,tanto la inmigración como la inestabilidad de la posición del machodominante causa un aumento significativo de los niveles de GC en lashembras. Las hembras en periodo de lactancia suelen experimentar nive-les elevados de GC, aunque en algunos eventos de migración, inde-


pendientemente de la fase reproductiva, las hembras también muestranincrementos significativos (Beehner, et al. 2005; Engh, et al. 2006; Wittig,et al. 2008). Estas respuestas se asocian con la disminución en la socialidadentre hembras (Wittig, et al. 2008), lo cual podría reflejar su elevadavigilancia y reactividad.

Examinamos el aumento de los niveles de GC en las hembras dossemanas antes y dos semanas después de cuatro diferentes eventos migra-torios entre 2002, 2003, 2004 y 2005. Todos los eventos involucraron elrelevo de la posición del macho dominante. Evaluamos si los cambios demagnitud en los niveles de GC de las hembras estaban relacionados consus estilos de personalidad. De manera importante, el hecho de enfocarnosen los niveles de GC en las dos semanas inmediatas al evento migratorio,nos permitió medir la anticipación de las hembras ante la amenaza deinfanticidio en vez de su respuesta ante la acción real.

Hay consistencia con estudios previos, en los que la mayoría de losindividuos (75 por ciento) mostraron un incremento en los niveles de GCdespués de la inmigración. Sin embargo, parte de la variación en los nivelesde GC en las hembras también parecen relacionarse con los valores asocia-dos con su estilo de personalidad. La correlación entre el cambio propor-cional en los niveles de GC y los valores de la personalidad huraña fueapenas negativa (β = -10.15, SE = 10.5, t = -0.962, P > 0.10), como tambiénfue la correlación para los valores de los solitarios (β = -11.24, SE = 11.62,t = -0.968, P > 0.10) (Fig. 1). En contraste, la correlación entre el cambio enlos niveles de GC y la personalidad agradable fue positiva, aunque no demanera significativa (β = 5.278, SE = 10.00, t = 0.527, P > 0.10) (Fig. 1). Nohubo efectos positivos del estado reproductivo.

Por lo tanto, los individuos con altos valores como agradable tendierona mostrar incrementos en los niveles de GC en respuesta a la inmigraciónpor parte de los machos, mientras aquellos que tuvieron altos valores comohuraño o solitario mostraron una menor respuesta en ese sentido.

Cambios en el acicalamiento después de la muerte de un individuo emparentado.Las hembras también experimentan altos niveles de GC después de lamuerte de una hembra adulta emparentada en parte, probablemente,porque la muerte implica la pérdida de un compañero habitual de acica-lamiento. Análisis previos han mostrado que, en los tres meses subsiguien-tes a la pérdida, las hembras afligidas incrementan la tasa de acicalamientoy el número de compañeras para acicalar (Engh, et al. 2006). Estas respues-tas pueden facilitar la reparación de las redes sociales de las hembras pormedio del establecimiento de nuevos vínculos.


FIGURA 1. Cambios porcentuales en los niveles de GC de dos semanas antes a dossemanas después de la inmigración de un macho infanticida potencial. Solamente loseventos de inmigración donde el macho alcanzó la dominancia fueron incluidos en elanálisis. N=33 hembras presentes para los eventos 1-3 para un total de 64 eventosfemeninos. Las líneas punteadas indican que no hubo cambio; las líneas continuasindican las regresiones cuadradas (los valores estadísticos y probabilísticos están indica-das en el texto). El eje x muestra los valores de las hembras en cada uno de los trescomponentes principales (huraño, solitario y agradable) durante el año de la inmigra-ción. Cada punto representa un año para las hembras.

Con la intención de examinar diferencias individuales en respuesta aeste reto, comparamos el número de compañeras diferentes de acicala-miento que tiene una hembra en duelo durante los tres siguientes mesesa la pérdida de una hembra emparentada con la media del número decompañeras de acicalamiento para una hembra no afectada por la pérdidaen el mismo grupo durante el mismo periodo de tiempo (con control delestado reproductivo). (Este método fue elegido para controlar la variaciónde las muestras a través del tiempo). Si las hembras tienen un númeroelevado o reducido de compañeras comparado con las de hembras noafectadas parece relacionarse con los valores de su personalidad. Lashembras con valores altos en la dimensión solitaria tuvieron menos com-pañeras de acicalamiento que las hembras no afectadas (β = -1.138, SE =0.866, t = -1.314, P = 0.203). En contraste, las correlaciones entre el númerorelativo de compañeras de acicalamiento fue positivo pero no de manerasignificativa, tanto para las hurañas (β = 0.366, SE = 0.624, t = 0.586, P =0.564) como para las agradables (β = 0.799, SE = 0.509, t = 1.569, P = 0.132)(Fig. 2).

FIGURA 2. El número relativo de compañeros diferentes para una hembra en los 3 mesessiguientes a la muerte de un familiar cercano (madre, hija adulta o hermana) comparadocon la media del número de compañeras de acicalamiento para el resto de las hembrasen esos meses (con control para el estado reproductivo). N=18 hembras que perdieronde uno a tres familiares cercanos para una muestra de 24 hembras por año. Un valordisparado no se consideró. Los ejes son los mismos que para la figura 1.

En consecuencia, las hembras que mostraron altos valores en la dimen-sión solitaria tuvieron menos compañeras de acicalamiento en compara-ción con las hembras no afectadas en los siguientes tres meses, lo cualsugiere que no tuvieron éxito en el restablecimiento de sus redes sociales.Esta disminución ocurrió a pesar del hecho de que las hembras con altosvalores para la dimensión solitaria mostraron una tendencia a incrementaren gran medida sus niveles de GC en comparación con otras hembras enlas dos semanas siguientes a la muerte de un individuo emparentado, parti-cularmente cuando se trataba de la madre o una hija adulta (rs= 0.771, N=6, P > 0.10). En contraste, las hembras con altos valores para la dimensiónAgradable y Huraña respondieron a la muerte de un individuo cercanocon el acicalamiento de más hembras en comparación con las hembras noafectadas.

Variación en la intensidad de la respuesta durante experimentos con grabaciones.Los experimentos con grabaciones están diseñados para evaluar el cono-cimiento de un sujeto sobre el rango de dominancia y parentesco de otrosindividuos, así como de la memoria de interacciones sociales recientes ysus participantes. Consideremos la reconciliación, por ejemplo. Los babui-nos frecuentemente le gruñen a sus oponentes después de una agresión,y estos gruñidos sirven para reestablecer los niveles de tolerancia (Cheneyy Seyfarth 1997). En un experimento diseñado para determinar si la

reconciliación a través de individuos emparentados podría servir como unvalor representativo para la reconciliación directa, los sujetos escucharonuna grabación con un gruñido de un pariente cercano de un oponentereciente. Los sujetos estaban más dispuestos a acercarse a su oponentedespués de escuchar el gruñido de un individuo emparentado con esemismo rival (condición experimental) que después de escuchar un gruñi-do de una hembra de otra matrilínea (condición experimental) (Wittig, etal. 2007). Al hacerlo, los sujetos mostraron que eran capaces de recordarno sólo la naturaleza específica de una interacción reciente y la identidadde los participantes, sino también las relaciones de parentesco (o cercana-mente relacionados) de otras hembras del grupo. En consecuencia, unamayor respuesta durante las condiciones experimentales mostró que losindividuos no sólo reaccionaban sino que reaccionaban correctamente, yaque respondieron adecuadamente sólo a los estímulos relevantes.

Para este análisis, consideramos la variación en la respuesta de lashembras a las grabaciones en cinco experimentos previos realizados conbabuinos que evaluaban la memoria de las interacciones sociales recientesy el conocimiento de las relaciones sociales de otros individuos (Tabla S1)(Wittig, et al. 2007; Bergman, et al. 2003; Engh, et al. 2006; Wittig, et al. 2007;Cheney, et al. 2010). Utilizamos la duración de la mirada hacia el altavozen condiciones experimentales comparadas con las condiciones controla-das como nuestra medida independiente, ya que esta respuesta fue utili-zada en todos los experimentos. Dado que la intensidad de la respuestade los individuos variaba a lo largo de los experimentos, clasificamos laduración de la respuesta de cada sujeto con respecto a la duración de larespuesta de otros sujetos en cada experimento. Por lo tanto, un individuoque respondió con mayor intensidad en la condición experimental frentea la condición controlada recibió una calificación altamente positiva, mien-tras que los individuos que respondieron mejor a la condición controladarecibieron una calificación negativa.

Las correlaciones entre la intensidad de la respuesta y los valores dehuraño, solitario y agradable fueron positivos, pero solamente los valores delcomponente agradable alcanzaron significancia estadística (huraño:β = 0.381, SE = 0.580, t = 0.657, P > 0.10; solitario: β = 0.625, SE = 0.634, t= 0.986, P > 0.10; agradable: β = 1.250, SE = 0.566, t = 2.246, P = 0.027)(Fig. 3). Así, aunque la mayoría de las hembras respondieron de mejormanera durante la condición experimental que en la controlada, las hem-bras con altos valores en la dimensión agradable fueron las que respon-dieron con mayor intensidad.


FIGURA 3. Variación en las respuestas a los estímulos de las grabaciones por parte de lashembras en cinco experimentos distintos (Tabla S1). Los sujetos se clasificaron de acuerdocon la intensidad de su respuesta en las condiciones experimentales menos las condicio-nes controladas. N=33 hembras en los cinco experimentos para un total de 73 sujetos.Un valor disparado no se consideró. Los ejes son los mismos que para la Fig. 1.

Discusión: retos socialesAlgunos análisis previos (Seyfarth, et al. 2012) muestran que las hembrascon altos valores en la dimensión agradable tienen vínculos sociales másestrechos con otras hembras. Los datos presentados en este artículo sugie-ren que, con tres medidas independientes, estos individuos pueden mos-trar una mejor respuesta a retos sociales y están más motivados a prestaratención a las interacciones sociales al interior de su grupo (Tabla 1).

TABLA 1. Signos del coeficiente β (curvas de regresión) de la relación entre el componentede personalidad (agradable, huraño y solitario) y los tres retos sociales (detalles en eltexto)

Agradable Huraño Solitario

Inmigración de machos + - -

Cambio en el número de compañeros de acicalamiento después de la muerte

de un familiar

+ + -

Experimentos con grabaciones +* + +

*P menor que 0.05

En primer lugar, las hembras que mostraron altos valores en la dimen-sión agradable pueden anticipar de mejor manera una amenaza que estápor suceder. Estas hembras mostraron un incremento importante en susniveles de GC tras la llegada de un inmigrante infanticida potencial, lo cualsugiere que son capaces de reconocer la amenaza que representa unmacho de estas características, incluso antes de que haya atacado a losinfantes. En segundo término, las hembras con altos niveles en la dimen-sión agradable pueden responder mejor en términos adaptativos antesituaciones inesperadas/contratiempos. Las hembras con altos valores enlos componentes huraño y agradable tuvieron más compañeras de acica-lamiento que las hembras no afectadas por la muerte de un individuoemparentado, lo cual sugiere que intentaban identificarse con nuevoscompañeros sociales. En contraste, las hembras con altos valores en ladimensión solitaria tuvieron menos compañeras que otras hembras, lo quesugiere que no se esforzaron por incrementar el número de compañerasde acicalamiento. Finalmente, hay ciertos indicios de que las hembras conaltos valores en la dimensión agradable reaccionaron más apropiadamen-te durante los experimentos con grabaciones comparado con otras hem-bras, probablemente porque en términos generales estaban más atentas alas interacciones y eventos sociales al interior de su grupo.

Es importante enfatizar que todas las diferencias observadas fueronmenores. De manera grupal, las hembras respondieron positivamente acada uno de los tres retos, por lo que no es sorprendente que la variaciónindividual en la intensidad de la respuesta estuviera sujeta a un efectolímite. Los atributos asociados con las hembras que obtuvieron altosvalores en la dimensión agradable no fueron exclusivos para estos indivi-duos; por el contrario, dichas hembras parecían mostrar más uniforme-mente fuertes respuestas anticipatorias y reactivas ante estos retos. Noobstante, es claro que esta hipótesis debe ser comprobada con futurasinvestigaciones.

Diversos estudios recientes con aves han investigado la relación entrela capacidad de resolver problemas y la eficacia biológica. Los resultadossugieren que la variación en la resolución de problemas no es resultadosolamente de diferencias en la motivación o reactividad sino que puedenreflejar diferencias genuinas en las capacidades cognitivas (Keagy, et al.2011; Cole, et al. 2012; Cauchard, et al. 2013). Por el contrario, no contamoscon evidencia de que las hembras de babuino muestren variaciones en suscapacidades cognitivas —por ejemplo, que las hembras agradables son, enalguna medida, más hábiles en la resolución de problemas. En cambio, losdatos sugieren que las diferencias en estilos de personalidad puedenasociarse con una mayor respuesta a retos sociales y mayor motivaciónpara atender, recordar y anticipar interacciones sociales. En otro estudioun tanto similar con monos rhesus en cautiverio, los machos que mostraban


altos valores en un indicador social (definido como la motivación parabuscar a otros individuos) experimentaron mejores indicadores de salud.Estos machos se enfrentaron de mejor manera, tanto en términos fisioló-gicos como conductuales, a condiciones sociales inestables y parecían másmotivados que otros machos para manejar con mayor eficiencia condicio-nes sociales impredecibles (Capitanio 2011). En comparación con los ma-chos que obtuvieron bajos valores en el indicador de la socialidad, éstosencontraron las interacciones sociales de manera compensatoria y noaversiva. Se observaron diferencias similares entre los valores de agradabley solitario en las hembras de babuino.

CONCLUSIONESLa conducta humana durante las interacciones cooperativas suele contras-tarse con la de los chimpancés, que en cautiverio muestran poca evidenciade conducta prosocial. En efecto, los experimentos diseñados explícita-mente para comparar la conducta de niños con la de chimpancés sugierenque no sólo es exclusiva la motivación para participar en actividades queinvolucran metas compartidas y acción conjunta en los humanos, sino quetambién están interesados en el bienestar de los demás (Tomasello, et al.2005; Warneken y Tomasello 2009; Silk y House 2011). La mayoría de lasvariedades que aparentan conducta prosocial y empatía en animalespueden explicarse funcionalmente en términos de la conducta parental,el nepotismo o el beneficio directo. Hay poca evidencia en animales—incluso entre los simios— del tipo de empatía reflexiva que le permite aun individuo disociar sus propias emociones de las necesidades de losdemás o ser sensible del bienestar de otro individuo, independientementedel de uno mismo (Cheney 2011).

Sea como sea, aunque la cooperación entre humanos es claramentediferente a la cooperación entre animales en muchas maneras no triviales,estudios de corte naturalista sugieren que el contraste no es tan marcadocomo se propuso en un inicio. Por ejemplo, los chimpancés salvajes suelencomprometerse en una diversidad de interacciones cooperativas con com-pañeros sociales a largo plazo, que a menudo pueden resultar arriesgadas,donde se incluyen el acicalamiento, compartir alimento y realizar patru-llajes en los límites territoriales (Mitani 2006). Estas interacciones parecentener un componente de recompensa emocional. Como ya se ha dichoantes, en chimpancés tanto hembras como machos las concentraciones deoxitocina en la orina aumentan después de acicalar a un compañerocercano (Crockford, et al. 2013), y los machos que comparten la carne conotros individuos reducen sus niveles de testosterona (Sobolewski, et al.2012). Así, los chimpancés en vida libre regularmente se comprometen enacciones conjuntas y cooperativas, y pareciera que de ello se deriva placer


y una reducción de la tensión, a partir de lo que podría considerarseactividades prosociales.

Hemos sugerido que la TM completamente desarrollada evolucionó apartir de una forma más rudimentaria que refleja las atenciones y sensa-ciones de las emociones e intenciones de los demás. Esta forma rudimen-taria de atención compartida se extiende a muchas especies animales; estápresente en los humanos y es difícil de desambiguar —conductual yneurológicamente— de la TM humana derivada o reflexiva. Se puedeexplicar la evolución de una TM rudimentaria si se hace notar que éstafacilita la atención de los estados emocionales de los demás y, de estemodo, promueve la formación de vínculos sociales estrechos, que a su vezse relacionan con la eficacia biológica. La atención compartida y la sensi-bilidad a las emociones de los demás pueden promover la formación devínculos sociales, porque involucran una tendencia subconsciente a imitara los individuos con los que se interactúa.

Cuando dos individuos interactúan, la imitación hace que la conductade cada miembro sea más predecible para el otro, y la predictibilidad y elcontrol son moduladores importantes del estrés (Sapolsky 2004). Por esarazón es que los individuos que nos imitan nos resultan atractivos, en partepor lo que podemos predecir de ellos.

En síntesis, la TM rudimentaria pudo evolucionar porque, entre losanimales sociales, la empatía refleja y la atención conjunta son ambasemocionalmente adaptativas y tienen un componente asociado con larecompensa. Los individuos motivados a atender los estados de conducta,de atención y emocionales de los demás son más susceptibles de interac-tuar positivamente con otros y establecer vínculos sociales estrechos. Esosvínculos sociales estrechos, por otro lado, contribuyen al éxito reproduc-tivo. La variación individual en la cohesión de esos vínculos sociales, delos niveles de estrés y de la respuesta a retos sociales, puede provenir dela motivación para atender y participar en las interacciones sociales másque de la variación en la capacidad cognitiva.


MÉTODOSLos datos se derivaron de un estudio a largo plazo con babuinos chacmasalvajes (P. Hamadryas ursinus) en la reserva Moremi Game, Botswana. El grupoha estado bajo observación desde 1978. El parentesco materno es conocido paratodos los individuos. Las principales causas de mortalidad fueron el infantici-dio y la depredación (detalles en ref. 1: Onishi y Baillargeon 2005). Los análisis estadísticos fueron realizados con la utilización del programaestadístico R (versión 2.15; R Foundation for Statistical Computing). Para elanálisis del componente principal exploratorio se utilizó la función principaldel paquete psych con la rotación varimax por defecto. Para evaluar la relaciónentre los valores del componente principal y las variables dependientes, seutilizaron los modelos lineales mixtos (Imer in R), con la introducción de laidentificación femenina y el año como factores al azar.

AGRADECIMIENTOSAgradecemos a la oficina del Presidente de la República de Botswana y alDepartamento de Vida Silvestre y Parques Naturales por el permiso paratrabajar en la Reserva Moremi. Agradecemos a J. Beehner, T. Bergman, C.Crockford, A. Engh, M. Heesen, L. Moscovice, R. Wittig, K. Seyfarth, C. Shaw,M. Mokopi, y a A. Mokopi por su asistencia con la recolección de datos y a J.Silk y dos revisores anónimos por sus comentarios. La investigación fue apo-yada por la Fundación Nacional de Ciencia, los Institutos Nacionales de Salud,la Fundación Leakey, la National Geographic Society y la Universidad dePensilvania. La investigación fue aprobada por el Comité de Cuidado y UsoAnimal de la Universidad de Pensilvania (Protocolo no. 19001).Traducción de Bernardo Yáñez.


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LA EVOLUCIÓN DE LA CONCIENCIA:FILOGENIA, ONTOGENIA

Y SU SURGIMIENTO A PARTIR DE LA ANESTESIA GENERAL

GEORGE A. MASHOURa

MICHAEL T. ALKIREb

ABSTRACT. Are animals conscious? If so, when did consciousness evolve? We addressthese long-standing and essential questions using a modern neuroscientific approachthat draws on diverse fields such as consciousness studies, evolutionary neurobiology,animal psychology, and anesthesiology. We propose that the stepwise emergence fromgeneral anesthesia can serve as a reproducible model to study the evolution of conscious-ness across various species and use current data from anesthesiology to shed light on thephylogeny of consciousness. Ultimately, we conclude that the neurobiological structureof the vertebrate central nervous system is evolutionarily ancient and highly conservedacross species and that the basic neurophysiologic mechanisms supporting conscious-ness in humans are found at the earliest points of vertebrate brain evolution. Thus, inagreement with Darwin’s insight and the recent “Cambridge Declaration on Conscious-ness in Non-Human Animals,” a review of modern scientific data suggests that thedifferences between species in terms of the ability to experience the world is one of degreeand not kind.

La biología evolutiva es una piedra angular de las ciencias de la vida y porende de las neurociencias y, sin embargo, el surgimiento de la concienciadurante la evolución sigue siendo poco claro. En la medida en que la teoríade la evolución comenzó a eclipsar tanto las explicaciones religiosas comolas doctrinas de la Ilustración respecto a la singularidad de la concienciahumana, empezó a hacerse patente que la conciencia debía tener un puntode aparición en la evolución, y que éste probablemente ocurrió antes delHomo sapiens. Darwin se preguntó sobre el origen de la conciencia ydespués del Beagle, sus investigaciones sobre esta cuestión claramente lecausaron fuertes dolores de cabeza. Uno de ellos puede enunciarse comola distinción filosófica del siglo XX entre la conciencia fenoménica y laconciencia de acceso (Block 2007). La conciencia fenoménica se refiereúnicamente a la experiencia subjetiva, mientras que la conciencia de acceso

aDepartamento de Anestesiología y Neurocirugía, Programa de Posgrado en Neurociencias, Escuela deMedicina de la Universidad de Michigan, Ann Arbor, MI 48109. bAdministración de Veteranos del Sistema deSalud de Long Beach, Departamento de Anestesiología y Atención Perioperatoria, Centro para la Neuro-biología del Aprendizaje y la Memoria, Universidad de California, Irvine, CA 92697. / [email protected] /GAM y MTA escribieron el artículo.


incorpora (entre otros procesos) la habilidad para reportar verbalmentetales experiencias (otras distinciones relacionadas con la conciencia sepueden encontrar en la Tabla 1). De este modo, el científico, al buscarindicios objetivos de los eventos subjetivos, está limitado básicamente alas manifestaciones de acceso de conciencia de los humanos, que son unobstáculo para el estudio de los antecedentes de la evolución de la con-ciencia en nuestra especie. Sin embargo, podríamos consolarnos con lamáxima de que “la ontogenia recapitula la filogenia” y buscar pistas en eldesarrollo humano. Desafortunadamente, la teoría de la recapitulación deHaeckel no es científicamente sólida, e incluso si fuera aplicable a este caso,estaríamos todavía constreñidos por la muy alta probabilidad de que losbebés desarrollen conciencia fenoménica antes que conciencia de acceso.Para superar las limitaciones de identificar el nacimiento de la conciencia,necesitamos un modelo experimental reproducible donde: (i) en un puntoconcreto y medible la conciencia surge de la inconciencia, (ii) la concienciafenoménica y de acceso o están estrechamente yuxtapuestas o se colapsan,(iii) es posible la evaluación de la estructura neuronal y la función. En esteartículo consideramos los enfoques descendente (top-down) y ascendente(bottom-up) de la conciencia no humana, y el surgimiento de la concienciaa partir de la anestesia general como un modelo para la evolución de lasubjetividad.

EL ENFOQUE DESCENDENTE (TOP-DOWN) Y ASCENDENTE (BOTTOM-UP) A LA CONCIENCIA

Para ubicar el nacimiento de la conciencia en la escala evolutiva será útilconsiderar los mecanismos neuronales básicos que parecen estar involu-crados en la conciencia humana (Baars 2005; Blumenfeld 2011; Crick 1994;Damasio 1999; Denton 2005; Edelman, Tononi 2000; Tononi 2004). Fuenotoria la distinción entre conciencia fenoménica y conciencia de acceso,pero la conciencia fenoménica en sí misma refleja la disociación entre dosprocesos neurobiológicos, el de percatarse y el de estar alerta (Jones 2003;Laureys 2005; Lydic, Baghdoyan 2005; Paus 2000; Schiff, Plum 2000) (Tabla1). El percatarse se refiere al contenido de la conciencia (una manzana rojaen contraste con un cielo azul), mientras que el estar alerta refiere a unaactivación cerebral y al nivel de conciencia (estar alerta en contraste conestar somnoliento, dormido o anestesiado). Varias teorías actuales sobrela conciencia proponen que la corteza es el lugar primario que contienelos correlatos neuronales del percatarse (Seth, Baars, Edelman 2005;Brown, Purdon, Van Dort 2011; Crick, Koch 2003; Franks 2008; Tononi,Edelman 1998; Van der Werf, Witter, Groenewegen 2002), mientras quelas estructuras subcorticales de la línea media cerebral proveen influjosascendentes a la corteza cuando estamos alertas (Brown, Purdon, VanDort 2011; Franks 2008; Van der Werf, Witter, Groenewegen 2002). Explo-


remos ahora los enfoques descendente (top-down) y ascendente (bottom-up)de la conciencia

El enfoque descendente (top-down)Seth, et al. (2005) proponen tres razones fisiológicas principales que sus-tentan la importancia de la neocorteza en el proceso de la conciencia.Primera, en prácticamente todos los mamíferos y aves durante el estadode alerta el electroencefalograma se caracteriza por una actividad desin-cronizada, de alta frecuencia y de baja amplitud. Durante la depresión delos niveles de conciencia, el patrón cambia a uno de baja frecuencia yactividad de alta amplitud, como en los movimientos oculares no rápidosde sueño (NREM), los estados mínimamente conscientes y la anestesia. Demodo que el cambio de un estado dependiente de las propiedades de ladetonación eléctrica de las neuronas de la neocorteza varía de acuerdo acuán alertas estemos, y apoya fuertemente la idea de que la actividadneuronal cerebral (y particularmente de la neocorteza) es un requisitonecesario para la conciencia (Revonsuo 2006).

En segundo lugar, la conciencia parece estar más específicamente rela-cionada con la actividad neuronal del sistema tálamo-cortical. Bajo estaperspectiva, se cree que las estructuras de la línea media cerebral del troncoencefálico y del mesencéfalo son importantes para que la corteza semantenga en el estado de despierto o de alerta. También se piensa que lasregiones corticales que sirven como módulos cognitivos específicos coad-yuvan a los contenidos de la experiencia consciente. La idea de que ciertasregiones cerebrales son más importantes que otras para generar los con-tenidos de la conciencia es también apoyada por diversos hechos neuro-lógicos básicos. Por ejemplo, una persona podría sufrir la pérdida delcerebelo o de amplias porciones bilaterales de los lóbulos temporalesmedios, incluyendo la amígdala y el complejo hipocampal, y podría noquedar inconsciente. Sin embargo, un daño focalizado en áreas específicasdel tejido cortical puede cambiar el contenido de la conciencia de unapersona en forma tal que simule la pérdida de la función asociada al áreaespecíficamente dañada. Las lesiones corticales pueden así redundar endeficiencias específicas de la conciencia, tales que uno podría ser yaincapaz de hablar, percibir el color, o identificar las partes de uno mismocomo propias (Aguirre, Zarahn, D’Esposito 1998). Por su parte, un dañoen las estructuras inferiores de la línea media cerebral probablementepodría alterar el nivel de conciencia (i.e., el estado de alerta) sin necesaria-mente alterar sus contenidos.

MASHOUR; ALKIRE / CONCIENCIA / 55

TABLA 1. Definiciones relevantes para la conciencia.

TÉRMINOS EXPLICACIÓN

El problema sencillo de la conciencia versus el complicado

Esta distinción fue creada por el filosofo David Chalmers. Losproblemas “sencillos” de la conciencia (que son fáciles sólo enprincipio) incluyen el entendimiento de la base neural de ladetección de rasgos, la integración, el reporte verbal, etc. El

problema complicado es el de la experiencia; incluso sientendemos todo lo relacionado con la función neuronal, no está

claro como ello podría explicar la subjetividad.

El estado de alerta Los filósofos y neurocientíficos cognitivos utilizan el término‘percatarse’ para referirse únicamente a la experiencia subjetiva.

En la anestesiología clínica, el uso del término ‘percatarse’(erróneamente) abarca tanto a la conciencia como a la memoria

episódica explicita.

La vigilia versus el percatarse

La vigilia se refiere al estado de alerta del cerebro, que puedemanifestarse por ciclos de dormido-despierto y puede ocurrir

incluso en condiciones patológicas de inconciencia como en losestados vegetativos. Por tanto, el estar alerta puede disociarse

del estar consciente.

La conciencia fenoménica versus la conciencia de acceso

La conciencia fenoménica es la experiencia subjetiva en símisma, mientras que la conciencia de acceso es aquella que seencuentra disponible para otros procesos cognitivos (como la

memoria de trabajo o el reporte verbal).

La conciencia externa versus la interna

La conciencia externa es la experiencia de los estímulosmedioambientales (como el sonido de una orquesta), mientras

que la conciencia interna es una experiencia endógena (tal comoun estado de somnolencia).

La conciencia versus la capacidadde respuesta

Un individuo puede experimentar plenamente un estímulo(como la instrucción “abre los ojos”) pero no ser capaz de

responder (como cuando durante una cirugía el paciente estáparalizado pero consciente).

Los niveles de conciencia versus el contenido de la conciencia

Los niveles de conciencia incluyen distinciones como estar alertaversus adormecido versus anestesiado, mientras que los

contenidos de la conciencia refieren a aspectos fenoménicosparticulares tales como una rosa roja versus una pelota azul.

Se ha postulado que las oscilaciones tálamo-corticales son de crucialimportancia para la conciencia porque ayudan a integrar módulos cogni-tivos funcionalmente diversos y espacialmente distintos de la corteza(Schmid, Singer, Fries 2012; Saalmann, Pinsk, Wang, Li, Kastner 2012). Lainteracción entre segregación e integración es un objetivo fundamental dela teoría de información integrada de la conciencia (Tononi 2004; Tononi2012). La capacidad del sistema tálamo-cortical para lograr tanto la inte-gración como la diferenciación se refleja en los niveles superiores de Phi,una propuesta de medición para la conciencia (Tononi 2004). La Phi reflejala cantidad de información generada por un sistema integrado más allá dela información contenida dentro de los componentes del sistema. Enprincipio, esta medición captura la propiedad que emerge del sistema (laconciencia), que no puede reducirse causalmente a los subsistemas indi-viduales (regiones particulares del cerebro). Se pronostica que la Phidisminuye durante el sueño y las convulsiones; la evidencia preliminarindica que también disminuye durante la anestesia (Lee, Mashour, Kim,


Noh, Choi 2009), posiblemente debido a un deterioro en el acoplamientode los picos de actividad neuronal de amplio alcance (Lewis, et al. 2012).Aunque la teoría de la información integrada de la conciencia está aún pordemostrarse de manera definitiva, es un paradigma eje que puede darinformación sobre la evolución de la conciencia desde la perspectiva delas redes. Las criaturas con sistemas de redes cerebrales que son capacesde generar altos valores de Phi tienden a estar más conscientes (Edlund,et al. 2011).

En tercer lugar, la actividad cerebral distribuida parece correlacionarsecon la actividad consciente. Los insumos sensoriales se extienden rápida-mente desde la corteza sensorial hacia las áreas parietal, temporal yprefrontal (Dehaene, Sergent, Changeux 2003). Esta dispersión de la acti-vidad cortical también se asocia a la retroalimentación local constante queacontece a lo largo del camino, seguido poco después por una retroalimen-tación de amplio alcance que va de las estructuras anteriores a las poste-riores (Lamme 2006). Se considera que estas conexiones de amplio alcanceson importantes para los aspectos de la experiencia de la conciencia (comolo es el percatarse) (Singer 1993) y parecen suprimirse preferentementedurante la anestesia general (Lewis, et al. 2012, Schröter 2012). En particu-lar, hay evidencia sólida de que las redes que van de la corteza frontal a laparietal se asocian con el percatarse a través de múltiples modalidadessensoriales (Blumenfeld 2012; Fahrenfort, Scholte, Lamme 2008; Gaillard,et al. 2006). La red lateral frontoparietal juega un papel en la mediación dela conciencia del entorno, mientras que la red frontoparietal media juegaun papel en la mediación de los estados conscientes internos tales comoel soñar y la atención dirigida internamente (Boly, et al. 2007; Denton,McKinley, Farrell, Egan 2009). Se ha hecho cada vez más claro que ladireccionalidad de la comunicación de la red corticocortical es relevantepara el procesamiento consciente. El procesamiento de la información enla dirección caudal a la rostral (proalimentación) está asociada al procesa-miento sensorial que puede ocurrir en ausencia de la conciencia (p.ej., laanestesia general, la imprimación) (Gaillard, et al. 2007; Imas, Ropella,Ward, Wood, Hudetz 2005). En contraste, el procesamiento de informa-ción en dirección rostral a caudal (retroalimentación o reaferencia cortical)se ha asociado a la experiencia en sí misma que es preferentementeinhibida por los anestésicos generales (Imas, Ropella, Ward, Wood, Hu-detz 2005; Ku, Lee, Noh, Jun, Mashour 2011; Lee, et al. 2009).

La visión neocortical de la conciencia se origina, en parte, del análisistemprano de las diferencias cerebrales entre especies, las cuales sugierenque las capacidades de conciencia aumentaron conforme evolucionó elcerebro desde una organización reptiliana más primitiva, pasando por losmamíferos (o, con un sistema límbico paleomamífero), hasta llegar a unaorganización neomamífera, caracterizada por una neocorteza intrincada


con múltiples pliegues. Esta conceptualización de la evolución cerebralque ocurriera en etapas durante las cuales los cerebros más ‘avanzados’—junto con su ampliado repertorio de comportamiento— se formaroncon base en la estructura de las primeras formas, fue popularizada porMaclean como el “cerebro trino” (Maclean 1990). En gran medida, estavisión de la evolución del cerebro actualmente se considera errónea(Emery, Clayton 2005; Jarvis, et al. 2005). Tal visión ofreció una conceptua-lización sencilla para vincular la estructura del cerebro con la función ysugirió periodos en el tiempo evolutivo sobre cuando pudieron habersurgido las distintas conductas. Los descubrimientos más recientes, sinembargo, refutan fuertemente el modelo del cerebro trino, especialmenteel concepto de una neocorteza que se desarrolló posteriormente (fig. 1)(Véase www.pnas.org/ content/110/supplement-2/10357/F1)(Emery, Clay-ton 2005). Resulta que un precursor de la neocorteza estaba ya presenteen los vertebrados menos evolucionados, afirmación que se basa en algu-nos aspectos de la conectividad y la homología de una expresión antiguadel factor de transcripción (Striedter 2005). El patrón estructural básico deun tronco encefálico, un mesencéfalo y un prosencéfalo, no necesitareinventarse completamente cada que surgía una nueva especie. Más bien,como varios nichos ecológicos fueron explotados por varias criaturas, lasregiones cerebrales mejores adaptadas para mejorar la supervivencia enel ambiente local fueron preservadas para el desarrollo posterior (Emery,Clayton 2005).

El enfoque ascendente (bottom-up) de la concienciaDesde el descubrimiento del sistema de activación reticular ascendente deMoruzzi y Magoun a finales de los años cuarenta (Moruzzi, Magoun 1949),ha sido bien establecido el papel fundamental y permisivo del estado dealerta en la generación de los estados conscientes. Ahora está claro que unacantidad de núcleos específicos y de tipos específicos de células del troncoencefálico, el mesencéfalo, el prosencéfalo basal, y el diencéfalo, envíansus largos axones por toda la corteza para aumentar el estado de alerta ypara generar un ambiente neuroquímico en la corteza que es capaz demantener la conciencia (Lydic, Baghdoyan 2005). El papel del estado dealerta en la regulación de los niveles de la conciencia se ha establecidoclaramente en conexión con los niveles de supresión de conciencia, comosucede durante el sueño o durante el estado de coma (Laureys, Owen,Schiff 2004). El cómo la maquinaria del estado de alerta interactúa con laconciencia, durante manipulaciones cognitivas y conductuales más suti-les, es objeto de estudio de gran parte de la investigación actual (Cahill,Alkire 2003; Coull, Jones, Egan, Frith, Maze 2004; Devilbiss, Page, Water-house 2006). No obstante, gracias al estudio del estado de alerta y de suconexión con la emoción (McGaugh 2005, Paus 2001), se hacen otras


correlaciones que dan una luz más moderna a las últimas investigacionesde Darwin.

Darwin pasó los últimos años de su carrera investigando las similitudesy diferencias de las expresiones emocionales en el hombre y en los anima-les (Darwin 1872). Pensaba que si los animales muestran emociones através expresiones conductuales, y el hombre es un animal, entonces laexpresión conductual de las emociones en el hombre debió tener unaevolución neurobiológica similar a la de los animales capaces de expresaremociones parecidas. Dicho de otra manera, antes de que el conductismodominara la neurociencia, Darwin vio cómo las similitudes en la expresiónemocional de distintas especies posiblemente reflejaban la ocurrencia deestados mentales similares, que sólo tenían sentido dentro de una teoríaevolutiva. Un estudio moderno de la vida emocional de los animales revelala similitud fundamental de las estructuras cerebrales que subyace a lasreacciones afectivas en los animales y en los humanos (Panksepp 2011).

La conciencia no pudo haber surgido de la necesidad de hacer unarepresentación interna del mundo exterior, sino más bien como unaextensión de influencias emocionales primitivas muy básicas o primordia-les. Tales influencias emocionales generarían en el organismo la respuestade estar alerta, lo cual prepararía su cerebro para la acción. Esta hipótesisha sido bien elaborada por Denton en su libro sobre las emociones primor-diales (Denton 2005). Postula que los instintos más básicos, como la sed, lanecesidad de respirar, el hambre y el deseo sexual, son los puntos departida que definen la evolución del cerebro consciente (Denton, McKin-ley, Farrell, Egan 2009). Esta idea implica el concepto de intención, el deseoy la selección de acciones, donde la intención básica del movimiento esestar al servicio de la realización del deseo. Como observó Darwin (1872):“Tan fuertemente asociadas están nuestras intenciones y los movimientos,que si deseamos ansiosamente mover un objeto en una dirección, apenaspodemos evitar mover nuestro cuerpo en la misma dirección, aunquepodamos ser muy conscientes de que esto podría no tener influenciaalguna”.

La conducta básica de un organismo es impulsada por una necesidadfisiológica fundamental de mantener la homeostasis. Esas células y siste-mas que se utilizan para monitorear y mantener el ambiente interno sonlos referidos interorreceptores (Denton 2005). Las conductas básicas queimpulsan la homeostasis son tan evidentes que datan de los primerosorganismos multicelulares que necesitaban un sistema vascular para pro-porcionar nutrientes a aquellas células no expuestas directamente al en-torno. Las criaturas que pudieron satisfacer sus necesidades homeostáticasbásicas son aquellas que sobrevivieron; aquellas que no pudieron, seextinguieron. Las estructuras cerebrales necesarias para generar el estadode alerta y las respuestas emocionales primitivas generalmente se locali-


zan en el tronco encefálico, el mesencéfalo y el sistema límbico, y son tanantiguas como la radiación vertebrada misma (Jing, Gillette, Weiss 2009).

Un trabajo reciente sobre la lamprea, un pez sin mandíbula cuyoancestro común es la base de todos los vertebrados de hace más de 500millones de años, ha revelado lo antigua que es la neuroanatomía y laneuroquímica necesarias para la selección de acciones. Los resultadosrevelan que el sistema de respuesta motora conductual de la lamprea tieneuna complejidad similar a la de los vertebrados superiores que son capacesde regular el comportamiento por rutas de respuesta motoras tanto direc-tas como indirectas de los ganglios basales (Stephenson-Jones, Ericsson,Robertson, Grillner 2012). En otras palabras, la lamprea es capaz tanto deoptar por llevar a cabo una respuesta motora, como de inhibir el desem-peño de otras posibles respuestas. Por tanto, son capaces de tomar unadecisión dependiendo de la situación con la que se enfrenten. Esta “reduc-ción de incertidumbre” (una definición clásica de la información) en laselección de la acción puede ser el precursor de los estados informativossuperiores de la conciencia característica de los humanos. En la siguientesección abordaremos la relación entre la conducta motora y la conciencia.

Las capacidades neocorticales más complejas ofrecieron una ventajaadaptativa a los cerebros más complejos para dar a los organismos unamayor comprensión de su entorno, aunque estos sistemas se transforma-ron con el tiempo y utilizaron la información sensorial del entorno o delos extereoreceptores (Denton 2005). Denton ilustra este punto con elejemplo de una rana deshidratada colocada cerca de una fuente de aguabajo el sol. La rana tiene una limitada capacidad en su sistema visual ycuando se coloca cerca de una fuente de agua generalmente morirá sinmoverse, a menos que caiga en el agua por accidente. Si, por casualidad,la rana encuentra el agua, la beberá, lo cual sugiere que funcionan susinteroreceptores. En contraste, el sistema visual mucho más evolucionadode la lagartija, le permite ver el agua y beber inmediatamente, lo cualsugiere que su cerebro más evolucionado lidia más exitosamente con laspercepciones mediadas por los exterorreceptores. Este acoplamiento entreun sistema de necesidad que se basa en lo interno y un sistema de alertaque se basa en la situación, probablemente sea la base del surgimiento dela conciencia, y corresponde estrechamente con la maquinaria mental delos humanos en la generación del estado de despierto y el estado de alerta.

Los centros del estado de alerta del tronco encefálico en su mayor partese yuxtaponen con las entradas sensorio-motoras y con las salidas de losnervios craneales, que proporcionan a la cabeza y al cuello de la criaturala capacidad de orientarse en su ambiente y también le proporcionan unaplataforma estable para poder percibir su entorno. La salida motora de losnervios craneales está fundamentalmente relacionada con la expresión deemociones en todos los vertebrados, y es probable que emane de la más


antigua relación predador-presa. En esencia, una mandíbula abierta im-plica comida para el depredador, y si la caza tiene éxito, probablementepuede estar asociada a las sensaciones internas de logro de la meta/tareaque permitiría satisfacer la necesidad básica de alimento del predador. Estarealización de la meta/deseo probablemente tendría el valor de refuerzopositivo para el organismo y fácilmente podría conjeturarse que promue-ve estados internos comparables con una sensación de placer (Panksepp2011). Para la presa, una boca abierta hacia él podría ciertamente ser causade alarma, provocando una respuesta inmediata de escape que, si esexitosa, podría estar asociada a un estado interno de mayor alerta y miedo(Panksepp 2011). Así, las emociones más básicas y los estados de alertapodrían estar asociados a redes de retroalimentación interna que sirvenpara orientar la conducta del organismo hacia el mejor resultado posibleen la situación. Esta maquinaria de estado de alerta emocional subyaceesencialmente a todas las alternativas de comportamiento del cerebro delos vertebrados.

LA CONCIENCIA EN ESPECIES NO HUMANAS Si la conciencia evolucionó junto al desarrollo encefálico del sistemanervioso central, entonces su aparición debe, en principio, poder ubicarseen un punto concreto del árbol de la evolución. Darwin pensó que lasdiferencias cognitivas entre las especies debía ser de grado y no de natu-raleza. Esta conclusión es consistente con la reciente declaración de Cam-bridge, ocurrida el 7 de julio de 2012, en la primera conferencia anual enmemoria de Francis Crick sobre la conciencia. Un prominente grupo decientíficos declaró formalmente, en un documento titulado “Declaraciónde Cambridge sobre la conciencia en animales no humanos”, que lasestructuras neurobiológicas necesarias para la conciencia no son única-mente humanas (Low 2012). Esta declaración afirma esencialmente que lacapacidad de conciencia probablemente surgió en estadios evolutivosmuy tempranos, y que los procesos que subyacen a la conciencia de loshumanos son probablemente característicos de muchas criaturas vivien-tes. De acuerdo con la declaración, basándonos en una cantidad de consi-deraciones de la anatomía comparada del cerebro y el conocimiento actualsobre la neurobiología de la conciencia, parecería casi seguro que algunaforma de conciencia está presente en todos los mamíferos y podría habersurgido en el punto evolutivo de la bifurcación de los amniotes.

Mucho antes de la declaración de Cambridge, algunos pensadoresexpresaron serias preocupaciones sobre la atribución de niveles superioresde conciencia para todos los seres vivientes. René Descartes, a menudoconsiderado como el filósofo padre de la distinción mente-cuerpo, cues-tionó si un yo consciente surgió en el reino animal. Evitó atribuir un yoconsciente a un animal en particular porque al hacerlo reconoció que


podría verse obligado a atribuir un yo consciente a todos los animales. Esteenfoque de todo o nada no reflejaba una perspectiva de la teoría de laevolución que diera pie a la posibilidad de un continuo en la conciencia.Esta continuidad también presentó dificultades. Como señaló Gallup, aldiscutir la aparición de la conciencia en los animales (Gallup 1985), “¿dón-de trazamos la línea?”. Por un lado, podríamos decidir no trazarla, lo cualpresumiría que todos los seres vivos son sensibles, conscientes y atentos.Mientras que los datos estén incompletos, el tema debe tomarse en serio.La vida en este planeta contiene varios millones de especies diferentes, lamayoría son microrganismos, plantas e insectos. Dudo que haya un para-mecio, un rosal, o una termita viva que se percate de su propia existenciao tenga la capacidad de convertirse en el objeto de su propia atención”.Con la afirmación de Gallup, comenzamos a ver la necesidad de aclararcómo o por qué asociamos ciertos comportamientos a la experienciasubjetiva, así como la necesidad de estudiar algunas definiciones opera-cionales de la “conciencia”.

Para identificar el origen de la sensación de conciencia a lo largo de lalínea de tiempo evolutiva es provechoso considerar un elemento comúnque podría vincularse a la conciencia de las especies, en lugar de enfocarseen las cualidades aparentemente únicas de la experiencia humana comola autorreflexión. Además, este elemento común probablemente debarelacionarse con una conducta dirigida a una meta o un patrón de respues-ta que confiere una ventaja adaptativa en un entorno determinado. En elmismo tesón de filósofos como Merleau-Ponty y de neurocientíficos comoRudolfo Llinás y György Buzsáki, apoyamos la motilidad (también cono-cida en este contexto como motricidad) como un fuerte candidato para elprincipio evolutivo de la conciencia (Cotterill 2001, Goodrich 2010). Con-sideremos, por ejemplo, al paramecio unicelular, el cual está cubierto convarios miles de cilios. Estos cilios pueden servir tanto para la función dedetección de estímulos ambientales como iniciar respuestas de motilidad(p.ej., atracción, rechazo) basadas en la naturaleza de esos estímulos. Esteejemplo preneural de una estructura única (es decir, los cilios y su activi-dad coordinada) que media tanto la sensación como la respuesta, resultaintrigante pero no establece la primacía de la motilidad como el núcleo dela conciencia. Quizá un caso más llamativo es el de la ascidia sésil de mar,que posee estructuras neurales transitorias sólo durante la etapa larval(Llinas 2001). Los ganglios neuronales y el procesamiento sensorial prin-cipal de la ascidia sésil de mar le permiten encontrar un ambiente localadecuado y una superficie submarina a la cual fijarse. Sin embargo, des-pués de lograr esta meta el tejido neural es digerido, lo cual sugiere un rolexclusivamente relacionado con el movimiento. Aunque es poco probableque el paramecio y las ascidias tengan experiencia fenoménica, estosejemplos tempranos de la sensibilidad al servicio de la motilidad nos


permiten iniciar la búsqueda de los orígenes neurobiológicos de la con-ciencia en estructuras filogenéticamente conservadas.

¿CUÁL ES EL “CENTRO” NEURONAL DE LA CONCIENCIA?Para identificar qué aspectos de la maquinaria mental deben ser el foco deconsideración evolutiva de la conciencia, necesitamos identificar los corre-latos neuronales del centro más primitivo de la conciencia humana. Elcampo aún emergente de los estudios sobre la conciencia ha sido domina-do en la última década por la búsqueda de los correlatos neuronales de laconciencia, que se han definido como los estados cerebrales específicos ymínimamente adecuados correspondientes a los estados de conciencia(Tononi, Koch 2008). Con todo, los estudios del contenido de la conciencia(p.ej., el percatarse de una rosa roja dentro de nuestro campo visual) yaasumen un cerebro consciente. Así, la actividad neural o la estructuraidentificada en estos paradigmas corresponde a un contenido específicodentro de una conciencia prexistente (Hohwy 2009). Estudiar el nivel deconciencia (digamos, el estado de alerta) también está lleno de dificultades.Por ejemplo, la transición de un estado completamente consciente a unestado inconsciente principalmente nos dará información de los correlatosnecesarios para el espectro total del estado de alerta de la concienciahumana, más que sus requisitos fundamentales o mínimos. Adicionalmen-te, también debemos lidiar con el cómo identificar el verdadero correlato(o sustrato) de la conciencia, en contraste con los prerrequisitos neuraleso las consecuencias neuronales de la conciencia (Aru, Bachmann, Singer,Melloni 2012; de Graff, Hsieh, Sack 2012).

Para abordar algunas de estas dificultades, un estudio reciente explorólos correlatos neuronales de una forma primitiva de la conciencia quesurge a partir de la aparición de la anestesia general (Långsjö, et al. 2012).Con la anestesia, el nivel de conciencia puede ser manipulado como unavariable experimental y los cambios resultantes en la actividad cerebralpueden entonces determinarse con varias técnicas neurofisiológicas y deneuroimagen. Diversos estudios han examinado qué sucede con la activi-dad cerebral cuando se remueve la conciencia con anestesia (Alkire, Hu-detz, Tononi 2008; Brown, Lydic, Schiff 2010). Aun así, pocos estudios haninvestigado los correlatos de la conciencia asociados a su recuperacióndespués de un periodo de anestesia (Bonhomme, Boveroux, Brichant,Laureys, Boly 2012; Friedman et al. 2010; Lee, Muller, Noh, Choi, Mashour2011; Xie, et al. 2011). En un estudio reciente de hombres voluntarios sanosse utilizó una tomografía por emisión de positrones (PET) para investigarlos correlatos neuronales de la recuperación de la conciencia de los anes-tésicos intravenosos propofol y dexmedetomidina (Långsjö, et al. 2012). Elorden de la transición del estado es importante porque la investigación de


la conciencia a la inconciencia puede producir una variedad de descone-xiones no específicas debido a efectos de la droga que no necesariamentejuegan un papel fundamental en la conciencia. La aparición de la concien-cia (a juzgar por la recuperación de la respuesta ante una instrucción) secorrelacionó principalmente con la actividad del tronco encefálico (locuscoeruleus), el hipotálamo, el tálamo y la corteza cingulada anterior (áreaprefrontal media). Sorprendentemente, hubo poca actividad neocorticalque se correlacionara con esta forma primitiva de conciencia. La conecti-vidad fronto-parietal parece ser la respuesta cortical clave, lo cual ha sidoconfirmado utilizando electroencefalografía (Lee, Muller, Noh, Choi, Mas-hour 2011) en estudios de la conciencia y la anestesia. Se encontraronresultados similares en otro estudio de imagen que investigaba la apariciónde la conciencia durante el sueño (Balkin, et al. 2002). En el estudio delsueño, las estructuras del estado de alerta de la línea media del tálamo yel tronco encefálico también recuperaron bien la función antes de recupe-rar la conectividad cortical. Así, el núcleo de la conciencia humana pareceestar asociado principalmente a estructuras filogenéticamente antiguasque median el estado de alerta y que son activadas por emociones primi-tivas (Denton, McKinley, Farrell, Egan 2009; Liotti, et al. 2001) en conjun-ción con patrones de conectividad limitada en las redes fronto-parietales(Brusseau 2008; Merker 2007) (Fig. 2).

El surgimiento de la conciencia a partir de la anestesia general puedeser de particular interés para la biología evolutiva, tal como se observaclínicamente cuando se va de funciones homeostáticas primitivas (comorespirar), a evidencia del estado de alerta (como la sensibilidad al dolor oel abrir los ojos), a la conciencia del entorno (como lo evidencia la capaci-dad de seguir una orden), o a las funciones cognitivas superiores. Adiferencia de la aparición de la conciencia hace millones de años en lafilogenia o en los meses de gestación durante la ontogenia; la recuperaciónde la conciencia tras un estado anestésico es un modelo reproducible quepuede ser observado en tiempo real en un transcurso de horas. La inves-tigación multimodal con el uso de la neuroimagen y la neurofisiología, enconjunción con la observación clínica y la evaluación cognitiva, podríadescubrir cambios claves en la activación neuronal o en la organización delas redes que sustentan el procesamiento consciente. Por ejemplo, podríautilizarse la electroencefalografía de alta densidad durante la recuperacióna partir de la anestesia general para medir la Phi y así ayudar a delimitarel umbral de conciencia emergente en los seres humanos. Posteriormente,tal umbral podría ser comparado con el de otras especies en estado devigilia para determinar el valor relativo con relación a la ubicación neuro-nal de la conciencia humana. Este enfoque podría aplicarse a una grancantidad de propiedades de la red cerebral, y evaluarse cuantitativamentecon métodos teórico gráficos (Stam, van Straaten 2012).


FIGURA 2. Estructuras del cerebro relacionadas funcionalmente con el estado primitivode estar alerta emocionalmente y la recuperación de la conciencia después de dormir ode la anestesia. La respuesta emocional primitiva de la necesidad de aire mostró activa-ciones en el tronco encefálico y regiones del cíngulo anterior; también se observaronalgunos cambios en el tálamo (Liotti, et al. 2001). El estado subjetivo de estar alerta mostróregiones similares en un estudio funcional de MRI relacionado a eventos como el verimágenes. Reproducido con permiso de (Hayama, et al. 2012). Se observó activación enla línea media del tálamo y en el cíngulo anterior con neuroimagen PET justo cuandoresurgía la conciencia después de estar dormido o anestesiado. Reproducido con permisode (Balkin et al. 2002; Långsjö, et al. 2012). Se observó normalidad en el tronco encefálico,el tálamo y la neuroanatomía del cíngulo cuando había actividad conciente del cerebro.

Los enfoques de red —que tienen gran aplicación en las matemáticas,la biología, la informática y la sociología— podrían ser particularmenteatractivos para probar hipótesis en diversas especies, donde podrían surgirsistemas cognitivos funcionalmente similares aun con estructuras neuro-biológicamente distintas. Por ejemplo, la corteza mamífera y el palio aviarson histológicamente distintos (Tabla 2) (Butler 2008), pero pueden servirpara funciones similares a las de una red, y que podrían evaluarse ycompararse cuantitativamente con resultados humanos. La anestesia ge-neral representa una forma de retroceder el reloj evolutivo de la funcióncognitiva en los humanos y —dependiendo de la “profundidad” y laduración de la exposición a la anestesia— permite que los investigadoresobserven la recuperación de la función neuronal en una manera quepodría recapitular la filogenia.

Aunque con dificultades (que incluyen la contaminación de la concien-cia de acceso a partir de que el lenguaje está involucrado en la evaluaciónde la recuperación de la conciencia después de la anestesia), las ventajasdel surgimiento de la conciencia a partir de la anestesia como un modelode la evolución son la conveniencia, la reproducibilidad, la observación entiempo real, la posibilidad del reporte subjetivo de experiencias (en expe-rimentos con humanos), y la disponibilidad de la investigación neurocien-tífica en múltiples especies.

¿CUÁNDO SURGIÓ LA CONCIENCIA DEL MUNDO?Experimentos recientes de anestesia general en humanos sugieren queestructuras filogenéticamente antiguas del tronco encefálico y el diencé-falo —con cierta participación neocortical— son sustento suficiente de laconciencia primitiva. ¿Dónde, entonces, surge la conciencia dentro de laescala evolutiva? Uno podría estar tentado a concluir que la concienciacomenzó a partir de nuestros ancestros mamíferos que evolucionaron másallá de los reptiles y sus predominantes cerebros subcorticales. Sin embar-go, los hallazgos paleontológicos indican que la línea sinápsida que dioorigen a los mamíferos y que la línea de los saurópsidos que dio lugar a losreptiles y las aves, ambas se bifurcaron en un mismo punto a partir de lalínea anápsida primitiva hace aproximadamente 315 millones de años(Warren, et al. 2008). Además, hay evidencia significativa de que las avestienen una capacidad de cognición superior e incluso de conciencia (But-ler, Cotterill 2006). Por ejemplo, hay evidencia de que las aves tienenmemoria episódica explícita (es decir, memoria consciente de un evento)(Emery, Clayton 2004) y teoría de la mente (es decir, pueden atribuireventos mentales subjetivos a otro ser) (Emery, Clayton 2001). Por tanto,sería erróneo intentar identificar un sólo punto en el cual surge la concien-cia, porque la evidencia sugiere que la conciencia evolucionó a lo largo dedos líneas independientes. Como han señalado Butler et. al (Butler, Man-ger, Lindahl, Arhem 2005), las aves y los mamíferos comparten una canti-dad de rasgos homólogos a pesar de su divergencia evolutiva, incluyendoun dramático incremento en la proporción de cerebro-cuerpo (compara-dos con los reptiles), homeotermia, extenso cuidado parental de la de-scendencia, bipedismo habitual, distintas etapas de sueño, e interaccionessociales complejas. La neurobiología también refleja avances homólogos,particularmente en la neocorteza de los mamíferos y en el palio aviar(Tabla 2)(Véase www.pnas.org/ content/110/supplement-2/10357/T2). Es-tos avances incluyen la aparición del procesamiento constante o retroali-mentación, que no se encuentra en los reptiles. Así, tanto las aves como losmamíferos primitivos están equipados con un sustrato neural consistentecon el procesamiento consciente: un tronco encefálico filogenéticamente


conservado; estructuras diencefálicas como el tálamo y el hipotálamo, yuna neocorteza asociativa (o su equivalente) con capacidad de procesa-miento constante. Todas estas estructuras parecen desempeñar el papelde núcleo neuronal de la conciencia primitiva en los seres humanos, comose ha demostrado en los experimentos realizados con anestesia general.

Se ha defendido el papel crucial que juegan las estructuras subcorticalesen la conciencia basándose fundamentalmente en observaciones clínicasde niños hidrocefálicos, que esencialmente están desprovistos de neocor-teza y que incluso así muestran algunos rasgos conductuales de conciencia(Merker 2007). Otros han intentado vincular los componentes del estadode alerta con los contenidos de la conciencia, haciendo énfasis en laactividad dinámica constante que ocurre en el tálamo o a lo largo delnúcleo reticular talámico, cuando se presenta la conciencia (Ward 2011,Min 2010). Así, el estudio de PET que demuestra que la aparición de laconciencia se correlaciona con un incremento de actividad en las regiones“primitivas” del cerebro, podría estar reflejando más bien una respuestaque se relaciona con el estado de alerta de poner a prueba al estímulomismo que a un estado de estimulación que está ocurriendo en el tálamo.En cualquier caso, los datos muestran claramente que los neurocircuitosasociados con el estado de alerta son fundamentales para la conciencia.Un estudio más reciente que investigó la codificación de la memoria a largoplazo mapeó también los correlatos neuronales de la alerta emocionalsubjetiva. Como se muestra en la figura 2, los correlatos neuronales de laconciencia del estado de alerta subjetiva inducidos al observar estímulosemocionales involucran activación de las mismas estructuras de alerta delmesencéfalo cuando se observan emociones primarias (Hayama 2012).

Con respecto a la ontogenia del Homo sapiens, se cree que los receptoressensoriales periféricos están presentes desde la semana 20 de gestaciónuterina. El anclaje del desarrollo del tálamo está presente desde alrededordel día 22 o 23 de la concepción, y se cree que las conexiones talamocorti-cales se forman aproximadamente desde la semana 26 de gestación (Brus-seau 2008). Alrededor del mismo periodo de gestación (semana 25-29), laactividad eléctrica de los hemisferios cerebrales cambia de un patrónaislado a uno más continuo, siendo apreciables las diferencias de dormi-do-despierto a partir de la semana 30 de gestación. Así, tanto los prerre-quisitos estructurales como funcionales de la conciencia se ubican en eltercer trimestre, con sus repercusiones en la experiencia de dolor dentrodel útero o en la cirugía neonatal. Es interesante destacar que se cree queel tercer trimestre del desarrollo humano es el periodo en el cual se pasala mayor cantidad de tiempo en sueño REM de toda la vida (Birnholz 1981).Este descubrimiento apoya la teoría ontogenética del sueño REM como unproceso de activación neuronal impulsado internamente que prepara a lacorteza en desarrollo para la llegada del influjo de estímulos sensoriales


durante el nacimiento. La teoría del sueño REM como una forma deprotoconciencia recientemente ha sido más elaborada (Hobson 2009).

¿CUÁNDO SURGE LA CONCIENCIA DEL YO?Un componente de la conciencia que parece vinculado a capacidadescognitivas superiores es la conciencia del yo, más que simplemente perca-tarse del ambiente. Una forma de probar esta posibilidad es utilizar lo quese conoce como la prueba de autorreconocimiento en el espejo (MSR)(Keenan, Gallup, Falk 2003). En 1970, Gallup encontró que los chimpancés,pero no los monos, eran capaces de pasar la prueba MSR (Gallop 1970). Estaprueba presupone que el sujeto experimental tiene suficiente habilidadcognitiva como para percatarse de sí mismo como una entidad distinta ala de otro coespecífico. Esta capacidad define entonces una forma deconciencia (es decir, la posibilidad de tener conciencia de la propia con-ciencia o de uno mismo). En el bien controlado experimento de Gallup, alos animales se les permitió tener primero una amplia exposición al espejopara que disminuyeran significativamente las respuestas sociales a lasimágenes reflejadas. La cantidad de respuestas sociales y la cantidad derespuestas autodirigidas se midieron antes de que los animales tuvieranuna marca inadvertidamente colocada en su frente o en su oído tras habersido brevemente anestesiados. Se permitió a los animales recuperarse dela anestesia, y unas horas más tarde se reintrodujo el espejo. Al verse a símismos en el espejo, los chimpancés marcados —pero no los monosmarcados— mostraron respuestas dirigidas hacia la marca pues pasarontiempo investigando la zona de la marca y examinaron sus dedos despuésde tocar la marca. Los resultados llevaron a Gallup a concluir que “en lamedida en que el autorreconocimiento de la imagen del espejo implica unconcepto del yo, estos datos parecerían calificar como la primera demos-tración experimental de la autoconcepción en formas subhumanas”. Encuanto a la diferencia entre el chimpancé y el mono, concluyó que “nues-tros datos sugieren que quizá hayamos encontrado una diferencia psico-lógica cualitativa entre los primates, y que la capacidad para elautorreconocimiento podría no extenderse más allá del hombre y losgrandes simios”. La distinción entre los primates sugiere que la naturalezacualitativa de la experiencia consciente varía enormemente entre especiesy que la naturaleza introspectiva de la conciencia humana podría serevolutivamente muy rara.

La prueba MSR actualmente ha sido utilizada para brindar evidencia dela capacidad de autoconciencia en otras especies. Los primates que hanpasado la prueba MSR incluyen chimpancés, orangutanes y bonobos. Elcaso del gorila es equívoco con una mayor cantidad de resultados negati-vos; aunque varios estudios han sugerido que los gorilas más socializados


sí podrían ser capaces de pasar esa prueba. Los humanos comienzan adesarrollar un sentido del yo y a pasar la prueba MSR a partir de los 18meses de edad, y a los 24–36 meses casi todos los niños occidentalesmostrarán una respuesta positiva a la MSR (Amsterdam 1972). La distinciónentre los grandes simios y los monos parece proporcionar una demarca-ción clara de la capacidad de conciencia entre especies. Numerosos estu-dios han apoyado esta demarcación, con múltiples intentos fallidos pordetectar la autoconciencia en monos, a pesar de un reciente informecontrario (Rajala, Reininger, Lancaster, Populin 2010). Sin embargo, unaserie de problemas metodológicos limitan el entusiasmo por el estudio encontrario, y en general los datos continúan sugiriendo que en los macacosno hay evidencia de conductas de MSR (Anderson, Gallup 2011). En térmi-nos evolutivos, si la evidencia objetiva de la autoconciencia puede tomarsecomo evidencia de la conciencia, entonces la conciencia, al ocurrir en losprimates con una corteza mucho más desarrollada, pudo haber evolucio-nado hace alrededor de 5 millones de años, cuando los grandes simios sesepararon de los simios inferiores.

El autorreconocimiento en el espejo no puede limitarse a los grandessimios con cerebros relativamente más grandes. Trabajos recientes encriaturas con grandes cerebros sugieren la posibilidad de que los delfines,y al menos un elefante africano, también puedan ser capaces de dar estarespuesta (Delfour, Marten 2001; Plotnik, de Waal, Reiss 2006; Reiss,Marino 2001). Como los simios, los elefantes y los cetáceos tienen unancestro común muy remoto, estos resultados parecen sugerir que elprerrequisito para la maquinaria mental de la autoconciencia debe ser almenos tan antiguo como el desarrollo de la división placentaria en losmamíferos (Wildman 2007). Aun así, podríamos ser capaces de poner estaidea en otra escala del tiempo evolutivo. Como se señaló, se cree ahora quelas capacidades cognitivas de algunas aves son comparables a las capaci-dades de algunos primates (Emery, Clayton 2004). La evidencia sugiereque el desarrollo cerebral de las aves, que fue en un camino diferente al delos mamíferos, tiene una estructura talamocortical conceptualmente simi-lar que puede delinearse (Jarvis, et al. 2005). Las capacidades cognitivas dediversas aves parecen correlacionarse con el tamaño relativo de unacorteza prefrontal aviar análoga. De hecho, los córvidos (los cuervos, loscuervos negros, las urracas, las grajas, los pollos de grajilla y los arrendajos)parece tener el repertorio conductual más avanzado, así como la cortezaprefrontal más grande (el palio) (Emery 2006). Es de subrayar que uninforme reciente muestra que las urracas (que tienen una corteza prefron-tal relativamente grande) presentan un comportamiento consistente conla MSR (Prior, Schwarz, Güntürkün 2008). Este resultado, junto con lacomprensión actual de neuroanatomía aviar y su estructura talamocorticalbien desarrollada, sugiere que los fundamentos necesarios tanto para la


conciencia del mundo como para la conciencia del yo pueden haberseformado muy tempranamente durante la radiación de los amniotes (Wa-rren, et al. 2008).

Desde la perspectiva cognitiva, el significado de las conductas autocons-cientes en el espejo sigue siendo algo controversial (Morin 2011). Algunosargumentan que la conducta del espejo podría explicarse más fácilmentecomo simple reconocimiento del propio cuerpo. La neurobiología de tenerla percepción del cuerpo es algo que está fuertemente vinculado con unsentido de conciencia (Damasio 2003). Quizás como afirma Morin (2011),“todo lo que un organismo requiere para el autorreconocimiento es unarepresentación mental de su propio yo físico; el organismo yuxtapone larepresentación cinestésica del cuerpo con la imagen vista en el espejo, einfiere un ’soy yo’ “. Muchos otros argumentos se han elaborado en contrade la sobreinterpretación de la MSR, y a pesar de estas importantes preo-cupaciones, desde un punto de vista evolutivo, la presencia o ausencia deuna respuesta a la MSR es al menos un punto de partida para evaluar loque realmente significa el tener tal respuesta como base para la evoluciónde la conciencia. La respuesta de la MSR nos permite preguntarnos ¿qué eslo funcional y estructuralmente diferente en aquellos cerebros que puedenautorreconocerse y aquellos que no?

¿POR QUÉ LA CONCIENCIA HUMANA ES ÚNICA? Hemos argumentado que el tronco encefálico, el diencéfalo y una cortezaasociativa limitada con capacidad de procesamiento constante, son con-sistentes con un centro o conciencia primitiva. Con todo, ¿cómo se explicala riqueza de la experiencia humana en contraste con aquella de losmamíferos o aves primitivas? Si hiciésemos uso de la teoría de la informa-ción integrada de la conciencia, entonces la evolución de las redes cere-brales más complejas del cerebro, capaces de sintetizar las salidas demódulos funcionalmente muy diversos, daría como resultado una mayorcapacidad de conciencia. De hecho, la integración de la informaciónparece correlacionarse positivamente con la adaptación de los agentesartificiales (animats) (Edlund, et al. 2011). No obstante, en biología sedesconoce si es el nivel o la calidad de conciencia lo que difiere entre lasespecies. Aunque el Homo sapiens puede tener una cognición avanzada, esdifícil imaginar que un humano sedentario tenga un nivel de concienciamás elevado que el de una fiera muy alerta en busca de presa; posiblemen-te es la riqueza de la experiencia consciente lo que difiere. En su defecto,también es posible que el procesamiento simbólico avanzado de la cogni-ción humana opaque las características subjetivas de la experiencia. Enotras palabras, la cognición podría oponerse potencialmente a la concien-cia fenoménica. A pesar de estas consideraciones, la conciencia humana


—especialmente la capacidad de autoconciencia y la reflexión/proyecciónen el tiempo— parece ser única. Aunque la evidencia sugiere que el centrode la conciencia tiene sus raíces en estructuras filogenéticamente másantiguas como el tronco encefálico y el diencéfalo (Merker 2007), la evolu-ción de lo que es único en la conciencia humana podría estar más estre-chamente relacionado con el desarrollo de la corteza frontal. El tamañorelativo de los lóbulos frontales con respecto a la neocorteza total esaproximadamente el mismo en los seres humanos modernos que en losgrandes simios, donde una interconectividad más rica podría dar cuentade una cognición más avanzada en Homo sapiens (Semendeferi, Lu, Schen-ker, Damasio 2002). En particular, una conectividad que va de lo anteriora lo posterior ha sido asociada a la percepción consciente tan predominan-te en los humanos (Ku, Lee, Noh, Jun, Mashour 2011) aunque no en losroedores (Imas, Ropella, Ward, Wood, Hudetz 2005; Nieder 2009) (Fig.3)(Véase www.pnas.org/ content/110/supplement-2/103578/F3). Se ha sugerido que la información aferente de la periferia que convergea nivel del núcleo de la corteza parietal posterior, con la expansión de lacorteza frontal, llegó a ser dominada por una fuerte reaferencia antero-posterior (Noack 2012). De hecho, un modelo reciente de la masa neuronalbasado en datos de la conectividad estructural en seres humanos, queutiliza imagenología con tensor de difusión, predice un flujo de informa-ción que va de la corteza parietal frontal a la posterior (Stam, van Straaten2012). Básicamente, este revés en el flujo de información sugiere que laconciencia humana se define más por dinámicas internas que por estímu-los externos. Este nivel de revés en el flujo de información puede ayudar,en parte, a aquellos animales que son capaces de dar una respuesta a MSR.De acuerdo con una teoría, la conciencia humana es un sistema cerrado oestado “onírico” (de ensoñación) que simplemente es modulado por uninsumo ambiental (Llinás, Ribary 1993), que es una teoría consistente conaquella según la cual el sueño REM es una pieza fundamental para laconciencia humana. La independencia relativa de la determinación am-biental del contenido consciente potencialmente permitiría una mayordiversidad o riqueza de la experiencia, en contraste con especies sin domi-nancia en el flujo antero-posterior. Esta independencia también facilitaríala proyección y simulación asociadas con planes futuros, de clara relevanciapara la supervivencia. Empero, es importante tener en cuenta, que el papeldel flujo de información en la conciencia en este momento no está claro yque requiere mayor investigación neurocientífica.

CONCLUSIÓN La aparición de la conciencia en la escala del tiempo evolutiva ha sidocientíficamente estudiada por lo menos desde los tiempos de Darwin. La


aparición de la conciencia posterior a la anestesia puede brindar unmodelo práctico y reproducible que permita caracterizar en tiempo real laevolución de los correlatos neuronales centrales y necesarios para laconciencia del mundo y del yo. Utilizando datos recientes de la anestesiageneral en los humanos, sugerimos que el estado de alerta se ubica en eltallo cerebral y el diencéfalo —junto con una conectividad neocorticallimitada y un procesamiento constante— que puede dar como resultadola conciencia fenoménica primitiva. Por “ingeniería inversa” postulamosque las aves y los mamíferos primitivos que poseen tales estructuras (o susequivalentes) son susceptibles de tener conciencia fenoménica. Sin embar-go, la creciente complejidad en las redes y una corteza prefrontal funcio-nalmente dominante en el cerebro del Homo sapiens, probablemente puedadar cuenta de la singular riqueza de la experiencia humana.

AGRADECIMIENTOS. GAM es apoyada por los Institutos Nacionales de Salud,becas 1R01 GM098578 y la Fundación James S. McDonnell.Traducción de Paola Hernández Chavez e Israel Grande-García.


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LA SIMILITUD EN LA FORMA Y LA FUNCIÓN DEL HIPOCAMPO

EN ROEDORES,MONOS Y HUMANOS

ROBERT E. CLARKa,b

LARRY R. SQUIREa,b,c,d

ABSTRACT. We begin by describing an historical scientific debate in which the funda-mental idea that species are related by evolutionary descent was challenged. The chal-lenge was based on supposed neuroanatomical differences between humans and otherprimates with respect to a structure known then as the hippocampus minor. The debatetook place in the early 1860s, just after the publication of Darwin’s famous book. We thenrecount the difficult road that was traveled to develop an animal model of humanmemory impairment, a matter that also turned on questions about similarities anddifferences between humans and other primates. We then describe how the insight thatthere are multiple memory systems helped to secure the animal model and how theanimal model was ultimately used to identify the neuroanatomy of long-term declarativememory (sometimes termed explicit memory). Finally, we describe a challenge to theanimal model and to cross-species comparisons by considering the case of the concurrentdiscrimination task, drawing on findings from humans and monkeys. We suggest thatanalysis of such cases, based on the understanding that there are multiple memorysystems with different properties, has served to emphasize the similarities in memoryfunction across mammalian species.

Describiremos aquí el exitoso desarrollo durante las últimas décadas de unmodelo de la memoria humana y del deterioro de la memoria humanallevado a cabo en monos y roedores. Este trabajo, que se enfocó en elhipocampo y las regiones cerebrales anatómicamente relacionadas, ofreceuna ilustración sólida de una neuroanatomía y funciones similares a travésde las especies. La expectativa de que el estudio experimental en animalesdebe ayudar a comprender la organización de la memoria humana esciertamente razonable cuando se le considera a la luz de la evolución y lateoría de la evolución. En efecto, la idea central detrás del estudio de losmamíferos no humanos es la noción de que lo que se puede aprender sobreel comportamiento y el cerebro de los mamíferos puede mejorar el enten-dimiento del cerebro humano y de la condición humana. No fue tan fácil

aCentro Médico de Asuntos de Veteranos, San Diego, California, 92161, y los Departamentos de bPsiquia-tría, cNeurociencias y dPsicología de la Universidad de California en San Diego, La Jolla, California, 92093./ [email protected]


alcanzar esta perspectiva. Comenzaremos por describir un debate cientí-fico histórico en el que esta idea fundamental (la continuidad entre nohumanos y humanos) fue cuestionada sobre la base de supuestas diferen-cias neuroanatómicas entre los humanos y otros primates. El debate tuvolugar a principios de 1860, justo después de la publicación, en 1859, de Elorigen de las especies de Darwin (1859). A continuación expondremos eldifícil camino que se recorrió para desarrollar un modelo animal deldeterioro de la memoria humana.

EL HIPOCAMPO MENOR Y LA ANATOMÍA DEL CEREBRO En 1859, sir Richard Owen (1804-1892), el renombrado anatomista compa-rativo y paleontólogo británico, superintendente del Departamento deHistoria Natural del Museo Británico, miembro de la Real Sociedad y autorde más de seiscientas publicaciones científicas, publicó un provocativo ycontrovertido trabajo (Owen 1859). Owen argumentó que los humanosdebían ser reclasificados como distintos y separados de otros primates.Hasta ese momento, la clasificación de Linneo había ubicado a los huma-nos, los simios y los monos en un solo orden, el de los primates. La nuevaclasificación de Owen no sólo creó un nuevo orden para los seres humanos(Bimana “los de dos manos”), sino una nueva subclase de humanos (Ar-chencephala “cerebro dominante”), que ubica a los humanos muy aparte deotros primates. En la página final de su ensayo, Owen provee el siguienteresumen: “El hombre es la única especie de su género, el único repre-sentante de su orden y subclase. Así que yo confío en la refutación que seha presentado de la transformación del mono en hombre, que aparece enun viejo y favorito autor, que ha sido bien recibido por algunos en su día”(Owen 1859).

Se ha argumentado (Gross 1993a) que esta reclasificación pudo habersido debido, al menos en parte, al conocimiento de Owen de la próximapublicación de Charles Darwin (1859) de El origen de las especies. Era biensabido, incluso antes de su publicación, que el libro de Darwin enfatizaríauna clara relación fisiológica y anatómica entre las especies y sostendríaque todas las especies descienden de un tronco común (además de propo-ner la teoría de la “selección natural” como el mecanismo para la conduc-ción de la evolución).

Owen fundó su nueva clasificación en tres diferencias neuroanatómicasostensibles en la estructura cerebral entre los humanos y otros animales,que incluye a los primates no humanos. Owen sugirió que estos tres rasgosanatómicos eran fundamentales, porque estas estructuras no eran simple-mente diferentes en los humanos y otros primates, sino que se encontra-ban únicamente en el cerebro humano (Owen 1859). De acuerdo conOwen, la primera diferencia fundamental entre los humanos y los anima-


les era que sólo en los humanos había un lóbulo posterior. Más precisa-mente, sólo el cerebro humano se extendió sobre y más allá del cerebelo.La segunda diferencia era que sólo los humanos tienen un cuerno o astaposterior en sus ventrículos laterales (una porción del ventrículo lateralque se extiende posterior y lateralmente). La tercera y más importantediferencia era que sólo los humanos tienen un hipocampo menor.

En la base de los ventrículos laterales hay dos estructuras prominentes:una gran estructura referida en ese momento como el hipocampo mayor(ahora conocido simplemente como el hipocampo) y una estructura máspequeña conocida entonces como el hipocampo menor. El hipocampomenor es una cordillera en el piso del cuerno posterior del ventrículolateral. El término original para el hipocampo menor, y el término de usocorriente, es el calcar avis. El calcar avis es un término latino que significa“espolón de gallo”, debido a su parecido con las espuelas que se encuen-tran en las patas de un gallo.

La reclasificación de Owen se encontró con una fuerte oposición, lide-rada principalmente por Thomas Henry Huxley (1825-1895). Huxley fueun biólogo británico, paleontólogo y anatomista. Durante su vida sedesempeñó como presidente de la Real Sociedad, presidente de la Socie-dad Geológica y presidente de la Asociación Británica para el Avance dela Ciencia, y era uno de los más elocuentes partidarios científicos deDarwin. En cierto sentido, el debate entre Owen y Huxley fue pocoemocionante, ya que Huxley pudo fácilmente demostrar que los trescriterios de Owen, que incluía el del hipocampo menor, no sólo eranidentificables en todas las especies de primates disponibles para el estudio,sino que el tamaño relativo del hipocampo menor era más grande enalgunas especies de primates que en los humanos (Huxley 1861a, 1861b,1863). Durante el curso de sus investigaciones, Huxley descubrió tambiénque la fisura del hipocampo en primates en realidad consistía en dosfisuras separadas. La fisura más anterior mantuvo el nombre de fisura delhipocampo, mientras que la fisura más posterior fue renombrada porHuxley (1861b) como surco calcarino porque el calcar avis, o hipocampomenor, es, de hecho, formado por una importante penetración hacia elinterior de la surco calcarino. El debate sobre el hipocampo menor, sepuede decir, concluyó cuando sir Charles Lyell, un geólogo destacado dela Gran Bretaña y uno de los científicos más eminentes, examinó en detalleel debate del hipocampo menor (Lyell 1863). Lyell con autoridad llegó a laconclusión, sin reservas, de que el debate sobre el hipocampo menor seresolvía a favor de Huxley. La conclusión de Lyell era tanto más convin-cente porque él no había adoptado completamente la teoría de la evolu-ción de Darwin.

A pesar de su corta vida, el debate sobre el hipocampo menor fueimportante. Algunos historiadores (Desmond 1984, Gross 1993b) han su-

CLARK; SQUIRE / HIPOCAMPO / 81

gerido que Huxley intentó mostrar no sólo que la teoría de Owen eraincorrecta, sino que debió haber oscurecido los hechos de manera inten-cional. Huxley lo admitió en una carta que envió a sir Charles Lyell el 17de agosto de 1862 (la carta se reproduce en Huxley 1900). En esta carta,Huxley hace referencia a un verso de un poema muy conocido señaladopor el destacado paleontólogo sir Philip Egerton. Huxley escribió: “Nocreo que usted encuentre espacio para quejarse de cualquier falta declaridad en mi definición de la posición de Owen con relación a la cuestióndel hipocampo. Me refiero a ofrecer la historia completa del asunto en unanota que debe estar fuera de toda duda, la nota parafrasea la línea de sirEgerton ’A lo que Huxley responde que Owen miente’ “. El esfuerzo deHuxley dañó la reputación científica de tal vez el más prominente antie-volucionista de la época y ayudó a preparar el terreno para la ampliaaceptación científica de la teoría de la evolución por los científicos durantelas próximas décadas (se ofrecen excelentes revisiones del debate sobre elhipocampo menor en Gross 1993a, 1993b).

Al final, el debate sobre el hipocampo menor proporcionó otro ejemplode las similitudes en la organización neuroanatómica entre todas lasespecies de primates, en las que se incluye a los humanos. Más tarde seprobarían estas similitudes para la función del hipocampo y para laorganización de la memoria a largo plazo en las especies que van desdelos roedores a los primates. Sin embargo, como se describe en las siguientessecciones, la continuidad del funcionamiento de la memoria a lo largo delas especies se mantuvo seriamente en duda durante casi dos décadas.

EL HIPOCAMPO Y LA ERA MODERNA EN LA INVESTIGACIÓN DE LA MEMORIA

La era moderna en la investigación de la memoria, así como las primerasideas sobre el hipocampo y la organización de la memoria, se inició con ladescripción del paciente H. M. por William Beecher Scoville y BrendaMilner (1957). El paciente H. M. tenía un historial de convulsiones menoresy mayores que no respondían a la medicación antiepiléptica. Finalmente,con el consentimiento de la familia, el cirujano Scoville trató de aliviar lasconvulsiones con una intervención quirúrgica experimental que implicabacortar la cara medial del lóbulo temporal bilateralmente. Posteriormente,la resonancia magnética mostró que la lesión fue bilateralmente simétricae incluía la cara medial de la corteza polo temporal, prácticamente toda lacorteza entorrinal, el complejo amigdaloide y la mitad anterior de la caraintraventricular de la formación del hipocampo [es decir, el giro dentado(GD), el hipocampo y el complejo subicular]. Del mismo modo, la cortezaperirrinal fue sustancialmente dañada, con pocas limitaciones en su aspec-to ventrocaudal (Corkin, et al. 1997). La cirugía tuvo éxito en la reducción


de la frecuencia y la gravedad de las convulsiones, pero dejó a H. M. conuna profunda amnesia.

La posterior evaluación sistemática de H. M. y otros pacientes con dañosimilar establecieron tres principios fundamentales (Squire 2009). En primerlugar, la memoria es una habilidad cerebral específica que está separadade otras funciones cognitivas, tales como la percepción, la inteligencia, lapersonalidad y la motivación. En segundo lugar, la memoria a corto plazoy la memoria a largo plazo son funciones distintas, porque H. M. tenía undeterioro severo de la memoria a largo plazo. Sin embargo, podía mante-ner y utilizar la información por un corto periodo de tiempo en la memoriainmediata (y en la memoria de trabajo) siempre que el material pudieraser ensayado con eficacia. La información se perdía con la distracción. Entercer lugar, las estructuras mediales del lóbulo temporal no son el depó-sito final de la memoria a largo plazo, puesto que la memoria de H. M. paraeventos remotos permaneció en gran parte intacta.

En el momento que H. M. fue descrito por primera vez, la anatomía dellóbulo temporal medial era poco conocida y no se sabía qué daño concreto(dentro de la gran región incluida en su cirugía) era la responsable deldeterioro de la memoria. En consecuencia, se iniciaron esfuerzos paraabordar esta cuestión en animales de experimentación. De hecho, estosesfuerzos comenzaron casi inmediatamente cuando el propio Scoville fuea Montreal y realizó en monos la misma cirugía que había realizado conH. M. (Correll y Scoville 1965). Sin embargo, éstos y otros monos conlesiones en el lóbulo temporal medial fueron capaces de aprender tareasque parecían similares a las tareas que H. M. no podía aprender.

La dificultad consistía en que todavía no se reconocía que los humanosy los animales de experimentación pueden acercarse claramente a tareassimilares haciendo uso de diferentes estrategias (múltiples sistemas de me-moria). Por ejemplo, los monos aprenden tareas de discriminación visualde manera gradual a lo largo de muchos ensayos, del modo que ahora seconoce como el ‘aprendizaje de hábitos’. En el mono, este tipo de apren-dizaje depende de los ganglios basales en lugar del lóbulo temporal medial(Mishkin, Malamut y Bachevalier 1984; Teng, et al. 2000). Por el contrario,los humanos aprenden la misma tarea cuando se memoriza directamenteel material de estímulo. En la década siguiente a la descripción inicial deH. M., un extenso trabajo en ratas con lesiones del hipocampo tambiénfalló en reproducir el deterioro de H. M.. Por ejemplo, las ratas con lesionesdel hipocampo, así como los monos, ejecutaron de manera normal proble-mas de discriminación visual simple (Kimble 1963). Las ratas lesionadastampoco tuvieron deficiencias para aprender a presionar una barra paraobtener comida y para aprender diversas tareas en la que evitaban choques(Douglas 1967). En resumen, del trabajo llevado a cabo durante la décadade 1960 estaba claro que los deterioros conductuales observados en ratas


con lesiones en el hipocampo no ofrecían una descripción adecuada deldeterioro en la memoria visto en humanos con lesiones del hipocampo.En consecuencia, los investigadores que estudiaban las ratas no buscabanrelacionar su trabajo con los estudios de pacientes con trastornos dememoria y eran más propensos a interpretar sus resultados dentro delmarco de la inhibición de respuesta como fue esbozado por primera vezen Pavlov (1927). De hecho, en una revisión de la literatura sobre elhipocampo y el comportamiento publicada una década después de ladescripción de H. M., Robert Douglas (1967) escribió:

Las lesiones del hipocampo, obviamente, no conducen a un deterioro en elaprendizaje en general, incluso cuando el aprendizaje implica la retencióndurante largos periodos de tiempo. Así, los datos humanos y animales podríanparecer contradictorios. Esta contradicción podría ser ’resuelta’, si se postulaque el hipocampo tiene una función básica diferente en el hombre y la bestia.Sin embargo, tal solución a este problema es, en general, inaceptable para losfisiopsicólogos. Otra posible solución de esta paradoja es que la recientepérdida de la memoria en el hombre es un efecto secundario de un tipodiferente de trastorno primario. El autor ha elegido este último supuesto, ysugiere que la reciente pérdida de la memoria en el hombre es un fenómenogenuino, pero que es un subproducto de la interferencia durante el almacena-miento y no debido a una falta per se de la capacidad de almacenar.

Estos comentarios dejaron en claro que una gran parte de la literatura enanimales estaba sustancialmente fuera de registro con el trabajo humanoy que los experimentadores estaban empezando a dudar de la idea básicade que el daño del lóbulo temporal medial producía un deterioro en lamemoria. Además, si uno realmente supone que el daño del lóbulo tem-poral medial en los humanos causa deterioros en la memoria, entonces,para entender los datos de los animales, se debe considerar la posibilidad,aun cuando sea insatisfactoria, de que la memoria esté organizada deforma diferente en los humanos y en otros animales.

LOS MÚLTIPLES SISTEMAS DE MEMORIA Durante las décadas de 1960 y 1970 todavía no se entendía que las diferen-tes tareas de aprendizaje y memoria podrían estar fundadas en diferentessistemas cerebrales. Muchas de las tareas presentadas a los animales conlesiones del hipocampo eran, de hecho, tareas basadas en habilidades quelos pacientes amnésicos habrían podido adquirir (Milner 1962) o bien erantareas que los animales podían aprender como una habilidad, aun si loshumanos tendían a aprender la tarea memorizando el material. El estable-cimiento de un modelo animal del deterioro de la memoria humanarequeriría el desarrollo de tareas para los animales que evaluaran el mismo


tipo de memoria que está deteriorada en los humanos después del dañoen el lóbulo temporal medial.

El tipo de memoria que está deteriorada es hoy día conocida típicamen-te como la memoria declarativa (Cohen y Squire 1980). La memoria decla-rativa se expresa flexiblemente y proporciona acceso consciente a hechosy eventos. Esta memoria se deteriora cuando las estructuras del lóbulotemporal medial se dañan. Por el contrario, el término de la memoria nodeclarativa hace referencia a diversas destrezas y habilidades adquiridasque no son accesibles al conocimiento consciente, aunque se expresan através de la ejecución y dependen de diferentes sistemas del cerebro(Squire 2004). La memoria no declarativa es independiente del lóbulotemporal medial.

Un avance clave en el establecimiento de un modelo de la amnesia dellóbulo temporal medial en el ser humano fue el desarrollo para monos depruebas de memoria en un solo ensayo (one-trial memory tests). Gaffan(1974) sugirió que muchas pruebas de memoria en animales con lesión delhipocampo podían no ser similares a las pruebas que revelan deterioro dela memoria en pacientes humanos. Así pues, si uno intenta relacionar eltrabajo en animales con el trabajo en humanos, no es adecuado utilizarcualquier tarea práctica en la que un animal tenga que utilizar la memoria.Más bien, es necesario hacer uso de “pruebas análogas diseñadas especí-ficamente para animales de aquellas pruebas que revelan deterioro enhumanos amnésicos” (Gaffan 1974). Una de las pruebas que Gaffan utilizófue una prueba en un solo ensayo de reconocimiento de memoria visual,que había sido perfeccionada para su uso en monos por Benjamin Weins-tein (1941). En esta prueba (conocida inicialmente como el “procedimientode reacción retardada de igualación de la muestra (matching-from-sam-ple)”), los monos fueron presentados con un solo objeto que sustituían porcomida como premio (la fase de muestra). La memoria para el objeto de lamuestra fue entonces puesta a prueba después de un retraso, presentandoel objeto de la muestra junto con un nuevo objeto (fase de elección). Elmono fue entrenado para seleccionar (igualar) el objeto que se habíapresentado previamente durante la fase de muestra. Se usaron objetosúnicos en cada ensayo, por lo que el juicio de familiaridad fue suficientepara identificar el objeto correcto. La demanda de memoria se puedeaumentar con el aumento del retardo entre las fases de muestra y la deelección. Esta tarea se conoce como la “igualación retrasada con la mues-tra” (delayed matching to sample) (IRM). Los monos con lesiones del fórnix,pensados para imitar los efectos de daño del hipocampo, tuvieron dete-rioros en la ejecución de un modo que dependía de retraso. La ejecuciónestaba intacta en un retraso de 10 segundos, pero deteriorada en retrasosde 70 y 130 segundos (Gaffan 1974).


Se desarrolló también una versión alternativa de la tarea IRM, conocidacomo la tarea de falta de igualación retardada con la muestra (FIRM)(Mishkin y Delacour 1975). En este caso, los monos fueron entrenados paraseleccionar el nuevo objeto en la fase de selección (i.e., la falta de igualacióncon el objeto de la muestra). En un experimento crucial (Mishkin 1978), losmonos recibieron lesiones diseñadas para imitar los daños sufridos porH.M. El grupo clave recibió daños en el hipocampo además de lesiones enla amígdala, junto con la corteza que subyace a estas dos estructuras. Otrosmonos recibieron lesiones más pequeñas en el hipocampo (y la cortezasubyacente) o lesiones en la amígdala (y la corteza subyacente). Hay quetener en cuenta que las áreas corticales subyacentes, dañadas por lacirugía, no eran el objetivo específico, pero fueron dañadas durante laintervención quirúrgica al hipocampo y la amígdala. Después de la ope-ración, los animales recuperaron la regla de falta de igualación, y la demoraentre las fases de muestra y de elección fue incrementada de maneraprogresiva de 10 a 30, 60 y 120 segundos. El resultado fue que las lesionesdel hipocampo o la amígdala (combinado con las áreas corticales subya-centes que fueron dañadas en este estudio) produjeron sólo un levedeterioro, pero la lesión combinada (hipocampo más amígdala y la cortezasubyacente) produjo un marcado déficit dependiente del retraso, que fueespecialmente severo en demoras más prolongadas.

La demostración de los deterioros dependientes del retraso en la ejecu-ción fue fundamental para la identificación de esta alteración como undeterioro de la memoria. Cuando la ejecución se divide en retrasos cortosy se deteriora selectivamente en retrasos más largos (cuando la demandade la memoria es mayor), se puede descartar una variedad de explicacio-nes alternativas para el deterioro (por ejemplo, la capacidad de identificarobjetos; los cambios motivacionales; así como efectos secundarios de lalesión, tales como hiperactividad, aumento de la distracción, trastornosmotores y otros efectos no específicos). Este estudio, y algunos posteriores,dependientes sobre todo a la tarea FIRM (Zola-Morgan, Squire y Mishkin1982), documentaron el establecimiento exitoso de un modelo animal dela amnesia del lóbulo temporal medial en el humano.

La tarea FIRM con estímulos de ensayo único fue adaptada posterior-mente para su uso con ratas (Mumby, Pinel y Wood 1990). Esta nueva tareautiliza objetos de ensayo único que podían ser sustituidos para obtenercomida como recompensa, al igual que en la versión desarrollada para losmonos (Mumby, Pinel y Wood 1990). Además, la prueba fue diseñada demodo que el retraso entre las fases de muestra y de elección podría ser tancorto como 4 segundos. El trabajo con esta tarea demostró que las lesionesdel hipocampo, o las lesiones de las regiones corticales adyacentes alhipocampo, producían un deterioro dependiente de retraso en la memo-ria, similar a lo que se había reportado en el mono (Mumby y Pinel 1994).


Por lo tanto, esta nueva tarea extendió con éxito el modelo animal deldeterioro de la memoria del lóbulo temporal medial para la rata. El trabajoadicional con esta tarea demostró que el deterioro en ratas con lesiones delhipocampo era inequívocamente un deterioro de la memoria dependientede retraso (Clark, West, Zola y Squire 2001) y que la dependencia de retrasono era una simple consecuencia de la gran cantidad de entrenamientodado en el retraso corto durante el aprendizaje de la regla de falta deigualación (Ringo 1993).

Desde el establecimiento exitoso de la tarea FIRM, otra tarea de lamemoria ha sido ampliamente utilizada. Esta tarea permite el estudio delaprendizaje en un solo ensayo en humanos y animales de experimenta-ción de una manera directa y sencilla (Clark y Squire 2010). La tarea visualde comparación pareada (VCP) fue desarrollada inicialmente para el estu-dio del desarrollo de la visión en los infantes humanos (Fagan 1970). Enesta tarea, dos estímulos idénticos son presentados lado a lado durante unperiodo de tiempo (por ejemplo, de 1 a 2 minutos). Inmediatamentedespués, se presenta al infante el estímulo visto recientemente junto conun nuevo estímulo. El descubrimiento es que los infantes prefieren mirarel estímulo nuevo, presumiblemente porque recuerdan el estímulo yapresentado que resulta ahora menos interesante. Este trabajo establecióque la tarea VCP es una prueba fiable de la memoria de reconocimientovisual. La tarea aprovecha una preferencia espontánea por la novedad(que se comparte a través de las especies de mamíferos) y tiene la ventajade no requerir ninguna instrucción verbal o aprendizaje de reglas. Esterasgo hace de la tarea una excelente herramienta para el estudio deinfantes humanos preverbales y animales de experimentación.

La prueba VCP fue posteriormente adaptada para el mono (Bachevalier,Brickson y Hagger 1993), la rata (Ennaceur y Delacour 1988) y el ratón(Tang, et al. 1999). Cuando se utiliza con los primates, esta tarea se deno-mina generalmente como la tarea VCP, debido a que es una prueba de lamemoria de reconocimiento visual. En la rata y el ratón, el animal explorafísicamente los objetos de manera que la información visual, olfativa ytáctil puede ser utilizada para guiar la ejecución en la fase de prueba. Poreso, en el roedor, esta tarea es típicamente llamada junto con otros des-criptores como “reconocimiento del objeto nuevo” (RON), “preferencia deobjeto nuevo”, “preferencia espontánea del objeto” o “reconocimientoespontáneo del objeto”. Aquí haremos referencia a ella como la tarea RON.

Los descubrimientos recientes con las tareas VCP y RON son consistentescon los resultados que hacen uso de la tarea FIRM. Por ejemplo, los pacien-tes con deterioro de la memoria con daños que incluían el hipocampomostraron deterioro de la memoria en la prueba VCP (McKee y Squire1993). Además, los monos (Zola, et. al. 2000), las ratas (Clark, Zola y Squire2000) y los ratones (Hammond, Tull y Stackman 2004) con daño selectivo


del hipocampo, o con interrupción transitoria de la función del hipocam-po, exhibieron alteraciones en la memoria dependiente de retraso cuandose probaba con la tarea VCP/RON (un resumen de los trabajos en animalescon lesiones del hipocampo aparece en Squire, Wixted y Clark 2007; Clarky Martin 2005). La tarea RON ha sustituido en gran medida la tarea FIRMpara la evaluación de la memoria de reconocimiento en animales deexperimentación (Clark y Martin 2005; Winter, Saksida y Busset 2008).

LA ORGANIZACIÓN DE LA MEMORIA DECLARATIVA A LARGO PLAZOEl trabajo en animales de experimentación durante las últimas tres déca-das hizo uso de las anteriores tareas para identificar un sistema de estruc-turas anatómicamente conectadas en el lóbulo temporal medial que,cuando se daña, produce deterioro de la memoria como el primer deterio-ro revelado por el estudio de H.M. (véase Clark y Squire 2010). El sistemaimportante de las estructuras para la memoria incluye el hipocampo y lascortezas entorrinal, perirrinal, y parahipocampal adyacentes (Squire yZola-Morgan 1991). La amígdala no es parte de este sistema. Se debeseñalar también que en la rata, la corteza del hipocampo se conoce comola corteza postrinal, sin embargo, la organización anatómica es compartidaen las tres especies (véase la Figura 1).

El hipocampo, que se define aquí como el GD, el cornu ammonis CA3 y elCA1, está situado anatómicamente para recibir información altamenteprocesada a partir de regiones generalizadas de la neocorteza a través detres áreas corticales: las cortezas entorrinal, perirrinal, y parahipocampal,así como a través de otras proyecciones directas a la corteza entorrinaldesde fuera del lóbulo temporal (véase la Figura 2). La vía principal parala transmisión de información sensorial en el hipocampo es la cortezaentorrinal. La capa II de la corteza entorrinal proporciona su insumoprincipal. Esta proyección unidireccional, que forma parte de la vía perfo-rante, proporciona un insumo sustancial al GD, que, a su vez, provee elprincipal insumo al CA3 a través de la proyección de fibras musgosas.También hay una proyección unidireccional más pequeña para el CA3desde la capa II de la corteza entorrinal. El CA3 proporciona el principalinsumo al CA1 vía la colateral de Schaffer/vía comisural, pero también hayuna proyección asociativa recurrente sustancial dentro del campo de laCA3. El CA1 también recibe una proyección directa de la capa III de lacorteza entorrinal, al igual que el subículo (la vía temporoamónica). Tantolas proyecciones de la colateral de Schaffer como las de la vía temporoa-mónica hacia el CA1 son unidireccionales. El CA1 proyecta principalmentehacia el subículo, pero también envía una proyección de la capa V de lacorteza entorrinal. El subículo envía proyecciones principalmente a lascapas IV y V de la corteza entorrinal (Witter y Amaral 2004).


FIGURA 1. Vista ventral de un cerebro humano (arriba), vista ventral de un cerebro demono (en medio) y la vista lateral de un cerebro de rata (abajo). Se destacan los principalescomponentes corticales del lóbulo temporal medial [corteza perirrinal (en rojo), cortezaparahipocampal/postrrinal (en azul), corteza entorrinal (en verde)]. La organización y lasconexiones de estas estructuras son ampliamente compartidas entre estas especies. Loscerebros no están representados a escala.

FIGURA 2. Vista esquemática de las conexiones dentro del sistema de memoria del lóbulotemporal medial. El hipocampo, aquí definido como el GD, el CA3, el CA1 y subículo (S),está anatómicamente situado para recibir información altamente procesada de regionesamplías de la neocorteza a través de tres áreas corticales temporales, las cortezas entorri-nal, perirrinal y parahipocampal (en la rata, el término corteza postrrinal sustituye a lacorteza parahipocampal), así como a través de otras proyecciones directas a la cortezaentorrinal de áreas fuera del lóbulo temporal. La figura muestra una visión simplificadade la manera en que la información entra en el hipocampo desde las capas superficiales(II y III) de la corteza entorrinal y luego fluye unidireccionalmente a manera de unaretroalimentación para (predominantemente) volver en última instancia a las capasprofundas de corteza entorrinal (IV y V). Las capas de entrada y salida se refieren a latotalidad de la corteza entorrinal y no a sus subdivisiones mediales o laterales.

El hipocampo puede ser visto como aquello que reside al final delprocesamiento jerárquico del lóbulo temporal medial, que recibe insumostanto de las cortezas perirrinal y parahipocampal, así como de la cortezaentorrinal (véase la Figura 2). Guiados por la anatomía, parece plausibleque el hipocampo extiende y combina funciones ejecutadas por las estruc-turas que se proyectan a la misma (Squire, Wixted y Clark 2007). Hay quetener en cuenta también que las conexiones anatómicas de diferentesregiones de la neocorteza entran en el lóbulo temporal medial en diferen-tes puntos. Así, las áreas visuales más altas TE y TEO se proyectan preferen-temente a la corteza perirrinal. A la inversa, la información espacial que vaal lóbulo temporal medio de la corteza parietal llega exclusivamente a lacorteza parahipocampal. De acuerdo con estos hechos anatómicos, seencontró que el daño en la corteza parahipocampal afecta la memoriaespacial más que el daño en la corteza perirrinal (Parkinson, Murray yMishkin 1988; Malkova y Mishkin 2003) y el daño en la corteza perirrinalafecta la ejecución de la tarea visual FIRM más que el daño en la cortezaparahipocampal (Zola-Morgan, Squire y Rasmus 1994). Por último, lasegregación relativa de la información visual y espacial parece mantenersedentro de la corteza entorrinal, de manera que la corteza entorrinal lateralprocesa más información visual y la corteza entorrinal medial procesa másinformación espacial.

EL RETO PARA EL MODELO ANIMAL Y LAS COMPARACIONES ENTRE ESPECIES

Como se analizó anteriormente, durante la década de 1960 y principios de1970, el desarrollo de un modelo animal de la memoria humana y deldeterioro de la memoria humana fue cuestionado por el hecho de que losanimales podían hacer uso de la memoria no declarativa para resolveralgunas tareas de memoria que los humanos normalmente abordan ha-ciendo uso de la memoria declarativa. Por lo tanto, se volvió importantetanto entender bajo qué condiciones ocurre lo anterior, como identificarqué tipo de memoria se utiliza en cada caso.

Este problema puede ilustrarse considerando al aprendizaje de discri-minación simultánea, una tarea estándar que ha sido usada para estudiarla memoria de los mamíferos por más de cincuenta años. En una versióncomún de la tarea, se presentan ocho pares de objetos lado a lado cincoveces cada día, un par a la vez en un orden mezclado, para un total decuarenta ensayos. Uno de los objetos de cada par es siempre correcto y laselección del objeto correcto produce una recompensa. La posición dere-cha/izquierda del objeto correcto varía de forma aleatoria entre los ensa-yos. Los seres humanos aprenden fácilmente esta tarea, ejecutando en unnivel mejor que el 80 por ciento de respuestas correctas después de sólouno o dos días de entrenamiento (Squire, Zola-Morgan y Chen 1988). El


que la ejecución dependa normalmente de la memoria declarativa, y de lamemorización del objeto correcto en cada par, se demuestra por el hechode que la ejecución de la tarea está altamente correlacionada con lacapacidad para describir los objetos y por el hecho de que los pacientescon deterioro en la memoria tienen un desempeño pobre durante elperiodo en que sus controles dominan la tarea. En contraste, esta mismatarea se adquirió a un ritmo normal en monos con lesiones en el hipocam-po (Teng, Stefanacci, Squire y Zola 2000). Es importante destacar que losmonos con daño en el hipocampo que también incluyen daños en elnúcleo caudado (Teng, Stefanacci, Squite y Zola 2000) o los monos condaño selectivo al núcleo caudado (Fernandez-Ruiz, Wang, Aigner y Mis-hkin 2001) tuvieron un deterioro severo en el aprendizaje de la tarea. Estosdescubrimientos sugieren que los monos aprenden la tarea de discrimina-ción simultánea a través del ensayo/error, una estrategia de estímulo/res-puesta que se basa en la memoria no declarativa. Si esto es así, surgenaturalmente la pregunta de si los seres humanos también tienen unacapacidad similar para la memoria no declarativa que podría apoyar elaprendizaje de esta misma tarea.

FIGURA 3. La ejecución de la tarea de discriminación simultánea. (A) Los individuos delgrupo control (n = 4) aprendieron la tarea fácilmente dentro de tres sesiones y ejecutaronde manera adecuada la tarea de clasificación de 3 a 6 días después (barra gris). La barranegra muestra la ejecución inmediata posterior, cuando se pidió a los participantesverbalizar sus elecciones en lugar de decidir por objetos. Los resultados se encuentran±EEM. (B) El paciente E.P. aprendió gradualmente pares de objetos en 18 semanas. Cincodías más tarde, fracasó en la tarea de clasificación (barra gris), pero luego, inmediatamen-te después, ejecutó adecuadamente el formato estándar de la tarea, mientras que verba-lizaba sus respuestas (barra negra). Diecisiete días más tarde, E.P. fracasó de nuevo en latarea de clasificación (barra gris), pero tuvo una ejecución perfecta cuando en 40 ensayostuvo un resultado exactamente igual al obtenido en el entrenamiento original (barrablanca). (C) El paciente G.P. aprendió gradualmente los pares de objetos durante 14semanas. Al igual que E.P., fracasó en la tarea de clasificación en dos ocasiones diferentes,5 días después del entrenamiento y de nuevo 17 días más tarde. En ambos casos, tuvouna ejecución adecuada inmediatamente después, cuando fue restituido el formato dela tarea original [verbalización (barra negro), tarea estándar (barra blanca)]. La líneapunteada indica la probabilidad de la ejecución (50 por ciento de respuestas correctas).Reproducido de Bayley, Frascino y Squire (2005).


Para responder esta pregunta, a los pacientes con lesiones significativasen el lóbulo temporal medial, y esencialmente ninguna memoria declara-tiva residual, se les dio entrenamiento amplio en la tarea de discriminaciónsimultánea durante un periodo de varias semanas (Bayley, Frascino ySquire 2005). La Figura 3A muestra la ejecución de los 4 participantes delgrupo de control en la tarea. Estos participantes aprendieron la tarea confacilidad dentro de 3 sesiones. Un rasgo clave de la memoria declarativaes que puede ser expresada flexiblemente. Para demostrar este rasgo, seles dio a los individuos del grupo de control una tarea de clasificación de3 a 6 días después del aprendizaje. Los 16 objetos usados en esta tarea secolocaron juntos en una mesa y se les dijo a los participantes que algunosde los objetos habían sido consistentemente diseñados como correctos. Seles pidió a continuación, para ordenar los objetos, colocar los objetoscorrectos de un lado de la mesa y los otros objetos en el otro lado. La Figura3A muestra que los individuos del grupo de control no tenían dificultadcon esta modificación de la tarea.

Por el contrario, el paciente E. P. aprendió gradualmente los pares deobjetos en 36 sesiones de prueba (figura 3B), pero luego falló completa-mente en la tarea de clasificación cinco días después. Sin embargo, inme-diatamente después, E.P. tuvo una buena ejecución en el formato estándarde la tarea (figura 3B). Diecisiete días más tarde, E. P. fracasó de nuevo enla tarea de clasificación, pero tuvo un buen desempeño en el formatooriginal de la tarea. Los resultados para el paciente G.P. fueron esencial-mente los mismos que para E. P. (figura 3C).

Algunas observaciones informales son reveladoras. Al comenzar cadadía de prueba se les preguntó a los pacientes sobre los objetos y sobre loque había ocurrido en las visitas anteriores. Sin embargo, nunca fueroncapaces de recordar nada acerca de las sesiones de pruebas anteriores yno podían describir cómo habían usado los objetos. No obstante, como elentrenamiento avanzaba día a día, ambos pacientes (sin instruccionesexplícitas sobre qué hacer en cada ensayo) tomaron fácilmente uno de losobjetos de cada par y lo voltearon para recibir retroalimentación (la palabra“correcta” o “incorrecta” fue impresa debajo de la base de cada objeto).

Así, ambos pacientes adquirieron gradualmente ocho pares de objetosde la tarea de discriminación estándar durante muchas semanas; sinembargo, al inicio de cada sesión, no podían describir la tarea, las instruc-ciones o los objetos. El conocimiento adquirido era organizado de formarígida y la ejecución colapsaba cuando el formato de la tarea se alteraba.Los resultados indican que los humanos poseen una capacidad sólida parael aprendizaje de ensayo y error gradual, que puede operar fuera de laconciencia de lo que se aprende y ser independiente del lóbulo temporalmedial. Lo que se adquiere es inflexible y completamente diferente de lamemoria declarativa. Estos resultados muestran que los humanos poseen


un sistema de aprendizaje no declarativo como otros primates y sugierencuáles son las características probables de este sistema (por ejemplo, quees inflexible e inaccesible a la conciencia).

En resumen, el desarrollo de un modelo de la memoria humana y sudeterioro en el mono y la rata es una historia de éxito; el trabajo haproporcionado una nueva percepción en la anatomía y la organización dela memoria de los mamíferos. Los retos pueden surgir debido a que estasespecies han evolucionado bajo diferentes presiones selectivas que pue-den sesgarlas a enfocar las tareas con estrategias diferentes a las usadaspor los humanos. Al final, el análisis de estos casos, basado en nuestracomprensión de que hay múltiples sistemas de memoria con diferentespropiedades, ha servido para enfatizar las similitudes en la función de lamemoria en las especies de mamíferos.

AGRADECIMIENTOS. Este trabajo fue apoyado por el Servicio de InvestigaciónMédica del Departamento de Asuntos de Veteranos, la beca 1120395 de laFundación Nacional para la Ciencia y la beca 246000 del Instituto Nacional deSalud Mental.Traducción: Jonatan García Campos.


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LA EVOLUCIÓN DE LA MEMORIADE TRABAJO

PETER CARRUTHERS

ABSTRACT. Working memory (WM) is fundamental to many aspects of human life,including learning, speech and text comprehension, prospection and future planning,and explicit “system 2" forms of reasoning, as well as overlapping heavily with fluidgeneral intelligence. WM has been intensively studied for many decades, and there is agrowing consensus about its nature, its components, and its signature limits. Remark-ably, given its central importance in human life, there has been very little comparativeinvestigation of WM abilities across species. Consequently, much remains unknownabout the evolution of this important human capacity. Some questions can be tentativelyanswered from the existing comparative literature. Even studies that were not intendedto do so can nonetheless shed light on the WM capacities of nonhuman animals.However, many questions remain.

KEYWORDS. Attention, default network, episodic memory, mental rehearsal, primate.

La naturaleza de la memoria de trabajo (MT) del ser humano ha sidoampliamente investigada a través de miles de artículos y libros producidossobre el tema durante el último medio siglo. Algunos de los descubrimien-tos principales de esta investigación serán esbozados brevemente. Sinembargo, no sabemos casi nada acerca de cómo evolucionó la MT. Por ello(si queremos ir más allá de especulaciones plausibles) necesitamos estu-dios comparativos detallados. No obstante, como veremos más adelante,muy pocos de tales estudios se han llevado a cabo. El creciente consensoacerca de la naturaleza de la MT humana nos permite enmarcar una seriede preguntas e hipótesis alternativas sobre las posibles diferencias entre laMT humana y la MT animal. Algunas de estas preguntas pueden respon-derse, al menos tentativamente, a partir de los resultados del trabajoexistente. Además, éstas deberían ser usadas también para, en un futuro,enmarcar y guiar los experimentos comparativos.

Departamento de Filosofía, Universidad de Maryland, College Park, MD 20742. / [email protected]. / PC realizó la investigación y escribió el artículo.


LA MEMORIA DE TRABAJO EN LOS HUMANOSLa MT es un subsistema de dominio-general de la mente que permiteactivar y sostener (algunas veces vía el ensayo activo) un conjunto derepresentaciones mentales para su posterior manipulación y procesa-miento. En general, se piensa que los contenidos de la memoria de trabajoson conscientes. De hecho, muchos identifican los dos constructos, soste-niendo que las representaciones llegan a ser conscientes al obtener entradaen la MT (Baars 2002). Se considera generalmente que la MT cuenta con uncomponente ejecutivo que está distribuido en áreas de los lóbulos frontalesy que trabajan junto con las regiones de la corteza sensorial en alguna desus varias modalidades, las cuales interactúan a través de los procesos deatención (Postle 2006). También es ampliamente aceptado que la MT cuentacon una duración muy limitada, restringida a 3 o 4 fragmentos de infor-mación en un momento dado (Cowan 2001). Además, existen diferenciasindividuales importantes y estables en la habilidades de la MT entre laspersonas, las que se ha propuesto para predecir el rendimiento compara-tivo en muchos otros dominios cognitivos (Engle 2010). De hecho, ellasexplican la mayoría (sino es que todas) las diversas variaciones en el flujogeneral de inteligencia, o factor g de inteligencia (Kane, Hambrick yConway 2005).

Se considera que el mecanismo primario de la MT es la atención ejecutivacontrolada (Postle 2006, Cowan, et al. 2005). Esto es fijar la atención enrepresentaciones en áreas sensoriales que podrán tener entrada en la MTy, de la misma manera, pueden ser mantenidas ahí a través de la atenciónsostenida. Se cree que la atención en sí misma hace su trabajo al impulsarla actividad de grupos fijos de neuronas más allá del umbral en el cual lainformación que cargan llega a “trasmitirse globalmente” a un amplio rangode sistemas conceptuales y afectivos a través del cerebro, mientras tambiénsuprime la actividad de poblaciones competidoras de neuronas (Baars2002; Gazzaley, Cooney, McEvoy, Knight, D’Esposito 2005; Knudsen 2007).Estos sistemas de insumo para las representaciones de la MT puedenproducir efectos que a su vez son agregados al contenido de la MT, opueden influir en los procesos ejecutivos y en la dirección de la atención.Es a través de tales interacciones que la MT puede apoyar secuenciasextendidas de procesos del tipo de dominio-general.

También se acepta ampliamente que la MT y la memoria a largo plazo(en especial la episódica) están íntimamente relacionadas. De hecho, mu-chos sostienen que las representaciones sostenidas en la MT son memoriasa largo plazo activadas (Unsworht y Engel 2007). Esto podría parecerinconsistente con la afirmación de que las representaciones de la MT estánacompañadas sensorialmente. Sin embargo, las dos visiones pueden serreconciliadas si se subraya que la mayoría de los modelos mantiene quelas memorias a largo plazo no están almacenadas en una región separada


del cerebro [aunque el hipocampo sí juega un papel especial en unirrepresentaciones seleccionadas en otras regiones (Squire 1992)]. Más bien,la información está almacenada donde es producida (frecuentemente enáreas sensoriales de la corteza). Además, aunque la atención dirigida aáreas sensoriales de nivel medio del cerebro parece ser necesaria (y quizásuficiente) para que las representaciones entren a la MT, la información deun tipo conceptual más abstracto puede estar unida a aquellas repre-sentaciones en el proceso de trasmisión global (Kosslyn 1994). Comoresultado, lo que aparece en la MT es con frecuencia un compuesto derepresentaciones sensoriales-conceptuales, tal como el sonido de unapalabra junto con su significado, o la visión de una cara experimentadacomo la cara de la mamá de alguien.

Un último factor a enfatizar es que la MT también está íntimamenterelacionada con los procesos motores, probablemente con mecanismosexaptados que modelan anticipadamente la acción y que inicialmenteevolucionaron para el control motor en línea (online) (Wolpert y Ghahra-mani 2000, Jannerod 2006). Siempre que son producidas instruccionesmotoras, una copia eferente de esas instrucciones es enviada a un conjuntode sistemas emuladores para construir lo que se denomina los “modelosde anticipación” (forward models) de la acción que debería resultar. Estosmodelos son construidos usando códigos sensoriales múltiples (principal-mente propioceptivo, auditivo y visual), de modo que puedan ser alinea-dos con representaciones aferentes sensitivas producidas por la acciónmisma como ella se lleva a cabo. Si la acción no está procediendo como seesperaba, se comparan los dos conjuntos de representaciones, lo queprovoca instrucciones motoras alteradas. Esos mismos sistemas están em-pleados en los ensayos mentales de la acción, y cuentan con instruccionesde supresión muscular. Los modelos de anticipación sensorial resultantes,cuando son dirigidos por la atención, pueden obtener entrada en la MT.De ahí que uno pueda imaginarse a uno mismo decir algo y “escuchar” elresultado en la denominada “habla interna”, o uno pueda imaginarse auno mismo haciendo algo y “ver” o “sentir” los resultados en la imagina-ción visual o propioceptiva.

Antes de que procedamos a considerar la evidencia de la MT en losanimales, es importante distinguir a la MT de otras dos formas de memoriacon las que algunas veces está combinada. Una de ellas es la memoriasensorial a corto plazo, la cual puede retener información en las cortezassensoriales por alrededor de 2 segundos en ausencia de atención. Estasrepresentaciones pueden dar lugar a efectos de imprimación sin ser algunavez conscientes (Dehaene,Changeux, Naccache, Sackur y Sergent 2006).(No obstante, pueden llegar a ser conscientes si la atención es dirigidahacia ellos antes de que finalicen. Considérese el famoso ejemplo de notarúnicamente la marcación del reloj a la tercera campanada, mientras al

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mismo tiempo se recuerda las dos marcaciones anteriores.) Estas repre-sentaciones de la memoria sensorial a corto plazo también pueden serusadas para una guía de la acción en línea en la ausencia de atención(Milner y Goodale 1995). Los contenidos de la MT, en cambio, son tantodependientes de la atención, como conscientes, y pueden ser sostenidosen un estado activo en la medida en que la atención es dirigida a ellos. (Sinembargo, nótese que la atención es altamente sensible a la interferencia,por lo que mantener una representación en la MT por un periodo prolon-gado de tiempo no es de ninguna manera algo fácil.)

Se podría pensar que algunos resultados experimentales con animalesque apoyan la existencia de capacidades de la MT son de hecho mejorinterpretados como pruebas de memoria sensitiva a corto plazo. Así,considérese el descubrimiento de que los chimpancés y los babuinospueden recordar de manera confiable una secuencia aleatoria de posicio-nes espaciales de hasta un límite de 5 a 6 elementos (o en el caso de unanimal, de 9 elementos) (Inoue y Matsuzawa 2007, Fagot y De Lillo 2011).Los retrasos temporales en estos experimentos son del orden de fraccionesde un segundo, con las respuestas de los animales de una secuencia enteraque es ejecutada generalmente de manera muy rápida por un periodo dealrededor de 2 segundos. De ese modo, aunque estas tareas podríanimplicar a la MT, los datos pueden ser explicados en términos de sólo lamemoria sensitiva de corto plazo.

El otro contraste es con lo que algunas veces es denominado en laliteratura relacionada con el ser humano “la memoria de trabajo a largoplazo” (Ericsson y Kintsch 1995). Las representaciones de la memoria detrabajo a largo plazo son aquellas que no se encuentran entre el contenidoactivo de la MT (ya que están fuera de foco durante demasiado tiempo),pero que permanecen fácilmente accesibles a los procesos de la MT. Algu-nas veces esas representaciones han sido recientemente activadas desdela memoria a largo plazo, aunque algunas veces conciernen a estímulosque fueron previamente codificados dentro de la MT pero que fueronolvidados en un periodo de pocos minutos. Se considera que la MT de largoplazo es importante en el habla y en la compresión de textos, así comoporque subyace en fenómenos como la habilidad de los conductores deautobuses para saber cuáles de las docenas de pasajeros en el autobús yaha pagado su boleto y cuáles han subido por primera vez.

En este contexto es importante notar que numerosos estudios compa-rativos con animales, como aquellos que hacen uso del laberinto de brazosradiales con roedores, emplean el término “memoria de trabajo”, cuandolo que realmente está siendo medido es una forma de MT de largo plazo.Las escalas de tiempo involucradas, así como el número de ítems quepueden ser recordados, exceden por mucho las habilidades de la MT. Dehecho, algunos autores son muy explícitos en que en tales estudios la


“memoria de trabajo” debería ser definida como una memoria que esusada dentro de una sesión de prueba (que frecuentemente dura minutosu horas) pero no de manera típica entre sesiones de pruebas (tal como aldía siguiente) (Dudchenko 2004, Shettleworth 2010).

La MT puede distinguirse empíricamente de otras formas de memoria alargo plazo debido a su sensibilidad a interferencias de atención. Lainformación sostenida en la MT se perdería si los sujetos son distraídos osu atención cambia completamente a otras cuestiones. Las memorias delargo plazo, en cambio, se deterioran en un rango normal en tales circuns-tancias. Los autores del estudio de la memoria de posición serial enchimpancés descrito anteriormente (Inoue y Matsuzawa 2007), por ejem-plo, señalan que en algunas ocasiones los sujetos de las pruebas fueroninterrumpidos por unos cuantos segundos por una fuerte perturbación enuna jaula vecina, y sin embargo fueron capaces de completar la secuencia.Aunque los autores sugieren que este comportamiento manifiesta la ope-ración de la MT, de hecho es poco probable (Inoue y Matsuzawa 2007). Elque el rendimiento no disminuya, después de la distracción constante ycompleta, es una señal de que la MT a largo plazo estaba involucrada.

LA MEMORIA DE TRABAJO EN LOS ANIMALESComo hemos visto, hay un número de aspectos o componentes de lafunción normal de la MT en los humanos que incluye las capacidades paramantener, ensayar y manipular las representaciones activas, con un límitedistintivo de 3 a 4 ítems o fragmentos de información. También sabemosque la MT es dependiente de la atención y gira críticamente sobre lascapacidades para resistir la interferencia de representaciones en compe-tencia. Además, sabemos que la MT juega un papel central en muchosaspectos de la vida humana inteligente. Como resultado, hay un rango deposibles posiciones que uno puede tener relacionadas con la psicologíacomparativa de la MT. Éstas son enlistadas más abajo, organizadas, agrandes rasgos, en términos de qué tan grande es el abismo que secontempla entre las habilidades de la MT de los animales y de nosotrosmismos. A partir de allí, serán discutidas las capacidades de maneraindividual y serán evaluadas a la luz de la evidencia disponible.

1) Los animales carecen por completo de habilidades de memoria detrabajo. Los animales (como los humanos) tienen formas de memoriasensitiva a corto plazo que pueden retener información repetida dentrode las cortezas sensoriales durante unos 2 segundos después de la elimi-nación del estímulo, pero no tienen la capacidad de mantener o actualizarpor más tiempo tales representaciones.


2) Los animales sí tienen la capacidad de mantener una representaciónde un objeto o un evento por un espacio de más de 2 segundos en unamemoria sensorial a corto plazo, pero es una capacidad muy limitada—que se restringe quizá a 1 o 2 fragmentos de información en comparacióncon el límite de tres a cuatro segundos en los humanos.

3) Los animales, como los humanos, pueden mantener de 3 a 4 fragmen-tos de información en la MT, pero sólo en ausencia de interferencias. Sushabilidades colapsan (o son mucha más débiles) cuando se requiere queemprendan una tarea dual o ignoren ítems que intervienen como distrac-tores.

4) Los animales tienen capacidades para mantener representacionesque han sido activadas de manera ascendente, pero carecen de la capaci-dad para activar una representación ab initio, que hace uso de atencióndescendente para insertarla en un área de trabajo global. En pocas pala-bras, los animales carecen de imaginación.

5) Los animales pueden crear, mantener y ensayar representaciones enla MT, pero carecen de cualquier capacidad para usar ensayos mentales deuna acción que genere contenidos para la MT. [Algunos investigadoresusan el término “ensayo” para referirse al proceso de actualización quemantiene a las representaciones sensoriales de corto plazo en la MT (Joni-des, et al. 2008). Haré uso de este término (como es común hacerlo) paralos ensayos fuera de línea (off-line) de esquemas de acción que pueden serusados para poblar y mantener algunos de los contenidos de la MT.]

6) Los animales pueden crear, mantener y ensayar representaciones enla MT, pero tienen capacidades limitadas para manipular tales repre-sentaciones, transformarlas y organizarlas en secuencias efectivas parasolucionar problemas de una manera controlada.

7) Los animales tienen capacidades para mantener, ensayar y manipu-lar representaciones en la MT tanto como nosotros mismos. Sin embargo,los humanos son únicos, en el modo en que emplean sus habilidades dela MT. Más específicamente, los humanos de manera frecuente usan la MTde formas que son irrelevantes para cualquier tarea actual (lo que consti-tuye la así llamada “red por defecto”), mientras que el uso de la MT de losanimales es siempre o generalmente dirigida hacia una tarea.

8) Los animales tienen habilidades de la MT tanto como nosotros mis-mos, y podrían incluso hacer uso habitual de tales habilidades. Sin embar-go, difieren en el tipo de representación que pueden emplear en la MT (enparticular, al carecer de habilidades lingüísticas, los animales no puedengenerar un habla interna) y su más limitado repertorio conceptual restrin-ge el alcance al que la ejecución de la MT puede acceder por medio de larecodificación (chunking).


Actualmente carecemos de la evidencia necesaria para llevar a cabo unaevaluación completa de cualquiera de estas hipótesis más allá de lasopciones 1 y 8 de la lista. Con todo, existen datos que guardan relacióndirecta con algunas de ellas, y algunas son más plausibles que otras sobrebases teóricas. Es necesario un esfuerzo de investigación sostenido por lospsicólogos comparativos para resolver estas cuestiones.

1. ¿No hay capacidad para actualizar y mantener información? La posición más extrema es negar por completo que los animales tienencapacidades de la MT. Sin embargo, los animales tienen formas de memoriaa largo plazo, así como memoria sensorial de corto plazo. No tienencapacidad para actualizar y mantener actividad sensorial en ausencia deun estímulo, o para mantener representaciones activas y disponibles porlargos periodos de tiempo.

Existe gran cantidad de datos que son suficientes para excluir estaposibilidad, y muchos de éstos emplean tareas de apareamiento y desapa-reamiento. (Recuérdese que los datos de experimentos con animales queemplearon el laberinto radial involucran escalas de tiempo muy grandespara servir como una prueba directa de la habilidad de la MT.) Estas tareashacen que el animal recuerde la identidad o localización de un estímulopor más de unos pocos segundos. Por supuesto, por sí mismos estosresultados, no pueden distinguir entre las contribuciones de la MT y la MTa largo plazo, y no hay duda sobre intervalos extendidos que son parte dela memoria a largo plazo que está implicada. También sabemos de talesestudios que hay neuronas de contenido específico en la corteza prefrontalque muestran actividad sostenida durante intervalos de retención que sonde por lo menos 5 segundos de duración (Goldman-Rakic 1995). Además,una gran parte de lo que conocemos acerca de la neurofisiología de lossistemas humanos de atención y la MT se deriva inicialmente del trabajode este tipo llevado a cabo con monos (Godlman-Rakic, Funahashi y Bruce1990; Luck, Chelazzi, Hillyard y Desimone 1997; Baluzh e Itti 2011). Así,podemos estar seguros de que los mecanismos que subyacen a las ejecu-ciones de la MT en tareas de apareamiento se conservan entre los primates,y tal vez más ampliamente.

En otros estudios se ha hecho que los animales mantengan activa unarepresentación de un estímulo fijo por un espacio de más de 2 segundosen la memoria sensorial a corto plazo. Algunos han usado pruebas para-lelas de desplazamiento de objetos con primates y niños humanos, conresultados muy similares entre todos los grupos (Barth y Call 2006). Otroshan probado tanto en primates como perros para ver si continúan buscan-do un ítem que ha sido colocado en una “copa mágica”, después de queinesperadamente ha sido recuperado un ítem de diferente tipo, con resul-tados positivos (Bräuer y Call 2011).


La sugerencia de que las capacidades básicas de la MT están muyextendidas entre los animales recibe apoyo adicional de la neurobiología,dada la estrecha conexión entre el sistema de la MT y la memoria episódica.(Esto será nuevamente discutido más adelante en la sección ¿Falta deimaginación?, donde revisaremos la evidencia conductual de la memoriasimilar-a-la-episódica en los animales. Nótese aquí, sin embargo, que la MTes el espacio de trabajo dentro del que las memorias episódicas sonactivadas y mantenidas por sistemas de atención descendentes. Y yahemos señalado que las redes de atención son homólogas, al menos, entrelos primates.) Esto es así porque los mecanismos cerebrales que apoyan ala memoria similar-a-la-episódica están ampliamente compartidos entrelos mamíferos. En especial, todos los mamíferos comparten estructurashomólogas hipocampales y parahipocampales, organizadas en subregio-nes homólogas, las cuales tienen fuertes conexiones recíprocas con áreasde la corteza frontal (Allen y Fortin 2013). Estas estructuras sirven paraintegrar y almacenar información acerca de qué ocurre, dónde ocurre ycuándo ocurre (Eichenbaum 2013). De hecho, incluso las aves parecencompartir una red similar y, al menos, parcialmente homóloga (Allen yFortin 2013).

2. ¿Un límite de uno o dos ítems? Algunos afirman que los primates no humanos tienen una MT que tienecomo límite 2 ítems, en cambio la MT humana tiene un límite de 3 a 4fragmentos de información (Read 2008). Sin embargo, esta afirmación estáfundada en un análisis cuestionable de los requisitos de la MT en variastareas que los primates no pueden resolver y asume que la falla no esresultado de otras fuentes, tales como la falta de entendimiento de lasfuerzas físicas y sus efectos. En contraste, el trabajo experimental conanimales sugiere que los límites de su MT caen bajo el rango humano. Porejemplo, considérese un prueba de memoria de posición serial dirigida aun macaco, modelado sobre pruebas que han sido usadas con humanos(Botvinick, et al. 2009). Los intervalos de retención exigidos en esta pruebason de alrededor de 4 segundos para el primer ítem en la secuencia, quese incrementa hasta 11 segundos para la cuarta, que lo ubica directamenteen el dominio de la MT. El macaco tuvo éxito en recordar los primeros 3ítems en una secuencia, pero no tuvo suerte con el cuarto. El experimentotambién demostró un perfil muy similar de efectos de primacía, latencia yotros más encontrados en los humanos, lo que sugiere que ambas especiesemplean un mecanismo homólogo de la MT con límites muy similares.

Se debería enfatizar, sin embargo, que el trabajo sobre la MT humanaque demuestra que tiene un límite de capacidad de 3 a 4 fragmentos deinformación (en lugar del número mágico de Miller 7 ± 2 (Miller 1956)) seha centrado en la función de mantenimiento de la memoria (“memory-sus-


taining function”) de la MT. Se ha tenido mucho cuidado en excluir otrasestrategias para mantener las representaciones en la MT, tales como unensayo mental encubierto o la recodificación de información, que puedeextenderse sobre su capacidad general todavía más lejos (Cowan 2001). Enla prueba de memoria serial recién descrita, por el contrario, los monospodrían haber usado ensayos mentales de sus movimientos planeadospara apoyar su MT en la secuencia de posiciones, de ese modo extiendenlos límites de su mantenimiento de memoria. Lo anterior sería consistentecon el límite demandado de la MT de uno a dos ítems.

No es tan fácil criticar otros datos con animales que sugieren que loslímites de la MT están en el rango de los seres humanos. Por ejemplo,usando los paradigmas que han sido previamente empleados con infanteshumanos, se ha mostrado que los monos pueden rastrear de 3 a 4 ítemsde comida ubicados secuencialmente entre 1 o 2 contenedores opacos(dentro de los cuales los ítems permanecen fuera de la vista en un periodode por lo menos unos pocos segundos). Los monos distinguen de maneraconfiable entre los contenedores que cuentan con 2 ítems frente a los quetienen 3 ítems, y también entre los que cuentan con 3 frente a los que tienen4, pero no los que tienen 3 frente a los que tienen 5 (Hauser, Carey y Hauser2000). Ahora bien, uno podría preguntarse por qué esos datos no demues-tran que los monos tienen un límite de MT de 7 ítems (3 en un contenedory 4 para el otro) en lugar de 4. La respuesta es que estas comparacionesentre contenedores se benefician de la recodificación, y no sólo reflejan loslímites crudos de la retención. (Se puede sostener un punto similar conrespecto a los datos en los infantes.)

Pruebas similares han sido llevadas a cabo con caballos, las que mues-tran que pueden distinguir entre un cubo en el que han sido colocadas 2manzanas y un cubo en el que han sido colocadas 3 manzanas, mientrasque fallan al distinguir entre cubos que contienen 4 manzanas y 6 manza-nas respectivamente (Uller y Lewis 2009). En tales experimentos parecepoco probable que los animales puedan beneficiarse de la recodificación,debido a que todos los ítems son del mismo tipo. De manera similar espoco claro cómo formas no verbales de ensayos de conducta puedenayudar con la tarea (de manera especial en el caso de los caballos, cuyorepertorio de acciones se difiere muy ampliamente de su auxiliar huma-no). Así, el límite de 3 a 4 ítems aquí mostrado parece, más probablemente,reflejar su capacidad de retención de la pura MT. Pero hasta que lospsicólogos comparativos empleen pruebas directas de las habilidades deretención de la MT simple, que puedan ser llevadas a cabo en paralelo conhumanos adultos, niños y miembros de otras variedades de especiesanimales, no lo podremos saber de manera segura.

Estos resultados dan lugar a un enigma, pues como se señaló anterior-mente, las variaciones en la habilidad de la MT en los humanos son


predictores confiables del factor g de inteligencia. Hasta ahora parece queincluso los monos tienen un alcance de la MT en el rango humano*. Estopodría conducir a esperar habilidades similares de aprendizaje generalentre todos los primates, lo cual es claramente falso. Una posible soluciónal enigma surge cuando notamos que el componente de retención simplede la MT no es un indicador confiable del factor g de inteligencia humana(ni es estable dentro de un mismo individuo a lo largo de pruebas separa-das). Más bien, las tareas de amplitud (span tasks) complejas y las tareasdenominadas “n-back” conducen a resultados estables en el tiempo y sonindicadores confiables del factor g de inteligencia (Engle 2010). (En unprueba de amplitud compleja se tiene que realizar alguna otra prueba, talcomo juzgar si una oración presentada al mismo tiempo tiene sentido ollevar a cabo una operación aritmética simple, mientras se retiene un listano relacionada en la MT. En una tarea n-back, se tiene que continuar el rastrode n-número de ítems previos en series presentadas continuamente, loque requiere que se resistan las interferencias de memorias similares.) Porotra parte, parece que es el entrenamiento en las tareas n-back —y nosimplemente tareas de espectro— lo que facilita las mejoras en el factor gde inteligencia (Jaeggi, Buschkuehl, Jonides y Perrig 2008; Jaeggi, Bus-chkuehl, Jonides y Shah 2011, pero también Chooi y Thompson 2012).

Una posible interpretación de este conjunto de descubrimientos es queno hay diferencias estables en un espectro simple entre personas o bien alo largo de las especies de primates. (Como resultado, las pruebas deamplitud simple miden la intromisión producto de factores endógenos oel ambiente.) Todas las diferencias estables entre personas (y entre espe-cies) pueden yacer en la flexibilidad con la cual la atención es ubicada, enlas estrategias de retención usadas y en la capacidad de ignorar las fuentesde interferencia con las representaciones objeto de la MT. *Un enigma similar surge en el contexto del desarrollo humano que muestra que la capacidadde la MT incrementa en los años de niñez (Cowan, AuBuchon, Gilchrist, Ricker y Saults 2011).En particular, de los 6 a los 9 años de edad tienen un alcance de 2 o menos ítems en esosexperimentos, mientras que los adultos jóvenes tienen un alcance de 3 ítems. Sin embargo, enotros experimentos, los infantes de tan solo 11 meses parecen tener un alcance similar al adultode 3 ítems (Feigenson y Carey 2005). Una posible explicación es que la velocidad de presenta-ción difiere entre los dos paradigmas. En los experimentos con niños los ítems-a-recordar sonpresentados en un rango de un ítem por segundo. En los experimentos con infantes, encambio, la presentación de cada ítem toma pocos segundos durante el cual el experimentadorllama la atención del niño diciendo “mira esto”. Otra posible explicación es que los infantesparticiparon en sólo un ensayo, mientras que los niños tuvieron que mantener una atencióna la tarea a lo largo de múltiples presentaciones. Quizá lo que cambia a través de los años deniñez es la capacidad de mantener centrada la atención, más que la capacidad de la MT comotal. Sin embargo, podría ser que ambas explicaciones realmente equivalgan a una misma cosa,debido a que la primera explicación puede ser descrita en términos de la diferencia entre dirigirla atención hacia un evento (de acuerdo con los requisitos de una tarea) y que se tenga laatención ocupada en un evento.


3. ¿Incapacidad para resistir interferencias? No existen experimentos controlados que comparen las habilidades de loshumanos y otros animales para resistir interferencias con las representa-ciones de la MT. Claramente, los tipos de tareas de espectro complejo que hansido usadas con los humanos no son adecuadas para este propósito porquela mayoría requiere de habilidades lingüísticas. Sin embargo, existen algu-nas pruebas usadas con ratones que introducen algo muy similar, yalgunas de éstas pueden ser adaptadas con el propósito de hacer compa-raciones entre especies.

Los estudios actuales con ratones han identificado un factor de inteli-gencia general que explica cerca del 40 por ciento de variación entre unrango de diferentes tareas de aprendizaje (Matzel, et al. 2003). Además,aunque el factor g de inteligencia no está correlacionado significativamen-te con las medidas de la simple retención de la MT, sí está fuertementecorrelacionado con la ejecución de tareas de la MT más complejas, en elcual los animales tienen que resistir interferencias de memorias en com-petencia (Kolata, et al. 2005). En ambos casos, los animales fueron entrenadosen dos laberintos de brazos radiales visualmente distintos localizados enel mismo espacio. En la prueba de retención de la MT, los animales estu-vieron confinados a un compartimento central de uno de los laberintos enun intervalo fijo de 60 a 90 segundos, antes de permitirles completar subúsqueda una vez hechas sus primeras 4 elecciones correctas. En la pruebade interferencia de la MT, en contraste, los animales fueron sacados delprimer laberinto, habiendo hecho 3 elecciones correctas y fueron coloca-dos en un segundo laberinto; después de 3 elecciones correctas en esteúltimo, fueron devueltos al primer laberinto hasta que hicieron otras 3elecciones correctas y así sucesivamente. El hecho de que el rendimientode las pruebas de interferencia de la MT, pero no en la prueba de retenciónde MT, se correlacione con la medida del factor g de inteligencia en losratones, es sugerente con relación a los mecanismos homólogos de la MTcon aquellos de los humanos.

Uno se podría preguntar si este u otros experimentos conducidos en elmismo laboratorio están midiendo de manera genuina la MT activa enlugar de la MT de largo plazo. ¿Cómo podríamos saber que los ratonesmantienen en su foco de atención una representación activa de los brazosdel laberinto ya visitado? De hecho, en experimentos con ratas que usanun laberinto radial de 8 brazos, éstas comúnmente muestran una ejecucióncercana a la perfección al final del cuarto brazo del laberinto, siguiendodemoras de un número de horas después de visitar los primeros 4 brazosdel laberinto, lo que nos permite estar muy seguros de que la memoria alargo plazo está involucrada (Shettleworth 2010). Sin embargo, reflexio-nando sobre ello, podemos estar seguros de que la MT activa también estásiendo usada. Así, aunque la prueba podría no ser la adecuada para medir


la amplitud de la MT (puesto que tanto la MT de corto como largo plazoestán implicadas), podría permitirnos esbozar conclusiones acerca de larelación entre la MT y el factor g de inteligencia.

¿Por qué las pruebas que hacen uso de una búsqueda interrumpida enel laberinto de brazo radial muestran interacciones entre la MT a corto y alargo plazo? Cuando se inicia una búsqueda seguida de una interrupción,el animal necesitará acceder a representaciones de largo plazo de los 4brazos del laberinto previamente visitados, las mantiene activas en la MTpor el tiempo suficiente para seleccionar un quinto brazo y, a partir deentonces, para las últimas 3 elecciones, el animal necesitará hacer uso depistas de recuperación espacial para acceder a la memoria de largo plazopara cada uno de los brazos del laberinto inicialmente visitados, mientrasse mantiene activa en la MT las selecciones inmediatas previas y mientrasel animal se orienta de manera apropiada para hacer otra elección. Ade-más, en la condición de interferencia de los experimentos descritos ante-riormente (en los cuales los ratones se cambian una y otra vez entre los 2laberintos), las memorias irrelevantes tendrán que ser suprimidas, lo quehace que los ratones pongan cuidadosa atención en línea (online) a laspistas que individualizan los brazos de los 2 laberintos. Al menos podemosestar seguros que esta tarea exige demandas importantes sobre el uso dela atención selectiva de los animales, el cual está en el centro de lashabilidades de la MT de los humanos.

Un estudio de correlación subsecuente entre las habilidades de la MT yel factor g de inteligencia en los ratones intenta ir más allá (Kolata, Light,Grossman, Hale y Matzel 2007). El estudio involucra pruebas sobre eltiempo de retención de la MT, la capacidad de retención de la MT y lascapacidades para la atención selectiva. El primer experimento midió loslímites temporales de la capacidad del animal para recordar cuál de los 2brazos en un laberinto en T había visitado previamente. La prueba de lacapacidad de la MT usó una versión no especial de un laberinto de brazosradiales, en el que las pistas unidas a tazas cebadas, al final de cada brazo,fueron aleatoriamente revueltas después de cada elección, de modo quelos ratones necesitaban tener en mente las pistas (y aquellas que ya habíansido seleccionadas) sin confiar en la posición espacial. Por último, la pruebade atención selectiva usó 2 tareas de discriminación distintas (una en laque intervenían formas y otra en la que intervenían olores) que había sidoaprendida inicialmente en contextos separados. A lo largo de la prueba, sepresentaron a los animales todas las pistas de ambos tipos en uno u otrode los 2 contextos, para que los ratones ignoraran uno de los conjuntos depistas en el cual habían sido previamente entrenados a favor del otro. Losresultados de este experimento fueron que el tiempo de retención no secorrelacionó con el factor g de inteligencia en absoluto y que la capacidadde la MT se correlacionó moderadamente con el factor g de inteligencia,


mientras que la atención selectiva estuvo fuertemente correlacionada con elfactor g de inteligencia. Lo anterior también es lo que se hubiera predichoa partir de lo que sabemos de la MT humana.

Quizás el conjunto más impresionante de resultados de esta serie deestudios con ratones es el descubrimiento de que el entrenamiento en laMT mejora el factor g de inteligencia, justo como parece ocurrir en loshumanos (Light, et al. 2010, Jaeggi, Buschkuehl, Jonides y Perrig 2008). Enel primero de estos experimentos, los animales que recibieron entrena-miento en el uso de dos laberintos de brazos radiales que se alternabantuvieron un puntaje significativamente alto con relación a los animalescontrol en las subsiguientes pruebas de habilidades de aprendizaje gene-ral, del mismo modo tuvieron un puntaje más alto sobre una prueba deatención selectiva. El segundo experimento mostró, además, que es espe-cíficamente el componente atencional del la MT el que conduce a unmejoramiento en el factor g de inteligencia. Este experimento usó 3 gruposde ratones. Un grupo recibió entrenamiento en 2 laberintos de brazosradiales que se alternaban y eran visualmente similares, ubicados dentrode un mismo espacio, lo que hacía que los ratones atendieran las diferen-cias mínimas en las pistas provistas por el contexto espacial, para poderdiscriminar los brazos de los 2 laberintos. Un segundo grupo tambiénrecibió entrenamiento en los 2 laberintos de brazos radiales que se alter-naban, pero en esta ocasión estaban ubicado en espacios separados, asícolocaban menos demandas atencionales en los animales. El tercer grupofue el grupo de control y no recibió entrenamiento de la MT. Los descubri-mientos fueron que el grupo que se le pedía mayor demanda de atenciónmostró los mayores incrementos en el factor g de inteligencia, el segundogrupo también mostró mejoras significativas con relación a los animalesde control.

Si tomamos lo anterior en su conjunto, esta serie de experimentos conratones sugiere que las habilidades de la MT en esta especie son altamentedependientes de capacidades de atención (justo como sucede en loshumanos) y los ratones no sólo cuentan con una capacidad simple pararetener información sobresaliente más allá de la ventana temporal de lamemoria a corto plazo, sino también (como los humanos) pueden hacereso frente a interferencias. Podría ser, entonces, que la estructura básicade la MT es al menos homóloga entre los mamíferos. Sin embargo, nosabemos en qué medida (si la hay) difieren las capacidades de los humanosy otros mamíferos para dirigir y controlar la atención, así como para resistirinterferencias. Dado que tales capacidades son aspectos de la funciónejecutiva, y dado que supuestamente los humanos en general sobresalenen tareas de función ejecutiva, uno podría predecir diferencias significati-vas. Sin embargo, la situación requiere urgentemente poner a prueba de


manera directa las habilidades de atención y las complejas capacidades dela MT entre las especies.

4. ¿Falta de imaginación? Hay dos maneras básicas en las que las representaciones fuera de línea(offline) pueden tener entrada en la MT. Una es a través de los ensayosmentales de acción, que serán discutidos en la sección 5 más abajo. La otraes a través de procesos descendentes de atención ejecutiva. Por ejemplo,se puede buscar, y activar en la MT, una imagen visual de la mamá dealguien o una imagen auditiva del sonido de su voz. También se puedebuscar y activar el recuerdo episódico específico de la graduación dealguien o de la cena de cumpleaños más reciente. Parece que muy prob-ablemente estas dos formas de habilidad van emparejadas. No obstante,sería posible afirmar que una creatura puede tener una capacidad deformar imágenes semánticas genéricas sin hacer uso de la memoria episó-dica, quizá porque las representaciones de episodios específicos nuncaestán almacenadas en la memoria por completo. Aun si los animales fueranincapaces de hacer viajes mentales en el tiempo (que incluyan la rememo-ración episódica), como algunos han afirmado (Suddendorf y Corballis2007), esto impediría mostrar que son incapaces de hacer uso de recursosde atención para generar contenido cargado de imágenes para la MT de unmodo fuera de línea (offline). En contraste, si los animales son capaces dela rememoración episódica, entonces seguramente también serán capacesde la formación de imágenes genéricas, porque sería difícil concebir quémás podría ser requerido en estas últimas que no esté presenta ya en larememoración episódica.

La mayoría de pruebas en animales sobre viajes mentales en el tiempose ha centrado en la prospección al futuro (discutida más adelante en lasección 5). Sin embargo, ha habido experimentos con córvidos que mues-tran que estas aves por lo menos son capaces de rememorar y razonar demanera apropiada sobre componentes del qué, dónde y cuándo de lamemoria episódica (Clayton, Yu y Dickinson 2003). Hay que reconocer quede lo anterior no se sigue que estas aves se estén proyectando a sí mismasde manera experiencial al pasado en episodios específicos de acumulaciónde comida. Aunque sí parece probable que estén activando representacionescuasi-episódicas en la MT de tipos de comida y su localización, junto conalguna clase de representación del tiempo transcurrido. De cualquierforma, esta es la manera en que los humanos resolverían un problema deesta clase si estuvieran obligados a hacerlo de un modo no verbal. Porsupuesto, esta consideración proveería un argumento más fuerte si loscórvidos no estuvieran tan evolutivamente alejados de nosotros. A pesarde este alejamiento, señalamos anteriormente que las aves poseen redescerebrales que son similares, o al menos parcialmente homólogas, a los


soportes de la memoria episódica en los humanos y otros mamíferos (Alleny Fortin 2013). Además, los experimentos con ratas muestran que tambiénforman representaciones estrechamente integradas del qué, dónde y cuándo(Ergorul y Eichenbaum 2004; Babb y Crystal 2005). Tales datos sugierenque las representaciones de la memoria de tipo episódico están extendidasentre los animales. En cualquier caso parece que los animales deben almenos ser capaces de activar representaciones en la MT usando control deatención descendente.

Téngase en mente los experimentos con roedores que hacen uso de unabúsqueda interrumpida en un laberinto de brazos radiales, discutidosanteriormente en la sección 3. Aunque no hay nada en los datos quesugiera que en la segunda fase de los experimentos los animales estánteniendo acceso a memorias episódicas de anteriores visitas a algunos delos brazos del laberinto, seguramente están activando al menos repre-sentaciones semánticas de algún tipo; por ejemplo, podría ser la repre-sentación de un brazo que carece de una recompensa. En los humanos, talmemoria necesitaría ser buscada en el uso de una combinación de pistasmedioambientales y el control de atención descendente, que tiene comoresultado que la representación sea activada en la MT. Es por tal motivorazonable asumir que lo mismo ocurre con los roedores.

Existen razones tentativas, entonces, para pensar que otros animalesson capaces de usar una activación descendente de representaciones en laMT. Más razones serán discutidas más adelante en la sección 5, porque espoco probable que el uso de la MT para la prospección dependa solamentede la activación del esquema motor sin ningún enriquecimiento de lamemoria semántica o episódica. En efecto, sabemos que los sistemas dememoria a largo plazo y las capacidades de prospección están estrecha-mente ligados, en donde el hipocampo está fuertemente implicado encada uno de éstos (Buckner 2010). De hecho, algunos han argumentadoque la estructura de los sistemas de memoria a largo plazo ha sido especí-ficamente adaptada y moldeada al servicio del razonamiento prospectivo(Schacter, Addis y Buckner 2007).

Además, se podría pensar, bajo bases puramente teóricas, que cualquiercreatura capaz de selección de atención descendente de estímulos deberíatambién ser capaz de la activación descendente de representaciones simi-lares en un modo fuera de línea (offline). Ocurriría pues, como señalamosanteriormente, la atención opera por la estimulación de la actividad neu-ronal de algún grupo de neuronas, mientras simultáneamente suprime laactividad de poblaciones competidoras, lo que da como resultado unaemisión de información codificada en el primero conjunto. Los mismosmecanismos deberían entonces ser capaces de operar en la presencia deniveles inferiores de activación neuronal en la ausencia de estímulos


externos, que resultan en la activación endógena de representaciones enun área de trabajo global.

5. ¿Incapacidad de ensayar mentalmente una acción? La evidencia para el ensayo mental de una acción proviene de estudios deplaneación a largo plazo en animales. Sabemos que en los humanos talplaneación es conducida en gran medida a través del ensayo de accionesalternativas, con sujetos que responden afectivamente a las representa-ciones de la MT resultantes (Damasio 1994; Gilber y Wilson 2007). Aunqueexiste fuerte evidencia para la planeación a futuro en los córvidos (Correia,Dickinson y Clayton 2007; Taylor, Elliffe, Hunt y Gray 2010), me enfocaréen datos sobre primates, en donde es más fuerte el argumento a favor demecanismos homólogos subyacentes.

Un estudio ha documentado cuidadosamente el comportamiento de unchimpancé alfa macho en zoológico (Osvath 2009; Osvath y Karvonen2012). El chimpancé comenzó a recoger y almacenar montones de piedrasmuy temprano por la mañana, para lanzarlas a los visitantes del zoológicodurante el día como parte de una muestra de amenaza agresiva. Cuandolos vigilantes del zoológico reaccionaron para prevenir esto, removiendocada día sus escondites antes de que el zoológico abriera, el chimpancé semostró muy hábil al disimular sus escondites y al manufacturar más tardeproyectiles rompiendo piezas de concreto quebradizo de las paredes desu reserva. Nótese que en el momento en que recogía y encubría susescondites se encontraba en un estado de calma, en ausencia del estímulo(los visitantes humanos) que provocarían posteriormente su enfado. Talcomportamiento en un humano estaría probablemente causado por laimaginación de la presencia posterior de la audiencia así como por elensayo mental de las acciones involucradas en asir y lanzar proyectiles,dando como resultado una respuesta afectiva positiva que a su vez motivala recolección de algunas piedras. Es razonable asumir que procesossimilares tuvieron lugar en la mente del chimpancé.

Los datos experimentales con los chimpancés apuntan hacia la mismaconclusión. En uno de los experimentos, los chimpancés no sólo seleccio-naron y llevaron consigo a su dormitorio una herramienta que necesita-rían el siguiente día para acceder a una recompensa deseada, sino quetambién recordaban traerla de vuelta con ellos a su regreso (Mulclay y Call2006). En una réplica conceptual de este experimento por otro laboratorio,los chimpancés también seleccionaron una herramienta que necesitabanpara recuperar una recompensa posterior y recordaron llevar consigo laherramienta a su regreso (Osvath y Osvath 2008). Además, los animalesfueron capaces de resistir a una pequeña recompensa al momento (unauva), seleccionado en su lugar una herramienta que les permitiría accederposteriormente a una recompensa más valiosa (un recipiente de jugo).


Asimismo, cuando se les presenta un número de objetos no familiares(mientras se les previene de tocarlos), los chimpancés seleccionaron ytomaron de manera confiable la herramienta más adecuada para obtenerla próxima recompensa. Nótese que los humanos resolverían una tarea deeste tipo ensayando mentalmente algunas acciones dirigidas a obtener elrecipiente de jugo que involucra varios objetos, advirtiendo cuáles po-drían resultar adecuados.

Esta evidencia de chimpancés en cautiverio es por completo consistentecon lo que sabemos del comportamiento de los chimpancés en la vidasilvestre. Por ejemplo, los chimpancés en el Congo regularmente recogentermitas de nidos tanto a nivel del suelo como subterráneos, cada uno delos cuales requiere de un conjunto distinto de herramientas. Los nidossubterráneos requieren, en especial, una vara perforada, firme y puntia-guda, la cual es hecha de ramas de una especie particular de árbol. Loschimpancés nunca llegan a un sitio en el que hay un nido subterráneo sinllevar consigo tal vara, a menos que hubieran dejado previamente una ental sitio. Y lo anterior es cierto aun cuando el árbol apropiado más cercanoestuviera diez metros alejado en el bosque, desde el cual el lugar del nidono puede ser visto (Sans, Morgan y Gulick 2004). Tal comportamiento enlos humanos involucraría la imaginación del objetivo junto con el ensayomental de las acciones que se necesitan para alcanzarlo, tanto la imagina-ción como el ensayo mental motivan a alguien a desviarse del camino paraencontrar la especie apropiada de árbol.

Los datos conductuales sugieren, entonces, que otros primates (al me-nos) son capaces del ensayo mental de acciones y hacen tales cosas parapropósitos de planeación a futuro, tal como lo hacen los humanos. Sinembargo, por ahora el argumento a favor de esta conclusión es de tipoanalógico, y asume que formas similares de comportamiento entre espe-cies relacionadas deberían ser explicadas en términos de procesos subya-centes similares. Sería bienvenida evidencia de un tipo más directo. Enespecial, necesitamos paradigmas experimentales que puedan crear co-rrespondencias entre especies, cuyos parámetros puedan ser variados enparalelo para observar si los perfiles de ejecución también responden demanera similar. Un resultado positivo proveería evidencia mucho másfuerte sobre procesos homólogos.

6. ¿Habilidades manipulativas limitadas? En cierto sentido, el componente manipulativo de la MT consiste en unahabilidad para organizar y controlar secuencias de representaciones demodo que sean relevantes a las tareas. La evidencia de una planeación afuturo en los primates y los córvidos sugiere que son capaces de hacer justoeso. Ahora bien, en otro sentido, la manipulación supone tener comoobjetivo una imagen de una acción mentalmente ensayada, para así trans-


formarla. Esto ha sido ampliamente estudiado en humanos usando elparadigma de rotación visual (Kosslyn 1994). Se presenta a los participan-tes dos formas con orientaciones que varían y se les solicita juzgar si lasfiguras son o no las mismas. Los sujetos resuelven estas tareas al rotarmentalmente la imagen de una forma para coincidir con la orientación dela otra y responder dependiendo de si resultado encaja o no. Entre losdescubrimientos clásicos en esta literatura están que los participantesocupan más tiempo para juzgar formas cuyas orientaciones están másalejadas una de la otra, lo que sugiere que toma tiempo el movimiento dela imagen inicial a través del espacio intermedio.

Lo que sabemos de las imágenes cerebrales y de los estudios de estimu-lación magnética transcraneal que usan el paradigma de rotación visual esque esa actividad en la corteza motora o premotora precede y causa latransformación subsecuente de la imagen visual (Ganis, Keenan, Kosslyny Pascual-Leone 2000). Parece que los sujetos imaginan actuar sobre laforma representada en una de las imágenes, que inicia en una acción fuerade línea (offline) de, por ejemplo, rotarla con un mano, y de ese modocausan que la figura representada cambie a través del proceso de modelardirectamente una acción. Uno podría preguntarse, entonces, si los anima-les tienen capacidades similares. Los estudios llevados a cabo con babuinosy leones marinos sugieren que las tienen, los animales muestran mayoresdiferencias en el tiempo de reacción a las imágenes que necesitarían serrotadas por ángulos más grandes para asegurar un ajuste, tal como loshumanos lo hacen (Vauclair, Fagot y Hopkins 1993; Mauck y Dehnnardt1997). Sin embargo, para justificar la afirmación de que los procesos sonhomólogos sería importante saber si las áreas de control motor en loscerebros de los animales están igualmente involucradas en los procesos.

Conclusiones similares están apoyadas por estudios de solución deproblemas y de compresión en los primates. Por ejemplo, al estar frente aun cacahuate en el fondo de un contenedor de vidrio demasiado profundopara alcanzarlo (y que está atado a las barras de la jaula), algunos animalesdieron con la estrategia de colectar agua en sus bocas y escupirla en elcontenedor hasta que el cacahuate flote en la superficie (Mendes, Rakoczyy Call 2008; Hanus, Mendes, Tennie, Call 2011). (La misma tarea fuepresentada a niños humanos, con rangos similares de éxito entre niños de4 y 6 años de edad, pero con una mejor frecuencia de éxito entre los 8 añosde edad.) Para llegar a la solución de este problema se necesita ensayarmentalmente la acción de poner agua dentro del contenedor, que de esemodo transforma la representación mental sobre la posición del cacahuatey permite al sujeto predecir que la ejecución reiterada de la acción lepermitirá alcanzarlo de manera exitosa. Sin embargo, una vez más elargumento para procesos homólogos es aquí sólo uno de analogía.


7. ¿Rareza de uso? Aun si las capacidades de la MT de los animales son comparables a aquellasde los humanos en la mayoría de sus aspectos, podría ser que los animaleshagan uso de la MT sólo cuando se enfrentan con problemas prácticos, deaprendizaje o razonamiento particulares. En cambio, los humanos hace-mos uso frecuente de la MT en modos que son irrelevantes a cualquier tareaactual, que de ese modo constituye una red por defecto (default) (Buckner,Andrews-Hanna, Schacter 2008; Spreng, Mar y Kim 2009)*. Aun cuandono estemos frente a una tarea, nuestras mentes están ocupadas con fanta-sías, memorias episódicas, situaciones sociales imaginadas, conversacio-nes imaginadas, fragmentos de canciones, y así sucesivamente, todo locual involucra fuertemente la MT. De hecho, incluso cuando los humanosestán ocupados en una tarea, son aptos para deslizarse en el así llamado“vagabundeo mental” (mind wandering), en el cual la MT está poblada derepresentaciones no relacionadas a la que la tarea demanda (Mason 2007).

Existen pocos datos comparativos relacionados directamente a estacuestión. Sin embargo, la sugerencia de que los humanos podrían serúnicos a este respecto es por lo menos consistente con mucha mayorcantidad de creatividad, innovación y planeación a largo plazo. Muchodel tiempo que los humanos gastan en el vagabundeo mental está ocupadocon revisar y explorar escenarios futuros así como problemas y éxitosfuturos. Además, existe evidencia de que el vagabundeo mental estácorrelacionado significativamente con la creatividad, que implica, como lohace, atención fuera de concentración combinada con control y selecciónejecutivas (Baird, et al. 2012). También se ha sugerido que la única dispo-sición humana para ocuparse en los juegos de simulación en la niñez esuna adaptación para un incremento de creatividad en la edad adulta, quenos motiva a usar la MT para propósitos de la construcción de un escenariocreativo (Picciuto y Carruthers 2013).

*Los estudios de imagen cerebral de la red por defecto raramente encuentran actividad enlas cortezas sensoriales del tipo que uno esperaría acompaña el uso de la MT. En parte, estopodría ser un artificio de la metodología de la sustracción involucrada en estos estudios,porque las condiciones no aparejadas por defecto involucran generalmente atención aalgunas tareas presentadas de modo perceptual. Sin embargo, podría ser también porquediferentes participantes (o el mismo participante en distintos tiempos) están usando recursosde distintos sistemas sensoriales, que ocupan el habla interna en algunas ocasiones y laimaginería visual en otras. Lo que generalmente se acepta es que la operación en modo-por-defecto consiste en el rememorar episódico, las prospección a futuro, y así sucesivamente,que se sabe hacen uso de la MT, y, de hecho, aparejar tareas de percepción e imaginación endos sistemas sensoriales distintos (audición y visión) muestra tanto una red central comúnimplicada en cada sistema (la cual coincide en su mayoría con la red de modo-por-defecto),como una actividad de modalidad-específica en áreas sensoriales intermedias que varían porcondición (Daselaar, Porat, Huijbers, Pennartz, 2010).


Los datos que sugieren que el vagabundeo mental podría no ser única-mente humano provienen de un estudio que compara las redes pordefecto en los humanos y los chimpancés (Rilling, et al. 2007). Regionessimilares del cerebro muestran mayor actividad en reposo en ambasespecies, que incluyen la corteza prefrontal media y la corteza cingularposterior, lo que sugiere que los chimpancés, también pierden mucho desu tiempo reflexionando cuando no están ocupados en otras tareas. Estosdatos necesitan ser tratados con cuidado, porque las redes en modo-por-defecto que se traslapan en los humanos han sido encontradas tanto enmonos como en roedores bajo condiciones de anestesia general (Vincent,et al. 2007, Lu, et al 2012). Por ello la actividad en modo-por-defecto noimplica el vagabundeo mental consciente, del tipo que implicaría losrecursos de la MT. Más bien, la explicación para estos descubrimientospodría ser que los principales componentes de una red por defecto (espe-cialmente las regiones medias tanto de la corteza prefrontal como de lacorteza parietal) son importantes ejes de conexión dentro de la arquitec-tura del cerebro, y sirven para conectar otras regiones más modulares(Sporns 2011). Las cortezas prefrontal y parietal exhiben en general mayoractividad neuronal que las regiones que éstas conectan, justo como losaeropuertos que sirven como mayores distribuidores (hubs) de tráficoaéreo muestran mayor actividad de vuelos que otros. Sabemos que en loshumanos estos distribuidores de tráfico de redes por defecto juegan unpapel importante en el vagabundeo mental. No obstante, no se sigue quecualquier animal con una conectividad cerebral similar también hará usode su MT en reposo para recrear el pasado y explorar el futuro en los modosen que los humanos lo hacen.

Se podría proponer que tenemos evidencia directa de tal actividad derecreación en las ratas. Cuando están en reposo, o durante pausas en laexploración de una ruta, las células de lugar en el hipocampo de la rata seactivan en secuencias correspondientes a porciones de la ruta ya recorridao que está a punto de recorrer (Davidson, Kloosterman, Wilson 2009). Hayque señalar que aunque estas secuencias de activación toman lugar sobreintervalos que están linealmente relacionados con las distancias repre-sentadas, las tasas de activación son muy rápidas en comparación con latasa normal de la rata en movimiento (que corresponden a tasas de cercade 8 m/s). De hecho, la tasa del “recorrido mental” es 15-20 veces másrápida que el recorrido real. Esto contrasta claramente con el descubri-miento de que, cuando los humanos imaginan caminar a través de uncuarto, su recorrido imaginario toma lugar aproximadamente a la mismavelocidad que el recorrido real (Decety, Jeannerod y Prablanc 1989). Estosugiere que los procesos no son homólogos entre las dos especies y podríanservir a funciones muy distintas. De hecho, generalmente se piensa que larápida activación de las células-de-lugar probablemente juega un papel


en la consolidación de la memoria (y, como tal, es probable que tenga lugaren los humanos así como en los roedores).

Parece entonces que actualmente no existe evidencia real que hagafrente a la sugerencia de que los humanos son únicos en hacer usofrecuente de la MT para propósitos de reflexión y de vagabundeo mental.No obstante, esta sugerencia está apoyada (aunque muy débilmente) poruna inferencia teórica de diferencias en la planeación a largo plazo y lacreatividad.

8. Conducta y recursos conceptuales más limitadosAun si los animales tienen capacidades de la MT que son en todos losaspectos similares a los nuestros, y que de manera similar hacen usorecurrente de éstas, podemos estar seguros de que tales capacidades sonsistemáticamente diferentes de las nuestra en los contenidos que figuranen su MT. La principal razón para lo anterior es que sólo los humanos soncapaces del habla. Esto quiere decir que existe un rango entero de acciones(a saber, los acciones de habla) que sólo los humanos pueden ensayarmentalmente. Además, el mucho mayor repertorio conceptual que poseenlos humanos (resultado en parte de la comunicación oral previa) significaque los humanos tienen a su disposición muchas más maneras de agruparinformación en la MT, lo que extiende de ese modo el alcance y flexibilidadde ésta.

Es en estos términos que podemos caracterizar el carácter único del asíllamado “sistema 2” de razonamiento y toma de decisiones en los huma-nos. Los psicólogos que estudian el razonamiento humano han paulatina-mente convergido en la hipótesis de que usamos dos distintos conjuntosde procesos cuando razonamos (Evans y Frankish 2009, Kahneman 2011,Evans 2010). El sistema 1 es rápido, inconsciente, intuitivo y se piensa quees ampliamente compartido con otros animales. El sistema 2 es reflexivo,serial, lento, sus operaciones son en gran parte conscientes y hace uso delos recursos limitados de la MT. Muchos procesos del sistema 2 (pero deninguna manera todos) hacen uso de ensayos mentales de oraciones yfrases en el habla interna, así a este respecto el sistema 2 es únicamentehumano. Además, dado que la MT y el factor g de inteligencia coinciden,las diferencias en las capacidades de la MT explican una porción significa-tiva de la variación entre las personas en pruebas sobre sus habilidades derazonamiento, con el resto de variación explicada por las diferencias tantoen la disposición de los sujetos para detenerse y reflexionar antes deresponder, como en su conocimiento de normas de razonamiento, o su“programación mental” (mindware) (Stanovich 2009).

Si los estudios sobre animales revisados anteriormente han sido inter-pretados de manera correcta, entonces el sistema 2 como tal no seríaúnicamente humano. Sucedería que cualquier animal que esté ocupado


en la prospección, que concibe y responde afectivamente a las consecuen-cias de varias acciones a las cuales está abierto (que son ensayadas men-talmente en orden) y contará como tomando parte del sistema 2 deprocesamiento. Lo que resultaría único en los humanos es nuestra habili-dad de extender en forma considerable los objetos y formas del pensa-miento reflexivo en el cual podemos estar ocupados en virtud de nuestracapacidad para ensayar el habla de manera mental.

CONCLUSIONESPodemos estar seguros que otros primates, de cualquier modo, tienensistemas de MT que en algunos aspectos son homólogos a los nuestros. Sólopodemos estar seguros de que los humanos son únicos en algunos de losusos que hacen de la MT, particularmente del habla interna. Sin embargo,entre estos dos ítems de conocimiento existe un espacio amplio de posibi-lidades acerca del que poco se sabe con certeza. Parece probable, sobre laevidencia actual, que otros primates (y quizá todos los mamíferos) tienehabilidades de retención puras, cuyos límites son similares a aquellos delos humanos. Además, mientras que los humanos no son en modo algunolos que tienen la capacidad de prospección y de planeación a futurousando la MT, parece probable que los humanos sobrepasan en sus habi-lidades para apoyar inferencias y desarrollar atención y ensayos de mane-ra flexible, que sirven para mantener y manipular representaciones en laMT. Asimismo, existen algunas razones para sospechar que los humanospodrían ser los únicos que de manera frecuente hacen uso de sus habili-dades de MT en tareas independientes. Con todo, hasta que exista unesfuerzo sostenido por los psicólogos comparativos para idear y llevar acabo pruebas de ajuste de la habilidad de la MT que involucre humanos yvarias otras especias de animales, muchas de estas afirmaciones debenpermanecer, al menos, como parcialmente especulativas.

Traducción de Jonatan García Campos.


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EVOLUCIÓNDE LA MEMORIA EPISÓDICA

TIMOTHY A. ALLEN1

NORBERT J. FORTIN1

ABSTRACT. One prominent view holds that episodic memory emerged recently inhumans and lacks a “(neo)Darwinian evolution” [Tulving E (2002) /Annu Rev Psychol/53:1-25]. Here, we review evidence supporting the alternative perspective that episodicmemory has a long evolutionary history. We show that fundamental features of episodicmemory capacity are present in mammals and birds and that the major brain regionsresponsible for episodic memory in humans have anatomical and functional homologsin other species. We propose that episodic memory capacity depends on a fundamentalneural circuit that is similar across mammalian and avian species, suggesting thatprotoepisodic memory systems exist across amniotes and, possibly, all vertebrates. Theimplication is that episodic memory in diverse species may primarily be due to a sharedunderlying neural ancestry, rather than the result of evolutionary convergence. We alsodiscuss potential advantages that episodic memory may offer, as well as species-specificdivergences that have developed on top of the fundamental episodic memory architec-ture. We conclude by identifying possible time points for the emergence of episodicmemory in evolution, to help guide further research in this area.

KEYWORDS. Animal models, hippocampus, prefrontal cortex, parahippocampal region,entorhinal cortex.

En los humanos, la memoria episódica se definió como la capacidad derecordar experiencias específicas, como si uno fuera a “viajar mentalmenteen el tiempo” para volver a experimentar eventos individuales (Tulving2002 y 1972). Aun cuando una perspectiva famosa sostiene que la memoriaepisódica es únicamente humana (Tulving 2002; Tulving y Markowitsch1998), la evidencia acumulada indica que los pájaros y los roedores mues-tran una capacidad de memoria que satisface los criterios conductuales dela memoria episódica (Clayton, et al. 2003; Eichenbaum, et al. 2005; Crystal2010). ¿Esta evidencia supone que la capacidad de memoria episódica seconserva fundamentalmente en especies aviares y mamíferas?, ¿o sugiereque la capacidad de memoria “tipo episódica” (episodic-like memory capa-

1Center for the Neurobiology of Learning and Memory, Department of Neurobiology and Behavior,University of California, Irvine, CA 92697. / [email protected] / TAA y NJF escribieron el artículo.


city) se desarrolló de manera independiente en algunas especies y porconsiguiente, es resultado de una evolución convergente? Es de mencio-nar que estas importantes preguntas no se pueden responder concentrán-donos sólo en el comportamiento porque es difícil, y tal vez imposible,distinguir entre capacidades de memoria homólogas y análogas. Aquí,nuestro objetivo es arrojar luz sobre la evolución potencial de la memoriaepisódica. Vamos más allá de los esfuerzos previos al integrar evidenciaconductual de las especies con un análisis comparativo de la neurobiologíay de los mecanismos neuronales que subyacen en la capacidad de memoriaepisódica. También discutimos las funciones potenciales de la memoriaepisódica en un contexto evolutivo, así como las divergencias específicasde las especies (species-specific divergences).

CAPACIDAD DE MEMORIA EPISÓDICA A TRAVÉS DE LAS ESPECIESLa memoria episódica se refiere al recuerdo de experiencias personalesespecíficas. Aun cuando esta definición es precisa, no captura el conside-rable desafío asociado con la distinción entre memoria episódica y otrascapacidades de memoria. Un error común es asumir que un solo ensayoen el aprendizaje es criterio suficiente para la capacidad de memoriaepisódica. Esto no es el caso, ya que las memorias no episódicas se puedenformar después de una sola exposición [p.e., la familiaridad o la aversióncondicionada al sabor (Clayton, et al. 2003; Morris 2001; Eichenbaum, etal. 2005)]. En esta sección consideramos los principales enfoques usadospara definir y demostrar la capacidad de memoria episódica a través delas especies.

Mediciones subjetivas de la recuperación episódica Dado que el concepto de memoria episódica se estudió por primera vezen psicología cognitiva, un enfoque es definirla en términos de la expe-riencia subjetiva asociada con la recuperación episódica. En especial,Tulving (2002) propuso que la recuperación episódica involucra la habili-dad de “viajar mentalmente en el tiempo” para volver a experimentareventos específicos, una capacidad que requiere un sentido del yo (self),del tiempo subjetivo y de una conciencia autonoética [conciencia dehaberse percatado de que la experiencia ocurrió en el pasado]. Aunqueesta definición puede capturar los aspectos fenomenológicos asociadoscon la memoria episódica en los humanos, depende por completo de losreportes verbales de las experiencias mentales subjetivas. Debido a queesta definición de memoria episódica descarta la investigación en anima-les, la hipótesis de que esta capacidad es únicamente humana carece defalsación (falsifiability). La ausencia de medidas objetivas para la memoriaepisódica tampoco nos conduce a una investigación científica rigurosa en


los estudios humanos. Un acercamiento más productivo para definir lamemoria episódica es identificar los rasgos fundamentales que se puedenmedir experimentalmente.

Características operativas del receptorEl objetivo principal del enfoque de características operativas del receptor(COR) es usar los análisis de detección de señales para caracterizar eldesempeño de la memoria de reconocimiento. De manera más específica,este método se puede usar para cuantificar objetivamente las aportacionesrelativas de la recuperación episódica versus familiaridad en una tarea dememoria de reconocimiento. Aunque en su origen este enfoque se desa-rrolló para estudios humanos, se adaptó con éxito en roedores y ofrecióevidencia contundente de que los roedores tienen procesos de recupera-ción y de familiaridad similares a los de los humanos (Fortin, et al. 2004).Sin embargo, se requieren esfuerzos considerables para ajustar los pará-metros experimentales (p.e., sesgos de respuesta) para cada especie. Porlo tanto, aun cuando este planteamiento tiene varias ventajas (para unarevisión más extensa, véase Eichenbaum, et al. 2007 y Eichenbaum, et al.2010) es poco probable que se pueda aplicar de manera amplia a través delas especies.

Memoria para “eventos en contexto”El enfoque de eventos-en-contexto aprovecha el hecho de que en elsistema de memoria episódica, la información sobre eventos específicosestá ligada a los contextos espaciales, temporales y situacionales en los queocurrieron (Tulving 1972; Mishkin, et al. 1997; Clayton y Dickinson 1998).Sobre la base de esta definición operativa, las demostraciones de que losanimales pueden recordar eventos en contexto (Clayton y Dickinson 1998;Fortin, et al. 2002; Babb y Crystal 2006) ofrecieron evidencia convincentede que las propiedades fundamentales de la memoria episódica estánpresentes en no humanos. Esta capacidad se suele denominar tipo-episó-dica (episodic-like) para enfatizar que, aunque no aborda los aspectosfenomenológicos asociados con la memoria episódica humana, satisfacetres criterios clave de comportamiento (Clayton, et al. 2003):

i) Contenido: El individuo recuerda información sobre el evento (“qué”)y su contexto de ocurrencia. (p.e., “dónde” o “cuándo” sucedió).

ii) Estructura: La información sobre el evento y su contexto se integra enuna sola representación.

iii) Flexibilidad: La memoria se puede expresar para apoyar comporta-mientos adaptativos en situaciones nuevas.

Estos criterios han proporcionado un marco teórico sólido en las prue-bas de comportamiento de memoria episódica. Es importante señalar que

ALLEN; FORTIN / MEMORIA EPISÓDICA / 127

usualmente los criterios se satisfacen al usar evidencia convergente demúltiples estudios, ya que es poco práctico aplicarlos todos en cada expe-rimento. Aquí examinamos los tres enfoques principales utilizados paraestudiar la memoria para eventos en contexto: (i) “qué-dónde-cuándo”,(ii) “qué-dónde” y (iii) “qué-cuándo”. Los requisitos para los distintoscontenidos de estos modelos dan la oportunidad de investigar diferentesaspectos de la capacidad de memoria episódica.

Memoria para qué-dónde-cuándo. Un influyente modelo de memoria epi-sódica animal sacó provecho de la conducta natural de los charas (Aphelo-coma californica, en inglés: scrub jays), que consiste en esconder alimentos.En un modelo ingenioso, Clayton y Dickinson (1998) demostraron que loscharas podían recordar qué comida habían almacenado (gusanos o ma-níes), así como dónde (la ubicación en la jaula) y cuándo (4 o 124 horasantes) la habían escondido, y de este modo, se satisfizo por completo elcriterio de contenido. Evidencia similar sobre la memoria “qué-dónde-cuándo” se ha reportado para otras especies de pájaros, incluyendo córvi-dos [urracas (Zinkivskay, et al. 2009)] y no córvidos [carboneros de cabezanegra (Poecile atricapillu, en inglés: black-capped chickadees) (Feeney, et al.2009)]. Este enfoque también se ha adaptado para muchas especies demamíferos, incluyendo ratas (Babb y Crystal 2006; Ergorul y Eichenbaum2004; Eacott, et al. 2005; Kart-Teke, et al. 2006), ratones (Dere, et al. 2005),meteoros de prado (Microtus pennsylvanicus, en inglés meadow voles) (Fer-kin, et al. 2008), cerdos (Kouwenberg, et al. 2009), primates no humanos(Hoffman, et al. 2009; Martin-Ordas, et al. 2010) y humanos (Holland ySmulders 2011; Hayne e Imuta 2011). Es importante señalar que los crite-rios de estructura y flexibilidad han sido mucho menos investigados queel criterio de contenido, así que queda por determinar si todas esas especiescumplirán con los tres criterios de comportamiento. Por ahora, hay evi-dencia para la integración “qué-dónde-cuándo” (el criterio de estructura)en pájaros (Clayton, et al. 2001), roedores (Ergorul y Eichenbaum 2004) yprimates (Hoffman, et al. 2009). La evidencia para el criterio de flexibilidadproviene de la demostración de que la memoria “qué-dónde-cuándo” sepuede actualizar con nueva información [pájaros (Clayton y Dickson 1999;Clayton, et al. 2003); roedores (Babb y Crystal 2006)], y que se puedeexpresar de manera espontánea [i.e., sin entrenamiento o en respuesta apruebas inesperadas; pájaros (Singer y Zentall 2007); roedores (Kart-Teke,et al. 2006; Dere, et al. 2005)]. Aunque este enfoque ha sido trascendentalal guiar el desarrollo de un gran número de modelos de memoria episódicaanimal, también tiene sus limitaciones. En particular, el criterio de conte-nido es muy rígido al requerir memoria para el “qué, el dónde y el cuándo”.Por un lado, este es un aspecto positivo del modelo, ya que estableció unumbral muy alto para la primera demostración convincente del compor-tamiento de la memoria episódica en animales. Por el otro, este criterio


puede ser demasiado restrictivo. De hecho, no hay evidencia clara de quetodas las memorias episódicas contienen los tres tipos de información. Porlo tanto, se deben considerar episódicas otras formas de memoria deeventos-en-contexto como las memorias que implican un subgrupo de dos(p.e., “qué-dónde”), otros tipos de información contextual [p.e., contextointerno (Kennedy y Shapiro 2004)], o posibles asociaciones “dónde-cuán-do” [no el componente “qué” (Mankin, et al. 2012)].

Memoria para qué-dónde. Este enfoque se centra en el recuerdo del contex-to espacial de la memoria episódica, la habilidad para recordar dóndeocurrieron eventos específicos. Es importante señalar que esta capacidadno corresponde simplemente a la memoria espacial (memoria del “dón-de”), ya que requiere que los animales recuerden asociaciones “qué-dón-de” específicas (i.e., elementos específicos en lugares específicos). En estosmodelos el componente “qué” se refiere a la presentación de un elementoespecífico (p.e., olor, objeto). El componente “dónde” varía de acuerdo conla especie, de manera típica se refiere a un lugar específico en un contextopara los estudios con roedores, o a una ubicación específica en una pantalla(o una escena visual compleja) para estudios con primates. Las tareas queinvolucran asociaciones objeto-lugar se han usado ampliamente en ratas(p.e., Gilbert y Kesner 2002 y 2003; Day, et al. 2003; Rajji, et al. 2006) y enprimates no humanos [p.e., asociaciones objeto-escena (Gaffan 1994)], enparticular para estudiar las bases neuronales de la memoria episódica. Losmodelos que dependen de preferencias espontáneas, que no requierenentrenamiento, también se han desarrollado (p.e., Dix y Aggleton 1999).Una revisión más detallada de los enfoques “qué-donde”, incluyendo suuso como pruebas preclínicas para evaluar la función cognitiva en mode-los animales de envejecimiento y la enfermedad de Alzheimer está dispo-nible en otro sitio (Snigdha, et al. 2013).

Memoria para qué-cuándo. Este enfoque requiere que los sujetos recuer-den el contexto temporal en el cual ocurrieron eventos específicos, unrasgo definitorio de la memoria episódica (Tulving 2002 y 1972). Haydistintas formas de memoria para cuando ocurren los eventos, incluyendola memoria para el orden de los eventos en una secuencia, la memoria pararecordar hace cuánto tiempo ocurrieron los eventos y la memoria pararecordar el momento del día en que se llevó acabo el evento (Crystal 2010;Friedman 1993; Roberts 2002; Eichenbaum y Fortin 2003; Eacott e Easton2010). La gran mayoría de los estudios se han enfocado en la memoria parael orden de eventos, que refleja la capacidad de la memoria episódica deconservar el “flujo de los eventos” como ocurrieron en la experiencia(Tulving 2002 y 1972). El modelo típico implica la presentación de unasecuencia de elementos (p.e., olores, objetos), seguida de una elecciónentre dos de los elementos presentados. La memoria para el orden seexpresa al seleccionar (p.e., Fortin, et al. 2002 y Kesner, et al. 2002), o de


manera preferente, al explorar (p.e., Hannesson, et al. 2004), el elementoque apareció primero en la secuencia. Es importante destacar que lainformación del contexto espacial es irrelevante para la actuación. Esteenfoque básico se ha usado en roedores (Fortín, et al. 2002, Kesne, et al.2002), y se han desarrollado enfoques parecidos para primates no huma-nos (Petrides 1995; Naya y Suzuki 2011; Templer y Hampton 2013) yhumanos (Kumaran 2006; Lehn, et al. 2009; Ross, et al. 2009). En especial,la NIH Toolbox Cognition Battery propone un paradigma “qué-cuándo”, querequiere de memoria para la secuencia de eventos imaginados comonueva medida estándar para la capacidad de memoria episódica en hu-manos (para un revisión, véase Snigdha, 2013 y Weintraub, et al. 2013).

Resumen de sección La evidencia que revisamos sugiere de manera contundente que las pro-piedades centrales de la memoria episódica están presentes en los mamí-feros así como en varias especies de pájaros. Aunque el método COR tienevarias ventajas, la memoria para el enfoque de eventos-en-contexto es máspráctica y se usa más ampliamente. Por ello, este último es más indicadopara examinar la capacidad de memoria episódica entre las especies y paraofrecer luz sobre su evolución. Los paradigmas qué-dónde-cuándo tienenel criterio de comportamiento más estricto y por ello, son más adecuadospara determinar si una especie dada tiene capacidad de memoria episódi-ca. En contraste, los paradigmas que se centran en aislar una formaespecífica de la información contextual (p.e., “qué-dónde”, “qué”, “cuán-do”) son prometedores para investigar los tipos de información contextualbásica para las memorias episódicas, así como para elucidar su substratoneurobiológico crítico (ver más adelante). Pese a que ninguna definicióno enfoque es posible que capture todos los rasgos de la memoria episódica,la evidencia convergente desde estos enfoques operativos ha fomentado,en gran medida, nuestro entendimiento de la memoria episódica a travésde la filogenia.

ESTRUCTURAS IMPORTANTES DEL CEREBROPARA LA MEMORIA EPISÓDICA

Los estudios de pacientes neurológicos y la neuroimagen funcional enhumanos han mostrado que la memoria episódica depende de manerafundamental de la integridad del hipocampo (Tulving y Markowitsch1998; Vargha-Khadem, et al. 1997; Eichenbaum y Fortin 2005), pero tam-bién implica una gran red de áreas corticales, que incluye la región para-hipocampal adyacente y la corteza prefrontal (Cabeza y Jacques 2007;Schacter, et al. 2007). En esta sección revisamos evidencia anatómica yfuncional básicas para determinar el grado en que estas estructuras seconservan en los mamíferos y en los pájaros.


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HipocampoEl hipocampo se ha identificado en muchas especies, incluyendo una granvariedad de mamíferos (Insausti 1993; Manns y Eichenbaum 2006), pájaros(Székely 1999; Atoji y Wild 2006), reptiles [corteza media (Rodríguez, et al.2002)] y peces teleósteos [telencéfalo dorsolateral (Rodríguez, et al. 2002,Broglio, et al. 2005)]. Las evidencias neurológicas y funcionales sugierende manera contundente que el hipocampo es una estructura homóloga enlas especies.

En los mamíferos, el hipocampo se conserva extraordinariamente através de las especies, incluyendo humanos, primates no humanos, cer-dos, roedores y murciélagos (Insausti 1993; Manns y Eichenbaum 2006).La citoarquitectura se puede identificar fácilmente por las densas capas decuerpos celulares plegados que forman las subregiones hipocampales,incluyendo el subículo (subiculum), el giro dentado (dentate gyrus) y loscampos del cuerno de Ammón (CA, Cornu Ammonis) (Manns y Eichenbaum2006; Amaral y Witter 1989; van Strien, et al. 2009) (Fig. 1)(Véasewww.pnas.org/ content/110/supplement-2/10378/F1). Las principales en-tradas (inputs) al hipocampo se originan de la corteza entorrinal y hacensinapsis en todo los subcampos. Dentro del hipocampo, el giro dentado seproyecta hacia el CA3 a través conexiones de fibras musgosas (mossy fiber).El CA3 se proyecta hacia sí mismo mediante conexiones recurrentes, asícomo hacia el CA1, mediante los colaterales de Schaffer. Las principalessalidas del hipocampo tienen su origen en el CA1 y el subículo, y terminanen la corteza entorrinal (para un recuento completo del circuito hipocam-pal, véase van Strien, et al. 2009). Además, una característica anatómicaimportante del hipocampo de los mamíferos es una conexión con elseptum, que se conserva en todos los mamíferos. La función del hipocampotambién se conserva bien a través de las especies de mamíferos. De hecho,el hipocampo es crucial para la memoria espacial en ratas (revisado enO’keefe y Nadel 1978), primates no humanos (Banta y Lavenex 2009) yhumanos (Burgess, et al. 2002). Es más, los estudios neurofisiológicos hanidentificado neuronas hipocampales que codifican lugares específicos endeterminado entorno (células de lugar) en roedores (O’keefe y Dostrovsky1971; Wilson y McNaughton 1993; Knierim, et al 2006), primates no huma-nos (Nishijo, et al. 1997; Matsumura, et al. 1999) y humanos (Ekstrom, etal. 2003), así como en murciélagos (Yartsev, et al. 2011).

Los pájaros también tienen un hipocampo, que surge del mismo origende desarrollo como el de los mamíferos (Székely 1999; Atoji y Wild 2006;Rattenborg y Martínez-González 2011). Al igual que en los mamíferos, latrayectoria hipocampal-septal es un rasgo importante del hipocampo aviar(Rattenborg y Martínez-González 2011; Atoji y Wild 2004). Las subregio-nes hipocampales aviares no son visualmente evidentes (Fig. 1) pero aúnasí, muestran homologías con las de los mamíferos. Atoji y Wild (2006),


basándose en la conectividad anatómica, observaron que la zona dorso-medial del hipocampo es similar al subículo de los mamíferos y a lasregiones CA, mientras que la capa en forma de V en la porción ventrome-dial es similar al giro dentado de los mamíferos. Sin embargo, todavía hacefalta consenso en las homologías exactas de las subregiones hipocampales(Székely 1999; Atoji y Wild 2006; Rattenborg y Martínez-González 2011).Las neuronas en el hipocampo aviar también muestran distintos camposde lugar (place fields) (revisado en Bingman y Sharp 2006), y las lesiones enel hipocampo aviar alteran en específico los recuerdos espaciales (Colom-bo, et al. 1997; Gagliardo, et al. 1999; Hampton y Shettleworth 1996).Destaca que las lesiones del hipocampo afectan de la misma manera losrecuerdos espaciales en tortugas y peces dorados (goldfish) (Rodríguez, etal. 2002), evidencia adicional de que estas similitudes funcionales sonresultado de un ancestro neurobiológico de mucho tiempo.

Región parahipocampal En los mamíferos, la marca distintiva de la conectividad cortico-hipocam-pal es la existencia de estructuras corticales asociativas que sirven comouna interfase entre el hipocampo y el resto de la neocorteza. Estas regionesasociativas comprenden la corteza entorrinal, la corteza perirrinal y lacorteza parahipocampal [corteza postrinal en los roedores (Furtak, et al.2007)], las cuales en conjunto se les denomina región parahipocampal (Fig.1). Hay dos vías principales de procesamiento de información dentro dela región parahipocampal (Fig. 2A). La trayectoria “qué”, que se componede la corteza perirrinal y entorrinal lateral, es importante para procesar yrepresentar los rasgos de los objetos o elementos específicos. En los roedo-res y en los primates, este sistema recibe información de todas las modali-dades sensoriales (Furtak, et al. 2007; Lavenex y Amaral 2000; Suzuki yAmaral 2004), es clave para la memoria de objetos (Brown y Aggleton 2001;Squire, et al. 2004; Feinberg, et al. 2012) y contiene neuronas que respondena objetos específicos (Naya y Suzuki 2011; Allen, et al. 2007; Deshmukh, etal. 2012; Fried, et al. 2002). La segunda vía procesa la información sobre el“dónde” y se compone de la corteza parahipocampal/postrinal y de lacorteza entorrinal medial. Este sistema recibe principalmente informaciónvisuo-espacial (Furtak, et al. 2007; Suzuki y Amaral 2004). De acuerdo conel papel en el procesamiento de la información acerca del “dónde”, lasneuronas de una subregión de la corteza entorrinal medial se disparan enun patrón de rejilla triangular mientras los animales exploran el entorno[células de red (Fyhn, et al. 2004)]. La evidencia de estas células se hareportado en roedores (Fyhn, et al. 2004), primates no humanos (Killian,et al. 2012) y humanos (Doeller, et al. 2010), así como en murciélagos(Yartsev, et al. 2011). Aun cuando existen diferencias entre las especies enla información que se procesa por estas dos vías, la distinta información


que se segrega se conserva en las ratas, los primates no humanos y en loshumanos (Eichenbaum, et al. 2007; Suzuki y Amaral 2004; Burwell 2000).

En los pájaros, las principales entradas y salidas del hipocampo tienensu origen en el área parahipocampal (Atoji y Wild 2006) (Figs. 1 y 2B). Lasaferencias al área parahipocampal surgen de distintos lugares, incluyendola cresta ventricular dorsal (dorsal ventricular ridge) y el hiperpalio (hyper-pallium). Sus eferencias se proyectan de regreso a las mismas estructuras yla capa en forma de V y a la región triangular del hipocampo aviar. Porello, el hipocampo aviar tiene acceso a la información de todas las moda-lidades a través del área parahipocampal (Atoji y Wild 2006), muy parecidoal sistema de los mamíferos. Sin embargo, no se sabe si la subregióndorsolateral y la subregión dorsomedial del área parahipocampal estáninvolucradas en los flujos de información segregados. Al igual que en lacorteza entorrinal medial de los mamíferos, se han observado célulastipo-rejilla cerca del hipocampo aviar, aunque su localización exacta aúnno es clara (Bingman y Sharp 2006).

Para resumir, queda por determinar en qué medida son homólogas laregión parahipocampal de los mamíferos y el área parahipocampal aviar.Es claro, sin embargo, que hay similitudes en el circuito de organización yen las funciones de estas regiones a través de los mamíferos y las aves, yen especial entre los mamíferos.

Corteza prefrontalEl tamaño de la corteza prefrontal varía mucho entre los mamíferos, enparticular entre los primates y los roedores (Fig. 1), pero existe evidenciacontundente sobre la correspondencia anatómica y funcional a través delas especies (Kesner 1998; Brown y Bowman 2002; Uylings, et al. 2003). Lacorteza prefrontal recibe información de la mayoría de las áreas corticalesde asociación y se proyectan firmemente hacia las regiones cortical ysubcortical motoras, lo que sugiere que juega un papel clave en la repre-sentación y en la ejecución de las acciones (Fuster 2001; Goldman-Rakic1996) (Fig. 2A). La corteza prefrontal también se conecta con el hipocampopor una vía directa del CA1 (Verwer, et al. 1997) y por conexiones indirectasa través de la región parahipocampal (Furtak, et al. 2007; Lavenex y Amaral2000). Es importante destacar que las neuronas prefrontales individualesmuestran actividad relacionada con el retraso (delay-related) en primatesno humanos (revisado en Fuster 2001; Goldman-Rakic 1996) y en roedores(Jung, et al. 1998), actividad que puede contribuir en la memoria de trabajo,el razonamiento deductivo y en las habilidades de toma de decisiones.Estos hallazgos son consistentes con la visión de que la corteza prefrontales la principal región ejecutiva del cerebro, una estructura particularmenteimportante para relacionar la percepción, la memoria y la acción (Fuster2001; Goldman-Rakic 1996).


Los pájaros también tienen una región ejecutiva que se cree es similar a lacorteza prefrontal de los mamíferos, que se denomina nidopallium caudola-terale (Güntürkün 2005; Herold, et al. 2011). El nidopallium caudolaterale seproyecta directamente a las regiones motoras y tiene acceso indirecto alhipocampo a través del área parahipocampal (Güntürkün 2005) (Fig. 2B).La actividad neuronal relacionada con el retraso también se ha observadoen las neuronas individuales del nidopallium caudolaterale (Rose y Colombo2005). Sin embargo, es importante mencionar que, a pesar de estas simili-tudes con la corteza prefrontal de los mamíferos, el nidopallium caudolateraleno es homólogo a su contraparte en los mamíferos [i.e., las similitudes sedeben a la evolución convergente (Rose y Colombo 2005)].

Resumen de sección En suma, el hipocampo, la región parahipocampal y la corteza prefrontalforman un sistema neuronal, el cual se cree que subyace las capacidadesde memoria episódica en los humanos, aunque esta neurobiología básicano es única en ellos. Una gran cantidad de evidencia muestra que estecircuito está presente en los mamíferos y que existe un circuito comparableen el cerebro aviar. Es interesante que las regiones que son homólogas alhipocampo también existen en reptiles y en peces óseos (teleósteos). Alconsiderar la larga historia evolutiva y las similitudes estructurales, parecerazonable proponer la hipótesis de que el circuito de la memoria episódicahumana comparte con otros mamíferos, y es posible que también con lospájaros, un protosistema de memoria episódica ancestral.

MECANISMOS NEURONALES QUE SUBYACEN A LA MEMORIA EPISÓDICA

La memoria episódica en los mamíferos depende del hipocampo, de laregión parahipocampal y de la corteza frontal. Sin embargo, hasta hacepoco no era claro cómo esta red de estructuras podía dar lugar a lamemoria episódica. De hecho, en años recientes se ha progresado demanera considerable para entender el aporte particular de cada estructura,así como la naturaleza de sus relaciones funcionales. Aquí, describimos unmodelo que se deriva principalmente de estudios en roedores y primates,resumiendo el mecanismo neuronal que se cree que es el que apoya lacodificación y la expresión de las memorias episódicas en los mamíferos(Fig. 2A).

Procesamiento de información sobre eventos y elementos del contextoDespués de que los receptores sensitivos y el núcleo talámico procesan lainformación del mundo externo, esta información llega a las áreas sensiti-vas primarias de la neocorteza. Luego, una jerarquía de áreas corticales deasociación procesa esta información a niveles cada vez mayores de comple-


jidad y abstracción, que culmina en representaciones multimodales. Estainformación se canaliza a la región parahipocampal, que media la comu-nicación entre la neocorteza y el hipocampo (McClelland y Goddard 1996).

El procesamiento de información sobre el “qué” (p.e., estímulo, elemen-tos) y el “dónde” en general, se segrega en flujos paralelos. Esta segrega-ción funcional se mantiene en la región parahipocampal (Eichenbaum, etal. 2007; Lavenex y Amaral 2000, Burwel 2000): el área perirrinal y el áreaentorrinal lateral juegan un papel fundamental en la memoria de elemen-tos (“qué”) mientras que el área postrinal y el área entorrinal medial sonimportantes para la memoria de información contextual (“dónde”). Encontraste, las bases neuronales de la memoria para el “dónde” se compren-de mucho menos. No obstante, el hipocampo podría jugar un papelimportante en el procesamiento de la información sobre el “dónde” bajocondiciones específicas (Meck, et al. 1984). Esta capacidad en general secree que depende de otras estructuras corticales y subcorticales [p.e., elcuerpo estriado (Buhusi y Meck 2005)].

Integración de evento e información del contextoAntes de que la información llegue al hipocampo, la información sobre el“qué”, el “dónde” o el “cómo” de los eventos individuales todavía no estáintegrada en una única representación, y por ello, no satisface el criteriode estructura de la memoria episódica. La memoria episódica requiere dela integración, de la representación de un solo evento con la informacióncontextual distintiva, y es este proceso el que fundamentalmente dependedel hipocampo (para mecanismos posibles, véase Buzsáki y Moser 2013).

Integración qué-dónde. Los estudios en roedores (Gilbert y Kesner 2002 y2003; Day, et al. 2003; Rajji, et al 2006) y en primates (Gaffan 1994) muestranque el hipocampo juega un papel vital en la formación específica deasociaciones elemento-lugar. Es importante decir que la distribución espa-cial, es de hecho bien aprendida en estos modelos así que las deficienciasdespués de las lesiones en el hipocampo no se pueden atribuir únicamenteal deterioro en el procesamiento de la información del “dónde”. De lamisma manera, los déficits no se pueden atribuir a una deficiencia en elprocesamiento de la información del “qué”, ya que esta capacidad esnormal en animales con daño en el hipocampo (Fortin, et al. 2002; Gilberty Kesner 2002; Feinberg, et al. 2012). La integración de la información del“qué-dónde” también se puede demostrar en las propiedades codificado-ras de las neuronas individuales del hipocampo. El estudio de Wood, etal. (1999) mostró que distintos subgrupos de neuronas codifican de maneraselectiva la información sobre el “qué” (p.e., un olor específico) y el “dón-de” (p.e., un lugar específico), mientras que otros codifican agrupaciones“qué-dónde” específicas (un olor particular en un lugar específico). Estu-dios más recientes han mostrado que la emergencia de la codificación


“qué-dónde” se asemeja al aprendizaje de las asociaciones elemento-lugar(Komorowski, et al. 2009; Kim, et al. 2011). Aun cuando los estudios delesiones sugieren que la integración “qué-dónde” depende de la subregiónCA3 y no de la CA1 (Kennedy y Shapiro 2004), se ha reportado codificaciónneuronal del “qué-dónde” en ambas subregiones, sin ninguna diferenciasignificativa reportada (Wood, et al. 1999; Komorowski, et al. 2009).

Integración qué-cuándo. La evidencia acumulada sugiere que el hipocam-po también tiene un papel importante en la formación de asociaciones“qué-cuándo”, incluyendo memoria para el orden en el que ocurrieron loseventos. Por ejemplo, en modelos de memoria de secuencia, las ratas condaño en el hipocampo mostraron tener una memoria normal para loselementos (“qué”) individuales que se les presentaron, aunque fallaron demanera consistente en recordar las relaciones temporales entre los eventos[“qué-cuándo” (Fortin, et al. 2002; Kesner, et al. 2002)]. Los estudios deneuroimagen funcional han demostrado que el hipocampo está fuerte-mente comprometido durante la actuación de tareas similares en loshumanos (Kumaran y Maguire 2004; Ross, et al. 2009). Es más, evidenciaselectrofisiológicas recientes sugieren que un papel fundamental del hipo-campo es proporcionar una representación interna del tiempo transcurri-do, lo que podría sustentar la información de los recuerdos “qué-cuando”(Naya y Suzuki 2011; MacDonald, et al 2011; Shapiro 2011). De hecho,estudios recientes han mostrado que las neuronas individuales del hipo-campo exhiben fuertes señales de sincronización durante los intervaloslibres de estímulo [“células de tiempo” (MacDonald, et al. 2011; Pastalkova,et al. 2008)] y durante la presentación de secuencias de eventos (Naya ySuzuki 2011). Además, se ha demostrado que el patrón de actividad en elconjunto hipocampal cambia gradualmente con el tiempo, una manera decodificación popular que podría servir como señal de sincronización(Mankin, et al. 2002; Manns, et al. 2007). La lesión anterior y los estudioselectrofisiológicos ofrecen evidencia que confluye en que esta capacidaddepende principalmente de la subregión CA1 del hipocampo. Recuerdo episódico y selección de respuesta Se cree que el recuerdo episódico ocurre cuando la representación “even-to-en-contexto” integrada se reactiva, que implica un patrón de consecu-ción de proceso que puede iniciar dando pistas a la red hipocampal conelementos del evento o del contexto. Esta reactivación del hipocampoconduce a la reactivación de las representaciones correspondientes en laregión parahipocampal y otras áreas corticales de asociación (Eichen-baum, et al. 2007; McClelland y Goddard 1996). El proceso por el que lainformación que se recupera puede guiar el comportamiento, se cree quedepende de manera importante de la corteza prefrontal (Fuster 2001;Goldman-Rakic 1996; Ninokura, et al. 2004; Eichenbaum y Fortin 2009).Primero, los patrones específicos del episodio de la actividad recuperada


en el hipocampo se cree que alcanzan la corteza prefrontal, sea directa-mente o a través de la región parahipocampal. Luego, la corteza prefrontalevalúa la información recuperada y planea el curso apropiado de la acción,que entonces se transmite a las regiones motoras (Fuster 2001; Goldman-Rakic 1996; Ninokura, et al. 2003; Eichenbaum y Fortin 2009).

Resumen de secciónSe ha progresado significativamente en nuestro entendimiento sobre loscircuitos neuronales que subyacen la capacidad de memoria episódica enlos mamíferos. En su esencia, el circuito requiere áreas de asociaciónprincipales para procesar la información sensorial (neocorteza), áreas deinterfase para comunicarse con el hipocampo (región parahipocampal), elhipocampo para integrar y recuperar información sobre el episodio, yáreas ejecutivas para producir la conducta apropiada (corteza prefrontal).Aunque se sabe poco sobre los mecanismos neuronales que subyacen a lamemoria episódica de los pájaros, es importante decir que tienen uncircuito similar que podría realizar las mismas operaciones básicas. Elsistema correspondiente en los pájaros incluye una combinación de es-tructuras homólogas (el hipocampo y en cierta medida el área hipocampal)y análogas (la cresta ventricular dorsal, el nidopallium caudolaterale) (Fig.2B). Por ello, nuestra hipótesis es que se podría compartir un circuitofundamental entre las especies que demuestran habilidades de memoriaepisódica (Fig. 2C).

FUNCIONES DE LA MEMORIA EPISÓDICA EN LAS ESPECIES

Conforme analizamos la evolución de la memoria episódica, es importanteconsiderar sus posibles funciones a través de las especies. ¿Cuáles son lasposibles aportaciones en la eficacia biológica (fitness) de un individuo?¿Qué ventajas podría ofrecer? Los animales no necesitan la memoriaepisódica para encontrar comida, casa, compañeros, o para evitar situacio-nes peligrosas. Aun así, dada la naturaleza dinámica del ambiente, lahabilidad para recordar experiencias únicas ciertamente podría ayudarlesa tener más éxito. Esta ventaja podría ser benéfica, en especial bajo ciertascondiciones de recursos limitados, cuando ganancias graduales puedenequivaler a grandes efectos en la supervivencia de larga duración. Comose mencionó antes, nuestro argumento central es que las propiedadesbásicas de la memoria episódica, así como sus circuitos neuronales subya-centes, los comparten los mamíferos y las aves. Por lo tanto, algunasfunciones básicas de la memoria episódica deberían compartirse a travésde las especies.


Predicciones basadas en la memoriaEl propósito de la memoria no es recordar el pasado, sino permitirnospensar, razonar y planear para el futuro (McGaugh 2013). A lo largo deestas líneas, proponemos que la principal función de la memoria episódicaes facilitar predicciones basadas en la memoria para apoyar la conductaadaptativa en el presente o en el futuro inmediato (Eichenbaum, et al.1999). Hay dos maneras en las que la memoria episódica podría contribuiren esta capacidad. Primero, la memoria episódica es el único sistema dememoria que ofrece información espacial y temporalmente específicasobre experiencias únicas. Por ejemplo, cuando nos enfrentamos a unanecesidad particular (p.e., de una herramienta), un individuo podría usarla memoria episódica para predecir cómo satisfacer esa necesidad (p.e.,buscar la herramienta donde la vio por última vez). Esta especificidad sinparalelo permite a los animales tomar en cuenta eventos únicos para guiarsu conducta y para adaptarse rápidamente a circunstancias cambiantes.Segundo, la memoria episódica podría contribuir en las prediccionesbasadas en la memoria al apoyar la capacidad de hacer nuevas inferencias.De hecho, se ha propuesto que un papel fundamental del hipocampo esintegrar la memoria episódica y la memoria semántica en una red dememoria relacional (declarativa) (Eichenbaum y Fortin 2009; Eichenbaum,et al. 19999). Debido a que muchos de nuestros recuerdos sobreponencontenidos de información, se piensa que la red representa las relacionesentre ellos al ligarlos usando elementos comunes. Esta estructura de redpodría apoyar la expresión flexible de las relaciones inferidas entre ele-mentos que nunca se experimentaron juntos, tal como deducir una trayec-toria nueva entre dos lugares o la jerarquía social entre un grupo deindividuos. Se debe indicar que las habilidades de memoria no declarativatambién extraen regularidades del ambiente para apoyar la habilidad degeneralizar para otras situaciones, pero el proceso requiere múltiplesexposiciones y carece de flexibilidad de expresión (i.e., está atado a clavesespecíficas).

Planeación para el futuro lejanoLa planeación del futuro implica hacer predicciones sobre el futuro lejano(muchas horas hacia adelante) para anticipar necesidades futuras, unaextensión de la capacidad de memoria basada en predicciones descritasarriba. En los humanos, planear el futuro implica un “pensamiento episó-dico futuro”, la habilidad de simular eventos futuros o escenarios posibles[p.e., imaginar actividades futuras para determinar qué empacar para unviaje próximo (Hassabis, et al. 2007; Szpunar, et al. 2007; Addis, et al. 2007)].Resulta interesante que hay un solapamiento importante entre los circui-tos neuronales involucrados en la recuperación de las memorias episódi-cas y aquellas implicadas en la simulación de eventos futuros, lo que


sugiere que las dos capacidades están intrínsecamente relacionadas (Has-sabis, et al. 2007; Szpunar, et al. 2007; Addis, et al. 2007). ¿Esta capacidadpara planear el futuro se extiende más allá de los humanos? Cualquierintento para evaluar la planeación del futuro en los animales debe abordarla hipótesis de Bischof-Köhler, la cual establece que sólo los humanos sepueden disociar de su estado de motivación en curso y tomar accionespara necesidades futuras (Suddendorf y Corballis 2007). Los criterios parademostrar la planeación del futuro en animales son los siguientes: (i) elcomportamiento involucrado debe ser una acción nueva o una combina-ción de acciones; (ii) la acción debe ser apropiada para el futuro estado demotivación, y (iii) la acción anticipatoria no debe haber sido muy reforzada(Clayton, et al. 2003; Suddendorf y Corballis 2007; Raby, et al. 2007;Shettleworth 2007). El primer estudio que satisface todos los criterios serealizó en charas (scrub jays). En este estudio, los pájaros demostraronhabilidad para hacer provisiones para necesidades futuras, mostrando deesta manera que fueron capaces de disociarse de su estado de motivaciónen curso y planear de manera espontánea para el día siguiente (Raby, etal. 2007). La evidencia acumulada sugiere que también los simios soncapaces de planear el futuro, ya que pueden guardar herramientas parausos futuros (Mulcahy y Call 2006) y pueden anular necesidades inmedia-tas (inmediate drives) en favor de necesidades futuras (Naqshbandi y Ro-berts 2006; Osvath y Osvath 2008). Aunque es claro que el comportamientode otros animales puede estar orientado al futuro o basado en consecuen-cias futuras [p.e., al seleccionar un elemento para recibir una recompensa(Roberts 2002)], queda pendiente determinar si otros animales son capacesde planear el futuro, como lo hacen los simios, los charas y los humanos.

Construcción de relaciones sociales y redesLa memoria episódica podría ser particularmente útil en el procesamientoy uso de información social. Aunque algunos aspectos de la informaciónsocial son estáticos (p.e., ¿quién se relaciona con quién?), otros puedencambiar con el tiempo (p.e., ¿quién ha sido cooperador?, ¿quién ha sidoagresivo?) y por ello, podría depender de la capacidad de recordar expe-riencias específicas. Es interesante que las especies en las que la capacidadde memoria episódica se ha demostrado de manera convincente (prima-tes, roedores y charas) son altamente sociales (Emery y Clayton 2004;Brennan y Kendrick 2006). La evidencia reciente sugiere que los humanoscon deterioro en la memoria episódica tienen círculos sociales que estánlimitados, en comparación con los grupos de control, lo que sugiere quela memoria episódica puede ser crucial para establecer y/o mantener loslazos sociales (Davidson, et al. 2012). Así pues, puede haber una relaciónentre la capacidad de memoria episódica y las interacciones sociales.


FIGURA 3. Posibles puntos en el tiempo para la emergencia de la memoria episódica enevolución. Inicialmente, el papel del hipocampo parece que se limita al procesamientode la información espacial (“dónde). Nuestra hipótesis es que la capacidad de memoriaepisódica emerge posteriormente, cuando el hipocampo comenzó a apoyar la integraciónde la información sobre los eventos-en-contexto (p.e., información sobre el “que”, el“dónde”, y/o el “cuándo”). El comportamiento y las similitudes neurobiológicas revisadasen este documento sugieren que la capacidad de memoria episódica surgió antes de quelos mamíferos y los reptiles se diferenciaran (posibilidad 1). Sin embargo, se necesitaevidencia adicional sobre pájaros y reptiles antes de rechazar de manera segura lahipótesis alterna de que la memoria episódica es resultado de la evolución convergente(p.e., posibilidades 2 y 3).

Usos de la memoria episódica específicas de la especieAun cuando hasta ahora hemos enfatizado las similitudes en la capacidadde memoria episódica, también hay claras diferencias a través de lasespecies. Estas divergencias incluyen usos únicos de la memoria episódica,así como atributos específicos de la especie. Por ejemplo, en los humanos,se cree que la memoria episódica está intrínsecamente unida a otrascapacidades mentales, tales como el lenguaje, el sentido del “yo”, laempatía, y la teoría de la mente (Tulving 2002; Schacter, et al. 2007; Duff yBrown-Schmidt 2012). A pesar de que tales características inicialmente seusaron como evidencia de que la memoria episódica es exclusiva de los

humanos, de acuerdo con el presente marco conceptual, éstas representanatributos (o módulos) específicos de la especie asociados con la expansiónde las áreas neocorticales (en particular la prefrontal) en los humanos.Otros usos de la memoria episódica específicos de la especie podría incluirla predicción en los meteoros de prado (medow voles) sobre cuándo y dóndese ubicarán las hembras sexualmente receptivas (Ferkin, et al. 2008), y elseguimiento de la ubicación, de la calidad y de la velocidad de renovaciónde las distintas fuentes de néctar de los colibríes (González-Gómez, et al.2011). La memoria episódica puede ser de particular importancia en loscolibríes, dado el enorme costo de energía que supone la recolección denéctar, pues haría repetir las visitas o una mala planeación que seríaaltamente perjudicial (González-Gómez, et al. 2011).

Resumen de secciónDado que diversas especies demuestran capacidad de memoria episódica,es razonable asumir que ésta ofrece ventajas significativas. Algunos deestos beneficios podrían ser comunes a través de las especies; otros puedenser específicos de la especie. Sin embargo, se necesita más investigaciónantes de que podamos entender la naturaleza específica de estas ventajaso de establecer que están relacionadas de manera causal con un aumentoen la eficacia biológica.

CONCLUSIONESLa memoria episódica es la extraordinaria capacidad para recordar expe-riencias personales específicas. Aunque originalmente se pensó que éstaera una capacidad específica de los humanos, la extensa evidencia revisadaaquí indica que las propiedades centrales de la memoria episódica estánpresentes a través de los mamíferos, así como en los pájaros. Este enfoqueentre especies (cross-species) de la investigación de la memoria episódica esposible mediante el uso de definiciones operativas que se pueden aplicara través de las especies, un método que sugerimos firmemente se deberíausar para estudios en animales y en humanos. El enfoque más común parainvestigar la capacidad de memoria episódica a través de las especies espara determinar si los animales pueden recordar eventos dentro delcontexto en el que ocurren (p.e., memoria para el “qué-dónde-cuándo”, el“qué-dónde”, o el “qué-cuándo”). Con este marco conceptual, mostramosque la memoria episódica de los mamíferos depende de las relacionesfuncionales entre el hipocampo, la región parahipocampal, las áreas neo-corticales de asociación, y la corteza prefrontal. Es importante destacar quedescribimos un circuito neuronal comparable en los pájaros, que incluyeestructuras homólogas (hipocampo, y en cierta medida, la región parahi-pocampal) y análogas (las áreas de asociación de la cresta dorsal ventricu-


lar, el área “prefrontal” nidopallium caudolaterale). Finalmente, sostenemosque este circuito fundamental subyace la capacidad de memoria episódicaa través de las especies, pero que las diferencias específicas de la especietambién han evolucionado alrededor de esta arquitectura central.

¿Cuándo surgió la memoria episódica? Desafortunadamente, la eviden-cia disponible no puede sustentar esta vez una respuesta definitiva. Espe-culamos que evolucionó en una etapa cuando el hipocampo ya estabapresente, porque se sabe que el hipocampo es un sustrato fundamental.Sin embargo, no estamos sugiriendo una relación uno a uno entre elhipocampo y la memoria episódica (p.e., si el hipocampo está presente,entonces el animal tiene capacidad de memoria episódica). Dado que elhipocampo es esencial para la memoria espacial de las especies, que va delos humanos a los peces teleósteos, es probable que su papel estuvieralimitado, cuando surgió por primera vez, al procesamiento de la informa-ción sobre el “dónde” (Fig. 3). Proponemos que la capacidad de memoriaepisódica surgió en un periodo posterior, cuando el hipocampo comenzóa apoyar la integración de la información sobre los eventos en un contexto(p.e., la información sobre el “qué”, el “dónde”, y/o el “cuándo”). Comoindica la arquitectura neuronal del hipocampo, el contenido de sus aso-ciaciones se determina según sus insumos (inputs). Por lo tanto, el cambioa la memoria episódica de apoyo probablemente ocurrió cuando el hipo-campo comenzó a recibir eventos altamente procesados e informacióncontextual de las principales áreas de asociación. A la luz de las similitudesde comportamiento y neurobiológicas entre las especies, revisadas aquí,es tentador concluir que la capacidad de memoria episódica surgió antesde que los mamíferos y los reptiles se diferenciaran (posibilidad 1 en la Fig.3). Sin embargo, debido a la escasez de datos disponibles de los reptiles noaviares, la hipótesis que resultó de la evolución convergente (p.e., posibi-lidades 2 y 3 en la Fig. 3) no se puede rechazar en este momento. Abordareste tema importante requerirá evidencia convergente de estudios anató-micos, de comportamiento y neurobiológicos en distintas especies de avesy de reptiles.

AGRADECIMIENTOS. Este trabajo fue financiado por el NSF CAREER awardIOS-1150292, The Feinberg Foundation y la UCLA, Irvine.Traducción de Lucía González.


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NEUROETOLOGÍA DEL COMPORTAMIENTO SOCIAL

DE LOS PRIMATES

STEVE W. C. CHANGa,b; LAUREN J. N. BRENTa,bGEOFFREY K. ADAMSa,b; JEFFREY T. KLEINc

JOHN M. PEARSONa,b,d; MICHAEL L. PLATTa,b,e,f,1

ABSTRACT. A neuroethological approach to human and nonhuman primate behaviorand cognition predicts biological specializations for social life. Evidence reviewed hereindicates that ancestral mechanisms are often duplicated, repurposed, and differentiallyregulated to support social behavior. Focusing on recent research from nonhumanprimates, we describe how the primate brain might implement social functions bycoopting and extending preexisting mechanisms that previously supported nonsocialfunctions. This approach reveals that highly specialized mechanisms have evolved todecipher the immediate social context, and parallel circuits have evolved to translatesocial perceptual signals and nonsocial perceptual signals into partially integrated socialand nonsocial motivational signals, which together inform general-purpose mechanismsthat command behavior. Differences in social behavior between species, as well asbetween individuals within a species, result in part from neuromodulatory regulation ofthese neural circuits, which itself appears to be under partial genetic control. Ultimately,intraspecific variation in social behavior has differential fitness consequences, providingfundamental building blocks of natural selection. Our review suggests that theneuroethological approach to primate behavior may provide unique insights into humanpsychopathology.

KEYWORDS. Decision, evolution, reward, serotonina, oxytocin.

La sensibilidad y la capacidad de respuesta a la información acerca de losdemás es fundamental para la salud humana (Berkman 2000; Cohen 2004),la supervivencia (Barefoot, et al. 2005) e incluso para el éxito económico(Baron y Markman 2003). Para navegar dentro de nuestro mundo socialseguimos los comportamientos de otros y formamos modelos de susintenciones y estados emocionales. Constantemente buscamos descifrar eintercambiar información acerca de los demás y nuestro comportamientose altera con mucha flexibilidad en respuesta a lo que conocemos del otro.Estas facultades son muy importantes para el comportamiento humano

Departamentos de aNeurobiology and dNeurosurgery, Duke University School of Medicine, Durham, NC27710; bDuke Institute for Brain Sciences, Center for Cognitive Neuroscience and Departaments ofePsychology and Neurosciences and fEvolutionary Anthropology, Duke University, Durham, NC 27708;y cBowles Center for Alcohol Studies, University of North Carolina, Chapel Hill, NC 27599 / [email protected] / SWCC, LJNB, GKA, JTK, JMP, KKW y MLP escribieron el artículo.


ya que su disrupción constituye una psicopatología (Meyer-Lindenberg,et al. 2011, Adolphs 2003). Estas especializaciones para el comportamientosocial reflejan una vasta herencia evolutiva de adaptación a la vida engrupo (Allman 1999; Byrne y Whiten 1989; Dunbar 1998). Como los huma-nos, muchos otros primates no humanos también viven en grandes gruposcaracterizados por patrones de comportamiento social tales como acicala-miento, forrajeo imitativo o cooperativo, relaciones de afiliación diferen-ciadas, cortejo ritualizado, comportamientos de apareamiento e interaccionescompetitivas estructuradas por la dominancia social (Smuts, et al. 1987;Wilson 1975). Naturalmente, la capacidad de navegar hábilmente el am-biente social tiene consecuencias observables para el éxito reproductivo enalgunos primates no humanos (Silk, et al. 2003).

PERSPECTIVA EVOLUTIVA DEL COMPORTAMIENTO SOCIALEl comportamiento social implica hacerle solicitudes específicas al sistemanervioso. A través de las especies de primates, el tamaño de grupo (capa-cidad potencial de complejidad social) está correlacionado con el volumendel área frontal del cerebro, no al tamaño del cuerpo en sí (Dunbar 1998).El tener mayor tejido cerebral implica un mayor costo en cuanto a lacomplejidad de desarrollo y demandas metabólicas (Allman. 1999; Lennie2003; Aiello y Wheeler 1995; Leonard, et al. 2003). Sin duda, la complejidadsocial y la elaboración de los mecanismos neurales para respaldarse estánasociadas a las dietas altamente dependientes de alimentos ricos en calo-rías (Harding 1981; Milton 1981; Harvey, et al. 1980). La expansión delcerebro homínido durante la evolución parece coincidir con el desarrollode nuevos comportamientos que incluían más calorías a la dieta, comocomer carne (Homo habilis, ~2.3 Mda) (Leakey, et al. 1964) y la cocción dealimentos (Homo erectus, ~1.5 Mda) (Wrangham 2009).Parece probable que el comportamiento social depende de mecanismos

neurales homólogos en primates humanos y no humanos (Rushworth, etal. 2013). Nuevos comportamientos pueden desarrollarse por medio deconexiones, redirecciones (cambios que sirven a una nueva función) o pormedio del uso de mecanismos ancestrales que originalmente servían a otrafunción (Katz y Harris-Warrick 1999), y la evolución de los comportamien-tos sociales parece seguir este patrón. Un ejemplo notable de dicha elabo-ración y resignificación es el sistema de electro-comunicación de los pecesde la familia mormyridae. Estos peces tienen receptores electro-sensorialesque son parte de su sistema lateral lineal, el cual originalmente se desarro-lló para ayudar a la orientación y detección de movimiento (Katz 2006;Montgomery 1991). En los mormyridos, el cerebelo, donde las sensacionesdel sistema lateral lineal son procesadas, está considerablemente ampliadoy juega un papel muy importante en la electro-comunicación, función


ausente en los estados ancestrales (Katz 2006; Montgomery 1991). Laevolución del neuropéptido oxitocina (OT) es otro ejemplo del redireccio-namiento de las funciones sociales. El ansiolítico ancestral (Neumann, etal. 2000; Yoshida, et al. 2009), el papel del OT como potenciador de toleran-cia y acercamiento (Kemp y Guastella 2010; Young 2002; Averbeck 2010)en los vertebrados tempranos pudo haber sido incorporado para sustentarel comportamiento parental y los vínculos sociales en mamíferos.En esta revisión se discute la evidencia reciente para sustentar la idea

que el comportamiento social puede ser construido desde las bases delcomportamiento no social. En algunos casos, la sociabilidad es sustentadapor mecanismos de propósitos generales. Cuando nos referimos a “pro-pósitos-generales” queremos decir que dichos mecanismos son utilizadosen contextos sociales y no sociales. Por otro lado, nos referimos a “propó-sitos-especiales” para indicar mecanismos que tienen un papel privilegia-do en el contexto social. Los mecanismos específicos, como el de receptoreselectro-sensoriales de los peces mormyridos, son afinados para la comu-nicación de las especies y las células de identificación de rostros en el lóbulotemporal de los primates (Perrett, et al. 1982; Desimone, et al. 1984; Desi-mone 1991; Tsao, et al. 2003) y ungulados (Kendrick 1994). Éstos normal-mente se encuentran en la etapa de entrada del procesamiento social (esdecir, cuando se recibe información social) mientras que los mecanismosgeneralizados son más comunes en los estados de control efector (Klein,et al. 2008). En contraste, una mezcla de mecanismos especializados ygeneralizados parecen caracterizar estados intercomputacionales de pro-cesamiento que traducen señales sociales de entrada en señales de moti-vación, las cuales guían el aprendizaje y la toma de decisiones, que resultanen instrucciones motoras que generan el comportamiento (Chang, et al.2013; Klein y Platt 2013; Watson y Platt 2013). Esta revisión se enfoca endescubrimientos recientes neurobiológicos, comportamentales y genéti-cos que respaldan dichos principios generales. Ejemplos selectos utiliza-dos en esta revisión son resumidos en la Tabla 1.

PARALELISMOS EN COMPORTAMIENTOS SOCIALES Y NO SOCIALESMuchos de nuestros comportamientos están guiados por medio del re-fuerzo; nosotros y otros animales intentamos ubicar una variedad derefuerzos al buscar comida. El forrajeo o la búsqueda de comida es uno delos estados más básicos y primitivos de los estados comportamentales, yel un rasgo esencial de toda la vida heterotrófica y motriz. Por lo tanto, noes sorprendente que las estrategias de forrajeo se encuentren bajo unafuerte presión selectiva para maximizar la recuperación de inversiónenergética. Los animales normalmente buscan comida en grupo, distribui-da y dispersa en una localidad (Charnov 1976). Conforme un animal

CHANG, ET AL. / NEUROETOLOGÍA / 153

TABLA 1. Lista de los ejem

plos seleccionados en el artículo actual sobre cómo las funciones no sociales

son reutilizadas para servir a funciones sociales a lo largo de la evolución

Unidades Biológicas

Tipo/región

Funciones no sociales

Funciones sociales

Com

portam

ientos

Forrajeo

Respuesta a la amenaza inminente

Respuesta a la amenaza distante

Buscadores de recom

pensa, buscadores de inform

ación

(Charno 1976. S

tephens 1986. M

iller 2004. Law

rance 2013.

Pirolli 2007)

Reflexivo, com

portam

iento de escape (Fanselow 1988)

Com

portam

iento exploratorio cauteloso (Dielenberg 2001)

Buscadores de inform

ación social (Emery 2000. H

ayden 2007.

Deaner 2005. Johnson 1991. Keating 1982)

Aversión a la mirada (Watson 2012. D

eaner 2005)

Exploración social ((W

atson 2012. D

eaner 2005)

Circuitos Neurales

Surco superior posterior (SSp)

Área lateral intraparietal

Estriado (medial)

Corteza orbitofrontal (COF)

Surco cingulado anterior (sCA)

Circunvolución cingulada anterior (cC

A)

Integración multisensorial, percibiendo la intención de

animacidad (Bruce 1981. Gao 2012)

Orientación espacial, planificación motora (Bisley 2010. S

nyder

2000)

Recom

pensa y aprendizaje (Izuma 2008. M

oll 2006)

Decisiones de forrajeo, m

onitorización del rendimiento (Hayden

2011)

Recom

pensa y aprendizaje (Amem

ori 2012)

Percepción de la mirada, seguimiento de m

irada (Hoffm

an 2000)

Dirección de la m

irada, el valor social asociado con el espacio

(Klein 2008. Shepherd 2009. P

latt 2009)

Categoría im

agen social, donación de la recom

pensa (Klein

2013. Izuma 2008)

Categoría de imagen social, recibió la recom

pensa durante las

interacciones sociales, tam

año de red social (Chang 2013.

Watson 2012. Lew

is 2011. Dunbar 1995)

Recom

pensa inevitable durante las interacciones sociales

(Chang 2013)

Com

partido y donó la recom

pensa durante las interacciones

sociales, evaluación social, otro tipo, m

entalización acerca de

los estados mentales de los demás (Chang 2013. M

obbs 2009.

Rudebeck 2006. S

axe 2006. W

aytz 2012. Singer 2004)

Neuromoduladores

Oxitocina/vasopresina

Eje HPA

Eje HPG

Serotonina

Regulación del agua, reproducción, ansiolisis (Neumann 2000.

Yoshida 2009. Belin 1986. Donaldson 2008)

Estrés físico

Reproducción

Funciones cardíacas y gastrointestinales, estado de ánimo,

mem

oria, recom

pensa y aprendizaje (Hayes 2011. Sirviö 1994)

Lazos de pareja, cuidado de los padres, agresión selectiva,

relevancia social, generosidad, confianza (Kem

p 2010. Y

oung

2002. A

verbeck 2010. C

hang 2012. Pedersen 1982. C

ho 1999.

Winslow

1993. Kosfeld 2005. Zak 2007. Bartz 2011. Crockford

2013. H

einrichs 2009)

Estrés psicosocial (estatus social) (Abbott 2003. Tung 2012.

Blumstein 2006)

Regulación/control, oportunidad social (estatus social)

(Wingfield 1990. Hirschenhauser 2006. Hirschenhauser 2006.

Higham 2013.Fernald 2012. Burmeister 2005)

Integración social de la red, estructura social, procesamiento de

la inform

ación social (Brent 2013. W

atson 2009. W

endland

2006)

forrajea en una localidad, los recursos se agotan y la proporción de ingestade energía disminuye. Sin embargo, cambiar a otro grupo podría sercostoso y los resultados podrían ser inciertos, lo que lleva a tomar ladecisión de abandonar el grupo para maximizar el consumo global. Elmismo principio aplica a muchas de las decisiones tomadas cada día porla gente. Dado que muchos de los recursos son distribuidos en grupo, estemodelo tiene una aplicación muy amplia. La solución óptima, conocidacomo el teorema de valores marginales de Charnov (Charnov’s marginalvalue theorem), es que la zona de forrajeo debería ser abandonada cuandola proporción actual de consumo descienda del promedio del medioambiente (Charnov 1976). Este modelo ha tenido mucho éxito describien-do el comportamiento del forrajeo en una amplia variedad de organismos(Stephens y Krebs 1986) y recientemente se le ha extendido a las correla-ciones neurales en la toma de decisiones del forrajeo (Hayden, et al. 2011;Kolling, et al. 2012). De hecho, la teoría del forrajeo también se ha utilizadopara resolver problemas en otras áreas, incluyendo el diseño de sitios web(Miller y Remington 2004) y en la descripción de cómo los programadores decomputadoras buscan errores en códigos (Lawrance 2004).Organismos que buscan información pueden ser llamados “buscadores

de información” (Pirolli 2007). Tal y como el forrajeo de satisfactoresprimarios, ser un forrajeador de información representa oportunidades ycostos. Los costos se presentan en pérdida de oportunidades para comer,beber o dormir, ya que los comportamientos de búsqueda de informaciónexigen ciertas posturas o estados de comportamiento incompatibles conuna orientación atentiva. También implica un costo social, como la agre-sión de congéneres y la pérdida de oportunidades de interactuar concompañeros. Ya que la información social tiene un valor de refuerzo(positiva o negativa) el problema básico estudiado por la teoría del forrajeopuede aplicarse a la adquisición de información. Una amplia gama deinformación comportamental indica que ambos, primates humanos y nohumanos, buscan enérgicamente información social. Los primates huma-nos y no humanos encuentran la información social intrínsecamenteestimulante y ciertos tipos de estímulos sociales son más interesantes yreforzadores que otros (Emery 2000; Hayden, et al. 2007; Deaner, et al.2005). Por ejemplo, poco después del nacimiento, los infantes humanosobservan durante más tiempo rostros dirigidos hacia ellos que otro tipo deestímulos (Johnson, et al. 1991). De la misma forma, los primates nohumanos pasan más tiempo observando fotografías de rostros dirigidoshacia ellos, en comparación de fotografías de rostros con miradas aparta-das de ellos (Keating y Keating 1982), y dirigen su atención o mirada másseguido hacia los animales de mayor rango que a los de menor rango(McNelis, Boatright-Horowitz 1998). Más aún las interacciones socialesactivas como la cooperación (Rilling, et al. 2002; Rand, et al. 2012) o la


oportunidad de castigar a un traidor (de Quervain, et al. 2004), puede sercomprendidas utilizando un marco de teoría de juego (Lee 2008), el cualpuede proporcionar la misma motivación que los refuerzos primarios enhumanos. Estas observaciones sustentan la hipótesis que los cerebros demuchos animales, especialmente el de los primates, tienen mecanismosdesarrollados que encuentran la información social gratificante, la cualvale la pena buscar. Dado que una de las funciones primordiales del cerebro es buscar

recursos, proponemos que es muy probable que los mecanismos que sedesarrollaron para sustentar el forrajeo son redireccionados para solucio-nar otros problemas computacionales similares. Con respecto al compor-tamiento social, si la información acerca de los otros es un recurso valioso,entonces los mecanismos biológicos que comprenden las decisiones deforrajeo serán utilizadas para sustentar la búsqueda de información social(Adams, et al. 2012). Por ejemplo, el costo y las oportunidades asociadascon la búsqueda de la información social están probablemente comprome-tidas con los mecanismos biológicos fundamentales para poder calcularlos costos y oportunidades. Los mecanismos de forrajeo o búsqueda dealimentos parecen haberse especializado para concordar con demandasespecíficas de dinámicas interindividuales que surgen como consecuenciade la vida en grupo.Otro ejemplo potencial de las similitudes entre los comportamientos

sociales y no sociales surge de la comparación de las respuestas delcomportamiento a los predadores y amenazas sociales. En ambos casos,una amenaza inminente despierta rápidamente comportamientos reflexi-vos como paralizarse, agresión o huida (Fanselow y Lester 1988). Sinembargo, una amenaza distante produce un comportamiento cauteloso yde exploración hacia el objeto que produce la amenaza (Dielenberg, et al.2001). Cuando se da la oportunidad, Macaca rhesus opta por ver fotografíasde monos dominantes, estímulo potencial de amenaza, en vez de mirarfotografías de subordinados (Watson y Platt 2012; Deaner, et al. 2005). Noobstante, los monos de bajo estatus normalmente desvían su mirada delos monos de alto estatus cuando éstos son confrontados (Deaner, et al.2005) y rápidamente desvían su mirada de la fotografía del macho domi-nante después de haber elegido mirarla (Deaner, et al. 2005). Este compor-tamiento nos remite al comportamiento exploratorio de roedores cuandose enfrentan a un olor de gato (Dielenberg, et al. 2001) y a un comporta-miento evasivo cuando se encuentran en presencia del depredador. Alparecer, muchas de las estrategias fundamentales del comportamientodiseñadas para contextos no sociales parecen razonar a largo de las estra-tegias utilizadas en contextos sociales.


CIRCUITOS NEURALES QUE GUÍAN DECISIONES SOCIALESLos mecanismos neurales que respaldan los comportamientos socialesestán ampliamente distribuidos a lo largo del prosencéfalo; en los primatesse sobreponen las áreas involucradas en funciones de propósitos generales(Fig. 1A). La evidencia actual sugiere que la mayoría de los circuitosneurales involucrados en el comportamiento social no están dedicadosexclusivamente a funciones sociales. Esos circuitos están comúnmenteimplicados con comportamientos relacionados con contextos no sociales,sin importar que la información social sea procesada de una maneraindependiente (es decir, propósitos especiales) o que no sea privilegiada(es decir, propósitos generales). Esta evidencia sustenta la hipótesis de quela evolución de nuevos comportamientos ocurrió asociando aparatos neu-rales existentes con el propósito de interactuar con otros.

FIGURA 1. Ejemplo de circuitos neuronales cooptados para servir a funciones sociales.(A) las regiones del cerebro representativos en macacos rhesus, cuyas funciones prexis-tentes abarcan recompensa, atención, la percepción y el control ejecutivo. (B) El puntode igualdad subjetiva (PIS), el sesgo de destino social con claves en términos del jugo quedesaparece después de las inyecciones de solución salina o de muscimol en pSST.Reproducido a partir de (Roy, et al. 2012) con el permiso de Oxford University Press. (C)neurona LIP mostrando mejora de la velocidad de disparo por la mirada observadadirigida hacia el campo receptor (CR). (Superior) Mapa de CR. (Abajo) La actividad neuronalcomo una función del tiempo. Reproducido con permiso de (Shepherd, et al. 2009).


En forma amplia, esos circuitos pueden pensarse como estados organi-zados de entrada, de salida y de integración del procesamiento social. Lafase de entrada del procesamiento social involucra canales sensorialesespecializados que traducen la información social importante incluyendola selección de rostros (Tsao, et al. 2006), células específicas de identifica-ción (Quiroga, et al. 2005) en primates, sistemas sensitivos de feromonascomo el órgano vomeronasal en roedores (Keverne 1999) y regionesespecializadas para la vocalización específica de especies en aves (Doupey Konishi 1991), mamíferos (Eliades y Wang 2008; Ghazanfar y Hause2001) y lenguaje en humanos (Damasio y Geschwind 1984). La fase desalida del procesamiento social involucra patrones motores especifico-so-ciales, incluyendo comportamientos altamente estereotipados, como elacicalamiento o aseo (Schino, et al. 1988), juegos ritualizados (Grant yMackintosh 1963), amenazas y gestos de sumisión (Deag 1977). En la faseintegradora del procesamiento de la información social, estudios en hu-manos han demostrado que fenómenos como la deslealtad e inmoralidadrecaen en gran parte en circuitos involucrados con la nocicepción y lainterocepción, particularmente los que conectan la amígdala, la sustanciagris periacueductal, la corteza insular y la corteza cingulada anterior (CCA)(Moll, et al. 2005). Los experimentos con humanos y otros animales demos-traron que la información de los estímulos sociales, como rostros atracti-vos, cuerpos, y premios otorgados a otros, activan regiones implicadas enrefuerzos no sociales (Klein, et al. 2008; Chang, et al. 2013; Watson y Platt2012; Izuma, et al. 2008; Mobbs, et al. 2009; Moll, et al. 2006; Smith, et al.2010; Azzi, et al. 2012). Todos Estos resultados son consistentes con la ideaque el procesamiento social está ampliamente construido y extendido apartir de otros procesamientos de datos no sociales por medio de circuitosneurales.La exigencia de las interacciones sociales son probablemente las que

dieron mayor forma a las funciones de los circuitos neurales involucradosen el comportamiento social (es decir, la selección de un mecanismo parauna función específica). Claramente, los humanos y otros primates elabo-ran sobre las bases antes mencionadas, relativamente sobre patronesestereotipados de comportamiento social. Por ejemplo, ambos, primateshumanos y no humanos, pueden dirigir su atención a un lugar en especí-fico sin la necesidad de mirar al lugar directamente (Eriksen y Yeh 1985;Herrington y Assad 2010); comportamiento que parece haberse desarro-llado para poder monitorear a otros dentro del grupo social (Hunnius2007; Moore, et al. 2003). Ver a otro individuo desviar la mirada hacia otroobjeto o locación normalmente produce un cambio en la dirección de lamirada, así como la redirección de atención en la misma dirección que elotro individuo, esto en primates humanos y no humanos (Shepherd 2010).Esta respuesta de seguimiento de la mirada depende de los circuitos


neurales involucrados en decodificar hacia dónde esta mirando el otroindividuo y circuitos que orientan la atención y planifican el redirecciona-miento de mirada. En los primates, las neuronas en los surcos superiorestemporales (SST) están involucradas en la integración de señales entrantesconvergentes de múltiples modalidades sensoriales (Bruce, et al. 1981). Laporción posterior de los SST (SSTp) parece haber desarrollado una funciónespecializada para percibir la mirada de otros individuos (Hoffman yHaxby 2000), así como la intención implicada en ésta (Gao, et al. 2012).Consistente con la percepción de miradas, la inactivación de SSTp con mus-cimol suprime el seguimiento de mirada en Macaca rhesus (Roy, et al. 2012)(Fig. IB). La neuronas en el área intraparietal lateral (IPL) de los primates,área importante para la atención espacial y planeación oculomotora (Bis-ley y Goldberg 2010; Snyder, et al. 2000), son activadas por medio de laobservación de un mono hacia un lugar en el espacio activando neuronasreceptivas (Shepherd, et al. 2009) (Fig. 1C). A diferencia del SSTp, inactivarel IPL no tiene un impacto específico en el seguimiento de la mirada (Royy Platt 2009), lo que es consistente con el uso general del comportamientovisiomotor.Como antes se ha mencionado, los primates humanos y no humanos

son motivados por información social. La información social activa áreasclaves en primates humanos y no humanos, incluyendo el CCA, cortezaorbitofrontal (COF), núcleo accumbens y el núcleo caudado (Chang, et al.2013; Klein y Platt 2013; Watson y Platt 2012; Izuma, et al. 2008; Mobbs, etal. 2009; Moll, et al. 2006; Smith, et al. 2010; Azzi, et al. 2012). Estasobservaciones sugieren la posibilidad que la información social e informa-ción de las motivaciones primarias, como el alimento, sean traducidas amarcos comunes de impulsos que guían el aprendizaje y la toma dedecisiones (Levy y Glimcher 2012). Cuando los monos eligen entre recom-pensas de líquidos e información acerca de otros (Watson y Platt 2012;Deaner, et al. 2005), las neuronas en el área IPL codifican simultáneamenteel valor social y el valor del líquidos asociado a un objetivo en el espacio,que es consistente con los valores de objetivo-acción (Klein, et al. 2008). Encontraste, las neuronas estriadas en primates, particularmente en el aspec-to medial, parecen ser más especializadas para señalizar la informaciónsocial (Klein y Platt 2013). En monos, al elegir entre líquidos e informaciónacerca de otros, una porción similar de neuronas (30-35 por ciento) llevaninformación del probable resultado de los líquidos y de las imágenessociales. En estos términos, pequeños ensambles de neuronas estriadasparecen llevar información altamente específica acerca de las respuestasmotoras, contextos, resultados y combinaciones de estas, extendiendo estaorganización al comportamiento social.El COF también codifica el valor de los estímulos como la comida y el

dinero (Padoa-Schioppa y Assad 2006). Como el estriado, COF también


contiene neuronas especializadas para la interacción social. Encontramosque incluso las decisiones de los monos son dominadas por el valor delestímulo de líquidos, las respuestas del ~50 por ciento de neuronascodificaban información social pero sólo el ~20 por ciento codificabainformación del estímulo de los líquidos (Fig. 2)(Véase www.pnas.org/content/110/supplement-2/10378/F1)(Watson y Platt 2012). Como en elestriado, estas poblaciones de neuronas eran muy diferentes, pero a dife-rencia del estriado, éstas se ajustaban anatómicamente. Notablemente,neuronas individuales del COF también señalizaban información catego-rizada con respecto a imágenes de otros monos (Fig. 2A). Con base en lasconexiones con el sistema gustativo, olfatorio, interpercetivo y límbico, elOFC ha sido propuesto como función de un circuito de alimentación(Carmichael y Price 1995; Carmichael y Price 1995; Carmichael y Price1996). De este modo la observación de un mayor número de neuronas queresponde a información social en vez de estímulos de líquidos respalda laidea que las adaptaciones neurales ancestrales son redireccionadas paraservir a funciones sociales. Estos descubrimientos, junto con la relaciónobservada del tamaño del COF al tamaño de las redes sociales en humanos(Lewis, et al. 2011) y el tamaño de grupo entre los primates (Dunbar 1995),sugiere que el COF es parte de un circuito neural especializado que sedesarrolló conforme se incrementó y sofisticó el comportamiento social.Mecanismos neurales altamente especializados pueden ser requeridos

para sustentar interacciones sociales complejas que dependen del compor-tamiento e interacciones con otros individuos. Este proceso puede reque-rirle al cerebro que codifique información sensorial, motora (Rizzolatti yFabbri-Destro 2008) e incluso información de estímulos con distintos mar-cos de referencia (Chang, et al. 2013). Recientemente, investigamos cómolas neuronas en tres áreas corticales frontales —circunvolución cinguladaanterior (CCAg) y el COF— codifican información de estímulos mientrasque los monos deciden servirse jugo, servirle jugo a otro mono o no servirlejugo a nadie (Chang, et al. 2013). En esta tarea social, de proveer un premioo refuerzo, los monos tienden a preferir otorgar el premio a alguien en vezde a nadie, y esta preferencia prosocial es amplificada por la familiaridady el estatus de dominancia (Chang, et al. 2011), y significativamentemoderado por el neuropéptido OT (Chang, et al. 2012). Encontramossorprendentes especializaciones en la forma en que las neuronas de estastres áreas codifican la información en dicha tarea social. La señalizaciónde las neuronas del COF predominaba cuando el estímulo era directamenterecibido por el mono (donador) demostrando la codificación de un esque-ma egocéntrico. La señalización de las neuronas del CCAs predominabacuando se daban estímulos predeterminados por el mono (donador),proceso crítico para monitorear los resultados y el aprendizaje. Las neu-ronas del CCAg eran señalizadas cuando los estímulos eran otorgados al


mono receptor o cuando el estímulo era reflectado y otorgado al monoreceptor o donador, indicando funciones especializadas para otro tipo decomportamientos sociales (Chang, et al. 2013) (Fig 2B). Estos descubri-mientos nos refieren a investigaciones previas que muestran que laslesiones en el CCAg, pero no en el CCAs o el COF, llevan a deficiencias paraentender el significado social en monos (Rudebeck, et al. 2006) y la activa-ción de las porciones del área prefrontal media y circunvalada del ACC enhumanos por medio de la observación de eventos que ocurren a otros o alpensar en los estados mentales de otros (Mobbs, et al. 2009; Saxe 2006;Waytz, et al. 2012; Singer, et al. 2004). Estas observaciones sugieren que elCCAg es una estructura clave que sustenta el intercambio de experienciasy estímulos sociales, y puede estar especializado en humanos y primatesno humanos para sustentar las interacciones sociales complejas.

INFLUENCIAS NEUROMODULATORIASEN EL COMPORTAMIENTO SOCIAL

La diferencia entre especies o entre individuos dentro de una especiepuede reflejar influencia neuromodulatoria en el desarrollo y en la funciónde los circuitos neurales que median el comportamiento social y no social.Las hormonas influencian ampliamente el desarrollo del cerebro (McE-wen 2007; Keverne 2004) y construyen la expresión de comportamientosfundamentales como la alimentación, huida, pelea y apareamiento (Ad-kins-Regan 2005). Los neuropéptidos (péptidos utilizados por las neuronaspara comunicarse entre sí) prescriben el estado específico de señalamientoneuronal alterando la transmisión de químicos dentro de neuronas indi-viduales, así como a lo largo de redes neuronales (Adkins-Regan 2005). Porejemplo, las células OT en el núcleo paraventricular y supraóptico sincroni-zan su actividad para lograr impulsos coordinados necesarios para excretarleche durante la lactancia (Belin y Moos 1986).Los neuropéptidos involucrados en estas funciones primarias son nor-

malmente solicitadas para mediar el comportamiento social. Los nonapép-tidos OT y arginina vasopresina (AVP) ilustran este principio. Ambas OT yAVP están involucradas en las funciones básicas reproductivas en losmamíferos, incluyendo el parto y lactancia en hembras y erección yeyaculación en machos (Donaldson y Young 2008). Partiendo de las pri-meras investigaciones que demuestran el papel que juega la OT en elcomportamiento maternal en ratas (Pedersen, et al. 1982), se dieron unaserie de investigaciones que revelan que la OT y AVP también regulan elcomportamiento social, como los vínculos entre pares (Cho, et al. 1999) yla selección agresiva (Winslow, et al. 1993). Recientemente se ha demos-trado que las aplicaciones exógenas de OT pueden promover emocionescomo la confianza (Kosfeld, et al. 2005) y alentar la generosidad (Zak, et al.


2007) en contextos dependientes y a veces de una manera idiosincrática(Bartz, et al. 2011).Recientemente demostramos que la OT inhalada por medio de un

nebulizador penetra exitosamente en el sistema nervioso central en maca-cos rhesus (Chang, et al. 2012) (Fig. 3A), lo que respalda la promesa deterapias de inhalación de OT en individuos con trastornos neuropsiquiá-tricos producidos por deficiencias sociales (Meyer-Lindenberg, et al. 2011).Aumentar los niveles de OT en el cerebro por medio de la inhalacióntambién promueve decisiones prosociales en monos así como su atenciónhacia una pareja (Fig. 3B y C). Sorprendentemente la OT también promue-ve decisiones egoístas en las tareas donde hay un costo percibido (Chang,et al. 2012) (Fig. 3B). Un estudio reciente en chimpancés ha demostradoque el incremento en los niveles de OT alcanzados por el acicalamientodepende en que los dos animales tengan vínculos fuertes (Crockford, etal. 2013), lo cual sugiere que el sistema de OT ha sido especializado paraprocesar interacciones de afiliación específicas entre pares. Junto con estasobservaciones se engloba la idea de que los neuropéptidos como la OT sirvea funciones sexuales y de parentesco básicas y pueden ser integradas pararegular comportamientos más complejos en especies que viven en grandesgrupos mucho más complejos, como los humanos y macacos rhesus.Por último los nerupéptidos, como la OT, pueden tener un impacto

complejo en el comportamiento social por medio de un mecanismo básico.Los efectos ansiolíticos (Neumann, et al. 2000; Yoshida, et al. 2009) del OTpueden haber asistido como preadaptación para la interacción prolongaday la intensidad necesaria que requiere el cuidado parental en mamíferos,promoviendo comportamientos de contacto y potencializando la toleran-cia (Kemp y Guastella 2010; Young 2010; Averbeck 2010). Estas funcionesbasales podrían funcionar como bloques que permitirían desarrollar com-portamientos sociales más complejos. Al suprimir la vigilancia y al aumentarla tolerancia hacia nuestros descendientes directos, pudo haber permitidouna mayor interacción con otros. Por último, las emociones complejas,como la confianza, pueden surgir por medio de la reducción de aprehen-sión social y el incremento de tolerancia regulado por la influencia deneuropéptidos como la OT (Heinrichs, et al. 2009).Otros sistemas neuromodulatorios también contribuyen a la variación

en el comportamiento social. Por ejemplo, el eje hipotalámico-pituitario-adrenal (HPA) ha sido asociado anteriormente al estatus en primates (Ab-bot, et al. 2003; Tung, et al. 2012) y puede jugar un papel importante en lageneración del comportamiento. Las marmotas de torso amarillo mostra-ron ser más propensas a emitir llamados de alarma durante los periodoscuando la actividad de su eje HPA (medido por medio de la concentraciónde cortisol en material fecal) era alta en comparación con los periodosdurante los cuales la actividad era baja (Blumstein, et al. 2006). El eje


hipotalámico-pituitario-gonadal (HPG) también construye el comporta-miento social en vertebrados. De acuerdo con el “desafío de la hipótesis”,el nivel de los andrógenos en machos es modulado de acuerdo con losrequerimientos dependientes del contexto para comportamientos agresi-vos (Wingfield, et al. 2006), y esta predicción se ha sostenido ampliamenteentre los vertebrados (Hirschenhauser, et al. 2006). En macacos rhesus, lamodulación de los niveles de testosterona en respuesta a cambios socialestambién depende del rango social (Higham, et al. 2013). El estatus socialen peces cíclidos africanos está regulado por la hormona liberadora degonadotropina 1, hormona substancial para la reproducción en variosniveles de procesamiento neuronal (Fernald 2010; Burmeister, et al. 2005).Estos hallazgos nos remiten a ideas de que las rutas de señales prexistentes,en este caso rutas que regulan el estrés y el comportamiento de aparea-miento, son redireccionadas para dirigir el desarrollo y la función decircuitos neurales mediando el comportamiento social. Por medio de laduplicación, redirección y regulación de elementos dinámicos, la informa-ción relativamente limitada de mecanismos hormonales puede ser utiliza-do para generar una gran variedad de comportamientos sociales.

REGULACIÓN GENÉTICA DEL COMPORTAMIENTO SOCIALLa influencia de genes en el comportamiento es innegable debido a quelos genes forman los circuitos neurales que producen el comportamiento(Plomin 2001). La aceptación de mecanismos prexistentes con propósitossociales y la evolución del comportamiento social en general deben surgirdel cambio genético o, en términos darwinianos, deben estar basados enmodificaciones en el material genético heredado a la descendencia. Unapista de que el comportamiento social influye en el cambio del pool gené-tico durante el tiempo es un compendio de estudios relacionando lasociabilidad con la eficacia biológica. En especies como en los babuinos ymacacos rhesus, comprometidos con interacciones sociales, están correla-cionados con el éxito reproductivo. Las crías de los individuos que pasanmás tiempo acicalándose y asociándose con otros tienen mayores proba-bilidades de sobrevivir al primer año de su vida (Silk, et al. 2003; Brent, etal. 2013). Esta correlación, en hembras babuinos, parece estar dirigida porla calidad de relaciones sociales, ya que los individuos con los vínculossociales más fuertes y duraderos tienen mayor tasa de supervivencia dedescendientes (Silk, et al. 2009) y mayor longevidad (Silk, et al. 2010) queotros individuos. Estos descubrimientos sugieren que existen beneficiosadaptativos al interactuar con otros y que el comportamiento social esformado por la selección natural.


FIGURA 3. Las funciones sociales del neuropéptido OT. (A) la concentración de OT enel líquido cefalorraquídeo (LCR) después de inhalar OT (rojo) o solución salina (grisoscuro, *P < 0.05, Welch t de dos muestras de prueba). Esquemas de colores en puntosde datos indican IDs animales. (B) Índice de Elección preferencia por OT (rojo) y soluciónsalina (gris) para las recompensas entregadas a: otro (receptor) vs ni, él mismo (actor) vsotra, y el actor vs ninguno en la tarea de recompensa-asignación social. Los puntos dedatos de uno mismo frente a otros y uno mismo vs ninguno se observa jittered (N de T3) por la visibilidad. El recuadro muestra unjittered (N de T 4) datos de uno mismo frentea otros ensayos. (C) Número de cambios de mirada al receptor después de la entrega delpremio a lo largo de cada sesión de otros vs ninguno ensayos de elección. Reproducidode (Chang, et al. 2012) con permiso.

Sin embargo, dichos descubrimientos demandan que se confirme quelas tendencias sociales tienen en realidad bases genéticas y piden queexploremos el papel que juega la experiencia y el medioambiente en laexpresión de los genes, y cómo éstos impactan en el comportamiento. Elanálisis genético cuantitativo es una herramienta que le permite a losinvestigadores determinar la cantidad de variación en un rasgo que puedeser atribuido a los genes, es decir, la cantidad de variaciones genéticasaditivas o heredabilidad. Usando esta técnica se ha demostrado que lasdimensiones de la personalidad humana, incluyendo la socialización, sonhereditarias (Johnson, et al. 2008). Descubrimientos semejantes muestranque las tendencias de comportamiento en diversas especies de vertebra-dos, incluyendo algunos primates no humanos (Weiss, et al. 2000; Fair-

banks, et al. 2004, Williamson, et al. 2003), son heredables, y apuntan a unabase parcialmente genética del comportamiento primate. En humanos(Fowler, et al. 2009) y macacos rhesus (Brent, et al. 2013) no sólo loscomponentes sociales de la personalidad son heredables, sino que tambiénel grado al que los individuos se integran en sus redes sociales. Estaintegración incluye conexiones de redes sociales mediadas por relacionesde agentes múltiples, una relación de amigo-del-amigo. Dichas conexionessociales tan indirectas pueden ser propiedades emergentes de una redsocial o pueden reflejar aspectos significativos del modo en que los indi-viduos se manejan dentro de grandes grupos. No obstante, los humanosexplotan estas conexiones y nuestros actos (conscientes o no), son influen-ciados por la reputación, uno de los mecanismos principales que se creeque sirve de base para la evolución de la cooperación en humanos (Nowak2006).La información genética también establece los mecanismos específicos

que sirven de base para el procesamiento de información social y laexpresión del comportamiento social. Un excelente ejemplo es la ruta dela serotonina. La serotonina es anfitriona de las funciones periféricas,incluyendo funciones cardiacas y gastrointestinales (Hayes y Greenshaw2011). Principalmente, la serotonina regula el humor, la memoria, la gra-tificación (Hayes y Greenshaw 2011; Sirviö, et al. 1994). La ruta de laserotonina también está involucrada en la expresión del comportamientosocial. Estudios genéticos han ligado las rutas neuromodulatorias al com-portamiento social en humanos y otros primates con dos variantes degenes serotonérgicos, y se ha examinado su particularidad: una inserciónvariable en el gen codificador de la hidroxilasa de triptófano (TPH2), laenzima que limita la velocidad de la síntesis de serotonina y la regiónpolimórfica de unión de transportadores de serotonina 5HTTLPR (transpor-tador de unión de serotonina de región polimórfica), polimorfismos den-tro de la región que promueve al gen transportador de serotonina [SLC6A4solute carrier family 6 memer 4 (N de T 2)]. Ambos tienen orthologos enhumanos y macacos, y han sido asociados con la alteración del desarrolloen varias regiones del cerebro (Hariri y Holmes 2006; Jedema 2010) ypueden afectar la intensidad de la duración de las señales sinápticas de laserotonina (Hariri y Holmes 2006; Chen, et al. 2006).La TPH2 y la SLC6A4 han sido asociadas con fenotipos de comportamiento

social y endofenotipos, los cuales tienen a estar ligados con funcionescentradas en la serotonina, como la regulación de los estímulos. Porejemplo, ambos genes han sido implicados en enfermedades neuropsi-quiátricas, como el autismo y la depresión (Caspi, et al. 2003; Coon, et al.2005) que son caracterizadas por la disrupción en la atención e interacciónsocial y se encuentran acompañadas por diferentes respuestas cerebralesa los estímulos sociales (Canli, et al. 2008). El polimorfismo 5HTTLPR predice


la evasión social en Macaca rhesus, en respuesta a imágenes de rostrosfamiliares dominantes en diferentes contextos. Específicamente, los maca-cos rhesus con una copia del alelo corto, pasan menos tiempo mirando alos ojos de otros monos, y muestran mayor dilatación de la pupila —índicede provocación— cuando miran rostros dominantes. Se alejan del riesgodespués de ser expuestos a rostros dominantes y normalmente evitan losrostros dominantes cuando se llevan a cabo las tareas de toma de decisio-nes por medio de un estímulo (Watson, et al. 2008) (Fig. 4A).

FIGURA 4. Las variaciones genéticas en el sistema serotoninérgico predicen el compor-tamiento social. (A) Los monos con una copia “corta” del polimorfismo 5-HTTLPR (S/L)muestran una mayor dilatación de la pupila a una cara dominante (izquierda), riesgossuprimidos después de un destello de cara dominante (centro), y no renuncian a ver unacara dominante (derecha). (B) los perfiles de genes serotoninérgicos predicen la posiciónsocial de macacos rhesus en una red en libertad. cuadrados, mujeres; hombres, círculos;líneas, la presencia de una interacción de aseo entre los monos. El aumento de grosor dela línea indica la frecuencia de interacción. Tamaño y la posición del nodo reflejancentralidad social; grandes nodos son el centro de la mayoría social. Los monos máscentrales en la red eran menos propensos a portar el alelo menor tanto para el 5-HTTLPRo TPH2 polimórficos (nodos grises).


A través del género Macaca, el polimorfismo 5HTTLPR ha sido relacionadocon la estructura social, y aún más en algunas especies, como macacosrhesus, ya que poseen un número de repeticiones de ambos alelos, largosy cortos, mientras que otras especies de macacos son monomórficos parael alelo largo (Wendland, et al. 2006). Estos descubrimientos puedensugerir que este polimorfismo confiere flexibilidad a los desafíos psicoso-ciales (Suomi 2006) y también puede apuntar hacia la intervención de laserotonina en el comportamiento, estímulos y prevención de riesgo. Unelevado nivel de vigilancia social puede crear ventajas particulares ensituaciones competitivas, las cuales ocurren más frecuentemente en socie-dades despóticas (Homberg y Lesch 2011). El polimorfismo 5HTLLPR estáasociado a la diferenciación de la activación de una variedad de regionesdel cerebro relacionadas con el comportamiento de afiliación (CCA, cortezainsular) (Canli y Lesch 2007) llevándonos a especular que el perfil genéticode la serotonina juega un papel importante, no sólo en la competición, sinoen interacciones sociales positivas (Canli y Lesch 2007).Actualmente encontramos evidencia preliminar en macacos rhesus

para sustentar esta hipótesis; éstos viven en una colonia en la que semueven en libertad en la isla de Cayo Santiago, Puerto Rico. La posiciónindividual de un mono en las redes sociales de acicalamiento fue predichapor medio de la interacción ente el polimorfismo 5HTTLPR y el largo delTPH2. Cualquier mutación por sí sola no tiene efecto sobre las redes deposición social, pero los monos con un alelo diferente de ambos genesestaban menos integrados a estas redes (Brent, et al. 2013) (Fig. 4B). Engeneral, estos resultados sugieren que los factores genéticos que influyenen el desarrollo y funcionamiento del sistema de serotonina establecen elcomportamiento social. Por lo tanto, los genes relacionados con la seroto-nina pueden tomarse como un ejemplo valioso de “genes candidatos” queson atractivos para las cuestiones empíricas acerca de la interacción degenes, circuitos neurales y comportamiento social. Estos descubrimientostan tentadores requieren de mayor investigación para lograr entender lascontribuciones específicas de los genes a estos sistemas y a otros sistemasmodulatorios en cuanto a la variedad del comportamiento social y de lacognición.Cabe concluir este informe de neuroetología del comportamiento social

con una nota genética y al hacerlo regresamos a las raíces de los cambiosevolutivos. La información genética no sólo representa una herramientaútil para investigar las aproximaciones de las bases del comportamientosocial, sino que también nos permite establecer lazos directos entre lo socialy el acondicionamiento evolutivo, la fuerza por excelencia detrás de laselección natural. La información genética expone la contingencia diná-mica sobre la cual se basa la sociabilidad, en donde las interacciones entregenes fundan la arquitectura neural y los ambientes sociales, físicos y


bioquímicos en los cuales dichos genes existen y sobre los cuales recaenalgunos de los grandes desafíos de las futuras investigaciones, esperandoentender este rasgo tan complejo y enigmático.

CONCLUSIONESClaramente la información social es valiosa —vale la pena buscarse, nor-malmente recibe atención privilegiada sobre otro tipo de información y suherencia es valiosa. El medio social está fomentado por la información yse matiza con la incertidumbre, y como resultado mucha de nuestramaquinaria se destina a la reducción de la carga cognitiva que provoca lainteracción social. El comportamiento social tiene un impacto sobre el acon-dicionamiento evolutivo (Silk, et al. 2003; Brent, et al. 2013), lo que sugiereque es importante para la supervivencia y la reproducción. Los mecanis-mos biológicos que al principio funcionaban para mediar comportamien-tos no sociales en estados ancestrales han sido redirigidos en algunasespecies, como en humanos y macacos rhesus, para mediar el comporta-miento social. Los mecanismos biológicos son redirigidos y ampliamentemodificados para funciones sociales de múltiple nivel de organización decircuitos neuronales, hormonales y de genes. Es importante hacer notarque el comportamiento social también se retroalimenta de estos mecanis-mos para construir su estructura y función. La manipulación de redessociales en macacos rhesus altera el grosor cortical y el funcionamiento dela interacción entre áreas del cerebro que sustentan funciones sociales(Sallet, et al. 2011). Las regulaciones genéticas y epigenética también sonesenciales para guiar los cambios en el desarrollo neural y en el compor-tamiento social (Tung, et al. 2012; Fernald 2012; Curley, et al. 2011). Loscambios epigenéticos relacionados con el refuerzo y aprendizaje puedenser direcciones particularmente importantes para futuras investigaciones.Un acercamiento neuroetológico al estudio del comportamiento de los

primates humanos y no humanos es fuerte mientras sea holístico. Al repre-sentar el comportamiento social evolutivo por medio de las funciones nosociales hemos proveído de evidencia a la parsimonia del razonamientoevolutivo y evidencia para futuras investigaciones. Más allá, intentamoscomprender los propósitos de los mecanismos generales que generan losactos sociales y que traducen señales sociales que podrían mejorar eldiagnostico y tratamiento de enfermedades.


AGRADECIMIENTOS. Agradecemos a Monica L. Carlson por la asistencia técni-ca general. Esta obra fue financiada en conjunto por National Institute ofMental Health Grants K99-MH099093 (a S.W.C.C.), R01-MH095894 (a M.L.P. yS.W.C.C.), R01-MH086712 (a M.L.P., K.K.W., y G.K.A.), R01- MH096875 yR01-MH089484 (a M.L.P. y L.J.N.B.), y F31-MH081443 (a J.T.K.); Department ofDefense CDMRP Grant W81XWH-11-1-0584 (a M.L.P. y S.W.C.C.); NationalEye Institute Grant R01-EY019303 (a J.M.P.); Cure Autism Now (K.K.W.); TheDavis Foundation (K.K.W.); el Duke Institute for Brain Sciences IncubatorAward (M.L.P.); y el Duke Center for Interdisciplinary Decision SciencesFellowship (L.J.N.B.).Traducción de Dersu Gucumatz.


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SINAPTOGÉNESIS Y DESARROLLO DE LA MORFOLOGÍA DENDRÍTICA DE

NEURONAS PIRAMIDALESEN LA NEOCORTEZA DEL CHIMPANCÉPARECIDOS A LOS DE LOS HUMANOS

SERENA BIANCHIa, CHERYL D. STIMPSONa TETYANA DUKAa, MICHAEL D. LARSENb

WILLIAM G. M. JANSSENc, ZACHARY COLLINSa AMY L. BAUERNFEINDa, STEVEN J. SCHAPIROdWALLACE B. BAZEd, MARK J. MCARTHURd

WILLIAM D. HOPKINSe,f, DEREK E. WILDMANg LEONARD LIPOVICHg, CHRISTOPHER W. KUZAWAh

BOB JACOBSi, PATRICK R. HOFc,j

CHET C. SHERWOODa

ABSTRACT. Neocortical development in humans is characterized by an extended periodof synaptic proliferation that peaks in mid-childhood, with subsequent pruning throughearly adulthood, as well as relatively delayed maturation of neuronal arborization in theprefrontal cortex compared with sensorimotor areas. In macaque monkeys, corticalsynaptogenesis peaks during early infancy and developmental changes in synapsedensity and dendritic spines occur synchronously across cortical regions. Thus, relativelyprolonged synapse and neuronal maturation in humans might contribute to enhance-ment of social learning during development and transmission of cultural practices,including language. However, because macaques, which share a last common ancestorwith humans ~25 million years ago, have served as the predominant comparativeprimate model in neurodevelopmental research, the paucity of data from more closelyrelated great apes leaves unresolved when these evolutionary changes in the timing ofcortical development became established in the human lineage. To address this question,we used immunohistochemistry, electron microscopy, and Golgi staining to characterizesynaptic density and dendritic morphology of pyramidal neurons in primary somato-sensory (area 3b), primary motor (area 4), prestriate visual (area 18), and prefrontal (area10) cortices of developing chimpanzees (/Pan troglodytes/). We found that synaptogene-sis occurs synchronously across cortical areas, with a peak of synapse density during thejuvenile period (3-5 y). Moreover, similar to findings in humans, dendrites of prefrontalpyramidal neurons developed later than sensorimotor areas. These results suggest thatevolutionary changes to neocortical development promoting greater neuronal plasticityearly in postnatal life preceded the divergence of the human and chimpanzee lineages.KEYWORDS. Evolution, Golgi stain, brain, ontogeny.

aDepartment of Anthropology, The George Washington University, Washington, DC; bDepartment ofStatistics and Biostatistics Center, The George Washington University, Rockville, MD; cFishberg Depart-ment of Neuroscience y Friedman Brain Institute, Icahn School of Medicine at Mount Sinai, Nueva York,NY; dDepartment of Veterinary Sciences, The University of Texas MD Anderson Cancer Center, Bastrop,TX; eNeuroscience Institute y Language Research Center, Georgia State University, Atlanta, GA; fDivisionof Developmental and Cognitive Neuroscience, Yerkes National Primate Research Center, Atlanta; gCenterfor Molecular Medicine and Genetics, Wayne State University, Detroit, MI; hDepartment of Anthropology,Northwestern University, Evanston, IL.; iDepartment of Psychology, Colorado College, Colorado Springs,CO; and jNew York Consortium in Evolutionary Primatology, Nueva York. / [email protected]/ [email protected]. / SB, DEW, LL, CWK, BJ, PRH y CC diseñaron la investigación; SB, CDS, TD, WGMJ,ZC y ALB realizaron la investigación; SJA, WBB, MJM, WDH, BJ y PRH contribuyeron con nuevasherramientas analíticas; SB, CDS, MDL y CCS analizaron los datos; y SB, CDS, TD, ALB, SJS, WDH, DEW,LL, CWK, BJ, PRH y CCS escribieron el artículo. / Este artículo contiene información suplementaria en:www.pnas.org/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1301210110/-/DCSupplemental.


Entre los primates, los seres humanos se caracterizan por un periodoespecialmente prolongado en el desarrollo postnatal del cerebro duranteel cual se adquieren las tradiciones y prácticas culturales, incluyendo ellenguaje. Debido a que la cultura juega un papel fundamental en elcomplejo de adaptación humano (Boyd, Richerson y Henrich 2011), elexamen comparativo del desarrollo neuronal resulta importante paraentender los orígenes de las especializaciones sociocognitivas humanas.En comparación con otros primates, en los seres humanos una proporciónrelativamente grande del crecimiento del tamaño cerebral toma lugar enel periodo postnatal, permitiendo que los factores sociales y ambientalestengan un impacto de gran alcance en el establecimiento de la conectivi-dad neuronal (Sacher y Staffeldt 1974). Mientras que los monos macacos,las especies de primates que se han estudiado más ampliamente como unmodelo comparativo del neurodesarrollo, nacen con cerebros ya con ~70por ciento de la masa del cerebro adulto, y la masa del cerebro neonatalen los grandes simios oscila del 36 al 56 por ciento del tamaño adulto(McFarlin, et al. 2012; DeSilva 2011), en los seres humanos sólo se disponedel ~25 por ciento de la masa de adultos al nacer (Robson y Wood 2008).Concomitante, el refinamiento postnatal de la microestructura cortical enlos humanos progresa a lo largo de un esquema más prolongado encomparación con los macacos. En los macacos, el proceso de sinaptogéne-sis, por el que se forman nuevas sinapsis, alcanza su punto máximodurante la infancia alrededor de los 3 meses de edad, y se completa lareducción de los excesos de sinapsis al final de la adolescencia (Liu, et al.2012; Rakic, Bourgeois, Eckenhoff, Zecevic y Goldman-Rakic 1986). Por elcontrario, en los seres humanos, la densidad de sinapsis pico ocurre en laniñez media alrededor de los 5 años de edad (Huttenlocher y Dabholkar,1997; Liu, et al. 2012), con reducción de sinapsis que se extiende en la terceradécada de vida (Petanjek, et al. 2011).También se han reportado las diferencias interespecíficas del desarrollo

neurológico entre macacos y humanos en el periodo de maduración entrediferentes regiones corticales. Mientras que la sinaptogénesis ocurre demanera simultánea a través de la corteza cerebral entera en los macacos(Rakic, et al. 1986), aparece retrasada en la región prefrontal en los sereshumanos (Huttenlocher y Dabholkar 1997). Además, en los macacos lasdensidades de espinas en las dendritas de las neuronas piramidales pre-frontales son superiores en comparación con otras áreas desde el momentodel nacimiento y durante el desarrollo postnatal (Elston, Oga y Fujita2009). En los humanos, sin embargo, las ramificaciones dendríticas de lasneuronas piramidales en la corteza prefrontal alcanzan complejidad mor-fológica adulta y densidad espinal más adelante en el desarrollo, encontraste con las ramificaciones dendríticas en l cortezas sensoriales ymotoras (Travis Ford y Jacobs 2005). Por medio de técnicas de imagen que


evalúan cambios longitudinales en la actividad metabólica (Chugani, Phelpsy Mazziotta 1987), el crecimiento de materia gris (Gogtay, et al. 2004) y elgrosor cortical (Shaw, et al. 2008) se ha documentado también un desarro-llo temporal escalonado o heterócrono de la corteza cerebral humana, conregiones de asociación que maduran más tardíamente que las cortezassensomotoras.El desarrollo relativamente lento de la conectividad neocortical podría

contribuir al surgimiento de las capacidades cognoscitivas exclusivamentehumanas. Esta interpretación está respaldada con pruebas de que lasregiones corticales que se desarrollan más tarde en la ontogenia humanatambién experimentaron la mayor expansión durante la evolución delcerebro humano (Hill, et al. 2010; Sherwood, Bauernfeind, Bianchi, Rag-hanti y Hof 2012), lo que sugiere que la selección evolutiva para ampliarestas regiones se acompañó por una prolongación de su desarrollo. Tam-bién se ha reportado que entre estas regiones, la corteza prefrontal, quemuestra una maduración particularmente extendida en los humanos conrelación a los macacos, exhibe especializaciones neuroanatómicas y mole-culares exclusivamente humanas (Cáceres, et al. 2007; Deacon 1997; Elston,Benavides-Piccione y DeFelipe 2001; Fu, et al. 2011; Semendeferi, et al.2001; Spocter, M. A., et al. (2012). Sin embargo, en virtud de que los macacosy los humanos comparten un antepasado común de hace ~25 millonesaños, actualmente no está claro si las características que distinguen eldesarrollo cortical humano (es decir, periodo ampliado de sinaptogénesisy retardo de la maduración de las neuronas piramidales prefrontales) sonexclusivas de nuestro linaje, o si evolucionaron antes de la divergencia delos seres humanos modernos y más estrechamente relacionadas con espe-cies de grandes simios, como los chimpancés.Comparados con los macacos, los chimpancés muestran mayores simi-

litudes en el comportamiento con los seres humanos, incluyendo el desarrollopostnatal lento durante el cual se adquieren las conductas socialmenteaprendidas y transmitidas “culturalmente”, como el uso de herramientas(Lonsford 2006; Lonsdorf y Bonnie 2010). Aunque los chimpancés propor-cionan uno de los mejores modelos animales para comparación con losque investigar especializaciones únicas en los humanos, hacen falta estu-dios del desarrollo cortical en esta especie debido a las barreras éticas yprácticas, y la rara disponibilidad de tejido cerebral post mortem de losinfantes y juveniles. Hasta la fecha, sólo unos pocos estudios comparativosde desarrollo cerebral han incluido datos de chimpancés. Al examinar loscambios ontogenéticos mediante IRM longitudinal, se ha demostrado que,similar a los humanos, la maduración del volumen de la materia blanca enchimpancés no es completa en la pubertad temprana (6 años); en losmacacos, no obstante, alcanza valores de adultos durante el desarrollojuvenil temprano (Sakai, et al. 2011). Comparado con los chimpancés, el

BIANCHI, ET AL. / MORFOLOGÍA DENDRÍTICA / 179

desarrollo del cerebro humano se caracteriza por la adición más rápida delvolumen de materia blanca durante el primer año de vida (Sakai, et al.2011, 2013). Se ha demostrado que el crecimiento de la materia blancadifiere entre los seres humanos y los chimpancés mediante análisis histo-lógicos que muestran que la mielinización dentro de la corteza cerebralcontinúa más allá de la adolescencia en los seres humanos, mientras que éstase completa por la madurez sexual en los chimpancés (Miller, et al. 2012).Con respecto a la sinaptogénesis, son extremadamente limitados los

datos actuales de los chimpancés (Liu, et al. 2012). Por lo tanto, el presenteestudio examinó dos marcadores del desarrollo en los chimpancés, en lasinaptogénesis y en el crecimiento dendrítico de las neuronas piramidales,en cuatro regiones, incluyendo la región prestriada visual (zona 18), lamotora primaria (zona 4), la somatosensorial primaria (área 3b) y lascortezas prefrontales (zona 10). Estudios anteriores de la morfología de lasneuronas en primates adultos han demostrado que estas áreas forman unajerarquía funcional, por el que las cortezas de asociación (es decir, zona 10)que integran la entrada de otras áreas muestran mayor potencial para laconectividad de corticocortical, más que las regiones sensoriales y motorasunimodales (zonas 4, 3b y 18) (Bianchi, et al. 2012; Elston, Benavides-Pic-cione y DeFelipe, 2001; Jacobs, et al. 2001). Predijimos que si el desarrollocortical de los chimpancés es más parecido a de los seres humanos que alde los macacos, la sinaptogénesis y la maduración de la ramificacionesdendríticas de las neuronas piramidales se extendería en el periodo juvenily mostraría una trayectoria más prolongada en la corteza prefrontal enrelación con otras regiones.

RESULTADOS

SinaptogénesisUtilizamos immunohistoquímica contra sinaptofisina, una proteína que selocaliza en las vesículas presinápticas, para etiquetar la densidad de sinap-sis en muestras neocorticales del chimpancé (Fig. 1). Para evaluar el efectode la edad en la densidad de sinapsis durante el desarrollo postnatal, seajustó un modelo de regresión cúbica a densidades puncta sinaptofisina-inmunorreactivas en cada una de las cuatro regiones neocorticales. Lascurvas de regresión polinomial cúbica individuales fueron significativaspara la mayoría de las áreas cortical (Tabla 1), indicando la presencia decambios de desarrollo en la densidad de la sinapsis. Se observó un fuerteaumento en la vida postnatal temprana en todas las regiones, seguidas porun pico en aproximadamente 3 años, que se mantuvo hasta la edad de 5años. Las densidades de sinapsis luego disminuyeron gradualmente através de la última vida juvenil y se acercaban a los niveles del adultoalrededor de la pubertad (~10 años de edad) (Fig. 1).


FIGURA 1. (A) Curvas de regresión polinomial cúbica individuales se ajustan a cuentasde densidades puncta sinaptofisina-inmunorreactivas para las áreas 3b, 4, 18 y 10. (B)Microfotografía de puncta sinaptofisina-immunoreactiva de la corteza prefrontal de unchimpancé de 11 años de edad. (Barra de escala, 25 µm.)

Para probar las similitudes en el ajuste polinomial cúbico entre lasdiferentes regiones corticales, utilizamos un modelo de mínimos cuadra-dos generalizados. Este modelo confirmó una regresión polinomial cúbicasignificativa basada solamente en la edad y mostró un mejor valor decriterio de información de Akaike que un modelo como el polinomiocúbico basado tanto en la edad como en un término para las diferenciasde región cortical. El modelo con diferencias por región cortical no seajustó significativamente mejor según una prueba de razón de verosimi-litud; los valores P fueron 0.55 y 0.48 para un modelo no estructurado ypara un modelo de simetría compuesto, respectivamente. Estos resultadossugieren que hay una trayectoria del desarrollo similar de la sinaptogéne-sis en todas las regiones corticales y además se confirmaron mediante unmodelo cúbico incluyendo edad con efectos aleatorios por los sujetos.Aunque los patrones de desarrollo sináptico fueron similares a través

de las áreas corticales, encontramos que surgen diferencias de región entrelos recién nacidos y adultos en la densidad de sinapsis (Fig. 1). Las medidasrepetidas de ANOVA de la densidad de sinapsis indicaron que no hubo

diferencias significativas en las áreas corticales en los recién nacidos (n =6, 0- a 1 mes de edad; F3, 15 = 0.580, P = 0.637). Sin embargo, hacia la edadadulta surgieron diferencias regionales en la densidad de sinapsis (n = 5,10+ años; F3, 12 = 5.974, P = 0.010; después de corregir por esfericidad queno se suponía: P = 0.061), con la corteza prefrontal mostrando una mayordensidad de sinapsis que la corteza visual preestriada (P = 0.022).El examen de sinaptogénesis por microscopia electrónica (ME) (Fig. 2A)

en las mismas regiones de cuatro de los cerebros de chimpancé quetambién habían sido procesados por sinaptofisina-immunohistoquímicacorroboraron estos hallazgos. El acuerdo entre las cuentas de densidadpuncta sinaptofisina-inmunorreactiva y de densidad de sinapsis por SE MEdemostró por una relación positiva y significativa entre ambas medidas(Fig. 2B) (r = 0,63, P = 0,009, n = 16). Los resultados de cuentas de densidadde sinapsis por ME mostraron un incremento pronunciado del desarrolloen la corteza prefrontal, que se puede atribuir principalmente a cambiospostnatales en la densidad de subtipos de sinapsis excitatorias asimétricos(Fig. S1).

FIGURA 2. (A) Microfotografía de sinapsis como se observa bajo ME. Las flechas indicanlas uniones sinápticas. (Barra de escala, 0.5 µm.) (B) Parcela bivariada entre densidadespuncta sinaptofisina-inmunorreactivas y densidades sinápticas a partir de datos de ME.Los cuadrados representan edad de 0 años, los triángulos 2 años, los diamantes 6 años ylos círculos 11 años. Esquema de color para áreas como en la Figura 1.


TABLA 1. Modelos de regresión para las cortezas somatosensorial primaria (área 3b),motora primaria (área 4), visual prestriada (área 18) y prefrontal (área 10).

Región Intercepto Edad Edad2 Edad3 r2 Raíz delMSE

Regresiónglobal delvalor de p

Área 3b 94.3 -11.5 -56.5 48.7 0.26 33.6 0.22

Área 4 100.5 -25.6 66.2* 59.7+ 0.42 29.3 0.05

Área 18 99.5 -30.0 -135.4*** 53.0 0.62 30.9 0.003

Área 10 106.3 41.1 -41.7 44.3+ 0.38 24.6 0.07

Se muestran los efectos lineales (Edad), cuadráticos (Edad2) y cúbicos (Edad3) de la edad. ***P<0.001, *P<0.05, +P<0.10.

Desarrollo de la morfología dendrítica de neurona piramidalAnalizamos la morfología de las neuronas piramidales de siete cerebrosde chimpancés infantiles y juveniles que se utilizaron en la inmunohisto-química y en los estudios ME de densidades de sinapsis descritas anterior-mente. Los resultados indicaron diferencias regionales significativas en laestructura dendrítica de neuronas piramidales en las áreas de la neocor-teza de chimpancés infantes (n = 4, 0 a 24 meses de edad), según loevaluado por seis medidas de complejidad morfológica, incluyendo: ta-maño del cuerpo de la célula: F12, 144 = 1,86, P = 0,04; longitud dendríticatotal (LDT): F12, 144 = 3,64, P < 0.001; longitud del segmento media (LSM):F12, 144 = 5.34, P 0.001; cuenta de segmento dendrítico (CSD): F12, 144 = 2.09,P = 0.021; número de espina dendrítica (NED): F12, 144 = 10,65, P < 0.001; ydensidad de espina dendrítica (DED): F12, 144 = 21.373, P < 0.001 (Tabla 2).Comparaciones pares revelaron que las dendritas en la corteza prefrontal(zona 10) eran significativamente más cortas que en las áreas 3b (P = 0.022)y 4 (P = 0,037). Las neuronas piramidales en el área prefrontal 10 tambiéntenían una longitud más corta de segmento medio que en el área 3b (P <0.001) y la zona 4 (P = 0.002), así como menos espinas (área 3b, P < 0.001;zona 4, P = 0,005; zona 18, P = 0. 005) y baja densidad espinal (área 3b, P0.001; zona 4, P < 0.001; zona 18, P < 0.001) que en otras regiones. Enpromedio, las neuronas prefrontales en chimpancés infantiles tenían den-dritas que eran 22 por ciento menores, tenían 44 por ciento menos espinasy 30 por ciento menor densidad espinal que la media de las neuronas delas áreas 3b, 4 y 18. No se encontraron diferencias en el número desegmentos dendríticos (P = 1.000) a través de áreas corticales (véase, porejemplo, Fig. 4).Debido a que la morfología de neurona piramidal en chimpancés

infantiles se analizó con la misma metodología utilizada en un estudioprevio con chimpancés adultos (Bianchi, et al. 2012), pudimos compararla variación regional en complejidad dendrítica en estos dos grupos de


edad (Figs. 3 y 4 y Tabla 2). Cabe señalar que, similar a los reportes en losinfantes humanos (Travis, Ford y Jacobs 2005), en los chimpancés jóvenes,la técnica de Golgi rápida tiñó neuronas de manera predominante en lacapa V, mientras que las neuronas en la capa III típicamente se tiñeronmejor en adultos. Por esta razón, sólo se puede interpretar el patrón dediferencias relativas en la complejidad dendrítica en todas las regionesentre los chimpancés infantiles y adultos. Se proporcionan ilustracionesde variación regional por edad en la Figura 4. Las neuronas piramidalesde la corteza prefrontal continúan siendo las menos elaboradas entre lasáreas corticales examinadas de acuerdo con la mayoría de las medidas decomplejidad dendrítica a través del desarrollo infantil y juvenil (edades5-6) y sólo comienzan a aumentar en el periodo juvenil más adelante (9años), convirtiéndose en última instancia en las neuronas más complejasen la edad adulta (Bianchi, et al. 2012).

FIGURA 3. (A) Trazo de neuronas piramidales de tinción de Golgi en las áreas corticales3b, 4, 18 y 10 en chimpancés infantiles y adultos. (Barra de escala, 100 µm.) Abajo deltrazo, microfotografías de primer plano representan árboles dendríticos de neuronaspiramidales en (B) área 10 de un chimpancé de 1 año (C) área 10 de un chimpancé adulto,(D) área 3b de un chimpancé de 1 año y (E) área 3b de un chimpancé adulto. (Barra deescala, 25 µm.)


FIGURA 4. Diferencias regionales en medidas morfológicas de la complejidad de lasdendritas basilares para todas las regiones corticales de interés entre los chimpancésadultos e infantiles, incluyendo LDT, LSM, CSD, NED y DED. Datos de juveniles (5-9años), para que un individuo por grupo de edad estaba disponible, se ilustran comopuntos de datos individuales. Las barras de error representan el error estándar de lamedia (EEM)

DISCUSIÓNDe forma similar a los seres humanos, los chimpancés tienen una vidarelativamente larga y un periodo prolongado de dependencia durante elcual se adquieren de sus congéneres “tradiciones culturales” (p. ej., uso deherramientas, posturas de acicalamiento) (Lonsford 2006; Lonsdorf y Bon-nie 2010). Así como la experiencia postnatal forma el desarrollo cognitivoy social, los cambios en el periodo de maduración cortical pueden serimportantes para entender la evolución de las diferencias de especies enel comportamiento. De hecho, muchas de las diferencias genéticas entrelos humanos y otros primates afectan los procesos implicados en el desa-rrollo cerebral (Dennis, et al. 2012; Derrien, et al. 2012; Pollard, et al. 2006).Hasta hace no mucho, sin embargo, poco se sabía sobre la naturaleza delos cambios microestructurales durante la ontogenia neuronal en la corte-za cerebral de primates no humanos que no fueran macacos, lo que hacedifícil evaluar cómo la trayectoria del desarrollo del cerebro humanopuede ser único (Miller, et al. 2012). Los análisis actuales demuestran quesimilar a los humanos, la proliferación sináptica en los chimpancés seprolonga durante el periodo juvenil medio, y el desarrollo de neuronaspiramidales en la corteza prefrontal se retrasa con relación a otras áreascorticales.

Sinaptogénesis prolongadaComo los seres humanos (Huttenlocher y Dabholkar 1997; Petanjek, et al.2011), los chimpancés exhiben un pico sustancialmente posterior en ladensidad de sinapsis (entre los 3 y los 5 años) en comparación con losmacacos (3 meses) (Rakic, et al. 1986) y una fase prolongada de reducción(pruning) de sinapsis, que se extiende en el último periodo juvenil (alrede-dor de 10 años). La evidencia para un periodo prolongado de refinamientosináptico en chimpancés es consistente con hallazgos previos, indicandoque el desarrollo de la materia blanca prefrontal se prolonga hasta por lomenos el periodo juvenil medio en esta especie (Sakai, et al. 2011). Estehallazgo contrasta con un reciente informe de Liu, et al. que sugiere queuna expresión génica relativamente mayor asociada a las sinapsis en lacorteza prefrontal continúa hasta los 5 años de edad sólo en los humanos,pero en los chimpancés y macacos la expresión génica sináptica alcanzasu punto máximo dentro del primer año de vida. Sin embargo, debido aque el análisis de Liu, et al. incluía sólo tres cerebros de chimpancé entre1 año de edad y la edad adulta, las diferencias en los tamaños de muestraen estos dos estudios podría contribuir a hallazgos divergentes, en especialporque se acentúa la variación interindividual. Además, todavía poco sesabe sobre cómo la expresión génica regula los cambios anatómicos en lasdensidades sinápticas durante el desarrollo (Goyal y Raichle 2013).


La sinaptogénesis prolongada en los chimpancés es coherente con laevidencia conductual que indica que el periodo juvenil es crítico para elaprendizaje social de comportamientos específicos de grupo adquiridosde sus congéneres. El uso de herramientas en los chimpancés muestravariación regional en una medida que supera a otros animales no huma-nos, incluyendo técnicas tan variadas como el martilleo con piedras paraobtener nueces, meter o cavar con palos para obtener hormigas o termitasy acuchillar pequeños vertebrados con lanzas (Whiten, et al. 1999). Loschimpancés jóvenes necesitan al menos 5 años de desarrollo postnatalantes de ser capaces de dominar el uso de herramientas y la adquisiciónde competencias en estas habilidades depende de variables ambientales,tales como el tiempo con la madre y su aptitud (Lonsford 2006). Así, puederesultar importante un largo periodo de sinaptogénesis en los chimpancésa lo largo de su vida juvenil para mejorar la plasticidad neuronal utilizadaen el comportamiento, que depende de la experiencia y que surge tras laexposición social y el aprender con sus congéneres.

TABLA 2. Medidas de complejidad y posición morfológica de neuronas piramidales(profundidad de la superficie pial) en las cortezas somatosensorial (área 3b), motoraprimario (área 4), visual prestriada (área 18) y prefrontal (área 10) (media ±SD).

Medida morfológica Área 3b Área 4 Área 18 Área 10

Recién nacidos e infantes (n = 4)

Área del soma de la célula (µm2)

185±88 17æ45 152æ68 189æ46

Profundidad del somade la célula (µm)

1,314æ733 1,040±548 1,062±468 1,151±603

LDT (µm) 879æ361 866±376 805±516 655±293

LSM (µm) 47æ15 38±12 37±12 30æ8

CSD (µm) 20æ8 22±8 21±7 22±8

NED (µm) 179æ105 139±91 138±132 84±68

DED (µm) 0.20æ0.07 0.15±0.05 0.16±0.07 0.12±0.06

Adultos (n = 7)

Área del soma de la célula (µm2)

183±88 185±62 167±75 190±63

Profundidad del somade la célula (µm)

796æ209 707±247 692±241 733±224

LDT (µm) 894æ429 966±377 851±406 1,329±705

LSM (µm) 27æ8 47±11 40±11 49±16

CSD (µm 21æ8 21±6 21±7 27±10

NED (µm) 148æ78 166±101 169±84 401±203

DED (µm) 0.16±0.04 0.17æ0.07 0.19±0.04 0.33±0.22

LDT, longitud dendrítica total; LSM, longitud del segmento media; CSD, cuenta de segmentodendrítico; NED, número de espina dendrítica; DED, densidad de espina dendrítica.


No encontramos diferencias en el tiempo de densidad de sinapsis picoen las diferentes regiones de la neocorteza del chimpancé. Estos hallazgosparecen estar en contraste con los reportes en los seres humanos queindican que la corteza prefrontal madura más tarde en comparación conotras áreas corticales, como se refleja en la tasa metabólica, el grosor corticaly la densidad de sinapsis pico (Chugani, Phelps y Mazziotta 1987; Giedd,et al. 1999; Huttenlocher y Dabholkar 1997: Liu, et al. 2012; Shaw, et al.2008). No obstante, cabe señalar que datos anteriores que sugieren unretraso relativo de la sinaptogénesis en la corteza prefrontal humana sebasan en un solo estudio de una muestra modesta que carecía de análisisestadístico (Huttenlocher y Dabholkar 1997). Así, la evidencia del desarro-llo heterocrónico en la neocorteza humano según se midió mediante laactividad metabólica y grosor cortical puede reflejar el efecto combinadode múltiples cambios microestructurales, incluyendo el crecimiento neu-ronal de ramificación dendrítica (Travis, Ford y Jacobs, 2005), densidad desinapsis, números de células gliales y otros factores.

Crecimiento dendrítico retardado en la corteza prefrontalAdemás de la sinaptogénesis, examinamos cambios regionales en el desa-rrollo de ramificaciones dendríticas de las neuronas piramidales. En losprimates adultos, se ha reportado una variación notable en la morfologíay complejidad de las neuronas piramidales (Bianchi, et al. 2012; Elston,Benavides-Piccione y DeFelipe 2001; Giedd, et al. 1999; Jacobs, et al. 2001).En concreto, se ha mostrado que las neuronas piramidales de la cortezaprefrontal se caracterizan por árboles dendríticos más elaboradas que otrasáreas corticales, para apoyar una mayor conectividad de integración dediversas entradas corticocorticales y para orquestar comportamientos cog-nitivamente complejos (Bianchi, et al. 2012; Elston, Benavides-Piccione yDeFelipe 2001; Jacobs, et al. 2001; Semendeferi, et al. 2011). Aunque lasramificaciones dendríticas son más extensas en la corteza prefrontal conrelación a otras regiones corticales en los humanos adultos (Jacobs, et al.2001), en los chimpancés (Bianchi, et al. 2012) y en los macacos (Elston,Benavides-Piccione y DeFelipe 2001) el tiempo de desarrollo de estasespecializaciones neuronales parece ser específico de cada especie (Elston,Oga y Fujita 2009; Travis, Ford y Jacobs 2005).Al demostrar que la arborización dendrítica y la densidad espinal en la

corteza prefrontal de chimpancés infantiles no es tan extensa como enotras áreas corticales, nuestros datos indican un retardo en la maduraciónde las neuronas piramidales en esta región, un patrón que compartemuchas similitudes con el desarrollo dendrítico en humanos (Travis, Fordy Jacobs 2005) en comparación con los macacos (Elston, Oga y Fujita 2009).Las dendritas regulan la integración de las entradas y proporcionan sitiosde sinapsis en las espinas (Spruston 2008; Yuste y Tank 1996). Como tales,


son estructuras muy plásticas que experimentan cambios en respuesta ala experiencia, lo cual es especialmente evidente durante el desarrollo(Anderson, et al. 1995; Bose, et al. 2010; Bloss, et al. 2011; Grutzendler,Kasthuri y Gan 2002; Kabaso, et al. 2009; Koenderink y Uylings 1995;Jacobs, Driscoll y Schall 1997; Jacobs y Scheibel 1993; Moser, Trommald yAndersen 1994; Petanjek, et al. 2011; Radley, et al. 2006; Sin, et al. 2002; vanPraag, Kempermann y Gage 2000; Yadav, et al. 2012; Yang, Pan y Gan2009). Por esta razón, un retardo en la formación de árboles dendríticos enla corteza prefrontal puede ser importante para procesar e integrar la grancarga de información que los humanos y chimpancés adquieren duranteel desarrollo y para el mantenimiento de la plasticidad de las funcionesejecutivas. Aunque el presente estudio se centró en la corteza prefrontalrostral en consonancia con las investigaciones previas en chimpancésadultos y humanos, es posible que el retardo en la maduración de lasneuronas piramidales también caracterice a las cortezas de asociación enotras regiones frontales, parietales y temporales.A pesar de compartir estas similitudes en el neurodesarrollo, es impor-

tante observar que la ontogenia cognitiva en los chimpancés difiere de losseres humanos en varios aspectos. Estudios conductuales sugieren que losdiferentes contextos sociales y ambientales en los que se desarrollan loshumanos y chimpancés pudieron haber sido también importantes en laevolución de las capacidades sociocognitivas específicamente humanas(Burkart, Hrdy y Van Schaik 2009). Por ejemplo, mientras que los chim-pancés jóvenes no destetan hasta los 4-5 años de edad y permanecenestrechamente unidos a sus madres durante los primeros años de sudesarrollo, los infantes humanos a menudo interactúan con múltiplescuidadores y se involucran en una atención conjunta (Carpenter y Toma-sello 2006). Los experimentos con grandes simios enculturados demues-tran el efecto modulador del entorno social sobre la cognición; criados encontacto humano en un ambiente enriquecido se asocia con un mejordesempeño en tareas sociocognitivas y uso de herramientas (Buttelmann,et al. 2007; Furlong, Boose y Boysen 2008; Lyn, Russell y Hopkins 2010;Russell, et al. 2011).Futuros estudios que investiguen si la progresión del desarrollo cortical

en el chimpancé caracteriza también a otros grandes simios (bonobos,gorilas y orangutanes) ayudaría a identificar con mayor precisión la apa-rición evolutiva de estos rasgos. En este sentido, las secuencias del genomay conjuntos de datos del transcriptoma cerebral de varios grandes simiospueden ser útiles en la identificación de la secuencia de gen específico oen los cambios regulatorios que contribuyen a la variación filogenética enel momento de desarrollo neocortical. El estudio de otras especies dura-deras y de grandes cerebros, como los cetáceos y los elefantes, también


podría arrojar luz sobre los mecanismos evolutivos y las limitaciones deldesarrollo de un cerebro de plástico y “cultural”.En conjunto, nuestros resultados indican que el desarrollo del cerebro

en los seres humanos y en los chimpancés se caracteriza por un largoperiodo de sinaptogénesis cortical y un retardo en la maduración deramificaciones dendríticas en las neuronas piramidales de la corteza pre-frontal. Estos resultados sugieren que varias características claves de laontogenia del cerebro humano para el mejoramiento de la plasticidad enel desarrollo surgieron antes de la divergencia del chimpancé y los linajeshumanos. Además de estas similitudes compartidas del desarrollo postna-tal temprano, fases posteriores de maduración neocortical humana pare-cen estar más evolutivamente modificadas y ser distintas que en loschimpancés, lo que implica una mielinización prolongada que continúahasta la edad adulta temprana (Miller, et al. 2012). Cuando se combina concambios en la organización social humana, la plasticidad del desarrolloprolongada y el cambio hacia el retardo en el desarrollo de la cortezaprefrontal presente en antepasados homínidos, pudo haber incrementadoun potencial de aprendizaje para las funciones de orden superior socio-cognitivas.

MATERIALES Y MÉTODOSEspecímenes. Se obtuvieron muestras de cerebro fijados en formalina del hemis-ferio izquierdo de 17 chimpancés comunes (Pan troglodytes) (gama de edad:0–41 años) y un caso donde sólo estuvo disponible el hemisferio derecho (5.3años de edad). Los chimpancés fueron ubicados según las pautas de CuidadoAnimal y del Comité de Uso de cada institución y murieron por razones ajenasa este estudio. Dentro de las 14 horas a partir de la muerte de cada individuo,se retiró el cerebro y se sumergió en 10% de formalina (vol/vol). Tras un periodovariable de fijación, se transfirieron los cerebros a 0.1 M PBS con solución de0.1 por ciento de azida de sodio y se almacenaron a 4 °C. Se disecaron bloquesde tejido de las cortezas prefrontal (área 10), motora primaria (área 4) ysomatosensorial primaria (área 3b) y de la superficie lateral de la cortezapreestriada (área 18) y se utilizaron para inmunohistoquímica contra proteínasinaptofisina, impregnación rápida de Golgi y cuantificación de sinapsis usan-do microscopia electrónica. Se eligieron estas regiones para que fueran consis-tentes con estudios previos en chimpancés adultos y seres humanos. En la tablaS1se resume un desglose de las edades y tamaños de muestra utilizados encada procedimiento. Debido a que los chimpancés alcanzan la madurez sexualalrededor de 10 a 13 años (hembras) y 12-15 años (varones), se consideraroncomo subadultos a los individuos que llegaban a la edad de 10 años, comojuveniles a los de 5 años y como infantes a los de 0 a 2 años.Inmunohistoquímica para sinaptofisina y cuantificación estereología. Se usaron todoslos 18 individuos para análisis de inmunohistoquímica (gama de edad: 0-41años). Se tiñeron secciones flotantes de las regiones de interés con anticuerpos


policlonales de conejo IgG1 contra sinaptofisina, la cual es una glicoproteína demembrana integral homo-oligomérica ácida aislada de las vesículas presináp-ticas (dilución 1:100, A0010; DakoCytomation). Previo a la inmunotinción, seenjuagaron secciones en PBS y se pretrataron para recuperación de antígenomediante incubación en 10 mM de tampón de citrato de sodio (pH 3.5) a 37 °Cen un horno durante 30 minutos. Se enjuagaron las secciones y se sumergieronen una solución de peróxido de hidrógeno de 0.75% en 75% de metanol paraeliminar la actividad de la peroxidasa endógena, luego se incubaron en anti-suero primario diluido en PBS con suero normal de cabra de 2% y 0.1% deTriton X-100 por ~24 hrs. en un rotador a 4 °C. Después de enjuagarse en PBS,las secciones se incubaron en biotinilado anti-conejo IgG (dilución 1:200, BA-2000; Vector Laboratories) y se procesaron con el método avidina-biotina-pe-roxidasa usando un kit de Vectastain Elite ABC (pk-6100; Vector Laboratories).Las secciones se enjuagaron otra vez en PBS, seguido de un enjuague entampón de acetato de sodio. Se reveló la inmunorreactividad con 3,3’-diami-nobenzidina y mejora de níquel según una modificación de los métodosdescritos anteriormente (Shu, Ju y Fan, 1988; Van der Gucht, Vandesande yArckens, 2001). Se confirmó la especificidad de la reacción mediante el proce-samiento de secciones de control negativas como se describe, excluyendo elanticuerpo primario. No se observó inmunotinción en las secciones de control.Se llevó a cabo la cuantificación de la densidad numérica puncta sinaptofisina-inmunorreactiva usando el software StereoInvestigator (v9; MBF Bioscience).Comenzando en un punto de partida al azar, se eligieron tres seccionesseparadas es espacio equidistante para análisis estereológico. Para cuantificarla densidad puncta sinaptofisina-immunoreactiva, se perfiló el área que com-prende la corteza, que abarca las capas I a VI de cada región de interés en unaampliación baja y se segmentó mediante un conjunto de marcos óptico disec-tores (3 x 3 µm) con un tamaño de la cuadrícula de cuadrados de exploraciónque oscilan entre los 400 x 400 µm y 700 x 700 µm. El análisis de disector serealizó bajo iluminación Koehler usando un objetivo de aceite de 100 (ZeissPlan-Apochromat, N.A. 1.4). El grueso del disector óptico se estableció en 1 µm,con un 1-µm de zona de protección en la parte superior de la sección. Todaslas densidades numéricas de puncta sináptica que se derivaron de estas cuen-tas disectoras ópticas se corrigieron mediante el grosor promedio ponderadopor el número de la sección como se describió anteriormente (Sherwood, et al.2007). Todos los conteos de las sinapsis se llevaron a cabo de forma ciega parala región de interés y edad del espécimen. Se analizaron los datos ajustandolos modelos de regresión cúbicos a las cuentas de sinapsis de cada una de lascuatro regiones por separado usando polinomios estandarizados en el softwa-re R (R Development Core Team, 2010). Se logró una prueba de similitudes enel polinomio cúbico a las regiones de interés utilizando un modelo de mínimoscuadrados generalizados y un modelo lineal mixto. Los resultados se confron-taron con la edad (0–10 años), donde los individuos mayores de 11 años seagruparon junto con adultos con el fin de enfatizar los cambios durante elcrecimiento (Fig. 1).


Cuentas ME de densidad sináptica. Se postfijaron secciones de cuatro individuos(0 años, n = 1; 2 años, n = 1, 6 años, n = 1; edad 11, n = 1) que contenía lasregiones de interés (1% OsO4) y se tiñeron con 1% de acetato de uranilo.Después de incrustarse en Epon, se recogieron las secciones ultrafinas en lasrejillas de malla de cobre. Luego se midió la cuantificación de la densidad desinapsis en imágenes digitales obtenidas en una transmisión ME de 1200EXJEOL JEM con un aumento de 40,000X. Se eligieron campos de muestreomediante el método de muestreo al azar y se calculó el número de sinapsis porunidad de volumen a través de la siguiente fórmula: NV = NA/d, donde NV esel número de sinapsis por unidad de volumen, NA es el número de unionessinápticas por unidad de superficie de un micrográfo de electrón, y d es lalongitud media de las densidades de las uniones sinápticas (Colonnier yBeaulieu, 1985). Se analizaron cien imágenes de cada área cortical. Se obtuvie-ron también las medidas de longitud de sinapsis de las 50 a 130 sinapsis elegidasal azar en cada conjunto de micrográfos para una región cortical individual.Los criterios para la identificación de sinapsis incluían la presencia de unadensidad postsináptica, vesículas sinápticas en las membranas presinápticasterminales y membranas de oposición entre las terminales pre- y postsinápti-cas. Una sinapsis se marcaba sólo si la unión sináptica era evidente, y por lomenos dos vesículas sinápticas se podían ver en el componente presinápticode la sinapsis. Para las medidas de interreliabilidad ver el Texto IA.

Tinción rápida de Golgi. Se tiñeron bloques adyacentes (3 a 5 mm de espesor) de14 individuos con una técnica de Golgi rápida modificada (Scheibel y Scheibel,1978) para cuantificación de la morfología neuronal. Sin embargo, sólo siete(rango 0-9 años de edad) rindieron una tinción completa de neurona quecumplieron con los criterios de rastreo y cuantificación (véase abajo). Losbloques se seccionaron en un Vibratome a 120 µm, se montaron, cubrieron yconservaron a 4°C. Se realizaron análisis morfológicos de complejidad dendrí-tica en 10 neuronas por región (n = 280). Los criterios para selección de neuronarequerían que las neuronas fueran relativamente aisladas y sin obstrucciones,situadas en el centro de la sección y completas como fuera posible. Se tomaronmuestras de las neuronas de la capa V, a una profundidad similar en todas lasregiones: zona 3b, 1,314 ± 733 µm; zona 4, 1,040 ± 548 µm; zona 18, 1,062 ± 468µm; y zona 10 ± 1,151 603 µm. Las neuronas que cumplieron con los criterios se rastrearon utilizando unfotomicroscopio Zeiss Axioplan 2 (Zeiss) equipado con una platina motorizadaLudl XY (Ludl Electronics), un codificador de eje-z Heidenhain y una cámarade video de color Optronics MicroFire (Optronics) acoplada a una estación detrabajo Dell PC ejecutando el software Neurolucida (MBF Bioscience). Serealizaron los rastreos bajo iluminación Koehler usando un objetivo seco de 40X(Zeiss Plan-Apochromat, N.A. 0.75) e implicó seguir dendritas en toda sulongitud en el plano z y marcar manualmente las espinas visibles. Una vez queel rastreo se completó, se cuantificó la morfología neuronal en NeuroExplorer(MBF Bioscience), según las siguientes medidas de morfología dendrítica,obtenidas de la Ref. 31: (i) LDT, la suma de las longitudes individuales de todoslos segmentos dendríticos; (ii) CSD, el número de todos los segmentos dendrí-


ticos; (iii) LSM, que es esencialmente LDT/CSD; (iv) NED, el número de todaslas espinas marcadas en el árbol dendrítico; y (v) DED, el número de espinaspor micrómetro de longitud dendrítica. También se registró la superficie trans-versal del cuerpo de la célula. Para cada variable de morfología dendrítica setomaron medidas para las dendritas basilares y apicales. Sin embargo, debidoa que las dendritas apicales eran a menudo incompletas por seccionamiento,las comparaciones cuantitativas de longitud dendrítica y número de la colum-na vertebral a través de regiones corticales se limitaron a las dendritas basilares.Todos los rastreos se realizaron de forma ciega para las regiones de interés porC.D.S. y S.B., quienes fueron normalizadas con otro evaluador (A.L.B.) yrevisado por C.C.S. La confiabilidad intra- e inter-evaluador de las medidas sedeterminó en buena concordancia (véase el Texto IA para más detalles). Debido al pequeño tamaño en la categoría juvenil y subadulto, los análisisestadísticos se realizaron solamente en el grupo que incluye a los recién nacidosy los infantes; los datos de los juveniles y subadultos se ilustran como puntosindividuales (Fig. 4). Para analizar las diferencias regionales en complejidaddendrítica, utilizamos un diseño ANOVA anidado (IBM SPSS 18.0), en el quecada neurona se anidaba dentro de la región (áreas 3b, 4, 10, 18), que eraanidada dentro de cerebros individuales. Los datos para cada variable deinterés (zona de soma, LDT, CSD, LSM, NED, DED) se analizaron por separa-do. Luego se realizaron contrastes pares mediante una corrección de Bonferro-ni para comparaciones múltiples. Los datos para las comparaciones con loschimpancés adultos, como se muestra en la Fig. 4, se tomaron de un estudioanterior que utilizó el mismo procedimiento metodológico, e incluía sieteindividuos de 35 años.

AGRADECIMIENTOS. Agradecemos al Dr. Anastas Popratiloff, director del cen-tro de microscopía y análisis de imagen en The George Washington University,por su asesoramiento y apoyo en la recolección de datos. Este trabajo fuefinanciado por la National Science Foundation Grants BCS-0515484, BCS-0549117, BCS-0824531 y DGE-0801634; la National Institutes of Health GrantsNS-42867 y la James S. McDonnell Foundation Grants 22002078 y 220020293.Traducción de Israel Grande-García.


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CREAR RECUERDOS PERDURABLES: ACORDARSE DE LO SIGNIFICATIVO

JAMES L. McGAUGH

ABSTRACT. Although forgetting is the common fate of most of our experiences, muchevidence indicates that emotional arousal enhances the storage of memories, thusserving to create, selectively, lasting memories of our more important experiences. Theneurobiological systems mediating emotional arousal and memory are very closelylinked. The adrenal stress hormones epinephrine and corticosterone released by emo-tional arousal regulate the consolidation of long-term memory. The amygdala plays acritical role in mediating these stress hormone influences. The release of norepinephrinein the amygdala and the activation of noradrenergic receptors are essential for stresshormone-induced memory enhancement. The findings of both animal and humanstudies provide compelling evidence that stress-induced activation of the amygdala andits interactions with other brain regions involved in processing memory play a criticalrole in ensuring that emotionally significant experiences are well-remembered. Recentresearch has determined that some human subjects have highly superior autobiographicmemory of their daily experiences and that there are structural differences in the brainsof these subjects compared with the brains of subjects who do not have such memory.Understanding of neurobiological bases of such exceptional memory may provideadditional insights into the processes underlying the selectivity of memory.

Nuestros cerebros, extraordinarios como son, no pueden comenzar a contener y a dar el mismo peso a cada uno de nuestros momentos vividos. J. Glore

La habilidad para aprender y para recordar es esencial para nuestrasupervivencia. Recordar lo que ocurrió nos permite predecir qué es lo queprobablemente pasará y, por consiguiente, alterar nuestro comportamien-to. Como notara Bernecker (2010), “recordar es un proceso cognitivofundamental que atiende virtualmente a todas las demás funciones cog-nitivas... Ya que sin memoria no se puede pensar, algunos filósofos llegana asegurar que la memoria es indicador de lo humano” (Bernecker 2010,p. 1). Esta última aseveración es, por supuesto, inexacta, porque casi todoslos animales, sino es que todos, muestran memoria de sus experiencias.Sin embargo, a los muchos momentos de sus vidas y de las nuestras no seles da el mismo peso en la memoria: no recordamos igual de bien todas

Department of Neurobiology and Behavior, Center for the Neurobiology of Learning and Memory,University of California, Irvine, CA 92697-3800. / [email protected] / JLM escribió el artículo.


nuestras experiencias. Tal como William James (1890) señaló, “de algunasexperiencias no sobrevive ningún recuerdo de la instancia de su pasaje...Otras pueden recordarse mientras dura la vida. ¿Cómo podemos explicarlas diferencias” (James 1890, p. 643). Hay varias explicaciones posibles. Porsupuesto, que a las experiencias a las que ponemos atención son las queposiblemente recordemos. Algunas nuevas experiencias se vuelven re-cuerdos, porque encajan bien y pueden procesarse de inmediato e inte-grarse con las memorias existentes (Craik 1972). Además, a partir de losestudios pioneros de Ebbinghaus (Ebbinghaus 1885), sabemos que losrecuerdos se fortalecen por repetición o por recuperación.

EXCITACIÓN EMOCIONAL Y RECUERDOExiste una vasta evidencia de que las experiencias que son emocionalmen-te excitantes se recuerdan bien (Brown y Kulik 1977; Conway 1995;McGaugh 2003; Reisberg y Hertel 2003). Experiencias de sucesos pocoplacenteros como un accidente automovilístico, un robo o el saber de lamuerte de un ser querido se recuerdan mejor que aquellas experiencias dela rutina diaria (Conway 1995; Stratton 1919; Pillemer 1984; Bohannon1988; Christianson 1992; Conway, et al. 1994; Neisser, et al. 1996; Schmolck,Buffalo y Squire 2000; Sharot, Martorella, Delgado y Phelps 2007). Losrecuerdos de los sucesos placenteros, tales como cumpleaños, días festivosy bodas, también son bien conservados. Los recuerdos de los individuosque estuvieron en el terremoto de 1989 en San Francisco tienen mejoresrecuerdos del evento meses después comparados con los individuos enAtlanta, Georgia (Neisser, et al. 1996). Tres años después del ataque terro-rista del 11 de septiembre de 2001, los individuos que estaban en el centrode Manhattan en el momento del ataque tienen recuerdos más detalladosdel ataque comparados con los individuos que estaban en Midtown Man-hattan, a varias millas del ataque (Sharot, Martorella, Delgado y Phelps2007).

MODULACIÓN DE LA CONSOLIDACIÓN DE LA MEMORIAEstos hallazgos claramente apoyan la aseveración de Bacon, de que “lamemoria se ayuda de cualquier cosa que hace que una impresión sobreuna pasión poderosa, que inspira miedo, por ejemplo o asombro vergüen-za o júbilo” (Bacon 2000). Sin embargo, tal evidencia proporciona sólo elcomienzo de una respuesta a la perplejidad de William James sobre porqué algunos recuerdos son duraderos. Una respuesta más amplia requierela comprensión de los efectos de la excitación emocional que regulan lasolidez de los recuerdos.

Los recuerdos no se crean al mismo tiempo que la experiencia. Existeevidencia considerable que apoya la hipótesis de Mueller y Pilzecker


(1900) de que las experiencias inician procesos neuronales que preservane inducen, a lo largo del tiempo, la consolidación de la memoria. Posterior-mente, Hebb (Hebb 1949) propuso la hipótesis de la huella dual (dual-trace)para la formación de la memoria. De acuerdo con esta hipótesis, losrecuerdos se basan inicialmente en la reverberación de circuitos neurona-les, y la memoria a largo plazo resulta de cambios sinápticos inducidos porla reverberación neuronal. De este modo, para ambas hipótesis, la de laconsolidación de la memoria y la de la huella dual, los recuerdos se formandespués de la experiencia.

El proceso de consolidación de la memoria dependiente del tiempo(time-dependent process), por lo tanto, posibilita condiciones que ocurrendespués del aprendizaje (i.e., durante la consolidación de la memoria) pararegular la solidez del recuerdo. Los estudios sobre los efectos de shockselectroconvulsivos (Duncan 1949) fueron los primeros que proveyeronevidencia experimental que apoyaba la hipótesis de consolidación. Lamemoria de las ratas se trastornó cuando los tratamientos con shockselectroconvulsivos se les administraron inmediatamente después de suentrenamiento. Estos hallazgos se replicaron y extendieron ampliamenteen la investigación experimental con ratas y ratones, donde se usaronmuchas clases de tratamiento que interrumpían el funcionamiento cere-bral (McGaugh y Herz 1972; McGaugh 2000). El descubrimiento comúnfue que el tratamiento afectaba la memoria cuando se administraba pocodespués del entrenamiento y que era menos efectivo cuando se adminis-traba varias horas, o más, después del entrenamiento. Los primeros hallazgosde amnesia retrógrada inducida por interrupción del funcionamiento delcerebral después del aprendizaje sugirieron la posibilidad de que una leveestimulación del cerebro muy poco después de una experiencia podríaampliar la memoria. Los descubrimientos de muchos estudios posterioressobre el hecho de que la memoria se amplía a partir de la administraciónde dosis bajas de estimulantes del SNC en ratas y ratones poco después delentrenamiento, pero sin dilación, proporcionó un sólido respaldo a estainferencia (McGaugh 1966; Breen y McGaugh 1961; McGaugh y Petrino-vich 1965; Krivanek J y McGaugh 1968; McGaugh 1968; McGaugh 1963;McGaugh y Roozendaal 2009). Más importante aún fue que resultadoscomparables se obtuvieron en estudios con sujetos humanos (Soetens,D’Hooge y Hueting 1993).

MODULACIÓN ENDÓGENA DE LA CONSOLIDACIÓN DE LA MEMORIA

Los hallazgos experimentales de amnesia retrógrada inducida y de am-pliación de memoria también sugieren una hipótesis que podría dar unarespuesta a la pregunta de por qué, como Francis Bacon afirmara, la

MCGAUGH / MEMORIAS PERDURABLES / 201

memoria es asistida por la pasión. La excitación emocional induce laliberación de las hormonas adrenales del estrés epinefrina y cortisol (enratas, corticosterona). Así, los niveles de estas hormonas activadas porexperiencias excitantes en el entrenamiento incrementan mientras losrecuerdos van sometiéndose a consolidación. Gerard (1961) notó que“mientras la epinefrina se libera en experiencias emocionales vívidas, talintensa aventura debiera ser sumamente memorable” (Gerard 1961, p. 30).Mucha de la evidencia posterior apoya esta propuesta. Como se encontrócon drogas estimulantes, la administración postentrenamiento de epine-frina así como de corticosterona amplía la memoria para muchos tipos deexperiencias de entrenamiento (Micheau, Destrade y Soumireu-Mourat1984; Sandi y Rose 1994; Zorawski y Killcross 2002; Roozendaal, et al.2006a; Berlau y McGaugh 2006). Más aún, los adrenoceptores antagonistas(i.e., propanolol) y los receptores glucocorticoides antagonistas bloqueanlos efectos de la excitación emocional y las hormonas adrenales del estrésen la consolidación de la memoria (Gold y Van Buskirk 1975; Gold yMcGaugh 1977; McGaugh 1983; McGaugh y Gold 1989; Roozendaal (2000)1999; Roozendaal y McGaugh 2011; Krugers, Zhou, Joels y Kindt 2011;Parfitt, Barbosa, Campos, Koth y Barros 2012). Aunque la mayoría de losexperimentos que investigan la influencia de las hormonas del estrés hanusado recuerdos de entrenamientos estresantes, tales como estrés induci-do por leves descargas eléctricas en las patas, la administración postentre-namiento de hormonas del estrés amplía la memoria para muchos tiposde experiencias menos estresantes, incluidos los recuerdos de recompen-sas (Dornelles, et al. 2007).

ACTIVACIÓN DE LA AMÍGDALA Y MODULACIÓN DE LA MEMORIADe este modo, la evidencia experimental proporciona apoyo firme a lahipótesis de que las hormonas adrenales del estrés amplían la consolida-ción de la memoria de experiencia que inducen su liberación. Los hallazgostambién proporcionan un paso inicial para ofrecer una respuesta a lapregunta de William James de por qué algunas memorias perduran. Unsiguiente paso esencial requiere de la comprensión de cómo las hormonasadrenales del estrés actúan para influenciar los procesos cerebrales invo-lucrados en la consolidación de la memoria. Cuando se libera en la sangre,la epinefrina apenas pasa al cerebro, si es que pasa (Arai, Watanabe,Nagaro y Matsuo 1981). Evidencia considerable indica que las influenciasde la epinefrina en el funcionamiento del cerebro se median por la activa-ción de adrenoceptores localizados en el nervio vago ascendente que seproyecta a los núcleos del tronco encefálico (hacia el locus coeruleus a travésdel núcleo del tracto solitario) responsable de la activación noradrenérciade otras regiones del cerebro (Miyashita T, Williams 2006; McIntyre,


McGaugh y Williams 2012). Más todavía, estimulación eléctrica directa enel vago ascendente después del entrenamiento amplía la memoria ensujetos tanto en humanos como en ratas (Clark, et al. 1998; Clark, Naritoku,Smith, Browning y Jensen 1999; Clayton y Williams 2000; Hassert, Miyas-hita y Williams 2004). El cortisol pasa libremente al cerebro, donde puedeactivar receptores glucocorticoides a lo largo del éste.

Muchos hallazgos sugirieron a la amígdala, una colección de núcleoslocalizados en el lóbulo temporal medial, como una posible región críticainvolucrada en la mediación de las influencias de las hormonas del estrésen la consolidación de la memoria. Descubrimientos de varios estudios,tanto recientes como pasados (Bergado, Rojas, Capdevila, González yAlmaguer-Melian 2006; Bass, Partain y Manns 2012) indicaron que, en lasratas, la memoria se amplía con una estimulación eléctrica de baja inten-sidad de la amígdala después del entrenamiento. Otros hallazgos inicialesindicaron que, en ratas, los β-adrenoceptores antagonistas perfundidos enla amígdala después del entrenamiento dañaron la consolidación de lamemoria y que las perfusiones de norepinefrina bloquearon la deficienca(Kesner y Ellis 1983; Gallagher, Kapp, Pascoe y Rapp1981). Otros estudiosreportaron que cuando se administra epinefrina sistemáticamente se in-duce la liberación de norepinefrina en el cerebro (Gold y van Buskirk 1978)y que la ampliación de la consolidación de la memoria por epinefrina sebloquea por perfusiones intramigdalares de propranolol (Liang, Juler yMcGaugh1986). Ahora existe evidencia sustancial de la norepinefrina uotros agonistas noradrenérgicos administrados en la amígdala (BLA) des-pués del entrenamiento amplían la memoria de muchos tipos de experien-cias del entrenamiento. Perfusiones intramigdalares postentrenamientode β-adrenoceptores antagonistas dañaron la memoria y bloquearon losefectos de ampliación de memoria de corticosterona y de epinefrina aladministrarse sitemáticamente (Liang, Juler y McGaugh1986; Quirarte,Roozendaal y McGaugh 1997; Roozendaal, Quirarte y McGaugh 2002;Roozendaal, Okuda, Van der Zee y McGaugh 2006). Tales hallazgosindican firmemente que la ampliación de la consolidación de memoriainducida por glucocoricoides requiere activación noradrenérgica de laamígdala. La activación noradrenérgica inducida por excitación emocio-nal parece habilitar la modulación de la consolidación de la memoriaglucocorticoide (Okuda, Roozendaal y McGaugh 2004).

La vasta evidencia de que las prefunciones de noradrenérgicos agonis-tas y antagonistas en la amígdala después del entrenamiento influencianla memoria, sugiere que las experiencias de entrenamiento que son emo-cionalmente excitantes deben aumentar la liberación de la norepinefrinaen la amígdala. Los hallazgos de experimentos, donde se usa microdiálisisy HPLC para evaluar la liberación de norepinefrina dan gran apoyo paraesta implicación. El entrenamiento con electroshocks en las patas eleva la


liberación de norepinefrina en la amígdala (Galvez, Mesches y McGaugh1996; Mc Intyre, Hatfield y McGaugh 2002), y las ratas que tienen mayoreselevaciones en la liberación muestran, consecuentemente, mejor retención(Mc Intyre, Hatfield y McGaugh 2002). Además, varias drogas que aumen-tan la consolidación de la memoria, incluso GABAergi y opioides peptidér-gicos antagonistas aumentan la liberación de norepinefrina en la amígdala(Quirarte, Roozendaal y McGaugh 1997; Hatfield, Spanis y McGaugh1999).

INFLUENCIA DE LA AMÍGDALA EN OTROS SISTEMAS DEL CEREBRODécadas antes de que se iniciara la investigación del vínculo de laamígdala en la consolidación de la memoria mencionada arriba, Gerard(1961) señaló que, “dado que la amígdala actúa directamente en las neu-ronas corticales para alterar su responsividad a impulsos discretos quealcanzan la corteza, estos núcleos profundos modifican fácilmente el alivioy completud de la fijación de la experiencia” (Gerard 1961, p. 30) Laamígdala está interconectada densamente con otras regiones del cerebro,incluso con la corteza, la cual, como se sabe, está vinculada con el proce-samiento de diferentes aspectos de la memoria. Asimismo, ahora hayevidencia considerable que apoya la profética insinuación de Gerard (1961)de que la amígdala influencia la consolidación de la memoria a través deproyecciones a otras regiones del cerebro (McGaugh 2000; McGaugh 2004;McGaugh 2002; Stefanik, et al. 2013; Paré, Collins y Pelletier 2002; Pelletier,Likhtik, Filali y Paré 2005; Popescu, Popa y Paré 2009). Sin embargo, lasinteracciones no se restringen a la corteza.

Los hallazgos de muchos estudios que usan ratas indican que el hipo-campo está involucrado en el aprendizaje espacial (O’Keefe, Dostrovsky1971; Eichenbaum, Stewart y Morris 1990), mientras que núcleo caudadoestá vinculado con el aprendizaje de señales asociadas con respuestas(Packard y White 1991; Packard y McGaugh 1996; Packard y Goodman2012). Packard, et al. (Packard, Cahill y McGaugh 1994) encontró que laactivación postentrenamiento de la amígdala (usando microperfusionesde D-anfetamina) amplió la memoria tanto para el aprendizaje de lugarescomo para el aprendizaje de respuestas orientadas en un laberinto de agua(Packard, Cahill y McGaugh 1994). En contraste, las perfusiones al hipo-campo ampliaron selectivamene la memoria espacial, y las perfusiones alcaudato ampliaron selectivamente la memoria de respuestas orientadas.Perfusiones de drogas intra-BLA, postentrenamiento, ampliaron la memoriade las ratas sobre un contexto así como la memoria de un breve electros-hock las patas despues de recibido en ese contexto (Malin y McGaugh2006). También, y muy importante, Mc Intyre, et al. encontraron que, enratas, la activación noradrenérgica del BLA que amplía la consolidación de


la memoria aumentó la expresión de la proteína de actividad regulada delcitoesqueleto (Arc). Más aún, inactivación del BLA postentrenamientoafecta la consolidación de la memoria (Guzowski, et al. 2000). Además, laestimulación eléctrica del BLA amplía el desarrollo de la plasticidad delhipocampo como se evaluó a través de la indicación la potenciación a largoplazo (Ikegaya, Saito y Abe K 1995; Akirav y Richter-Levin 1999).

Como notara Gerard (1961), la amígdala también se proyecta hacia lacorteza. La estimulación eléctrica del BLA activa la corteza, lo cual esindicado por la desincronización EEG (Dringenberg y Vanderwolf 1996;Dringenberg, Saber y Cahill 2001), y aumenta la potenciación a largo plazo(Dringenberg, Kuo y Tomaszek 2004). Asimismo, la estimulación eléctricade la amígdala aumenta el desarrollo de la plasticidad de la cortezaauditiva (Chavez, McGaugh y Weinberger 2012). Está bien establecido queel emparejamiento de un estímulo tonal con un estímulo de refuerzo (i.e.,electroshocks en las patas) altera la representación del tono en la cortezaauditiva (Weinberger 2004; Weinberger 2007) ). Los campos receptivos defrecuencia cambian de la frecuencia del estímulo tonal, induciendo unarepresentación elevada de sonidos significativos. Emparejamiento de untono con estimulación BLA, que no es ni recompensada ni castigada, induceun cambio de la curva de afinación auditiva hacia el tono de la frecuenciadel tono condicionante. Además, la curva de afinación continúa cambian-do a la frecuencia del tono condicionantes por un periodo de 45 minutosdespués del entrenamiento (Chavez, McGaugh y Weinberger 2009). Demanera importante, los cambios de aprendizaje inducidos en la respuestade la corteza cerebral se mantienen por varias semanas (Chavez, McGaughy Weinberger 2013).

EXCITACIÓN EMOCIONAL, HORMONAS ADRENALESDEL ESTRÉS Y MEMORIA HUMANA

Los hallazgos en los estudios sobre la influencia de la excitación en lamemoria humana son consistentes con los descubrimientos de estudiosque usan sujetos animales: la excitación emocional durante o después delaprendizaje amplía la memoria a largo plazo, y la modulación involucraepinefrina y cortisol. Sin embargo, las experiencias no tiene que ser inten-samente emocionales para influenciar la solidez del recuerdo. Muchosestudios han reportado que los sujetos a quienes se les presentaron foto-grafías o palabras juzgaron que eran sólo levemente emotivas sin importarun efecto negativo o positivo, por lo que tienen recuerdos más sólidos deesos estímulos que de los de las fotografías o las palabras juzgadas comono emotivas (Anderson, Yamaguchi, Grabski y Lacka 2006; Liu, Grahamy Zorawski 2008; Henckens, Hermans, Pu, Joël y Fernández 2009; Nielsony Lorber 2009; Kensinger, Addis y Atapattu 2011). La visualización de


fotografías emocionalmente excitantes también amplía la memoria de unahabilidad cognitiva (Steidl, Razik y Anderson 2011).

En apoyo al punto de vista de que la excitación emocional modula laconsolidación de memoria, varias investigaciones han reportado que lainducción de la excitación después de que los sujetos aprenden algúnmaterial, amplía la memoria probada después de un intervalo de retenciónde un día o más (Anderson, Yamaguchi, Grabski y Lacka 2006; Liu,Graham y Zorawski 2008; Nielson y Lorber 2009; Nielson y Powless 2007;Nielson, Radtke y Jensen 1996). En un estudios, los sujetos aprendieronuna lista de palabras y luego vieron un breve video emocionalmenteexcitante, agradable (una comedia) o desagradable (una cirugía), inmedia-tamente después o con un retraso de 45 minutos. Cuando lo vieron dentrode los primeros 30 minutos, aumentaron la memoria, puesta a prueba unasemana después (Nielson y Powless 2007). El efecto de la excitaciónpostaprendizaje no se restringe a los experimentos de laboratorio. Estu-diantes universitarios que observaron el video excitante después de unaconferencia comparados con estudiantes que no lo vieron se desempeña-ron significativamente mejor en un examen parcial dos semanas después(Nielson y Arentsen 2012).

También hay un gran cúmulo de evidencia de que las influenciasexcitantes en la consolidación de la memoria involucran tanto epinefrinacomo cortisol. La administración del adrenorreceptor antagonista propra-nolol antes de la visualización de una serie de fotografías acompañadas deuna historia emocionalmente excitante bloquearon los efectos de la exci-tación emocional en la memoria evaluada una semana después (Cahill L,Prins, Weber y McGaugh 1994) La administración de epinefrina y cortisol,inmediatamente después de la presentación de fotografías emocional-mente excitantes aumenta la memoria de éstas en los sujetos (Cahill yAlkire 2003; Cahill, Gorski y Le 2003). Por su parte, Hupback y Fieman(Hupbach y Fieman 2012) reportaron que la excitación inducida porexposición al estrés vasopresor por frío después de las pruebas de recupe-ración de memoria aumentaron el cortisol salivario y ampliaron la memo-ria cuando la prueba se realizaba varios días después.

En otros estudios se reporta evidencia de que la activación aderenérgicainfluencia selectivamente la memoria por estimulación emocional (Ma-heu, Joober, Beaulieu y Lupien 2004). El estrés vasopresor por frío inducidodespués de escuchar palabras emotivas y neutrales amplía selectivamenteel recuerdo de las palabras emotivas en una prueba en el siguiente día.Segal y Cahill (Segal y Cahill 2009) también encontraron niveles de α-amy-lasa, un biomarcador de actividad noradrenérgica, evaluada inmediata-mente del estrés vasopresor por frío se correlacionó altamente con eldesempeño de la memoria subsecuente (Smeets, Otgaar, Candel y Wolf2008). De forma adicional, Segal y Cahill (2009) encontraron que los niveles


de α-amylasa evaluados poco después de que los sujetos vieron una seriede fotografías emotivas y neutrales se correlacionaron significativamentey selectivamente con el recuerdo de las fotografías emotivas en una pruebade retención de una semana (Segal y Cahill 2009) . La α-amylasa salivariamedida después de la exposición a fotografías emocionalmente excitantestambién se correlacionó altamente con los recuerdos subsecuentes valora-dos después de una discriminación exitosa de fotografías hecha de otrasfotografías similares (i.e., separación de patrones) (Segal, Stark, Kattan,Stark y Yassa 2012). Tal discriminación es conocida por involucrar elhipocampo (Yassa y Stark 2011).

Hallazgos en estudios con humanos proporcionan evidencia adicionalde que la influencia de la excitación emocional en la memoria involucra laactivación de la amígdala. En un estudio inicial, donde se usaron imágenespor TEP, Cahill, et al. (1996) encontraron que la activación de la amígdalainducida por la observación de películas emocionalmente excitantes secorrelacionaba fuertemente con recuerdos de las películas evaluadas tressemanas después. Estudios posteriores que usaron imágenes TEP reporta-ron hallazgos similares (Hamann, Ely, Grafton y Kilts 1999; Hamann, Ely,Hoffman y Kilts 2002). Además, investigaciones donde se utilizaron imá-genes por fMRI encontraron que la relación entre la actividad de la amíg-dala durante el aprendizaje y el recuerdo subsecuente variaron de maneradirecta por la intensidad de la excitación emocional y que el balance—positivo o negativo— no es crítico (Canli, Zhao, Gabrieli y Cahill 2000;Canli, Desmond, Zhao y Gabrieli 2002; Kensinger y Corkin 2004). Lasinvestigaciones con imagenología también han suministrado evidenciaacorde con la obtenida en estudios con animales, de que la excitaciónemocional que influencia la consolidación de la memoria de largo plazoinvolucra interacciones de la amígdala con otras regiones cerebrales du-rante el aprendizaje, incluido el hipocampo (Kilpatrick y Cahill 2003;Dolcos; LaBar y Cabeza 2004; LaBar y Cabeza 2006; Kensinger, Krendl yCorkin 2006; Ritchey, Dolcos y Cabeza 2008; Ritchey, LaBar y Cabeza 2011;Schwarze, Bingel y Sommer 2012). Los hallazgos en investigaciones deimagenología, donde se usa fMRI proveen evidencia adicional de que lasinfluencias de la excitación emocional en la memoria involucran la activa-ción noradrenérgica de la amígdala. El propranolol bloquea la activaciónde la amígdala inducida por estímulos emocionalmente excitantes asícomo el recuerdo subsecuente de los estímulos (van Stegeren, et al. 2005;van Stegeren, Rohlede, Everaerd y Wolf 2006; van Stegeren, et al. 2007;Strange y Dolan 2004). Además, la administración de la droga adrenérgicayohimbina o hidrocortisona amplía la activación de la amígdala y delhipocampo así como la memoria evaluada una semana después (vanStegeren , Roozendaal, Kindt, Wolf y Joëls 2010).


Los hallazgos de varios estudios sugieren que la activación intensa oexcesiva de este sistema noradrenérgico puede contribuir al desarrollo deltrastorno de estrés postraumático (TEPT) (Pitman RK 2006). Propranololadministrado a pacientes traumatizados después de varias horas de laexperiencia traumática expresaron menos signos psicológicos de TEPTcuando se examinaron (Pitman, et al. 2002; Vaiva G, et al. 2003). Además,un estudio de incidencia de TEPT en personal militar herido reportó que alos pacientes a quienes se les dio morfina después de horas de después dela lesión expresaron menos signos de TEPT cuando se les examinó mesesdespués de la experiencia (Holbrook, Galarneau, Dye, Quinn y Dougherty2010). Debido a que los opiáceos inhiben la liberación de norepinefrina(McGaugh, Introini-Collison y Nagahara 1988) una reducción de morfinainducida en la activación de los noradernérgicos my pronto después deltrauma pudieron haber atenuado el desarrollo del TEPT.

LA EXCEPCIONAL MEMORIA HUMANALos hallazgos resumidos arriba proporcionan el comienzo de la compre-sión de por qué, como William James se preguntaba, algunos recuerdossobreviven. Más aún, sugirió que el que la mayoría de los recuerdos sonfugaces es un hecho adaptativo. De manera usual, no hay necesidad derecordar cada detalle de nuestras experiencias diarias. Como W. Jamescomentó, “la selección es la mismísima quilla sobre la que se construyenuestro barco mental. Si recordáramos todo deberíamos estar, en la ma-yoría de las ocasiones, tan enfermos como si no recordáramos en absoluto”(James 1890, p. 680). El personaje ficticio de una historia corta de Borges(1944), “Funes el memorioso” ilustra la observación de James. Después deque fuera arrojado por un caballo, Funes expresó una habilidad extraor-dinariamente para aprender y recordar. “Recordaba no sólo cada hoja decada árbol de cada bosque, sino también cada una de las veces que la habíapercibido”. También, afirmaba “tener más recuerdos que los que toda lahumanidad hubiera tenido”. Admitió, como James anticipó, que su me-moria era como un montón de basura. Borges, de este modo, acuerda conWilliam James en acentuar la importancia de olvidar.

Luria (1968) documentó el ahora bien conocido caso de sujeto a quienrefirió como S, y que tenía un gran habilidad extraordinaria para recordar,parecida a la de Funes. Luria concluyó que la capacidad de memorísticade S y su durabilidad eran ilimitadas. También se preguntó “cómo es quellegó a tener esta capacidad para tener rastros indelebles de memoria”(Luria 1968, p. 61). Aunque después se halló que otro individuo poseía unahabilidad comparable (Hunt y Love 1972), la pregunta de Luria permanecesin contestar. Tambíén debe notarse que la memoria fenomenal de Sparecía serle de poca ayuda en su vida diaria.


Un porcentaje pequeño de individuos autistas son capaces de tener unahabilidad de memoria excepcional aunque restringida. El cálculo calenda-rio es una de las habilidades que se reporta de manera más común.Algunos individuos altruistas pueden muy bien establecer el día de lasemana de cualquier fecha específica sobre un rango de siglos, a pesar deuna inhabilidad para recordar cómo hacer una suma o una resta (Hurst yMulhall 1988; Heavey, Pring y Hermelin 1999). Tal habilidad complejabasada en la memoria, como la habilidad del sujeto S, continúa sin expli-carse.

La investigación reciente ha identificado algunos sujetos humanos quetienen una extraordinaria habilidad para recordar y la referencia a ellos esla de memoria autobiográfica altamente superior, por sus siglas en inglés,HSAM (highly superior autobiographical memory) (Parker, Cahill y McGaugh20068; LePort, et al. 2012). El primer sujeto que se identificó por tener estetipo de memoria (originalmente referido como AJ y ahora conocida comoJill Price) escribió: “tengo treinta y cuatro y... tengo esta increíble habilidadde recordar mi pasado... puedo tomar una fecha entre 1974 y decirte enqué día cae, qué estaba haciendo en ese día y si algo de gran importanciaocurrió en él, puedo describir eso a ustedes también” (Parker, Cahill yMcGaugh 2006). Exámenes extensivos confirmaron sus afirmaciones. Eranotablemente precisa al recordar las experiencias de la mayoría de los díasde su vida, empezando a los once. Sus muchas entradas de diario confir-maron sus recuerdo de los eventos que ocurrieron en días específicos. Sumemoria de eventos públicos significativos es por igual notable. Tambiénes importante que ella no hace cálculos calendárico: a diferencia de losautistas savant, ella no puede proporcionar rápidamente el día de fechasen las que era muy joven ni fechas en el futuro. Después de la publicacióndel trabajo de Parker (2006), se examinaron docenas de sujetos que afir-maban tener gran memoria autobiográfica, de donde aparecieron nume-rosos individuos que sobrepasaban los controles de coincidencia de edady sexo que recordaban los días y las fechas de eventos públicos y persona-les, así como detalles de cada evento (LePort, et al. 2012). Todas lasrespuestas se verificaron revisando registros personales y públicos dispo-nibles, en contraste y tal vez sorprendentemente, los sujetos con HSAM nose distinguieron, de manera general, por aprender y recordar informacióncomo la que se evalúa con pruebas de laboratorio (e.g., aprender pares depalabras y series de dígitos). Su habilidad de memoria excepcional parecerestringirse a experiencias de la vida diaria, como se reflejó en los recuer-dos episódicos. Sus memorias no es como las del personaje Funes elmemorioso, o como las del sujeto S de Luria, o como la de los savants.Tampoco son como las de los expertos en memoria, quienes han aprendi-do trucos específicos que los habilita para aprender información de tipoespecífico (Kapur, Ellison, Smith, McLellan y Burrows 1992). Los escaneos


de fMRI revelan que los sujetos con HSAM difieren de aquellas regiones de loscontroles. Muchas regiones cerebrales difirieron en tamaño y forma (e.g.,putamen y caudado) así como la coherencia en los tractos de fibra (e.g.,fascículo uncinado) como se evaluó con el tensor de difusión de imágenes.Estos resultados son, por supuesto, correlacionales y no proporcionanevidencia crucial de que estas diferencias anatómicas son las bases de loque contribuyen de algún modo con el HSAM. Sin embargo, vale la penahacer notar que varias de las regiones del cerebro que se encontraron comoestructuralmente diferentes con la HSAM y los sujetos de control estuvieronimplicadas en estudios previos de memoria autobiográfica (Kapur, Ellison,Smith, McLellan y Burrows 1992; Levine, et al. 1998; Steinvorth S, Corkiny Halgren 2006).

MEMORIA INUSUAL: FUGAZ Y PERDURABLELos estudios sobre la memoria inusual han influenciado de manera signi-ficativa la investigación sobre la memoria, así como de nuestro sistemaneuronal que subyace a la memoria. Los hallazgos cruciales de Ribot(1882), de que las lesiones afectan los recuerdos recientes, mientras salvalos viejos, fueron los primeros en revelar que los recuerdos perdurables seconsolidan lentamente a lo largo del tiempo. Los resultados de estudiosseminales del paciente HM (Scoville y Milner 1957; Milner 1972) forzaronla innovadora conclusión de que formas de memoria están habilitadas porsistemas cerebrales diferentes (Packard y Goodman 2012; Mishkin, Mala-mut, Bachevalier 1984; White y McDonald 2002), y de esta manera, altera-ron significativamente la investigación sobre el estudio de los sistemascerebrales y la memoria. El novedoso hallazgo de que algunos sujetoshumanos crean recuerdos sumamente perdurables de episodios de susexperiencias diarias, así como recuerdos significativos de eventos públicos,podrían guiar descubrimientos que proporcionen una nueva compren-sión de cómo nuestros cerebros retienen y recuperan recuerdos.

Los estudios, por ahora, no han investigado si la gran memoria de lossujetos con HSAM involucra activación de experiencia inducida de hormo-nas del estrés y activación de la amígdala. Podría ser que los sistemasmodulatorios de los sujetos con HSAM son activados extremadamente porla experiencia o son más sensibles a las experiencias moderadamenteexcitantes. Sin embargo, los sujetos con HSAM no recuerdan los detallesprecisos de sus experiencias. Como el resto de nosotros, recuerdan mejorlos eventos más significativos de la vida diaria. Sus recuerdos no son comolas de Funes el memorioso. Con todo, los sujetos con HSAM difieren delresto de nosotros en que pueden retener sus recuerdos episódicos pordécadas.


Si el recuerdo perdurable es importante para la sobrevivencia, ¿por quées que tan pocos individuos tienen este tipo de memoria a largo plazo?Puede ser que los sistemas de memoria de estos sujetos estén programadosgenéticamente para retener la información adquirida. Aunque la eviden-cia, hasta ahora, indica que ninguno de los sujetos con HSAM tiene parien-tes que tengan memoria poderosa, se necesita investigación adicional paradeterminar si esta habilidad puede tener una base genética.

Podríamos preguntarnos si esta habilidad podría haber sido más usualy más empleada en siglos pasados. Después de todo, las invenciones comola imprenta, las computadoras y los teléfonos celulares en los siglos recien-tes han hecho menos necesario para nosotros la creación de registrosduraderos de nuestras experiencias. Se dice que antes de que la escrituraestuviera disponible para llevar el registro de eventos importantes, talescomo las bodas o la concesión de la tierra, un niño se seleccionaba paraobservar un evento y luego era lanzado al río para que el niño, subsecuen-temente, pudiera tener un recuerdo de por vida del evento. Como se anotóarriba, para la mayoría de nosotros “nuestros cerebros, sobresalientescomo son, no pueden siquiera empezar a contener y dar el mismo peso acada uno de nuestros momentos de vida” (Glore 1987). Recordar demanera selectiva nuestras experiencias más importantes parece ser lamejor estrategia. Es lo que hacemos generalmente, gracias a las influenciasmoduladoras de excitación de memoria duradera.

AGRADECIMIENTOS. La investigación fue apoyada por el National Institute ofMental Health, Public Health Service grant MH12526 y el Gerald Family Trust.Traducción de Mercedes Tapia.


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CONCEPTOS E IMPLICACIONES DEL ALTRUISMO SESGADO

Y EL ALTRUISMO PATOLÓGICO

BARBARA A. OAKLEY

ABSTRACT. The profound benefits of altruism in modern society are self-evident.However, the potential hurtful aspects of altruism have gone largely unrecognized inscientific inquiry. This is despite the fact that virtually all forms of altruism are associatedwith tradeoffs—some of enormous importance and sensitivity—and notwithstandingthat examples of pathologies of altruism abound. Presented here are the mechanisticbases and potential ramifications of pathological altruism, that is, altruism in whichattempts to promote the welfare of others instead result in unanticipated harm. A basicconceptual approach toward the quantification of altruism bias is presented. Guardiansystems and their over arching importance in the evolution of cooperation are alsodiscussed. Concepts of pathological altruism, altruism bias, and guardian systems mayhelp open many new, potentially useful lines of inquiry and provide a framework tobegin moving toward a more mature, scientifically informed understanding of altruismand cooperative behavior.

KEYWORDS. Cooperation, empathy, codependency, narcissism, philantrophy.

La realidad debe preceder a las relaciones públicas, porque a la na-turaleza no se le puede engañar. Richard Feynman

Nuestros ojos pueden no tener poder ante las ilusiones ópticas a causa denuestra subyacente maquinaria neural que nos guía a conclusiones prede-ciblemente erróneas acerca del tamaño o de la forma de un objeto (Shepard1990). De modo semejante nuestros sentimientos empáticos por otros,asociados con un deseo de ser aceptados, un sentimiento parroquial pornuestro grupo de pertenencia, el contagio emocional, el razonamientomotivado, la exposición selectiva, el sesgo de confirmación, la descalifica-ción, el sesgo de alianza, el efecto Einstellung (“conjunto”), y aun unacreencia egocéntrica de que nosotros sabemos lo que es mejor para otros,nos pueden guiar a ilusiones de ayuda poderosas y, a menudo, irracionales(Batson 2012). En otras palabras, las propias buenas intenciones de lagente, asociadas con una variedad de sesgos cognitivos pueden, en oca-siones, cegarlos hasta las consecuencias dañinas de sus acciones. Estadinámica de altruismo patológico involucra de manera subjetiva actos

Department of Industrial and Systems Engineering, Oakland University, Rochester, MI 48309. / [email protected] / BAO diseñó y desarrolló la investigación, analizó los datos y escribió el artículo.


prosociales que son objetivamente antisociales. (Desde luego, hay muchasperspectivas objetivas. El veredicto aparentemente antisocial del terroris-mo de un observador objetivo puede ser el veredicto de altruismo proso-cial de otro; con las palabras “objetivo” “antisocial”, “prosocial”,“terrorismo” y aún “altruismo” hay en sí una variación de significado quedepende de la perspectiva de un putativo observador objetivo.)

En el corazón del altruismo patológico están las acciones o las reaccionesbasadas en acceso incompleto a, o inhabilidad para el proceso, el ampliorango de información necesaria para tomar decisiones prudentes que sealinean con los valores culturales asociados con el comportamiento altruis-ta. Varios sesgos psicológicos, religiosos, filosóficos, biológicos, o ideológi-cos pueden llevar a una persona o un grupo a malinterpretar, descalificar,o enfatizar demasiado ciertos aspectos de información relevante. Porconsiguiente, el comportamiento altruista patológico puede emerger deuna mezcla accidental de causas subconscientes, o deliberadas. [Altruismo,en el contexto de este trabajo, es usado para significar comportamientosbienintencionados que buscan promover el bienestar de otro; en conse-cuencia, el comportamiento altruista puede estar motivado por la preocu-pación hacia otros, por preocupaciones egoístas del yo, o ambas (e.g., “mehace sentir bien ayudarlos”) (Haidt 2012). “Patológico” se usa con elsentido de ser excesivo o anormal, sin suponer un diagnóstico clínico.]

El altruismo patológico puede concebirse como un comportamiento enel que los intentos para promover el bienestar de otro u otros resultan, noobstante, en un daño que un observador externo concluiría como razona-blemente predecible. De manera más precisa, este trabajo define el altruismopatológico como un comportamiento observable o como una tendenciapersonal en que la motivación, explícita o implícita, es promovida con laintención de provocar el bienestar de otro, pero en su lugar, más queconseguir resultados benéficos, el altruismo tiene (desde la perspectiva delobservador foráneo) consecuencias negativas inaceptables. Esta definiciónno sugiere que hay absolutos, sino que al interior de un contexto particularel altruismo patológico es la situación en la que los resultados previstos ylos resultados reales (dentro del marco de cómo los valores relativos de“negativo” y “positivo” se conceptualizan) no encajan.

Una definición de trabajo para altruista patológico podría ser entoncesuna persona que de manera sincera se involucra en lo que él o ella pretendeque sea un acto altruista, pero que (de una manera que pueda ser razona-blemente anticipada) daña a la propia persona o al grupo que está tratandode ayudar; o una persona que, con el fin de ayudar a una persona o a ungrupo de personas, inflinge daño inadmisible a sí misma, al propósito delaltruismo, o a otros más allá del objetivo. Ejemplos a nivel interpersonalincluyen a la esposa codependiente asesinada por el marido a quien serehusó dejar, el padre sobreprotector (“helicopter” father) que amenaza con


demandar a los instructores que asignan malas calificaciones bien mereci-das, la madre que intenta proteger a su hijo al negarse a vacunarlo y queconsecuentemente aviva la pérdida inmunitaria de la comunidad queapoya una epidemia local de tosferina en la que un niño muere. Persona-lidades muy diferentes pueden enredarse en patologías altruistas que vandesde el hiperempático (hyperempath) a la persona normal, al totalmenteabsorto narcisista (self-absorbed narcissist). Estas personalidades diversascomparten, de manera genuina, buenas intenciones que actúan en formanociva.

A veces hay una línea borrosa para saber si un resultado problemáticode una acción altruista es razonablemente predecible. Esta ambigüedadpuede hacer que sea difícil distinguir entre altruismo y altruismo patoló-gico. Por ejemplo, digamos que mientras ayudas de manera altruista a unamigo a mudarse de departamento, accidentalmente dejas caer una esta-tua cara y la rompes, ¿tus acciones fueron patológicamente altruistas? Enla concepción de altruismo patológico subrayada aquí, no. Tu altruismono podría haber sido patológicamente altruista por el mal resultado —laestatua tirada— surgió como un resultado muy difícil de predecir de tusbuenas intenciones. En un escenario diferente, digamos que tu hermanose vuelve adicto a los analgésicos. Cuando sufre abstinencia, consiguesmás analgésicos para ayudar a que se sienta mejor y lo excusas cuando susupervisor laboral llama. Quieres genuinamente ayudar a tu hermano,pero realmente estás estimulando su adicción. En este caso, tu altruismobien intencionado es patológico.

Estos ejemplos ayudan a aclarar el concepto de altruismo patológico,pero situaciones similares podrían ser más ambiguas. ¿Qué tal si tiraste lacostosa estatua de tu amigo después de haber consumido una botella devino? ¿O qué tal si tu hermano adicto a los analgésicos estaba esperandoenrolarse a un programa de tratamiento? Anhelamos definiciones concep-tuales definitivas, pero la verdad es que siembre habrá una incertidumbreresidual.

Los motivos también son importantes. Las buenas intenciones puedenconducir al altruismo o al altruismo patológico. Intenciones convenencie-ras y malévolas, por otro lado, suelen tener poco o nada que ver con elaltruismo; aunque cierta maldad pueda encubrirse fácilmente como pre-tensión altruista. Un estafador que pide “caridad” para usarla en aras deun enriquecimiento personal no sería un altruista patológico.

Ambos, el altruismo y la empatía, han recibido, con razón, una extraor-dinaria cantidad de atención en la investigación. Este énfasis ha permitidouna mejor caracterización de estas cualidades y la forma en la que evolu-cionaron. Aunque esto ha servido también para ratificar su valor sinconsideración realista sobre aquellas cualidades que contienen el potencialpara un daño significativo.

OAKLEY / ALTRUISMO / 223

Parte de las razones para que las patologías del altruismo no hayan sidoestudiadas de forma extensiva, o de que no se ha integrado al discursopúblico, parece ser el miedo de que tal conocimiento pudiera usarse paradesacreditar la importancia del altruismo. De hecho, en la ciencia hahabido una larga historia de evasión de acercamientos revolucionarios,tales como la evolución darwiniana y el reconocimientos de la influenciade factores biológicos en la personalidad, que ocurren en parte por losmiedos de que tal conocimiento disminuya las motivaciones altruistashumanas. Semejantes miedos han probado ser infundados. Con todo,estas dudas han minimizado la habilidad de los científicos para ver exten-dida la naturaleza potencialmente importante de las patologías del altruis-mo. Como anota el psicólogo Jonathan Haidt, “la moralidad ata y ciega”(“morality binds and blinds”) (Haidt 2012).

Aquí son relevantes los comentarios del historiador de la ciencia Tho-mas Kuhn, quien observó que cuando un cambio de paradigma ocurre, escuando los científicos ven los datos por primera vez (Kuhn 1970). Tal es elcaso con las patologías del altruismo, que no son las aberraciones raras quese suponen de manera común, “sino más bien un comportamiento recu-rrente en el trato social humano” (Ayala 2012). Es, por lo tanto, realistaestimular la exploración de un nuevo paradigma con base científica quereconozca que, aún con los análisis semánticos diversos, los sentimientosaltruistas subjetivos a veces pueden ser objetivamente problemáticos y enúltima instancia antisociales.

Lo importante es que las francas bases emocionales de nuestras buenasintenciones pueden desviarnos sobre lo que es en verdad provechoso paraotros, tanto a escala personal como pública. No es obvio de manerainmediata ni intuitiva, no es lo que de forma temporal nos hace sentir bien,y no lo que está siendo promovido por otros individuos, con sus propiasconveniencias potenciales. De hecho, las acciones altruistas verdaderaspueden parecer a veces crueles y dañinas, el equivalente a decir “no” a unestudiante que demanda una calificación más alta o al adicto que necesitaotra dosis. Las consecuencias sociales de parecer cruel en una cultura queotorga gran valor a la amabilidad, la empatía y al altruismo puede llevar-nos a un comportamiento erróneo y derivar en autoengaño relacionadocon las consecuencias de nuestras acciones (Fine 2006; Tavris, et al. 2007).

El altruismo patológico puede operar no sólo a nivel individual sino endiferentes aspectos y niveles de la sociedad, y aun entre sociedades. Elreconocimiento de que los sentimiento de altruismo no necesariamenteconstituye un altruismo objetivo proporciona un nueva manera de anali-zar y comprender el altruismo. Esta perspectiva, antes irreconocida, a suvez puede abrir muchas nuevas líneas de investigación potencialmenteútiles y proporcionar un marco sobre el cual moverse hacia una compren-sión más madura e informada científicamente de los comportamientos


altruistas y cooperativos. La tesis del altruismo patológico enfatiza el valordel verdadero altruismo, el autosacrificio, y otras formas de prosocialidaden la vida humana. Al mismo tiempo, da cuenta del daño potencial de laceguera cognitiva que surge siempre que los grupos tratan un conceptocomo sagrado (Haidt 2012).

El público, como un todo, se beneficiaría con saber que lo que podríasentirse altruista de manera subjetiva puede tener consecuencias negati-vas no intencionales que empeoran la situación que se quería mejorar, asícomo impacto negativo en otras áreas. Hasta el gobierno podría trabajarde manera más eficiente cuando los votantes y los legisladores se dencuenta de que los intentos por ayudar a otros vienen con costos muy realesy que pueden tener compensaciones que agravan los mismos asuntos deinterés que pretendían aliviarse.

En tal sentido, este trabajo sugiere que las patologías del altruismo y decuidado empático deben recibir investigación con enfoque concentrado.También se esbozan recomendaciones específicas. Con motivación laten-te, debemos recordar que en los siglos XIX y XX, hubo una mejoría sinparalelo en salud pública cuando la disciplina médica se puso bajo escru-tinio científico. Las terapias médicas que en algún momento se pensaroncomo “obviamente” beneficiosas, tal como las sangrías y las ventosas,fueron sujetas finalmente a un examen que las encontró deficientes. Demanera similar, si en verdad queremos ayudar a otros, este nuevo sigloconstituye, por fin, el tiempo para que los científicos estudien la altruistaingeniería social moderna y para que los esfuerzos, tanto de activistascomo de disciplinas académicas que descansan en la “ayuda” y, al final,en el altruismo mismo se sometan a un escrutinio científico más discipli-nado. Es tiempo de una exploración desapasionada de cómo el altruismoy la empatía en sí mismos pueden sesgar sin advertirlo nuestros esfuerzospara crear sociedades complejas modernas.

CONSIDERACIONES EVOLUTIVASEn cierta forma, el altruismo patológico puede pensarse como un patrónde nutrición o de comportamiento beneficioso con consecuencias evolu-tivas fallidas. Evidencia de antecedentes de tal comportamiento puedenverse en el mundo animal; los ejemplos incluyen a los anfitriones involun-tarios del parasitismo de cría, con el tordo de madera que dedica recursosconsiderables para la crianza de los polluelos del tordo o zorzal común.Tal antecedente de comportamiento se manifiesta hasta en el nivel gené-tico y molecular. Por ejemplo, los procesos de replicación beneficiosa alinterior de la célula pueden ser utilizados por virus (Szathmáry y MaynardSmith 1997). Como consecuencia la lisis celular o la exocitosis permiten quenuevos cuerpos virales extiendan el contagio. Perspectivas moleculares,


de hecho, pueden indicar cómo percibimos el comportamiento altruista ycooperativo. Un compuesto molecular estable tiene la propiedad de queen un estado compuesto es de configuración de más baja energía que ladel estado disgregado. Un sistema no físico (aphisical) tiende a la configu-ración que minimiza la energía potencial. Tal comportamiento “coopera-tivo” suele requerir energía de activación inicial —esto es, tiene un costo—pero el estado resultante reside de manera más natural y simple en el nivelde más baja energía para la sencilla entidad cooperadora formada eintegrada recientemente (esta entidad puede o no tener habilidades repli-cativas).

En estas situaciones, el altruismo patológico o sus antecedentes podríanpensarse como emergentes de dos maneras. Primero, puede surgir cuandootras entidades —sistemas que no están o que ya no están integrados enla primera entidad cooperativa— son capaces de intervenir en los estadosde menor energía y en las posibles habilidades producidas por la primeraentidad cooperadora. La intervención en los estados de menor energíapuede debilitar o destruir a la primera entidad (al inicio, tales entidadessecundarias pueden ser parte de la primera, aun cuando comienzan adisociarse, como en las células precancerígenas). También vale le penahacer notar, que esas “entidades” cooperativas pueden componerse devarias especies, como las doncellas (labridae) que nadan con impunidad enel interior de las bocas de los meros para alimentarse de parásitos (comola flora intestinal humana).

Segundo, el altruismo patológico o sus antecedentes pueden surgir deun estado de menor energía del primer sistema que permite que el sistemacrezca a tal tamaño que eleva su potencial de desintegración o destrucciónde mecanismos no cooperativos afiliados con la entidad. Un ejemplopuede encontrarse en la fisión nuclear, donde la repulsión electrostáticade largo alcance entre protones supera, no obstante, el atractivo cortoalcance de la fuerza nuclear entre nucleones. En procesos celulares com-plejos el coeficiente área-volumen limita el tamaño de la célula. Duplicarel tamaño de la célula requiere, por ejemplo, ocho veces más nutrientes ypodría tener ocho veces más de desperdicio, aunque el área de la superficieaumentó sólo por un factor de cuatro.

Vemos estos mismos balances cooperativos versus no cooperativos rep-resentados en una escala social mayor. Por ejemplo, los aldeanos Yanoma-mö del Amazonas preferían vivir en pequeñas aldeas de alrededor decuarenta personas, que parecían proveer una reducción óptima en costosde energía asociada con las necesidades diarias de comida y seguridadversus conflicto interno. Sin embargo, las aldeas de mayor tamaño prove-yeron más seguridad ante otras aldeas potencialmente hostiles. En otraspalabras, las aldeas más grandes podrían ser, en algunos ambientes, me-jores para minimizar los costos globales de energía. Así, algunas aldeas


aumentaron su tamaño a poblaciones de más de cien habitantes. Ocurrióentonces que las fuerzas internas repulsivas aumentaron en forma dedisputas que crecieron mientras el número de habitantes en una aldea seelevó. Las aldeas más grandes se fisionaron y, de este modo, el procesocomienza de nuevo (Chagnon 2013). En un nivel más alto de complejidadsocial, hubo un auge económico inicial cuando la Unión Europea seestableció por primera vez. Este auge se ha atemperado en tanto losesfuerzos altruistas y cooperativos —el tipo de esfuerzos que operan demanera bastante efectiva en sistemas sociales menos complejos— al final,han mostrado generar rupturas y conflictos.

Mientras las entidades se mueven hacia niveles mayores de compleji-dad, el yin y el yang de los estados de menor energía se derivan de lacooperación, versus las fuerzas y efectos no cooperativos internos y exter-nos, que pueden causar un comportamiento de auge y caída en escalastemporales evolutivas. La forma en la que las entidades resuelven estascuestiones de cooperación versus no cooperación es un factor para deter-minar si las entidades se autodestruyen, proceden por ciclos de crecimien-to versus decadencia, o son capaces de moverse exitosamente a nivelestodavía mayores de complejidad. Siempre que se alcanzan niveles mayo-res de complejidad, nuevas problemas de cooperación versus no coopera-ción se desarrollan, y el ciclo comienza de nuevo.

Una cuestión está clara. Mientras las entidades se vuelven más comple-jas, de manera general desarrollan mecanismos evolutivos de retroalimen-tación tipo “protector” que les permiten no sólo la detección y mitigaciónde los efectos de los mecanismos no cooperativos (“desertores”), sino laadaptación a cambios en esos mecanismos no cooperativos. Sin talessistemas guardianes flexibles, las entidades caen presas de otras entidadeso de sus propios rasgos no cooperativos inherentes. En un nivel celular,vemos que los sistemas inmunes protectores evolucionaron de sistemasenzimáticos de organismos unicelulares, que protegen contra infeccionesbacteriófagas, hasta el extraordinario y sofisticado mecanismo inmunoló-gico de defensa que se observa en los vertebrados.

De manera similar, los sistemas con comportamiento cooperativo debenidear funciones inmunes protectoras efectivas contra los esfuerzos paradesviar las ventajas energéticas del comportamiento cooperativo. Talesfunciones inmunes protectoras deben servir para migrar fuerzas y efectosinternos perturbadores. (Por supuesto, en un nivel biológico, vemos quede las muchas variedades de enfermedades autoinmunes ese tipo desistema protector, aun diseñado con cuidado, puede crear su propiohuésped de dificultades y puede ser secuestrado por elementos no coope-rativos, como con las leishmaniasis o el SIDA. Problemas similares parece-rían sostenerse como ciertos para sistemas sociales complejos.)


Por consiguiente, debe añadirse un sexto mecanismo a los cinco pro-puestos para la evolución de la cooperación —selección de parentesco,reciprocidad directa, reciprocidad indirecta, reciprocidad de red y selec-ción de grupo (Nowak 2006)— para que el comportamiento cooperativocontinúe en entidades biológicas o sociobiológicas complejas, esto es, paraque las entidades no caigan presas de los siempre-en-evolución y lossiempre-presentes desertores, alguna forma de función activa protectoraevolutiva debe estar presente para detectar cuando una ventaja deliberadao destructiva ha sido tomada de un comportamiento cooperativo o altruis-ta. El sistema protector no sólo debe detectar, sino también deshabilitartales comportamientos no cooperativos y proveer inmunidad a la entidadpara los efectos perniciosos. Sin esos mecanismos de detección y migra-ción, vemos ejemplares de entidades evolutivas aniquiladas por deserto-res (Nowak 2006).

De manera potencial, todos los mecanismos para la evolución de lacooperación tienen algún grado de traslape. La reciprocidad directa, porejemplo, juega un papel en la reciprocidad indirecta por obligación. Delmismo modo, las funciones protectoras se traslapan con los otros cincomecanismos evolutivos de cooperación. Estrategias recíprocas, como eltoma y daca, de manera inherente contienen lo que puede considerarsefunciones protectoras pasiva y rudimentaria: si desertas, deserto. Lasdiferencias en funciones protectoras entre los grupos podrían reforzar losmecanismos de selección de grupo. Las funciones protectoras se relacio-narían también con el efecto de reputación de la reciprocidad indirecta almejorar la cooperación: podría reportar a aquel que no apoye al líderporque mi familia puede sufrir si no lo hago. Al dejar fuera las funcionesprotectoras, que dirigen el apoyo potencial o el daño de los procesoscooperativos, los mecanismos que son importantes de forma vital puedencomprenderse y modelarse con cuidado. Además, contrario a la intuición,los hallazgos en sistemas sociales cooperativos complejos, tales como elcomportamiento egoísta, las recompensas de las religiones y los mecanis-mos ideológicos al incluir y promover la cooperación puede clarificarse(Eldakar y Wilson 2008; Wilson 2003). Por ejemplo, funciones protectorasmal diseñadas que no den cuenta de manera adecuada del liderazgomaquiavélico y su comportamiento, podrían jugar un papel importanteen el fracaso de estructuras sociales. En otro ejemplo, funciones sólidasque permitirían proteger contra amenazas internas podrían crear de ma-nera simultánea una rigidez que induce menor capacidad para que lasociedad supere otros desafíos. A lo largo de las décadas anteriores, laciencia médica ha llegado a apreciar la importancia esencial de los sistemasinmunes (que por sí mismos son ejemplos de sistemas protectores) enbiología. De igual manera, la conciencia del altruismo patológico permiteanalizar la evolución de la cooperación para apreciar la importancia de la


panoplia de sistemas protectores en los muchos diferentes niveles decomplejidad.

IMPLICACIONESDe manera breve, demos un paso atrás para explorar cómo las patologíasdel altruismo surgen en un nivel individual. Desde luego, considerandoel pequeño porcentaje de bebés y niños pequeños que muestran pocointerés por los demás y que mientras maduran parecen inclinarse hacia uncomportamiento antisocial (Rhee, et al. 2013). A diferencia de los niños quemanifiestan un comportamiento altruista y que son más adecuados. Sinembargo, hay un pequeño grupo de niños patológicamente altruistas quecalifican alto en comportamiento altruista y bajo en comportamiento deautorrealización, tal como mostrar placer ante sus propios logros indivi-duales. Para estos niños, un costo psicológico se puede presentar aun amuy temprana edad, como muestran las altas notas en síntomas emocio-nales, que incluyen infelicidad, preocupaciones, miedo, nerviosismo ysomatización (Oakley, Knafo y McGrath 2012).

Como la neurociencia y la genética comienzan a dilucidar, tanto latendencia biológica como la cultural sesgan el comportamiento altruista yempático, y se vuelve claro que los individuos varían en el fundamentoinnato que involucra la empatía y el altruismo (Churchland 2011). Por ellouna aproximación educativa, religiosa y social “unitalla” de enculturaciónque de manera uniforme afirma la importancia del cuidado altruista, sinatemperar el conocimiento de las recompensas, para algunos niños puedeser dañina a la larga, sin advertirlo. (En otras palabras, los intentos socialespara estimular a ciegas el altruismo se convierten, ellos mismos, en unejemplo perfecto de altruismo patológico.) Sin un entendimiento de losefectos indeseables que surgen de las intenciones empáticas y altruistas,los niños y los adultos con una condición de hipersensibilidad hacia losdemás encuentran más difícil detectar y reaccionar de manera apropiadaa la manipulación o a situaciones en las que los sentimientos naturales deempatía llevarían a resultados indeseables.

De hecho, parece que el cuidado de los otros, en ocasiones, puede serútil para quienes reciben o demandan cuidado, pero puede tener conse-cuencias perniciosas que incluyen culpa, desgaste, depresión y desórde-nes del estrés (Najjar, Davis, Beck-Coon K y Carney Doebbeling 2009;Eisenberg y Eggum 2009) a largo plazo para los cuidadores. El estrés queresulta del cuidado empático ha mostrado la producción de errores en eltratamiento médico (West, et al. 2006). Sentimientos de cuidado empáticoparecen ser un engaño esencial con desórdenes de personalidad depen-diente, comportamiento codependiente y hasta anorexia (Oakley B., et al.


2012). Los padres sobreprotectores, cuidadosos y empáticos pueden, conla mejor de las intenciones, infligir daño permanente a sus niños.

La empatía no es, de manera uniforme, un atributo positivo. Estáasociada con la cognición emocional, el sesgo retrospectivo, el razona-miento motivado, el cuidar sólo a quienes nos agradan o a quienes formanparte de nuestro colectivo (altruismo parroquial), llegar a conclusionesprecipitadas y con sentimientos de culpa inapropiados de no cooperado-res, que se rehúsan seguir órdenes para lastimar a otros (Breithaupt 2012;Cikara y Fiske 2011; Gutsell y Inzlicht 2012; Brosnan, Ashwin y Gamble2011; Frantz y Janoff-Bulman 2000; Shiller 2007; Spitzer, Fischbacher,Herrnberger, Grön y Fehr 2007 y Chang 1998). La oxitocina, la “dichosahormona” que subyace al vínculo materno, y muchos aspectos de laempatía, también incrementan tanto la envidia como el engreimiento(Shamay-Tsoory, et al. 2009). La empatía también puede usarse por elconvenenciero, incluyendo a los psicópatas, que infieren cómo alcanzarsus propias metas (Dutton 2012). Se ha encontrado que la cercanía emo-cional con alguien que es egoísta o deshonesto lleva a la gente a ser egoístay deshonesta (Gino, et al. 2012). La lealtad sesgada es causa de que loscientíficos forenses presenten sus hallazgos al equipo que creen que loscontrató (National Research Council 2009). [De hecho, la confiabilidad detodo tipo de evidencia de la ciencia forense, que incluye de maneraostensible técnicas tales como la clasificación de ADN y el análisis de huellasdigitales han sido cuestionada (Barton 2010).] Los jueces, que en su mayo-ría son abogados, favorecen el sistema legal en sus decisiones, y estapreferencia tiene consecuencias de hondo calado y efectos nocivos en laley americana (Murrie, Boccaccini, Guarnera, y Rufino, en prensa).

Ir siguiendo la corriente de manera silenciosa —al negarse a denunciarsobre el comportamiento criminal de manera objetiva, por ejemplo—también puede ser a veces una forma de altruismo patológico que vienede nuestros sentimientos de empatía. En otras palabras, nuestros senti-mientos de altruismo y empatía con frecuencia no son, de manera autén-tica, para la persona o el grupo que en apariencia ayudamos sino quesuelen tratarse de nosotros. En ocasiones, se relacionan con el dolor quepodríamos sentir al ser relegados por pensar o actuar en forma diferente.O bien se relacionan con la construcción de nuestra reputación —desea-mos ser percibidos en público como altruistas, aun cuando nuestros es-fuerzos no sean en verdad altruistas, para recibir los beneficios delprestigio de una reciprocidad indirecta. (De manera notoria, los juradosson magnánimos con el dinero de otras personas.) Alguien podría decirque una vez que el egoísmo está involucrado, el resultado deja de seraltruismo, por lo tanto, no hay tal cosa como altruismo patológico. Sinembargo, tal interpretación podría significar también que no existe el


altruismo, porque el circuito de recompensas parece ser una determinantedel comportamiento altruista.

Como ha demostrado el trabajo del ganador del premio Nobel, DanielKahneman, de Jonathan Haidt y otros, los humanos poseen procesosintuitivos racionales tanto lentos como rápidos (Haidt 2012; Kahneman2011; Cushman F, et al. 2010). Las intuiciones van primero y el razonamien-to las sigue para apoyarlas (Haidt 2001; Zajonc 1980). La empatía estamanejada por procesos rápidos. Solemos hacer juicios apresurados comoresultado de la empatía y nociones superficiales [relacionada con las“heurísticas morales” descritas por Sunstain (Sunstein 2005)]. Entonces,como exploraron a profundidad Kahneman y Hadt, somos expertos enjustificar decisiones basadas en la emoción, con racionalidad fallida, Eins-tellung; la inhabilidad para ver otra solución una vez que la solución iniciales prefijada en la mente, significa que el acercamiento que de manerasuperficial es útil se vuelve refinado y, luego, se refuerza por razonamientomotivado, exposición selectiva, perseverancia de creencia, y un exceso deconfianza (Mercier y Sperber 2011), junto con heurísticas morales como lasque involucran el sesgo de omisión e indignación (Sunstein 2005).

No obstante, de manera sorprendente un individuo puede no advertirrespecto de las consecuencias de estos efectos que se entretejen como laconsecuencia del “sesgo de punto ciego” (Pronin y Kugler 2007). Al res-pecto, una oleada inicial, el juicio de sentido común sobre lo que parececorrecto al ayudar a otros puede cuajarse en breve en una certeza formi-dable sin la consideración de hechos relevantes. Como señalaran Merciery Sperber, “existe evidencia considerable de que cuando el razonamientose aplica a conclusiones de inferencias intuitivas, tiende a racionalizarlasen vez de corregirlas... el razonamiento lleva a la gente no hacia las mejoresdecisiones sino a las decisiones que son más fáciles de justificar.” (Merciery Sperber 2011). La inteligencia no es la salvaguarda respecto de estosproblemas de confirmación relacionados con el sesgo. Gente muy inteli-gente, por ejemplo, no razona por ello de manera más imparcial y absoluta,y sólo son capaces de presentar argumentos de sus propias creencias(Perkins, Farady y Bushey 1991). Como indicó Mark Lilla de Columbia:“Los profesores distinguidos, los poetas dotados, y los periodistas desta-cados reunieron sus talentos para convencer a todo el que quisiera escu-char de que los tiranos modernos eran liberadores y de que sus crímenesdesmesurados eran nobles, cuando se les ve desde la perspectiva apropia-da. Cualquiera que se eche encima el registro honesto de la historiaintelectual del Europa en el siglo XX necesita un buen estómago” (Lilla2003). De hecho, el combate del sesgo de confirmación extremo ha sidodenominado uno de las prioridades más apremiantes de la investigaciónpsicológica (Lilienfeld, Ammirati y Landfield 2009).


Algunas veces es apropiado apagar o distanciarse de los sentimientosde empatía, y parece que tal distanciamiento emocional puede aprenderse—volverse desapasionado— y es normal en ciertas condiciones, tal comoun cirujano al operar. De hecho, muchos hospitales tienen normas queimpiden que los cirujanos realicen operaciones a familiares, una circuns-tancia en la que sería más difícil mantener una actitud desapasionada.

En psicología, la falta de conciencia de las limitaciones y compensacio-nes sobre la empatía ha devenido en el propio proceso terapéutico. Losviejos terapeutas recuerdan dichos como “la empatía vence a la terapia”(Friedman 2008), pero tales actitudes se desvanecieron mientras los psicó-logos cada vez más pusieron una prima en el cuidado empático duranteen el proceso terapéutico. En la misma línea, en el campo de la enfermería,la importancia de la empatía y de la compasión por los pacientes se enfatizade manera tan constante que sería razonable explorar la posibilidad deuna relación causal entre el enfoque unilateral en el cuidado y el severoproblema de agotamiento entre los enfermeros (Kowalski, et al. 2010).

Los trabajadores de los servicios de salud no reciben instrucción sobrelos peligros de la empatía excesiva e inapropiada, y en consecuencia, unproceso de deshumanización se despliega (Haque y Waytz 2012). Unapoyo incondicional de la empatía y el altruismo hacen el asunto tan difícilpara algunos miembros de la sociedad en general que ha surgido unacontracultura de literatura popular y de grupos de soporte que involucranla codependencia. Sin embargo, tales acercamientos adolecen de mérito yrigor científico (McGrath y Oakley 2012). Es claro que sin el apoyo de laciencia, es imposible conducir las costumbres de la sociedad hacia unacomprensión más matizada del altruismo y la empatía que al final puedebeneficiar a todos.

IMPLICACIONES AMPLIADASHay implicaciones más amplias relacionadas con estos problemas, demanera particular, en lo que se refiere a los aspectos de la política de laempresa científica. El buen gobierno es una fundación de las sociedades agran escala; los programas gubernamentales están diseñados para mini-mizar una variedad de problemas sociales. Aunque de manera virtual cadaprograma tiene sus críticas, los programas bien diseñados pueden serefectivos para mejorar la vida de las personas con pocas compensacionesnegativas. A pesar de ello, desde una perspectiva basada en la ciencia,algunos programas son muy problemáticos, a menudo como resultado denociones superficiales sobre lo que es beneficioso para otros por parte desus diseñadores o de sus implementadotes, asociado con una falta deresponsabilidad por llevar un seguimiento de los fracasos del programa(Sowell 2012).


En estas empresas patológicamente altruistas, el sesgo de confirmación,la descalificación, el razonamiento motivado y la certeza egocéntica de quenuestro acercamiento es el mejor —en pocas palabras los sesgos usualesque subyacen a las patologías del altruismo— parecen jugar un papelimportante. Por ejemplo, el embarazo adolescente ha recibido atenciónsustancial en años recientes. Las adolescentes en los Estados Unidos seembarazan, contraen enfermedades de transmisión sexual, y tienen abor-tos con mayor incidencia que la mayoría de las adolescentes en paísesindustrializados. A pesar de ello, acercamientos probados de maneracientífica para reducir el embarazo adolescente suelen ignorarse. Comonotara el psicólogo Timothy Wilson al sintetizar los esfuerzos problemáti-cos de esta área: “El hecho de que los creadores de políticas aprendieronmuy poco de la investigaciones anteriores —a un enorme costo humanoy financiero— lo hace más inconcebible por ser una historia tan familiar.Con mucha frecuencia, los creadores de políticas cuando deciden cómoresolver un problema social y conductual siguen el sentido común en vezde los datos científicos” (Wilson 2011). En otras palabras los creadores depolíticas y sus partidarios, están moldeados por sesgos cognitivos cohesi-vos relacionados con sus intenciones de ayudar a otros.

En otra área, veamos las aparentes buenas intenciones de las políticasgubernamentales que promovieron la propiedad de vivienda, una metabeneficiosa que estabiliza comunidades familias y comunidades. Las em-presas patrocinadas por el gobierno, Freddi Mac y Fannie Mae, permitie-ron que individuos menos que calificados recibieran préstamos para vivienday animaron a deudores más calificados a extralimitarse. Las típicas consi-deraciones de riesgo y recompensa se marginaron por un apoyo implícitodel gobierno (Acharya, Richardson, Van Nieuwerburgh y White 2011). Elgobierno usó estas agencias para promover metas sociales sin darse cuentadel riesgo y el costo. Cuando las condiciones económicas flaquearon,muchos perdieron sus casas o se encontraron con propiedades que valíanmucho menos lo que se tuvo que pagar por ellas. En ese momento lapolítica gubernamental, transfirió el costo de este “altruismo” al públicopara pagar a los bancos que entonces tenían préstamos hipotecarios bur-satilizados. Para aquellos que se preocuparon por ayudar a los necesitadosen este país, o para aquellos objetaron sobre el rescate corporativo concostos de un millón de millones de dólares pusieron de relieve la necesidadinmediata de una planeación informada de manera científica y una reva-luación basada en evidencia. La preocupación principal aquí es que lasintenciones altruistas jugaron un papel crítico en el desarrollo y en losucedido por la burbuja de la vivienda de los Estados Unidos que, en turno,tuvo un enorme impacto en al la economía del país. Esta historia recienteenfatiza la importancia de estudiar no sólo el altruismo sino también sussesgos y sus consecuencias.


Se han proporcionado dos millones de millones de ayuda exterior paraÁfrica en los últimos cincuenta años. Como lo ha narrado el anterioreconomista y consultor del Banco Mundial, Dambisa Moyo, nativo deZambia, tal ayuda tiene consecuencias lametables en una gran variedadde ámbitos, en el apoyo del despotismo y en el aumento de la corrupcióny un sentido de dependencia entre los africanos (Moyo 2009). En algunoscasos, el dinero es responsable de un daño extraordinario de maneradirecta (Easterly 2006; Moyo 2009). El experimentado experto en ayudainternacional, Ernesto Sirollei, hace eco a muchos que notan que muchaayuda occidental surge de un paternalismo y una condescendencia narci-sista. Aquí vemos todavía otra situación donde las nociones preconcebidasdel altruismo hacen más difícil concentrarse y reaccionar a indicacionessuministradas por los datos. Observar el comportamiento altruista comofuente de influencias, tanto positivas como negativas, puede arrojar unmarco para comprender mejor una variedad de cambios complejos. Porejemplo, uno de los problemas nacionales más importantes de nuestrotiempo, como se señaló en la publicación Choosing the Nations Fiscal Futurede la National Academy Press, es el inminente déficit federal (NationalResearch Council and National Academy of Public Administration 2010).Cicerone, presidente de la National Academy of Science, Jeniffer Dorn, Pre-sident and Chief Executive Officer of the National Academy of Public Adminis-tration, escribieron en conjunto: “Mucho está en peligro si como nación nolidiamos de inmediato y de manera sabia con los cambios para poner elpresupuesto federal en un rumbo sostenible; todos nosotros encontrare-mos que las metas públicas están en riesgo.

¿Cómo esas políticas presupuestales surgen y continúan? Podría decir-se, que su establecimiento y crecimiento fueron cultivado de maneraamplia por la cultura judeocristiana cuyos valores y procesos educativosrelacionados con el altruismo y la empatía. [Las culturas conceptualizanla empatía, el altruismo, y valores asociados de manera diferente (Haidt2012; Traphagan 2012).] En esta perspectiva cultural, las intenciones al-truistas y empáticas suelen verse como positivas de manera monolítica,casi como cualidades sagradas con compensaciones insignificantes, auncuando la empatía sea beneficiosa de manera genuina o el resultado de lasintenciones altruistas son verdaderamente altruistas; como dice el dicho“la intención es lo que cuenta”, al descalificar la consecuencia negativa delaltruismo.

Un sesgo que apoya la declaración de esfuerzos altruistas parece habercontribuido no sólo a una plétora de aflicciones económicas, sino tambiéna un registro continuo de dificultades en las ciencias sociales, dondeprogramas, teorías, y terapias con propósito altruista —de manera parti-cular aquellas que coinciden con nociones de ayuda “obviamente benefi-ciosas”— no parecen recibir un cuidadoso escrutinio científico como los


programas bien intencionados menos obvios (Wilson 2011; Wright y Cum-mings, 2005; Cole 2001). Esta falta de aprecio se ha visto en áreas deimportancia vital, tales como la mitigación del desorden de estrés postrau-mático, la reducción de violencia familiar, la eliminación del prejuicioracial, la reducción de diferencias sexuales en las matemáticas, y la reduc-ción de los problemas de comportamiento adolescente y el uso de drogas(Kalev, Dobbin yKelly 2006; Petrosino, Turpin-Petrosino y Buehler 2003;Petrosino, Turpin-Petrosino y Finckenauer 2000; Lilienfeld 2007; Eidelsony Soldz 2012; Sander yTaylor 2012; Mills 2008; Stoet y Geary 2012). En unejemplo, una terapia denominada “reporte de estrés incidental crítico”(critical incident stress debriefing), fue implementado a lo largo y ancho delos Estados Unidos para reducir el desorden de estrés postraumático, auncuando este costoso programa no sólo no sirvió, sino, de hecho, algunasveces empeoraba el mismo estrés que intentaba resolver (Lilienfeld 2007).

Acercamientos bienintencionados pero no científicos dirigidos a la ayu-da altruista pueden tener el efecto inconsciente de asegurar que los bene-ficios de la ciencia y su método se mantengan alejados de los quienesnecesitan más la ayuda. En el análisis final, es claro que cuando losesfuerzos altruistas en la ciencia se presentan como muy alejados, sevuelve muy fácil silenciar la crítica racional (Traphagan 2012; Mills 2008;Straus 2007; Straus 2008; Straus 2009; Sunstein 2009; Sommers 1995; Som-mers). Pocos desean soportar la crítica conducida de manera pobre, la“ciencia” muy subjetiva que afirma ayudar o que, de hecho, se atreve acuestionar las bases de paradigmas científicos problemáticos que surgen,en parte, de buenas intenciones. Edward O. Wilson justo entró en esadinámica con la publicación de su Sociobiologia, como también lo hizoJudith Rich Harris con The Nature Assumption y Napoleón Chagnon consus estudios de los índices de violencia entre los Yanomamö del Amazonas(Chagnon 2013; Pinker 2002; Dreger 2011). El objeto de una teoría científicaes una cosa, pero el objeto de una teoría que conecta de manera tenue consentimientos de moralidad es una cosa muy diferente. Una vez que lamoralidad juega un papel, hasta el nivel más subliminal, los sesgos cogni-tivos del altruismo y sus patologías pueden meterse en el juego. Quizáspor esa razón, disciplinas académicas distintas y temas específicos alinterior de esas disciplinas muestran requerimientos diferenciales para elrigor. En disciplinas relacionadas con ayudar a la gente (las cuales abarcanun sorprendente y amplio conjunto de temas de ciencia dura), los cientí-ficos que dan tratamiento diferencial a los hallazgos que se obtienen de lossesgos del altruismo pueden desviarlos hacia una aparente ciencia objetiva(Margolis1993). Como notó Robert Trivers: “Parece obvio que mientrasmás social sea el contenido de una disciplina, espacialmente humano,mayor serán los sesgos debido al autoengaño y mayor la dilación del áreacomparado con las disciplinas menos sociales” (Trivers 2011).


Una de las características más valiosas de la ciencia es que, a pesar de laobvia imperfección de los sesgos en científicos que de manera visible sonobjetivos, proveen un mecanismo potencial para librar tales sesgos. Almismo tiempo, el sesgo altruista puede ser el más pernicioso y difícil deerradicar en la ciencia porque involucra un examen imparcial de gruposde científicos con aparente raciocino objetivo que se convierte en sagrado.[Los sesgos y los sistemas de creencias pueden tener un sentido de sagra-dos, aun cuando no son religiones formales (Haidt 2012).]

Como se dijo arriba, muchos programas gubernamentales son, de he-cho, benéficos, y a algunos no se les puede poner precio, porque permitenque la población en su totalidad tenga vidas con significado al estarapoyadas por una red para las dificultades inevitables de la vida. A pesarde ello, la publicación Choosing the Nations Fiscal Future de la NationalAcademy Press documenta sobre el hecho de que el déficit federal se acercade manera clara a una crisis. En otras palabras, como resultado de diversasdecisiones individuales, muchas de las cuales se basaron en intencionesmuy reales de ayudar a otros, todos están en riesgo de daños serios. Talcrisis puede surgir no como una tragedia comunal, sino como una tragediade altruismo. En grupos sociales pequeños, que caracterizan buena partede la historia humana, el sesgo altruista y las patologías del altruismopodrían haber tenido pocos medios para extender su amplia influencia.En tiempos modernos, con el potencial alcance masivo de algunos indivi-duos o de grupos poderosos, que suelen tener poca o ninguna responsa-bilidad sobre máximos fracasos programáticos o por otros efectos nocivos,las patologías del altruismo pueden adquirir una importancia enorme. Esrazonable, apoyar el cambio del paradigma cultural y científico, y prepararel terreno para que se vuelva aceptable y hasta esperable, en términosculturales, que uno deba intentar cuantificar de manera objetiva supuestasdemandas de altruismo. En particular, este cambio de paradigma es im-portante con relación a las compensaciones presupuestales y la planeaciónde aspectos relevantes de gobierno efectivo que promueve un comporta-miento cooperativo.

La realidad, como se aclara en las afirmaciones conjuntas de los presi-dentes de la National Academy of Sciences y de la National Academy of PublicAdministration, de que a menos que este tipo de consideraciones se hagande manera expedita, cortes extraordinarios tienen que hacerse en losprogramas más genuinamente beneficiosos (National Research Counciland National Academy of Public Administration 2010). Un público votanteque es animado a seguir una heurística para ayudar a todos en el cortoplazo basada en la emoción, en el “sentirse bien”, es un público votanteque tomará decisiones precarias de largo plazo con facilidad.


HACIA UN MARCO CONCEPTUALComo bien saben los científicos y los ingenieros, “todos los modelos estánmal, pero algunos son útiles” (Trivers1971). La perspectiva está incrustadaen cualquier modelo, esto es, el marco que percibe cualquier desarrollador.En el pasado, el altruismo (o la cooperación) se ha concebido y modelado,en general, como inscrito en un continuum que va de existir a no existir,mucho como el concepto de eusociabilidad (cuyo opuesto es la asociali-dad, esto es, ninguna tendencia de agrupamiento o socialización). (“Aso-cial” puede considerarse en algunas concepciones como ser “egoista” o“interesado”.) Recientemente, el altruismo se ha concebido en un conti-nuum positivo-negativo, donde el altruismo negativo involucra intencio-nes malévolas, maquievelismo, y psicopatía (Baron-Cohen 2012).

Aunque el altruismo puede enmarcarse en una tercera forma, en uncontinuum positivo-negativo, donde el altruismo negativo es un altruismocon consecuencias antiéticas, i.e., un altruismo patológico. Observar elaltruismo de esta manera proporciona conocimientos tanto para los rasgosde personas de la personalidad individual como para el modelado a granescala. Hay recompensas para todas las formas de altruismo supuestas, yal considerar el altruismo con aspectos negativos como positivos permiteque uno considere con más cuidado consideraciones de a quién se ayuda(el beneficiario) y a quién se daña (la víctima). Algunas veces se ayuda ose daña al mismo individuo o grupo. El altruismo parroquial —combina-ción de altruismo de camarilla y de hostilidad hacia los que no pertenecena ella— es altruismo positivo dentro de un grupo, pero negativo para elotro. Impuestos altos, por ejemplo, pueden considerarse como altruismopositivo por un grupo y como negativo para otro.

Debe apuntarse que estas concepciones, en principio, formulan el pro-blema, en términos del proveedor del altruismo y tensan la responsabili-dad, entre otras cosas, de la empatía y la identificación. Es posible formularel altruismo también como un proceso dinámico en parte controlado porquien busca el altruismo (Halabi y Nadler 2009). Más aún, los derechos dequien busca el altruismo, pueden ser beneficiosos de manera objetiva (porejemplo, becas deseadas por un buen estudiante) o dañinas (por ejemplo,el alcohol que desea un alcoholico). En otros casos, quien busca el altruismopuede desear, en forma aparente, actos altruistas infinitesimales que, alfinal, juegan el papel de resultados negativos a largo plazo, como se havisto en calificaciones mayores o en promociones. Jean Twegen y su grupode investigadores han apuntado hacia un crecimiento sustancial en elnarcisismo en la población a lo largo de las décadas anteriores. “Lastendencias de una autoimagen positiva se correlacionan con inflación decalificaciones... pero no se explican a través de cambios en desempeñoobjetivo” (Twenge, Campbell y Gentile 2012; Twenge, et al. 2008. Tambiénpuede darse el caso de que la ayuda real de quienes buscan o la esperan,


como con Münchcausen en línea (en la que los usuarios de Internet fingenvarios males para atraer la atención), involucra algo completamente dife-rente de lo que se desea.

Las investigaciones sugieren que aquellos involucrado en transaccionesaltruistas se benefician de ellas de manera diferencial, y el egoísmo puedejugar un papel sorprendente. Por ejemplo, niños sensibles pueden tenermejores resultados si se comportan de manera egoísta en algunos casos.Sin embargo, como demostró el trabajo de Twenge, otros niños parecentener expectativas poco realistas cuando se alientan consideraciones egoís-tas. Así, surge la pregunta: ¿cuándo y para quién el comportamientoegoísta es benéfico o dañino?, ¿cuándo la relación entre egoísmo y altruis-mo? y —más importante para nuestros propósitos—, ¿cuál es la relacióncon las patologías del altruismo? Para ir más lejos, ¿cómo estudiamos estosproblemas de manera científica sin que intervengan nuestros juicios ynuestra rectitud moral que guía lo que estamos seguros ayuda a los otros,y atender en cambio a lo que los hechos revelan?

Podemos encontrar claves de cómo proceder al examinar una posibleteoría, si asignamos valores diferentes a los resultados, dependiendo de sihay ganancias o pérdidas. Las pérdidas hacen más daño que las gananciasdel “sentirse bien”. Con el sesgo altruista, parece que la gente asignavalores a resultados que se basan en su estimado moral subyacente. Unejemplo de tal sesgo altruista se observó en sujetos a quienes les dieronuna sugerencia posthipnótica para tener una sensación súbita de disgusto(una parte íntima de un juicio moral) mientras escuchaban una palabraarbitraria particular. El juicio moral —esa sensación de que algo es o noútil para otros— sería más severo por la presencia de la palabra arbitraria(Wheatley y Haidt 2005). Los investigadores se sorprendieron al encontrarque aun en una situación controlada, en la que no había un asunto moral,las palabras arbitrarias causaron que algunos sujetos hicieran más juiciosmorales negativos; después, los sujetos confabularon sus historias paraexplicar su comportamiento. Se han mostrado muchos factores que in-fluencian el juicio moral a un nivel subconsciente (Haidt 2012). Parece quecuando una persona intenta de manera racional (al usar el sistema “lento”)cómo calcular la utilidad de algo, él o ella ya tiene un proceso cognitivo depensamiento que juzga “rápido” para ser moralmente beneficioso; losjuicios distorsionados se hacen de inflar los buenos resultados y de desin-flar los malos. De manera análoga, uno puede imaginar que si la malevo-lencia era la meta, como con intenciones defectuosas por un miembro delgrupo hacia uno que no lo es, los beneficios serán desinflados y los dañosinflados.


UN CAMINO HACIA DELANTE

Investigaciones a escala personalLas patologías que surgen del altruismo pueden estudiarse a nivel indivi-dual. Por ejemplo, muchos errores de juicio que se citaron en la extensalista con referencia en Brin (2012), podrían resultar en el sesgo altruista oel sesgo altruismo podría estar en el fondo y ayudar a guiar esos erroresde juicio. Respecto de esto, ¿el cerebro usa una simple heurística moralprofunda de “bien hecho” que guía el proceso de pensamiento “racional”hacia una conclusión inevitable como en el efecto de lealtad?, ¿tal heurís-tica puede verse como una firma característica en la imagenología médi-ca?, ¿la habilidad de los individuos para influenciar su heurística moralvaría?, ¿algunos individuos son adictos de sus sentimientos de supe-rioridad moral?, ¿qué efecto de variación tiene la cultura en diferentesheurísticas morales individuales? En una nota al margen, parece que elsesgo altruista, como muchos sesgos, es un fenómeno de franjas de con-ciencia jaimesiano, más que como un sentimiento de familiaridad. Parececrecer o relacionarse con ese poco estudiado sentido de exactitud decerteza —un sentimiento en la punta de la lengua que se construye en unared de sesgos, influencias y percepciones de que una cosa es benéfica,mientras que otra no (Brin 2012; Burton 2012; Mangan). La santurroneríay la patología de la certeza casi no han recibido énfasis en la investigación(Brin 2012; Burton 2012).

El narcisismo, una de las personalidades que se hereda de manera másenfática, ha sido rechazada de manera similar. El narcisismo es concomi-tante con muchas de los desórdenes de personalidades más problemáticos,y con el desorden bipolar. Por ello es una sorpresa saber que casi no hayestudios de imagenología de la ciencia dura que se enfoquen en el narci-sismo, aunque otros síndromes, como los aspectos positivos de la empatíaque se han investigado con interés (Allen, et al. 2011; Garrity, et al. 2007;Zaki y Ochsner 2012). El narcisismo, en otras palabras, merece la preferen-cia en la investigación imagenológica.

De forma similar, el vital tema de la codependencia no ha sido investi-gada por la ciencia dura y se le ha dejado la “investigación” a aquellos conlimitada o nula cualificación para la investigación científica (McGrath yOakley 2012). Una indicación de la necesidad popular y un interés en estaárea es que un solo libro, Codependent no More, ha vendido más de cincomillones de copias a lo largo de varias décadas. Es razonable preguntarsesi la falta de investigación científica que involucra la codependencia,puede relacionarse con el hecho de que hay una fuerte tendencia contrael estudio de consecuencias negativas de la empatía. De este modo, lacodependencia como el narcisismo, podrían ser áreas importantes deinvestigación para el esclarecimiento de las patologías del altruismo.


Estudios a escala ampliaA una escala más grande, casi cualquier modelo o proyección basada enlos datos en cualquier disciplina o empresa gubernamental, que aun demanera indirecta impacte un área de legitimidad o de moralidad, o quecontenga un significado potencial para el sesgo disciplinar, puede anali-zarse para ver qué tan bien, en realidad, se ha desempeñado en el contextodel despliegue de datos del mundo real. El desempeño inesperado delmodelo o de la proyección podría ser un indicador de sesgo altruista, y sepodría cuantificar cuándo, dónde, cómo y qué alcance tuvo. Por ejemplo,un mejor entendimiento del sesgo altruista en el análisis de datos y deldesarrollo e implementación del programa provee conocimientos respec-to de una gran variedad de fenómenos, en los que se incluyen los valoresinflados de manera artificial de las burbujas económicas o de medicionesestadísticas inadecuadas (por ejemplo, aquellas que involucran el creci-miento del desempleo) que puede levantar los efectos de los esfuerzosbienintencionados. Por consiguiente, los conceptos del altruismo patoló-gico pueden servir un propósito normativo, ayudándonos a crear mejorespolíticas. El conocimiento de cómo el sesgo altruista distorsiona la inves-tigación científica objetiva puede y debe ser considerado un factor deconfusión al desarrollar modelos formales.

Debe notarse, sin embargo, que aquellos que posee un sesgo altruistadebían enfáticamente a objetar sobre el concepto mismo de sesgo patoló-gico (Pronin, Lin y Ross 2002). La investigación ha mostrado la claraimposibilidad de estudiar a individuos prejuiciados usando acercamientosracionales, sin importar su nivel educativo o de inteligencia; tales intentospueden equipararse con lograr la cuadratura del círculo (Perkins, Faradyy Bushey 1991; Lilienfeld, Ammirati y Landfiel 2009).

En otro sentido, los investigadores que están fuera de una disciplina, yasí están investidos en las teorías de ese dominio, podrían iniciar estudiospara determinar si la estadística insuficiente, las aseveraciones exageradas,la elaboración de conclusiones equivocadas de otros trabajos, o usar losdatos de manera selectiva para confirmar hipótesis podrían diferir entreestudios que relacionan sesgos disciplinares o aspectos morales (muchostemas de la ciencia dura, al final, impactan asuntos de moral profunda)versus aquellos que no lo hacen. Con disciplinas científicas, la aparienciade firmar peticiones para hacer cumplir las normas del grupo podríausarse como indicador de patologías del altruismo; tales peticiones, noobstante, podrían sin intención comunicar información involuntaria sobrela salud de una disciplina. ¿Disciplinas enteras están perfiladas por traba-jos que no se envían debido a un miedo legítimo de ser rechazados? ComoSantiago Ramón y Cajal, el padre de las neurociencias modernas, conperspicacia escribió: “la buena voluntad de los científicos es usualmentetan paradójica que están más complacidos por la defensa de un error obvio


que se ha difundido ampliamente que por establecimiento de nuevoshechos” (Ramón y Cajal 1937). Estos pensamientos tuvieron su eco recien-temente, como era de esperarse, en un trabajo controversial de JohnIonnidis que señalaba el sorprendente y alto índice de hallazgos falsos enla investigación. Ionnidis destacó que “para muchos campos de investiga-ción, las afirmaciones sobre hallazgos en la investigación con frecuenciapueden ser simplemente mediciones precisas del sesgo dominante” (Ioan-nidis 2005). ¿Se pueden cuantificar los sesgos disciplinares, tal vez enestudios propuestos por grupos interdisciplinarios (que incluyan no aca-démicos) de manera amplia desde fuera de la pregunta de la disciplina?Pensar en grupo al interior de las disciplinas, en particular respecto dediferentes estándares editoriales de pruebas requeridas para los estudiosque no sostienen un paradigma moral subyacente, sería particularmenterico, y un área de estudio provocativa.

Lilienfeld señala hacia un tratamiento psicológico que “puede producirdaño a los parientes y familiares de los clientes, además, o en vez de a lospropios clientes. Por ejemplo, algunos tratamientos que de otra maneraserían inocuos o hasta efectivos con los clientes podrían producir un riesgointensificado de abuso por imputaciones falsas contra los miembros de lafamilia” (Lilienfeld 2007). ¿Es posible que algunos esfuerzos de defensa yjusticia social resulten en los mismos tipos de efectos perniciosos en unaescala social, para que los esfuerzos para construir cooperación en su lugarla inhiban? No solemos saber, porque los abogados bienintencionados hanhecho que esas preguntas se vuelvan tabú. Enmarcar los problemas enforma de patología del altruismo y de sesgo altruista forma un mecanismopara romper el tabú para hacer estudios desapasionados de cuándo ayu-dar es en verdad ayudar y cuándo es contribuir a un daño inadvertido.

Los estudios forenses sobre el sesgo de alianza (Murrie, Boccaccini,Guarnera y Rufino K, en prensa) probablemente podrían informar a lasdisciplinas académicas sobre cómo examinar los efectos del sesgo altruista,tanto al interior como al exterior de la academia y, de hecho, respecto dela gran academia en sí misma. Con referencia a lo último, parece que laacademia está alcanzando múltiples crisis, que con frecuencia surgen deesfuerzos bienintencionados; tales crisis incluyen gigantismo administra-tiva, colegiaturas que han superado, por mucho, la inflación, y estudiantesa quienes se dejan académicamente a la deriva (Arum y Roksa 2010).

Pasos potenciales para encarar el sesgo altruista en disciplinas académicas y en la empresa científicaHay pasos activos que podrían tomarse para prevenir el potencial para elsesgo altruista al interior de la empresa científica. En todos los procesos derevistas de importancia, por ejemplo, paneles de revisores (e.g., psicólogoscognitivos y neurocientíficos que revisan los trabajos de psicología social)


podría convertirse en una práctica cotidiana (Montefiore 2004). Los pro-gramas doctorales hacen mayor énfasis en el método científico y en el usocuidadoso de la estadística para que los estudiantes graduados, quienesserán futuros revisores de publicaciones periódicas, puedan aprender adetectar trabajos problemáticos y puedan conducir sus propias investiga-ciones sin orientaciones problemáticas. Los muchos aspectos del sesgoaltruista y también de los problemas y beneficios de la empatía pueden serdiscutidos y enfatizados mucho más ampliamente en libros de texto,empezando incluso desde la educación media superior y en los primerosaños de universidad. Las disciplinas involucradas de manera importanteen la defensa social, cuyas primeras metas implican el beneficio de otros,deberían estar entre las primeras en tener interés de incorporar estosconceptos y acercamientos en su investigación y en sus programas deentrenamientos, en sus esfuerzos editoriales, y en sus libros de texto

CONCLUSIONESLa ciencia ha invertido un extraordinario esfuerzo en estudiar los aspectosútiles del altruismo, y este énfasis ayudó a hacer reales los beneficios delaltruismo entre la población en general. Sin embargo, si la ciencia está, alfinal, para servir como una empresa altruista, entonces la ciencia debeexaminar no sólo lo bueno, sino también lo malo que pueda surgir denuestros sentimientos altruistas y de cuidado empático por otros. Paraapoyar esta idea, es importante notar que durante el siglo XX se dio muertea decenas de millones de individuos bajo regímenes despóticos que sur-gieron para mantenerse a través de apelaciones al altruismo (Montefiore2004; Chang y Halliday 2005; Waite 1977; Short 2004; Li 1994). En otraspalabras, la historia del altruismo patológico no es un brote menor eintrascendental del estudio del autismo, sino, más bien, un tema públicode importancia científica y urgencia acuciante.

AGRADECIMIENTOS. La autora agradece a Philip Oakley y Joseph Carroll porlas largas discusiones, y a Amy Alkon, Gary Barber, Augustine Brannigan,Bernard Berofsky, Kenny Felder, David C. Geary, Joachim Krueger, HugoMercier, Karol Pessin, Sally Satel, John Traphagan, and Carolyn Zahn-Waxlerpor sus convincentes sugerencias. Las sugerencias del editor anónimo y de losrevisores también fueron beneficiosas.Traducción de Mercedes Tapia.



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COMPORTAMIENTOS RELACIONADOS CON LA JUSTICIA

Y LA EQUIDADEN PRIMATES NO HUMANOS

SARAH F. BROSNAN

ABSTRACT. A distinctive feature across human societies is our interest in justice andfairness. People will sometimes invest in extremely costly behavior to achieve fairoutcomes for themselves and others. Why do people care so much about justice? Oneway to address this is comparatively, exploring behaviors related to justice and fairnessin other species. In this paper, I review work exploring responses to inequity, prosocialbehavior, and other relevant behaviors in nonhuman primates in an effort to understandboth the potential evolutionary function of these behaviors and the social and ecologicalreasons for the individual differences in behavior. I also consider how these behaviorsrelate to human behavior, particularly in the case of experimental studies using gamesderived from experimental economics to compare nonhuman primates’ responses tothose of humans in similar experimental conditions. These results emphasize the impor-tance of a comparative approach to better understand the function and diversity ofhuman behavior.

KEYWORDS. Comparative economics, decision-making, game theory, behavioral phy-logeny, cooperation.

Un rasgo humano que al parecer nos separa como especie es nuestrointerés en el bienestar de los demás y de nosotros mismos (Eisenberg yMussen 1989; Henrich, et al. 2004). En ocasiones, a pesar del costo personalque implica, protestamos ante resultados que consideramos inequitativos,sin importar si nos afectan personalmente o aunque no tengan un impactodirecto en nuestras vidas. ¿Qué es lo que hace que la gente se comportede esta manera? Una posibilidad es que se puede atribuir a la cultura. Dehecho, solamente en inglés existe el concepto de fairness (que aquí se hatraducido como ’equidad’); otras lenguas han adoptado la palabra inglesa,lo que indica un amplio interés cultural en el concepto, aunque al mismotiempo, implica que el concepto no es ubicuo (Wilson 2012). Otra posibili-dad es que hayamos evolucionado para interesarnos en el bienestar de losdemás. Aunque hay claros beneficios vinculados con la eficacia biológica

Departamento de Psicología y Filosofía, Instituto de Neurociencia, Universidad Estatal de Georgia, Atlanta,GA 30302 / [email protected] / SFB escribió el artículo.


por la consideración del bienestar de uno mismo, hay también beneficios(aunque en un plazo mayor) por la consideración del bienestar de losdemás. Puede haber costos por ayudar a otro en el corto plazo, pero sitambién hay beneficios a largo plazo, ya sea a causa de interaccionescontinuas basadas en la reciprocidad, o de manera más indirecta, a causadel incremento en la reputación como una persona “equitativa”, entoncesla conducta puede ser seleccionada (Frank 1988). Si esta conducta haevolucionado deberíamos encontrar conductas similares, o precursoresconductuales, en otras especies. Las otras especies no mostrarán estaconducta de la misma manera que se observa en los humanos. Entre otrasrazones porque conductas relacionadas con la equidad y la justicia, talescomo la capacidad para compartir información sobre la conducta previade terceros, requieren lenguaje. No obstante, una pregunta importante esel grado al cual la justicia y la equidad han evolucionado de formassimilares de conductas en otras especies. Este abordaje evolucionista pro-vee una revelación en la comprensión de nuestra propia conducta.

En los humanos, el concepto de equidad está estrechamente relaciona-do con el de justicia. Para distinguirlos, la equidad involucra interaccionesvoluntarias con otros individuos, mientras que la justicia se impone porun tercer partido imparcial (Wilson 2012). Con base en estas definiciones,la mayor parte del trabajo experimental que se discute aquí se relacionacon la equidad, más que con la justicia, ya que los sujetos que se hanestudiado se involucran en interacciones y resultados en pugna. Fuera delcontexto experimental, las observaciones sugieren que hay intervencionesimparciales en las interacciones con los demás, lo cual indica que estasespecies tienen cierta sensibilidad a la justicia. Hay diversos aspectos de lajusticia y la equidad, donde se incluyen la distribución, lo procesal, elcastigo, la restauración, y demás. La mayor parte de los estudios experi-mentales con especies no humanas miden la respuesta de los sujetos endiferentes distribuciones de recompensas alimentarias y, por lo tanto,tienen que ver con la justicia distributiva y la equidad. En los humanos,dos mecanismos comunes de la distribución son el igualitarismo, en el cualtodos los individuos reciben el mismo resultado (p.ej., igualdad), y laequidad, en la cual los individuos reciben beneficios proporcionales a suinversión. Ambos son adecuados para ser estudiados en otras especies yson el rasgo más comúnmente manipulado en los ya mencionados estu-dios experimentales (p.ej., por medio de la alteración de la recompensacomparada con la de sus compañeros). Fuera del mundo experimental, losestudios de observación indican que los primates no humanos tambiénson sensibles a los aspectos no distributivos de la justicia y la equidad, talescomo el juicio sobre la pertinencia de la conducta de otro individuo, lo cualprovee un contexto más amplio en donde considerar la justicia y equidaden estas especies.


El estudio de la conducta de otras especies en estas situaciones nospermite elucidar la función evolutiva de la justicia y la equidad por mediode la exploración de conductas relacionadas, ya sea porque la conducta ensí misma es un componente de la justicia y la equidad o porque éstarepresenta un precursor de la conducta humana. El estudio de otrasespecies nos da información en dos caminos complementarios, a través dela homología y la convergencia. La homología sucede cuando una conduc-ta aparece en múltiples especies en tanto que esa conducta también estabapresente en el ancestro común. Esto señala cuándo en la historia filogené-tica del taxón el rasgo evolucionó. La convergencia se da cuando unaconducta evoluciona en múltiples especies como consecuencia de presio-nes selectivas comunes pero sin ascendencia compartida de un ancestrocomún. Las convergencias pueden en este caso ser particularmente infor-mativas cuando se estudia la función de una conducta ya que por mediode la comparación entre especies, pueden indicarnos qué rasgos se com-parten y las presiones sociales y ecológicas que pudieron ser seleccionadaspara esa conducta.

Mi interés en esta revisión es reunir los datos con respecto a las conduc-tas que se relacionan con la justicia y la equidad en especies de primatesno humanos (a partir de aquí, primates). Algunas observaciones handestacado las situaciones en que los primates actúan como si su conductaestuviera guiada por el interés en los resultados de los demás (de Waal1991). Hace una década, los primeros estudios experimentales surgierony se enfocaron en un aspecto de la justicia y la equidad: cómo respondíanlos sujetos cuando recibían menos que un compañero (Brosnan y de Waal2003; Brosnan, et al. 2005). Estos estudios utilizaron métodos derivados dela teoría de juegos y mostraron que, en condiciones experimentales en losque la inequidad entre dos individuos fue introducida, los sujetos respon-dieron negativamente a la inequidad cuando ésta se presentaba en sucontra. A partir de ese momento, esta tarea se ha extendido a catorceespecies, que incluyen diez especies de primates, lo cual permite unaamplia visión filogenética que proporciona una mirada a la función evo-lutiva de la inequidad (Brosnan 2011). Además, las respuestas a la inequi-dad han sido exploradas en contextos y situaciones específicas en cadaespecie (Brosnan, et al. 2006; de Waal y Berger 2000). Los resultadosdestacan la correlación entre la inequidad y la cooperación, al mismotiempo que enfatizan los factores socioecológicos que influenciaron laemergencia de la conducta relacionada con la justicia y la equidad. Estosanálisis comparativos comienzan a dar luz sobre los factores que podríanhaber llevado a la evolución de conductas relacionadas con la justicia y laequidad en humanos y otros primates.

BROSNAN / JUSTICIA EN PRIMATES / 251

CONDUCTAS RELACIONADASCON LA JUSTICIA Y LA EQUIDAD EN OTRAS ESPECIES

Una hipótesis para la evolución de la equidad es que el reconocimiento deinequidades ayudó a los individuos a cerciorase del valor de sus compa-ñeros en interacciones cooperativas (Brosnan 2011; Fehr y Schmidt 1999).Los individuos no deben continuar trabajando con otros si ellos no sebenefician, en la misma medida, por dicha relación. Si los resultados sonequitativos deben utilizarse como un valor representativo; si los resultadosde uno son deseados por el otro de manera rutinaria, entonces es probableque una interacción con otro compañero, incluso uno elegido al azar, llevea un resultado más benéfico. Esto conduce a un mecanismo de elección decompañero en donde los individuos prueban a otros compañeros cuandoellos experimentan altos niveles de inequidad en la interacción con loscompañeros o compañero en curso (Brosnan 2006). Nótese que los indivi-duos, por lo tanto, reconocen y responden a la inequidad sin comprenderpor qué lo están haciendo. Además, esto proporciona un beneficio inclusocuando los resultados de los individuos en la interacción menos ventajosason positivamente netos, ya que el aporte de la selección natural es unaganancia relativa y no absoluta.

Aunque esta hipótesis que vincula la inequidad con la cooperaciónemergió en el contexto humano, otras especies también cooperan entre sí,así que las conductas relacionadas con la inequidad pueden ocurrir enotras especies cooperativas. El abordaje comparativo es complicado. Pri-mero, las manifestaciones de justicia y equidad seguramente son diferen-tes en distintas especies, lo cual hace difícil para los experimentadoreshumanos el reconocimiento de conductas relevantes. Segundo, las espe-cies no humanas son también no verbales, con la doble implicación de queno podemos preguntarles sobre la motivación de sus conductas, comotampoco podemos preguntarles sobre los cambios que no se expresan deforma conductual. Por lo tanto, perderemos cualquier respuesta que notenga una manifestación conductual. En cuanto a resultados, los experi-mentos se concentran en la forma en que una especie actúa y no en lamanera en que los individuos de esa especie quieren actuar. Finalmente,la limitante en la medición de los cambios conductuales significa que losmétodos que usualmente se utilizan en los humanos difieren sustancial-mente de aquellos utilizados en otros primates, lo cual puede complicar elanálisis comparativo.

Hay dos abordajes en el trabajo comparativo relacionado con la justiciay la equidad. El primero es adaptar los métodos de la teoría de juegos paraexplorar la toma de decisiones en otras especies. La teoría de juegos es unaaproximación robusta que permite modelar la compleja toma de decisio-nes de forma experimental a partir de una serie de opciones cuidadosa-mente controladas, que pueden ser experimentalmente manipuladas para


explorar rigurosamente la conducta que interesa (Smith 1987). La ventajade la teoría de juegos para la investigación comparativa es que se concentraen opciones simples que permiten desentrañar el comportamiento com-plejo, lo que da lugar a la posibilidad de utilizar estas técnicas en unaamplia variedad de especies. Hay procedimientos que se diseñan que norequieren instrucciones verbales de ningún tipo y que pueden emplearsede la misma manera en humanos y en otras especies, lo que permitecomparaciones directas y análisis subsecuentes de resultados o mecanis-mos compartidos (Brosnan, et al., en dictamen). Aun cuando no podemosasumir que diferentes especies (o diferentes individuos dentro de unamisma especie) interpretan los mismos procedimientos de la misma ma-nera, si dichos procedimientos difieren entre especies, entonces nuncaseremos capaces de desentrañar si las diferencias resultantes en unaconducta se pueden atribuir a las diferencias específicas o a las diferenciasen el procedimiento. Una de las complicaciones de las aproximacionesexperimentales es que los humanos interactúan con un experimentadorde su misma especie, mientras que otras especies realizan dicha interac-ción con un experimentador de otra especie (un humano). Aunque esto esuna necesidad práctica, algunas especies no evolucionaron para interac-tuar con los humanos, por lo cual se necesitan controles (experimentales)muy cuidadosos para determinar si los sujetos no humanos evalúan susresultados de manera relativa a sus compañeros conespecíficos, y no alexperimentador o a otros aspectos del ambiente. Además, las aproxima-ciones experimentales son artificiales, y por ello es posible que perdamosde vista algunas situaciones en que la conducta relacionada con la justiciaocurre. A pesar de todo, las aproximaciones de la teoría de juegos tienenla ventaja de ser comparables con la experiencia humana y por eso sonindispensables para la investigación comparativa.

La segunda aproximación es la exploración de conductas que puedenrelacionarse con la justicia y la equidad en contextos específicos para cadaespecie. Aquí se incluyen los estudios de observación en los que la conduc-ta es observada en interacciones no controladas. Este abordaje tiene laventaja de ser el más natural, lo que conduce a probables conductasdistinguibles y a un mejor entendimiento de cómo la justicia y la equidadse manifiestan en las interacciones típicas de la especie. Por otro lado, dadoque estos estudios no requieren la manipulación de resultados y la medi-ción de las conductas subsecuentes del sujeto, existe la oportunidad deestudiar la justicia fuera del contexto de la recompensa alimenticia. Ladesventaja es que los resultados no son comparables entre especies, par-ticularmente si los métodos o los contextos en los que los individuosatienden a la inequidad difieren y las motivaciones conductuales subya-centes de los sujetos no se conocen. Lo ideal es combinar elementos deambos enfoques.


LA UTILIZACIÓN DE LA TEORÍA DE JUEGOS PARA EXPLORAR CONDUCTAS RELACIONADAS CON LA JUSTICIA

El Juego del UltimátumEn 1982, Werner Guth presentó el Juego del Ultimátum (JU), diseñado paraexplorar la equidad de las negociaciones entre humanos (Guth, et al. 1982)(Fig. 1). En este juego, un individuo, el que propone, se le da una cantidadfija y se le dice que lo distribuya entre su compañero o compañera y élmismo. Si el compañero, al que se le denomina ‘el que responde’, aceptala distribución, ambas partes reciben su dinero tal como se repartió, perosi el que responde rechaza la distribución, ninguna de las dos partes recibenada. Cientos de experimentos en las últimas tres décadas han mostradoque los humanos modernos occidentales distribuyen regularmente alre-dedor del 40 por ciento de la suma total para el que responde, y los queresponden regularmente rechazan cualquier oferta menor al 20 por cientode la distribución total (Camerer 2003). Las distribuciones son mayores queaquellas observadas en un juego similar, el Juego del Dictador (JD), en elque el que responde no tiene manera de rechazar la distribución del quepropone, lo cual indica que el que propone altera sus distribucionesdependiendo de la capacidad del que responde de influir o no en losresultados.

FIGURA 1. Diagrama esquemático del JU (Juego del Ultimátum).


El JU usualmente se usa para medir las preferencias de equidad, por elloes particularmente relevante para las consideraciones de justicia y equidaden otras especies. Hay dos estudios en chimpancés, ambos tomando encuenta una forma limitada del juego, en el que los que proponen eligenentre dos distribuciones prestablecidas. En ninguno de los dos casos, losque responden rechazaron las distribuciones, sin embargo, la conducta delos que proponen varió a lo largo de los experimentos. En el primero, losque proponen escogieron entre dos bandejas, cada una contenía alimentopara él y su compañero (ninguno de los chimpancés podía alcanzar elalimento de su compañero). Después de que el que propone elige unaopción, pone a la mano del que responde la bandeja correspondiente; elque responde puede elegir entre quedarse con ella o rechazarla, acercán-dola al que propone, lo que da lugar a que ambos puedan acceder a esadistribución. En este estudio, los que proponen eligieron consistentementela distribución más alta y los que responden aceptaron virtualmentecualquier oferta (Jensen, et al. 2007). No obstante, los que respondenaceptaron más de la mitad de las distribuciones que no tenían nada (p.ej.,ellos no recibieron nada), lo cual indica que probablemente no entendie-ron la tarea. Un estudio posterior mostró que los humanos que respondenrara vez eligen el rechazo en una situación similar (Smith y Silberberg2010), lo que indica que la desviación de la conducta registrada regular-mente en el JU podría atribuirse al diseño experimental.

En un estudio aún más reciente (Proctor, et al. 2013), los sujetos seentrenaron mostrándoles que una ficha representaba una división equita-tiva de 3/3 piezas a partir de seis pedazos de alimento, mientras que otraficha representaba una división inequitativa de 5/1 de las piezas de comidaa favor del que propone. Los que proponen podían elegir una de las fichasy pasarla al que responde, el cual después podía intercambiarla con elexperimentador (con la aceptación de la propuesta) o no (rechazándola).Las elecciones de los que proponen en el JU se compararon con aquellaselecciones en una condición tipo del JD en la que el que responde estabapresente en la interacción pero no tenía juego (los que proponen pasabanla ficha elegida directamente al experimentador). El procedimiento serepitió con niños emparejados con un individuo conocido de su guarderíapara asegurar que los humanos respondieran de manera similar a loschimpancés en este mismo procedimiento.

A pesar de que los que responden nunca rechazan la oferta, todos losque proponen entre los chimpancés cambiaron de preferir el arreglo másbeneficioso, la ficha 5/1 en la condición tipo del JD, a preferir el arregloequitativo de 3/3 en el JU. Lo que validó el procedimiento fue que los niñosrespondieron de la misma manera. Estos resultados difieren de los típicosresultados que se obtienen en el JU porque los niños y los chimpancésnunca rechazaron la oferta baja (5/1). Con todo, en el JU típico de los


humanos los que responden interactúan con compañeros anónimos, y elúnico recurso que tienen es el de rechazar la oferta. En este estudio, losque responden interactuaron con individuos de su mismo grupo social ytenían otras opciones además del rechazo, como el castigo o la amenazadel castigo, que es una forma menos costosa de protesta que rechazar unresultado positivo, aunque éste sea relativamente menor (Milinski 2013).De manera similar, en el típico JU los rechazos de los que proponendecrecen cuando se les dan otras opciones [p.ej.,, el que responde le puedeescribir una nota al que propone (Xiao y Houser 2005)]. Estos resultadosno indican necesariamente que los chimpancés mostraran un sentido dela equidad, ya que si ese fuera el caso, habrían preferido la ficha equitativatanto en el JD como en el JU. Esto tampoco quiere decir que los queproponen tuvieran motivaciones prosociales, ya que podrían haber cam-biado su preferencia para evitar rechazos por parte del que responde. Sinembargo, tanto humanos como chimpancés fueron aparentemente sensi-bles a cómo sus elecciones influenciaron la decisión de sus compañeros ycambiaron su conducta de acuerdo con ello.

FIGURA 2. Diagrama esquemático del JI (Juego de la Impunidad). El JI completo no hasido explorado en otras especies, sin embargo, un procedimiento típico de la inequidades una reminiscencia de la elección del que responde en el JI (se indica con la líneapunteada).

El Juego de la ImpunidadUn juego cercanamente relacionado con el JU es el Juego de la Impunidad (JI)(Fig. 2). El JI es similar al JU, pero si el que responde rechaza la propuestadel que propone, el que responde no se lleva nada, mientras que el que


propone recibe su porción de la distribución tal como él mismo lo habíadispuesto (Bolton, et al. 1998). Este juego ha tenido muy poca atencióndentro de la literatura humana. En parte, esto se desprende de la asunciónde que cualquier jugador racional que responde nunca rechaza la oferta,ya que esta acción lo deja con menos que el que propone, tanto en términosrelativos como absolutos (en el JU, el rechazo deja al que responde entérminos absolutos con menos que el que propone, pero con lo mismo entérminos relativos). Aun así, en un estudio que utilizó el mismo procedi-miento en ambos juegos, los sujetos humanos rechazaron en el JI alrededorde la mitad de las veces que lo hicieron en el JU para una misma distribu-ción (Yamagishi, et al. 2009).

En primates, tanto en el JU como en el JI, el reto es que los que respondenentiendan realmente que su elección está constreñida por las acciones delque propone. La mayoría de los estudios con primates a la fecha hanexplorado solamente las respuestas a distribuciones inequitativas paraaprender cómo es que los individuos responden a la inequidad cuandoellos no pueden alterar los resultados de sus compañeros [revisión en laref. Price y Brosnan 2012]. En un experimento típico, una pareja de sujetosalterna la realización de una tarea con un experimentador humano (porejemplo, el intercambio de una ficha). El experimentador recompensa alos sujetos con la misma recompensa (condición Equitativa) o le da a unola recompensa de mayor preferencia (condición Inequitativa). Para des-cartar la posibilidad de un efecto contraste (Reynolds 1961; Roma, et al.2006), en la que los sujetos comparan sus resultados con aquellos presentesen el ambiente sin atender al componente social, las parejas son sometidasa una condición Contraste, en la que a los dos compañeros se les muestrala recompensa preferida pero, después de completar la tarea, reciben la demenor preferencia (Talbot, et al. 2011; Brosnan, et al. 2010). Estas respues-tas son referidas como Inequidad y Equidad en vez de Desigualdad eIgualdad, porque independientemente del hecho de que los resultadosson idénticos (o no) no podemos saber si son percibidas como idénticaspor los sujetos, dadas las diferencias en rango, alimentación, etc.

Los primeros estudios confirmaron que tanto los monos capuchinos(Brosnan y de Waal 2003; van Wolkenten, et al. 2007; Fletcher 2008) comolos chimpancés (Brosnan, et al. 2005; Brosnan, et al. 2010) estaban menosdispuestos a completar una interacción (p.ej., regresar la ficha o aceptar larecompensa alimenticia subsecuente) en la condición de Inequidad com-parada, tanto con la condición de Equidad, como con la condición Con-traste, aunque hubo variación tanto entre los estudios como al interior delos mismos [más adelante se discute en mayor detalle (Brosnan, et al. 2005;Bräuer, et al. 2009; Silberberg, et al. 2009)]. Dado que los humanos suelenrechazar con mayor frecuencia en condiciones donde no están de acuerdocon el resultado (p.ej., en el JU), esta conducta similar en otras especies se


ha interpretado como una respuesta negativa ante resultados inequitati-vos. La respuesta es sensible al contexto, con rechazos que ocurren sólocuando los sujetos han completado la tarea, pero no cuando las recompen-sas son otorgadas “gratuitamente” (Roma, et al. 2006; Silberberg, et al. 2009;Bräuer, et al. 2006; Neiworth, et al. 2009; Dindo y de Waal 2007). A pesarde ello, los sujetos no cambian la tasa de rechazos cuando tienen quetrabajar más que un compañero para recibir una recompensa (Fontenot,et al. 2007; Takimoto y Fujita 2011 para una excepción). Esto indica queaunque los sujetos son sensibles a la inequidad en el contexto de la acciónconjunta, es la diferencia en el resultado más que el esfuerzo lo que esimportante para su toma de decisiones. Esto puede indicar que los sujetosson más sensibles a las inequidades distributivas que a las procesales.

Las variables demográficas también influyen en las respuestas de losindividuos, aunque no siempre de manera consistente. Por ejemplo, notodos los estudios muestran un efecto de la dominancia, aunque paraaquellos donde sí se observa, los individuos dominantes siempre respon-den con mayor intensidad que los subordinados, presumiblemente por-que están más acostumbrados a recibir la mayor recompensa (Brosnan, etal. 2010; Bräuer, et al. 2009). Tampoco hay diferencias sexuales consistentes(Brosnan, et al. 2005; Brosnan, et al. 2010), probablemente por el tamañorelativamente pequeño de las muestras (aunque varias docenas de chim-pancés han sido evaluados en tres diferentes instalaciones, lo que consti-tuye una muestra amplia para los estudios con primates cautivos, esta esuna muestra muy pequeña para desentrañar las variaciones individuales).El grado al cual las diferencias individuales influye en la conducta —tantoen primates humanos como no humanos— es un asunto que requiereexploración adicional.

Finalmente, no todas las especies de primates rechazan en condicionesde inequidad. El mismo procedimiento para provocar inequidad ha sidoimplementado en siete especies de primates, y otros procedimientos simi-lares se han utilizado con otras tantas especies (Tabla 1) (Véasewww.pnas.org/ content/110/supplement-2/10416/T1). La comparación delas respuestas de estas diferentes especies nos permite considerar quéfactores sociales y ambientales pueden haber jugado un papel en lamodulación de la evolución de la respuesta. Aunque se necesita evaluar amás especies para verificar estas conclusiones, algunos patrones han sur-gido. Por ejemplo, la respuesta negativa ante la inequidad no es unahomología entre los primates. Entre los grandes simios, los bonobos res-ponden de manera similar a los chimpancés y a los humanos, lo cual indicaque el último ancestro común de Pan y Homo compartió esta conducta.Solamente cinco bonobos han sido evaluados, lo cual provoca que losanálisis estadísticos se compliquen, sin embargo, sus tasas de rechazo seduplicaron de 10 a 20 por ciento en la condición de Inequidad comparada


con la de Equidad (Bräuer, et al. 2009). Por otra parte, los orangutanes nomostraron ningún tipo de respuesta ante la inequidad (Bräuer, et al. 2009;Brosnan, et al. 2011), lo que elimina la posibilidad de una homología entrelos grandes simios. Además, esta conducta no es una homología entre losmonos del Nuevo Mundo, ya que de los cinco monos del Nuevo Mundoque han sido evaluados sólo los capuchinos respondieron de maneradiferente en la condición de inequidad. La conducta de los orangutanestambién descarta la posibilidad de que el asunto esté relacionado con unincremento en el tamaño del cerebro o con capacidades cognitivas avan-zadas, ya que los orangutanes cuentan con una relación similar del cerebrorespecto a la talla y habilidades cognitivas similares a las de los otrosgrandes simios.

Hasta aquí, la respuesta negativa ante la inequidad se correlacionapositivamente con la posibilidad de una especie para cooperar rutinaria-mente con individuos no emparentados (revisión en ref. Brosnan 2011)(Fig. 3). Los chimpancés, bonobos y monos capuchinos cooperan conindividuos no emparentados, por ejemplo en coaliciones y alianzas, y lastres especies responden a la inequidad en estos experimentos. Los macacostambién responden negativamente ante la inequidad (Hopper, et al. 2013;Cronin, et al. 2010) y muestran cooperación en forma de coaliciones yalianzas (Maetripieri 2007). Sin embargo, en los monos ardilla, una especieconfamilial (y simpátrica) con los capuchinos pero carente de la extensacooperación social, la respuesta de los machos tuvo mayor intensidad enla condición de contraste que en las de inequidad y equidad, lo que indicaque sus reacciones tienen una mayor influencia por las ofertas previas quepor las recompensas recibidas por otro mono (Talbot, et al. 2011). Denuevo, si tomamos en cuenta a los orangutanes, un aspecto en el quedifieren de los chimpancés y los bonobos es la relativa carencia de coope-ración social. Una dificultad potencial surge entre las especies con cuidadobiparental. Estas especies cooperan de manera extensa, con la crianzaconjunta de la descendencia, aunque hasta ahora no tenemos indicios deque dichas especies respondan negativamente a la inequidad dentro deeste paradigma experimental (Neiworth, et al. 2009). De cualquier forma,la función que se propone acerca de la respuesta ante la inequidad es eljuicio sobre el valor de los compañeros que cooperan para determinar labúsqueda de un nuevo compañero. Es muy costoso encontrar un nuevocompañero, con lo cual es muy probable que incluso individuos con uncuidado biparental sean capaces de distinguir las inequidades. Han evo-lucionado para responder solamente ante inequidades importantes, locual no incluye recibir una recompensa menor a la preferida, comparadacon la de un compañero.


FIGURA 3. Diagrama esquemático que indica las respuesta a la inequidad de las especiesque han sido evaluadas con la utilización del típico procedimiento de inequidad en elcual los sujetos intercambian fichas a cambio de recompensas mientras están sentadosjunto a un compañero. Las fotografías que representan a las especies que muestran unarespuesta negativa ante la inequidad en esta tarea están delineadas en verde, y aquellasque no están delineadas en rojo. Los nombres de las especies que muestran una extensacooperación social, tales como coaliciones y alianzas, están en verde, aquellas que no lomuestran están en rojo y las especies interdependientes (p.e., con cuidado biparental)están en violeta. Los humanos muestran ambos una extensa cooperación social y cuidadobiparental. Nótese que este diagrama excluye a los gorilas, de los cuales se conoce muypoca información. Las fotografías del macaco y del bonobo son de F. B. M. de Waal. Lafotografía del orangután es de C. Talbot. La fotografía de Darwin es del dominio público.El resto de fotografías son de la autora.

Con relación a esto, los sujetos deben ser más sensibles a la inequidadcuando forman una relación, que es el momento cuando el costo deencontrar a un compañero es menor, que después de que la relación hasido establecida y hay una inversión conjunta en la descendencia (Brosnan2011). Un inconveniente de nuestra comprensión de la conducta humanaes que la mayoría de los estudios hasta ahora han involucrado individuosno relacionados, la mayoría desconocidos, casi siempre en condiciones deanonimato y frecuentemente sin interacciones repetidas, lo que elimina laposibilidad de formar una reputación. Aunque estas condiciones nos daninformación para explorar el grado al que los humanos cooperan sin unarelación o sin conocimiento social, esto no nos da información precisa para

decirnos algo sobre la conducta cooperativa típica de los humanos, la cualprincipalmente se presenta al interior de relaciones sociales establecidascon compañeros conocidos. Otros experimentos que analicen las diferen-cias conductuales en el contexto de diferentes relaciones sociales y condiferentes grados de anonimato son esenciales para la comprensión decómo funciona la inequidad en el contexto de la relación.

Juegos prosocialesA pesar de los reclamos de los niños de que “eso no es justo” cuandoreciben un resultado menor al preferido que otro niño, la respuesta nega-tiva ante la recepción de una menor recompensa que la del compañero essolamente una parte del sentido de la equidad. El sentido de la equidad ola justicia requiere responder no sólo a las inequidades que le afectan auno mismo, sino también a aquellas que afectan a los demás (Fehr ySchmidt 1999; Hatfield, et al. 1978). Esto ha sido explorado experimental-mente con la utilización de procedimientos reminiscentes del Juego delDictador. En el típico juego experimental con primates, el sujeto tiene laopción de otorgar recompensas, o no, a un compañero social. Es impor-tante señalar que la conducta del sujeto, cuando está con un compañerosocial se compara con su conducta cuando está solo, lo que lleva a descartarla posibilidad de que esté eligiendo la opción prosocial, ya que hay unamayor cantidad de recompensas visibles con relación a la opción noprosocial. La diferencia fundamental entre estos juegos y el JD es que laelección de recompensar al compañero no reduce la propia recompensadel sujeto en estos juegos prosociales y, por lo tanto, no hay elementos quedesincentiven la conducta prosocial.

Aunque la estructura de las recompensas ha variado a través de losexperimentos, lo cual ha resultado en la dificultad de las comparaciones,un número suficiente de estudios de este tipo ha mostrado que haypatrones emergentes. Los chimpancés eligen recompensar a sus compa-ñeros en algunos experimentos (Horner, et al. 2011) pero en otros no (Silk,et al. 2005; Jensen, et al. 2006), y no hay claridad respecto a cuáles caracte-rísticas llevan a la conducta prosocial en este simio. Tampoco es claro queestos resultados reflejen las tendencias prosociales de los chimpancés. Losresultados en los estudios de inequidad descritos anteriormente implicanque los chimpancés pueden reconocer cuando reciben un mejor resultadoque un compañero incluso cuando ellos eligen no modificar la situación.En estos estudios, algunos sujetos rechazaron las recompensas preferidascuando sus compañeros obtuvieron las menos preferidas y lo hicieron enmayor medida que cuando ambos recibían una recompensa preferida(Brosnan, et al. 2010). Esto no quiere decir que las motivaciones de lossujetos fueran prosociales, ya que pueden haber sentido miedo de lareacción de su compañero al recibir una recompensa menos preferida que


él, aunque estos resultados comprueban que los chimpancés son capacesde reconocer cuando reciben una mejor recompensa que sus compañeros.

Entre los monos, los capuchinos eligen preferentemente la opciónprosocial (de Waal, et al. 2008; Lakshminarayanan y Santos 2008) y tienenuna mayor disposición a recompensar a un individuo emparentado que aindividuos no emparentados del mismo grupo o a individuos de otrogrupo (de Waal, et al. 2008). Los calitrícidos, uno de los taxa que muestrancuidado biparental, también eligen la opción prosocial que recompensa aun compañero del grupo (Burkart, et al. 2007; Cronin, et al. 2010), aunqueal igual que los chimpancés, no lo hacen en todos los experimentos(Cronin, et al. 2009). Por último, los macacos de cola larga también mues-tran conducta prosocial, si bien en este estudio los dominantes escogen laopción prosocial, mientras que los subordinados no (Massen, et al. 2010).De nuevo, en este estudio se midió la conducta, no sus motivaciones, locual no nos dice mucho acerca de por qué los monos se comportan demanera prosocial (p.ej., no nos permiten desentrañar si los sujetos estabanmotivados prosocialmente a ayudar a sus compañeros o si tenían unamotivación egoísta para evitar repercusiones por no ayudar a sus compa-ñeros). Aunque todavía hay debate respecto de los contextos en los quecada una de estas especies muestra conducta prosocial y las presionesselectivas que la sustenten en algunas circunstancias, todos los primatesevaluados hasta ahora eligen activamente un resultado que beneficia a uncompañero al igual que a ellos mismos.

APROXIMACIONES ESPECIE-ESPECÍFICOS A LA JUSTICIA Y LA EQUIDAD

Inequidad en el contexto de la cooperaciónSi la respuesta a la inequidad es un mecanismo para la identificación decompañeros cooperativos, entonces cuando se requiere cooperación lainequidad puede influir en la conducta. Esto puede explorarse experimen-talmente por medio de la introducción de la inequidad en un paradigmaexperimental de la cooperación. Los monos capuchinos han sido estudia-dos de manera extensa en el terreno de la cooperación y hay evidencia conrelación a que son capaces de comprender las contingencias de una tareacooperativa y de su sensibilidad a la conducta de sus compañeros (revisiónen Brosnan 2010). En el primer experimento, donde se analizó la coopera-ción en una situación inequitativa, los monos capuchinos podían trabajarjuntos para jalar una bandeja y obtener alimento, pero sólo uno de losmonos accedía al alimento. Los monos trabajaban juntos solamente si elmono que recibía la comida la compartía con el que no recibió nada.Probablemente con la intención de anticiparse a esto, el mono que recibióel alimento tuvo mayor disposición a compartirlo en esta condición que


en una condición controlada, en la cual recibiría el alimento sin la ayudade su compañero. Lo anterior indica que tienen una sensibilidad a lareacción del compañero y que pueden anticipar la necesidad de ayuda desu compañero (de Waal y Berger 2000).

En un experimento que analizó explícitamente la inequidad y la coope-ración, los monos fueron evaluados en un esquema similar en el cual losdos monos siempre recibían alimento, aunque en este caso el alimentodifería en el grado de preferencia de los monos. En algunos casos ambosmonos recibieron el (mismo) alimento preferido, otras recibieron el (mis-mo) alimento menos preferido y en otras uno de los monos recibió elalimento preferido, mientras que el otro recibió el menos preferido. Losmonos no se encontraban separados ni tenían roles predeterminados porel experimentador, así que en todos los casos los monos debían negociarentre sí desde qué posición jalar la bandeja, que a su vez determinabaquién obtenía cuál de los dos alimentos. El éxito de las parejas al jalar labandeja no dependió del valor de las recompensas; las parejas jalaban labandeja con la misma frecuencia para una recompensa con dos alimentosiguales que para una con dos alimentos diferentes. En cambio, los monosmostraron sensibilidad a la conducta de sus compañeros. En algunasparejas los individuos compartieron el acceso al alimento preferido cuan-do las recompensas eran diferentes, y cada uno recibió esa recompensaaproximadamente la mitad de las veces. Entre estas parejas, el éxito al jalarla bandeja de manera cooperativa fue alto (cerca del 70 por ciento) en lastres condiciones. Por otro lado, en las parejas en las que un miembrodominó la recompensa preferida en la condición de recompensas diferen-tes, solamente tuvieron éxito al jalar la bandeja alrededor de 30 por cientode las veces en las tres condiciones diferentes (Brosnan, et al. 2006).

Estos resultados muestran dos aspectos importantes. En primer lugar,los sujetos de las parejas inequitativas aparentemente reaccionaron encontra de su compañero y no en contra de la distribución. Es decir, cuandouno de los miembros dominó la recompensa preferida en la condición derecompensas diferentes, la tasa de ocasiones en las cuales jalaron la ban-deja se desplomó en todas las condiciones, incluso en las condicionesdonde ambos monos recibían la misma recompensa. Esto apoya la hipótesisde que el reconocimiento de inequidades ayuda a identificar compañeroscooperativos, pues los sujetos rechazaron trabajar con un compañeroespecífico en vez de rechazar un resultado particular. En segundo lugar,entre las parejas donde no hubo dominio de un individuo sobre otro conrelación a las recompensas, los sujetos recibieron, por definición, la recom-pensa menos preferida en la mitad de las ocasiones donde se presentaronrecompensas diferentes, y aun así la cooperación se mantuvo. La realidadde la cooperación es que es poco probable que todos los individuos recibanla misma recompensa en cada ensayo, y lo que estos resultados muestran


es que los monos capuchinos de alguna manera son capaces de extrapolara través de múltiples ensayos y así cosechar las ganancias de la coopera-ción, independientemente de la variación en el resultado.

Inequidad en interacciones con el experimentadorAunque los datos anteriores se relacionan con la recompensa en primatescuando interactúan con otros primates, ¿cómo reaccionan los primateshacia el experimentador que causó la inequidad? Un estudio recienteexaminó con cuál de dos investigadores nuevos los monos preferíaninteractuar en una tarea en la que el mono le regresa una ficha al experi-mentador para obtener una recompensa alimenticia. Los sujetos, en pri-mer lugar, tuvieron la experiencia de participar con ambos investigadores,uno de ellos consistentemente otorgó la recompensa ofrecida mientras elotro fracasó en su intento por recompensar a los sujetos con la recompensaofrecida (o cualquier recompensa) en más del 50 por ciento de los ensayos.Cuando a los monos se les dio la opción de elegir a qué experimentadorentregarle la ficha, los sujetos tuvieron la misma disposición a interactuarcon ambos experimentadores (Brosnan y de Waal 2009). Sin embargo,puede ser que los monos capuchinos no determinen sus preferencias poruno u otro experimentador basados en la confianza [de hecho, sí muestranpreferencias en cuanto a los experimentadores en otras situaciones (Pauk-ner, et al. 2009)], sino que es posible también que la relación entre humanosy primates no humanos en cautiverio pueda influir en los resultados.Independientemente del hecho de que los sujetos en la referencia deBrosnan y de Waal, (2009) nunca interactuaron con los experimentadoresque participaron en ese estudio, tuvieron en efecto una amplia experienciacon experimentadores en general, así como con ensayos en donde no seles otorgó ninguna recompensa (p.ej., dada una respuesta incorrecta). Porlo tanto, pueden haber respondido a esta situación con la intención de“corregir” su respuesta, más que reconocer la desconfianza del experimen-tador. Los perros domésticos, que tienen una relación diferente con loshumanos, son capaces de discriminar entre experimentadores en unatarea similar (Horowitz, et al. 2005).

Inequidad en interacciones socialesUna de las mejores evidencias a favor del sentido de justicia o del sentidode la equidad procede de estudios de observación de las interacciones deprimates no humanos en su conducta natural. Estas interacciones, a su vez,ofrecen una oportunidad para mirar más allá de la distribución equitativa.De manera desafortunada, en muchos casos, estos eventos son extrema-damente raros, por lo que es difícil realizar señalamientos contundentesacerca de esta conducta. Además, los estudios de observación ofrecencorrelaciones que no pueden establecer causalidad sin la implementación


de experimentos controlados que pueden manipular una variable a la vez.No obstante, estas situaciones pueden ser la mejor ventana con la quecontamos para analizar el sentido de la equidad o de la justicia en primates,ya que son interacciones naturales sin restricciones dadas por las interac-ciones con los humanos o las contingencias experimentales.

Los chimpancés exhiben un sentido de la “regularidad social” que hasido relacionado con el sentido humano de la justicia (de Waal 1991). Loschimpancés aparentan tener expectativas sobre la conducta de los demásy se sabe que expresan frustración, en ocasiones de manera agresiva,cuando estas expectativas se violan. Además, dichas respuestas no selimitan al caso de los simios. Tanto los simios como los monos se compro-meten con la vigilancia de la conducta en la cual los individuos, usualmen-te los machos de alto rango, intervienen en las peleas para mantener laestabilidad del grupo. Una de las mejores evidencias que muestran lautilidad de la vigilancia de la conducta procede de estudios realizados conmacacos. En estos estudios, la conducta del grupo se comparó en díasnormales y en días donde el macho dominante se apartó del grupo. Losresultados demuestran la necesidad de los machos por estabilizar lasinteracciones del grupo (Flack, et al. 2005; Flack, et al. 2006). De manerasimilar, tanto los machos chimpancés como los macacos, una vez que hanestablecido su condición dominante intervienen en peleas del lado delperdedor (Watanabe 2001; de Waal 1978). Aunque hay muchas razonespara esa conducta, nuevamente indican que estos machos pueden reco-nocer inequidades sociales en las interacciones de los demás y estándispuestos a actuar en contra de sus propios intereses a corto plazo paracorregirlas. Por supuesto, que a largo plazo, mantener la estabilidad delgrupo siempre beneficia al macho dominante, con lo que una intervenciónfísica puede también enfatizar su poder en el grupo respecto de los demás.No obstante, hay costos a corto plazo por intervenir en una pelea, parti-cularmente a favor de un individuo que es derrotado.

Hace poco tiempo, la inequidad también se relacionó con las peleaslúdicas entre los gorilas. Los gorilas que ganaron la partida en una situa-ción de pelea lúdica se esforzaron por mantener su condición, lo queposiblemente indica que estaban al tanto de la dinámica social y se esfor-zaron por mantener su ventaja competitiva (van Leeuwen, et al. 2011). Losautores enfatizan el beneficio de estudiar la inequidad en un contextosocial natural y consideran cómo las respuestas ante la inequidad varíandependiendo de si el individuo en cuestión tiene la ventaja social. Porrazones experimentales prácticas, nuevamente, la mayor parte de losestudios se centra en la inequidad de recompensas alimenticias, aunquela atención ante la inequidad seguramente evolucionó dentro del mundosocial y sólo recientemente se adaptó a resultados físicos, como lo puedeser el alimento. Más estudios en el futuro podrán ayudar a determinar


cómo la respuesta ante la inequidad varia dependiendo del producto encuestión.

LA INEQUIDAD Y CONDUCTAS RELACIONADASLa inequidad interactúa aparentemente con otras conductas, aunque,hasta ahora, ha habido pocos estudios que analicen estas interacciones.

CastigoEl reconocimiento de inequidades es solamente una conducta de muchasotras que apuntalan la cooperación. El castigo, a su vez, puede apoyar lacooperación. Los peces limpiadores, que cooperan con individuos noemparentados durante la limpieza, no responden a la inequidad de recom-pensas comparado con un compañero social (Raihani, et al. 2012). Sinembargo, los peces se castigan mutuamente si actúan en contra de losintereses de la pareja (Raihani, et al. 2010). Como consecuencia, puede serque en algunas especies o en situaciones en que encontrar a otro compa-ñero puede dificultarse o ser costoso; el castigo para cambiar la conductadel compañero se utiliza en lugar de encontrar un nuevo compañero(Raihani y McAuliffe 2012).

Inequidad y efectos contrasteParece probable que la respuesta ante la inequidad comparte mecanismoscognitivos con algunas conductas, como la pérdida de la aversión y efectoscontraste, los cuales involucran reacciones ante resultados inesperada-mente menores. Lo anterior es muy difícil de discernir experimentalmentedado que la inequidad es esencialmente un efecto contraste con el resul-tado de otro como referente (de manera similar, la inequidad es unapérdida en referencia al resultado del otro). Sin embargo, se puede com-parar la intensidad relativa de las motivaciones utilizando experimentosbien diseñados. Por ejemplo, mientras que algunas especies (chimpancésy monos capuchinos) tuvieron mayor sensibilidad a la inequidad con uncompañero que al contraste con resultados ofrecidos previamente, otros(p.ej., los monos ardilla) mostraron lo contrario. El mapeo de dichaspreferencias puede ayudar a determinar las influencias subyacentes en laexpresión de estas conductas, lo que nos permite intuir la intensidadrelativa de los estímulos ambientales sociales y no sociales en la toma dedecisiones de una especie.

DIRECCIONES FUTURAS Y CONCLUSIONESAunque en las décadas previas hemos aprendido mucho sobre las respues-tas a la inequidad en primates no humanos, aun queda mucho más poraprender. En primer lugar, y de manera primordial, los humanos sonprimates, lo cual hace a los primates no humanos un grupo natural con el


cual compararlos, aunque hay otras especies que también responden a lainequidad (Horowitz 2012; Raihani, et al. 2012; Range, et al. 2009; Waschery Bugnyar 2013). Es necesario más trabajo para identificar qué otrasespecies responden a la inequidad, si estas respuestas son similares entreespecies, y la naturaleza de la respuesta y sus diferencias individuales enestas especies. Esto también dará una prueba más robusta a la hipótesis deque las respuestas a la inequidad se correlacionan con la cooperación.

Otra área importante de investigación es la distinción de situaciones enlas que las especies no humanas se dan cuenta de la inequidad en contrastecon la respuesta a la inequidad. Todos los estudios antes descritos secentran en las respuestas conductuales ante resultados diferenciales, perolos sujetos pueden percatarse de una situación inequitativa a la cual noresponden, por ejemplo, ya que son incapaces de inhibir su deseo por unarecompensa, por presión social o por otras razones que todavía no cono-cemos. Una manera en la cual puede responderse esta pregunta es analizarlos cambios afectivos de un individuo a través de diferentes condicionespara identificar aquellas respuestas que se dan en la ausencia de un cambiomanifiesto de conducta. Esta aproximación ha resultado exitosa, ya que hapermitido identificar el reconocimiento de inequidades en niños peque-ños (LoBue, et al. 2009).

La inequidad se presenta en una variedad de contextos que no sereflejan en la literatura de las especies no humanas, dada la concentraciónen pruebas experimentales que se preocupan principalmente por losaspectos distributivos. Un elemento crucial de la investigación humanaque ha recibido poca atención en la literatura no humana es la inequidadprocesal (Skitka 2012). Aun cuando algunas investigaciones preliminareshan revelado que no hay cambios en la conducta de los sujetos basada envariaciones procesales (Brosnan, et al. 2010), los primates no humanostienen expectativas de la conducta de los demás y es razonable asumir quetienen sensibilidad a las diferencias procesales.

Todo el trabajo experimental al día de hoy ha involucrado una aproxi-mación egocéntrica de la equidad y la justicia, aun cuando algunos estu-dios de observación de la conducta natural indican que los primates, enefecto, intervienen en las interacciones de los demás, en algunas ocasionesde manera imparcial. Aunque es difícil, es posible estudiar la equidad enel laboratorio descartando las reacciones egocéntricas. Los estudios expe-rimentales sobre reputación en chimpancés indican que estos simios soncapaces de formarse opiniones de los experimentadores humanos a partirde observarlos en interacciones con otros chimpancés (Subiaul, et al. 2008).Una línea de investigación fértil sería el análisis de los juicios de losprimates no humanos sobre la equidad de las interacciones de los demás.Dichas evaluaciones a terceros sobre las distribuciones de los demás serían


la primera situación en la cual estudiar experimentalmente la justicia enotras especies.

Finalmente, los estudios sobre justicia y equidad avanzarán de manerasignificativa cuando el trabajo de laboratorio se combine con lo que sabe-mos de la conducta de los animales en su ambiente natural. De estamanera, comprenderemos mejor las condiciones sociales y ecológicas bajolas cuales estas preferencias se manifiestan, lo que proporciona conoci-miento adicional en términos de su función. Además, la combinación deestos estudios conductuales con lo que sabemos de la cognición puedeayudarnos a comprender estas conductas, tales como la superposiciónentre la inequidad y el retraso de la gratificación (Price y Brosnan 2012).

Los humanos no son los únicos que responden negativamente al tratodiferencial de un compañero. Esta respuesta se comparte con otras espe-cies y aparentemente es básica para lograr una cooperación exitosa. Lacomprensión de la evolución de esta respuesta nos da luz sobre nuestrapropia conducta. Aunque los primates no humanos no muestran unsentido de justicia o equidad de la misma manera que lo hacen loshumanos, al acumular conocimiento respecto de la evolución de la justiciay la equidad a partir de estudios comparativos nuestra comprensión deestos juicios mejorará, incluso en lo que tiene que ver con la conducta delos humanos.

AGRADECIMIENTOS. Quiero agradecer a L. Salwiczek por sus útiles comenta-rios a un borrador previo de este manuscrito. El financiamiento fue otorgadopor la Fundación Nacional de Ciencia [National Science Foundation (NSF)], ElGalardón al Faculty Early Carrer Development Award SES 0847351 y la becaNSF SES 1123897.Traducción de Bernardo Yáñez.


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ENCENDER LA RECIPROCIDAD INDIRECTA EN UN EXPERIMENTO

DE CAMPO A GRAN ESCALA

EREZ YOELIa; MOSHE HOFFMANb,c; DAVID G. RANDc,d; MARTIN A. NOWAKc,e,f

ABSTRACT. A defining aspect of human cooperation is the use of sophisticated indirectreciprocity. We observe others, talk about others, and act accordingly. We help those whohelp others, and we cooperate expecting that others will cooperate in return. Indirectreciprocity is based on reputation, which spreads by communication. A crucial aspect ofindirect reciprocity is observability: reputation effects can support cooperation as longas peoples’ actions can be observed by others. In evolutionary models of indirectreciprocity, natural selection favors cooperation when observability is sufficiently high.Complimenting this theoretical work are experiments where observability promotescooperation among small groups playing games in the laboratory. Until now, however,there has been little evidence of observability’s power to promote large-scale cooperationin real world settings. Here we provide such evidence using a field study involving 2,413subjects. We collaborated with a utility company to study participation in a programdesigned to prevent blackouts. We show that observability triples participation in thispublic goods game. The effect is over four times larger than offering a $25 monetaryincentive, the company’s previous policy. Furthermore, as predicted by indirect reciproc-ity, we provide evidence that reputational concerns are driving our observability effect.In sum, we show how indirect reciprocity can be harnessed to increase cooperation in arelevant, real-world public goods game.

KEYWORDS. Evolutionary game theory, experimental economics.

La cooperación se produce cuando asumimos los costos para beneficio deun bien mayor. Bajo esta definición, todo el mundo es mejor cuando todoscooperan, aunque los intereses personales socavan la cooperación y con-ducen al problema del parasitismo. Fomentar la cooperación es un desafíocentral para las sociedades humanas, en la actualidad y en nuestra historiaevolutiva (Hardin 1968; Ostrom 1990; Axelrod 1984; Nowak y Highfield2011; Churchland 2012; Oakley, et al. 2011; Levin 2006; Walker, et al. 2009;Helbing y Yu 2009; Sigmund 2010). Contamos con cinco mecanismos parala evolución de la cooperación (Nowak 2006): reciprocidad directa e indi-recta; selección espacial; selección de grupo, y selección de parentesco.

aComisión Federal de Comercio, Washington, DC 20580; bDepartamento de Ciencia Computacional eIngeniería, Universidad de California en San Diego, La Jolla, CA 92093; cPrograma de Dinámicas Evolutivas,Universidad de Harvard, Cambridge, MA 02138; dDepartamento de Psicología, Universidad de Yale, NewHaven, CT 06520; y los Departamentos de eMatemáticas y fBiología evolutiva y organísmica, Universidadde Harvard, Cambridge, MA 02138. /[email protected] / Este artículo contiene informaciónsuplementaria en: www.pnas.org/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1301210110/-/DCSupplemental.


Cada uno de estos mecanismos es una estructura de interacción que puedeconducir a que los cooperadores superen a los no cooperadores, y por lotanto ser favorecidos por la selección.

La reciprocidad directa e indirecta involucran interacciones repetidas,lo que crea consecuencias futuras a partir de nuestras acciones: uno puedecooperar hoy para recibir la cooperación de los demás mañana. La selec-ción espacial se produce cuando las interacciones de los jugadores estánestructuradas en lugar de producirse al azar. En consecuencia, los quecooperan estarán más dispuestos a interactuar con otros cooperadores ypor lo tanto reciben preferentemente los beneficios de la cooperación. Laselección espacial opera cuando los cooperadores se agrupan en un espa-cio físico, en redes sociales, en conjuntos o en un espacio fenotípico(Nowak, et al. 2003). La selección de grupo (o selección multinivel) se dacuando la competencia y la reproducción se presentan en múltiples nive-les: los jugadores no solamente compiten con otros al interior de su grupo,sino que los grupos compiten entre sí. Si los grupos cooperadores superana los grupos no cooperadores, entonces la selección a nivel de grupo puedefavorecer la evolución de la cooperación. Por último, la selección deparentesco puede definirse como la preferencia por cooperar con aquellosque están cercanamente emparentados. El reconocimiento del parentescopuede permitir a los jugadores cooperar con aquellos que están genética-mente relacionados y rechazar a los que no lo están.

La mayor parte de la literatura sobre la evolución de la cooperaciónutiliza el dilema del prisionero y algunos marcos teóricos relacionados: losjugadores pueden pagar un costo con tal de beneficiar a otro o a otros. Enconsecuencia, en el contexto de estos juegos, la cooperación es buena paratodos. Sin embargo, la cooperación no tiene porque ser buena para todosen general (Oakley, et al. 2011; Dasgupta, 2012). Hay algunas situacionesen que cooperar puede beneficiar a algunos, pero representar costos paraotros. Por ejemplo, en los conflictos intergrupales y en la guerra, la gentecoopera con miembros de su mismo grupo con la intención de perjudicara los miembros de los otros grupos (Choi y Bowles 2007). O en el contextomercantil, las compañías pueden coludirse para mantener los precioselevados, con lo que cada uno puede beneficiarse y perjudicar a losconsumidores (Carlton y Perloff 1994). Los cinco mecanismos para laevolución de la cooperación pueden fomentar tanto la cooperación rela-cionada con el bienestar, como también otras formas más perniciosas decooperación.

Todos estos mecanismos son relevantes para la evolución de la coope-ración humana, pero la reciprocidad directa e indirecta ocupan un lugarcentral: la mayor parte de nuestras interacciones clave se repiten y lo queestá en juego es nuestra reputación. La reciprocidad directa está basadaen encuentros repetitivos entre la misma pareja de individuos: mi conduc-


ta hacia ti depende de lo que tú hayas hecho hacia mí. La reciprocidadindirecta está basada en encuentros repetitivos en un grupo de individuos:mi conducta hacia ti también depende de lo que tú hayas hecho hacia losdemás (Fig. 1). Hay un interés central en saber quién le hizo qué a quién,lo cual requiere una inteligencia social sofisticada. Solemos hablar de losdemás con otros individuos del grupo. Como ha dicho David Haig: “parala reciprocidad directa se necesita un rostro, para la reciprocidad indirectase necesita un nombre” (Nowak y Highfield 2011). La evolución de lareciprocidad indirecta esta ligada a la evolución del lenguaje humano.Apoyado en el lenguaje humano, el sistema de reputación nos permiterastrear las conductas buenas y malas de los demás y utilizar esta informa-ción para incentivar la cooperación. Cualquier cosa que sea específicamen-te humana sobre nuestra maquinaria mental es una derivación dellenguaje humano, la inteligencia social y por tanto de la reciprocidadindirecta (Nowak y Highfield 2011; Cela-Conde y Ayala 2007).

FIGURA 1. La reciprocidad indirecta puede apoyar las contribuciones a los bienespúblicos, como aquí se muestra. En la reciprocidad indirecta, mi comportamiento haciati depende de cómo tú te has comportado hacia mí y hacia los demás. Este proceso ocurreen tres etapas. Primero, la gente se involucra en un juego de bienes públicos (loscooperadores en azul y los desertores en rojo). La conducta de las personas es observada,tanto por otros jugadores como por terceros partidos. Segundo, la información relacio-nada con esta conducta se difunde de persona en persona. Con base en la informaciónrecibida, las opiniones de las personas sobre los jugadores se actualizan. Tercero, enconsecuencia, los cooperadores de los bienes públicos recibirán cooperación en interac-ciones futuras mientras que a los desertores se les negará la cooperación, desertarán ensu contra o serán castigados. Por lo tanto, la reciprocidad indirecta crea un incentivo paracontribuir al bien público y así puede fomentar la evolución de la cooperación.

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La evolución de la cooperación por medio de la reciprocidad indirectaha sido un tema de gran interés en años recientes. Los modelos matemá-ticos y las simulaciones por computadora han demostrado el poder de lareciprocidad indirecta para fomentar la conducta cooperativa (Fu, et al.2008; Manapat, et al. 2012; Nowak, et al. 2000; Nowak y Sigmund 1998;Nowak y Sigmund 2005; Ohtsuki, et al. 2009; Masuda y Ohtsuki 2007;Ohtsuki e Iwasa 2006; Panchanathan y Boyd 2004; Kandori 1992; Brandty Sigmund 2006; Pacheco, et al. 2006; Ohtsuki e Iwasa 2007; Leimar yHammerstein 2001; Panchanathan y Boyd 2003; Nowak y Sigmund 1998b;Suzuki y Akiyama 2007; Ohtsuki e Iwasa 2004; Manapat y Rand 2012;Uchida y Sigmund 2010; Nakamura y Masuda 2011; Suzuki y Akiyama2007b; Berger 2011; Mani, et al. 2013). En estos modelos, los jugadorestípicamente se involucran en una serie de interacciones simples con otrosindividuos de esa población elegidos al azar. En algunas de esas interac-ciones, las decisiones previas de los jugadores son observables para suscompañeros. La observabilidad permite a los jugadores utilizar estrategiascondicionales que fundamentan sus acciones en la conducta del compa-ñero en el pasado. Cuando las acciones pasadas son suficientementeobservables, la selección natural puede favorecer las estrategias coopera-tivas siempre que el compañero se haya comportado bien en el pasado.Aquello que constituye una conducta como “buena” que merezca recibircooperación depende de una norma social. Una simple norma social seconoce como “desempeño de imagen” (image scoring) y prescribe la coo-peración con aquellos que han cooperado en numerosas interaccionesprevias (Nowak y Sigmund 1998). Otras normas más complicadas tambiéntoman en cuenta las conductas previas de los compañeros del compañero.Por ejemplo, en la norma “permanente”, los jugadores pueden mantenersu buena reputación por medio de la deserción en contra de aquellos conmala reputación (Ohtsuki e Iwasa 2006). Los distintos modelos de lareciprocidad indirecta difieren en sus detalles, aunque a partir de unaamplia gama de supuestos, con la formulación de decisiones previasobservables que permiten a los cooperadores realizar la selección de suobjetivo de cooperar con otros cooperadores y negar su cooperación a losdesertores. Por lo tanto, los parásitos (free riders) se encuentran en desven-taja, y entonces la cooperación se puede difundir.

Este cuerpo teórico se apoya en experimentos conductuales donde lossujetos participan en juegos económicos en el laboratorio. La gente essustancialmente más cooperativa cuando sus decisiones son observablesy cuando el resto del grupo puede responder en consecuencia (Seinen ySchram 2006; Ule, et al. 2009; Milinski, et al. 2001; Milinski, et al. 2002;Milinski, et al. 2002b; Rockenbach y Milinski 2006; Semmann, et al. 2005;Wedekind y Milinski 2000; Pfeiffer, et al. 2012; Wedekind y Braithwaite2002; Bolton, et al. 2005; Jacquet, et al. 2011; Rand, et al. 2009; Choi y Ahn


2013; Rege y Telle 2004; Andreoni y Petrie 2004; Tadelis 2007; Andreoni yBernheim 2009; Linardi y McConnell 2008; List, et al. 2004). Los sujetoscomprenden que tener una buena reputación en estos escenarios es valio-so (Pfeiffer, et al. 2012) y por ello están dispuestos a pagar los costos de lacooperación. La observabilidad incrementa la cooperación, particularmentecuando la naturaleza prosocial de la elección cooperativa se hace demanera evidente (Rege y Telle 2004; Kossmeier, et al. 2009). Además, laevidencia experimental indica que la reciprocidad indirecta está profun-damente atrincherada en la psicología humana. Algunos elementos sutilesde la observabilidad tienen efectos importantes en los niveles de coopera-ción (Haley y Fessler 2005; Burnham y Hare 2007; Powell, et al. 2012;Ernest-Jones, et al. 2011), y nuestro impulso inicial para cooperar enescenarios anónimos de una sola interacción (Rand, et al. 2012; Shulz, et al.,en dictamen; Rand, et al. 2013; Cornelissen, et al. 2011) es probablementeel resultado de la adaptación a un mundo dominado por las preocupacio-nes sobre la reputación (Rand, et al. 2012; Rand, et al. 2013).

Estos experimentos de laboratorio son extremadamente valiosos. Soncapaces de generar ideas poderosas sobre la psicología humana y aportanevidencia clara acerca de la importancia de la reciprocidad indirecta. Parahacerlo, generalmente utilizan juegos económicos abstractos e involucranla interacción de un pequeño grupo de individuos. En consecuencia, lacuestión sobre si la observabilidad afecta la cooperación a gran escala enun escenario del mundo real fuera del laboratorio permanece ampliamen-te inexplorada (algunas excepciones están en las referencias Lacetera yMacis 2010; Karlan y McConnell 2012; Ashraf, et al. 2012). La medida en laque los hallazgos desde la teoría y el laboratorio se generalicen a escenariosnaturales es de gran importancia, tanto para la comprensión científicacomo para la política pública (Levitt y List 2007).

Aquí enfocamos esta pregunta con la implementación de un experi-mento de campo a gran escala sobre el efecto de la observabilidad en unjuego sobre bienes públicos (JBP). Colaboramos con una importante em-presa de servicios eléctricos para registrar consumidores en un programasobre “respuesta a la demanda”. Dicho programa está diseñado paraayudar a prevenir los apagones por medio de la reducción del uso excesivode aire acondicionado durante periodos de alta demanda energética. Elcosto de la producción de la electricidad puede dispararse hasta cien vecesdurante los periodos pico de demanda. Sin embargo, el precio del pagodel consumidor generalmente es constante a través del tiempo. Por lotanto, durante periodos pico hay un desajuste dramático entre el precio yel costo real, lo que lleva a un uso excesivo de energía. Este desajustereduce la fiabilidad de la red, eleva los costos de la energía, incrementa elriesgo de los apagones y daña al ambiente. En años recientes, la reducción


del uso excesivo de energía se ha convertido en un objetivo de esfuerzosregulatorios para incrementar la eficiencia en la industria eléctrica.

Alentar la participación en programas sobre respuesta a la demandacomo el que hemos utilizado en este estudio es la principal herramientapolítica disponible para reducir el consumo máximo de energía (US Comit-tee on Technology 2011). Los programas sobre respuesta a la demanda sonprogramas voluntarios en los que la gente permite que su consumo deenergía se restrinja de manera remota durante las horas de mayor consu-mo. Para hacerlo, la empresa instala habitualmente un interruptor remotoconectado con la circuitería de un dispositivo como un calentador de aguao un aire acondicionado. Las estimaciones sugieren que estos programasvoluntarios pueden reducir la necesidad de invertir en la capacidad degeneración adicional en al menos 38 por ciento en las siguientes dosdécadas, lo que puede generar un ahorro de al menos 129 mil millones dedólares (Chupka, et al. 2008). La eficiencia voluntaria de la energía y losprogramas de respuesta a la demanda han estado ampliamente disponi-bles por muchos años, pero la participación es frustrantemente baja (Kat-han, et al. 2011). Los programas de respuesta a la demanda ejemplifican eldilema de los bienes públicos: la participación ayuda a reducir la máximademanda, lo que beneficia a todos los usuarios de la red, pero los consu-midores de energía encuentran la participación inconveniente. La partici-pación es socialmente óptima ya que el inconveniente es mínimo para lamayoría de los individuos con relación al costo social de los apagones.

Para analizar el efecto de la observabilidad en este problema sobrebienes públicos del mundo real, solicitamos a residentes de quince asocia-ciones de propietarios de hogares (APHs) participar en un programa derespuesta a la demanda. Los residentes voluntarios de este programapermitieron a la empresa instalar un dispositivo que a la distancia puedecontrolar sus aires acondicionados centrales cuando es necesario: en díascon una demanda inusual o en caso de una falla inesperada de la plantao la transmisión. Los residentes voluntarios, por lo tanto, contribuyeron aun bien público por medio de hacer estable el suministro de la red eléctricaen toda California, a costa de un cierto inconveniente personal. Solicitamosvoluntarios por medio de anuncios publicitarios para los residentes y lespedimos su participación. Las hojas de registro se colocaron en un áreacomún cercana a su domicilio, generalmente en un módulo de correopostal compartido. En nuestra primera intervención, variamos la posibili-dad de que los vecinos del residente pudieran saber quién se habíaregistrado para el programa. Lo hicimos con variables en la publicación delas hojas de registro, en algunos casos pidiendo a los residentes anotar sunombre y número de unidad (tratamiento observable) o solamente con uncódigo que no revelaba su identidad (tratamiento anónimo).


RESULTADOSEncontramos que entre los residentes en el tratamiento observable hayuna probabilidad de participación en el programa de respuesta a la de-manda tres veces mayor que los residentes en el tratamiento anónimo(fracción de residentes participantes: anónima = 0.030, observable = 0.088,P < 0.01, n = 1408; Fig. 2) Toda la estadística presentada es de regresionesprobabilísticas que incluyen varios controles, con SEs agrupadas en el nivelde (APH); para detalles y tablas de regresión, ver la información suplemen-taria.

FIGURA 2. Solicitamos a 1,408 clientes de una importante empresa prestadora de servi-cios eléctricos que participaran en un programa diseñado para prevenir apagones. Losresidentes se registraron al programa en hojas de registro colocadas en un área comúncercana a su domicilio, usualmente en un modulo postal compartido. Se varió la posibi-lidad de que los vecinos de los residentes pudieran saber quiénes se habían registrado alprograma: las hojas de registro publicadas solicitaron a los residentes anotar su nombrey el número de unidad (tratamiento observable) o simplemente introducir un código queno revelaba su identidad (tratamiento anónimo). La observabilidad triplicó la participa-ción en el programa.

El efecto del tratamiento observable fue unas siete veces mayor que sise ofrecían 25 dólares como incentivo (el efecto estimado del incentivo esde 0.009; una prueba Wald rechaza que los coeficientes de la observabili-dad y del incentivo de 25 dólares sean idénticos, P = 0.024). Este incentivoes el que la empresa había utilizado antes del experimento, y habíanalegado previamente que el incentivo sería mucho más efectivo que laobservabilidad. De hecho, este incentivo parece haber sido demasiadobajo para ser efectivo, e incentivos financieros tan pequeños en ocasionessuelen fallar (Gneezy y Rustichini 2000). En aras de comparar, seguimosla convención y estimamos qué tan alto debía ser el incentivo financiero


para conseguir el mismo resultado si es que su efecto es lineal (Bertrand,et al. 2010). Encontramos que la empresa debió haber ofrecido un incentivode 174 dólares para incrementar la participación tanto como nuestrotratamiento observable.

Ahora analizamos el mecanismo a través del cual la observabilidadfunciona para incrementar la participación. La teoría de la reciprocidadindirecta está basada en los intereses de la reputación: cuando grupos deindividuos interactúan repetidamente y las acciones son observables, esventajoso ser visto como un contribuidor al bien público. Con base en esto,predecimos que la observabilidad tendrá un mayor efecto entre poblacio-nes en donde las relaciones cotidianas y las reputaciones se toman encuenta y juegan un papel a largo plazo. Evaluamos esta predicción por dosvías.

Primero, evaluamos si el efecto del tratamiento observable era mayoren edificios de departamentos comparado con casas en condominio ycasas individuales. En los edificios de departamentos, los residentes tienenuna mayor probabilidad de interacción con sus vecinos en los espacioscomunes, y firman documentos que se colocan generalmente en lugaresespecialmente conspicuos. Por lo tanto, la teoría de la reciprocidad indi-recta predice que la observabilidad tendrá un efecto mayor en los edificiosde departamentos. Como se muestra en la Fig. 3A, los resultados confir-man dicha predicción: la observabilidad incrementó la participación entreaquellos que viven en edificios de departamentos (la fracción de residentesque participaron: anónima = 0.048, observable = 0.114, P < 0.01, n = 582)mientras que tuvo un efecto moderado entre los habitantes de casas encondominio o casas individuales (la fracción de residentes participantes:anónima = 0.024, observable = 0.038, no significativa, n = 826; lo queprodujo una interacción estimada de 0.052, P = 0.04).

Segundo, evaluamos si la observabilidad tuvo un mayor efecto entre lospropietarios de su casa/departamento frente aquellos que la alquilan. Losinquilinos que alquilan no son permanentes y por lo tanto suelen invertirmenos en su relación con los vecinos. Por ello la teoría de la reciprocidadindirecta predice que la observabilidad tendrá un efecto mayor entre lospropietarios. Como se muestra en la Fig. 3B, los resultados muestrannuevamente consistencia con esta predicción: la observabilidad incrementódramáticamente la participación entre los propietarios (fracción de resi-dentes que participaron: anónima = 0.024, observable = 0.099, P < 0.01, n= 1015) mientras que tuvo un efecto moderado entre los que alquilan sucasa (fracción de residentes participantes: anónima = 0.045, observable =0.059, no significativa, n = 393; lo que produjo una interacción estimadade 0.046, P < 0.01).


FIGURA 3. La observabilidad incrementó más la participación en escenarios donde elinterés por la reputación importaba más. (A) La observabilidad incrementó en mayormedida la participación en los edificios de departamentos en donde los residentes tienenmayor probabilidad de interactuar con sus vecinos en espacios comunes y que usual-mente anotan sus nombres en hojas de registro publicadas en espacios especialmenteconspicuos, en comparación con las casas en condominio y casas individuales, donde losvecinos tienen menores probabilidades de interacción y donde las hojas de registrousualmente no son visibles para los vecinos. (B) De manera similar, en términos relativosla observabilidad incrementó en mayor medida la participación entre aquellos que sonpropietarios de su casa/departamento frente a aquellos que alquilan, ya que los quealquilan no son residentes fijos y en consecuencia están menos dispuestos a invertir enrelaciones de largo plazo con sus vecinos.

FIGURA 4. Solicitamos a 1,005 clientes adicionales exactamente con el mismo tratamientodescrito anteriormente, excepto que los materiales de información que recibieron fuerondespojados de cualquier indicio de lenguaje que enmarcara al programa de prevenciónde apagones como un bien público. El efecto de la observabilidad se redujo dramática-mente entre los sujetos que no recibieron la opción que refería al programa como un bienpúblico.

Los residentes de un edificio de departamentos y de casas individualesdifieren en muchas variables como también sucede entre aquellos que sonpropietarios frente a aquellos que alquilan su casa. Por ello, aun cuandolos resultados son consistentes con las predicciones del marco teórico dela reciprocidad indirecta, es posible realizar explicaciones alternativas.Para responder a este asunto de manera parcial, implementamos el mismoanálisis con controles adicionales, tales como la preferencia del idiomaespañol, la etnicidad, pagos atrasados, devoluciones y el historial delconsumo eléctrico y encontramos resultados incluso más potentes (véaseinformación suplementaria). Así pues, las diferencias en estas dimensionesno toman en cuenta las diferencias de los efectos de la observabilidadvistos en las Figs. 2 y 3.

Por último, proporcionamos evidencia de que el efecto de la observabi-lidad es específico para el asunto de los bienes públicos. La decisión de noparticipar en el programa puede acarrear la amenaza de la sanción social,solamente si la participación se considera como un bien público. Por ello,la teoría de la reciprocidad indirecta predice que la observabilidad nodebería incrementar la participación entre los individuos que no conside-ran la participación como un bien público. Para analizar esta predicción,1,005 individuos adicionales recibieron exactamente el mismo tratamientodescrito anteriormente, excepto que los anuncios publicitarios que recibie-ron fueron despojados de cualquier indicación que enmarcara al programade respuesta a la demanda como un bien público. De manera consistentecon nuestra hipótesis, la Fig. 4 muestra que el efecto de la observabilidadse redujo en esta circunstancia (fracción de residentes participantes: anó-nima = 0.061, observable = 0.086, no significativa, n = 1005; la interacciónestimada entre la observabilidad y el mensaje del bien público en unaregresión emparejada es de 0.035, P = 0.098).

DISCUSIÓNHemos mostrado que la reciprocidad indirecta promueve la cooperaciónen un juego del mundo real sobre bienes públicos que afecta a miles depersonas. Hacer que la participación en el bien público sea observableincrementó sustancialmente el registro y lo hizo sustancialmente más quela oferta de un incentivo en efectivo. Por otra parte, el efecto de laobservabilidad fue mayor en escenarios donde los individuos tenían unamayor probabilidad de tener interacciones futuras con aquellos que losobservaron, y cuando la participación se enmarcó como un bien público.Estos resultados aportan evidencia de que el interés por la reputación fueel detonante detrás del efecto de la observabilidad en nuestro estudio.

Nuestro estudio forma parte de una literatura naciente que analiza lareputación y la prosocialidad con la utilización de experimentos de campo.


En concordancia con lo que hemos encontrado en el ámbito de la eficienciaenergética, hay evidencia de que la publicación de los nombres de losdonadores incrementa la frecuencia de la donación de sangre (Lacetera yMacis 2010) así como el nivel de donación en un evento de caridad de unauniversidad. Los incentivos no financieros que involucran la reputacióntambién han mostrado que superan a los incentivos monetarios en motivarla oferta de condones a nombre de una organización de salud de Namibia(Ashraf, et al. 2012). Nuestro trabajo se adhiere a estos estudios por mediode la manipulación directa de la observabilidad, lo que permite unacomparación con los incentivos monetarios mientras se evitan otras po-tenciales confusiones presentes en experimentos previos. También eva-luamos hipótesis específicas generadas por la teoría de la reciprocidadindirecta, donde se toma en cuenta cuándo la observabilidad incrementao no incrementa la cooperación. En conjunto, estos trabajos aportanevidencia clara de que los incentivos asociados a la reputación pueden seruna fuerza potencial para incrementar la cooperación en la práctica.Nuestro artículo en particular se suma a esfuerzos que intentan fomentarla conservación energética por medio de incentivos no financieros, comopuede ser el dar información a la gente sobre su propio uso de la energíay cómo éste se compara con el uso de energía de sus vecinos (Ayres, et al2009; Costa y Kahn 2010; Thompson 2007; Minosi, et al. 2003).

Una pregunta que surge a partir de nuestro estudio es en qué medidalos individuos estaban conscientes de sus motivaciones vinculadas a lareciprocidad indirecta. Una posibilidad es que hayan considerado explíci-tamente los costos a la reputación por no participar en el tratamientoobservable sobre bienes públicos. De manera alternativa, ellos puedenhaber aprendido o desarrollaron una sensibilidad a señales sutiles queincrementaron subconscientemente su deseo por participar cuando susdecisiones eran observables, como ha sido mostrado en otros escenarios(Haley y Fessler 2005; Burnham y Hare 2007; Ernest-Jones, et al. 2011;Bateson, et al. 2006). Es probable que el grado de “buena sensación” queexperimentaron sea sensible al grado de observabilidad en su ambiente ya la disposición a interactuar con observadores en el futuro. Estudiosfuturos deben investigar esa cuestión.

Un asunto relacionado es la universalidad del interés por la reputación.La observabilidad puede promover la cooperación, pero solamente en laspoblaciones en que las normas sociales adecuadas están en su lugar. Porejemplo, en un experimento de laboratorio en los Estados Unidos, realizarcontribuciones al bien público de una manera observable por medio de lavinculación de JBP a un conjunto de juegos de pareja del dilema del prisionerollevó a contribuciones altas (Rand, et al. 2009). Cuando el mismo experi-mento se implementó en Rumania con estudiantes, no se observaron losefectos positivos porque los rumanos no sancionaron la mala conducta en


el JBP (Ellingsen, et al. 2012). De manera similar, el proporcionar retroali-mentación sobre cómo usa uno la energía comparado con cómo lo hace elvecino ha reducido el consumo entre los norteamericanos liberales peroprobablemente tenga el efecto opuesto entre los conservadores (Costa yKahn 2010). El estudio de la interacción entre las normas y las políticasinstitucionales es una importante línea de futura investigación.

En nuestro experimento, el mecanismo de observabilidad fue diseñadode manera que la participación fuera automáticamente desplegada paratodo el mundo: dado que las hojas de registro fueron hechas públicas enespacios comunes, no se requería de esfuerzo adicional de los individuospara dispersar la información vinculada a la reputación. La mayoría de losmodelos sobre reciprocidad indirecta, sin embargo, suponen individuosque comunican información sobre las acciones que han observado de losdemás (Nowak y Sigmund 2005). Por fortuna, nos mostramos más quecontentos al hablar de cómo se comportan los demás: el chisme es unelemento central de la comunicación humana (Dunbar, et al. 1997; Som-merfeld, et al. 2007). Así pues, ¿por qué llegamos a tener el gusto porchismear sobre la conducta previa de los demás? ¿Por qué perder tiempoy esfuerzo en la evaluación de los demás, y por qué damos testimonioshonestos de nuestros competidores? La reciprocidad indirecta en sí mismanos da una respuesta potencial: dar información honesta o no es otro juegosobre cooperación y deserción, que también está ligado a la reputación. Tureputación puede dañarse no sólo por la deserción en el principal juegode bienes públicos, sino también por la distribución incompleta o falsa deinformación. Otra cuestión importante involucra al sistema de reputacióna largo plazo como aquel utilizado por la tienda en línea de eBay (Resnick,et al. 2006) o el sitio de Internet que califica a los negocios Yelp (Luca 2011).¿Hasta qué punto nuestro deseo intrínseco de chismorreo se extiende aestos escenarios más abiertos? ¿Por qué la gente se molesta en dejarevaluaciones, y cómo un sistema de reputación secundario puede diseñar-se para promover la retroalimentación honesta? La exploración de estascuestiones es un elemento crucial para ser estudiado en el futuro.

La reciprocidad indirecta ofrece una herramienta poderosa para pro-mover la cooperación en contextos de gran importancia social. Aquí,ofrecemos evidencia cuantitativa para un caso: disminuir el uso de electri-cidad en periodos de demanda pico. Sin embargo, esta es sólo una demuchas otras oportunidades (Lacetera y Macis 2010; Karlan y McConnell2012; Ashraf, et al. 2012; Rand y Nowak 2009). Por ejemplo, la gente puedeser inducida a utilizar coches más eficientes si todos los vehículos tuvieranuna indicación visible de eficiencia en el consumo de combustible, pro-bablemente por medio de placas para circular en los vehículos con uncódigo en color para los más eficientes y otro para los de peor rendimiento.O el uso de energía en el hogar podría reducirse si las compañías presta-


doras de servicios hicieran estadísticas sobre el consumo individual conacceso al público. Uno podría incluso aplicar esta lógica a los descubri-mientos científicos: una medida sobre “la eficiencia científica del carbón”puede calcularse por medio de la división del número de citaciones de unautor (o índice h) entre el número de millas voladas para asistir a lasconferencias. Por supuesto que la privacidad es un asunto de importanciaque debe equilibrarse con respecto a los beneficios de la presión en lareputación. Sin embargo, hay aplicaciones de la reciprocidad indirecta queno infringen los derechos de privacidad de los individuos. Por ejemplo,los negocios pueden reducir su impacto ambiental si se les requiere revelarla huella total de carbón de sus operaciones. El interés por la reputaciónpodría desalentar a las instituciones financieras a arriesgarse en excesodebido a los cambios en el precio al que tendrían que obtener créditos. Olas agencias gubernamentales pueden reducir el despilfarro si las estadís-ticas relevantes estuvieran siempre accesibles al público. El desarrollo deintervenciones que aprovechen la reciprocidad indirecta es un elementoprometedor para el futuro de las iniciativas públicas.

MÉTODOSSe implementó el experimento de campo con la colaboración de la Pacific andElectric Company (PG&E), una empresa de servicios regulada que opera lamayor parte de la venta residencial del mercado eléctrico en California delNorte. El experimento se incorporó a un esfuerzo mercadotécnico rutinariopara un programa de respuesta a la demanda llamado SmartAC (aire acondi-cionado inteligente), que ha sido diseñado para ayudar a prevenir o disminuirlas interrupciones de corriente por medio de la reducción de la demanda delos aires acondicionados centrales en días con una demanda inusual o en casode una falla inesperada en la planta o en la transmisión. El programa esvoluntario; los sujetos que participan contribuyen a un bien público por mediode la contribución a la estabilidad de la red eléctrica de toda California, a cambiode ciertos inconvenientes personales y una probable incomodidad. El interrup-tor del SmartAc se instala sin costo alguno. Cuando se implementó el programa,los participantes recibieron 25 dólares en un cheque por registrarse. El progra-ma del SmartAC es un típico programa de gestión de la demanda, de controldirecto o de reducción de la carga. Los sujetos en el experimento de campo fueron clientes residenciales vivien-do en asociaciones de propietarios de hogares (APHs) y un edificio de alquileren el Condado de Santa Clara. Nos enfocamos en los inquilinos APHs porqueera necesario elegir residencias con espacios públicos donde las hojas deregistro pudieran ser expuestas. Nos concentramos en el Condado de SantaClara porque PG&E no había comercializado sus servicios en esta zona antesdel experimento de campo. Además, el Condado de Santa Clara es suficiente-mente caluroso por lo que los clientes de ese lugar usualmente tienen airesacondicionados y es lo suficientemente denso para tener un número aceptable


de APHs. Por último, el análisis se redujo a los APHs donde se sabía que todoslos residentes tenían aire acondicionado central porque el aire acondicionadocentral era el requisito para participar en el programa SmartAC. Invitamos a los sujetos a participar en el programa por medio de la entregade material publicitario deslizándolo por debajo de la puerta de sus casas,dejándolo en la puerta de entrada o por medio del envío del material porcorreo. El material incluyó una carta de información con la descripción delprograma y con una tarjeta de instrucciones que les indicaba a los sujetosregistrarse en el programa en las hojas de registro publicadas a un lado de subuzón postal o en otro lugar visible. Dejamos las hojas de registro entre 3 y 10días, dependiendo de la preferencia del encargado, el clima y otras condicio-nes. Una vez distribuidos los materiales publicitarios, quitamos las hojas deregistro, anotamos la decisión de los participantes y le entregamos la lista departicipantes al contratista de PG&E para llevar a cabo el proceso y la instala-ción. Nótese que los sujetos no estaban al tanto de que formaban parte de unexperimento, por lo cual este estudio se ha clasificado como un experimentode campo en condiciones naturales (Harrison y List 2004). En el tratamiento principal del experimento, se varió la observabilidad pormedio de la variación del diseño de las hojas de registro en las que los sujetosse registraban para el programa: algunas de las hojas de registro fuerondiseñadas de manera que la identidad de los sujetos era fácilmente revelada aaquellos que miraran las hojas de registro mientras que otras fueron diseñadaspara mantener oculta la identidad de los individuos. En la última condición, laanónima, los espacios para los nombres de los sujetos y de sus departamentosse omitieron en la hoja de registro. En cambio, los sujetos solamente se identi-ficaban por medio de un código otorgado al azar. De manera simultánea, variamos el diseño del material publicitario en las dosdimensiones. Primero, variamos si la publicidad indicaba la decisión de regis-trarse en el programa como una contribución al bien público que daría benefi-cio a otros, o solamente como una nueva prestación ofrecida por PG&E.Segundo, se varió la oferta de 25 dólares como incentivo para registrarse en elprograma. Ver información suplementaria para más detalles del diseño expe-rimental.

AGRADECIMIENTOS. Esta investigación fue financiada parcialmente por la Na-tional Science Foundation Proposal 0752818, el Galardón de la FundaciónRussell Sage 980803, El Centro Stigler para el Estudio de la Economía y laIniciativa Estatal de Energía, la Escuela de Posgrado de Negocios de la Univer-sidad de Chicago y la Fundación John Tempelton. Cualquier opinión expresa-da en este artículo es responsabilidad de los autores y no de la Comisión Federalde Comercio o del cualquier funcionario particular. Traducción de Mercedes Tapia.


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DE LA PERCEPCIÓN AL PLACER:LA MÚSICA

Y SUS SUSTRATOS NEURONALES

ROBERT J. ZATORREaVALORIE N. SALIMPOORa,b

ABSTRACT. Music has existed in human societies since prehistory, perhaps because itallows expression and regulation of emotion and evokes pleasure. In this review, wepresent findings from cognitive neuroscience that bear on the question of how we getfrom perception of sound patterns to pleasurable responses. First, we identify some ofthe auditory cortical circuits that are responsible for encoding and storing tonal patternsand discuss evidence that cortical loops between auditory and frontal cortices areimportant for maintaining musical information in working memory and for the recog-nition of structural regularities in musical patterns, which then lead to expectancies.Second, we review evidence concerning the mesolimbic striatal system and its involve-ment in reward, motivation, and pleasure in other domains. Recent data indicate thatthis dopaminergic system mediates pleasure associated with music; specifically, rewardvalue for music can be coded by activity levels in the nucleus accumbens, whosefunctional connectivity with auditory and frontal areas increases as a function of increas-ing musical reward. We propose that pleasure in music arises from interactions betweencortical loops that enable predictions and expectancies to emerge from sound patternsand subcortical systems responsible for reward and valuation.

KEYWORDS. Cognition, functional imagining, auditory cortex.

Hace unos 40 000 años, una persona —un músico— recogió un hueso debuitre que tenía a todo lo largo agujeros hechos con incisiones delicadas yprecisas, y le sopló para tocar una melodía. Sabemos esto gracias a losextraordinarios hallazgos arqueológicos recientes cerca del Danubio (Fig.1) (Véase www.pnas.org/ content/110/supplement-2/10430/F1), donde sedescubrieron varias de esas flautas (Conrad, Malina y Münzel 2009). Estolleva a la reflexión de que para que un instrumento exista en el paleolíticosuperior, la música debió haber existido previamente en una forma avan-zada desde muchos miles de años antes; de lo contrario, habría sidoimposible construir algo tan avanzado tecnológicamente como una flautaque toca una escala particular. Por lo tanto, podemos inferir con seguridadque la música se encuentra entre los rasgos cognitivos humanos másantiguos.

aMontreal Neurological Institute, McGill University, Montreal, QC, Canada H3A 2B4; bRotman ResearchInstitute, Baycrest Centre, University of Toronto, Toronto, ON, Canada M6A 2E1. / [email protected] / RJZ y VNS escribieron el artículo.


ORÍGENES MUSICALESSi la música tiene orígenes antiguos es importante establecerla como partede nuestra “maquinaria mental humana”, aunque esto no nos dice por quépudo haberse desarrollado. La respuesta a esta pregunta puede permane-cer siempre desconocida, aunque podemos consultar a Darwin para teneralgún indicio. Uno de sus comentarios más conocidos sobre la música, enEl origen del hombre, es el siguiente: “Como ni el placer ni la capacidad deproducir notas musicales son facultades de uso inmediato para el hombre,con relación a sus hábitos ordinarios de vida, éstas deben clasificarse entrelas más misteriosas con las que está dotado” [As neither the enjoyment northe capacity of producing musical notes are faculties of the least direct use to manin reference to his ordinary habits of life, they must be ranked among the mostmysterious with which he is endowed] (Darwin 1871). Diez años después, ensu autobiografía, reflexionó y lamentó su propia anhedonia musical conestas palabras: “Si tuviera que vivir mi vida de nuevo, me impondría unaregla para leer algo de poesía y para escuchar un poco de música, al menosuna vez por semana; así, tal vez las partes de mi cerebro ahora atrofiadasse habrían mantenido activas gracias al uso. La pérdida de esos gustos esuna pérdida de felicidad, y posiblemente puede que sea perjudicial parael intelecto, y más probablemente para el carácter moral, pues debilita laparte emocional de nuestra naturaleza” [...if I had to live my life again, I wouldhave made a rule to read some poetry and listen to some music at least once everyweek; for perhaps the parts of my brain now atrophied would thus have been keptactive through use. The loss of these tastes is a loss of happiness, and may possiblybe injurious to the intellect, and more probably to the moral character, by enfeeblingthe emotional part of our nature] (Darwin 1887). Esta reveladora observacióncontiene una posible respuesta al misterio aludido en la cita anterior,porque aquí Darwin formula un pensamiento con el que la mayoría de lagente intuitivamente estaría de acuerdo: que la música puede generar ypotenciar emociones, y que la falta de ella da como resultado una reduc-ción de felicidad. Incluso, él va más lejos hasta sugerir que la música puedeservir para prevenir la atrofia de los circuitos neuronales asociados a laemoción, un concepto intrigante.La mejora, la comunicación y la regulación de la emoción, sin duda

constituyen razones poderosas para la existencia, y posiblemente para laevolución de la música, un tema que otros han abordado con más detallede lo que nosotros haremos aquí (Hauser y McDermott 2003; Wallin,Merker y Brown 2000; Mithen 2005). Sin embargo, esas líneas de investi-gación no nos dirán por qué la música podría tener tales propiedades. Lamúsica es la más abstracta de las artes: su atractivo estético tiene poco quever con el relato de eventos o con la representación de personas, lugareso cosas, las cuales están dentro de la competencia de las artes verbales yvisuales. Una secuencia de tonos —como los que se pudieron haber produ-


cido con una flauta antigua— concatenada de una manera determinada,no puede denotar nada en particular, pero puede, sin duda, dar lugar aemociones. Los modelos psicológicos sugieren un número de mecanismosdistintos asociados a las distintas respuestas emocionales que la músicapuede provocar (Juslin y Sloboda 2001). En el presente trabajo nos centra-mos específicamente en un aspecto particular de la respuesta afectivaprovocada por la música: el placer. Debido a que el placer y la recompensaestán relacionados y hay una vasta literatura con respecto a las basesneuronales de la recompensa, estudiar el placer musical nos da un conjun-to de hipótesis que sirven de marco para estudiar lo que de otro modopodría aparecer como un tema intratable. Para entender cómo llegamosde la percepción al placer, entonces comenzamos con una visión generaldel análisis perceptual de los sonidos musicales, y luego pasamos a laneurobiología de la recompensa, antes de intentar una síntesis de las dos.

NEUROBIOLOGÍA DE LA COGNICIÓN MUSICALAl pensar en cómo la evolución pudo haber formado en particular elsistema auditivo humano, debemos considerar qué es lo más característicosobre la manera en que usamos el sonido. Un rasgo obvio que destaca esque los seres humanos utilizamos el sonido para comunicar represen-taciones cognitivas y estados internos, incluyendo la emoción. Ambos, elhabla y la música, se pueden considerar de esta manera (Patel 2008) y unopuede ir tan lejos como decir que constituyen señales específicas de laespecie [species-specific]. Por otro lado, a diferencia de los sistemas dellamado de otras especies, el nuestro es generativo y altamente recursivo,esto es, las estructuras complejas se crean de un conjunto limitado deprimitivos de una manera combinatoria mediante la aplicación de reglassintácticas. Una propiedad importante, tanto del habla como de la música,que es relevante para su naturaleza innata, es que aparecen, en la granmayoría de los miembros de la especie, bastante temprano en el desarrollo,siguen una secuencia relativamente fija y tienen como insumo los sonidosdel entorno inmediato. Por lo tanto, debe existir una arquitectura neuronalde tal manera que permita que aparezcan esas capacidades. Tal organización neuronal necesariamente tuvo que surgir de precur-

sores y, por ello, es útil considerar algunos de los rasgos de la cortezaauditiva de los primates no humanos para identificar tanto las homologíascomo las propiedades únicas (Rauschecker y Scott 2009; Zatorre y Schön-wiesner 2011). La corteza auditiva del primate, como el sistema visual y elsistema somatosensorial, se puede pensar organizado de manera jerárqui-ca, tal que las áreas centrales [core] están rodeadas por las regiones cinturón[belt] y pericinturón [parabelt] dentro de la porción superior del lóbulotemporal, con los correspondientes patrones de las proyecciones de ali-

ZATORRE; SALIMPOOR / MÚSICA / 295

mentación directa y de retroalimentación (Rauschecker y Scott 2009) (Fig.2); ambos, la citoarquitectura y la conectividad de los diferentes subcam-pos sostienen esta organización (Kaas, Hackett y Tramo 1999). Otro rasgode organización presente en todas las especies son las distintas trayectoriasque empiezan en las áreas centrales y continúan en dos direcciones: unadorsal y posterior hacia las áreas parietales, y otra ventral y anterior dentrodel lóbulo temporal (Rauschecker y Scott 2009); ambas trayectorias tienendestinos eventuales en áreas separadas de las cortezas frontales y las cualesse considera que son bidireccionales. Esta arquitectura genera una serie debucles funcionales que permiten la integración de la información auditivacon otras modalidades; éstos también permiten interacciones entre lossistemas auditivo y motor relacionados con la acción y con la planeaciónu organización de la acción y con los sistemas de memoria. Esas interac-ciones con las funciones de planeación y de memoria dan como resultadola habilidad de hacer predicciones basadas en eventos pasados, tema alque regresaremos más adelante. Los bucles funcionales entre las cortezas frontal y temporal también

desempeñan un papel particularmente importante en la memoria detrabajo. A diferencia de los eventos visuales, que con frecuencia puedenser estáticos (una escena, un objeto), los eventos auditivos son por supropia naturaleza efímeros, pues no dejan más rastros que aquellos que elsistema nervioso puede generar. Para ser capaz de concatenar eventosauditivos discretos, de manera tal que el significado se pueda codificar odecodificar, se necesita un sistema de memoria de trabajo que puedamantener la información de manera dinámica para procesamientos futu-ros. Aquí puede residir una importante diferencia de especie: parece quelos monos tienen una capacidad muy limitada para retener eventos audi-tivos en la memoria de trabajo (Fritz, Mishkin y Saunders 2005; Scott,Mishkin y Yin 2012) comparada con su excelente memoria de trabajovisual. Esta limitante puede ayudar a explicar la relativa escasez en sucapacidad de comunicación auditiva combinatoria compleja. En contraste,los humanos tienen una excelente habilidad para mantener informaciónauditiva conforme se va presentando, lo que representa nuestra habilidadpara relacionar un sonido con otro que viene varios segundos o minutosdespués (considere la expresión de una larga oración cuyo significado noes claro hasta la última palabra, o una larga melodía que sólo llega a suresolución hasta el final). Varios estudios de neuroimagen han señaladolas interacciones entre las cortezas auditivas y las regiones frontales infe-riores, especialmente en el hemisferio derecho, en el procesamiento de lainformación tonal, en parte debido a las necesidades de la memoria detrabajo para las tareas tonales (Zatorre, Evans y Meyer 1994; Gaab, Gaser,Zaehle, Jancke, Schlaug 2003). De hecho, la amusia congénita o sordera de


tonos (Ayotte, Peretz y Hyde 2002), se puede deber a un trastorno en estesistema (Hyde, et al. 2007; Loui, Alsop y Schlaug 2009).La organización de mapas de frecuencia, que son en igual medida

topográficos tanto en monos (Kaas y Hackett 2000; Petkov, et al. 2006)como en humanos (Formisano, et al. 2003; Schönwiesner, et al. 2002),muestran otra homología importante. Sin embargo, un rasgo más relevan-te para nuestra discusión es la sensibilidad a la calidad perceptual del tono.El tono es resultado de la periodicidad; tales sonidos tienen relevanciabiológica debido a que por naturaleza son producidos casi exclusivamentepor el tracto vocal de otros animales, en comparación con los sonidosnaturales aperiódicos (aire, agua). La habilidad para seguir el tono, por lotanto, sería un rasgo útil de un organismo para desarrollar la travesía enun ambiente acústico. Estudios neurofisiológicos han identificado neuro-nas sensitivas de tono en monos títis (marmosets) que responden invaria-blemente a sonidos que tienen el mismo tono pero que varían en sucomposición armónica (Bendor y Wang 2005), permitiendo así que lainformación de tono se procese a pesar de la irrelevante variación acústica.Varias líneas de evidencia convergen para sugerir que puede existir unaespecialización neuronal similar para el tono en la corteza auditiva huma-na, en una o más regiones localizadas a los lados de las áreas centrales(Penagos 2004; Zatorre 1988; Patterson 2002).Con todo, en los humanos, el tono también atiende una importante

función de soporte de información porque sirve como medio para codifi-car y transmitir información. Tanto el habla como la música hacen uso dela variación de tono, pero en la música su uso parece tener algunaspropiedades particulares que lo distingue del uso en el habla (Zatorre yBaum 2012). Cabe destacar que el tono, tal como se usa en la música, enmuchas culturas tiende a organizarse como elementos discretos, o escalas(a diferencia del tono en el habla donde los cambios tienden a ser conti-nuos), y estos elementos en general tienen asociadas proporciones defrecuencia fijos y específicos. Esas propiedades son precisamente las queproduciría un instrumento como nuestra flauta antigua, con los orificiosfijos para los dedos que producen tonos discretos en tonos específicos. Deeste modo, la música requiere de un sistema nervioso capaz de codificar yproducir variación de tono con un alto grado de precisión. La evidenciasustancial implica, el hemisferio cerebral derecho incluyendo las áreascorticales especializadas para el tono, a un mecanismo refinado para eltono preciso, tanto en la percepción (Zatorre y Gandour 2008; Zatorre etal. 2002; Hyde 2008) como en la producción (Ozdemir 2006), en contrastecon el sistema cortical auditivo izquierdo, el cual más bien parece estarespecializado en sonidos de habla que no requieren de una gran precisiónen el seguimiento del tono.


FIGURA 2. Esquema de las trayectorias funcionales putativas para el procesamiento dela información auditiva en el cerebro humano. Las trayectorias originadas en el centrode las áreas auditivas se proyectan hacia fuera en paralelo pero de manera jerárquicahacia la cortezas cinturón y pericinturón (áreas en color). Por consiguiente, se puedenidentificar varias corrientes funcionales bidireccionales distintas: Ventralmente, las co-rrientes de procesamiento progresan hacia los objetivos en el surco temporal superior yel surco temporal inferior y en el giro, terminan eventualmente en las cortezas frontalesinferiores. Dorsalmente, las proyecciones se dirigen hacia distintos objetivos en lascortezas frontales inferior, premotora y dorsolateral. Adaptado de Mithen 2005.

Las melodías se componen de una combinación de tonos individuales,de modo que, una vez que este primer sistema cortical codifica los tonospor separado, se necesita procesar las combinaciones de tonos. Las melo-días tonales se pueden estructurar en términos de escalas a partir de lasque están construidas y de los contornos del tono. Tanto los estudios delesiones (Stewart, et al. 2006; Zatorre 1985) como los estudios de neuroi-magen (Patterson, et al. 2002, Griffiths 1998) demuestran que las áreascorticales, más allá de las regiones relacionadas con el tono, entran enjuego mientras uno va de un sonido individual a los patrones de sonidos,y que éstos involucran ambos trayectos, el anteroventral y el posterodor-sal, siguiendo una organización jerárquica. La imagen global que surge esque las áreas más distales del centro y de las regiones cinturón, proba-blemente están involucradas en el procesamiento más allá de la extraccióndel tono, incluyendo las combinaciones de los elementos tonales, porejemplo, relacionados con el análisis del tamaño del intervalo musical(Klein y Zatorre 2011) y/o el contorno melódico (Lee 2011). Sin embargo,tal vez debido a la conectividad de retroalimentación de las regionesdistales de regreso al centro y a las áreas cinturón, hay también pruebas

de que la información de categoría auditiva algunas veces se puedecodificar de manera más distribuida (Ley, et al. 2012). Los pasos del procesamiento perceptual recién descritos solamente

aluden a los mecanismos involucrados en una escucha pasiva de unasecuencia de sonidos. Sin embargo, la percepción de algo como unamelodía no se lleva a cabo de manera secuencial simple. Esto implicatambién un componente activo, de tal manera que se generan expectativasbasadas en el conocimiento implícito del oyente sobre las reglas musicalesque ha adquirido por exposiciones previas a la música de esa cultura. Así,escuchar un grupo particular de tonos nos lleva a esperar ciertas continui-dades particulares con más probabilidad que otras (Krumhansl 1990;Huron 2006). Este fenómeno es relevante porque apunta hacia nuestrahabilidad altamente adaptativa para predecir eventos futuros basados enregularidades pasadas. Existe suficiente evidencia acerca de que las con-tingencias secuenciales relevantes se codifican con base en un proceso deaprendizaje estadístico (Schön y Francois 2011), que emerge en una etapatemprana de la vida, tanto para el habla como para la música (Saffran 2003)y que también opera en la edad adulta (Loui 2009). Esta dependencia enla exposición al medio ambiente significa asimismo que individuos distin-tos tendrán grupos distintos de plantillas perceptuales en la medida enque han estado expuestos a diferentes sistemas musicales o culturales, unpunto al que regresaremos más adelante. Los sustratos neuronales asociados con las expectativas musicales y su

violación se han medido utilizando marcadores electrofisiológicos. Estosestudios muestran que hay sensibilidad a las predicciones basada en unavariedad de rasgos, incluyendo el contorno (Tervaniemi, et al. 2001), eltamaño del intervalo (Trainor, et al. 2002), así como las armonías (Koelsch,et al. 2000; Leino 2007). La localización de estos procesos es compleja y nodel todo descifrada, pero lo más probable es que implique interaccionesentre las cortezas auditivas cinturón/pericinturón y las cortezas frontalesinferiores, utilizando el trayecto anteroventral antes descrito (Opitz, et al.2002; Schönwiesner, et al. 2007). Al mantener el concepto de organizaciónjerárquica, las violaciones a rasgos más abstractos se asocian a cambiosprovenientes de las áreas frontales. Por ejemplo, si se introduce un acordeque por sí mismo es consonante pero no esperado, en términos de lasrelaciones armónicas establecidas por acordes previos, habrá una respues-ta en la corteza frontal inferior típicamente más fuerte en el lado derecho(Maess, et al. 2001; Tillmann, et al. 2006). Desde luego, las melodías contienen patrones de tiempo así como

patrones de tono. La ciencia cognitiva ha identificado cierta organizaciónjerárquica relevante en la manera en que se procesan los ritmos (Patel 2008;Large y Palmer 2002), de tal manera que hay niveles más locales y nivelesmás globales. La métrica, que se define como la repetición de acentos que


estructura eventos temporales, sería un nivel clave de la organizaciónglobal. Ésta toma importancia en nuestro contexto porque se puede pensarcomo la proveedora de un marco temporal para los eventos esperados. Esdecir, en la música métricamente organizada, un oyente desarrolla predic-ciones sobre cuándo espera que ocurran los sonidos (un paralelo de laforma en cómo la tonalidad ofrece al oyente una estructura para hacerpredicciones sobre qué tonos esperar). Los estudios de neuroimagensugieren que este mecanismo métrico puede depender de las interaccionesentre las cortezas auditivas y las trayectorias más dorsales del sistema, enparticular con la corteza premotora y las regiones frontales dorsolaterales(para una revisión, véase Zatorre, et al. 2007), aunque las estructuras delos ganglios basales subcorticales también juegan un papel importante(Grahn y Rowe 2009; Kung, et al. 2013). La interacción con las áreasmotoras relacionadas ofrece una posible explicación de la estrecha relaciónentre la estructura temporal en la música y en el movimiento. No esdescabellado suponer que la gente que escuchaba la música procedentede la flauta antigua también bailara. Los hallazgos de estas líneas de investigación apuntan a la conclusión

de que las interacciones entre la corteza auditiva y la corteza frontal, a lolargo de ambas trayectorias, ventral y dorsal, generan las representacionesde las regularidades estructurales de la música, que son esenciales paracrear las expectativas sobre los eventos conforme se desarrollan en eltiempo. Sin duda, este sistema juega un papel clave en muchos aspectosde la percepción. De hecho, se ha descrito un fenómeno similar conrelación a las expectativas lingüísticas (Friederici 2003; Patel 2003). Por otrolado, como veremos más adelante, estos mismos sistemas pueden conte-ner parte de la clave para entender porqué la música puede provocarplacer. Un último fenómeno importante al considerar el papel de la corteza

auditiva en procesos perceptuales complejos es que también participa enla imaginería, esto es, la experiencia fenomenológica de la percepción enausencia de un estímulo. La imaginería musical es una forma particular-mente relevante de esa experiencia, ya que casi cualquiera puede imaginaruna pieza musical “con el oído de la mente”. La psicología cognitiva hamostrado que las experiencias imaginarias son psicológicamente reales enla medida en que se pueden cuantificar y porque comparten rasgos de lapercepción real, incluyendo precisión temporal y agudeza de tono (Hal-pern 1988; Janata 2012). Varios estudios de neuroimagen han mostrado larealidad neuronal de este fenómeno en tanto que incluso en ausencia desonido, las regiones cinturón y pericinturón de la corteza auditiva sonreclutadas [are recruited] de manera consistente cuando las personas reali-zan tareas específicas de imaginación (Zatorre y Halpern 2005, Herholz2008). Esta habilidad de imaginar es relevante en este caso porque muestra


que la corteza auditiva debe contener rastros de la memoria de eventosperceptuales pasados, y que esos rastros no son sólo de naturaleza semán-tica, sino más bien reflejan atributos perceptuales del sonido que original-mente se experimentaron. En el caso de la música, podemos decir que esosrastros, acumulados en el tiempo, también se pueden considerar comoplantillas que contienen información sobre los patrones de sonido que serepiten en las estructuras musicales. Si esa información está almacenadaen las áreas corticales, uno se podría preguntar cómo se recupera o seaccede a esa información. Aunque el mecanismo está lejos de ser compren-dido, parece que los bucles frontotemporales, mencionados anteriormen-te, son relevantes para la recuperación. Esta conclusión se apoya en laevidencia de que las interacciones funcionales entre la corteza temporal yla corteza frontal mejoran durante la imaginería musical (Herholz 2012).Es más, el grado de actividad en esta red sirve como factor de predicciónpara las diferencias individuales en cuanto a la intensidad subjetiva de laimaginería, lo que apoya la relación directa entre la participación de estesistema frontotemporal y la habilidad para imaginar música. Esta red,como veremos, también puede jugar un papel importante en el placermediado por la música y en el reclutamiento [the recruitment] de la red derecompensa, tema que abordaremos ahora.

NEUROBIOLOGÍA DE LA RECOMPENSAUna recompensa se puede pensar como algo que produce una sensaciónhedónica de placer. Debido a que este es un estado positivo, tendemos areforzarlo al repetir el comportamiento que nos lleva a ese resultadodeseable (Thorndike 1911). Un sustrato biológico para el refuerzo se des-cubrió en Montreal hace más de medio siglo, cuando Olds y Milner (1954)informaron que un estímulo eléctrico en una parte específica del cerebrode un ratón provocaba que el animal regresara de manera continua al lugardonde se realizaba el estímulo. Estudios posteriores demostraron que si alas ratas se les daba la oportunidad de estimular esas áreas, renunciaban atodas las otras conductas rutinarias, como asearse, comer y dormir (Wise1978; Routtenberg y Lindt 1965). La estimulación eléctrica estaba dirigidaa los trayectos que conducen al estrato mesolímbico, y ahora se ha demos-trado ampliamente que la liberación de dopamina en esas regiones puededar lugar al refuerzo de las conductas (Schultz 2007; Leyton 2010; Glimcher2011).En el reino animal, el sistema mesolímbico de recompensa filogenética-

mente antiguo sirve para reforzar conductas biológicamente importantes,como comer (Hernández y Hoebel 1988), reproducirse (Pfaus, et al. 1995)o cuidar a los hijos (Hansen, et al. 1993). En los humanos, también se hademostrado que la liberación de dopamina y la actividad hemodinámica


en las áreas mesolímbicas refuerzan las conductas biológicamente adap-tativas, como comer (Small, et al. 2003) y aquellas relacionadas con el amory el sexo (Ron, et al. 2005; Komisaruk y Whipple 2005). Sin embargo,conforme los animales se hacen más complejos, otros factores adicionalesse vuelven importantes para la supervivencia exitosa. Por ejemplo, entrelas sociedades humanas, al tener cierta cantidad de dinero se puedepredecir una supervivencia exitosa. No sorprende que obtener dinero seaaltamente reforzador, y se ha demostrado que involucra a las áreas meso-límbicas estratales (Knutson, et al. 2001). Las cualidades del refuerzo detales recompensas secundarias sugieren que los humanos son capaces deentender el valor conceptual de un elemento abstracto que no contienevalor de recompensa inmediato. En línea con esto, muchas personasobtienen placer de otros estímulos que conceptualmente tienen sentido,con poca relevancia directa para la supervivencia, y un ejemplo es escu-char música. Como mencionó Darwin, la música no tiene ninguna conse-cuencia funcional fácilmente evidente y ninguna función adaptativa biendefinida (Hauser y McSermott 2003). No obstante, escuchar música es unaactividad omnipresente en todas las sociedades humanas, por lo menosdesde el paleolítico. ¿De qué manera una secuencia de sonidos, en apa-riencia abstracta, genera esos efectos potentes y de refuerzo?

¿CÓMO CAUSA LA MÚSICA PLACER?Se cree en general que el placer que las personas experimentan con lamúsica se relaciona con las emociones inducidas por la música, como loreportan con frecuencia quienes escuchan música para cambiar o mejorarsus emociones (Juslin y Sloboda 2001). Para analizar esta relación, realiza-mos un experimento en el que le pedimos a los oyentes que seleccionaranmúsica muy agradable y que mientras la escuchaban evaluaran constan-temente su experiencia de placer, mientras tanto nosotros registramoscualquier cambio en la excitación emocional (Salimpoor, et al. 2009). Elincremento en la actividad del sistema nervioso simpático está relacionadocon las respuestas de “lucha o fuga” (fight or flight) (Cacioppo, et al. 2007)y se cree que son automatizadas; por esta razón, sirven como medidaconfiable de la excitación emocional. Medimos la frecuencia cardiaca, lafrecuencia respiratoria, la conductividad de la piel, la temperatura corpo-ral y la amplitud del volumen sanguíneo del pulso para rastrear loscambios que corresponden al aumento en los niveles de placer autorre-portado. Los resultados revelaron una fuerte correlación positiva entre laevaluación del placer en vivo y los incrementos registrados al mismotiempo durante la actividad del sistema nervioso simpático, mostrando asíuna relación entre los índices objetivos de la excitación y los sentimientossubjetivos de placer.


FIGURA 3. Correlatos neuronales del procesamiento de la música altamente recompen-sante. (A) Análisis de conjunción espacial entre [11C] tomografía de emisión de positronesraclopride y fMRI mientras los oyentes escuchan la música placentera que eligieronreveló aumento de la actividad hemodinámica en el estrato ventral (EV) durante losmomentos emotivos pico (marcados por “escalofríos”) y el estrato dorsal (ED) previo alos escalofríos, en las mismas regiones que mostraron liberación de dopamina. Adaptadode Komisaruk y Whipple 2005. (B) La imagen del escaneo de la RMf muestra que el mejorindicador del valor de recompensa de la música nueva (desconocida) (marcado por lasofertas monetarias a manera de subasta) fue la actividad en el cuerpo estriado, de maneraparticular en el NAcc; el NAcc también mostró un aumento de la conectividad funcionalcon el giro temporal superior (GTS) y el giro frontal inferior derecho (GFI) mientras elestímulo musical obtiene el valor de recompensa. Adaptado de Northcutt y Kaas 1995.

Posteriormente, nos ocupamos de los mecanismos a través de los cualesla excitación emocional se puede volver recompensante. Si las respuestasemocionales a la música están dirigidas hacia la actividad dopaminérgicaen los circuitos reforzadores del cerebro, debería haber un mecanismo conel que esas respuestas se puedan considerar recompensantes. Para analizareste punto, nuestro laboratorio realizó dos estudios en los que los partici-pantes eligieron la música que consideraban muy emotiva y placentera(Blood y Zatorre 2001; Salimpoor, et al. 2011). Para tener una medidaobjetiva de la excitación emocional pico, las personas trajeron música que

les causa escalofríos, los cuales se cree que son la manifestación física delas respuestas emocionales pico (Blood y Zatorre 2001; Panksepp 1995;Rickard 2004) y que están relacionados con el aumento de la excitación delsistema nervioso simpático. En el primer estudio, demostramos que elestrato ventral y otras regiones del cerebro asociados con la emoción sereclutaron como una función del aumento de la intensidad de la respuestade escalofríos (Blood y Zatorre 2001). Este hallazgo identificó de maneraimportante que el sistema mesolímbico de recompensa se puede activarpor un estímulo estético abstracto. Otros estudios han mostrado hallazgosconsistentes (Koelsch, et al. 2006; Menon y Levitin 2005); sin embargo,dado que todos esos estudios midieron las respuestas hemodinámicas, noabordaron si el sistema dopaminérgico estaba involucrado. Realizamosentonces otro estudio (Fig. 3A) con tomografía de emisión de positrones(TEP) basado en ligadura (Salimpoor, et al. 2011), usando raclopride, unligador de radio que se fija de manera competitiva con los receptores dedopamina. Comparamos la liberación de dopamina en la respuesta a lamúsica placentera vs. la música neutral, y confirmamos que las respuestasemocionales fuertes a la música dan lugar a la liberación de dopamina enel estrato mesolímbico, lo que puede ayudar a explicar por qué se consideraa la música como recompensante, y por qué se relaciona la música direc-tamente con el otro estímulo biológicamente recompensante que se des-cribió arriba.Si los placeres asociados con la música son al menos en parte relaciona-

dos con los sistemas dopaminérgicos que compartimos con muchos otrosvertebrados, ¿por qué parece que son únicamente parte de la conductahumana? ¿Pueden los animales diferenciar entre flautas antiguas, Mahlery Britney Spears? Y si así fuera, ¿les importa? El fenómeno más cercano ala música en el reino animal son las vocalizaciones biológicamente signi-ficativas. Sin embargo, se cree que esos sonidos musicales se limitan a unpapel de adaptación hacia la defensa del territorio y a la atracción de lapareja, más que a un placer abstracto (Catchpole y Slater 1995; Marler1999). Cuando a nuestros parientes evolutivos cercanos (tamarines y ti-tíes), se les da a elegir entre escuchar música o el silencio, en generalprefieren el silencio (McDermott y Hauser 2007). Algunos animales pue-den ser capaces de procesar aspectos básicos del sonido de importanciapara la música. Por ejemplo, los monos rhesus sí demuestran una habili-dad para juzgar que dos melodías son la misma cuando se transportan unao dos octavas (Wright, et al. 2000). No obstante, esta habilidad es limitada:los monos fallaron en esta tarea si la melodía se transportaba media o unay media octava. También hay algo de evidencia (Fishman, et al. 2001; Izumi2000) acerca de que los monos pueden distinguir entre consonancias ydisonancias. Sin embargo, no parece que consideran los sonidos conso-nantes como más placenteros, basados en los hallazgos (McDermott y


Hauser 2004) sobre los monos tamarinos cabeza de algodón quienesmostraron una clara preferencia por los chillidos de alimentación especí-ficos de la especie sobre los llamados de auxilio, aunque ninguna prefe-rencia por intervalos consonantes vs. intervalos disonantes. Aun cuandociertos individuos de algunas especies demuestran entrenamiento motora estímulos rítmicos generados de manera externa (Schachner, et al. 2009;Patel, et al. 2009), no hay evidencia de que los primates hagan eso; es más,tales conductas se han observado en interacciones con los humanos y noen ambientes naturales. Así, después de todo, hay escasa evidencia de queotras especies tengan la maquinaria mental para decodificar la música dela manera en que los humanos lo hacen, o para disfrutar de ella.¿Por qué ciertas combinaciones de sonidos parecen estéticamente agra-

dables para los humanos pero no para otros animales, incluso primates?Para entender mejor cómo podemos recibir placer de los sonidos musica-les, es importante darnos cuenta de que los sistemas mesolímbicos notrabajan de manera aislada y que su influencia dependerá en gran medidade su interacción con otras regiones del cerebro. Las regiones mesolímbi-cas estratales se encuentran en muchos organismos, incluyendo los prime-ros vertebrados (O’Connell y Hofmann 2011); no obstante la conectividadanatómica de estas regiones con el resto del cerebro varía entre las especiesdependiendo de la complejidad del cerebro (Northcutt y Kaas 1995). Porejemplo, el sistema mesolímbico de recompensa se vuelve altamenteinterconectado con las cortezas prefrontales en los mamíferos (Cardinal,et al. 2005). Más aún, conforme los animales se vuelven más complejos, elconcepto de recompensa puede tomar distintas formas. Por ejemplo,nosotros los humanos disfrutamos de actividades tan diversas como ir aconciertos, leer ficción, visitar museos, o tomar fotografías, así como deactividades menos “intelectuales”, aunque estéticas, como decorar nues-tros vehículos, combinar nuestra vestimenta o plantar flores. Las recom-pensas estéticas son con frecuencia de naturaleza abstracta y en generalimplican componentes cognitivos importantes. En particular, dependenen gran medida de la cultura y por ello implican un papel crítico en elaprendizaje y en las influencias sociales. Estas características sugieren quepueden involucrar a regiones del cerebro de “orden superior” que estánmás evolucionadas en los humanos. Los estudios de imagen cerebral delprocesamiento de recompensa estética apoyan esta idea al demostraractividad en la corteza cerebral, particularmente en la corteza prefrontal(Vartanian y Goel 2004; Kawabata y Zeki 2004; Cela-Conde et al. 2004), quees la más evolucionada en los humanos (Haber y Knutson 2010). La cortezacerebral contiene almacenes de información acumulada a lo largo de laexistencia de un organismo. Es así como las contribuciones corticales alprocesamiento de estímulos estéticos son consistentes con la idea de quelas experiencias previas pueden jugar un papel fundamental en la manera


en la que un individuo puede experimentar ciertos sonidos como agrada-bles o recompensantes. Aunque existe evidencia sobre algunas similitudesbásicas en cómo las personas de todas las culturas responde a ciertasseñales (Fritz, et al. 2009), la naturaleza de la recompensa a estímulosestéticos no es del todo universal, pues difiere de manera significativaentre las culturas y entre los individuos dentro de cada cultura. Esasrespuestas se relacionan con la interpretación subjetiva del estímulo, quees probable que esté relacionado a experiencias previas con un estímuloen particular u otro estímulo similar. Se ha propuesto que los individuostienen un “léxico musical” (Peretz y Coltheart 2003), que representa unsistema de almacenaje para la información musical a la cual se han expues-to durante su vida, incluyendo la información sobre las relaciones entrelos sonidos y las reglas sintácticas de la estructura específica de la músicade sus experiencias previas. Este sistema de almacenaje puede contenerplantillas que se pueden aplicar a la información entrante de sonido paraayudar a la persona a clasificar y entender mejor qué es lo que él o ella estáescuchando. Así, cada vez que se escucha una secuencia de sonidos, sepueden activar varias plantillas para ajustarse a la información auditivaentrante. Este proceso conducirá inevitablemente a una serie de predic-ciones que pueden confirmarse o violarse, y determinar finalmente elvalor de recompensa para el individuo.Para analizar los sustratos neuronales de las predicciones y la recompensa

asociados con la música, y cómo éstos pueden contribuir a las respuestasde placer, en un nuevo estudio escaneamos a personas con resonanciamagnética funcional (RMf) mientras escuchaban música que no habíanoído antes y examinamos la actividad neuronal asociada con el valor derecompensa de la música (Salimpoor, et al. 2013). Examinamos el valor derecompensa de cada pieza musical, dándole a las personas la oportunidadde comprarlas a manera de subasta (Becker et al. 1964); así las ofertasmonetarias más altas nos sirvieron como indicadores de los valores derecompensa más altos. Estábamos interesados en analizar la actividadneuronal asociada a la escucha por primera vez de secuencias musicales yen analizar la actividad neuronal que puede distinguir entre secuenciasmusicales que se convierten en “recompensa” para un individuo, encomparación con aquellas que no les importaba escuchar de nuevo. Losresultados (Fig. 3B) revelaron que la actividad en las áreas mesolímbicasestratales, en particular el núcleo accumbens (NAcc), fue el que más seasoció con el valor de recompensa del estímulo musical, tal como se midiópor el monto de la oferta. El NAcc se ha relacionado con las predicciones,con las anticipaciones y con la recompensa de la predicción de errores–esto es, la diferencia calculada entre lo que se esperaba y el resultado real(O’Doherty 2004, Pessiglione, et al. 2006; McClure 2003). Una predicciónpuede resultar en una predicción positiva, en una predicción cero o en una


predicción negativa, dependiendo de las expectativas del organismo y delresultado (Sutton y Barto 1998; Schultz 1998; Montague 1996), y diversosestudios han demostrado que la predicción de errores está relacionada conlas neuronas de dopamina en el mesencéfalo (Bayer y Glimcher 2005;Morris et al. 2004) y que se pueden medir en el NAcc (O’Doherty 2004,Pessiglione et al. 2006). Por lo tanto, este resultado ofrece evidencia de quelas predicciones temporales juegan un papel importante en la manera enque las personas obtienen placer del estímulo musical. Un segundo hallaz-go, y quizás más importante, fue que las cortezas auditivas en el girotemporal superior (GTS), que estaban alta e igualmente activas durantetodo el procesamiento del estímulo musical, mostraron un fuerte incre-mento de las interacciones funcionales con el NAcc durante el procesa-miento de las secuencias musicales con valor de recompensa alta, encomparación con las de valor de recompensa bajo. Como se argumentóarriba, las cortezas auditivas son los sitios donde se procesa no solamentela información auditiva entrante, sino también donde se procesan loscálculos más abstractos relacionados con la percepción, la imaginería y lapredicción temporal. El incremento de la conectividad funcional entre elNAcc y el GTS conforme aumenta el valor de recompensa sugiere que laspredicciones estaban relacionadas con la información contenida en el GTS,el cual, pensamos, está relacionado con las plantillas de información desonido reunidas a través de las experiencias previas de la persona con lossonidos musicales (probablemente en parte basado en el conocimientoimplícito, como podría surgir a través del aprendizaje estadístico). Estainteracción funcional entre los circuitos subcorticales de recompensa im-plicados en la predicción y las regiones altamente individualizadas de lacorteza cerebral pueden explicar por qué a distintas personas les gustamúsica distinta, y cómo esto puede ser una función de sus experienciasprevias con los sonidos musicales. Es más, en consonancia con los estudiosrevisados anteriormente que relacionan el GTS con la corteza frontal infe-rior y que implica a esta región con las expectativas jerárquicas durante elprocesamiento de la música, encontramos también un aumento en laconectividad de la corteza frontal con el NAcc durante el procesamientode la música altamente recompensante. Estas interacciones corticoestrata-les son ejemplo de la naturaleza cognitiva de las respuestas recompensan-tes a la música y ayudan a explicar porqué las complejidades del cerebrohumano altamente evolucionado hacen posible la experiencia del placera partir de la secuencia abstracta de los patrones de sonido. En el experimento que describimos, usamos música nueva para descar-

tar expectativas verdaderas (Bharucha 1994 ), o expectativas explícitassobre cómo se podrían desarrollar los pasajes musicales basándose en lafamiliaridad con las selecciones musicales. No obstante, las expectativasexplícitas también pueden llevar a la actividad en las regiones mesolímbi-


cas estratales. En el estudio anterior (Salimpoor, et al. 2011), encontramosactividad en el estrato dorsal (núcleo caudado) durante el periodo inmedia-tamente anterior a los escalofríos, es decir, durante una fase de anticipa-ción (Fig. 3A). De hecho, este componente dorsal del estrato mesolímbicose ha asociado previamente con la anticipación (Boileau, et al. 2006). Elestrato dorsal tiene conexiones anatómicas intrincadas con varias zonasde la corteza prefrontal (Postuma y Dagher 2006; Monchi, et al. 2006). Loslóbulos frontales, en particular las cortezas prefrontales, están involucra-dos con las funciones ejecutivas, como el mantenimiento temporal de lainformación en la memoria de trabajo y de relacionar la información coneventos previos, establecer secuencias temporales, la planeación adelan-tada, la creación de expectativas, la anticipación de resultados y la planea-ción de acciones para obtener recompensas (Petrides y Pandya 2004; Stussy Knight 2002). Estos procesos cognitivos son muy importantes durante elprocesamiento musical, y sería coherente que los circuitos del cuerpoestriado ofrecieran un mecanismo de matices de tiempo que diera origena los sentimientos de anticipación y deseo. Por ello es probable que lacorteza cerebral y el cuerpo estriado trabajen juntos para hacer prediccio-nes sobre eventos futuros potencialmente recompensantes y evalúen elresultado de esas predicciones. El apoyo adicional, que involucra al núcleocaudado en la anticipación, proviene de otros estudios que implican alestrato dorsal en la anticipación del estímulo deseable, cuando la conductaes habitual y esperada (Boileau, et al. 2006; Belin y Everitt 200 De estamanera, las señales que predicen el inicio de un evento deseado se puedenvolver reforzadoras en sí. En el caso de la música, esta predicción puedeincluir secuencias de sonidos que señalen el inicio de una parte de lamúsica altamente deseada. De manera previa, los estímulos neutralespueden volverse así condicionados para servir como pistas que señalen elinicio de la secuencia recompensante. Las cortezas frontales (Tillmann, etal. 2003; Koelsch, et al. 2008) y sus interacciones con el ganglio basal (Seger,et al. 2013) también están implicados en el procesamiento sintáctico deeventos no esperados durante la música, lo que sugiere que pueden estarinvolucrados en el seguimiento del desarrollo temporal de los patrones desonido y sus relaciones estructurales, lo que apoya aún más el papel de laconectividad del cuerpo estriado con las regiones más evolucionadas delcerebro humano durante el procesamiento de la música. Es importantedestacar que se ha demostrado que el NAcc también juega un papel en laanticipación con otros tipos de estímulos, tal como las recompensas mo-netarias (Knutson y Cooper 2005). Los papeles funcionales de estas estruc-turas, por lo tanto, no se atribuyen de manera simple a cualquier dimensión,sino que se modifican dinámicamente como una función de una variedadde factores, de los cuales no todos han sido aún identificados.


El NAcc jugó un papel importante tanto en la música nueva como en laconocida. En el caso de la música conocida, la actividad hemodinámica enel NAcc se asoció con el aumento de placer y su expresión máxima durantelos escalofríos, lo que representa la respuesta emocional pico, y éstasfueron las mismas regiones que mostraron liberación de dopamina. ElNAcc está estrechamente conectado con las áreas límbicas subcorticales delcerebro, involucradas en el procesamiento, detección y expresión de emo-ciones, incluyendo la amígdala y el hipocampo. También está conectadoal hipotálamo, la ínsula y la corteza cingulada anterior (Haber y Knutson2010), todos implicados en el control del sistema nervioso autónomo, y talvez responsables del fenómeno psicofisiológico asociado con el escucharmúsica y la excitación emocional. Finalmente, el NAcc está íntimamenteintegrado con las áreas corticales involucradas en el procesamiento de“alto nivel” de las emociones que integran información de varias fuentes,incluyendo el orbital y el lóbulo frontal ventromedial. Estas áreas estánextensamente involucradas en la asignación y el mantenimiento del valorde recompensa del estímulo (O’Doherty 2004; Chib, et al. 2009) y puedenser críticas en la evaluación de la prominencia del estímulo abstracto queconsideramos placentero.

PONIENDO TODO JUNTOLos estudios que hemos revisado comienzan a señalar el camino hacia unacomprensión neurobiológica de cómo los patrones de sonido, de algúnmodo sin sentido, pueden dar lugar a experiencias placenteras altamenterecompensantes. Los conceptos clave giran entorno a la idea de las expec-tativas temporales, a sus predicciones asociadas y al valor de recompensagenerado por esas predicciones. Como hemos visto, las regiones corticalesauditivas contienen especializaciones para el análisis y la codificación delos atributos básicos del sonido que están presentes en la música, enparticular los valores de tono y duración. Estos elementos se procesan demanera jerárquica dentro de las áreas auditivas para representar patronesde sonido en oposición a los sonidos individuales. Las interacciones entrelas áreas auditivas y las cortezas frontales a través de las rutas ventral ydorsal son críticas al permitir a la memoria de trabajo tejer los sonidosseparados en representaciones más abstractas, y a su vez, generar expec-tativas tonales y temporales sobre la base de regularidades estructuralesencontradas en la música. Esas expectativas están enraizadas en templetesderivados de la historia de escucha del individuo, que se almacena proba-blemente en la corteza auditiva. El sistema de recompensa, filogenéticamente antiguo, se puede explicar

con más parsimonia como un mecanismo que promueve ciertas conductasadaptativas, con circuitos dopaminérgicos que juegan un papel funda-


mental en el establecimiento de la prominencia y el valor de recompensade estímulos relevantes y las sensaciones generadas por ellos. Una parteimportante de este sistema parece que se dedica a premiar la predicción;como se indicó antes, el cumplimiento de las predicciones lleva a laliberación de dopamina en el cuerpo estriado, con una mayor respuestaasociada a la recompensa mejor que la esperada. Los hallazgos de lasinteracciones funcionales mejoradas entre las cortezas auditivas, las cor-tezas relacionadas con la evaluación y el cuerpo estriado como una funciónde cuánto una nueva pieza musical pueda gustar, ofrece una liga entreesas dos grandes líneas de investigación. Sugerimos que las interaccionesque observamos representan un diálogo simultáneo y aumentado deinformación entre los sistemas responsables del análisis de patrones y depredicción (cortical) con los sistemas responsables de la asignación delvalor de recompensa mismo (subcortical). Por lo tanto, el sistema corticalaltamente evolucionado es capaz de decodificar las relaciones tonales orítmicas, en niveles de organización tanto locales como globales, que seencuentran en la música, de tal manera que puede generar expectativassobre eventos futuros en función de eventos pasados. Sin embargo, laexcitación emocional asociada con esos patrones, pensamos, se genera porlas interacciones con el sistema dopaminérgico estriado. Este marco, yotros similares (Kringelbach y Vuust 2009), también se puede considerarmás amplio en tanto que se puede aplicar a otro tipo de recompensasestéticas: por ejemplo, algunos autores han sugerido que las experienciasvisuales estéticas pueden surgir de las interacciones entre las regionescorticales involucradas en la percepción y en la memoria (Biederman yVessel 2006); de modo similar, Cela-Conde et al. (2013), enfatizan la sin-cronización de los campos corticales tan importantes para la estética visual.Nuestra habilidad para disfrutar de la música quizás se puede ver ahora

un poco menos misteriosa de lo que Darwin pensaba, cuando la vio comoel resultado de la maquinaria humana mental; vemos su antigüedadfilogenética, los circuitos orientados a la supervivencia, sus bucles cortica-les más recientemente evolucionados que nos permiten representar infor-mación, imaginar resultados, hacer predicciones y actuar conforme anuestro conocimiento acumulado. Tenemos pocas dudas de que los anti-guos músicos, armados con la misma maquinaria que nosotros y capacesde coaccionar los patrones tonales de un hueso de buitre, experimentarony comunicaron placer, belleza y asombro tal y como lo hacemos ahora.

Traducción de Lucía González.


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SABER DÓNDE BUSCARUN OBJETIVO OCULTO

LEANNE CHUKOSKIE a, JOSEPH SNIDER a, MICHAEL C. MOZER a,b,c, RICHARD J. KRAUZLIS d

TERRENCE J. SEJNOWSKI a,e,f,g

ABSTRACT. Survival depends on successfully foraging for food, for which evolution hasselected diverse behaviors in different species. Humans forage not only for food, but alsofor information. We decide where to look over 170,000 times per day, approximately threetimes per wakeful second. The frequency of these saccadic eye movements belies thecomplexity underlying each individual choice. Experience factors into the choice ofwhere to look and can be invoked to rapidly redirect gaze in a context and task-appro-priate manner. However, remarkably little is known about how individuals learn todirect their gaze given the current context and task. We designed a task in whichparticipants search a novel scene for a target whose location was drawn stochastically oneach trial from a fixed prior distribution. The target was invisible on a blank screen, andthe participants were rewarded when they fixated the hidden target location. In just afew trials, participants rapidly found the hidden targets by looking near previouslyrewarded locations and avoiding previously unrewarded locations. Learning trajectorieswere well characterized by a simple reinforcement-learning (RL) model that maintainedand continually updated a reward map of locations. The RL model made furtherpredictions concerning sensitivity to recent experience that were confirmed by the data.The asymptotic performance of both the participants and the RL model approachedoptimal performance characterized by an ideal-observer theory. These two complemen-tary levels of explanation show how experience in a novel environment drives visualsearch in humans and may extend to other forms of search such as animal foraging.

KEYWORDS. Ideal observer, oculomotor, reinforcement learning, saccades.

La influencia de la evolución se puede ver en los comportamientos deforrajeo, que se han estudiado en la ecología del comportamiento. Unasuposición de los modelos económicos de forrajeo es que se toman deci-siones para maximizar la compensación y minimizar el gasto de energía.Por ejemplo, una abeja que se prepara para salir en busca de flores queestán brotando puede viajar kilómetros para encontrar las fuentes dealimento. Buscar información sobre un entorno es una parte importante

aInstitute for Neural Computation y gDivision of Biological Sciences, University of California at San Diego,La Jolla, CA 92093; bDepartment of Computer Science e cInstitute of Cognitive Science, University ofColorado, Boulder, CO 80309; dLaboratory of Sensorimotor Research, National Eye Institute, NationalInstitutes of Health, Bethesda, MD 20892; y eHoward Hughes Medical Institute and fComputationalNeurobiology Laboratory, Salk Institute for Biological Studies, La Jolla, CA 9203. / [email protected] / Esteartículo contiene información suplementaria en: www.pnas.org/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1301210110/-/DCSupplemental.


de la búsqueda de alimento. Las abejas necesitan identificar los objetos acierta distancia que se asocian con las fuentes de alimento. Los sereshumanos también son expertos en la búsqueda de elementos en el mundoy en el aprendizaje de cómo encontrarlos. Este estudio explora el problemade cómo los humanos aprenden dónde mirar bajo el contexto de búsquedadel forrajeo animal.

Nuestras actividades cotidianas dependen del éxito en las estrategiasde búsqueda para encontrar objetos en nuestro ambiente. La búsquedavisual está casi siempre presente en las tareas rutinarias: encontrar nuestroautomóvil en un estacionamiento, hallar las llaves de casa en un escritoriodesordenado o localizar el botón que se desea oprimir en un teclado decomputadora. Al buscar un objeto en los contextos de escenarios comunes,las personas extraen rápidamente información acerca de dónde se encuen-tran normalmente los objetivos (Castelhano y Heaven, 2010, 2011; Itti yKoch, 2000; Neider y Zelinsky, 2006; Oliva y Torralba, 2006; Potter, 1975;Rayner, Castelhano y Yang, 2009; Torralba, Oliva, Castelhano y Hender-son, 2006; Võ y Henderson, 2010). Esta capacidad de utilizar lo “esencial”(gist) de una imagen (Oliva y Torralba, 2006; Torralba, et al., 2006) lepermite a las personas tener un rendimiento de manera flexible y eficienteen ambientes conocidos. Añádase a eso la secuencia predecible de losmovimientos oculares que se produce cuando una persona está ocupadaen una tarea manual (Hayhoe y Ballard, 2005) y se hace evidente que, apesar de la gran cantidad de investigaciones sobre cómo la imagen sobre-saliente guía la mirada (Itti y Koch, 2000; Parkhurst y Niebur, 2003), lasasociaciones espaciales aprendidas son quizás igual de importantes parala participación efectiva en nuestro entorno visual (Hayhoe y Ballard, 2005;Tatler y Vincent, 2009; Chun y Jiang, 1998). Es de sorprender, sin embargo,que poca investigación se destine a cómo los individuos aprenden a dirigirla mirada en un contexto y modo apropiados a una tarea en ambientesnovedosos.

Cierta investigación relevante para aprender dónde buscar proviene dela literatura sobre los movimientos oculares, las recompensas y su valoresperado. Al igual que toda la conducta motora, los movimientos sacádicosse influyen por la recompensa y se producen en una latencia más cortapara los objetivos más valorados (Milstein y Dorris, 2007). De hecho, hallaralgo que usted está buscando puede ser algo intrínsecamente gratificante(Xu-Wilson, Zee y Shadmehr, 2009). Al perfeccionar la bien conocidarelación canónica de “secuencia principal” entre la amplitud de la sacaday la velocidad, el valor del objetivo de una sacada puede alterar los detallesdel plan motor que se llevó a cabo, ya sea acelerando o desacelerando lapropia sacada, dependiendo del valor de ese objetivo para el sujeto (Shad-mehr, 2010; Shadmehr, Orban de Xivry, Xu-Wilson y Shih, 2010). Esteresultado es de especial interés a la luz de la investigación que indica que


son diferentes las características de bajo nivel del estímulo (Tatler, Badde-ley y Vincent, 2006), las cuales tienen una distribución esperada de fijacio-nes de atracción (Reinagel y Zador, 1999) y tal vez también valorables demanera diferente (Açyk, Sarwary, Schultze-Kraft, Onat y König, 2010) enfunción de su distancia a partir de la ubicación actual de fijación. Enconjunto, estos resultados ponen de relieve la compleja interacción de lainformación externa e interna para guiar la elección del movimiento delojo.

Dos estudios fundacionales de Buswell (1935) y Yarbus (1967) anticipa-ron los conceptos modernos de mapa de prioridad o de prominencia almostrar que algunas porciones de una imagen se fijan con mayor proba-bilidad que otras. Ambos investigadores también proporcionaron las pri-meras pruebas de que este mapa de prioridad cambia de modo eficaz,dependiendo del tipo de información que se busca. Yarbus observó queeran enormemente diferentes los patrones de la mirada que siguen des-pués de diferentes preguntas basadas en la escena o en tareas que seasignaban al observador, sugiriendo que el observador sabía dónde buscarinformación en la escena para responder a la pregunta y miraba específi-camente a las áreas que contenían dicha información cuando se necesitaba.Henderson y colaboradores (Castelhano, Mack y Henderson, 2009) hanreplicado este resultado para diferentes tareas de búsqueda visual y me-morización de la imagen. Sin embargo, Wolfe y su colaboradores (Greene,Liu y Wolfe, 2012), usando una pregunta y paradigma ligeramente dife-rentes, no encontraron evidencia de que los patrones de las sacadas fueranpredictivos de estados mentales específicos. Sin importar las réplicas es-pecíficas a la demostración de Yarbus, queda claro que lo esencial de laescena —la información de contexto específico acerca de dónde normal-mente se encuentran los objetos— surge rápidamente y guía la búsquedadel objetivo de una escena con un contexto conocido (Torralba, et al., 2006).Por ejemplo, cuando a un observador se le muestra una escena de unacalle, sabrá de manera inmediata dónde buscar las señalizaciones, auto-móviles y peatones (Fig. 1A).

Castelhano y Heaven (2011) también han demostrado que además delo esencial de la escena misma, las asociaciones espaciales aprendidastambién guían los movimientos oculares durante la búsqueda. Los sujetosutilizan estas asociaciones aprendidas, al igual que otras experienciasbasadas en el contexto, como la probabilidad de los estímulos y las recom-pensas y sanciones pasadas (Schütz, Trommershäuser y Gegenfurtner,2012) para perfeccionar el objetivo de un movimiento sacádico del ojo. Unarevisión y comentario reciente de Wolfe, et al. (2011) explora la noción deorientación “semántica” en escenas naturales complejas, como proporcio-nar conocimiento de la probabilidad de hallar un objeto conocido en unaparte concreta de una escena. Esta perspectiva relaciona los trabajos sobre

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lo esencial de la escena con las tareas de búsqueda visual clásicas, ofrecien-do un marco para considerar cómo los individuos podrían utilizar laexperiencia pasada para dirigir la mirada tanto a las escenas reales comoa los escenarios artificiales de nuestros laboratorios.

Muy distinta de la literatura de búsqueda visual es la literatura de otrotipo de búsqueda que generalmente necesitan los animales y las personas:el forrajeo. Los agentes buscan alimento, el cual a menudo está oculto enel entorno en el que buscan (Fig. 1B). La búsqueda de alimento ocultorecompensa los cambios no sólo con la posición de la recompensa, sinotambién con el tamaño de la distribución de las recompensas (Charnov,1976). Otros trabajos han concebido la conducta de forrajeo en términosde búsqueda óptima (Bénichou, Coppey, Moreau, Suet y Voituriez, 2005).Lo que distingue el forrajeo de las tareas de búsqueda visual, es que lastareas de búsqueda visual contienen señales visibles que orientan la bús-queda, además de la información contextual que especifica la ubicaciónprobable del objetivo. Para que la búsqueda visual se asemeje más laforrajeo, podemos despojar las señales visibles de esa búsqueda visual.Una tarea de búsqueda visual carente de señales visuales permitiría deter-minar si existen similitudes subyacentes entre estos dos tipos de búsqueday si pueden surgir principios generales de búsqueda para tal investigación.

Las personas participantes en la exploración a gran escala destacaron laimportancia de buscar objetivos ocultos e incluso invisibles y que seaproxima al forrajeo animal (Gilchrist, North y Hood, 2001; Smith, Gil-christ y Hood, 2005). En uno de tales paradigmas (Smith, Gilchrist y Hood,2005), se pidió a niños que exploraran una habitación con un suelo com-puesto por baldosas tipo caja, una de los cuales contenía un elemento derecompensa. Resulta interesante que los niños exploraron el ambiente deforma diferente cuando se les instruía que buscaran con su mano nodominante que con su mano dominante. En concreto, se necesitaban más“revisitas” en la condición de la mano no dominante. Este resultadosugiere que el esfuerzo en el aprendizaje y el esfuerzo motor intervieneen el rendimiento de tareas que podrían parecer automáticas, lo quesugiere métodos para modelar el comportamiento como el forrajeo. Elesfuerzo motor adicional que se requeriría para reducir las revisitas meta-bólicamente costosas en un escenario de forrajeo, parecen haber implicadosistemas de memoria en un grado mayor de lo que normalmente seobserva en las tareas de búsqueda “visual” tradicionales.

El marco de aprendizaje por reforzamiento (AR) ha sido ampliamenteaceptado para el modelado del rendimiento en tareas que implican unaserie de movimientos que conducen a la recompensa (Montague y Sej-nowski, 1994; Sutton, 1988). Además, para los organismos en muchosniveles de complejidad, el AR ha demostrado ser un marco adecuado paraconsiderar el comportamiento adaptativo en ambientes complejos y cam-


biantes (Lee, Seo y Jung, 2012; Niv, Joel, Meilijson y Ruppin, 2002). Aquídescribimos el rendimiento en nuestra tarea en términos de una perspec-tiva AR. Las trayectorias de aprendizaje de los participantes se caracteriza-ron perfectamente por un modelo de aprendizaje por reforzamientosimple que mantenía y actualizaba continuamente un mapa de ubicacio-nes de recompensa. El modelo de AR hizo además predicciones adicionalessobre la sensibilidad a la experiencia reciente y que fueron confirmadaspor los datos. El rendimiento asintótico, tanto de los participantes comodel modelo AR se aproximó a un rendimiento óptimo caracterizado poruna teoría de observador ideal, que supone un conocimiento perfecto dela distribución del objetivo estático y de las elecciones de fijación de modoindependiente. Estos dos niveles complementarios de explicación mues-tran cómo la experiencia en un ambiente novedoso dirige la búsquedavisual en los seres humanos.

RESULTADOS

Los seres humanos aprenden rápidamente a buscar objetivos ocultosCon respecto a la búsqueda visual, experimentos anteriores no pudieronaislar totalmente el aspecto visual de un objetivo de la ubicación de larecompensa que se aprendió. En todos los casos estuvieron a disposiciónpara guiar el movimiento la indicación visual de un objetivo o el recuerdode un objetivo visible del momento previo (Stritzke y Trommershäuser,2007) y sus alrededores. Para entender cómo los participantes aprendendónde buscar en una escena novedosa o en un contexto donde no existeninguna relación entre los objetivos visuales y las recompensas o sancionesasociadas, diseñamos una tarea de búsqueda en la que los participantes sepremiaban por hallar un objetivo oculto, similar al escenario para elforrajeo animal (Fig. 1C).

Los participantes buscaban de manera repetida una sola escena desco-nocida (contexto) para un objetivo. Sin embargo, para estudiar el papel delconocimiento de la tarea al guiar la búsqueda, además de las señalesvisuales que normalmente se utilizan para identificar un objetivo, elobjetivo se presentó como invisible. La tarea de los participantes consistíaen explorar la pantalla con la mirada y encontrar un objetivo oculto quesonaría con un tono de recompensa cuando lo fijaban. Sin el conocimientode los participantes, la posición del objetivo oculto varió en cada ensayo yse extrajo de una distribución gaussiana con un centroide y dispersión (lamedia del objetivo y DE [desviación estándar], respectivamente) que semantuvo constante a lo largo de un periodo de sesiones (Fig. 1C).


FIGURA 1. Tareas de búsqueda visible y oculta. (A) Un peatón experimentado tieneconocimiento previo de dónde buscar signos, automóviles y aceras en esta escena decalle. (B) Patos forrajeando en una gran extensión de césped. (C) Una representación dela pantalla se superpone con la distribución del objetivo oculto que se aprende durantela sesión, así como muestra de rastros del ojo de los tres ensayos para el participante M.La primera fijación de cada ensayo está marcada con un círculo negro. La fijación final yrecompensada está marcada por un círculo sombreado en escala de grises. (D) La regiónde la pantalla muestreada con fijación se contrae de toda la pantalla en los primerosensayos (círculos azules; 87 fijaciones sobre los primeros cinco ensayos) hacia una regiónque se aproxima al tamaño y posición de las ubicaciones del objetivo distribuidos comoentero-gaussiano (cuadrados con color proporcional a la probabilidad como aparece enA) en ensayos posteriores (círculos rojos; 85 fijaciones de los ensayos 32–39). Los datosde la posición de fijación son del participante M.

Al inicio de una sesión, los participantes no tenían ningún conocimientoprevio para informar sobre su búsqueda; su búsqueda inicial era efectiva-mente “ciega”. Conforme procedía la sesión los participantes acumulabaninformación de obtener o no obtener recompensa en los puntos de fijación,

además de mejorar su tasa de éxito desarrollando una expectativa para ladistribución de los objetivos ocultos y usarla para guiar futuras búsquedas(Fig. 1D).

Después de muy pocos ensayos, los participantes reunieron suficienteinformación sobre la distribución del objetivo para dirigir la mirada demanera eficiente cercano a la distribución real del objetivo, como lo de-muestran los datos de uno de los participantes en Fig. 1 C y D. Observamosun patrón similar de aprendizaje para todos los participantes: las primerasfijaciones se dispersaron en general a través de la pantalla de búsqueda;después de aproximadamente una docena de ensayos, las fijaciones seredujeron a la región con las probabilidad más elevada del objetivo.

En la Figura 2A se muestra una caracterización de este efecto para todoslos participantes. La distancia promedio entre el centroide de la distribu-ción del objetivo hacia las fijaciones individuales en un ensayo, decayó demanera precipitada aproximadamente en la primera docena de ensayos.La Figura 2A muestra esta distancia para todos los participantes en lacondición de dispersión del objetivo de 2°. La distancia asintótica delcentroide se incrementó de forma monótona con la dispersión del objetivo(Tabla 1).

Una medida de la extensión de la búsqueda es la DE del conjunto defijaciones en un ensayo. Al inicio, la dispersión de la búsqueda fue ampliay se estrechaba conforme avanzaba la sesión, como se muestra en la Fig.2B para todos los participantes en la condición de dispersión del objetivode 2°. La dispersión de la búsqueda asintótica se incrementó de maneramonótona con la condición de dispersión del objetivo (Tabla 1). Estos datossugieren que los participantes estimaron la propagación de la distribucióndel objetivo oculto y conforme a ella, ajustaron la distribución de subúsqueda. Asimismo, la mediana del número de fijaciones que llevaron acabo los participantes para encontrar el objetivo (en ensayos de hallar elobjetivo), disminuyó rápidamente en una sola sesión para alcanzar unaasíntota (Fig. 2C).

Los seres humanos se acercan al rendimiento de observador ideal Consideramos ahora el comportamiento de los participantes una vez quese estabilizó el rendimiento. Tomando los ensayos 31–60 para reflejar elcomportamiento asintótico, examinamos la eficacia de la búsqueda huma-na en comparación con un óptimo teórico. Se derivó un Observador Idealpara la Tarea de Búsqueda de Objetivo Oculto asumiendo que las fijacio-nes son mutuamente independientes y que se conoce la distribución delobjetivo destino, además de minimizar el número esperado de ensayos(Figs. S1 y Tabla S1). Las líneas discontinuas en la Figura 2 marcan elrendimiento del observador ideal. El rendimiento en una búsqueda idealrequiere una distribución de “conjeturas” (guesses) de fijación planeadas y


que es √ 2 más amplia que la propia distribución del objetivo (Snider, 2011).Como se aprecia en la Figura 2 B y C, el rendimiento de los participantesse cernía alrededor de esta distribución ideal de búsqueda después deaproximadamente una docena de ensayos.

FIGURA 2. Curvas de aprendizaje para la tarea de búsqueda de objetivo oculto. (A) Semuestra en azul y verde la distancia entre la media del conjunto (cluster) de fijación paracada ensayo para el centroide del objetivo, promediado entre los participantes, e indicael resultado de las 200 simulaciones del modelo de aprendizaje por reforzamiento paralos parámetros de cada participante. El MES [modelos de ecuaciones estructurales] seda para ambos. La predicción de observador ideal se indica por la línea punteada negra.(B) La DE de las distribuciones de la posición del ojo o “extensión de la búsqueda” semuestra para el promedio de todos los participantes (azul) y para el modelo AR (verde)con MES. La línea discontinua es el óptimo teórico del observador ideal en cada caso,asumiendo un conocimiento perfecto de la distribución del objetivo. (C) La mediana delnúmero de fijaciones que se llevan a cabo para encontrar el objetivo en cada ensayo semuestra (azul) junto con la predicción del modelo AR (verde) del número de fijación. ElMES se muestra para ambos.


TABLA 1. Rendimiento de la asíntota de aprendizaje para los participantes, la teoría delobservador ideal y un modelo de aprendizaje por reforzamiento

Condicion de dispersión del objetivo

Distancia media desde elcentroide del objetivo hacia lasfijaciones en los ensayos 31-60°

Distribución de búsqueda en los ensayos 31-60°

Datos del participante

0.75 1.97 1.14

2.00 4.08 2.80

2.75 4.39 3.70

Teoría del observador ideal

0.75 0.70 0.56

2.00 3.36 2.68

2.75 4.47 3.78

Modelo de aprendizaje por reforzamiento

0.75 3.21 1.56

2.00 4.46 2.61

2.75 6.07 4.29

Datos, teoría y estadística del modelo para la distancia media de fijación y distribuciónde búsqueda para las condiciones de distribución del objetivo en 0.75°, 2.0° y 2.75°.

Los sujetos mostraron un sesgo de ~1° hacia el centro de la pantalla conrelación a la distribución del objetivo (Tabla S2), pero el cálculo del com-portamiento ideal asumía que los sujetos buscaban de manera simétricaalrededor del centro de la distribución del objetivo. Aunque la adición delsesgo hace analíticamente insostenibles a las matemáticas, un buscadorsimulado se aproximaba al número esperado de sacadas necesario paraencontrar un objetivo con 1° de sesgo sistemático (Fig. 3). En lo esencial nohubo ningún cambio en la predicción del número de movimientos sacá-dicos o en la propagación de la búsqueda (ubicación del mínimo en laFigura 3), excepto para el caso de 0.75° en la distribución del objetivo,donde el óptimo pasó de una propagación de la búsqueda de 0.56° a 0.85°.Intuitivamente, el efecto del sesgo era pequeño debido a que éste eramenor que 2° del radio del objetivo. No obstante, a un nivel de confianzade 95 por ciento en las tres distribuciones del objetivo, se ajustaron demanera cualitativa y cuantitativa con las predicciones el número de pasos,la propagación de búsqueda y el tamaño del paso, suponiendo que elnúmero de movimientos sacádicos se minimizaba.

El modelo de aprendizaje por reforzamiento se ajusta al aprendizaje humanoAdemás de la teoría del observador ideal y que caracteriza la eficienciaasintótica de búsqueda humana, desarrollamos una explicación comple-


mentaria y mecanicista que capturó las diferencias individuales y en elaprendizaje, y la dinámica del comportamiento humano. La teoría AR,motivada por el aprendizaje animal y los experimentos conductuales (Yuy Cohen, 2008), sugiere un modelo sencillo e intuitivo que construye unmapeo de ubicaciones de función de valor en el espacio para la recompen-sa esperada. La función de valor se actualiza después de cada fijación conbase en si el objetivo se localiza y se utiliza además para seleccionar losdestinos de las sacadas que muy probablemente se recompensarán.

Aumentamos este modelo intuitivo con dos supuestos adicionales. Enprimer lugar, cada vez que se hace una sacada para una ubicación, laretroalimentación que se obtiene se generalizaba a las ubicaciones espa-ciales cercanas; en segundo lugar, incorporamos un sesgo de proximidadque favorecía las sacadas más breves. En los datos se presentó una prefe-rencia por las sacadas más breves (Fig. S2) que también observaron otrosinvestigadores (Yarbus, 1967; Sutton, y Barto, 1998, p. xviii), algunos de loscuales mostraron que dicha preferencia puede remplazar el conocimientoque tienen los participantes acerca de la ubicación esperada de un objetivo(Araujo, Kowler y Pavel, 2001). La incorporación de un sesgo de proximi-dad en el modelo cambió la naturaleza de la tarea debido a que la elecciónde la fijación siguiente se hizo dependiente de la fijación actual. Enconsecuencia, los participantes deben planear las secuencias de fijación envez de elegir fijaciones independientes.

Modelamos la tarea mediante métodos de diferencia temporal (Sutton,1988), los cuales son particularmente apropiados para las tareas markovia-nas en las que las secuencias de acciones conducen a la recompensa (modelode aprendizaje por reforzamiento y Figs. S2 y S3 para detalles). Los parámetroslibres del modelo se ajustaron a cada secuencia de fijaciones en los prime-ros veinte ensayos. Teniendo en cuenta estos parámetros, el modelo secorrió en un modo generativo a partir de un estado de novo para simularal sujeto llevando a cabo la tarea.

La Figura 2 muestra el rendimiento promedio del modelo en paralelocon el rendimiento promedio humano. El modelo también predijo unadispersión de búsqueda asintótica que incrementó con la dispersión delobjetivo (Tabla 1), consistente con el rendimiento total de los participantes.Similar al rendimiento humano que se observa en la Fig. 2A, el modelo ARse aproxima, pero no alcanza la asíntota teórica. Como los participanteshumanos, el modelo AR es sensible a lo no estacionario en la distribución,en tanto que la teoría de observador ideal supone que la distribución esestática. Además, el modelo dio cuenta de las diferencias individuales(modelo de aprendizaje por reforzamiento). Existen varias razones de por quéla consistencia observada entre los participantes y las simulaciones puedeser más que una prueba de la existencia y podría proporcionar la penetra-ción en los mecanismos biológicos de aprendizaje. El modelo AR en sí tuvo


una dinámica emergente que se reflejaba en el comportamiento humano(Fig. 4 y efectos secuenciales discutidos más abajo). También el criterioutilizado para entrenar el modelo era la verosimilitud de una secuenciaespecífica de fijación. Se utilizó una amplia gama de medidas estadísticasmuy distintas a partir del criterio de entrenamiento para comparar elrendimiento humano y del modelo: distancia media desde el centroide delobjetivo, DE la distribución de los movimientos oculares y mediana delnúmero de fijaciones (Fig. 2). Por último, sólo los veinte primeros ensayosse utilizaron para entrenar el modelo, pero todas las comparaciones quese muestran en la Tabla 1 se obtuvieron de los ensayos 31–60.

La Figura 2 sugiere que los participantes adquieren la distribución delobjetivo en alrededor de una docena de ensayos, después de lo cual sudesempeño se vuelve estático. Sin embargo, en el modelo AR la función devalor se ajusta después de cada fijación, sin disminuir con el tiempo. Unaseñal de este ajuste continuo consiste en una dependencia secuencial enlos ensayos —en específico, una dependencia entre la fijación final de unensayo y la fijación inicial del siguiente. De hecho, se observaron lasdependencias en los datos a lo largo de un periodo de sesiones (Fig. 4A),como lo predijo el modelo (Fig. 4B) y éstas explicaron alguna variabilidadde ensayo a ensayo en el rendimiento (Fig. 2 y modelo de aprendizaje porreforzamiento). Se predisponía a los participantes para iniciar la siguientebúsqueda de ensayo cerca de las ubicaciones del objetivo que se encontra-ron en los ensayos recientes. La influencia de los ensayos previos dismi-nuye de forma exponencial; los dos o probablemente tres ensayos previos,influyeron en la elección de sacada del ensayo actual (Fig. 4C). Esteamortiguamiento exponencial de la influencia de los ensayos anterioresse aproxima por el caso sin memoria (Snider, 2011), permitiendo quecoexistan de manera asintótica tanto el modelo AR como el planeadorideal.

Distribución bimodal de las longitudes de la sacada Nuestra motivación al diseñar la tarea de búsqueda de un objetivo ocultoera vincular la búsqueda visual y la literatura sobre el forrajeo. El rendi-miento en nuestra tarea tenía características análogas a las que se encuen-tran en el contexto más amplio del forrajeo animal (Fig. 5). Aunque losensayos individuales se asemejaban a los vuelos de Lévy —una mezcla deexcursiones grandes de fijación y esporádicas y que se conocen por seróptimas en algunos casos de la conducta de forrajeo (Schultz, Dayan yMontague, 1997; Humphries, et al., 2010; James, Plank y Edwards, 2011)—la distribución de la longitud de todos los segmentos de línea recta no estipo Lévy, sino que se separa en dos escalas de longitud diferentes comola búsqueda intermitente que popularizaron Bénichou, et al. (2005). Laescala de longitud más corta, las fijaciones de menos de 1°, corresponde a


una ley de búsqueda de poder local con un exponente muy pronunciado,convirtiéndolo en un recorrido aleatorio clásico que sondea (samples) elespacio local de manera densa. Tal búsqueda local se combina con losmovimientos sacádicos más grandes, pero más raros representados por lajoroba puntiaguda (peaked hump) en tamaños de paso más grandes que 1°.Estas son las distintas opciones de la distribución planeada que ya sedescribió (es decir, la distribución de la conjetura o función de valor). Laforma distintiva como rodilla en la Figura 5 es similar a la que se halla enotras tareas de búsqueda visual demandantes (Snider, 2011), así como elforrajeo intermitente por una amplia gama de animales (Bénichou, et al.,2005; Humphries, et al., 2010).

FIGURA 3. Modelo de búsqueda óptima. Se estimó mediante simulación (círculos conmedia y EEs [errores estándar] a partir de 100 000 ensayos por punto) y cálculo teórico(líneas sólidas) el número teórico de pasos de búsqueda para encontrar el objetivo paralas distribuciones del objetivo de tamaño 0.75° (naranja), 2° (rojo) y 2.75° (marrón) comose detalla en la Tabla S1 y la Información de Apoyo. La simulación incluye el sesgo de 1°que se observó en los sujetos, pero no las líneas de la teoría. Las cajas sólidas indican losvalores observados para los sujetos (media y EE). Con la adición del sesgo, el mínimo semovió ligeramente a la derecha pero sólo fue significativo para la distribución del objetivoen 0.75°. El costo en términos de movimientos sacádicos extras para dispersiones debúsqueda no óptimas (lejos del mínimo) fue mayor para las distribuciones del objetivomás grandes, y el ascenso comparativamente poco profundo para dispersiones debúsqueda por encima de lo óptimo significaba que si los sujetos habrían de equivocarse,entonces debían dirigirse hacia distribuciones más grandes. De hecho, la tendencia paradispersiones más grandes era evidente cuando los sujetos comenzaban con dispersionesgrandes y disminuían hacia el mínimo (Fig. 2). Los pasos adicionales que los sujetostomaban para encontrar el objetivo para la distribución de 2.75° (parte superior derecha)fue consistente con la tendencia hacia pequeños movimientos sacádicos a pesar de queestaban muy cerca de la mínima correcta (Fig. S2): los movimientos sacádicos másgrandes se pudieron haber dividido en múltiples movimientos sacádicos cortos.


FIGURA 4. Efectos secuenciales en los datos humanos y las predicciones del modelo AR.(A) Para cada sujeto, dispusimos la distancia secuencial media entre ensayos (la distanciaentre la fijación final en el ensayo n y la primera fijación en el ensayo n+1 cuando elensayo n produce una recompensa) contra la distancia permutada entre ensayos (ladistancia entre la fijación final en un ensayo y la primera fijación de otro ensayo al azar).Cada círculo denota un sujeto y el círculo en color indica la condición de la dispersióndel objetivo (azul, σ = 0.75; rojo, σ = 2.00; verde, σ = 2.75). En correspondencia con lapredicción del modelo (B), la distancia secuencial media entre ensayos es confiablementemenor que la distancia permutada entre ensayos, como lo indican los puntos que yacensobre la diagonal. Todas las distancias entre ensayos son más grandes en el modelo, loque refleja un mayor grado de exploración que en los participantes, pero este desfase esortogonal a los efectos secuenciales. (C) El efecto de los ensayos previos al buscar en elensayo actual se representa como una función del número de ensayos hacia atrás. Unajuste exponencial de los datos se muestran en verde.

FIGURA 5. Distribuciones de longitud de los movimientos sacádicos en la tarea deobjetivo oculto. Un algoritmo de punto de inflexión aplicado a los datos de movimientocrudo del ojo produce una distribución de tamaños de paso para todos los participantes(los detalles se dan en el modelo de aprendizaje por reforzamiento). Muy pequeños movi-mientos oculares de “fijación” constituyen el lado izquierdo de la representación gráficay grandes saltos sacádicos mayores a la derecha para tres tamaños diferentes de distri-bución del objetivo. Todos los puntos y líneas (ajustes Loess [regresión local] con 95 porciento de confianza para intervalo de sombreado) para cada tamaño de distribución debúsqueda comparten una forma similar, en particular, una curva en tamaños de pasocercana a 1° de ángulo visual.

DISCUSIÓNEl rendimiento de la búsqueda en los humanos se puede ubicar en elcontexto más general del forrajeo animal, el cual posee estrechas relacionescon los modelos AR (Niv, Joel, Meilijson y Ruppin, 2002) y la teoría de labúsqueda óptima (Charnov, 1976). La tarea de búsqueda del objetivooculto que se introdujo aquí nos ha permitido separar la influencia de losestímulos externos de la información interna previa para buscar recom-pensas en un ambiente novedoso (Viswanathan, Buldyrev, Havlin, daLuz, Raposo y Stanley, 1999). En nuestra tarea de búsqueda de objetivooculto, los participantes exploraron un ambiente novedoso y aprendieronde modo rápido a alinear sus fijaciones con la región del espacio en el quese distribuyeron los objetivos invisibles de manera probabilística. Despuésde una docena de ensayos, la estadística de fijación estuvo cerca deajustarse con aquella que se obtuvo por la teoría del observador ideal. Esta


cercanía de ajuste nos permitió considerar al rendimiento humano debúsqueda como una búsqueda óptima libre de memoria con un conoci-miento perfecto de la distribución del objetivo. Como complemento a lateoría del observador ideal que se ocupa del rendimiento asintótico, desa-rrollamos una explicación mecanicista del aprendizaje por reforzamientoensayo a ensayo. Nuestro modelo AR caracterizó el curso del tiempo delaprendizaje, logró un rendimiento asintótico cercano al observador idealy vinculó el problema de búsqueda visual a una teoría más amplia deaprendizaje motivado.

Ambientes naturalesLos marcos de observador ideal y aprendizaje por reforzamiento propor-cionan la base para una perspectiva teórica más amplia sobre la elecciónde sacada durante la visión natural, en el que las personas aprenden abuscar en contextos diversos objetivos visibles y en donde son claramenteesenciales los rasgos visuales de la escena. En un marco bayesiano, lossujetos en nuestra tarea aprendieron la distribución previa de los objetivosocultos. En un entorno natural, la distribución previa se combinaría con lainformación visual para determinar la distribución posterior, de la cual segeneran los objetivos sacádicos.

Los ambientes naturales no son estacionarios. Por ejemplo, un animalque se esté alimentando puede agotar el suministro en una localidad ytiene que pasar a otra. Un buscador debe ser sensible a tales cambios en elambiente. Las dependencias secuenciales (Fig. 4) son una señal de estasensibilidad (Adams, Watson, Pearson y Platt, 2012; Fecteau y Munoz,2003; Herrnstein, 1961): los objetivos recientes influyen en el comporta-miento posterior, incluso después de que el buscador ha aprendido demanera aparente la distribución del objetivo, como se refleja en el rendi-miento asintótico. El modelo AR predijo las dependencias secuenciales, lascuales generaron un comportamiento muy cercano al de los participantescomo un grupo, además de capturar las idiosincrasias individuales (modelode aprendizaje por reforzamiento). La sensibilidad a los ambientes no estacio-narios puede explicar por qué nuestros participantes y el modelo ARlograron una distribución asintótica de búsqueda algo más alejada delcentroide del objetivo de lo se predice en una teoría del observador idealbasada en la estacionariedad.

Una de las hazañas más impresionantes del forrajeo de animal es laconducta de igualación (matching behavior). La ley de igualación de He-rrnstein (1961) describe cómo los animales que forrajean tienden a respon-der en proporción con el valor esperado de diferentes parches (patches).La conducta de igualación se ha estudiado en varias especies, desde lasabejas a los seres humanos (Bradshaw, Szabadi y Bevan, 1976; Gallistel,King, Gottlieb, Balci, Papachristos, Szalecki y Carbone, 2007; Greggers y


Mauelshagen, 1997; Lau y Glimcher, 2005). Sin embargo, al buscar diferen-tes intervalos de reforzamiento sobre dos palancas o botones, muchos deestos estudios de laboratorio en realidad eliminan el elemento espacial delforrajeo de la tarea; en este escenario, los animales detectan rápidamentelos cambios en los intervalos de reforzamiento (Mark y Gallistel, 1994); yase examinó el esfuerzo motor al cambiar entre parches espaciales (Baum,1982). En la naturaleza, el forrajeo se extiende de manera espacial, y elparadigma de la búsqueda del objetivo oculto podría servir como unambiente eficaz para examinar una tarea de forrajeo explícitamente espa-cial en el contexto de la conducta de igualación. Por ejemplo, una versiónde nuestro paradigma de búsqueda de objetivo oculto con una distribu-ción bimodal podría explorar la conducta de cambio (changeover behavior)y el esfuerzo motor variando los tamaños de las dos distribuciones y ladistancia entre ellas (Baum, 1982).

Bases neurales de la búsquedaLa neurobiología del comportamiento del movimiento del ojo ofrece unaperspectiva alternativa sobre las similitudes de la conducta de búsquedavisual y el forrajeo. La cuestión de dónde buscar a continuación se haexplorado neurofisiológicamente, y células en diversas regiones del cere-bro de macacos parecen llevar las señales de los componentes de la tareanecesarios para una búsqueda visual exitosa. El área lateral interparietal(ALI) y el colículo superior (CS) son dos regiones del cerebro que contienenun mapa de prioridad que representa la ubicación de estímulos relevantesque podrían servir como objetivo de la próxima sacada. Registros en elárea ALI y SC del macaco muestran que este mapa de prioridad integra lainformación de las señales externas (“bottom-up”) e internas (“top-down”)en las tareas de búsqueda visual (Bisley y Goldberg, 2010; Fecteau yMunoz, 2006).

Recientemente, Bisley y colaboradores (Mirpour, Arcizet, Ong y Bisley,2009) han utilizado una tarea de búsqueda visual como forraje parademostrar que células del área ALI distinguen entre objetivos y distracto-res, y mantienen una estimación corriente de las recompensas meta de lasacada. Las neuronas de ALI integran información de diferentes modali-dades relevantes para el forrajeo con el fin de codificar el valor asociado aun movimiento para un objetivo particular (Klein, Deaner y Platt, 2008;Platt y Glimcher, 1999). Los mecanismos neuronales que sirven a lasdecisiones de forrajeo de parche quedarse-huir se han caracterizado re-cientemente en una tarea de elección visual simplificada (Hayden, Pear-son y Platt, 2011), proporcionando un esquema para las investigaciones decómo precisamente la información previa y otras exigencias de la tarea secombinan con la información visual disponible en la escena. La microesti-mulación de bajo umbral en el área ALI (Mirpour, Ong y Bisley, 2010) o en


CS (Carello y Krauzlis, 2004) también predispone a los movimientos sacá-dicos de selección hacia el objetivo en el campo estimulado. Tomados enconjunto, estos resultados sugieren que las áreas ALI y CS pueden ser lossustratos neurales mediando el mapa de las probables ubicaciones de lasiguiente sacada en nuestra tarea, similar a la del mapa de valor en nuestromodelo AR.

Nos cuestionamos cómo los sujetos aprenden a elegir objetivos valiososen un nuevo entorno. Recientes experimentos neurofisiológicos en losganglios basales ofrecen algunas sugerencias sobre cómo se codifica lainformación previa para usarse al elegir el objetivo más valioso para lasacada en un ambiente complejo (Nakahara y Hikosaka, 2012). Hikosakay colaboradores (Yasuda, Yamamoto y Hikosaka, 2012) han identificadoseñales que se relacionan con información de valor recientemente apren-dida y aún lábil para objetivos de sacada en la parte anterior del núcleocaudado y con información de valor más estable en la región posterior delcaudado, de la sustancia negra y de la parte reticulada. Debido a que lascélulas que llevan esta información de valor estable parecen proyectarsede forma preferencial al SC, estas señales son propicias para influir en lasdecisiones de sacada a través de un circuito rápido y evolutivamenteconservado para controlar la conducta de orientación. Estos resultadosproporcionan una base neurofisiológica para entender cómo se aprendey consolida la experiencia para servir a los movimientos sacádicos quehacemos para recopilar información sobre nuestro ambiente en aproxima-damente tres veces cada segundo.

CONCLUSIONESEn nuestra tarea de búsqueda de movimiento ocular, los sujetos aprendie-ron a elegir metas de sacada con base en la experiencia de recompensaprevia que se separaba de los rasgos visuales específicos en una escenanovedosa. El rendimiento de búsqueda resultante se describió perfecta-mente por un modelo AR similar al que se utilizó anteriormente paraexaminar tanto el comportamiento de forrajeo animal como el disparoneuronal de las células dopaminérgicas. Además, el rendimiento de bús-queda se aproximó a un óptimo teórico de rendimiento en esta tarea.Caracterizando cómo la experiencia previa guía la elección del movimien-to ocular en nuevos contextos e integrándolo tanto en modelo como enteoría, hemos creado un marco para considerar cómo la experiencia previaguía la elección de sacada durante la visión natural. Se ha estudiado bienel sistema oculomotor de los primates, lo que permitirá descubrir losmecanismos neuronales subyacentes al aprendizaje y el rendimiento dela tarea de objetivo oculto y que se puede compartir con otras conductasde búsqueda.


MÉTODOSDefinimos una región espacial de una imagen como prominente al asociarlacon la recompensa para examinar cómo los participantes utilizaron su expe-riencia previa de encontrar objetivos para dirigir futuras sacadas. Aprovecha-mos el hecho de que la meta de los movimientos oculares sacádicos es obtenerinformación sobre el mundo y pedimos a los participantes humanos “llevar acabo una búsqueda de movimiento del ojo para encontrar la ubicación de unobjetivo recompensado tan pronto como fuera posible”. También se les dijo alos participantes que aprenderían más sobre los objetivos recompensadosconforme avanzaba la sesión y que debían tratar de encontrar la ubicación delobjetivo recompensado lo más rápido posible. Los objetivos recompensadosno tenían ninguna representación visual en la pantalla y eran invisibles alsujeto. La pantalla era la misma en cada ensayo dentro de una sesión y noproporcionaba ninguna información sobre la ubicación del objetivo. La ubica-ción y la extensión de la distribución del objetivo recompensado variaban concada sesión. Cada ensayo comenzaba con una cruz de fijación central en una pantalla grisneutra con una luminancia media de 36.1 cd/m2 (Fig. 1). La pantalla de búsque-da abarcaba 25.6° del centro de la visión del sujeto mientras estaba sentado consu cabeza inmovilizada por una mentonera.Los participantes iniciaban cada ensayo pulsando un botón que indicaba queestaban fijando la cruz central. La misma pantalla gris neutra servía como lapantalla de búsqueda después de 300 ms de fijación de la cruz. Una vez que lacruz de fijación desaparecía, los participantes tenían 20 s para encontrar laubicación recompensada para ese ensayo antes de que la pantalla de fijaciónvolviera. En cada ensayo un objetivo invisible se extraía de una distribuciónpredefinida de posibles objetivos. La forma de la distribución fue gaussianacon el centro en un número entero de grados de la región de fijación (general-mente ± 6° en x e y) y la propagación se mantenía fija sobre cada sesiónexperimental. Los objetivos se produjeron sólo en valores enteros de la gaus-siana. La expansión de la distribución (ED 0.75°, 2° y 2.75°) daba una prob-abilidad asociada a una ubicación de objetivo recompensada la cual variabaentre 4 y 0.1 por ciento. Cuando la mirada del sujeto se posaba en 2° de la metaen las direcciones x e y, un tono de recompensa marcaba el final exitoso delensayo. Para que el objetivo pudiera “encontrarse”, la fijación (que se monito-reaba en tiempo real como se detalla a continuación) necesitaba permanecerconstante dentro de la ventana del objetivo por al menos 50 s. Esta duraciónaseguraba que el objetivo nunca se encontrara simplemente escrudiñandodurante una sacada. Si al finalizar el segundo 20 s el objetivo no se encontraba,el ensayo terminaba sin ningún tono y aparecía una cruz de fijación indicandoel comienzo de un nuevo ensayo. El tiempo de ensayo y la recopilación de datos se administraron mediante elsistema de software TEMPO (Reflective Computing) y se interconectaron con lapantalla de estímulo usando una extensión de la Caja de Herramientas dePsicofísica (Brainard, 1997) en MATLAB (MathWorks). Se obtuvieron los datosdel movimiento ocular utilizando un rastreador ocular de video (ISCAN), mues-treado a 240 Hz para los seres humanos. Se calibraron los datos oculares con


los participantes mirando los estímulos en lugares conocidos. Los movimientosoculares se analizaron fuera de línea en MATLAB. Detectamos los movimientossacádicos y los parpadeos utilizando un umbral de velocidad conservadora(40°/s con un hombro 5 ms después de cada sacada) después de distinguir lasseñales de posición del ojo. Después se marcaron periodos de fijación constantedurante cada ensayo y se extrajeron análisis adicionales. Se descartaron delanálisis las posiciones del ojo fuera de la pantalla de búsqueda. La inspecciónvisual de los ensayos individuales confirmó que los periodos marcados defijación eran libres de movimientos sacádicos o parpadeos.

Puntos de inflexiónAdemás de los movimientos sacádicos identificados por criterios de velocidad,los datos del seguimiento del ojo se procesaron para estimar la distribución deltamaño de paso de todos los movimientos de ojo, incluso dentro de unafijación. Para ello, primero se eliminaron los parpadeos retirando muestrasfuera de la pantalla. A continuación, consideramos los puntos de los datos detres en un tiempo, xt-1, xt y xt+1, donde x son los puntos de los datos 2D y t indexalas muestras de tiempo, para la construcción de dos tramos del rastreo oculara=xt-1 - xt y b=xt - xt+1. Entonces probamos si el coseno del ángulo entre los dosfue mayor o menor de 0.95. Si el coseno era superior a 0.95, entonces el puntocentral, xt, se marcaba como un punto de “inflexión”. Además, algunos de losgrandes pasos se curvaban de forma lenta lo que introdujo extraños puntos (esdecir, dividir un paso largo en dos pasos). Para superar este problema, aprove-chamos el hecho de que dos pasos largos casi nunca ocurren uno tras otro sinuna región de fijación densa en medio, y cualquier punto sin ningún vecinodentro de 0.5° se asumió como extraños y se eliminó. Esto dio lugar a puntosen los que el ojo hacía una desviación significativa del movimiento balístico yse utilizó para generar las distribuciones de tamaño de paso en la Figura 5.

AGRADECIMIENTOS. Agradecemos a Krista Kornylo y Natalie Dill por la asis-tencia técnica. Este trabajo fue financiado en parte por el National ScienceFoundation (NSF) Grant SBE 0542013 para el Temporal Dynamics of LearningCenter, por una subvención del NSF Science of Learning Center (a L.C., J.S.,M.C.M. y T.J.S.), por una subvención Blasker Rose-Miah de la San DiegoFoundation (a L.C.), por la Office of Naval Research Multidisciplinary Univer-sity Research Initiative Award N00014-10-1-0072 (a J.S. y Valdés) y por elHoward Hughes Medical Institute (T.J.S.).Traducción de Israel Grande-García.


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DINÁMICA DE LAS REDESCEREBRALES EN LA APRECIACIÓN

ESTÉTICA

CAMILO J. CELA-CONDE a, JUAN GARCÍA-PRIETO b JOSÉ J. RAMASCO c CLAUDIO R. MIRASSO c,

RICARDO BAJO b, ENRIC MUNAR a, ALBERT FLEXAS a FRANCISCO DEL-POZO b

FERNANDO MAESTÚ b

ABSTRACT. Neuroimage experiments have been essential for identifying active brainnetworks. During cognitive tasks as in, e.g., aesthetic appreciation, such networksinclude regions that belong to the default mode network (DMN). Theoretically, DMNactivity should be interrupted during cognitive tasks demanding attention, as is the casefor aesthetic appreciation. Analyzing the functional connectivity dynamics along threetemporal windows and two conditions, beautiful and not beautiful stimuli, here wereport experimental support for the hypothesis that aesthetic appreciation relies on theactivation of two different networks, an initial aesthetic network and a delayed aestheticnetwork, engaged within distinct time frames. Activation of the DMN might correspondmainly to the delayed aesthetic network. We discuss adaptive and evolutionary expla-nations for the relationships existing between the DMN and aesthetic networks and offerunique inputs to debates on the mind/brain interactions.

Desde la aparición de los primeros artículos de neuroimagen sobre laestética (1-3), un número considerable de estudios ha dibujado un cuadrocomplejo de los procesos neuronales que subyacen a las preferenciasestéticas de las personas frente a estímulos visuales y auditivos. Numero-sas regiones cerebrales parecen relevantes para la apreciación estética. Noobstante, tres de ellas se mencionan a menudo en los resultados experi-mentales: las relacionadas con (i) recompensa/placer y emoción, (ii) jui-cio/toma de decisiones, y (iii) percepción (Supp. Inf, sección de Methods yTablas S1 y S2).La mayor parte de los experimentos se propusieron identificar regiones

cerebrales cuya activación varía con la experiencia estética. Algunos de

a Evocog Group, Instituto de Física Interdisciplinar y Sistemas Complejos (IFISC), Universidad de las IslasBaleares y Consejo Superior de Investigaciones Científicas, 07122 Palma de Mallorca, España; b Centrode Tecnología Biomédica, Universidad Politécnica y Universidad Complutense, 28223 Madrid, España;cIFISC, 07122 Palma de Mallorca, España. / [email protected] / CJ C-C diseñó la investigación; CJC-C, EM,AF y FM llevaron a cabo la investigación; JG-P, JJR, CRM, RB, FFP y FM proporcionaron nuevos compo-nentes/herramientas de análisis; CJC-C, JG-P, JJ, CRM, RB, EM, AF, FD y FM analizaron los datos; CJC-C,JG-P, JJR, CRM y FM escribieron el artículo. / Este artículo contiene información suplementaria online enwww.pnas.org/lookup/suppl/doi:10.1073/ pnas.1302855110/-/DCSupplemental..


ellos, sin embargo, como los de Jacobsen, et al. (4) y Vessel, et al. (5), hanindicado la actividad cerebral en términos de posibles redes, apuntandola presencia de una que incluye, entre otras regiones, partes mediales dela corteza frontal (FMC), el precúneo (PCUN) y la corteza posterior cingulada(PCC). Estas regiones interconectadas coinciden en parte con la Red porDefecto (DMN) que corresponde a un estado basal del cerebro humano encondiciones de reposo en vigilia (estado de reposo) (6).

CONECTIVIDAD CEREBRAL RELACIONADA CON LA DMNEl argumento de que existe una red cerebral descansa en el supuesto deque existe algún tipo de conectividad entre las áreas implicadas. Deacuerdo con Von der Malsburg y Schneider (7), la conectividad se asociaa una presumible sincronización de conjuntos de neuronas —un “encen-dido” sincrónico. En último término, las redes de neuronas localmentedistribuidas quedarían transitoriamente unidas por conexiones recíprocasdinámicas (8). La “conectividad funcional” (9,10) se define como la dependencia tem-

poral estadística de pautas de activación neuronal entre regiones anató-micamente separadas del cerebro (11). Para poner de manifiesto esadependencia es necesario comparar series temporales de activación/desac-tivación de regiones cerebrales hipotéticamente sincronizadas. Tales seriestemporales pueden ser obtenidas, por ejemplo, detectando cambios en elcontenido de oxígeno en la sangre que se deben a la actividad neuronal(BOLD, señales dependientes del nivel de oxígeno en la sangre) (12). Raichle, et al. (6) lograron identificar, por medio de tomografía de

emisión de positrones (PET), la DMN, más tarde confirmada medianteresonancia magnética funcional (fMRI) (13). Diferentes variables, como laedad, experiencia y patologías influyen en la actividad de la DMN (6). Pesea esa variabilidad, los estudios del estado de reposo sobre distintos sujetos,con diferentes métodos y protocolos de adquisición, han puesto de mani-fiesto de forma consistente que la DMN está formada al menos por elprecúneo, frontal medial, parietal inferior y áreas temporales mediales(121). El alcance de la DMN ha sido extendido hasta incluir la cortezacingulada ventral anterior, parietal bilateral, temporal inferolateral iz-quierdo (14) e incluso el hipocampo (14,15).Aunque, como veremos más tarde, existen algunas relaciones entre la

DMN y las tareas ejecutivas —en particular las que implican memoria detrabajo— la actividad de la DMN disminuye cuando los participantes llevana cabo actividades que exigen atención encaminadas a un fin (6,13,16). Lastareas que Jacobsen, et al. (4) y Vessel, et al. (5) encomendaron a susparticipantes requerían procesos cognitivos que implican recursos aten-


cionales. En consecuencia, la activación de la DMN durante la apreciaciónestética parece sorprendente.

PROCESOS RELACIONADOS CON LA APRECIACIÓN ESTÉTICALas tareas que se suelen encomendar a los participantes en los experimen-tos de neuroestética implican al menos los procesos de (i) ver los estímulos,(ii) apreciar sus cualidades estéticas, (iii) asignarles un valor, y (iv) formularuna respuesta. Parecer que esos procesos cognitivos no tienen lugar deforma simultánea. Por medio de electroencefalografía (EEG), Jacobsen, etal. descubrieron que los juicios descriptivos de simetría se llevan a cabocon mayor rapidez que la apreciación evaluativa de su belleza (17). A suvez, Locher, et al., de acuerdo con experimentos conductuales y juiciossemánticos, interpretaron que la percepción del arte “comienza con lageneración rápida de una reacción esencial seguida del escrutinio de losrasgos pictóricos” (ref. 18, p. 55). De manera similar, Winkielman y Caciop-po (19) sostuvieron que al menos los objetos bellos generan emocionespositivas antes de que los sujetos hagan juicios manifiestos. En un dominiodistinto, Haidt propuso la existencia en los juicios morales de una evalua-ción rápida, inconsciente y automática (intuición moral) seguida de unrazonamiento posterior (razonamiento moral) en el que los sujetos buscanjustificar su juicio intuitivo (20). Aunque el modelo de Haidt se basa enexperimentos conductuales es en particular interesante porque variosautores —incluyendo a Jacobsen, et al. (4)— han sostenido la posibleexistencia de mecanismos cerebrales compartidos por los juicios moralesy estéticos (21-24). De tal forma, podría darse una coincidencia entre lasredes cerebrales morales y estéticas.Respecto de la percepción estética cabe sostener las siguientes hipótesis

nulas:

i) Una estimación inicial y general de las cualidades estéticas, que con-siste en la percepción de un estímulo visual como “bello” o “no-bello”,se lleva a cabo muy rápidamente. Los correlatos neuronales de talapreciación estética forman un red. Denominaremos “apreciaciónestética sensu stricto” este proceso general y “red estética inicial” a lared de la que depende.

ii) Las estimaciones particulares de los aspectos detallados de la belleza,como apreciar el grado en que el estímulo es atractivo, si es interesanteu original, cómo puntuarlo, las razones para considerarlo bello, etc., sellevan a cabo más tarde. Denominaremos “apreciación estética sensulato” esos procesos detallados. Las posibles redes que forman loscorrelatos neuronales de esos aspectos detallados podrían reducirse auna: la “red estética tardía”.

CELA-CONDE, ET AL. / ESTÉTICA / 345

¿A qué red correspondería la DMN? ¿La inicial, la tardía, ambas oninguna? Para dar una respuesta es necesario determinar de forma empí-rica qué redes cerebrales están implicadas en la apreciación estética y enqué lapsos temporales se encuentran activas. Una vez que se haya clarifi-cado este panorama puede discernirse la posible coincidencia entre la DMNy una o más de las redes estéticas.

EXPERIMENTO SOBRE LA CONECTIVIDAD CEREBRAL DURANTE LA APRECIACIÓN ESTÉTICA

Nuestras hipótesis nulas se refieren a los procesos cognitivos que tienenlugar en una escala temporal corta comparada con la condición relativa-mente estable de la actividad cerebral de los sujetos durante el estado dereposo. Algunos estudios se han centrado, utilizando fMRI, en los cambiosdinámicos de las redes cerebrales (25), pero cuando se considera el cerebrocompleto, sus ventanas temporales cubren varios segundos. Para compro-bar nuestras hipótesis es preciso utilizar técnicas de mayor resolucióntemporal. Con una resolución temporal de milisegundos (ms), la magnetoence-

falografía (MEG), que detecta cambios en los campos magnéticos generadospor la actividad postsináptica de las neuronas, es una de dichas técnicas.Mediante MEG hemos obtenido series temporales de la actividad cerebralde 24 participantes en el estado de reposo y la apreciación estética deestímulos visuales. Cuatrocientos estímulos fueron proyectos de formasucesiva y los participantes decidieron si cada estímulo era bello o no-bello(SI Métodos).Las señales MEG fueron divididas en tres ventanas temporales y dos

condiciones de evaluación. Para el análisis de la conectividad se extrajeronmanualmente ventanas libres de artefactos de 500 ms antes de la proyec-ción de los estímulos, constituyendo la ventana temporal TW0. Tras elcomienzo de la proyección de cada estímulo, las épocas libres de artefactosfueron divididas en dos ventanas temporales adicionales: TW1, 250-750ms; y TW2, 1.000-1.500 ms (Fig. 1, Arriba). El tamaño de las ventanas sedeterminó teniendo en cuenta el lapso temporal en que la actividadcerebral puede alcanzar las áreas frontales en la apreciación estética (3).Antes de 250 ms los procesos cognitivos relacionados con la apreciaciónestética descansan en su mayoría en las áreas de procesamiento visualoccipitales (26). A su vez, las señales MEG correspondientes a la apreciaciónde los estímulos por parte de los participantes se agruparon constituyendolas condiciones bello y no bello.Se llevaron a cabo dos distintas estrategias comparativas. Las compara-

ciones entre ventanas evaluaron diferencias en conectividad entre lasventanas temporales a lo largo de cada condición (Fig. 1, Abajo izquierda).


Las comparaciones entre condiciones evaluaron las diferencias en conec-tividad entre estímulos bellos y no-bellos en cada ventana temporal (Fig.1 Abajo derecha). La sincronización de las series temporales en la banda betafue calculada mediante el Coeficiente de correlación de Pearson y elmétodo de Phase Locking Value (PLV) (27,28) (para una justificación de labanda seleccionada véase SI Methods, sección Bands; el algoritmo PLV estádescrito también en SI Methods). En todos los casos p < 0.05.

FIGURA 1. Ventanas temporales, condiciones y análisis comparativosutilizados en nuestro experimento.

RESULTADOSNuestro análisis midió sincronización de fase y correlación de amplitudentre las trazas temporales de activación de los sensores MEG. En nuestrocaso, la conectividad se expresa por un peso limitado [0-1] respecto delpeso total de la sincronización de los canales. La conectividad funcional seinfiere de esas medidas. De tal forma, “conectividad” y “sincronización”pueden tomarse como conceptos equivalentes desde el punto de vista dela comunicación cerebral pese a la falta de información, tanto acerca de laconectividad anatómica que pueda existir entre regiones neuronales,como de la localización precisa de éstas. Aunque la correlación toma encuenta la amplitud de la señal, la sincronización de fase puede observarseincluso en ausencia de sincronización de amplitud (SI Methods).

Análisis entre ventanas Las diferencias de sincronización aparecen en la Tabla 1 (para los resulta-dos completos, véase Tabla S3).TW0 vs. TW1. Comparada con TW1, TW0 muestra más pares de senso-

res MEG sincronizados en ambas condiciones (Tabla 1). La mayor conecti-vidad de TW0 se extiende contralateralmente desde el occipital anterior alparietal anterior uniendo ambos hemisferios (Fig. 2, Arriba).


BELLO NO BELLO

Ventanas S L S L

TW0 > TW1 117 1,012 98 695

TW1 > TW0 58 310 58 328

TW0 > TW2 13 8 23 15

TW2 > TW0 0 0 0 0

TW1 > TW2 51 282 63 389

TW2 > TW1 112 1,087 83 431

TABLA 1. Número de sensores (S) y enlaces (L) más sincronizados en las comparacionesentre ventanas a p < 0.05.

FIGURA 2. Diferencias de sincronización entre TW0 y TW1. (Izquierda) Para la condiciónbello (regiones del cerebro más conectadas ante estímulos calificados como bellos por losparticipantes). (Derecha) Para la condición no-bello. (Arriba) sincronización TW0 > TW1.(Abajo) sincronización TW1 > TW0.


FIGURA 3. Sincronización en TW1 y TW2 para las condiciones bello (Izquierda) y no-bello(Derecha).

BELLO > NO BELLO

NO BELLO >BELLO

Ventanas S L S L

TW0 6 3 0 0

TW1 2 1 0 0

TW2 19 10 0 0

TABLA 2. Número de sensores y enlaces más sincronizados en la comparación entrecondiciones a p < 0.05.

A su vez, TW1>TW0 muestra un número similar de sensores sincroni-zados para ambas condiciones (Tabla 1), con la mayor conectividad enTW1 situada en las regiones occipitales (Fig. 2, Abajo).


TW0 vs. TW2. Las diferencias en conectividad son menores en el casode TW0 > TW1 si se comparan con las de TW0 > TW1 (Tabla 1 y Fig. S1,Arriba). TW2 > TW0 no muestra ningún sensor (Tabla 1 y Fig. S1, Abajo).TW1 vs. TW2. La conectividad TW1>TW2 es más notoria en los estímu-

los no-bellos (Tabla 1). La sincronización mayor para TW1 aparece enenlaces desde el occipital al parietal bajo ambas condiciones. Por añadidu-ra, en la condición no bello se extiende desde el occipital y parietal hastala región orbitofrontal (Fig. 3, Arriba derecha).TW2 > TW1 muestra una tendencia contraria: el número de enlaces y

sensores más activados es mayor para la condición bello (Tabla 1). Además,la pauta de sincronización difiere. TW2 > TW1 revela una mayor sincro-nización bilateral compartida desde la región parietal a la temporal. En lacondición bello está situada más medial y frontalmente. En la condiciónno-bello, aparte de ser más reducida, se encuentra situada más lateralmen-te (Fig. 3, Abajo).

Análisis entre condicionesLas diferencias de sincronización aparecen en la Tabla 2 (los resultadoscompletos figuran en la Tabla S4).TW0. Las comparaciones entre condiciones muestran diferencias signi-

ficativas mínimas ya sea en bello > no-bello o en el caso contrario (Tabla2 y Fig. S2).TW1. Las comparaciones entre condiciones también muestran diferen-

cias significativas mínimas tanto en bello > no-bello como en el casocontrario (Tabla 2 y Fig. S2).TW2. En TW2, no-bello > bello tampoco manifiesta diferencias. Por el

contrario, el análisis bello > no-bello muestra 19 sensores más conectados(Tabla 2) con enlaces que se extienden desde las regiones occipitales yparietales a las frontales dentro del hemisferio izquierdo (Fig 4, Abajo).

DISCUSIÓNSi comparamos los análisis entre ventanas y entre condiciones, la diferen-cia más notoria aparece en el número de sensores y enlaces implicados(Tablas 1 y 2 y Figs. 3 y 4). Las diferencias entre ventanas alcanzan redesamplias en todos los casos mientras que las diferencias entre condicionesson escasas. Se trata de algo previsible. Los análisis entre ventanas serefieren a la dinámica de un proceso cognitivo, el de la apreciación de labelleza, que como sostienen nuestras hipótesis puede sufrir cambios con-siderable a lo largo de las distintas ventanas temporales. Eso supone quese activarán distintas redes cerebrales en cada caso conduciendo a diferen-cias acusadas en la conectividad. Por su parte, los análisis entre condicio-nes se refieren al proceso de apreciación de la belleza dentro de una misma


ventana temporal. Las diferencias aparecerán sólo tras alcanzarse el resul-tado de bello o no-bello e implicarán cambios sutiles en la conectividadporque la mayoría de los recursos cognitivos son los mismos cuando unobjeto es considerado como poseedor o no de belleza.

La cuestión del estado de reposoTanto la experiencia reciente como las habilidades consolidadas dejanhuellas de memoria que afectan a las redes cerebrales del estado de reposo(15, 29). Se trata de algo en especial importante respecto de las condicionesespecíficas de TW0, ventana tomada como estado de reposo en nuestroexperimento. Los participantes se dieron muy pronto cuenta de la tareacognitiva a realizar de acuerdo con la experiencia reciente. Además, sehabituaron pronto a la tarea de juicio de belleza de los estímulos. Así pues,es probable que nuestros participantes tuviesen en TW0 una organizaciónde redes sesgada por las tareas cognitivas a realizar.Sin embargo, nuestros sujetos no podían anticipar la condición del

estímulo siguiente. Por consiguiente, la sincronización de TW0 debería sersimilar en los estímulos bellos y no-bellos. Los análisis entre condicionesindican esa sincronización coincidente (Tabla 2). Las pocas diferenciasazarosas que aparecen (Tabla 2) pueden atribuirse a fluctuaciones estadís-ticas debidas al número pequeño de individuos en la muestra.La Figura 2, Arriba muestra en vista sagital cómo TW0 está más conec-

tada que TW1, principalmente en las áreas occipital, temporal y parietal.A su vez, el análisis entre ventanas TW0 > TW1 indica una reducción enTW1 de la conectividad del estado de reposo que afecta a ambas condicio-nes (Tabla 1). Como es sabido, la DMN se desvanece cuando se llevan a cabotareas atencionales, como la de ver los estímulos proyectados. Nuestrosresultados apoyan esa reducción en TW1.Las diferencias entre redes cerebrales en la dinámica que lleva de TW0

a TW1 desaparecen cuando TW0 se compara con TW2 (Tabla 1). Esteresultado indica que las redes cerebrales activas durante el estado dereposo y disminuidas en TW1 se recuperan de alguna forma en TW2.Volveremos sobre este asunto cuando discutamos la red estética tardía.

Modelo doble de la apreciación estéticaLa ventana TW1, comparada con TW2, muestra una pauta de sincroniza-ción diferente en las condiciones bello y no-bello (Figura 3). Los resultados,por tanto, apoyan nuestra hipótesis acerca de la existencia de aconteci-mientos cognitivos distintos que tienen lugar en lapsos temporales dife-rentes —los que denominamos procesos de apreciación estética sensustricto y sensu lato. La identificación de tales procesos destaca la existenciade una estructura dinámica contenida en el episodio completo de laapreciación estética. Además, una red distinta se relaciona con cada pro-


ceso: red estética inicial/apreciación estética sensu stricto vs. red estéticatardía/apreciación estética sensu lato. Este modelo doble de la apreciaciónestética es probablemente el mayor logro de nuestro trabajo.

Red estética inicialLas comparaciones entre TW0 y TW1 reflejan, en ambas condiciones debelleza, que la conectividad del cerebro presente en el estado de reposo sesustituye durante la apreciación estética sensu stricto por una red queconecta principalmente regiones occipitales: la red estética inicial. La tareade identificar los procesos cognitivos relacionados con esa dinámica deredes no es sencilla. Comparada con TW2, la sincronización de TW1 esmayor en el caso no-bello (Tabla 1). Incluye enlaces que se extienden desdela región occipital a la frontal, especialmente el córtex orbitofrontal (OFC)(Fig. 3, Arriba derecha). La activación del OFC ha sido relacionada con laapreciación de estímulos no-bellos (30), por lo que, al comparar TW1 > TW2,la falta de sincronización frontal en los estímulos bellos puede sugerir queéstos no activan el OFC durante TW1. Sin embargo, semejante conclusiónpodría deberse a un malentendido. Como ya hemos mencionado, nuestrosanálisis se basan en comparaciones de conectividad, por lo que las regionespor igual sincronizadas no dan diferencias. Un OFC conectado por igualen TW1 y TW2 no aparecerá en la comparación entre esas ventanas. Paracomprobar el posible grado distinto de sincronización de OFC —o cual-quier otra área— en los estímulos bellos frente a los no-bellos es necesarioutilizar los análisis entre condiciones.Los análisis de sincronización entre condiciones en TW1 apenas dan

diferencias significativas entre los estímulos bellos y no bellos (Fig. 4,Arriba). Eso significa que, en TW1, todas las regiones cerebrales alcanzadasen nuestros análisis —OFC entre ellas— estarían sincronizadas por igualen ambas condiciones. La conectividad de las regiones frontales en TW1 > TW2para la condición no-bello se debe, pues, a su disminución en TW2.Podemos sostener que la apreciación estética sensu stricto (la que corres-ponde a TW1) implica unos procesos cognitivos comunes compartidos almargen de la belleza del estímulo o la falta de ella, con un papel importantedel OFC en la red estética inicial.La activación del OFC se ha relacionado de manera consistente con la

recompensa y castigo (31-33). Procesa información sobre la identidad y elvalor de recompensa, asociando el estímulo visual a los reforzadoresprimarios del gusto y el tacto (34). No obstante, nuestro interés se refierea sus pautas de enlace. El OFC, el prefrontal medial y el núcleo central dela amígdala forman parte de la red central autonómica que controla laconducta apetitiva (acercamiento) y aversiva (retirada) (35). El OFC recibeen los primates información acerca del aspecto de los objetos desde lasáreas visuales corticales del lóbulo temporal, contribuyendo al aprendizaje


de la asociación estímulo-refuerzo (34, 36-38). Como Elliott, et al. sostuvie-ron (39), el OFC parece activarse cuando el problema de “qué hacer” anteun estímulo visual se resuelve mejor tomando en cuenta más el valor derecompensa que su identidad o emplazamiento.

FIGURA 4. Diferencias entre condiciones en la sincronización en TW1 y TW2. (Izquierda)Sincronización mayor para la condición bello. (Derecha) Sincronización mayor para lacondición no-bello.

Los mecanismos emotivos relacionados con la activación del OFC queaparecen en numerosos experimentos de neuroestética podrían tambiéncontribuir al incremento de los recursos atencionales teniendo, por tanto,un papel importante en la toma de decisiones (31,38,40). Brown, et al. (41)han señalado que el placer estético es una emoción relacionada con elobjeto, conduciendo al placer y la repulsión, mientras que la emociónrelacionada con la obtención de resultados conduce a la felicidad y ladecepción. Los estímulos visuales, tales como los que se utilizan normal-mente en neuroestética, serían ejemplos de “objetos”, mientras que lasacciones utilizadas en neuroética —véase Greene, et al. (42), por ejemplo—constituirían “resultados”. La evaluación de los objetos está fuertementeasociada con el OFC (40), algo que es consistente con la idea de que estaregión es “una forma de corteza de alto nivel sensorial que recibe señales


de las pautas sensoriales ‘qué’ implicadas en el procesamiento del obje-to”(ref. 41, p. 251).La evaluación de la belleza parece surgir en el tránsito dinámico desde

TW1 a TW2, porque en las latencias más tardías se manifiestan —comoveremos de inmediato— diferencias en la sincronización que dependende los supuestos resultados anteriores de apreciación de la belleza. La redestética inicial es visible durante las primeras latencias (250-750 ms). Si esteproceso temprano sigue un paralelismo con la intuición moral de Haidt,se realizaría de forma automática e inconsciente aunque con fácil accesodesde la conciencia.

La red estética tardíaLa conectividad TW2 > TW1 se refleja en el patrón y el número desensores/enlaces sincronizados bajo las condiciones bello y no-bello, quemuestran importantes diferencias en cada caso (Tabla 1). El alcance y elsignificado de estas diferencias se comprenden mejor por medio de losanálisis entre condiciones para TW2. La Tabla 2 y la Fig. 4, Abajo muestranla conectividad bello > no-bello en TW2. No aparece ninguna sincroniza-ción mayor en el caso inverso no-bello > bello (Tabla 2) (tampoco apareceen ningún nivel de significación entre p < 0.01 y p < 0.1; Fig. S3). Estosresultados apoyan nuestra segunda hipótesis de existencia de una redestética tardía que se encuentra sólo activa durante la apreciación estéticasensu lato de estímulos bellos. La Fig. 5 muestra la red estética tardía bajodiferentes perspectivas.La red estética tardía cuenta principalmente con actividad sincronizada

a lo largo de las regiones del hemisferio izquierdo. El medial occipital, eloccipital lateral, el parietal lateral posterior, el medial parietal, el medialfrontal y el prefrontal en el hemisferio izquierdo están enlazados en ella.Es importante subrayar que (i) nos estamos centrando en la conectividadde sensores MEG, y (ii) sólo aparecen los sensores más sincronizados en lacondición bello, comparada con la no-bello. Teniendo en cuenta estas limitaciones, se puede indicar la relación que

hay entre la red estética tardía y las regiones indicadas con anterioridadcomo activas durante la apreciación estética. Existen muchos ejemplos deactivación en el frontal, parietal y occipital (Tabla S1). No obstante, se hanllevado a cabo hasta el momento pocos estudios sobre la conectividadfuncional. Brown, et al. (Ref. 41, p. 256) propusieron un modelo de proce-samiento estético consistente en “la interacción entre procesamiento inte-roceptivo y exteroceptivo a través de conectividad recurrente entre laínsula anterior y el OFC “, indicando que este circuito “no queda en formaalguna restringido al procesamiento estético, sino que puede estar relacio-nado con todos los procesos cognitivos que implican visceralidad [...]Proponemos que conectividad recurrente entre la ínsula anterior y el OFC


puede mediar [...] en la asignación de valencia a objetos”. Siendo así, elmodelo de Brown, et al. correspondería mejor a la red estética inicial en laque, por cierto, el OFC tiene un papel importante, como ya hemos visto.Similares patrones de conectividad funcional a lo largo del circuito derecompensa fueron indicados por Tsukiura y Cabeza (22), Lacey, et al. (43)y Faivre. et al. (44). A falta de estudios dinámicos más precisos, todas estasobras parecen cubrir los procesos de apreciación estética sensu stricto enlos que la sincronización del estado de reposo queda en gran medidadisminuida. ¿Qué sucede con la supuesta coincidencia de la DMN con lasredes estéticas?

FIGURA 5. Red estética tardía en el análisis entre condiciones (TW2, bello > no-bello).

El papel de la DMN en la apreciación estéticaComo hemos visto, el guión dinámico de la apreciación estética implicauna recuperación tardía, durante TW2, de la sincronización cerebral deTW0. La DMN debería, por lo tanto, coincidir con algunas de las redesactivas durante este episodio tardío.Bajo la comparación TW2 > TW1, las condiciones bello y no-bello

comparten una sincronización bilateral que une regiones laterales a lolargo de las áreas frontal-parietal-temporal-occipital (Fig. 3, Abajo). Por suparte, las diferencias de sincronización en favor de los estímulos bellosparecen afectar principalmente a las partes mediales del cerebro. Estasdiferencias se muestran mejor en el análisis entre condiciones en TW2(Figs. 4, Abajo y 5). En función de los análisis entre condiciones y entreventanas combinados, parece que, a pesar de la precisión espacial mode-


rada de las señales MEG a nivel de los sensores, la red estética tardíacoincide con áreas mediales frontales, parietales y temporales pertenecien-tes a la DMN (Figs. 3 y 4). Además, esta coincidencia tiene lugar sólo enTW2, y sólo bajo la condición bello. La Figura 6 indica en diferentes perspec-tivas las redes más sincronizadas en TW2 vs. TW1 para cada condición.

FIGURA 6. Sincronización TW2 >TW1 en las condiciones bello (Arriba) y no-bello(Abajo).

Una cuestión intrigante se refiere a la recuperación de parte de laconectividad de TW0 durante TW2 cuando están involucrados los estímu-los no-bellos. Como ya hemos mencionado, en la comparación TW2 > TW1ambas condiciones comparten una sincronización más alta que se expresabilateralmente a lo largo de los enlaces temporal-parietal-occipital (Fig. 3,Abajo). Este patrón coincide con la sincronización bilateral similar duranteTW0 (Fig. 2, Arriba). Estas regiones altamente conectadas en TW0 y TW2,debido a su emplazamiento lateral, deberían tener escasa relación con laDMN medial.De acuerdo con He, et al. (45), durante el estado de reposo la red

funcional del cerebro no sólo consta de la DMN. Además, otros cuatromódulos se encuentran activos. Entre ellos, el módulo III incluye princi-palmente partes laterales de las regiones frontal y parietal, que se encuen-tran relacionadas con el procesamiento atencional (45).Dos redes diferentes relacionadas con la atención se han indicado como

relevantes para dirigir la conducta ante estímulos de especial importancia.


Una red frontoparietal dorsal en el hemisferio derecho mantiene señalesendógenas basadas en la expectativa de ver un objeto en un lugar deter-minado, vinculando los estímulos relevantes a las respuestas (46). Unsegundo sistema, la red frontoparietal ventral, responde junto con la reddorsal cuando son detectados objetos u objetivos pertinentes para laconducta. Esta segunda red desaparece cuando se centra la atención, paraevitar distracciones, pero se reactiva durante la reorientación de eventoscomo la que es necesaria cuando se produce una aparición inesperada deobjetos (46). Este tipo de tareas, presentes también en la apreciaciónestética, sería el responsable de la activación de una supuesta red dereorientación durante TW2 compartida por las condiciones bello y no-be-llo (Fig. 7). Sin embargo, debido a la falta de precisión espacial de MEG alnivel de sensores, su coincidencia con el módulo III He, et al. (45) estentativa,

FIGURA 7. Dinámica de la apreciación de la belleza. Las redes presentes en TW0 (laimagen corresponde a la comparación TW0>TW1) se desvanecen durante TW1, siendosustituidas por una red compartida entre las condiciones bello y no-bello (la imagencorresponde a la comparación TW1>TW0 en la condición bello). Durante TW2, losestímulos no-bellos activan una red bilateral de reorientación, mientras que los estímulosbellos añaden a ésta la red estética tardía, más medialmente situada (en cada condición,la imagen de las redes de TW2 corresponde a la comparación TW2>TW1).


Se ha propuesto que la activación de la DMN se produce durante la tomade decisiones morales (47-49), apoyando la existencia de mecanismoscerebrales compartidos entre la moral y la apreciación estética. Estosrecursos comunes fortalecerían los vínculos entre nuestras hipótesis y elmodelo de procesos morales de Haidt (20). Los primeros episodios (eljuicio moral y la apreciación estética sensu stricto) parecen tener caracterís-ticas comunes. Sin embargo, el razonamiento moral posterior, con su papelcomo dispositivo de autojustificación, se diferencia de nuestra apreciaciónestética sensu lato. Esta última parece ser más rápida, al no tener ningúnpropósito justificativo. En realidad, para decidir hasta qué punto las redesdel cerebro activas durante el razonamiento moral y la apreciación estéticason equivalentes necesitaríamos disponer de la conectividad cerebral y losprocesos de juicio moral y su dinámica. A pesar de que existen algunosresultados sobre la presencia de redes cerebrales durante el razonamientomoral (50), se carece de momento de análisis dinámicos.

Aspectos adaptativosEstá bien establecido que el cerebro es un órgano metabólicamente caro.En el estado de reposo y con el sujeto despierto el cerebro consume un 20por ciento del total de oxígeno en el cuerpo, a pesar de que sólo representael 2 por ciento del peso corporal (51). Para explicar los cambios evolutivosdel cerebro deben aclararse sus proporciones de costes/beneficios (52).Dicho de otro modo, deben explicarse las ventajas adaptativas de todaactividad cerebral. ¿Cuál podría ser el valor adaptativo de la apreciaciónestética?Se ha sostenido que la estética podría ser sólo una exaptación (53).

Centrándose en las valencias positivas de las apreciaciones estéticas,Brown, et al. (ref. 41, p. 257) sostuvieron que “[el procesamiento estético]evolucionó primero para la valoración de los objetos útiles para la super-vivencia, como las fuentes de alimentos, y más tarde fue cooptado en sereshumanos para la apreciación de obras de arte de cara a la satisfacción delas necesidades sociales”. Obviamente, esta hipótesis es difícil de compro-bar, aunque parece razonable cuando se trata de relacionar la apreciaciónestética con las ventajas adaptativas de las emociones. Sin embargo, lamanera en que apareció esta exaptación continúa sin explicarse. El lazoentre la DMN y la apreciación estética puede servir para justificarlo.Raichle, et al. (ref. 6, p. 681) postularon que la función de la primera

región de la DMN, formada por la corteza cingulada posterior y el precúneoadyacente, consiste en “reunir continuamente información sobre el mun-do circundante y posiblemente dentro de nosotros”. En cuanto a la segun-da región de la DMN, la corteza prefrontal medial reflejaría “unainteracción dinámica entre los procesos cognitivos en curso y los estadosemocionales del sujeto [jugando un papel] en la integración de los proce-


sos emocionales y cognitivos” (ref. 6, p. 682). Ambas capacidades funcio-nales de la DMN parecen lo suficientemente adaptativas para justificar suscostes metabólicos. Una cuestión diferente es la de explicar cómo aparecióeste enlace entre la DMN y la apreciación estética o, en otras palabras, quécaracterísticas de la DMN podrían dar lugar a las experiencias repentinasde la belleza de una imagen o de un paisaje.Una función adicional de la DMN se relaciona con los procesos de “mente

divagadora” (mind wandering). La mente divagadora se refiere a las imágenes,pensamientos, voces y sentimientos que el cerebro produce de forma espon-tánea en ausencia de estímulos externos [pensamiento independiente deestímulo (SIT)] (54). El SIT es lo que podríamos llamar la mente hablandoconsigo misma. Los SIT podrían ser el subproducto de una capacidad general para

gestionar tareas mentales concurrentes, adquirido durante la evoluciónhumana (54). Mason, et al. (54) ofrecieron dos explicaciones posibles delsignificado funcional de la mente errante. Los SIT permitirían a los sujetosmantener un nivel óptimo de excitación (arousal), a la vez que daríancoherencia a la experiencia propia pasada y presente.

La activación de la DMN en tareas ejecutivasRecordar el pasado e imaginar el futuro son procesos que activan la DMN(55). En principio, las simulaciones mentales del futuro no tienen conexióncon el logro de un objetivo concreto, algo que encaja bien con el hecho deque la DMN disminuye su actividad durante tareas atencionales o ejecuti-vas. Sin embargo, cuando a los sujetos se les presentan situaciones imagi-narias en las que tienen que resolver problemas específicos, aparece algunaactividad compartida entre la DMN y las regiones DMN ejecutivas (56).Parece que simular la forma de resolver un problema futuro permite que“las regiones de la red de trabajo se activen a la vez que las regiones de laDMN sin que se suprima la contribución de ninguna de las dos redes” (ref.56, p. 1823). Para lograrlo, la DMN parece abarcar dos funciones aparente-mente opuestas: la cognición espontánea y la vigilancia del medio ambien-te. Esas funciones no tienen por qué ser mutuamente excluyentes, ya que“representan instancias complementarias de experiencias conscientes quetienen lugar durante momentos de ocio de la vida cotidiana” (ref. 57, p.76). Hay un creciente cuerpo de evidencias que muestra las complejasrelaciones existentes entre el pensamiento interior y el procesamiento deacontecimientos externos. Ese hecho demuestra que las dicotomías tradi-cionales, como task-on vs. task-off, fin-libre vs. fin-dirigido o mind-wanderingvs. objetivo mental, son inadecuadas para describir algunos procesos depensamiento.Este parece ser el caso de la apreciación estética.


La apreciación estética no es un ejemplo de SIT. Salvo al recordarexperiencias pasadas o imaginar objetos o lugares, la detección de labelleza depende de los estímulos externos. Aun así, la apreciación estéticapodría ser un subproducto de la capacidad de la mente divagadora. Lamente divagadora es un proceso de percepción general y extendido queno está guiado por ningún objetivo ni aspecto particular. Una capacidadpara asignar belleza o fealdad a los estímulos visuales cercana a la mentedivagadora podría, por ello, dar lugar a procesos continuos y rápidos deapreciación estética. La combinación de EEG y fMRI (58) nos permite rela-cionar la súbita comprensión que acompaña a la resolución de un proble-ma o una ambigüedad perceptiva —lo que se conoce como el “momento¡Ajá!”— con la culminación de una serie de eventos cognitivos que comien-zan en el estado de reposo. Por lo que hace a la apreciación estética, nuestrotrabajo sugiere que la apreciación de la belleza también podría ser unmomento ¡Ajá!. Sería el resultado repentino de un proceso complejo en elque contribuyen la DMN y otras redes.Los procesos de apreciación estética pueden aparecer incluso si no

existe ningún propósito previo de evaluar la belleza. La capacidad huma-na para la apreciación estética podría ser descrita tentativamente comoalgo parecido a ver el mundo de forma continua, no orientada, con unacapacidad inconsciente para percibir la belleza que puede volverse cons-ciente casi instantáneamente constituyendo un momento ¡Ajá!. La percep-ción cotidiana de las imágenes y la capacidad de contemplar los objetoscomo susceptibles de generar belleza son diferentes orientaciones quepueden conducir a distintos procesos cognitivos (59). Sin embargo, pode-mos postular que el momento ¡Ajá! aparece también bajo condicionesexperimentales cuando se sabe que los estímulos que van a verse debenser juzgados en términos estéticos. Las dos condiciones, la natural y laexperimental, se refieren a procesos que deben descansar en los mismosmecanismos cognitivos de apreciación de la belleza fijados durante lafilogénesis; unos mecanismos que incluyen la cooperación de la DMN conotras redes perceptivas, decisorias y emocionales. De acuerdo con nuestrosresultados, el momento ¡Ajá! tendría lugar cuando los resultados de laapreciación estética sensu stricto se vuelve consciente. Si la DMN ayuda eneste logro, el momento ¡Ajá! podría constituir uno de los primeros episo-dios de la apreciación estética sensu lato, es decir, de TW2. La primeraconsideración que los sujetos realizan, al principio de TW2, podría ser laconciencia de la belleza o la fealdad de los estímulos.La eventual relación de este momento ¡Ajá! estético con otros episodios,

como la solución de problemas, no se puede determinar de momento. Losprocesos cognitivos relacionados con la solución de problemas y con elaprecio de la belleza parecen muy diferentes entre sí, por lo que podríanestar implicadas diferentes redes del cerebro. Una vez más, necesitamos


de estudios sobre la dinámica de sincronización de otros momentos ¡Ajá!para poder comprobar su eventual coincidencia con las redes estéticasidentificados por nosotros.

Alteraciones patológicasLa complejidad de los procesos de apreciación estética recibe apoyo através de las alteraciones patológicas de la cognición. La DMN disminuyesu actividad en el estado de reposo en los pacientes con enfermedad deAlzheimer (14,60,61). Algunos componentes esenciales de la DMN estándañados, obstaculizando las tareas cognitivas relacionadas con la memoriaexplícita. Pese a ello, los pacientes con enfermedad de Alzheimer soncapaces de disfrutar de las cualidades estéticas de los objetos y de expresarsus preferencias estéticas de una manera consistente, indicada por lacapacidad de ordenar de forma muy similar en diferentes momentos a lolargo del tiempo cuadros figurativos, cuasifigurativos y abstractos deacuerdo con sus preferencias (62). Los resultados de Halpern, et al. (62)indican que los pacientes con enfermedad de Alzheimer son muy cons-cientes de su apreciación de la belleza personal, intrínseca, y también soncapaces de comunicar su contenido. Este hecho implica que estos pacien-tes (i) aprecian la belleza en las imágenes, (ii) pueden comparar las imáge-nes, y (iii) pueden ordenarlas en consecuencia. El proceso no sólo afecta ala apreciación estética sensu stricto. Clasificar la belleza de cada estímulo,compararla, darle una calificación y comunicar la respuesta son procesosque forman parte de la apreciación estética sensu lato y se realizan demanera estable en el tiempo. La capacidad de apreciar la belleza, a pesardel deterioro de los componentes de la DMN, apoya la idea que la aprecia-ción estética se logra por medio de una actividad general compartida dedistintas redes del cerebro. Aunque los pacientes con enfermedad deAlzheimer tengan una experiencia probablemente alterada de la belleza,mantienen los suficientes recursos cognitivos para alcanzar la apreciaciónestética, incluso en etapas avanzadas de la enfermedad (63).

Síntesis comparativa La combinación de los logros anteriormente obtenidos con nuestros resul-tados MEG actuales dan lugar al siguiente panorama:

i) Una rápida percepción apreciativa estética (apreciación estética sensustricto) se forma dentro de la ventana temporal entre 250-750 ms (TW1),activando la red estética inicial.

ii) Procesos cognitivos posteriores —la apreciación estética sensu lato—se llevan a cabo en la ventana temporal entre 1.000-1.500 ms (TW2),por medio de la red estética tardía.


iii) La red estética inicial está involucrada en ambas condiciones (bello yno-bello) y el OFC tiene un papel importante en ella.

iv) La red estética tardía tiene enlaces más sincronizados en la condiciónbello. Se puede postular que la coincidencia con la DMN se producesólo en ese momentos, durante la apreciación estética sensu lato.

v) Las redes estéticas inicial y tardía aparecen como claramente separa-das en nuestro análisis. Sin embargo, ese hecho podría ser el resultadode la distribución de las ventanas temporales. Debido a que hemosconsiderado TW0, TW1 y TW2 separadas por lapsos de tiempo de 250ms, una posible transición gradual de la apreciación estética sensustricto a la apreciación estética sensu lato quedaría oculta por la falta deinformación correspondiente a las fronteras temporales. Para decidirel carácter gradual o abrupto de la transición, identificando con preci-sión el momento ¡Ajá!, deben llevarse a cabo análisis más precisos.

El problema fuerteLa apreciación visual de la belleza, que es interna aunque depende deestímulos externos, es una experiencia subjetiva, lo que los filósofos llamanun “quale”. ¿Hasta dónde hemos llegado en la comprensión acerca de cómoproduce el cerebro este resultado mental?El problema débil de la cuestión mente/cerebro (64), que consiste, en

nuestro caso, en la localización de las áreas del cerebro activas cuando lossujetos aprecian la belleza de un objeto visual, ya se ha aclarado muchasveces bajo diferentes tareas y condiciones experimentales. Combinandolos resultados de fMRI, MEG y estudios conductuales, parece que hemoscomenzado a arañar la superficie del problema fuerte (65), es decir, laforma en que la experiencia de la belleza podría derivar de forma dinámicade las acciones del cerebro. Este aspecto sólo está resuelto en parte hastael momento. Parece que a la estructura del quale puede accederse pormedios científicos a través una descripción de los procesos mentales através de la conectividad cerebral y su flujo a lo largo del tiempo. En elmejor de los casos, podría decirse que hemos ofrecido algunos aspectosgenuinos de la dinámica de la apreciación estética. Co todo, de momento,el contenido del quale, es decir, el resultado final de la belleza o su ausenciacomo una sensación interna, está fuera de nuestro alcance. Muchas cir-cunstancias personales, desde las experiencias previas a los rasgos decarácter, además de la salud, la edad, y tal vez el sexo, al igual que lasparticularidades culturales e históricas de cada sujeto y época, sin dudacontribuyen a la experiencia ¡Ajá! de apreciación de la belleza.


AGRADECIMIENTOS. Damos las gracias a dos revisores anónimos por sussugerencias importantes para mejorar el artículo. Este trabajo fue apoyado porlos siguientes proyectos del gobierno español: Ministerio de Economía y Com-petitividad y el Fondo Europeo de Desarrollo Regional FFI2010-20759 yFIS2012-30634, y Ministerio de Ciencia e Innovación FIS2007-60327. Asimismo,agradecemos el apoyo de la Comunidad Autónoma de les Illes Balears.


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IMPACTO DEL CONTORNO EN LOS JUICIOS ESTÉTICOS

Y EN LAS DECISIONESDE ACERCAMIENTO-RECHAZO

EN ARQUITECTURA

OSHIN VARTANIANa; GOKA NAVARRETE b,c; ANJAN CHATTERJEEd; LARS BRORSON FICHe; HELMUT LEDERf; CRISTIÁN MODROÑOg; MARCOS NADALf; NICOLAI ROSTYRUh;

MARTIN SKOVi, j

ABSTRACT. On average, we urban dwellers spend about 90% of our time indoors, andshare the intuition that the physical features of the places we live and work in influencehow we feel and act. However, there is surprisingly little research on how architectureimpacts behavior, much less on how it influences brain function. To begin closing thisgap, we conducted a functional magnetic resonance imaging study to examine howsystematic variation in contour impacts aesthetic judgments and approach-avoidancedecisions, outcome measures of interest to both architects and users of spaces alike. Aspredicted, participants were more likely to judge spaces as beautiful if they werecurvilinear than rectilinear. Neuroanatomically, when contemplating beauty, curvilinearcontour activated the anterior cingulate cortex exclusively, a region strongly responsiveto the reward properties and emotional salience of objects. Complementing this finding,pleasantness—the valence dimension of the affect circumplex—accounted for nearly60% of the variance in beauty ratings. Furthermore, activation in a distributed brainnetwork known to underlie the aesthetic evaluation of different types of visual stimulicovaried with beauty ratings. In contrast, contour did not affect approach-avoidancedecisions, although curvilinear spaces activated the visual cortex. The results suggest thatthe well-established effect of contour on aesthetic preference can be extended to archi-tecture. Furthermore, the combination of our behavioral and neural evidence under-scores the role of emotion in our preference for curvilinear objects in this domain.

KEYWORDS. Neuroaesthetics, design, curvature, habitat theory.

En promedio, los estadounidenses pasan aproximadamente el 90 porciento de su tiempo en los interiores (Klepeis, et al. 2001) y hay evidenciaque sugiere que existe un patrón similar en todo el mundo (Ott 1989). Juntocon nuestra intuición acerca de que las características físicas de los ambien-

aDepartamento de Psicología, Universidad de Toronto–Scarborough, Toronto, ON, Canadá; bDepartamen-to de Psicología, Universidad de La Laguna, Santa Cruz de Tenerife, España; cDepartamento de Psicología,Universidad de York, Toronto, ON, Canadá; dDepartamento de Neurología, Universidad de Pensilvania,Philadelphia; eDepartamento de Arquitectura, Diseño y Tecnología de Medios, Universidad Alborg,Dinamarca; fFacultad de Psicología y Plataforma de Investigación en Ciencias Cognitivas, Universidad deViena, Austria; gDepartamento de Psicología, Universidad de La Laguna, Santa Cruz de Tenerife, España;hLa Real Academia Danesa de Bellas Artes, Escuelas de Arquitectura, Diseño y Conservación, Copenhague,Dinamarca; iCentro de Investigación Danés de Resonancia Magnética, Universidad de Copenhague,Dinamarca, y jGrupo de Investigación de Neurociencia, Departamento de Marketing, Escuela de Negociosde Copenhague, Dinamarca. / [email protected] / OV, GN, AC, LBF,HL, MN, NR y MS diseñaron lainvestigación; GN y CM realizaron la investigación; OV y GN analizaron los datos , OV escribió el artículo.


tes construidos en los que vivimos y trabajamos influyen en nuestrosestados psicológicos, uno esperaría encontrar una gran cantidad de litera-tura empírica que relacionara las variaciones en las características físicasde la arquitectura con los estados psicológicos. Sin embargo, a pesar deque alguna evidencia apoya el impacto de las características físicas arqui-tectónicas específicas (p.e., fachadas de edificios y altura) sobre las percep-ciones y las preferencias (Stamps 1999; Lindal y Hartig 2013), essorprendente que haya poca investigación sistemática acerca de esta rela-ción. Una razón de esta brecha en la investigación podría ser metodológi-ca. Podría argumentarse que los entornos construidos en su forma comúnno se reducen a unas pocas variables fáciles de manipular en el laboratorio.Esta limitación explica en parte el fuerte énfasis en los estudios de caso enarquitectura (Jones y Canniffe 2007). Algunos arquitectos también puedenser escépticos acerca de la medida en que los datos empíricos reunidos porlos científicos del comportamiento se puedan utilizar para optimizar laplaneación, el diseño y la construcción de espacios (Weber 2012). Esteestudio representa un intento por superar estas restricciones metodológi-cas y principales/filosóficas al establecer un diálogo, empíricamente diri-gido, entre la arquitectura y la psicología a través de la neurociencia. En específico, sostenemos que los datos neurocientíficos tienen un

papel importante que jugar en la reducción de la brecha conceptual entrela arquitectura y la psicología, al aclarar algunos de los mecanismossubyacentes que explican cómo las variaciones sistemáticas en las caracte-rísticas arquitectónicas llevan a las conductas resultantes. Este argumentose ve reforzado por el conocimiento actual de las bases neuronales de losprocesos mentales básicos que subyacen en nuestras respuestas a la arqui-tectura, incluyendo la percepción visual, la orientación espacial y la me-moria (Sternberg y Wilson 2006). Por lo tanto, junto con la crecienteliteratura sobre la neuroestética —campo dedicado al estudio de los siste-mas neuronales que subyacen los juicios estéticos y a la formación de laspreferencias (Skov y Vartanian 2009; Chatterjee 2011)— existe la tentadoraposibilidad de que nuestras intuiciones sobre cómo nos sentimos y actua-mos en ambientes construidos se puedan relacionar con las variacionessistemáticas en las características físicas de esos ambientes. A su vez, talevidencia se podría usar para optimizar el diseño de los espacios y,posiblemente, mejorar la salud (Goldstein 2006).Ya que el presente estudio se debe considerar exploratorio, un objetivo

importante fue reducir a un grupo manejable el número de característicasfísicas, potencialmente grande, que se podrían manipular dentro delcontexto de la arquitectura. Para los propósitos de este estudio, nuestravariable clave de interés fue el contorno de los espacios arquitectónicos.Elegimos el contorno porque históricamente los arquitectos han conside-rado que éste es una característica física importante en la planeación, el


diseño y la construcción de espacios (Le Corbusier 1948). Además, laselección del contorno estuvo empíricamente motivada porque estudiosprevios ha demostrado que éste afecta los juicios estéticos. En concreto, lasprimeras investigaciones psicológicas, de casi cien años antes, examinaronel efecto del contorno en los sentimientos (Lundholm 1921; Poffenbergery Barrows 1924; Hevner 1935). En el espíritu de los primeros empiristas,los experimentadores manipularon el contorno con estímulos simples, talcomo líneas o visualizadores abstractos compuestos de curvas o ángulos.Los resultados de esos primeros estudios, confirmados posteriormente conel uso de tipografía (Kastl y Child 1968), confluyen para mostrar que lasformas curvilíneas se experimentan como más suaves o más agradables,mientras que las formas angulares se experimentan como más duras y másserias. Los investigadores modernos han ampliado el foco de esos primeros

estudios para incluir también las preferencias. Los resultados han demos-trado de manera consistente que las personas prefieren típicamente obje-tos curvilíneos a rectilíneos, ya se trate de formas geométricas, objetos parala casa, muebles o componentes interiores de los autos (Leder y Carbon2005; Bar y Neta 2006; Dazkir y Read 2012), y que este efecto persisteincluso cuando se controla la simetría, lo prototípico y el balance (Silvia yBarona 2009). Por otra parte, como en los primeros estudios, los estudioscontemporáneos han mostrado que la curvatura provoca emociones agra-dables (Leder y Carbon 2005; Dazkir y Read 2012). Este hallazgo es impor-tante porque sugiere que el impacto del contorno sobre el juicio, en formade una preferencia mayor por los objetos curvilíneos, puede estar condu-cido por una respuesta afectiva a las curvas. Es interesante notar que lapsicóloga Kate Gordon esbozó una conclusión similar hace más de unsiglo, cuando afirmó que “las curvas dan la sensación, en general, de sermás bellas que las líneas rectas. Son más elegantes y flexibles, y evitan ladureza de algunas líneas rectas (Gordon 1909). Nótese en la definición deGordon no sólo la observación de una preferencia por las formas curvilí-neas, sino también su fundamento en los sentimientos. Nos propusimosmedir esta respuesta afectiva en la arquitectura usando ambos métodos,el conductual y el neuronal.En términos de comportamiento, nos centramos en los juicios estéticos

y en las decisiones de acercamiento-rechazo, selección que se basó en dosrazones. Primero, ambos resultados son de interés para los arquitectos ypara los usuarios de espacios similares. Segundo, desde una perspectivaevolutiva, hay razón para creer que las señales del ambiente que danorigen a los juicios estéticos podrían confirmar aquellos que regulanbiológicamente conductas más fundamentales, tal como las decisiones deacercamiento-rechazo. Esta idea se basa en lo que el geólogo Jay Appletondenominó “teoría del hábitat”, de acuerdo con la cual la satisfacción

VARTANIAN, ET AL. / ARQUITECTURA / 369

estética que se deriva de la contemplación de un paisaje natural es propor-cional a la medida en que sus características físicas señalan condicionesambientales favorables o desfavorables para la supervivencia (Appleton1975/1996). Ideas similares se han dicho en otro lugar (Kellert y Wilson1993; Nasar 1988; Sagan y Druyan 1992), fundamentadas en el argumentode que la relación con nuestro ambiente natural está influenciada pornuestra historia evolutiva. Como dijo Appleton de manera elocuente, “Elpunto en el que siempre parece que corremos contra un muro de ladrilloses en la comprensión más precisa de cómo los ingredientes actuales delpaisaje operan en nuestro sentido estético” (Appleton 1975/1996).En esencia, en la teoría del hábitat no sólo vemos una clara relación entre

los juicios y las valoraciones estéticos, que son más fundamentales parasobrevivir, sino también un mecanismo que describe esta relación.Extendiendo la teoría de Appleton, basada en el paisaje para construir

ambientes, el arquitecto Grant Hildebrand propuso que un argumentoanálogo podía realizarse en cuanto a nuestras relaciones con los espaciosconstruidos (Hildebrand 1999). En particular, Hildebrand argumentó quedado nuestro cambio relativamente reciente a ambientes construidos, esposible que las características que evolucionaron para regular nuestrasrelaciones con hábitats naturales continúen ejerciendo su influencia ennuestras interacciones con los espacios construidos (Kaplan 1992 y 1987).Esta teoría sugiere que, en el contexto de los espacios construidos, unopuede explorar el grado de traslape entre la conducta y las respuestasneuronales de los observadores cuando se les pide hacer juicios estéticosy decisiones de acercamiento-rechazo. Lo que es más, creemos que elcontorno podría ser uno de los “ingredientes reales” (Appleton 1975/1996)que opera en nuestro sentido estético y en nuestras decisiones para acer-carnos a ciertos ambientes construidos y para evitar otros.Aparte del contorno, incluimos también la altura del techo y la apertura

como dos variables de control en nuestro diseño. Optamos por controlar-los de manera explícita dentro de cada nivel de contorno ya que existeevidencia de que pueden influir en la cognición y en la emoción dentrodel contexto de la arquitectura (Meyers-Levy y Zhu 2007; Franz, et al.2005). Estos aspectos no se ingresaron como variables independientes deinterés focal en el presente estudio porque evidencia empírica previa quelas relaciona en específico con nuestras dos medidas resultantes estáausente o limitada. Nuestro estudio consistió en presentar a los participantes en un escáner

de resonancia magnética funcional (fMRI, functional Magnetic ResonanceImaging), fotografías de espacios de interiores que variaban en el contorno(Fig. 1). El estudio se presentó en dos corridas administradas de maneraalternada entre los participantes. En la corrida de juicio de belleza, se lesinstruyó a los participantes que respondieran “bello” o “no bello” al ver


cada estímulo. En la corrida de acercamiento-rechazo, se les indicó a losparticipantes que respondieran “entrar” o “salir” al ver cada estímulo paraindicar si era un espacio al que les gustaría entrar o abandonar. Nuestrahipótesis fue que los espacios con contornos curvilíneos serían más pro-bables de obtener el juicio de “bonito”, en la corrida del juicio de belleza,y la decisión de “entrar”, en la corrida de acercamiento-rechazo, que enlos espacios con contornos rectilíneos. Este resultado podría ampliar ha-llazgos previos en relación con la preferencia por objetos curvos en eldominio de la arquitectura, y determinar la medida en que se correlacio-nan los juicios estéticos y las decisiones de acercamiento (como unafunción del contorno). Por otro lado, tras las exploraciones de resonanciamagnética funcional, recogimos puntuaciones de “belleza” y “agradable”para todos los estímulos, permitiéndonos conducir análisis paramétricospara investigar aún más la relación entre la activación cerebral y la evalua-ción estética.

FIGURA 1. Ejemplos de los estímulos que se usaron en esta investigación. El objetivocentral de este estudio implicó una comparación de contornos (i.e., espacios curvilíneosvs. espacios rectilíneos), aunque también controlamos la altura de los techos (alto, bajo)y la apertura (abierto, encerrado) dentro de nuestras dos condiciones de interés (véaseMétodos).


A nivel neurobiológico, hicimos predicciones disociables para los juiciosde belleza y para las decisiones de acercamiento-rechazo. Respecto alprimero, una gran cantidad de literatura en neuroestética ha demostradoque los juicios estéticos activan una red neuronal distribuida (Nadal, et al.2008), incluyendo los circuitos de recompensa cerebral y afectivos (Varta-nian y Goel 2004; Kawabata y Zeki 2004; Ishizu y Zeki 2011; Ishai 2007;Chatterjee et al 2009; Di dio y Gallese 2009). De hecho, basado en losresultados del más grande meta-análisis de estudios de neuroimagen deapreciación estética hasta la fecha, Brown y colaboradores definieron un“circuito central para el procesamiento estético” (Brown, et al. 2011). Nomuy distinto de lo que se ha propuesto para la experiencia del afectocentral en la emoción (Barrett, et al. 2007; Barret y Wager 2006), este circuitoincluye cuatro estructuras: corteza orbitofrontal (COF), ganglios basales,ínsula anterior y corteza cingulada. Cada estructura tiene una funciónespecífica, donde la COF en el procesamiento de la recompensa está bienestablecido (Kringelbach 2005). En este caso, la función subyace a lapercepción de cualidades sensitivas y de recompensa de los objetos. Laínsula anterior representa las respuestas corporales en forma de entradaspara la corteza interoceptiva. La corteza cingulada anterior (CCA), dada sufuerte conectividad, en estado de reposo, con ambos, la COF y la ínsulaanterior, se propone como subyacente en el monitoreo de la relevanciaemocional (Taylor, et al. 2009). Finalmente, el rol de los ganglios basalesimplica el procesamiento de información hedónica (Berridge y Kringel-bach 2008). Ya que estudios de comportamiento previos han demostradoque la curvatura provoca emociones placenteras (Leder y Carbon 2005,Dazkir y Read 2012), propusimos la hipótesis de que, en comparación conla visualización de espacios rectilíneos, la visualización de espacios curvi-líneos podría activar estructuras coexstensivas con la recompensa cerebraly las redes de emociones, con interés especial en las regiones subrayadas enBrown, et al. (2011). A su vez, propusimos la hipótesis de que, el contrasteinverso (i.e., rectilíneo-curvilíneo) podría activar la amígdala. Esta predic-ción específica se derivó de un estudio de fMRI previo en el que se mostróque visualizar objetos rectilíneos todos los días activaba la amígdala; estosugiere que la nitidez [sharpness] podría servir como una señal de alerta,temprana, sobre el potencial peligro (Bar y Neta 2007).Con respecto a las decisiones de acercamiento-rechazo, dos cuerpos

distintos de evidencia informaron nuestras predicciones. En primer lugar,se ha demostrado que el sistema neuronal de las motivaciones de acerca-miento-rechazo está lateralizado: las motivaciones de acercamiento estánlateralizadas de manera predominante al hemisferio izquierdo, mientrasque las emociones de rechazo están predominantemente lateralizadas alhemisferio derecho (Rutherford y Lindell 2011; Murphy, et al. 2003).Además, la estimulación eléctrica de distintas regiones del cerebro puede


provocar de manera incondicional conductas de acercamiento y de recha-zo (Knutson y Greer 2008; Olds y Fobes 1981; Panksepp 1998; Hanakawa,et al. 2008). Por ejemplo, la estimulación eléctrica de las regiones cerebralesque reciben proyecciones de las neuronas dopaminérgicas del cerebromedio —incluyendo el núcleo acumbens así como la corteza prefrontalmesial— provoca un comportamiento de acercamiento. A su vez, la esti-mulación eléctrica de la ínsula anterior y de la amígdala baso-lateralprovoca conducta de rechazo. Aparte de esta evidencia de las basesmotivacionales del comportamiento de acercamiento-rechazo, contem-plar el acercamiento o el rechazo también puede activar las regiones delcerebro implicadas en el mecanismo de la imaginería o en la planeacióndel movimiento motor voluntario, mientras la persona considera entrar osalir del espacio (Hanakawa, et al 2008; Crammond 1997; Decety 1996;Grush 2004; Deiber, et al. 1998). Por ello establecemos la hipótesis de que,comparado con la vista de espacios rectilíneos, los espacios curvilíneosactivarían redes asociadas con la motivación de acercamiento o las regio-nes involucradas en la maquinaria de la imaginería o la ejecución. Además,establecemos la hipótesis de que el contraste inverso (i.e., rectilíneo-curvi-líneo) podría activar las redes asociadas con la motivación de rechazo.

RESULTADOS

ConductualAnalizamos el efecto del contorno en los juicios de belleza y en las decisio-nes de acercamiento-rechazo realizados por los participantes durantesesiones de escaneo de manera alterna. Una prueba Wilcox de evaluaciónde señales [Wilcox on Signed Ranks Test] demostró que el contorno tiene unefecto significativo en los juicios de belleza, Z = –2.13, P < 0.05. Enparticular, los participantes tendieron a juzgar los espacios como bellos siéstos tenían más contornos curvilíneos que rectilíneos (Fig. 2). En contras-te, el contorno no tuvo efecto alguno en las decisiones de acercamiento-rechazo, Z = –1.27, P = 0.21 (Fig. 2).Tras la realización de la exploración con el fMRI, una vez más les fueron

presentaron a los participantes todos los estímulos que habían visto en elescáner, y se les pidió que calificaran cada estímulo con relación a: agra-dabilidad (mediante una escala de cinco puntos, con anclas “muy desagra-dable” y “muy agradable”) y belleza (mediante una escala de cinco puntos,con anclas “muy feo” y “muy hermoso”). En particular, para los estímulosque se habían presentado en la corrida de juicios de belleza, las calificacio-nes de agradabilidad (recogidos fuera del escáner) predijeron las califica-ciones de belleza (recogidos fuera del escáner), β = 0.73, P < 0.001 (Fig. 3).Corrimos una regresión logística binaria donde hicimos la regresión de losjuicios de belleza que obtuvimos dentro del escáner (i.e., “hermoso” o “no


hermoso”) en las evaluaciones de agradabilidad que recogimos fuera delescáner. Una vez más, la agradabilidad fue un elemento de predicciónrelevante del juicio de belleza, β = -1.30, P < 0.001. Finalmente, dado queobtuvimos evaluaciones de agradabilidad para todos los estímulos (y nosólo para aquellos que se presentaron en la corrida del juicio de belleza),también corrimos una regresión logística binaria donde hicimos la regre-sión de las decisiones de acercamiento-rechazo que obtuvimos dentro delescáner (i. e., “entrar” o “abandonar”) en las evaluaciones de agradabilidadrecogidas fueras del escáner. La agradabilidad fue un elemento de predic-ción relevante en las decisiones de acercamiento-rechazo, β = -1.13, P < 0.001.

FIGURA 2. Efecto de los espacios curvilíneos y rectilíneos en los juicios de belleza y enlas decisiones de acercamiento-rechazo. El eje ‘y’ representa la suma de respuestas.

Aunque no teníamos ninguna predicción a priori sobre la latencia de larespuesta, exploramos el efecto del contorno en el tiempo de reacciónimplicado en los juicios de belleza y en las decisiones de acercamiento-re-chazo. Dirigimos este análisis porque cuando lo que se evalúa es el atrac-tivo facial, las personas tienden a mirar por más tiempo los rostros másatractivos (Quinsey, et al 1996, Shimojo, et al 2003). Nuestros resultadosdemostraron que los participantes observaron por más tiempo los espaciosen los que eligieron “entrar”, en comparación con los espacios en queeligieron la opción “abandonar”, t(17) = 2.60, P < 0.05 (Fig. 4). En contraste,


no hubo diferencia en el tiempo de respuesta de la reacción relacionadacon el juicio de espacios como “bellos” o “no bellos”, [t(17)=-0.84, P =0.41].Por otra parte, el contorno no tuvo efecto en el tiempo de reacción en el contextode los juicios de belleza [t(17)=-0.72, P=0.48] o en las decisiones de acerca-miento-rechazo [t(17)=1.29, P=0.21].

FIGURA 3. Evaluaciones de agradabilidad que predicen las evaluaciones de belleza. Eleje ‘y’ representa la suma de respuestas.

FIGURA 4. Efectos de la elección en la respuesta latente para los juicios de belleza y lasdecisiones de acercamiento-rechazo.


NeuronalPara analizar los datos de la fMRI, contrastamos las condiciones de interéscorrespondientes a cada nivel de contorno asignando valores de 1 y -1 alos regresores de interés, y de 0 a todos demás regresores (véase Métodos).Para la corrida del juicio de belleza, el contraste curvilíneos-rectilíneos delos espacios revelaron una activación significativa en la CCA exclusivamen-te (Z= 3.54, x= -6, y=42, z= -6, k= 11) (Fig. 5). El contraste inverso noreveló ninguna área de activación importante. Para explorar un poco másel papel de la recompensa y de la emoción en los juicios de belleza,dirigimos dos grupos de análisis paramétricos para investigar la covaria-ción de las activaciones cerebrales con relación a (i) las evaluaciones debelleza y (ii) las evaluaciones de agradabilidad (ambas recogidas fuera delescáner; véase más arriba). El primer grupo de análisis implicó expansio-nes polinomiales de primer orden explorando las relaciones lineales. Losresultados demostraron que la activación en una red distribuida, queincluye a la corteza frontopolar, al giro frontal superior, al globo pálido[globus pallidus], al precúneo, al parahipocampo y al giro occipital medio,covarió con relación a las evaluaciones de belleza (Tabla 1). Además, laactivación en el precúneo, el giro frontal medio y la CCA covarió conrelación a las evaluaciones de agradabilidad (Tabla 1). En nuestro segundogrupo de análisis exploramos las expansiones polinomiales de segundoorden pero no logramos encontrar evidencia alguna de las relaciones nolineales entre las activaciones del cerebro y las evaluaciones de belleza o deagradabilidad.

FIGURA 5. Espacios curvilíneos activando la corteza cingulada anterior en los juicios debelleza. El SPM muestra el espacio estereotáctico estándar y superimpuesto a la IRMsagital en el espacio estándar. La barra representa la magnitud de la calificación t.


TABLA 1. Regiones activadas en el análisis paramétrico que implican evaluaciones debelleza y agradabilidad después del escáner recogidas con relación a la corrida de belleza.

Parámetro Estructura BA x y z Evaluación z k

Belleza Corteza frontopolar 10 -14 64 -2 3.68 74

Giro frontal superior 6 -26 22 60 3.68 44

Globo pálido - 16 -4 -6 3.66 99

Precúneo 7 -28 -74 46 3.48 127

Parahipocampo 27 -26 -32 -2 3.32 35

Giro occipital medio 19 -42 -78 14 3.31 32

Giro occipital medio 19 -30 -86 16 3.30 23

Agradabilidad Precúneo 4 -14 -68 50 3.85 36

Giro frontal medio 9/46 34 42 10 3.77 32

Giro frontal medio 9/46 -38 30 14 3.35 71

Corteza cinguladaanterior

32 -18 44 12 3.42 17

BA Área de Brodmann; k , tamaño del grupo. Las coordenadas están reportadas en el espacio MNI.

FIGURA 6. Espacios curvilíneos activando el giro lingual y la calcarina en las decisionesde acercamiento-rechazo. El SPM muestra el espacio estereotáctico y superimpuesto enla IRM transversa en espacio estándar. La barra representa la magnitud de la calificación t.


Para la corrida de acercamiento-rechazo, el contraste de los contornoscurvilíneo-rectilíneo revelaron una activación significativa en un sologrupo (k=340) en la corteza visual, que incluyó al giro lingual izquierdo(Z=3.83, x=–20, y=–94, z=8) así como a dos regiones dentro de la [corteza]calcarina derecha (Z=3.71, x=2, y=–76, z=–4 and Z=3.65, x=10, y=–74,z=–2) (Fig. 6).Finalmente, para probar la teoría de Appleton, dirigimos un análisis

conjunto que implicó el contraste “bello-no bello” y el contraste “entrar-abandonar” (Véase Métodos). Dicho de otra manera, evaluamos si juzgarespacios como bellos activaba el mismo sistema neuronal mientras sedecidía entrar a un espacio. Este análisis conjunto no reveló alguna árearelevante de activación.

DISCUSIÓNNuestros resultados demostraron que los participantes tendieron a juzgarespacios como bellos más a los curvilíneos que a los rectilíneos (Fig. 2).Además, este efecto parece ser motivado por la agradabilidad, la dimen-sión de valencia del afecto circunflejo [the valence dimension of the affectcircumplex] (Russell 2003) (Fig. 4). Estos resultados son consistentes con laevidencia de estudios previos que establecen una preferencia por objetoscurvos, que van desde líneas simples a muebles e interiores de autos(Lundholm 1921; Poffenberger y Barrows 1924; Havner 1935; Kast y Child1968; Leder y Carbon 2005; Bar y Neta 2006; Dazkir y Read 2012; Silvia yBarona 2009; Gordon 1909), y el arraigo de esa preferencia en el afecto(Leder y Carbon 2005; Dazkir y Read 2012) y extendiéndolos al ámbito dela arquitectura. Neuroanatómicamente, nuestros resultados demostraronque los juicios de belleza de los espacios curvilíneos estuvieron asociadosexclusivamente con un aumento en la actividad en la CCA, por arriba delos juicios de belleza sobre los espacios rectilíneos (Fig. 5). Como se argu-mentó antes, la CCA es parte del circuito central del procesamiento estéticode Brown y cols. (2011), y su activación aquí es consistente con la riquezade datos de comportamiento que señalan el involucramiento de la emo-ción y la recompensa en la preferencia por los objetos curvos. Los estudiosde neuroimagen y de lesiones han demostrado la aportación de la CCA enel procesamiento de la recompensa y de la emoción (Kringelbach y Rolls2004; Liu, et al. 2011), así como estudios recientes de conectividad funcio-nal basados en la parcelación neuroanatómica que confirman su papel enel procesamiento afectivo (Yu, et al. 2011). Junto con sus ricas intercone-xiones con la COF adyacente (Kringelbach y Rolls 2004), se establece lahipótesis de que la CCA forma una red funcional que subyace la conductasensorial consumatoria (Van Hoesen, et al. 1993). En combinación, nues-tros resultados sugieren que los juicios de belleza para los espacios curvi-


líneos se basa en la emoción y en la recompensa, consistentes con el papelde la emoción que se sabe juega en la experiencia estética (Leder, et al.2004).Es interesante que, contrario a nuestra expectativa, no observáramos

alguna activación en la amígdala en el contraste inverso (i.e., rectilíneo-curvilíneo). Este hallazgo sugiere que en la arquitectura, el contraste nítidopodría no servir como una señal temprana de alerta de potencial peligrocomo sería en otro lugar, una observación que sería consistente con elpapel bien establecido de la amígdala en el condicionamiento del miedo(Phelps 2006; LeDoux 1998). Sin embargo, un examen más detallado delcontexto en el que se recogieron los datos y nuestro método analíticopodría ofrecer explicaciones adicionales sobre la falta de activación obser-vada en la amígdala. En términos del primero, nuestras experienciascotidianas nos ofrecen una amplia exposición a espacios rectilíneos. Podríadecirse que, a través del condicionamiento, los contornos nítidos hanperdido su valor como señales de peligro dentro de los ambientes cons-truidos, por ejemplo, a través de la mera exposición (Marks y Dar 2000).Recientemente, Leder y cols. ofrecieron evidencia para el papel del con-texto en la moderación del efecto del contorno en la preferencia (Leder, etal. 2011). En particular, los autores usaron estímulos positivos (p.e., pastel,chocolate) y negativos (p.e., serpientes, bombas) para evaluar si la valenciaemocional modula las preferencias por objetos curvos. Los autores encon-traron una preferencia por objetos curvos si el contexto era positivo, perono si era negativo. Un enfoque intercultural podría ser una vía con la quese podría investigar el papel de las experiencias pasadas como moderado-ras de la activación de la amígdala en respuesta al estímulo arquitectónico.Desde la perspectiva metodológica, se ha observado la activación de la

amígdala en respuesta al estímulo rectilíneo (Bar y Neta 2007) por presen-taciones breves de tiempo (85 ms). En contraste, nuestros participantesobservaron cada estímulo por 3,000 ms. Es probable que una exposiciónmayor desencadenara un procesamiento cognitivo adicional que sirvierapara deprimir la rápida respuesta inicial de la amígdala con frecuenciaobservada con relación al estímulo del miedo (LeDoux 1998). Por otro lado,también hay evidencia que sugiere que la amígdala muestra un perfil derespuesta no lineal con relación a la belleza facial respondiendo de maneramáxima a rostros extremadamente atractivos y no atractivos, y relativa-mente menor a rostros atractivos promedio (Winston 2007). En la medidaen que los juicios de belleza trazan variaciones en el contorno, estoshallazgos podrían sugerir que la activación de la amígdala podría sermáxima con relación a los espacios curvilíneos y rectilíneos máximos,aunque nuestros datos no nos permiten evaluar la activación de la amíg-dala en respuesta a la gradación del contorno. Estudios futuros en los que


se manipule sistemáticamente el grado de curvatura podría abordar sinduda esta posibilidad.Además de los contrastes categoriales anteriores, que involucran juicios

de belleza, también dirigimos dos análisis paramétricos que implicaron laevaluación de belleza y agradabilidad recogidos sin escáner. Los resulta-dos demostraron que en la corrida de belleza, la activación del cerebrodentro de dos redes distribuidas covarió linealmente con las calificacionesde belleza y agradabilidad (Tabla 1). Es importante destacar que, el patrónde activación con relación a las evaluaciones de belleza consistió en laactivación de estructuras que se sabe contribuyen en la evaluación estéticade objetos visuales. Por ejemplo, se ha mostrado que la región frontopolar(BA 10) se activa cuando a los sujetos se les indica que juzguen la bellezade patrones geométricos (Jacobsen, et al. 2006), consistentes con su papelmás general en los juicios de evaluación que implica pensamientos ysentimientos propios (Christoff, et al. 2003; Zysset, et al. 2002). Además, enestudios previos se han observado activaciones en el parahipocampo, elgiro occipital medio, el precúneo y el giro frontal superior que involucranlas evaluaciones estéticas de pinturas, esculturas y escenas (Vartanian yGoel 2004; Fairhall e Ishai 2008; Di Dio et al. 2007; Yue, et al. 2007; Vessel,et al. 2012). Es interesante señalar que también se ha demostrado que lasestructuras activadas con relación a la agradabilidad, incluyendo el girofrontal medio, el precúneo y la CCA, se activan en las evaluaciones estéticasde las pinturas (Vartanian y Goel 2004; Vessel, et al. 2012). Los resultadosde los análisis paramétricos de las evaluaciones de agradabilidad sugierenque en el contexto de los juicios de belleza en la arquitectura estas dosvariables activan en gran medida aspectos disociables de la misma redcomún que subyace la evaluación estética del estímulo visualEn contraste con este efecto sobre los juicios de belleza, el contorno no

tuvo efecto alguno en las decisiones de acercamiento-rechazo (Fig. 2).Podría haber muchas razones de este resultado. Primero, el riesgo asocia-do con juzgar espacios como bellos es menor que el riesgo asociado conlas decisiones de entrar a ese espacio, aun hipotético. Entonces, es posibleque el cálculo que subyace en las decisiones de acercamiento y rechazo sepondere de manera distinta en función de este riesgo hipotético que losjuicios de belleza. Consistente con esta interpretación, mientras una deci-sión de entrar a un espacio se asoció con una respuesta latente significati-vamente mayor que una decisión de abandonar un espacio, no hubodiferencia en el tiempo de reacción en función de la respuesta en lacondición del juicio de belleza (Fig. 4).Segundo, también es posible que nuestro diseño careciera del grado de

fidelidad necesario para estimular las decisiones de acercamiento-rechazoque determinara elecciones de comportamiento en situaciones o escena-rios de la vida real. Siendo así, la tarea no hubiera comprometido total-


mente a quien tomaba decisiones, lo que resultaría en efecto nulo para elcontorno. Metodológicamente optamos por usar un formato de respuestabinaria para ambos, para los juicios de belleza y para las decisiones deacercamiento-rechazo, y así comparar entre las dos corridas posibles. Enconsecuencia, nuestro diseño no podía incorporar tareas que, usadasaisladamente, aparecieran más válidas ecológicamente para investigar elcomportamiento de acercamiento-rechazo, tal como la tarea de navega-ción visual. Por último, la disociación de conducta observada entre los juicios de

belleza y las decisiones de acercamiento-rechazo podría también reflejaruna diferencia entre el impacto del contorno en “el me gusta” versus “loquiero” bien establecido en la neurociencia de la recompensa (Berridge1995). En otras palabras, el contorno podría tener un efecto genuinamentemás fuerte en el gusto o disgusto de los espacios curvilíneos que el quetiene en el deseo de entrar o salir de esos espacios. Sin embargo, estadisociación observada debe interpretarse con cuidado a la luz de eviden-cias previas que sugieren que en el contexto de la arquitectura existe unacorrelación más cercana entre los juicios de belleza y las decisiones deacercamiento. En particular, Ritterfeld y Cupchik pidieron a sus partici-pantes que evaluaran fotografías de espacios interiores en dimensionessemánticas, estructurales y connotativas. Sus resultados demostraron queel deseo de vivir en un espacio se determinó de manera fuerte, según laevaluación de belleza asignada al espacio (Ritterfeld y Cupchik 1996).Nótese también que en este estudio, las evaluaciones de agradabilidadpudieron predecir no sólo los juicios de belleza sino también las decisionesde acercamiento. En conjunto, nuestros resultados sugieren que auncuando el contorno afectó los juicios estéticos y las decisiones de acerca-miento-rechazo de manera distinta, las dos medidas resultantes pudieronhaber sido influenciadas, no obstante, por los mismos mecanismos subya-centes.Cuando los participantes tomaron las decisiones de acercamiento-re-

chazo, el contraste curvilíneo-rectilíneo activó la corteza visual (Fig. 6). Noobservamos las activaciones que se predijeron en las áreas que se sabeestán implicadas en el movimiento motor voluntario. También es de notarla activación bilateral que se observó en la corteza visual. De hecho, 59 porciento de todas las decisiones tomadas en la corrida del acercamientoimplicaron decisiones de “salir” de espacios (P < 0.001, prueba binomial)(Fig. 2), basado en lo que se podría predecir un involucramiento mayordel hemisferio derecho como reflejo de la motivación de rechazo (Ruther-ford y Lindell 2011; Murphy et al. 2003). Como se aludió más arriba, elpatrón observado podría atribuirse a la tarea específica que se usó en elpresente estudio, dado que éste pudo haber no tenido procesos compro-metidos que motivaran suficientemente el acercamiento-rechazo.


En el libro ahora clásico The Experience of Landscape (1975/1996), el geó-logo Jay Appleton definió el problema con la pregunta “¿qué es lo que nosgusta del paisaje y por qué nos gusta?”. En el libro, Appleton intentarestablecer lo que él percibió que es el eslabón perdido en la sociedadmoderna entre las preferencias a ciertos paisajes y la habilidad primariapara satisfacer las necesidades biológicas y de supervivencia humanas. Alextender la teoría del hábitat para construir entornos y al centrar el focoen el contorno, nos preguntamos si los espacios curvilíneos podrían afectarlos juicios de belleza y las decisiones de acercamiento de la misma manera,y si los sistemas neuronales que subyacen los juicios de “belleza” y lasdecisiones de “acercamiento” a los espacios se podrían traslapar. Auncuando la evidencia aquí presentada sugiere que éstas no se traslapan,hemos observado también limitaciones en nuestro diseño que sugierenque se necesita más experimentación para determinar en definitiva elgrado de traslape entre sus bases neuronales. Claro que nuestra observa-ción puede ser simplemente una función del contexto. En particular, losambientes construidos y los paisajes no son comparables, en la medida enque promueven una evaluación de elementos para la supervivencia bio-lógica. Con base en este argumento, manipular el contorno en el contextode un paisaje podría impactar las decisiones de acercamiento y sus corre-latos neuronales de manera distinta de lo que se observó para los entornosconstruidos aquí.Para entender el papel del contexto en el análisis perceptual de escenas

visuales de interiores son críticos los estudios de cómo el reclutamiento deestructuras específicas difieren entre los expertos en arquitectura y los noexpertos en este proceso. Ha comenzado ya un número de estudios queatienden este tema. Por ejemplo, se ha demostrado que entre arquitectos,la activación neuronal en la COF y en el giro cingulado subcalloso fuemayor cuando se evaluó el valor estético de los edificios, en comparacióncon los no arquitectos (Kirk, et al. 2009) esto sugiere que la experienciamodula la representación neuronal del valor en la red de recompensa. Esmás, en comparación con los estudiantes no arquitectos, los estudiantesde arquitectura reclutan menos estructuras cerebrales para codificar ydetectar edificios como estímulos (Wiesmann e Ishai 2011), esto sugiereque su experiencia podría conferir una ventaja en términos de eficiencianeuronal en el procesamiento de contenido de dominio específico. Estosestudios sirven para conectar estudios de experiencia en arquitectura auna literatura más amplia de experiencia en estética empírica (Hekkert yvan Wieringen 1996; Müller, et al. 2009; Vartanian y Kaufman 2013). Estaárea aparece como un campo fértil para investigaciones futuras.


CONCLUSIÓNHace mucho tiempo, Le Corbusier opinó que “el asunto de la arquitecturaes establecer relaciones emocionales por medio de materias primas” (LeCorbusier 1948). Le Corbusier estaba muy al tanto sobre el conocimientoque la arquitectura reclutaba desde la ciencia y la ingeniería para lograrese propósito, mediada por las formas arquitectónicas, que “trabajanpsicológicamente sobre nuestros sentidos”. Esta opinión sugiere que laneuroestética se establece muy cerca del núcleo [kernel] de la arquitecturamoderna. Dada nuestra propensión (en aumento) a pasar el tiempo eninteriores (Klepeis, et al. 2001), nuestros resultados sugieren que unaevaluación sistemática de cómo las características físicas de los espaciosconstruidos afectan la conducta y la emoción humana, así como la funcióncerebral está al alcance y es vigente. No solamente está ahí el prospecto deque esta empresa interdisciplinaria pudiera llevarnos a diseñar espacios detrabajo y de vida más placenteros (Sternberg y Wilson 2006; Goldstein2006), sino que estos datos podrían arrojar luz a una cuestión tal vez másfundamental: ¿cómo es que llegamos a preferir los lugares que nos gustan?

MÉTODOSParticipantes. Los participantes dieron su consentimiento por escrito bajo laguía de la Universidad de la Laguna REB Board; El Comité de Ética de laInvestigación de Bienestar Animal (CEIBA). Reclutamos 18 participantes (12mujeres, 6 hombres) neuronalmente sanos (M = 23.39 y, SD = 4.49) con visiónnormal o con visión corregida a normal. Todos los participantes eran diestros,como lo determina un cuestionario estándar (M = 74.72, SD = 19.29) (Oldfield1971).

Materiales. El estímulo para este estudio se formó de 200 fotografías de espaciosarquitectónicos (Fig. 1). La mitad de las fotografías se usó en la corrida de losjuicios de belleza y la otra mitad para la corrida de acercamiento-rechazo. Elestímulo se obtuvo de una base de datos de imágenes arquitectónicas grade ydisponible para la L. B. F. del departamento de arquitectura, diseño y tecnolo-gía de medios de la Universidad de Aalborg, Dinamarca y para la N. R. en laReal Academia Danesa de Bellas Artes, Escuelas de Arquitectura, Diseño yConservación, Escuela de Arquitectura. La mitad de los espacios se designaronrectilíneos y la otra mitad curvilíneos. Dentro de cada nivel de contornotambién controlamos la altura del techo y la apertura. En otras palabras, dentrode cada grupo de espacios curvilíneos y rectilíneos incluimos 25 imágenes contecho alto abierto, 25 imágenes con techo alto cerrado, 25 imágenes con techobajo abierto y 25 imágenes con techo bajo cerrado. La L. B. F. y la N. R. lograronun consenso de fiabilidad para la inclusión de cada imagen en el grupo final.Todas las imágenes se estandarizaron en términos de tamaño y resolución. Seadoptó este procedimiento debido a que no existe una base de datos de


estímulos arquitectónicos disponible que ofreciera 100 imágenes rectilíneas y100 imágenes curvilíneas, equilibradas para altura de techo y apertura. Paraobtener el conjunto de estímulos contacte a O. V.

Procedimientos. En el curso de la adquisición de la MRI [Imagen de ResonanciaMagnética] estructural, los participantes se familiarizaron con la tarea median-te la exposición a ensayos que implicó juicios de belleza y decisiones deacercamiento-rechazo. Durante el escaneo con la fMRI [Imagen de ResonanciaMagnética funcional] se administraron de manera alternada las corridas dejuicios de belleza y de acercamiento-rechazo entre los participantes. La tarease presentó con el uso de E-Prime. Cada ensayo dentro de las corridas tuvo unaestructura idéntica: empezó con un punto fijo “X”, presentado por 1,000 ms,seguido por un estímulo que se presentó por 3,000 ms (durante el cual serecogió la respuesta), seguido por la variable de intervalo interensayos (IIT). Laduración promedio del IIT entre todos los ensayos fue de 4,000 ms (elegidosaleatoriamente sin remplazo de contenedor finito con variación entre 3,000,4,000, 6,000 y 7,000 ms). Inmediatamente después de salir del escáner, losparticipantes calificaron todos los estímulos en cuanto a agradabilidad (usandouna escala de cinco puntos con anclas “muy desagradable” y “muy agradable”),y en cuanto a belleza (usando una escala de cinco puntos con anclas de “muyfeo” y “muy hermoso”).

Adquisición de fMRI. Se utilizó un escáner 3-Tesla MR con una bobina de ochocanales (Signa Excite HD, 16.0 software; General Electric) para obtener imáge-nes de volumen anatómico T1 (1.0x1.0x.0-mm vóxeles). Para obtener imágenesfuncionales, T2 *-adquisiciones de peso ponderados de gradiente spiral-in/outeco se utilizaron para producir 35 cortes axiales contiguos de 4 mm de espesor[tiempo de repetición (TR=2,000 ms; tiempo de eco (TE)=21.4 ms; ángulogirado (FA [Flip Angle])=90°; campo de visión (FOV)=260 mm; 64 x 64 matriz;dimensiones voxel=4x4x4.0 mm], colocado para cubrir la totalidad del cerebro.Los primeros 10 volúmenes se descartaron para lograr en T1 los efectos deequilibrio. El número de volúmenes adquiridos fue de 430 (+10 pruebas).

Análisis fMRI. Se analizaron los datos con el uso del Mapeo ParamétricoEstadístico (SPM8 Statistical Parametric Mapping). El movimiento de la cabezafue menor a 2 mm en todos los casos. Implementamos una temporización decortes para corregir las diferencias temporales entre los cortes dentro delmismo volumen, usando el primer corte dentro de cada volumen como el cortede referencia. Todos los volúmenes funcionales se realinearon espacialmenteal primer volumen de la primera corrida. Una imagen promedio creada a partirde los volúmenes realineados se normalizó espacialmente según la planilla deimagen cerebral eco plana del el Instituto Neurológico de Montreal [MontrealNeurological Institute (MNI) echo planar imaging brain template] con el uso defunciones base no lineales. Se aplicó la transformación espacial derivada a losvolúmenes T2* realineados, y espacialmente suavizados con un kernel Gaus-sian isotrópico de 8mm de ancho completo a mitad máxima. Las series detiempo a través de cada voxel se filtraron de paso alto con un punto de corte


de 128s, con el uso de funciones coseno para eliminar los movimientos desecciones específicas de baja frecuencia en señales (BOLD) de sangre de niveldependiente de oxígeno. Se estimaron efectos de condición en cada voxel, deacuerdo con el modelo lineal general y la comparación de efectos específicosregionalmente con el uso de contrastes lineales. La señal BOLD se modelócomo un vagón, convulsionada con una función de respuesta hemodinámicacanónica. Cada contraste produjo un mapa paramétrico estadístico formadode voxeles donde la estadística z fue relevante a P < 0.001. Adoptamos unacombinación de nivel de voxel y corrección de tamaño de grupo para el controlde falsos positivos. En particular, al usar análisis de efectos aleatorios, reporta-mos activaciones que sobrevivieron el umbral de intensidad del nivel de voxeldel cerebro completo de P<0.001 y un tamaño de grupo mínimo de 10 voxeles,sin corregir para las comparaciones múltiples. Análisis previos han demostradoque esta combinación controla adecuadamente los falsos positivos, tanto paravolúmenes en 2D como para volúmenes en 3D (Forman, et al. 1995; Liebermany Cunningham 2009). Dirigimos tres grupos de análisis. El primer análisis fue una prueba de nuestrahipótesis central y consistió en comparar las pruebas curvilíneas con las recti-líneas, de manera aislada, para las corridas de los juicios de belleza y los deacercamiento-rechazo. El segundo análisis se dirigió a probar la teoría deAppleton, que se basó en análisis conjunto que implicó el contraste bello-nobello y el contraste entrar-abandonar. Para asegurar que (i) ambos análisis secorrieran basados en el mismo diseño matriz, y (ii) incluidas nuestras variablesde control de manera explícita, dentro de cada corrida creamos 16 regresorescorrespondientes a un cruce de cuatro variables: contorno (rectilíneo, curvilí-neo) – altura de techo (alto, bajo) – apertura (abierto, cerrado) – respuesta(entrada/abandono o bello/no bello). Nuestros segundos análisis se realizaronasignando pesos de “1” o “-1” a los regresores relevantes. Aunque incorporadosen el diseño, la respuesta motora y la ITE se modelaron fuera de los análisis,asignándoles peso nulo a sus regresores respectivos. Nuestros terceros análisis,fueron paramétricos e implicaron expansiones polinomiales de primer ordenexplorando relaciones lineales así como expansiones polinomiales de segundoorden explorando relaciones no lineales con relación a las evaluaciones debelleza y agradabilidad (recogidas fuera del escáner).Además de los dos análisis centrales antes mencionados, para la belleza —noel contraste de belleza— también usamos un pequeño volumen de correcciónen SPM8 para dirigir los análisis de regiones de interés para crear esferas conun radio de 15-mm alrededor de la estimación principal de la probabilidad deactivación foco extraída en el meta-análisis de estudios de estética visual (tablasuplementaria 3 en Brown, et al. 2011). Estuvimos interesados en particular enla exploración de activaciones en la ínsula anterior, la amígdala y en estructurasparticulares del ganglio basal. Esta exploración de regiones de interés noofreció áreas adicionales de activación.


AGRADECIMIENTOS. Este trabajo se realizó gracias al apoyo del Ministerio deCiencia, Beca de innovación TIN2011-28146; 2011 y el Ministerio de Industria,Turismo y Comercio, Beca Avanza TSI-020100-2010-346 bajo la dirección deJosé Luis González-Mora; y apoyado en parte por el Servicio de ResonanciaMagnética para Investigaciones Biomédicas de la Universidad de la Laguna.Traducción de Lucía González.

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FORO

EL VALOR DE LA PRÁCTICA PROFESIONAL

FORUM

THE VALUE OF THE PROFESSIONAL PRACTICE

Se presentan aquí colaboraciones al foro. Se dan respuestas, en textos breves, a esta pregunta:

• ¿De qué forma(s) su práctica profesional genera valor, es decir, cómoparticipa en el desarrollo de la sociedad?

Nuevas contribuciones se publicarán en el próximo número de la revista.Los foros de Ludus pueden leerse en nuestra página Web.

We present here contributions to the forum. Responses are advanced, in brief texts, to the following question:

• How does your professional practice creates value, this is, how itparticipates in the development of society?

New colaborations will be published in our next issue.Ludus’ forums can be read at our Website.

ACERCA DEL VALORDE LA PRÁCTICA PROFESIONALDEL PROFESOR DE FILOSOFÍA

JORGE ISSA1

Aunque la idea de desarrollo de la sociedad suele remitirnos en primertérmino al concepto de desarrollo económico (cuya denominación evocade modo principal —bien que no exclusivo— la acumulación de riqueza),es legítimo pensarla también en su acepción más abarcadora como mejo-ramiento de la vida de todos los integrantes de una comunidad o, escue-tamente, como bienestar social. De vida holgada, tranquila y, sobre todo,digna estamos hablando, pues. Pero ¿qué ha de considerarse una vidadigna? Bueno, es sin duda aquella que resulta apropiada para la condiciónde las personas, o sea, para su humanidad. De lo cual se extrae que la clavede la vida digna hay que buscarla en lo que nos hace humanos. Y se notaque vamos ganando en claridad, pues está claro que “la cultura es lo quehace al hombre ser hombre 2”. En otras palabras, la educación, ya que ésta,en su fórmula más sucinta, no es otra cosa que la transmisión de la cultura.En efecto, justamente la educación es “la que hace que un animal, uno másentre las especies vivas que pueblan la Tierra, se convierta en lo queentendemos por un ser humano 3”.

En la Grecia clásica, el educador Isócrates entendió muy bien esto últimoy actuando en consecuencia plantó la semilla del humanismo occidental.Su formación socrática le hizo ver que la piedra angular del auténticocarácter humano residía, por un lado, en el conocimiento que el individuodebía tener de sí mismo y, por otro, en el dominio y cuidado de todos susactos y cada una de sus expresiones. A contrapelo de la corriente sofística,se convenció de que la educación moral de los griegos era crucial para laregeneración política y la unidad de la ciudad-Estado y, asimismo, paradevolver el esplendor a la cultura local. Insertó, pues, a la ética en el núcleode su plan educativo (aquella paideia que luego los latinos denominaronhumanitas) y, así, dejó constancia del valor social de la enseñanza de lafilosofía.

Es posible extenderse de manera indefinida en la exposición de losbeneficios que la filosofía acarrea en el modelado del hombre culto y, por

Departamento de Filosofía, Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, México. /[email protected]


consiguiente, en la configuración de su sociedad. No obstante, en elpresente escrito he de concentrarme apenas en uno de los haberes quepueden derivar de la filosofía los seres humanos, mas no cada uno enforma aislada, sino —como decía Platón— en tanto viven juntos y “discu-ten con benevolencia”. Porque hay en cada individuo una singularidadirreductible que le hace ver de modo peculiar el mundo que comparte conlos demás. Y este doble hecho —el carácter común de ese mundo en quevivimos junto con la particularidad que caracteriza la mirada de cadacual— crea la indefectible necesidad de comparar percepciones sobre loque es y confrontar posturas acerca de lo que debe ser. Se trata de unanecesidad prístina, que se halla presente en todo grupo humano, pero quese ha acentuado en el periodo moderno de la historia a raíz del crecimientoformidable del conocimiento acumulado en torno a la naturaleza y a laconcomitante decadencia de las grandes visiones uniformadoras y totali-zadoras (metafísica, religión, sabiduría antigua) que ha traído consigo lasecularización.

En la actualidad, efectivamente, somos más sensibles a todo aquello quenos distingue: sexo, progenie, fisonomía, cultura, necesidades, preferen-cias. No sólo reconocemos nuestras diferencias, sino que cada vez mástendemos a considerarlas legítimas. Se ha evaporado ya el sueño iluminista—concebido en los albores de esta misma Modernidad— de arribar a “unaúnica forma de vida que, una vez introducida en el universo, podría fijarseeternamente, sin requerir alteración, porque era perfecta, satisfaciendo losintereses y deseos permanentes [de todos los hombres]4”. Antes bien,encontramos en la diversidad humana en general una fuente de riqueza,cuyo usufructo, empero, no logramos consolidar. Lejos de tratar de redu-cirla, nos preguntamos por la mejor manera de aprovecharla, si bien amenudo falta buen juicio en las comunidades para procesar satisfactoria-mente el disenso y la contradicción que conducen a la discusión y ladisputa y, con indeseable frecuencia, también al conflicto y la animadver-sión. Hoy por hoy, es palmario que la singularidad individual se resiste adejarse reducir a una esencia común y cualquier tentativa que apunte enesta dirección se rechaza al punto denunciando su carácter totalitario. Parael pensamiento contemporáneo, la pluralidad se encuentra tan integradacomo la libertad en el núcleo de lo que significa comprendernos comohumanos. Hannah Arendt argumentó que sólo un delirio de omnipotencia—semejante a la que se atribuye al Dios de las religiones monoteístas—podría explicar el empeño de “organizar la infinita pluralidad y diferen-ciación de los seres humanos como si toda la humanidad fuera un soloindividuo 5”. Vio en tal insensatez un crimen contra toda la humanidad,pues “la omnipotencia de un hombre individual vuelve superfluos a loshombres 6”.


Ahora bien, es propio de la conciencia individual aferrarse a las propiaspercepciones y opiniones, y conceder realidad a sus objetos de modoirreflexivo. La inteligencia espontánea tiende a ser conservadora respectode sus propios contenidos internos y trata con naturalidad de afianzarsey ganar un sostén cada vez más estable para sus particulares puntos devista; no es extraño que se torne, incluso, selectiva en la atención que prestaen cada caso a la evidencia pertinente, limitándose a menudo a reconocernada más aquella que la respalda o favorece. Esto implica, desde luego,una predisposición contraria a cualquier criterio que, comparativamente,le presente el rostro de la diversidad. Sobre todo, comporta el prejuiciometacognitivo de asumir como irreconciliables las antítesis. Es esto partede la ingenuidad constitutiva del sentido común, y también una creenciaque Nietzsche atribuía a tantos metafísicos (por él llamados, en otrospasajes, “filosofastros”). Y advertía punzantemente contra la provisionali-dad de tal perspectiva y contra la superficialidad de las estimacionesresultantes. Era Nietzsche lo bastante refinado para captar que muchascosas —entre ellas las más valiosas— pueden surgir de su antítesis: “Seríaincluso posible que lo que constituye el valor de aquellas cosas buenas yveneradas consistiese precisamente en el hecho de hallarse emparentadas,vinculadas, entreveradas de manera insidiosa con estas cosas malas, apa-rentemente antitéticas, y quizá en ser idénticas esencialmente a ellas 7”.

También Hegel —y él sobre todo— notó que, aquel en quien arraiga elantagonismo entre lo verdadero y lo falso, “no concibe la diversidad [...]como el desarrollo progresivo de la verdad, sino que sólo ve en la diversi-dad la contradicción 8”. De aquí que haya de elevarse el pensamiento porencima de la unilateralidad para poder advertir “bajo la figura de lopolémico y de lo aparentemente contradictorio momentos mutuamentenecesarios 9”. Tal elevación no hace más que responder al impulso másnatural de la racionalidad. Porque la realización del espíritu humano exigeque nos sobrepongamos a las particularidades con que fuimos arrojadosal mundo. En este sentido, el individuo que no es capaz de apartar suatención de sí mismo es el paradigma de la incultura, de la falta deeducación. Y una buena formación teórica se refleja en la capacidad deaceptar también la validez de lo que no hemos experimentado o aprendidodirectamente, es decir, en hallar perspectivas generales para captar la cosaen su libre objetividad, sin que interfieran el interés o el provecho propios.“Reconocer en lo extraño lo propio, y hacerlo familiar, es el movimientofundamental del espíritu, cuyo ser no es sino retorno a sí mismo desde elser otro 10”.

Para finalizar, vuelvo a Hannah Arendt, la cual, durante el juicio al quese sometió en Jerusalén a Adolf Eichmann, el responsable nazi de la“solución final” en Polonia, se confesó imposibilitada de verlo como el“monstruo” moral del que tanto se hablaba. Esforzándose por entender

ISSA / EL PROFESOR / 395

qué había en Eichmann que lo llevó a cometer tantos crímenes atroces,encontró apenas una “incapacidad para pensar, es decir, para pensardesde el lugar de otra persona”. Aquel nazi era la ilustración viva de losterribles estragos que puede provocar la ineptitud humana, tanto paraformarse juicios propios como para usar la imaginación para ponerse enel lugar del otro. Se trata de una incapacidad que, por sus consecuencias,puede desbordar sin duda los efectos deletéreos de los peores instintoshumanos.

Así pues, la filosofía puede crear ese espacio para que los seres humanos,discutiendo con benevolencia, se alejen del pensamiento único y ejercitenla más política de sus habilidades mentales (que es su facultad de juzgar);para que superen la fe ingenua en los opuestos y se habitúen a extraer dela contradicción una verdad más grande; para que su pensamiento, ensuma, se torne un poco más dialéctico y puedan hacer virtud de ladiversidad.

NOTAS

1 UAM-I, Departamento de Filosofía.2 Juan Delval, Los fines de la educación, Siglo XXI, México, 2010, p. 1.3 Ibídem.4 Isaiah Berlin, Las raíces del romanticismo, Taurus, Madrid, 2000, p. 55.5 Hannah Arendt, The Origins of Totalitarianism, Harcourt, New York, 1951, p.

438.6 Carta a Karl Jaspers de 4-03-1951. Ápud Richard Bernstein, El mal radical,

Editorial Fineo, México, 2006, p. 305.7 Friedrich Nietzsche, Más allá del bien y del mal, Alianza, Madrid, 1997, p. 22. La

cita se deriva de otra, en el mismo pasaje: “La creencia básica de los metafísicoses la creencia en las antítesis de los valores”.

8 G. W. F. Hegel, Fenomenología del espíritu, FCE, México, 1985, p. 8.9 Ibídem.10 Ápud Hans-Georg Gadamer, Verdad y método, vol. I, Ediciones Sígueme,

Salamanca, 1997, p. 43.11 Hannah Arendt, Eichmann in Jerusalem, publicación electrónica en http://ha-

gocrat.files.wordpress.com/2012/09/arendt-hannah-eichmann-jerusalem-report-banality-evil.pdf, p. 27.


FILOSOFÍA, CIENCIA Y PROGRESO O LA FILOSOFÍA NO SIRVE PARA NADA

O ES EL REMEDIO PARA TODOS LOS MALES.

UN INTENTO DE RESPONDER A LA CUESTIÓN ACERCA

DEL VALOR DE HACER FILOSOFÍA

ANDRÉS L. JAUME

1. FILOSOFÍA Y CIENCIAEl desarrollo científico es, desde la Modernidad, un fenómeno al que lareflexión filosófica no puede sustraerse. No en vano decimos que vivimosen una “sociedad del conocimiento” y hemos llegado a ésta precisamentea través del desarrollo de las diferentes ciencias, a partir de la revolucióncientífica que se inicia en los siglos XVI y XVII con Copérnico, Kepler, Galileoy Newton, entre otros muchos. Si la nueva ciencia ha triunfado, algo sobrelo que parece que no cabe duda, es porque ha resultado ser enormementepráctica. La predicción de Descartes en el Discurso del método que nos hacía“dueños y poseedores de la naturaleza” se ha cumplido. Nunca hemosejercido tanto dominio sobre la naturaleza como en nuestro tiempo,aunque a un coste elevado, como han señalado audazmente autores comoHusserl, Horkheimer o Adorno. Si nos preguntamos si la filosofía hacontribuido en algo, en una época en que las aportaciones a lo que sea semiden en términos economicistas, la respuesta será negativa, a menos querecurramos a algún ardid sofístico. Aun así, puede decirse que la filosofía—si bien ha sentido envidia de los saberes positivos, se ha positivizado enalgunos casos o, en otros, ha acabado abrazando presupuestos inicialmen-te naturalistas— sigue teniendo un valor: el de desafiar los límites delpensamiento establecido o el valor de ser crítica de la propia crítica hastael infinito. En una palabra, el valor de pensar naderías o, lo que es lo mismo,el querer pensar la realidad toda. Las diferentes ciencias, con su modestia,alcanzan objetivos; en cambio, la filosofía, hoy día sigue siendo un hués-ped incómodo que, de humor variable, acaba por arruinar toda fiesta.

Departamento de Filosofía, Universidad de las Islas Baleares, España. / [email protected]


La relación no es nueva y a menudo se han confundido, pues para hacerciencia había que hacer casi siempre buena filosofía y, para hacer filosofía,no se le podía pensar de espaldas a la realidad científica. Al menos así hasido mientras ha existido un corpus de conocimientos abarcables, unaenciclopedia del saber. Pero la Modernidad nos alertó en contra de losintentos enciclopedistas. El valor no estaba en la enciclopedia, sino en susaplicaciones. No se hacía una enciclopedia para la contemplación, unaguía turística de la campiña del saber, sino un complejo manual deinstrucciones. Descartes frente a Comenius abandona el ideal enciclopé-dico luliano. Leibniz lo anhela pero se queda en proyecto. Los ilustradosfranceses lo acometen —dura poco— y Hegel lo acaba convirtiendo enuna enciclopedia del saber filosófico. En tanto, inexorable, puede casitrazarse una apologética del desarrollo de la ciencia. Ésta, pese a los fiascosinvestigados por las corrientes más críticas de la filosofía y de la historiade las ciencias, ha conseguido un aumento de la población mundialinimaginable en cualquier época pasada. Ha hecho, en definitiva, realidadel sueño del dominio sobre la naturaleza, lo que también es una pesadilla.

2. ¿PHILOSOPHIA ANCILLA SCIENTIAE?

Como en La Verbena de la Paloma puede decirse que «hoy las cienciasadelantan que es una barbaridad». En esta sentencia decimonónica hemoscondensado nuestras esperanzas de cambio y progreso. Las diferentesciencias son, para la opinión pública, el criterio de lo que es y de lo que noes, de lo que hay que hacer y de lo que no. La racionalidad, hoy más quenunca, es entendida como una racionalidad tecnocientífica. A diferenciade las diferentes ciencias positivas como la física, la química, la biología ola medicina, la filosofía como disciplina no se ocupa de ninguna parcelaconcreta de la realidad. De hecho, tampoco lo pretende. Si en la EdadMedia era ancilla theologiae, ahora parece que es sierva del saber positivo.Deviene así metodología de dudosa fiabilidad, pues dice al científico loque debe hacer, y éste responde que no tiene por qué hacer caso a alguiena quien considera un profano en la materia. Y hasta cierto punto es buenoque así sea.

La filosofía ya no está en primera línea en el estudio de la realidad, y alo mejor nunca lo estuvo, en contra de lo que sostienen algunos cultiva-dores de la apologética científica cuando apuntan a que «lo que antes erafilosofía y especulación, ahora es ciencia y método científico». Quizás seaadecuado advertir que, en su lugar, la filosofía o, mejor aún, las reflexionesde los filósofos se constituyen como saberes de segundo orden o metasa-beres que estudian las condiciones de posibilidad de los discursos quepuedan hacerse acerca de las distintas realidades. En prosa vulgar, esopuede calificarse de «saberes de trastienda», o dicho de otra manera,


estamos siempre en la cocina. Así, no buscamos el conocimiento, sino quenos preguntamos por las condiciones de posibilidad del mismo, por elorden de los saberes que lo integran y por sus mutuas relaciones. Noexplicamos los fenómenos, sino discutimos qué es una explicación adecua-da dentro de un determinado marco de racionalidad. No hacemos ciencia,sino nos interesamos en qué es la ciencia y qué no es ciencia, qué debenexplicar las ciencias y sus consecuencias prácticas. Tratamos de entenderlas relaciones entre las ciencias que son más básicas, como la biología o laquímica, y aquellas que tienen una vertiente más práctica, como la medi-cina. Nos planteamos, por ejemplo, el tipo de relaciones de transferenciade conocimientos que se dan entre un grupo y otro, o tratamos de ponerde manifiesto cuáles son las presuposiciones de fondo sobre las que operael clínico y si éstas emanan de la imagen científica que presupone. Final-mente, a un nivel más práctico, nos preguntamos acerca de qué es unabuena vida, cuándo merece ser vivida y cómo. No le decimos a la gente loque debe hacer —ganas no nos faltan— y en cambio nos interesa reflexio-nar acerca de lo que cree la gente que debe hacer y, sobre todo, por qué.No establecemos ni códigos ni leyes, pero nos gusta saber por qué uncódigo es justo y por qué no. Nos interesa por igual el fenómeno de ladesobediencia cuando un buen día nos levantamos creyendo en la libertady desconfiando del determinismo, o cuando nos vemos constreñidos, aligual que muchos otros ciudadanos, por leyes que nos parecen injustas atodas luces.

3. LA ENCICLOPEDIA RECOBRADA¿Tiene algún valor hacer filosofía hoy o no nos queda sino un sustitutopositivizado de la misma, a saber, una doxografía o una hermenéutica queda vueltas sobre sí misma? Mientras las diferentes ciencias avanzan yencauzan el desarrollo de la humanidad, la filosofía parece quedarseestancada y dando vueltas sobre sí misma. ¿Qué valor tiene el dar vuelta?Ninguno, se dirá, si las vueltas se convierten en un ejercicio de puroonanismo. Todo el valor del mundo si estas vueltas suponen una revisiónconstante del conjunto entero de la experiencia humana. La prácticafilosófica genera valor en la medida en que crea espacios de libertad y noda carpetazo definitivo sobre el sinfín de cuestiones que la constituye. Elvalor, diremos, es la libertad misma, aunque hay que señalar que éstadepende de una visión más o menos coherente sobre el ser humano. Lafilosofía aporta lo que ninguna otra disciplina puede aportar, a saber, unintento de visión omnicomprehensiva sobre la realidad humana. Es laenciclopedia o lo que queda de ella, al menos su esqueleto. De este modo,no es de extrañar que ésta tenga una función orientadora, pues ayuda nosólo a recobrar espacios de libertad, sino a hacer algo con ellos; enseña a

JAUME / FILOSOFÍA, CIENCIA Y PROGRESO / 399

manejárselas con las cosas, a salvar la circunstancia humana constante-mente. La experiencia filosófica es en buena medida una experiencia sobreel saber. Todo ser humano desea por naturaleza saber, nos dice Aristóteles,y la Modernidad vincula el saber al poder. Hoy, se experimenta ciertomiedo al conocimiento, incluso se sanciona su imposibilidad, al igual queal principio de la Modernidad. Sea cual sea la postura, sobre el saber sesigue reflexionando. Importa porque se cree que se tiene o para convencerque no se tiene. Lo que sí importa realmente es estar orientado, y ese es elvalor que genera la práctica del filósofo: la filosofía como práxis vital y nomenos profesional. La visión omnicomprehensiva, lo que en estas páginasse ha denominado “enciclopedia”, tiene valor por sí misma al ofrecer loque se espera que ofrezca la enciclopedia: orientación. Si vivimos en lasociedad del conocimiento es razonable que éste suponga un valor intrín-seco, y no lo es menos aquella herramienta que permite conocer el propioconocimiento.


EL VALOR DE LA PRÁCTICA Y LA SITUACIÓN CONCRETA

PATRICIA KING DÁVALOS

Mi práctica profesional, como la de todos (o casi todos) los que participanen este foro, es la discusión filosófica de las ciencias que, por brevedad,podemos llamar ciencias de la vida. En particular, en los últimos años mehe concentrado en las ciencias cognitivas. En lo personal, como lo expongoen el número 39 de Ludus Vitalis, me propongo articular la tesis de que losconceptos de práctica y de situación, elaborados sobre la base y en conti-nuidad con el concepto de trabajo específicamente humano (desde Marx hastaSartre), son conceptos que faltan en el debate que se desarrolla actualmentesobre los fundamentos de las ciencias cognitivas, donde prevalecen lasnociones más empiristas e individualistas de conducta, acción y entorno(aunque, por parte de la corriente conocida como Cognición Situada, seocurre a una noción más heideggeriana para elaborar una alternativafrente a la Cognición Computacional).

Sin pretender que la noción de práctica a la que aludo sea la misma quela que se utiliza en el título y en la pregunta que encabezan este foro, meparece que lo dicho sobre mi práctica profesional me coloca en unaposición en la que muy bien puedo adoptar la estrategia de “el movimientose demuestra andando”, que otros ya han seguido, para responder a lapregunta que se nos hace. En otras palabras, confío en que la reflexiónfilosófica sobre el significado de nuestra discusión, desde el punto de vistade la Cognición Situada y con los conceptos de práctica y situación a losque aludí, genere un valor que alumbre algo importante sobre el valor dela práctica profesional en general, de la discusión filosófica sobre lasciencias de la vida en particular y, claro, también sobre el valor de mipráctica singular. Para lograr esto, no creo de ninguna manera que seanecesario llegar a un acuerdo sobre lo que digo; bastará con que se juzguevaliosa su discusión. Tomaré, entonces, la cuestión a discutir desde que seplanteó este foro.

Ludus Vitalis tomó la iniciativa de abrir una discusión sobre un tema queenuncia de una forma bastante general: “el valor de la práctica profesio-nal”. Pero se trata de Ludus Vitalis, no de la SEP o del Conacyt. Por la

Ciencias Cognitivas, Universidad Autónoma de Morelos, Mé[email protected]


naturaleza misma de la revista, estamos conscientes de que los participan-tes en este foro tenemos en común un tipo muy particular de prácticaprofesional: el de la discusión filosófica de las ciencias de la vida. Y ladiscusión tiene como punto de partida la exposición de cada uno de losparticipantes sobre cuál es “la forma en que su práctica profesional generavalor” (las cursivas son mías), lo que muy bien puede entenderse en unsentido más personal: “lo que yo hago”, o en uno más institucional: “loque hace un filósofo de la medicina”, “de la biología”, “de las cienciascognitivas”, etc. Me parece que la primera ronda de intervenciones en esteforo es una muestra clara de esta diversidad de interpretaciones, todasellas válidas... y valiosas, en términos de aclararnos colectivamente lasdiversas formas que adopta la participación de nuestro tipo particular depráctica profesional en el “desarrollo de la sociedad” desde los diversospuntos del planeta en los que nos encontramos. Tal es, a mi entender, loque está puesto sobre la mesa de modo suficientemente explícito —hastadonde puede hacerse explícito en tres frases: “valor de la práctica profe-sional”, “forma en que su práctica genera valor”, “participación en eldesarrollo de la sociedad”.

Las diversas interpretaciones no han impedido que nos entendiéramosy empezáramos a interactuar de forma básicamente cooperativa, produ-ciendo un texto de más de cien páginas. Las categorías involucradas noson pocas, ni menores, ni poco estructuradas (“valor”, “sociedad”, “gene-ración”, “desarrollo”, “práctica individual” y géneros, especies y subespe-cies de prácticas), pero no fue necesario un cúmulo de definicionessemánticas —seguramente habría sido “contraproducente”— sino sólotres frases sencillas para que se produjeran cerca de treinta intervenciones.¿Cómo y por qué se produce este fenómeno que, al menos en la medidaen que nos hemos entendido, es un fenómeno que puede considerarsecognitivo? Incluso si se dice que es circunstancial, se estaría reconociendoque la situación es relevante; y una vez reconocido esto, resulta inevitablecuestionar nuestra relación con la situación: ¿meramente externa, de causay efecto, como un simple entorno o input, siempre presente pero nuncaconstituyente?

Desde luego, no deja de tener sus problemas una discusión que sedesarrolla en tantos planos o niveles distintos. En cierta forma, ya estamoshabituados a ello, porque una de las características que se hace especial-mente aguda en las ciencias de la vida es la de tener que desplazarseconstantemente hacia arriba y hacia abajo entre los distintos niveles de sucomplejidad. Sólo que estamos habituados a hacerlo sobre la base de unproblema más o menos definido que reclama una solución: si no tenemosubicado el problema, recorremos los distintos niveles buscando dónde seubica, y una vez ubicado, volvemos a recorrerlos buscando cómo resolver-lo. En el caso de este foro, ¿cuál es el problema con el valor de la práctica


profesional? Muy bien podemos decir: “de que lo hay, lo hay”; basta conver la cantidad y diversidad de intervenciones que suscitó la pregunta enuna primera ronda. Lo que no parece estar suficientemente claro es dóndese ubica el problema ni, por consiguiente, cómo plantearlo concretamente.

Un indicio, aunque engañoso, puede estar en el hecho de que el cues-tionamiento sobre el valor de la práctica profesional haya surgido y tenidotanto eco en nuestro ámbito, en la práctica profesional de la discusiónfilosófica. Esto no necesariamente implica que sea un problema privativode nuestra práctica, pero sí que esta práctica resulta, por lo menos, parti-cularmente sensible o reactiva frente a ese problema. Por una parte, estáel antecedente de la intentona por reformar la educación media superiorsacrificando la formación filosófica en aras, según se dice, de ampliar laformación científica y tecnológica. Por otra parte, parece que sólo losfilósofos, y no sin dificultades, pueden decir cuál es el valor de la prácticafilosófica, mientras que para cualquiera resulta inmediato decir cuál es elvalor de las prácticas médica o educativa. Pero como digo, ambas cosasresultan “engañosas”: toman un aspecto efectivo de la situación, pero nola situación efectiva. La clave para poner al descubierto el engaño está, ami parecer, en la razón que lleva a Ludus Vitalis a precisar su segunda frase,“cómo genera valor”, mediante la tercera, “es decir, cómo participa en eldesarrollo de la sociedad”. Si la estoy entendiendo bien, aquí es donde seesconde el diablo. Me explico.

Consideremos el caso del médico (o del profesor) con más detenimien-to. Ciertamente, su práctica está bien definida en torno a un valor recono-cido: la salud. La práctica profesional del médico es, pues, la actividadorientada a generar salud, a transformar una situación en la que lo quefalta es salud, o en que la salud está amenazada, en una situación “mejor”.¿Es verdad? Pues sí, lo es, pero sólo tomando de manera abstracta lapráctica médica en su nivel general. Es un valor que muy bien puedereconocerse de dientes para fuera. Si se produce, por ejemplo, una crisisfinanciera y se sacrifica el presupuesto destinado a la salud pública parasalvar a las grandes corporaciones, los médicos públicos tienen razón ensalir a las calles y denunciar que está en cuestión el valor de la prácticamédica, “es decir, cómo participa en el desarrollo de la sociedad”. Lasociedad se seguirá desarrollando, pero con menos salud, en particular enlos sectores que dependen del “sector salud”. El valor de la salud ha sidodegradado, su participación en el desarrollo de la sociedad ha sido “recor-tado”, sacrificado en aras de otros valores. En esta situación, la práctica dela medicina pública será, sin duda, la más sensible, y alimentará la prácticade la protesta en las calles.

Doy por sentado que la práctica profesional de la discusión filosóficatiene sus propias características. Ninguna intentona de reforma educativapuede sacrificarla en aras del desarrollo científico y tecnológico; sería

KING DÁVALOS / LA SITUACIÓN CONCRETA / 403

autocontradictorio. La discusión filosófica no sólo es admitida, sino pro-movida (en las ciencias cognitivas, por ejemplo), porque el considerarnuevas posibilidades es una fuerza productiva, aunque “intangible”, parala innovación. Sólo puede tener sentido sacrificar la discusión filosóficacuando es en aras de otra filosofía que postule sin discusión, como dogmas,los principios de organización social que rigen las prácticas científicas ytecnológicas actualmente dominantes. La discusión filosófica que se sacri-fica es aquella que abre nuevas posibilidades de organización social y, conello, exhibe la arbitrariedad y el dogmatismo de la organización existente,contribuyendo a desestabilizarla. Está claro que esta discusión se ubicaprimordialmente en el ámbito de la filosofía de las ciencias de la vida; noes que sea muy intensa ahí, ni mucho menos, pero es ahí donde late. Yhablar de práctica y de situación concreta puede resultar tan sospechosocomo mencionar a Marx y a Sartre. No obstante, cuando se produce unacrisis como la actual, en todas las prácticas públicas, profesionales o no, sereconoce el valor de abrir nuevas posibilidades de organización social. Loque está en juego, en efecto, es la participación de todas esas prácticas enel desarrollo social. No si habrá o no desarrollo, sino cuál de los desarrollosposibles se hará realidad. No se resolverá con una ni con diez primaveras,pero en mi opinión es ése el valor que está en juego.

14 de enero de 2014.


CIENCIA COMPLEMENTARIA Y DESARROLLO SOCIAL

LUCÍA LEWOWICZ

En nuestra época, la filosofía ha debido demostrar a las entidades finan-ciadoras de la producción de conocimiento y de investigación que es útilinvertir en la investigación filosófica. Para ello, las distintas especialidadesde la filosofía han debido enfrentar un gran desafío y una gran frustraciónsimultáneamente. De la frustración hablaré en general, pero de los desa-fíos sólo me ocuparé de mi disciplina, conocida con el nombre de historiay filosofía de las ciencias.

Desde un punto de vista general, bastará recordar a Sócrates para notarque no ejercía una “práctica profesional”, y esto es más que un anacronis-mo. Sócrates conversaba con todo aquel que tuviera deseos de escucharloy de aceptar los desafíos intelectuales que le proponía. La mayéutica eraun método con el que se obtenía nuevo razonamiento, mayor compren-sión, aumento en las posibilidades del pensamiento, pero no conclusiones,proposiciones o resultados visibles. Llegar a conclusiones era el inicio deun nuevo procesamiento de ideas.

Tengo la convicción que aumentar, enriquecer, renovar, innovar en ydurante el proceso de pensamiento tiene un inconmensurable valor paradesarrollar nuestra sociedad, que, sin embargo, desde el Iluminismo sepierde paulatinamente. Si en nuestros días dijéramos que la filosofía tieneel mérito de estimular el pensamiento de la gente mediante un vaivén dela comprensión en todos los ámbitos de la vida privada y social, no sólosería imposible que se nos entregara algún dinero, sino que nos conver-tiríamos rápidamente en el bufón en turno. Es que en nuestra sociedadcontemporánea, donde el amor es líquido, el tiempo es oro, la velocidades reina y la reproducción del dinero es lo que cuenta, es imposiblereconocer el valor de la reflexión, la respuesta pausada, el significado delsilencio y el amor por los estados absortos, en pocas palabras, la carne dela filosofía.

Hoy vivimos en un mundo de resultados, de conclusiones, de propues-tas y proposiciones, donde debemos ser proactivos, propositivos, obtenerresultados, redactar un proyecto arriba del otro, todos visibles en susobjetivos y conclusiones, hacerlo rápido, sin amor o aire. Repleto de

Departamento de Historia y Filosofía de la Ciencia, Facultad de Humanidades y Ciencias de laEducación, Universidad de la República, Montevideo, Uruguay. / [email protected]


premios y consuelos como la aspiración de que para algún colega lo hechoo lo escrito tenga valor.

Con todo, tenemos práctica profesional. La filosofía es tan lábil quepuede adaptarse a los tiempos, y requirió para ello separarse en “especia-lidades”. Hablaré ahora de la especialidad llamada historia y filosofía delas ciencias, y de cómo para ciertos profesionales ésta contribuye al desa-rrollo de la sociedad:

1) Las ciencias, para su desarrollo, requieren de un complemento: lahistoria y la filosofía de las ciencias.

2) La historia y filosofía de las ciencias tienen la función social delegitimar el conocimiento científico, sea éste esencialmente teórico osean aquellas tecnociencias.

Por razones de espacio presentaré brevemente la primera propuesta,que pertenece Hasok Chang (2004).

La ciencia complementaria se pregunta cuestiones que están excluidasde las ciencias especializadas actuales. Comienza rexaminado lo obvio,preguntándose por qué aceptamos los supuestos básicos de las cienciasque, además, se tornaron parte del sentido común educado. Dado quemuchas ideas en las ciencias especializadas están protegidas de la puestaen duda y de la crítica, su demostrada efectividad está inevitablementeacompañada por cierto grado de dogmatismo y estrechez de miras quepodrían conducir a una pérdida de conocimiento. Para Chang, la historiay filosofía de las ciencias pueden mejorar esta situación. El caso estudiadoen su libro de 2004, sin lugar a dudas lo prueba.

Hoy, incluso los más severos y pertinaces críticos de las ciencias tomanuna cantidad de aquellas ideas como verdades. Concebidas históricamen-te, muchas de éstas serían enunciados extraordinarios y hasta ininteligi-bles para, por ejemplo, los médicos del siglo XV. Pensemos en la siguienteafirmación: “mi hijo está afiebrado, tiene 40° C”. Sería sencillo para el críticoimaginar la historicidad del concepto de “fiebre”, pero si en vez de esto lepreguntáramos por qué 40° C es una temperatura alta, el crítico deberíaapelar a los puntos fijos o constantes a partir de las cuales podemoscomparar temperaturas. Y si continuáramos con esta mayéutica, debería-mos preguntarle cómo se fijaron estas constantes y por qué se aceptaronalgunas y otras fueron abandonadas. Cuanto más básica y firme seanuestra creencia, más confundidos nos sentiremos tratando de justificarla.Esta correlación indicaría que la creencia ha servido como un sustituto dela genuina comprensión.

Chang pretende mostrar que muchos ítems simples del conocimientoque tomamos como ciertos son, de hecho, logros espectaculares, obtenidossolamente después de una buena dosis de pensamiento innovador, expe-


rimentos laboriosos, conjeturas ciegas y controversias fortísimas que, porcierto, nunca fueron resueltas satisfactoriamente.

Esta estrategia descubrirá profundos problemas filosóficos y serios de-safíos técnicos escondidos atrás de resultados elementales.

Para el autor no es deseable ni efectivo tratar de intimidar a la gentepara que acepte la autoridad de las ciencias. En vez de ello, es preferibleinvitar al público educado a participar en la ciencia a fin de experimentarsu verdadera naturaleza y valor. Esto no puede significar tan solo escuchara los científicos contándonos historias sobre cómo han descubierto mara-villas que deberíamos creer gracias a razones que son demasiado difícilesde entender en detalle y profundidad. En un sentido, Chang está llaman-do a revivir un viejo estilo de hacer ciencia, la “filosofía natural” quepracticaron caballeros europeos de los siglos XVIII y XIX. Pero bueno, elhecho es que las ciencias especializadas y profesionales de la actualidadno son accesibles al amateur y difícilmente éste pueda contribuir inmedia-tamente al avance del conocimiento especializado. En esta circunstancia,el acceso a las ciencias para el no especialista debería ser histórico yfilosófico. Chang cree que la rehabilitación del conocimiento desechado,olvidado o abandonado constituye en efecto una forma de creación deconocimiento. Conocer las circunstancias históricas nos permitirá ser librespara estar de acuerdo o no con los juicios mejor alcanzados por losmaestros pasados, los cuales conforman las bases de nuestro consensomoderno.

La historia y la filosofía de las ciencias —en adelante HFCC— puedegenerar conocimiento científico en aquellos lugares en donde las cienciassolas fallan. Chang llamará a esto la función complementaria de la HFCC,opuesta a sus funciones descriptivas y prescriptivas. Chang pretendeenfatizar un modo integrado de concebir la historia y la filosofía de las cienciasen vez de una yuxtaposición entre ambas. La necesidad de la HFCC surge delhecho de que las ciencias especializadas no pueden asegurar su completaapertura a las múltiples dimensiones de la naturaleza, ya que en lasciencias especializadas muchos elementos de conocimiento se tomancomo dados. Eso quiere decir que no todo lo valioso puede ser estudiadodesde las ciencias especializadas: existen límites para el número de inte-rrogantes que una comunidad puede plantearse en un tiempo determinado.Debemos enfrentar el hecho de que los asuntos suprimidos representanuna pérdida de conocimiento real y potencial. La función complementariade la HFCC es recuperar e incluso crear esas cuestiones, así como obteneralgunas respuestas. Por tanto, el resultado deseado de la investigación enciencia complementaria es un aumento y realce de nuestro conocimientoy entendimiento de la naturaleza. La HFCC puede así recuperar ideas útilesy hechos perdidos en la ciencia pasada, afirmar asuntos fundacionalesconcernientes a la ciencia presente, explorar esquemas conceptuales alter-

LEWOWICZ / CIENCIA COMPLEMENTARIA / 407

nativos y líneas de investigación experimental para la ciencia futura. Siestas investigaciones son exitosas complementarán y enriquecerán a lasciencias especializadas actuales.

Ahora bien, ¿qué significa hacer estudios histórico-filosóficos o filosófi-co-históricos de las ciencias? Lo que hoy se observa como cuestionesfilosóficas son probablemente preguntas que históricamente se hicieronlas ciencias; si esto es así, entonces los temas filosóficos son simultánea-mente tópicos de investigación histórica.

Existen dos métodos para comenzar una investigación en ciencia com-plementaria, que resultan obvios porque están enraizados en costumbresmuy estandarizadas en filosofía e historia de las ciencias. El primer métodoes el de la reconsideración de asuntos que se toman por obvios en lasciencias especializadas actuales. Cualquiera que haya sido exasperado poralgún filósofo sabe que el escrutinio escéptico puede hacer surgir dudassobre cualquier cosa. Así pues, algunas de esas dudas filosóficas puedenser fructíferos puntos de partida para la investigación histórica. Sin em-bargo, este uso de la filosofía en la historia de las ciencias es muy diferentedel uso de episodios históricos para dar fundamento empírico a tesisfilosóficas generales sobre el proceder de las ciencias.

El segundo método de investigación en ciencia complementaria esbuscar elementos aparentemente sospechosos e inusuales en las cienciaspasadas. Los historiadores de las ciencias se han acostumbrando a estemétodo, en tanto que constituye probablemente la más afilada herramien-ta disponible para el filósofo que desea explorar las presuposiciones ylimitaciones de las formas del conocimiento científico que están casi uni-versalmente aceptadas hoy. La historia y la filosofía de las ciencias trabajanaquí juntas identificando y respondiendo preguntas acerca del mundoque están excluidas de las ciencias especializadas actuales. La filosofíacontribuye con su hábito escéptico y crítico, y la historia la provee depreguntas y respuestas casi totalmente olvidadas. Así las cosas, ¿cuál seríael carácter del conocimiento generado por la ciencia complementaria quela ciencia especializada fallaría en obtener? ¿Cómo podría producirseconocimiento de la naturaleza a partir de estudios históricos y filosóficos?Aún más impactante, ¿si la ciencia complementaria efectivamente generaconocimiento científico, no debería ser considerada como parte de lasciencias? O todavía más arriesgado, ¿por qué esta tarea puede desarrollarlacualquiera menos los científicos especializados y entrenados?

Para Chang existen tres vías principales mediante las cuales la cienciacomplementaria puede sumar conocimiento científico: la recuperaciónhistórica, el pensamiento crítico, y nuevos desarrollos. Por los motivosantedichos describiremos el primero.

La historia de las ciencias puede enseñarnos nuevo conocimiento sobrela naturaleza recuperando conocimiento científico olvidado. ¿Cuántos de


nosotros sabemos que si se hubiera continuado estudiando el flogistocomo cantidad de luz emitida en una combustión tal vez se hubiera llegadomucho más rápido a la mecánica cuántica?

Existen casos históricos que no se recuerdan, porque conocerlos noofrece ninguna ayuda a la ciencia especializada actual; existen otros quese pierden porque perturban nuestros esquemas conceptuales básicos, yaun otros que producen perplejidad. Chang propone repetir los experi-mentos descritos por los científicos pasados en condiciones de laboratoriosimilares como parte fundamental de su programa de ciencia complemen-taria. ¿Cabe alguna duda de que así pensada la HFCC contribuye al desa-rrollo de la sociedad?

BIBLIOGRAFÍA

Chang, H. (2004), Inventing Temperature. Measurement and Scientific Progress. NewYork: Oxford University Press.

LEWOWICZ / CIENCIA COMPLEMENTARIA / 409

ANTIDOTE TO AN ILLUSION

MARTA LINDE MEDINA

In a volume dedicated to Goethe’s contribution to the biological sciences,published on the 150th anniversary of his death, T. Lenoir wrote:

In the decade marking the centenary of Darwin’s death as well as the 150thanniversary of Goethe’s death, it is tempting to treat the work of Goethe andhis cohorts as the rudimentary beginnings of a scientific discipline whichwould acquire its firm foundations some sixty years later in the work ofDarwin... But such an ecumenical gesture would fail to appreciate the truesignificance of the movement initiated by Goethe, Treviranus and others. Forthe science of life they set out to found is not the one extolled in textbookstoday. In truth, the works of Goethe and Darwin present us with two radicallydifferent conceptions of biological science, both capable in their own right oforganizing the phenomena of life and serving as a basis for progressiveempirical research (Lenoir 1987, p. 17).

The field of morphology originated from Goethe’s conception of nature,where the term, coined by him, referred to the study of the internal lawsguiding the formation of body plans and organ forms. As stressed byLenoir (1987), the search for these “laws of form” turned out to be anquestionable enterprise in Darwin’s view, where living matter, deprivedof a “inner formative force” or Bildungstrieb, had to be shaped externally,as functional adaptations to environmental demands—the presumedcreative force. Taking into account that this view has dominated thebiological sciences for a century and a half, it might be thought that thepresent framework was established after a period of time in which alter-native theories were refuted and finally laid to rest. However, a retrospec-tive view to the issue reveals a different picture (Linde-Medina 2010).

On the one hand, by switching from an internal to an external organ-izing agency, the Darwinian view treated the problem of form generation,which occupied a central role in biology at its birth, as a “black-box.”According to the theory of natural selection, the knowledge of the mecha-nisms underlying morphogenesis and pattern formation at early stages ofdevelopment are irrelevant for understanding biological form, insofar asthe production of new morphological variants is undirected, continuous

Faculty of Life Sciences, Michael Smith Building, University of Manchester, Manchester, [email protected]


and gradual. This requirement is necessary for the mechanism of naturalselection to be capable of shaping biological structures over the course ofevolution (Gould 2002).

On the other hand, the emergence during the twentieth century of thenew physics of soft, chemically and mechanically excitable media, whichinclude living matter, has finally allowed the scientific formulation of theinternal organizing principles of biological form, as was anticipated byGoethe and other advocates of the “internalist” tradition (Newman andLinde-Medina 2013). Anyhow, if living matter possesses an inherent capa-bility to acquire form by itself as a consequence of its intrinsic materialproperties, the physico-chemical processes underling morphogenesis andpattern formation of the early embryo—and not a subsequent sortingmechanism like natural selection—would be the causative factor of theresulting morphological outcomes, the latter principally playing a stabi-lizing role (Newman and Linde-Medina 2013). Thus, the division pre-sented by Lenoir (1987) is not merely of philosophical or historical interest:the two opposing conceptions of nature exemplified by Goethe and Dar-win are, in fact, as alive today as they were 150 years ago. However, the“internalist” tradition has been marginalized to such an extent that Dar-winism is wrongly regarded as the only materialistic approach for thestudy of organismal form.

In has been argued that these two views could be complementary aslong as Darwinian explanations were confined to small, quantitativemorphological changes of existing structures which would be originatednot by a gradual evolutionary reshaping, but suddenly, by small altera-tions in the underlying morphogenetic mechanisms, which means thatthey would represent potential morphological outcomes of the develop-mental systems (Müller and Newman 2005). In the conventional evolu-tionary view, however, it is assumed that micro and macro-evolutionarychanges are not qualitative different phenomena; both would be the resultof a continuous and gradual reshaping by natural selection, and largermorphological changes would be the consequence of that mechanismbeing operative over larger time spans. We have argued that this mode ofevolution contains an implicit notion of development, which is onlyapplicable in some cases (Linde-Medina and Newman 2013). Even so, ina true Procrustean style, the Darwinian framework continues to be appliedeven when it means to leave fundamental aspect of embryogenesis aside,as in the case of the bird beak (reviewed in Linde-Medina and Newman2013).

Regarding the forum question: ¿How does your professional practicecreate social value, i.e., how it participates in the development of society?

In a review of Darwinism dated from 1908, Kellogg wrote:


The fair truth is that Darwinian selection theories, considered with regard totheir claimed capacity to be an independently sufficient mechanical explana-tion of descent, stand to-day seriously discredited in the biological world. Onthe other hand, it is also fairly tru[e] to say that no replacing hypothesis ortheory of species-forming has been offered by the opponents of selectionwhich has met with any general or even considerable acceptance by natural-ists... we are immensely unsettled (p. 5).

By the 1940s, the emergent Modern Synthesis had in fact suppresseddissenting views, establishing the hegemony of Darwinism in consideringthe study of organic form. It is well-known that this “consensus” wasreached by excluding the participation of leading embryologists of thatperiod (Hamburger 1980). It seems this was not a casualty. As pointed outby Hamburger (1980), it is not clear if embryologists did not participate byopposition or indifference to the Modern Synthesis, yet an idea unitedthem: “They were all evolutionists and they all conceded the effectivenessof natural selection, at least to some extent. But many had misgivings abouta key dogma of the Modern Synthesis; namely, the claim that naturalselection is the sole explanation of all adaptations (p. 98).”

The omission of development from the evolutionary explanatory pic-ture is based on the idea that form is encoded in genes, i.e., the metaphorof a genetic program for development. Under this assumption, develop-ment is logically excluded from the study of evolution not because it isdenied that complex physico-chemical processes take place each genera-tion from the zygote to the newborn, but because these developmentalprocesses are considered only as the proximate cause for the generationof the organism, i.e., they have no role in predicting the resulting form,which would be ultimately due to a genetic program built up by continu-ous episodes of natural selection for marginal adaptation.

Nowadays the conventional view is so deeply ingrained that its foun-dations are taken for granted. It ocurrs despite the fact that the conceptionof living matter underlying the logical structure of Darwinism has proveduntenable in the light of advances in developmental genetics and physicsof soft, excitable media (Newman and Linde-Medina 2013). In the presentstate of affairs, we are faced with a choice: we could ignore these newfindings and continue to reside in the echo chamber of an obsolete theory;alternatively, we might prefer to resist the intellectual lethargy instilled bythe Modern Synthesis and work toward a better science of form. Societynever benefits from misapprehending reality. I hope my scientific practicecan, in some way, further the efforts of those who choose the secondoption.

LINDE MEDINA / ANTIDOTE / 413

ACKNOWLEDMENTS

I want to express my gratitude to Fernando Zambrana for inviting me toparticipate in this forum and to Stuart Newman for his encouragement.

REFERENCES

Gould, S. J. (2002), The Structure of Evolutionary Theory. NY: Harvard UniversityPress.

Hamburger, V. (1980), “Embriology and the Modern Synthesis in evolutionarytheory,” in E. Mayr and W. Provine (eds.). The Evolutionary Synthesis. Cam-bridge, MA: Harvard University Press, pp. 97-112.

Lenoir, T. (1987), “The eternal laws of form: morphotypes and the conditions ofexistence in Goethe’s biological thought,” in F. Amrine, F. Zucker, and H.Wheeler (eds.), Goethe and the Sciences: A Re-appraisal. Dordrecht: Reidel, pp.17-28.

Linde-Medina, M. (2010), “Natural selection and self-organization: a deep di-chotomy in the study of organic form,” Ludus Vitalis XVIII (34): 25-56.

Linde-Medina, M. and Newman, S. A. (2013), “Limb, tooth, beak: three modesof development and evolutionary innovation of form,” Journal of Biosciences,in press.

Müller, G. B. and Newman, S. A. (2005), “The innovation triad: an EvoDevoagenda,” Journal of Experimental Zoology Part B 304 (6): 593-609.

Newman, S. and Linde-Medina, M. (2013), “Physical determinants in the emer-gence and inheritance of multicellular form,” Biological Theory XXX: 1-12.


LA TAREA DE PENSARCON LA HISTORIA

MAURICIO SÁNCHEZ MENCHERO

No sé por qué escribimos, querido George.Y a veces me pregunto por qué más tarde,publicamos lo escrito. Es decir, lanzamosuna botella al mar, harto y repletode basura y botellas con mensajes.Nunca sabremosa quién ni a dónde la llevarán las mareas.Lo más probablees que sucumba en la tempestad y el abismo.

José Emilio Pacheco, Carta a George B. Moore, en defensa del anonimato.

1.La primera estrofa del poema de José Emilio Pacheco encierra, de manerasintética, la práctica comunicativa de la escritura y la lectura junto a susoporte impreso, llámese revista, libro, texto electrónico o, como en la cita,manuscrito encerrado en una botella. La pregunta que se hace el poetasobre el motivo del acto de escribir hace eco del propósito que perseguíael premio Nóbel español Juan Ramón Jiménez, quien soñaba con la creaciónde una revista donde debían importar más los textos y menos la autoría. Pensar en la práctica del anonimato en un campo diferente, como lo son

las ciencias en sus diferentes expresiones teóricas y metodológicas, pareceun disparate. Por ejemplo, en los sistemas institucionales de evaluación dela práctica científica, la forma colectiva de producirla no siempre cuentacon espacios para ser valorada. En todo caso, los lugares de fomento parael trabajo en equipos multi o interdisciplinarios terminan por evaluarsingularmente a cada individuo con nombre y apellidos. Si la lectura delos resultados por pares que hablan el mismo lenguaje puede llevar, enocasiones, a descalificaciones subjetivas y a la suspensión o no de estímuloslaborales, qué resultará de la incomunicación entre los científicos y losmillares de analfabetos funcionales que conforman en nuestro país lainmensa mayoría (la proporción de lectura de un mexicano es de un libropor año, según encuesta de Conaculta de 2010). Y esto a pesar de que noes lo mismo un libro de especialidad matemática o química que un relatohistoriográfico dirigido supuestamente a un amplio sector del público,como pueden ser las biografías de grandes personalidades. Incluso así, los

Centro de Investigaciones Interdisciplinarias en Ciencias y Humanidades, Universidad na-cional Autónoma de México. / [email protected]


historiadores, como otros científicos, terminan por convertirse en cilindre-ros que en las esquinas tratan de vender sus notas musicales a unostranseúntes o pasajeros inmersos en sus propios reproductores de músicacomo en un océano “harto y repleto de basura y botellas con mensajes”,tal cual describe el poema de Pacheco.

2.Uno de los retos de los productores científicos sigue siendo qué y cómocomunicar ciencia (J. Secord, “Knowledge in transit”, 2005). Esto se puedeobservar particularmente desde la edad moderna donde, en cada campoespecializado, se han hecho ejercicios para promover la circulación delconocimiento a través de diferentes medios escritos e impresos como ellibro acompañado por grabados, luego difundido, a partir del siglo pasa-do, por medio de radio, cine, televisión o Internet. En el caso particular dela historia, esta inquietud se ha materializado en la creación y organizaciónde archivos, bibliotecas o museos. Es decir, instancias en donde tradicio-nalmente se han conservado, organizado y difundido los conocimientosdel pasado. De ahí que para un historiador no deberían existir términoscomo “archivos muertos”, ni “colecciones de libros raros” o “almacenes deobjetos”. Sin embargo, ha sucedido con frecuencia que estos reservorios ala postre se convierten en guarida de ratones tal y como exponía LuigiPirandello. El personaje que da nombre a la obra El difunto Matías Pascal,es un tipo que trabaja en un pueblo siciliano como responsable de unabiblioteca. Dice el propio Matías:

Por espacio de dos años, poco más o menos, fui no sé si más cazador de ratasque guardián de los libros en la biblioteca que cierto monseñor Boccamazza,en 1803, tuvo a bien dejarle en herencia, al morir, a nuestro Municipio. Indu-dablemente, no debía el tal monseñor estar muy al tanto de la índole yaptitudes de sus paisanos, o abrigaba la esperanza de que con el tiempo y lacomodidad inflamaría con su legado el amor al estudio en sus favorecidos.

Aquí conviene traer a colación una anécdota que me sucedió durante mitrabajo en el Archivo General de la Villa de Madrid ubicado en el edificiodel Conde Duque de la capital española. Resultó que una mañana inver-nal, al ir a revisar documentos, me encontré con que estaba cerrado elArchivo debido a que el agua producida por una pertinaz lluvia se habíafiltrado hasta la bóveda mojando numerosos expedientes. A mi reacciónde asombro siguió el de enfado, pues el guardia solamente sabía decir queno se abriría el lugar hasta nuevo aviso. Únicamente una de las archivistasme recomendó escribir una carta a la responsable general de los archivossolicitando una solución al accidente. Ante la urgencia de seguir investi-gando y evitar más pérdida de tiempo me decidí escribir una carta donde,además de solicitar la pronta apertura del Archivo, comentaba y subrayaba


el valor de un reservorio como el de la Villa de Madrid, ya que noconsiderarlo así era como no prevenir la enfermedad de Alzheimer: lapérdida de una memoria madrileña de más de cinco siglos. Por fortunamía el Archivo no tardó en volver a abrir sus puertas. Pero vale la penadestacar un detalle más porque, desacostumbrado a una respuesta porparte de la autoridad, me llevé una grata sorpresa cuando vi la carta de ladirectora respondiendo a mi misiva, lo que me dio cierta esperanza de quelas dendritas no iban a seguir deteriorándose. Por el contrario, muestra deello es que en la actualidad el Archivo de la Villa de Madrid cuenta con unespacio renovado —me imagino que a prueba de lluvias— que incluyepisos de madera, iluminación adecuada y un mobiliario ergonométrico,no las incómodas sillas y mesas que tenía cuando estuve trabajando ahí.En la actualidad, no siempre se valora la conservación y uso de la

memoria histórica. La realidad de nuestros días, para algunos posmoder-na, se ha convertido en un carpe diem absoluto: importa más el hoy que elayer o el avenir. De ahí que se pierdan fondos archivísticos por falta depresupuesto para su conservación. En términos braudelianos, podríamosdecir que a nuestra sociedad actual le interesa más la historia inmediata, adiferencia de las pasadas generaciones que respetaban los relatos de largaduración. En pocas palabras, hoy reina definitivamente Mercurio. Estaacelerada divinidad, recibió de Zeus la tarea de ser su heraldo al momentode entregarle una vara como salvoconducto para ir por todas partes y unassandalias aladas con las que podía desplazarse a la velocidad del viento.Aun así, el ágil dios parece que ha perdido sus alas y ha caído como Ícarofrente a la fogosa e infinita producción de mensajes masivos a través demiles de canales y medios. Ninguneados, los dioses no han estado exentosde los efectos de crisis: desde posmodernas a ecológicas, pasando por lasinfaltables económicas. De hecho, en Grecia la velocidad de Mercurio pocopudo hacer para evitar que setenta y ocho objetos fueran robados delantiguo Museo de Olimpia por dos hombres encapuchados en 2012. ¿Qué hacer frente a tanta basura y botellas con mensajes regados?

¿Cómo hacer circular de manera más efectiva los conocimientos científicosque, como en nuestro caso, se dirigen a la producción historiográfica paraque no queden como mensajes embotellados y sin lectores?

3.Para responder a estas preguntas podemos, una vez más, recordar otromito griego. Esta vez se trata de Janus, al cual tradicionalmente se le harepresentado con una cabeza y dos rostros, porque mira tanto el pasadocomo el avenir. Para los propósitos de este texto quisiera destacar lariqueza que el mito de Janus nos regala a la academia con esa doble mirada:objetiva y subjetiva, interna y externa, retrospectiva y prospectiva, memo-rística e “identitaria”.

SÁNCHEZ MENCHERO / PENSAR CON LA HISTORIA / 417

Para entender mejor la función de Janus o de cualquier historiadorprofesional quizás debamos echar mano de la obra El flautista de RemediosVaro. Con una sencilla narrativa, en tres partes el cuadro nos presenta enprimer plano a un delgado flautista acompañado de piedras, luego apare-ce una torre y una montaña, más a lo lejos un cielo nublado. Lo interesantede la obra de Varo es que el flautista ya no representa aquel músico delcuento documentado por los hermanos Grimm que abatía, como MatíasPascal, a las ratas. Por el contrario, el óleo lo muestra construyendo unatorre gracias a las notas musicales producidas por su instrumento quecoloca mágicamente, una a una, las piedras sobre una estructura. De cierta forma, El flautista materializa el valor de la práctica historio-

gráfica. A través de compases y armonías se ordena lo que está dispersopor el olvido y el paso del tiempo para, en cambio, edificar una memoriay una identidad individual y colectiva. Razón tiene Maurice Hallbwachsal concebir que la memoria individual sólo funciona en sociedad: “hemosreconocido hasta qué punto el individuo está, en este aspecto, como enmuchos otros, en situaciones de dependencia con la sociedad [por ello] esnatural que consideremos el mismo grupo como capaz de recordar, y queatribuyamos una memoria a la familia, por ejemplo, del mismo modo quea cualquier otro conjunto colectivo” (M. Halbwachs, Los marcos sociales dela memoria, 2004). Estas ligas del pasado son las que precisamente el historiador se encarga

de armonizar en una memoria colectiva que otorga sentido a la existenciay devenir de toda agrupación, llámese etnia, nación, religión, generacióno género. Saber dónde estamos parados para saber, si no exactamente adónde se ha de llegar, sí al menos de cuál puerto se parte. De lo contrario,la amnesia nos convierte en presa fácil de controles ejercidos por poderespolíticos, económicos o mediáticos. Para enfrentar la desmemoria, el historiador cuenta con la formación

profesional para saber indagar en archivos o bibliotecas, lo mismo que enfototecas, mapotecas, fonotecas o filmotecas. Así, busca datos para criticar-los y compararlos, ordenarlos y plasmarlos por medio de discursos lógicos.Tarea historiográfica que debe hacerse, según John H. Arnold, bajo tresrazones: por placer, porque nos ayuda a estar más conscientes, y parapensar de forma distinta sobre nosotros mismos. Ciertamente, “pensar conla historia supone la utilización de elementos del pasado en una construc-ción cultural del presente y del futuro” (Carl E. Schorske, Pensar con lahistoria, 2001), lo que ya es un paso adelante para conservar la memoriacolectiva e impulsar la identidad. Cabe señalar, por último, que para llegara un colectivo más amplio, el historiador y todos los científicos requerimosde mayores y mejores estrategias de divulgación que entreguen mensajesno encriptados (embotellados) a un mayor número de individuos.


DID DARWIN WRITE THE ORIGIN BACKWARDS?AN INTERVIEW WITH ELLIOTT

SOBER ON HIS BOOK

As it is commonly recognized in various academic milieus, professor ElliottSobers work, both in philosophy of biology and general philosophy ofscience, represents a highly enlightening contribution to many of the mostsalient issues arisen in the intersection between philosophy and contem-porary evolutionary biology. In books like Reconstructing the Past: Parsi-mony, Evolution and Inference (1988), Philosophy of Biology (1999), UntoOthers. The Evolution and Psychology of Unselfish Behavior (1998) or Evidenceand Evolution (2008), to name just a few titles, professor Sober’s researchhas addressed an ample variety of topics ranging from the application ofprobabilistic thinking to scientific reasoning in current mathematical biol-ogy to the discussion of the concept of group selection and its role in ourunderstanding of the evolution of genetic altruism. Most recently, in hisbook Did Darwin Write the Origin Backwards? (2011), Sober has thoroughlyconsidered some of the debates concerning the implications of the Dar-winian evolutionary theory for philosophy of science, philosophy of re-ligion or philosophy of probability, among other arenas. This interviewwith professor Elliott Sober focuses on a sample of the many questionsanalyzed in his book.

I would like to start this interview by commenting on some of the claims sustainedin the first chapter of your book Did Darwin write the Origin Backwards?(2011). The chapter consists of one very in-depth discussion on the relationships,both causal and evidential, between what you take to be the two most fundamentalelements of Darwins evolutionary theory: the concept of natural selection (NS) andthe hypotheses of common ancestry (CA). In light of such analysis, why do youargue that Darwins theory is not adequately described by characterizing it as atheory of “evolution by means of natural selection”? What is the role of CA withinDarwins evolutionary doctrine?

Interview conducted by Íñigo Ongay de Felipe via e-mail. / Fundación Gustavo Bueno,Oviedo, España. / [email protected]


The phrase “evolution by natural selection” does not say anything aboutDarwin’s thesis that all organisms alive today traces back to one or a few“original progenitors.” This idea of common ancestry is a very importantpart of his theory. In fact, I think it was evidentially more fundamentalthan his idea that natural selection was “the main but not the exclusivecause” of life’s diversity. Darwin develops his evidence for commonancestry by setting aside adaptive traits. Then, with the hypothesis ofcommon ancestry in place, he develops detailed accounts of how naturalselection changed lineages, leading descendants to depart from the char-acteristics of their ancestors. The idea of common ancestry was the plat-form on which Darwin erected his theory of natural selection.

In what sense is (or is not) the Origin of Species written backwards?

Darwin thought that natural selection causes the history of life to conformto a branching pattern. It is natural selection that leads some lineages topersist, sometimes giving rise to multiple descendant lineages, while otherlineages go extinct. So, in terms of causality, I think Darwin was right togive natural selection top billing in how he presents ideas in The Origin ofSpecies. But in terms of evidence, the situation is reversed. The evidentialordering is common ancestry first, then natural selection. Maybe Darwinwanted to put what he regarded as causally fundamental first in his book.

The second chapter of your book addresses the topic of the units of selection whichhas been the focus of much controversy in the fields of biology and philosophy ofbiology alike since the 1960s. What was Darwins position in this respect? Whatis the current state of affairs regarding this problem?

Many commentators have described Darwin as being opposed to the ideaof group selection. I think this is a mistake. Darwin believed that groupselection was an important cause of some evolutionary events. He didn’tthink that all traits are group adaptations, however. The most famousexample of Darwin’s appealing to group selection concerns his discussionon human morality. But he also invokes group selection to explain whythere are sterile workers in the social insects, and why some bees andwasps have barbed stingers.The idea of group selection is still controversial in evolutionary biology.

It was criticized in the 1960s and many biologists are still thinking aboutthe question in those terms. They think that group selection isn’t justfactually mistaken; they think it is conceptually confused, a failure to seethe logic of what natural selection involves. But there are many otherbiologists who see things differently. They think that the idea of group


selection is not a confusion and that many interesting adaptations haveevolved because there was group selection. So the field remains divided.

Another hugely discussed issue in this connection is the problem of sex ratio. Thethird chapter of Did Darwin... is devoted to this one especially intriguing matter.How are sex ratio and the problem of the units of selection mutually connected?How does evidence about observed sex ratios bear respectively on the doctrine ofspecial creation and on evolutionary biology?

George Williams, in his 1966 book Adaptation and Natural Selection (1966),argues that sex ratio is a test case for the idea of group selection. Williamsreasoned that if sex ratio evolves by individual selection, then sex ratios indifferent species should be even. But if group selection influences theevolution of sex ratio, then we should observe species that have unevensex ratios. Williams then asserts that the sex ratios we observe in natureare all pretty much even. He takes this to be strong empirical evidenceagainst group selection.Williams evidently did not know that there are many species in nature

that have female-biased sex ratios. So one might expect that this empiricalcorrection to Williams’ picture would have led biologists in the 1960s toconclude that group selection is an important cause of sex ratio evolution.This is not what happened. In 1967, William Hamilton published a paperthat explained how natural selection can cause uneven sex ratios to evolve.Most biologists who read the paper thought that Hamilton was talkingabout individual selection, not group selection. Only later did it becomeclear that Hamilton’s theory actually involves group selection. I should mention that my chapter on sex ratio begins with eighteenth

century explanations of sex ratio that invoked intelligent design. Darwinknew about these ideas even before he invented his theory of evolution,and they influenced how he thought about sex ratio in his book The Descentof Man. In the first edition of that book, Darwin advances a theory abouthow natural selection affects sex ratio evolution, yet in the second editionDarwin withdraws his suggestion without explaining why he thinks it isinadequate. In my book I speculate about why Darwin changed his mindon this interesting topic.

What were the reasons for such change of mind?

Darwin’s theory in the first edition is that the mating pattern in a popula-tion causes sex ratio to evolve; if there is monogamy, natural selection willfavor the evolution of an even (1:1) sex ratio, whereas if there is polygyny(mating groups with a single male and multiple females), then naturalselection will favor a female-biased sex ratio. One reason Darwin may have

AN INTERVIEW WITH E. SOBER / 421

come to doubt his theory is that he believed that human beings and theirancestors had even sex ratios long before monogamy made its appearance.

I want to reflect on the two different types of naturalism that your book distin-guishes in relation to evolutionary theory and other scientific theories. Youmaintain that while evolutionary theory abides by a refined form of methodologicalnaturalism in that it does not make claims about the existence of a supernaturaldeity, it is neutral with regard to metaphysical naturalism and so does not denythat such deity exits. In this, you, and other philosophers or biologists such as M.Ruse o F. J. Ayala, seem to disagree both with evolutionist like R. Dawkins or D.Dennet and special creationist, who have tried to show how evolution and theimage of a provident intervening God cannot be thought of as correct at the sametime. In fact, you further defend that, if adequately defined, the claim that there isa provident God (and not merely a deistic type of divinity) who intervenes in theevolutionary process is not ruled out by evolutionary theory, at least so long asthe data is incapable of excluding hidden variables. In this regard, we could perhapssafely conclude that there might be room in our understanding of evolution for anintervening God provided that the theory is not causally complete. What is more,it might not even be accurate to assume that scientific theories do not, in principle,postulate the existence of supernatural entities (for many of the branches of scienceentail the existence of numbers) or that all claims about supernatural entities areuntestable (for some clearly aren’t) or even that invoking the existence of aprovident God has always prevented scientist from conducting good scientificresearch (many historical instances are testimony to the contrary). My questionin this context is why should scientists act in accordance to methodologicalnaturalism and leave their theology or atheology aside when doing science?

My answer is modest and practical. Science has done a remarkable job ofhelping us to explain and predict what goes on in nature without bringingin the alleged existence of supernatural deities. It is very hard to see howabandoning that tradition would improve science, and it is easy to see howabandoning methodological naturalism could weaken or destroy science.So my suggestion is: let’s not tinker with a machine that is working well.The saying in English is “if it ain’t broke, don’t fix it!”

What is your opinion, along the same vein, about some recent attempts by F. J.Ayala (2007) to accommodate the core beliefs of theism and evolutionary biology?

I remember Francisco Ayala arguing that Darwin’s theory is good newsfor religion because the theory solves the problem of evil. Darwin showedthat there is a process at work in the living world (natural selection) thatcauses lots of suffering and death. This means, according to Ayala’sinterpretation, that this quantity of suffering and death is not God’s fault.


To me that doesn’t solve the problem of evil, since the question remainsof why God would permit natural selection to be the process at work thatcauses organismic diversity.

To what extent does the prevalence of probabilistic thinking in evolutionary biologyrepresent a challenge to the conventional hypothetico-deductive view on scientifictheories, promoted by philosophers like Popper, among others?

The hypothetico-deductive model of science says that predictions can bededuced from theories (perhaps only when needed, “auxiliary assump-tions” are added to the theories). However, for many scientific theories,there is no such deductive relation. Rather, theories (plus auxiliary as-sumptions) confer probabilities on this or that observation. This has at leasttwo important consequences for philosophy of science. First, falsifiabilitycannot be the correct demarcation criterion that separates science fromnon-science. Second, it means that testing in science must be contrastive.One shouldn’t ask whether an observation is evidence for or against agiven theory, taken by itself. Rather, the more appropriate question is toask whether an observation favors one theory over another.

More generally, what are, in your opinion, the most salient problems given riseby contemporary biological thought for (1) philosophy of science as well as (2) forother philosophical disciplines?

These are two very big questions! I’ll describe one example for each. On(1), I think that evolutionary theory provides interesting ideas concerningthe interpretation of probability. Philosophers of probability have de-scribed a number of objective and subjective interpretations of probability.It is interesting to see what these interpretations say about the probabilityideas that biologists use when they theorize about natural selection andrandom genetic drift. On (2), a number of philosophers have argued thatevolutionary theory throws doubt on moral realism. Moral realism is theview that some statements about right and wrong are true, and that theyare true independently of what makes them to be believed if we deliber-ated about them in a certain way. These arguments connecting evolution-ary theory to moral realism need to be looked at carefully.

AN INTERVIEW WITH E. SOBER / 423

REFERENCES

Ayala, F. J. (2007), Darwin’s Gift to Science and Religion. Washington DC: JosephHenry Press.

Sober, E. (1988), Reconstructing the Past: Parsimony, Evolution and Inference. Cam-bridge Massachusetts: MIT Press.

— (1999), Philosophy of Biology. Boulder and Oxford: Westview Press.— (2008), Evidence and Evolution. The Logic Behind the Science. Cambridge-New

York: Cambridge University Press.— (2011), Did Darwin Write the Origin Backwards. Philosophical Essays on Darwin’s

Theory. New York: Prometheus Books.Sober, E. and Wilson, D. S. (1998), Unto Others: The Evolution and Psychology of

Unselfish Behavior. Cambridge Massachusetts, Harvard University Press.Williams, G. (1966), Adaptation and Natural Selection. Princeton, NJ: Princeton

University Press.


LA RELIGIÓN COMO HECHIZO;EL HECHIZO COMO FENÓMENO

JONATHAN ECHEVERRI ÁLVAREZ

Daniel C. Dennett, Romper el hechizo. La religión como fenómeno natural.Traduc-ción castellana de Felipe De Brigard. Madrid: Katz Editores, 2007, 509 pp.

Es fácil que nos perdamos en las minucias de las discusiones académicas abstrac-tas. Pero nunca debemos olvidar que la significación de la vida humana queda dis-minuida por estas falsas argumentaciones (...) Pasamos una sola vez por estemundo. Pocas tragedias pueden ser más vastas que la tragedia de la vida; pocas in-justicias, más profundas que la de negar una oportunidad de competir, o inclusode esperar, mediante la imposición de un límite externo, que se intenta hacer pa-sar por interno. Stephen Jay Gould, La falsa medida del hombre.

Words? Children are made of the words they hear. It matters what we tell them.They can be hurt by words. They may go on to hurt themselves still further, andin turn become the kind of people that hurt others. But they can be given life bywords as well. “I have set before you life and death, blessing and cursing—these are the words ofDeuteronomy—therefore choose life, that both thou and thy seed may live.” Ithink there should be no limit to our duty to help children to choose life.

Nicholas Humphrey, What shall we tell the children?

¿La imposición de un límite externo que se hace pasar por interno? ¿A quéhace alusión Gould en uno de sus trabajos monográficos memorables? ¿Alposible daño generado por las palabras, de acuerdo con Humphrey, o aluso de la ciencia para el estudio de fenómenos al parecer intocables comola religión o la moral? El lector juicioso de su obra no desconoce loscontinuos señalamientos del autor al uso de la ciencia con propósitospolíticos cuestionables. Este inadecuado uso es evidente en el detrimentode tradiciones culturales —la religión es tal vez la más relevante— y laprescripción de normas al parecer morales pero perniciosas. Discusión queha permitido fundar el siguiente consenso: la ciencia se ocupa de hechosempíricos susceptibles de ser conocidos y transformados por el desarrollo

Departamento de Psicología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. [email protected]


de tecnología; por su parte la religión, la filosofía y las ciencias sociales yhumanas están enfocadas en la comprensión de la experiencia humana, yen ofrecer una respuesta satisfactoria al significado de la vida y las consi-deraciones éticas asociadas a ésta.No obstante, estas disciplinas y creencias no aseguran una respuesta

satisfactoria, definitiva e incuestionable. La ciencia puede inmiscuirse eneste diálogo antes ajeno. La primera impresión generada por el títuloRomper el hechizo: la religión como fenómeno natural consiste en el posible retoasumido del autor para argumentar a favor de esta tesis: La religión es unhechizo, fenómeno que al concebirse natural puede ser estudiado cientí-ficamente, y por lo tanto, romperse. Sin embargo, los primeros capítulosdel libro permiten deducir que la religión no es el hechizo a romper. Elhechizo está unido a dos predisposiciones: primero, la religión no consti-tuye en ningún sentido un fenómeno que pueda ser abordado científica-mente, y segundo, una explicación científica no hace justicia a la moralidady el significado de la vida que al parecer le pertenecen a la creenciareligiosa. Dennett se propone contender esta oposición que no permitereflexiones promisorias sobre el lugar de la religión en la naturalezahumana.Nuestro autor define la religión como un sistema social en el cual la

creencia en un ser sobrenatural es determinante en lo que debe hacerse enla vida cotidiana. Es necesario conocer las características y funciones deuna conducta religiosa, y saber cómo han evolucionado en la especiehumana semejantes manifestaciones. Indica que uno de los descubrimien-tos más relevantes de la psicología moderna consiste en exponer “cuánfácilmente se puede ser ignorante en lo que respecta a nuestra propiaignorancia” (2007, p. 53). Este argumento sirve para señalar la importanciade someter a la religión a un examen cuidadoso, y develar en consecuenciala ignorancia relativa al fenómeno. Presenta al creyente la posibilidad deser irresponsable por “arrogancia, por su irracional certeza de tener todaslas respuestas” (2007, p. 75), pues debe aceptar la responsabilidad intelec-tual de la demostración. El hechizo no es privativo de la creencia religiosa,también es frecuente en el proteccionismo de algunas disciplinas acadé-micas. El libro se compone de nueve capítulos organizados en tres partes y

cuatro apéndices. La primera y tercera parte —Abriendo la caja de Pandoray La religión hoy— se ocupan del hechizo descrito, y la segunda parte —Laevolución de la religión— constituye un compendio de prototeorías acercade la religión que es necesario poner a prueba y ampliar; define una rutade investigación para él promisoria, una posible historia evolutiva de lacreencia religiosa en la especie humana. Por otro lado, los apéndices seocupan en profundizar aspectos polémicos de algunas ideas presentadasen el texto. No es de extrañar que pueda identificarse una constancia


teórica del autor en esta publicación. La posición intencional y la evolucióndel lenguaje son elementos determinantes en el origen de la religión,inicialmente como “religión popular” y luego en todas las variedadesposibles de “religiones organizadas”.No hay que olvidar la definición de religión propuesta. El énfasis en la

creencia en un “ser sobrenatural” y sus implicaciones en la vida cotidianadel creyente es un efecto directo de la intencionalidad, y en consecuencia,del lenguaje. De ahí que se enuncie una constancia teórica: en el autor lateoría de los sistemas intencionales —explicación de la posición, actitud operspectiva intencional— es un aspecto transversal en toda su obra; per-mite ofrecer incluso aproximaciones teóricas a fenómenos igualmentecomplejos como la conciencia, la libertad y el humor. Adoptar la posiciónintencional implica tratar cualquier objeto en el mundo como “agentes concreencias limitadas acerca del mundo, deseos específicos, y suficiente senti-do común como para hacer lo que resulta racional dadas esas creencias yesos deseos” (Dennett, 2007, p. 141). Esta concepción es una versióncompleja y reciente de la intencionalidad en la historia de la vida, y tieneuna relación directa con el lenguaje; sin éste, las nociones de “agente”,“creencia”, “deseo” y “racionalidad”, representadas en una mente, noserían posibles. La intencionalidad no es una característica cognitiva, ni es exclusiva de

la especie humana. Es un concepto filosófico medieval que alude al “tenerque ver con”. Es decir, “una cosa muestra su intencionalidad si su aptitudtiene que ver con alguna otra cosa. (...) Una cerradura y una llave muestranla forma más basta de intencionalidad” (Dennett 2000, p. 50). No esnecesario tener una representación acerca de alguna cosa para exhibirintencionalidad. Sin embargo, adoptar una actitud intencional implicavalerse de las posibilidades cognitivas ofrecidas por el lenguaje con el finde tratar cualquier cosa en la naturaleza como si fuese un agente con“creencias” y “deseos”. Asimismo, se puede tener una creencia acerca dealgo, una creencia de una creencia, o una creencia acerca de una creenciade una creencia, y así sucesivamente (intencionalidad de primer, segundoy tercer orden...).Las pruebas empíricas registran datos a favor de una intencionalidad

de primer orden, y alguna evidencia controversial con relación a la inten-cionalidad de segundo orden, en primates no humanos, específicamenteen los chimpancés. Pero ahí se detiene el universo de posibilidades cogni-tivas. En la especie humana los demás órdenes de intencionalidad generandiferencias lingüísticas y culturales abismales en las relaciones interperso-nales. La actitud intencional permite explorar estos órdenes y aun ponerincluso “creencias” o “deseos” en acontecimientos físicos que no obedecena las acciones de un potencial agente. De lo anterior se deduce que lacreencia religiosa es consecuencia de una actitud intencional desbocada;

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presume la existencia de agentes sobrenaturales con “creencias” y “de-seos” que guían hechos aparentemente inexplicables e improbables. Enprincipio es un recurso explicativo:

podemos conjeturar el modo en que las religiones emergieron sin ningúndiseño deliberado ni consciente; sencillamente, como emergió el lenguaje: através de un proceso interdependiente de evolución biológica y cultural. En laraíz de la creencia humana en los dioses yace un instinto muy fácil de activar:la disposición a atribuirle agencia —creencias, deseos y otros estados menta-les— a cualquier cosa complicada que se mueva (Dennett 2007, p. 146).

Y un recurso cultural en la toma de decisiones:

Los estudiosos de estos asuntos han descubierto una profusión, cómicamentevariopinta, de antiguas estrategias para delegar decisiones importantes enfactores externos incontrolables. (...) Jaynes señala (ibíd.: 240) que la idea mismade aleatoriedad o azar tiene un origen bastante reciente: hace algún tiempoatrás, no había ningún modo siquiera de sospechar que algún evento eracompletamente aleatorio; se presumía que todo significaba algo, si tan solopudiéramos saber qué. (...) En ausencia de dicha sofisticación, era importantecreer que alguien, en algún lugar, y que sabe qué es lo correcto, me lo está diciendo. Aligual que la pluma mágica de Dumbo, algunas muletas para el alma sólofuncionan si uno cree que funcionan (Dennett 2007, p. 167) (La cursiva es delautor).

El azar suele asimilarse como un concepto académico que pertenece a lafísica teórica. Pero el uso habitual de la posición intencional, que permiteilusiones de autocontrol y delegación de responsabilidad en agentes so-brenaturales, desconoce la incidencia de éste en nuestras deliberacionescotidianas. La explicación, y la aparente posibilidad de elecciones perfec-tamente controladas, que se anuda a la intencionalidad y el lenguaje, sondos condimentos indispensables para el surgimiento de la “religión popu-lar”. Por su parte, la “religión organizada” se vale de requisitos adicionales—que el autor describe en la segunda parte del libro— como la “evoluciónde la protección” o liderazgo religioso recalcitrante, la “invención delespíritu de equipo” y la “creencia en la creencia”. El amplio espectro deposibilidades descriptivas, explicativas y representacionales del lenguajetraza el camino de una evolución cultural acumulativa, generando varia-ciones y diseños novedosos en las religiones. En palabras de Dennett(2007):

una vez que evolucionó el lenguaje no fuimos ya, simplemente, curiosos, sinoque nos volvimos inquisitivos: empezamos a hacer preguntas de verdad, en vozalta y en lenguaje articulado. Las preguntas se convirtieron en elementosubicuos de nuestros mundos perceptuales y empezaron a provocar reacciones,


que a su vez provocaron más y más preguntas, y así, sucesivamente, aumen-taron de modo progresivo hasta acumular una buena cantidad de saber popu-lar que pudo empezar a transmitirse de manera oral y, eventualmente, deforma escrita. Al menos en un punto, las explicaciones bíblicas y darwinianascoinciden respecto de cómo fue que nosotros llegamos hasta aquí: en el princi-pio era la Palabra (p. 420).

El lenguaje es una autopista informativa que suscita diseños culturales noprevistos, planeados, beneficiosos, neutrales o perjudiciales; “una vez quela evolución genética ha establecido la superautopista informativa entrelos padres y los hijos, está lista para ser usada —o abusada— por cualquieragente, con sus propios intereses, o por cualquier meme que sencillamentetenga las características que se benefician de las predisposiciones incorporadas enla autopista” (Dennett 2007, p. 164) (La cursiva es del autor). El meme es elítem de replicación cultural usado por el lenguaje, y el gen es el ítem dereplicación biológica sobre el cual opera la selección natural descrita porDarwin. La cognición humana es receptor directo de estas dos formas deherencia y transmisión: la evolución orgánica y la evolución cultural.Ambas son interdependientes, pero en ocasiones funcionan con interesesde replicación contrapuestos. Es decir, es evidente que existen memes enla cultura que sobreviven con ingenio pero que pueden ser claramentenocivos para la transmisión genética.Estas apreciaciones de la evolución cultural no coinciden con otras

propuestas teóricas que excluyen el trabajo de la selección natural; losopositores no conciben la idea de que el mismo mecanismo biológicofuncione para las dos variantes evolutivas. En cambio, de acuerdo conDennett, la selección natural es el mismo algoritmo para los dos órdenesde evolución, a pesar de que las unidades de replicación son distintas. Eldebate es desarrollado con cuidado en el Apéndice A: Los nuevos replicadores.La importancia de este enfoque reside, según el autor, en que es permisi-ble, en una discusión racional, modificar artefactos culturales perjudicialespara la especie; a diferencia de otras perspectivas de la cultura que apre-cian cualquier acontecimiento dentro de la misma con indiferencia, dele-gando el supuesto derecho de respetabilidad. Este es precisamente elhechizo a romper, no la creencia religiosa, sino el proteccionismo acadé-mico a la religión en función de resguardar un supuesto significadoesencial de la vida, y una dirección moral que no se puede abandonar.El autor finaliza con recomendaciones relativas a campos de investiga-

ción que se deben explorar, y además señala que:

Los científicos tienen mucho que aprender de los historiadores y de los antro-pólogos culturales. (...) Recomiendo entonces que se comporten modestamen-te, que hagan muchas preguntas y que ignoren las desatenciones, muchas


veces groseras y condescendientes, que los científicos inspiran a aquellos quedetestan este enfoque (2007, p. 309).

Desatenciones “groseras” y “condescendientes” que han alimentado eldesagrado y la oposición de las denominadas ciencias sociales y humanas.¿Cuál sería el propósito y resultado final de esta inusual colaboraciónacadémica? ¿Abandonar toda forma de religión concebible y abogar poruna ética secular? La respuesta se encuentra en la famosa pregunta plan-teada por Nicholas Humphrey en el título de un polémico ensayo “Whatshall we tell the children?” (1998), publicado en Social Research. El autorplantea una incómoda pregunta con una respuesta parcial:

To argue, in short, in favour of censorship, against freedom of expression, andto do so moreover in an area of life that has traditionally been regarded assacrosanct. I am talking about moral and religious education. And especiallythe education a child receives at home, where parents are allowed—evenexpected—to determine for their children what counts as truth and falsehood,right and wrong (p. 778).

La censura a la educación moral y religiosa no es el camino de colaboraciónmás amable. La “recomendación política central” de Dennett, un poco másaccesible y cordial, consiste en que “eduquemos a los habitantes delmundo, de modo que puedan tomar decisiones verdaderamente informa-das acerca de sus vidas” (2007, p. 390). ¿Qué les diremos a los niños?

Les enseñaremos... las religiones del mundo, de un manera objetiva, históricay biológicamente informada, de la misma manera en que les enseñamosgeografía, historia y aritmética. Introduzcamos más educación acerca de lareligión en nuestras escuelas, no menos. Debemos enseñar a nuestros niñoscredos y costumbres, prohibiciones y rituales, textos y música, y cuandocubramos la historia de la religión debemos incluir tanto lo positivo (...) comolo negativo (...) Ninguna religión debe ser favorecida, y ninguna debe serignorada (2007, p. 377).

De igual forma, reconocer el ejemplo de creyentes religiosos que

se han percatado de uno de los mejores secretos de la vida: dejar de preocu-parse. Puede acercarse a las complejidades del mundo, tanto a sus glorias comoa sus horrores, con una actitud de humilde curiosidad, y reconocer que, noimporta cuán profundo lo haya visto —si acaso, apenas rasguñando la super-ficie— encontrará entonces mundos dentro de mundos, bellezas que hastaentonces no había podido imaginar, y sus preocupaciones mundanas se redu-cirán a un tamaño adecuado, no muy importante cuando se contrastan con elgran esquema de las cosas. Mantener esa imagen atemorizante del mundo listay a la mano, mientras uno trata de lidiar con las demandas de la vida cotidiana,


no es un ejercicio sencillo, pero definitivamente vale el esfuerzo, pues si puedemantenerse centrado e interesado, encontrará que es más fácil tomar lasdecisiones más difíciles, las palabras adecuadas llegarán cuando las necesite, yserá en realidad una mejor persona (2007, p. 351).

Las “falsas argumentaciones” que menciona Gould no son privativas dela ciencia con sus desatenciones “groseras” y “condescendientes”; tambiénpertenecen a una educación moral y religiosa de la población adulta quepercibe la infancia como una lamentable propiedad extensiva y coterminal(Humphrey, 1998). “Pasamos una sola vez por este mundo. Pocas trage-dias pueden ser más vastas que la tragedia de la vida; pocas injusticias,más profundas que la de negar una oportunidad de competir, o inclusode esperar, mediante la imposición de un límite externo, que se intentahacer pasar por interno” (Gould 1998, p. 40). Es inaceptable que estas“profundas injusticias” se traduzcan en una educación deliberada y arbi-traria de la niñez; tanto de aquel proselitismo ateo, que en aras de suprimirtoda religión, desconoce “aquellos secretos de la vida” ejemplares, comode aquel fanatismo religioso que desatiende con antelación la importanciadel conocimiento científico para el desarrollo y el bienestar de las personas.Romper el hechizo (2007) es una invitación al lector a pensar en estasineludibles cuestiones.


IN MEMORIAM

SANTIAGO GENOVÉS TARAZAGA

El pasado 6 de septiembre murió el singularísimo antropólogo hispano-mexicano, Santiago Genovés Tarazaga. “Soy de aquí y soy de allá” solíaafirmar. Nacido en Orense, Galicia, el 31 de diciembre de 1923, llegó aMéxico a temprana edad, huyendo de los horrores de la Guerra CivilEspañola.Inició sus estudios profesionales en la carrera de medicina, que aban-

donaría poco después para formarse como antropólogo físico en la EscuelaNacional de Antropología e Historia. Culminaría su doctorado en la Uni-versidad de Cambridge, Inglaterra, con una investigación sobre las dife-rencias sexuales en el hueso coxal.Con una muy amplia y diversa obra, Genovés dedicó su vida al enten-

dimiento del ser humano en sus más diversas facetas, desde sus inicioscomo especie biológica, pasando por su prehistoria, hasta las más vigentesproblemáticas de la vida contemporánea, como la violencia, la ciencia, elhumanismo, el arte, la literatura y el conocimiento en general.Su participación en tres proyectos náuticos, dos de ellos con el navegan-

te noruego Thor Heyerdahl (Ra I y Ra II), cuyo objetivo fue demostrar laposibilidad de contactos entre América y Europa, y posteriormente con elproyecto Acalli (La casa en el agua), para estudiar el comportamientohumano en situaciones de aislamiento extremo, en el que cinco hombresy seis mujeres cruzaron el Atlántico en una pequeña balsa durante cientodiez días, le valieron ser considerado un investigador atípico y singular.Genovés pensó en la ciencia como una aventura intelectual donde las

emociones, la creatividad y la intuición desempeñan un papel fundamental.Solía afirmar que el conocimiento científico no era un territorio aséptico,seguro y sólo lógico. Muchas veces nos movemos a tientas intentandodescubrir un mundo fascinante que nos invita a la aventura, al viajeintelectual y a la búsqueda de lo que somos en él.El clásico libro de S. P. Snow, Las dos culturas, fue siempre una inspira-

ción para Genovés, que vio en la relación entre la ciencia y el humanismola razón de ser de la primera. Por ello, fomentó siempre el diálogo no sóloentre las diferentes ciencias, sino entre éstas y la filosofía, la literatura y lasartes en general. Más de doscientos trabajos científicos y decenas de librosa caballo entre la ciencia y la literatura lo atestiguan. Su pasión por la poesíase reflejó siempre en su obra escrita y las innumerables charlas que

impartió, deslumbrando siempre a los asistentes con una memoria prodi-giosa. Afirmaba con frecuencia que la inteligencia era la capacidad deencontrar relaciones entre las cosas, entre la ciencia y la filosofía, entre laciencia y el arte, entre la ciencia y el humanismo.Fue merecedor de innumerables premios y reconocimientos, entre los

que destacan el Premio Internacional de la Paz, La Gran Orden del Méritodel Nilo (Egipto), La Pollena de la Bravura (Italia), El Alfiler de la Ordende Malta (E.U.), El Premio de la Academia Mexicana de la InvestigaciónCientífica, y también el de la Difusión Científica, entre otros. Cuando LudusVitalis vio la luz en 1993, Santiago Genovés fue el primer autor con untrabajo titulado “Jugando-jugando”, en el que perfiló el carácter interdis-ciplinario de una publicación que hoy lleva más de dos décadas de vidadedicada al estudio de la historia y filosofía de las ciencias de la vida.Viajero incansable, Santiago Genovés partió recientemente a su último

viaje. Se afirma con frecuencia que un maestro nunca es del todo conscien-te de su influencia. Valgan estas líneas como homenaje a un gran maestroque marcó con su trabajo y reflexión la vida de muchos de sus alumnos ydiscípulos.


ludus la maquinaria mental humana

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