dieta y gremios trÓficos de los murciÉlagos … · la composición de la dieta. el objetivo de...
TRANSCRIPT
Programa de Estudios de Posgrado
DIETA Y GREMIOS TRÓFICOS DE LOS
MURCIÉLAGOS DEPREDADORES DE ARTRÓPODOS DE NORTE Y CENTRO AMÉRICA
TESIS Que para obtener el grado de
Maestro en Ciencias
Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales (Orientación Ecología de Zonas Áridas)
P r e s e n t a
CINTYA ARACELI SEGURA TRUJILLO
La Paz, Baja California Sur, Noviembre de 2014
COMITÉ TUTORIAL
Director de Tesis
Dr. Sergio Ticul Álvarez Castañeda
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
Co-tutor
Dra. Enrique Morales Bojórquez
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
Co-tutor
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
COMITÉ REVISOR DE TESIS
Dr. Sergio Ticul Álvarez Castañeda
Dr. Enrique Morales Bojórquez
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez
JURADO DE EXAMEN DE GRADO
Dr. Sergio Ticul Álvarez Castañeda
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
Dr. Enrique Morales Bojórquez
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
Suplente
Dr. Pedro Peña Garcillán
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C.
RESUMEN
El concepto de gremio trófico es útil para el avance en el conocimiento de la estructura trófica de las comunidades, las interacciones entre especies, el reconocimiento de los servicios ecosistémicos que proveen, la respuesta al cambio climático, las estrategias de conservación, etc. Para los murciélagos depredadores de artrópodos la literatura actual sugiere ocho gremios tróficos. Estos incluyen tres categorías basado en la complejidad del área de alimentación (espacio muy saturado, saturado y no saturado) y tres con base en el estrato de alimentación (aérea, de arrastre o de recolección). Ninguno de estos gremios se fundamenta en la composición de la dieta. El objetivo de este estudio consistió en determinar, con base a estudios de composición de dieta en excretas y contenido estomacal, si la clasificación de gremios clásicos era concordante con las dietas de los murciélagos, y comparar su composición trófica entre las dos regiones. Se analizaron datos de 33 artículos sobre dieta que reportan a 51 especies de murciélagos depredadores de artrópodos de Norte y Centro América. Se realizaron estadísticas descriptivas y análisis multivariados con base en variables taxonómicas, características de desplazamiento y dureza de las presas. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas principalmente en la proporción de consumo entre los murciélagos de las dos regiones. Los murciélagos de Norte América presentaron un mayor consumo de Lepidóptera y de artrópodos de vuelo lento, en cambio los de Centro América su mayor consumo fue de Coleóptera y artrópodos de vuelo rápido. Los análisis de componentes principales generaron 5 grupos de géneros de murciélagos, con base en la proporción de los diferentes taxones de artrópodos en sus dietas. Estos grupos fueron muy diferentes a los gremios clásicos mostrando muy bajo solapamiento entre los géneros de murciélago de las dos regiones continentales. Un análisis similar, basado en la capacidad de vuelo y la dureza de las presas, sugiere una nueva disposición de cuatro gremios para murciélagos en Norte y Centro América, que se basa principalmente el porcentaje de consumo de presas de vuelo lento y de cuerpo esclerotizado. En este trabajo no se advierte una clara correspondencia de la composición de la dieta con las clasificaciones de gremio de acuerdo con las categorías de Schnitzler y Kalko (2001). Las nuevas técnicas moleculares podrán permitirnos construir estos gremios, mejorando significativamente el nivel taxonómico de identificación de las presas.
Palabras clave: Gremios, microquiropteros, repartición del recurso trófico, América.
i
ABSTRACT
Trophic guilds are useful concepts in advancing our knowledge of the trophic structure of communities, the dynamics of species interactions, redundancy in ecosystem services, resilience to disturbances, response to climate change, conservation strategies, etc. For insectivorous bats, current literature suggests eight trophic-related guilds. These include three guilds based on the openness of foraging areas (uncluttered, background-cluttered, and highly cluttered space), three based on the style of feeding, namely, aerial searching, trawling, and gleaning. None of these guilds is based on the actual diets of bats. The aim of this study was to determine, based on studies of diet composition in feces and stomach contents, if the classification of classical guild structure was concordant with the actual diets of bats, and to compare guild structure in North and Central America. I analyzed 33 reports of diet composition representing 51 species of arthropod-feeding bats inhabiting North and Central America. I did performed descriptive statistics and multivariate analysis based on variables about taxonomic, vagility characteristics and hardness of the prey. Statistically significant mainly the ratio of consumption between the two regions bats differences. Bats of America reported higher consumption of Lepidoptera and weak flying arthropods, however the Central American consumption was mostly Coleoptera and strong flying arthropods. Principle component analyses generated 5 groups of genera based on the proportion of various arthropod taxa (mainly Orders) in their diets. These groups were very different from classical guilds and showed almost no overlap among bat genera between the two continental regions. A similar analysis based on prey flying ability and hardness of their exoskeletons suggested four guilds that were more consistent with classical guild concepts, had higher rates of unambiguous guild assignment, and also showed major continental differences. This results suggest a new arrangement of four guilds for arthropod feeding bats in North and Central America that are based primarily on two features of their prey, because a clear correspondence of the composition of the diet guild rankings according to categories and Kalko Schnitzler (2001) are not warned. New molecular techniques should allow us to build on this arrangement by significantly improving the taxonomic level of prey identification.
Key words: Guilds, microquiróptera, trophic, resource partition, America.
ii
DEDICATORIA
A mis seres queridos.
iii
AGRADECIMIENTOS
Al Centro de Investigaciones Bilógicas del Noroeste S.C como institución receptora de los
estudios de posgrado.
A mi director de tesis el Dr. Sergio Ticul Álvarez Castañeda por su invaluable apoyo y guía
a lo largo de los estudios de maestría, por impulsarme a desarrollar la presente tesis y por
darme la oportunidad de conocer a la mastozoología desde una perspectiva académica y
competitiva, así como a mis co-tutores la Dra. María Luisa Jiménez Jiménez y el Dr.
Enrique Morales Bojórquez por el asesoramiento y recomendaciones para el desarrollo de
la presente tesis.
Al CONACyT por brindar la beca de estudios de posgrado con número 488818/278410.
Al siguiente personal de Centro de Investigaciones Bilógicas del Noroeste S.C:
principalmente a la técnico responsable del laboratorio de Mastozoología Mayra de la Paz
Cuevas por el acceso y asesoramiento y a la técnico Carmen Izmene Gutiérrez Rojas por
las facilidades prestadas. Al técnico Griselda Francisca Gallegos Simental por el
entrenamiento y apoyo en el laboratorio de Biología Molecular a lo largo de los estudios
de maestría. Así mismo al personal del área de Maquinados: Guillermo García Cortes,
Jorge Cobos Anaya, Alfonso Álvarez Casillas y Carlos Soto Carrasco por la elaboración
de redes para murciélagos. Finalmente a la M. en C Diana Leticia Dorantes Salas, por el
apoyo en la adquisición de habilidades en el idioma inglés.
iv
CONTENIDO
RESUMEN ................................................................................................. i
ABSTRACT ............................................................................................... ii
DEDICATORIA .......................................................................................... ii i
AGRADECIMIENTOS ................................................................................ iv
CONTENIDO .............................................................................................. v
LISTA DE FIGURAS .................................................................................. vi
LISTA DE TABLAS .................................................................................. vii
1. INTRODUCCIÓN ..................................................................................1
2. ANTECEDENTES .................................................................................7
3. JUSTIFICACIÓN ..................................................................................9
4. OBJETIVOS ....................................................................................... 11
5. HIPÓTESIS ........................................................................................ 12
6. MATERIAL Y MÉTODOS ..................................................................... 13
7. RESULTADOS ................................................................................... 20
8. DISCUSIÓN ....................................................................................... 38
9. CONCLUSION .................................................................................... 45
10. RECOMENDACIONES ..................................................................... 47
11. LITERATURA CITADA ..................................................................... 48
12. ANEXO I ......................................................................................... 59
13. ANEXO II ........................................................................................ 60
v
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Media y error estándar del porcentaje del volumen de órdenes y clases
de artrópodos consumidos por los murciélagos de: a) de Norte América y b)
Centro América. .................................................................................................... 23
Figura 2. Media y error estándar del porcentaje del volumen de las características
de artrópodos consumidos por los murciélagos: a) de Norte América y b) Centro
América. ................................................................................................................ 24
Figura 3. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de los
géneros de murciélagos insectívoros. a) Análisis con base en los taxa de
artrópodos depredados. El nombre de los géneros se encuentran abreviados; C
indica que tienen distribución en Centro América y N en Norte América. R (ms) =
recolector en espacio muy saturado, A(s) = Aéreo en espacio saturado, A (ns) =
Aéreo en espacio no saturado, A (ms) = Aéreo en espacio muy saturado y Ar (s) =
Arrastre en espacio saturado. ............................................................................... 29
Figura 4. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de los
géneros de murciélagos insectívoros. b) Análisis en base las características de los
artrópodos depredados. El nombre de los géneros se encuentran abreviados; C
indica que tienen distribución en Centro América y N en Norte América. R (ms)=
recolector en espacio muy saturado, A(s)= Aéreo en espacio saturado, A (ns)=
Aéreo en espacio no saturado, A (ms)= Aéreo en espacio muy saturado y Ar (s)=
Arrastre en espacio saturado. ............................................................................... 32
Figura 5. Análisis de componentes principales de las especies del género Myotis.
a) Órdenes de artrópodos depredados, b) Tipo de presas consumidas. .............. 37
vi
LISTA DE TABLAS
Tabla I Componentes que definen los gremios tróficos de los murciélagos
insectívoros, tomado de Schnitzler y Kalko (2001). * Hace referencia a “trawling”
caza de presas sobre cuerpos de agua .................................................................. 4
Tabla II. Estudios realizados sobre la dieta de especies de murciélagos
considerados para el análisis del presente trabajo. .............................................. 14
Tabla III. Porcentaje de órdenes de artrópodos en contenidos estomacales de
especies de cada familia de murciélagos. ............................................................. 21
Tabla IV. Porcentaje de artrópodos registrados en el análisis de contenido
estomacal para cada familia de murciélagos de acuerdo a la dureza corporal y
tipo de vuelo. ......................................................................................................... 22
Tabla V. Pruebas de t de Welch con un nivel de significancia de α= 0.05 entre los
murciélagos de Norte América y Centro América. ................................................ 25
Tabla VI. Análisis de componentes principales, valores propios, porcentaje de la
varianza, valores propios y su porcentaje acumulado. CPa = valores del análisis
con las variables de porcentaje de cada orden consumido. ................................. 27
Tabla VII. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de
los géneros de murciélagos de Norte América. CPa = factor de carga del análisis
con las variables del taxas de artópodos consumido. En negritas se muestran los
valores de las variables explicativas para cada componente principal. ................ 27
Tabla VIII. Análisis de componentes principales, valores propios, porcentaje de la
varianza, valores propios y su porcentaje acumulado. CPb = valores del análisis
con las variables de ordenes consumidos y tipo de presas consumidas. ............. 31
vii
Tabla IX. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de
los géneros de murciélagos de Norte América. CPb = factor de carga del análisis
con las variables de orden y tipo de presas. En negritas se muestran los valores
de las variables explicativas para cada componente principal. ............................. 31
Tabla X. Análisis de componentes principales, valores propios de las especies del
género Myotis; porcentaje de la varianza, valores propios y su porcentaje
acumulado. CPa = valores del análisis con las variables de porcentaje de cada
orden consumido. .................................................................................................. 34
Tabla XI. Análisis de componentes principales de las especies del género Myotis.
CPa = factor de carga del análisis con las variables de orden de las presas. CPb
= factor de carga del análisis con las variables de orden y tipo de presas. En
negritas se muestran los valores de las variables explicativas para cada
componente principal. ........................................................................................... 34
Tabla XII. Análisis de componentes principales, valores propios de las especies
del género Myotis; porcentaje de la varianza, valores propios y su porcentaje
acumulado, CP b = valores del análisis con las variables de órdenes consumidos
y tipo de presas consumidas. ................................................................................ 35
Tabla XIII. Análisis de componentes principales de las especies del genero
Myotis. CPb = factor de carga del análisis con las variables de orden y tipo de
presas. En rojo se muestran los valores máximos y en negritas otros valores
significativos. ......................................................................................................... 36
viii
1. INTRODUCCIÓN
El orden Chiroptera (murciélagos) después de Rodentia es el taxa de mamíferos
más diverso, con más de 1,200 especies descritas a nivel mundial (Schipper et al.,
2008). Constituye uno de los pocos grupos de fauna que se especializan en el
consumo de artrópodos nocturnos (Arita y Fenton, 1997). Este tipo de dieta en
términos prácticos es denominado ampliamente como “insectivoría”, aunque este
implique el consumo de diversos tipos de artrópodos distintos al de la clase Insecta,
tales como Arachnida, Chilopoda y Diplopoda.
La insectivoría se considera que es el hábito alimenticio ancestral de los
murciélagos (Freeman, 2000). Es la forma de alimentación más recurrente en las
especies del orden, se encuentra presente en todas las familias de murciélagos,
donde aproximadamente el 75% las especies y el 50% de los géneros de
murciélagos basan su dieta exclusivamente en artrópodos o los consumen de forma
complementaria (Wilson, 1973; Hutson et al., 2001). Los murciélagos insectívoros
son de importancia ecológica y antrópica, debido a que son considerados eficientes
biocontroladores (Cleveland et al., 2006; Boyles et al., 2011; Kunz et al., 2011).
Aproximadamente el 99% de las posibles plagas de cultivos son controlados de
manera natural por murciélagos (Kunz et al., 2011), control por el cual éstos realizan
un gran aporte, debido a que depredan una gran proporción de insectos. Se estima
que una colonia de un millón de murciélagos puede consumir 8.4 toneladas métricas
de artrópodos en una sola noche (Kunz et al., 1995). Los artrópodos son el
componente de la fauna terrestre más diversa y abundante (Hammond y
Groombridge, 1992; Stork, 1993; Hamilton et al., 2010), que ocupa una amplia
gama de ecosistemas terrestres, variedad de hábitats y de nichos funcionales
(Kremen et al., 1993; Poff et al., 2006).
Los principales ejes del nicho ecológico de las especies son la dieta y el hábitat
(Schöner, 1970). Por lo que los estudios en ecología se enfocan en tipificar el
hábitat de alimentación y la composición de la dieta de las especies, para describir
cómo es que éstas hacen uso del recurso trófico. Teóricamente la coexistencia de
1
las especies solamente es posible cuando sus integrantes hacen uso diferencial del
recurso (Hutchinson, 1957; Schöner, 1983; Arlettaz et al., 1997). Esto es debido a
que los recursos son limitados y a que existe competencia entre los individuos de la
misma especie (Arlettaz et al., 1997), por lo que la competencia entre especies,
debe de ser menor que la competencia intraespecífica, por lo tanto el uso de recuso
entre las especies debe de ser disímil en la medida posible (Arlettaz et al., 1997).
Conceptualmente el gremio consiste en un sistema de categorización de las
especies de acuerdo a las similitudes en su estrategia, función ecológica o como
hacen uso de algún tipo de recurso e. g. sitio de alimentación o método de forrajeo
(Root, 1967; Simberloff y Dayan, 1991; Blaum et al., 2011). El concepto de gremio
trófico se plantea para explicar cómo es la competencia y la repartición del recurso
alimenticio entre las especies (Landres y MacMahon, 1980; MacNally, 1983;
Simberloff y Dayan, 1991). Así mismo, este concepto de partición de recurso se
emplea para explicar la presencia de especies que explotan un mismo recurso en
un determinado hábitat (Schöner 1974; 1986a).
En los murciélagos insectívoros, la repartición del recurso trófico se ha descrito
principalmente conforme al estrato en el que forrajean, agrupamiento similar de los
gremios utilizado en las aves (Root, 1967; Willig y Moulton, 1989). Se reconocen
dos tipos de forrajeo: el primero es el de los insectívoros aéreos, que son aquellas
especies que capturan sus presas durante el vuelo en estratos superiores; el
segundo es el de insectívoros recolectores, los que capturan a sus presas a nivel
del follaje o del suelo (Barclay y Brigham, 1991; Bonaccorso, 1979; McNab, 1971;
Wilson, 1973). También se han clasificado de acuerdo a la complejidad del hábitat
en donde forrajean: en espacios cerrados, abiertos y al borde de la vegetación
(Fenton, 1989; Schnitzler y Kalko, 2001; Denzinger y Schnitzler, 2013).
Tradicionalmente, los murciélagos han sido agrupados en gremios en donde se
clasifica a las especies con base en los siguientes criterios de composición de la
dieta, complejidad del hábitat de alimentación y estrato de forrajeo (Bonaccorso,
1979; Fenton, 1982; Kalko y Schnitzler, 1998). La morfología alar y la forma de
2
ecolocación son los principales factores intrínsecos que determinan la forma de
alimentación en murciélagos insectívoros (Aldridge y Rautenbach, 1987; Fenton,
1989). Los murciélagos de alas largas y angostas realizan vuelos más rápido, por
lo que se piensa que están facultados para volar en espacios abierto (Norberg y
Rayner, 1987; Freeman, 2000). Ejemplo contrario es el de los murciélagos de alas
cortas y anchas, que realizan vuelos más lentos, por lo que se considera que están
facultados para forrajear en espacios cerrados, porque un vuelo lento les permite
esquivar la vegetación (Fenton, 1974; 1989; Norberg y Rayner, 1987). Respecto a
la ecolocación, las diferencias más notables son que los murciélagos recolectores
presentan llamados de baja intensidad, de banda ancha y de poca duración
(Schmidt, 1988; Kalko y Schnitzler, 1998), debido a que cazan próximos a una
superficie donde el sonido de ecolocación se refleja, considerando su llamado como
pasivo (Holderied et al., 2011; Razak et al., 2006). En cambio los murciélagos
aéreos emiten llamados de mayor duración y de intervalos largos entre cada
llamado, características que les permiten encontrar insectos a larga distancia y
buscar alimento en áreas con pocos elementos que reflejen el sonido (Neuweiler,
1989; Waters y Jones, 1995; Schnitzler y Kalko, 2001).
En la actualidad la teoría más ampliamente aceptada, propone una
conformación de gremios para murciélagos que recopila las variables de estrato,
hábitat y forma de forrajeo (Kalko et al., 1996; Kalko y Schnitzler, 1998; Schnitzler y
Kalko, 2001). Se considera que los gremios tróficos para murciélagos deben de
englobar tres componentes: tipo de hábitat en la que realizan la búsqueda del
alimento, modo de alimentación (estrato de caza) y composición de la dieta (Kalko
y Schnitzler, 1998; Schnitzler y Kalko, 2001; Giannini y Kalko, 2004; Tabla 1). Con
base en la combinación de estos elementos actualmente se reconocen seis gremios
para los murciélagos insectívoros, con base en tres en tipos de hábitat de forrajeo
(espacios abiertos, espacios saturados y espacios altamente saturados), dos
formas de captura de presas (aérea, de arrastre y recolectora en sustrato) y la
alimentación (que se describe de manera general como insectívora; Tabla 1).
3
A falta de estudios y de datos reales de campo, la asignación del gremio se ha
venido realizando de acuerdo a la afinidad filogenética o taxonómica de las especies
de murciélagos. Ello sustentándose primordialmente en patrones morfológicos y de
ecolocación para predecir su forma de alimentación y como es que aprovechan el
recurso (Bonaccorso, 1979; Fenton, 1982; 1989; Norberg y Rayner, 1987; Kalko y
Schnitzler, 1998). Este sistema de agrupamiento considera el criterio de que las
características morfológicas y de ecolocación de los murciélagos determinan los
hábitos de alimentación (Fenton, 1974; Freeman, 1981; Findley y Wilson 1982;
Norberg y Rayner, 1987; Willig y Moulton, 1989).
Tabla I Componentes que definen los gremios tróficos de los murciélagos insectívoros, tomado de Schnitzler y Kalko (2001). * Hace referencia a “trawling” caza de presas sobre cuerpos de agua.
Tipo de hábitat de forrajeo
Estrato de caza Alimentación
Espacio no saturado Aéreo
Insectívora Espacio saturado
Arrastre *
Aéreo
Recolector
Espacio muy saturado Aéreo
Recolector
Las características del llamado de ecolocación se han relacionado con el tipo de
presa que los murciélagos pueden cazar. Tradicionalmente el alto consumo de
mariposas está asociado a los murciélagos que cazan de forma aérea (Fenton,
1990; Fenton et al., 1999), debido a que los intervalos de sus frecuencias de
ecolocación se encuentran fuera de la capacidad auditiva de las mariposas (Fenton
4
y Fullard, 1981; Rydell, 1995; Fenton et al., 1999; Surlykke and Kalko, 2008). Así
mismo el consumo de artrópodos ápteros (Arachnida y Chilopoda) se considera
propio de los murciélagos recolectores (Fenton, 1974; Freeman, 1981; Findley y
Wilson 1982; Norberg y Rayner, 1987; Willig y Moulton, 1989), pues si los
murciélagos aéreos de espacio saturado vuelan entre la vegetación son más
susceptibles de ser capturados en las redes de las arañas para ser depredados
(Nyffeler y Knörnschild, 2013). Trabajos sobre la ecolocación de los murciélagos
indican que la selección de presas está fuertemente relacionada con las
características estructurales y de desplazamiento de los artrópodos (Dechman et
al., 2006; Kober y Schnitzler, 1990; Zeng et al., 2011).
Sin embargo, la relación de la composición de la dieta con la clasificación de los
gremios en los murciélagos insectívoros ha sido poco analizada. Es decir, los
gremios son asignados a los grupos taxonómicos de murciélagos por sus
características morfológicas y de ecolocación, que son asociados a su vez, a la
aptitud de forrajear en un estrato y tipo de hábitat determinado, sin que se describa
cómo es el uso del recurso alimenticio que realizan. En el caso de los murciélagos
insectívoros, son pocos los estudios en los que se compagina la información sobre
los gremios y composición de dieta de las especies (Wilson, 1973; Bonaccorso,
1979; Humprey et al., 1983; Saunders y Barclay, 1992; Fenton et al., 1999). En
estudios recientes, con el empleo de técnicas moleculares, se ha comparado la dieta
de seis especies de murciélagos tropicales pertenecientes a diferentes gremios, los
autores de trabajo señalan que la morfología y el comportamiento de ecolocación
coinciden con las diferencias en el uso del hábitat y la dieta (Emrich et al., 2013).
Los murciélagos insectívoros tienen una distribución cosmopolita (Wilson, 1982).
América es el continente en el que se concentra la mayor diversidad de murciélagos
del suborden Microchiroptera en el mundo (Hutson et al., 2001). El continente
Americano tiene dos regiones biogeográficas, la Neártica y la Neotrópical, que se
distinguen por presentar diferencias en diversidad de especies y composición
filogenética, esto es atribuido principalmente a la historia evolutiva, contrastes
5
climáticos y fisiográficos que estas regiones presentan (Rondinini et al., 2011;
Proches y Ramdhani, 2012; Escalante et al., 2013; Peixoto et al., 2013). Se estima
que la proporción de murciélagos insectívoros es mayor en la región de Neártica
que en la Neotropical (Proches, 2005; Proches y Ramdhani, 2012). Esto se debe a
que en la región Neotropical la riqueza de murciélagos sólo se concentra en la
familia Phyllostomidae, con una amplia diversificación de hábitos de alimentación
como frugívoros, nectarívoros, omnívoros y animalívoros (Wilson, 1982; Patten,
2004; Ramos-Pereira y Palmeirim, 2013). En la region Neártica la familia dominante
es la Vespertilionidae, a la cual pertenecen la mayoría de los murciélagos
insectívoros (Patten, 2004). La distribución de los murciélagos de los diferentes
gremios están influidas por la latitud, los procesos regionales, condiciones
ambientales y composición del hábitat (Parker et al., 2001; Clarke et al., 2005;
Klingbeil y Willig, 2009; Presley y Willig, 2010). Para los murciélagos del
subcontinente Norte Americano se ha identificado que la precipitación, la
temperatura y la topografía influyen en los patrones de riqueza y la composición de
sus taxa (Patten, 2004; Lopez-Gonzalez et al., 2012).
6
2. ANTECEDENTES
La mayoría de los estudios sobre la composición de la dieta en murciélagos
insectívoros, se han realizado por medio de la identificación de insectos con base
en la metodología de Whitaker (1988). Ésta consiste en identificar el tipo de presas
consumidas de acuerdo a los caracteres morfológicos de los fragmentos
remanentes de exoesqueleto en el contenido intestinal o en las excretas. Estos
estudios se caracterizan por la poca precisión en la identificación de los insectos,
que en muchas ocasiones es a nivel de orden o familia (Easterla y Whitaker, 1972;
Jonson y Fenton, 2001). La causa de la imprecisión es por el deterioro de las presas
durante la masticación y por la dificultad de la identificación taxonómica de muchos
de los integrantes del filo Artrhopoda.
Estudios recientes demuestran que el empleo de técnicas moleculares para la
identificación taxonómica de los artrópodos de la dieta de los murciélagos es más
precisa (Clare et al., 2009; 2011; Bohmann et al., 2011, Zeale et al., 2011). Por
ejemplo, en los estudios realizados en las especies simpátricas Plecotus austriacus
y P. auritus con la determinación de dieta tradicional, revela que las poblaciones se
encuentran en coexistencia debido a que hacen uso del recurso insecto de forma
diferente (Ashrafi et al., 2011). No obstante, los estudios realizados con estas
técnicas muestran un número limitado de especies consumidas.
En ecología, los estudios sobre la repartición del recurso trófico de las especies
de murciélagos se enfocan en evaluar la similitud o disimilitud de la dieta. Esto es
mediante la estimación del grado de solapamiento de la dieta de las especies que
coexisten temporalmente en un espacio, para lo cual se han desarrollado índices
para medir y describir como es la repartición de recursos de una comunidad
(Schöener, 1974a; 1974b). Hasta la fecha, solo se ha publicado un trabajo en el
que se analiza la repartición de recursos de una comunidad de murciélagos
tropicales de diferentes gremios tróficos, con base en datos moleculares. En este
se indica, que especies de murciélagos insectívoros tropicales tienden a presentar
bajo solapamiento de su dieta (Emrich et al., 2013). La categorización de los
7
murciélagos en gremios en ecología, también se ha empleado como modelo general
para describir la composición de la quiropterofauna a diferentes escalas
(Bonaccorso, 1979; Fenton, 1979; 1989; McNab, 1971; Kalko et al., 1996; Kalko y
Schnitzler, 1998; Schnitzler y Kalko, 2001; Giannini y Kalko, 2004).
Recientemente Denzinger y Schnitler (2013) realizan un nuevo análisis teórico
basado en los llamados de ecolocación, basado en el esquema de que los
murciélagos que pertenecen a diferentes gremios no compiten por el recurso
alimenticio. Estos autores proponen dos nuevas categorías de gremio para los
murciélagos recolectores, modo pasivo (especies que su ecolocación no le permite
buscar su alimento en espacios muy cerrados) y modo activo (murciélagos que su
ecolocación les permite encontrar sus presas en espacios muy saturados).
8
3. JUSTIFICACIÓN
La asignación de gremio alimenticio en los murciélagos se ha realizado de
manera a priori de acuerdo a la correlación filogenética o taxonómica de las
especies (Giannini y Kalko, 2004). Esto es debido a la falta de conocimiento de los
patrones de alimentación de la mayoría de las especies. En el caso de los
murciélagos insectívoros son pocos los estudios en los que se compagina la
información sobre los gremios y composición de dieta de las especies (Saunders y
Barclay, 1992; Humprey et al., 1983). La mayoría de los estudios de América que
describen la composición trófica de los murciélagos se enfocan en regiones
tropicales (McNab, 1971; Giannini y Kalko, 2004; Emrich et al., 2013), inclusive las
clasificaciones de gremios se han elaborado tomando como modelo a especies de
bosques tropicales (Schnitzler y Kalko, 2001). Es de notarse que las
categorizaciones actuales de gremio para murciélagos incluyen variables de estrato,
hábitat y forma de forrajeo, es decir describen el uso del microhábitat, pero no
precisan cual es el tipo de recurso artrópodo que utilizan (Denzinger y Schniler,
2013).
América es un continente de gran importancia para el estudio de murciélagos
depredadores de artrópodos, debido a su gran diversidad y patrones de distribución
(Hutson et al., 2001). Los murciélagos insectívoros son también de gran importancia
ecológica y económica, debido al servicio ecosistémico que proveen como
controladores de plagas de insectos, que afectan a la agricultura y a la salud pública
(Cleveland et al., 2006; Boyles et al., 2011; Kunz et al., 2011). Por lo que, es de
importancia ecológica y económica identificar el tipo de artrópodos que depredan, y
si estos están relacionados con sus gremios y la forma de cómo se reparten el
recurso.
9
Por lo anterior se plantean las siguientes preguntas académicas:
¿La clasificación actual de los gremios de los murciélagos insectívoros, con base
a los análisis del contenido estomacal, están en relación a cómo se reparten el
recurso artrópodo?
¿Los murciélagos del mismo gremio que se distribuyen en diferente región
geográfica (Norte y Centro América) presentan dietas similares?
10
4. OBJETIVOS
a. Objetivo general
• Con base en un análisis exhaustivo de bibliografía especializada, se
pretende determinar sí los murciélagos depredadores de artrópodos
(insectívoros) del mismo gremio, que pertenecen a diferente región
geográfica del subcontinente Norteamericano, presentan dietas
similares.
b. Objetivos particulares
• Estimar la proporción de consumo de los diferentes grupos de
artrópodos de los murciélagos en las dos regiones del subcontinente
Norteamericano.
• Analizar los patrones de alimentación de los murciélagos desde dos
perspectivas de la composición de su dieta: la de identificación
taxonómica (clases y ordenes de artrópodos consumidos) y con base
en características de las presas (dureza y desplazamiento).
• Comparar la composición de la dieta entre los murciélagos que
pertenecen al mismo gremio.
• Estimar si los patrones de consumo entre los murciélagos de las dos
regiones (Neártica y Neotropical) observadas a nivel de género
también se observan a nivel específico.
11
5. HIPÓTESIS
Las categorías de los gremio actuales para murciélagos depredadores de
artrópodos, indican cómo se clasifican de acuerdo al estrato y complejidad del
hábitat de forrajeo. La dieta de los murciélagos está influenciada por procesos
regionales como los patrones de diversidad de las presas y de especies de
murciélagos competidoras. Por lo que los murciélagos depredadores de artrópodos
(insectívoros) del mismo gremio, pero de diferente región geográfica, deben
presentar una composición de dieta diferente.
12
6. MATERIAL Y MÉTODOS
Se hizo una compilación exhaustiva sobre la información bibliográfica
relacionada con la composición de la dieta de murciélagos depredadores de
artrópodos, de estudios generados en dos regiones del subcontinente
Norteamericano: América del Norte (Del Istmo de Tehuantepec al norte hasta
Panamá) y Centro América (Del Istmo de Tehuantepec a Panamá). Para la
compilación de artículos se utilizaron los motores de búsqueda de Google Scholar,
ISI Web of Knowledge, Proquest, Jstor y Elsevier. Se seleccionaron 33 artículos de
un total de 264 artículos sobre información de dieta recopilados (Tabla II). Estos
artículos tienen en común que la información de la dieta está generada en
porcentaje de volumen de presas consumidas, además siguen la misma
metodología de identificación de presas. Esta identificación consiste en determinar
los taxa consumidos, con base en la morfología de los fragmentos de exoesqueleto
encontrados en las excretas o contenido estomacal. El porcentaje de volumen, se
estima de manera visual para cada grupo de fragmentos de exoesqueleto
identificados y para cada categoría taxonómica de artrópodo en las excretas
(Whitaker, 1988). Esta consideración se basó en que esta metodología fue la más
frecuente y homogénea utilizada en los estudios sobre dieta de los murciélagos.
La información del porcentaje del volumen se homogenizó al nivel taxonómico
de Orden del artrópodo, con excepción de las Clases Arachnida y Chilopoda. Se
descartó la información sobre la dieta de aquellos estudios que presentaron un alto
porcentaje de volumen de fragmentos de insectos sin determinar en los análisis. Se
identificó si los datos de dieta correspondían a especies y/o organismos de la región
de Norte América (NA) o de Centro América (CA).
13
Tabla II. Estudios realizados sobre la dieta de especies de murciélagos considerados para el análisis del presente trabajo.
Familia Especie Fuente
Noctilidae Noctilio albiventris Whitaker y Findley (1980).
Mormoopidae Pteronotus parnellii Whitaker y Findley (1980).
Mormoops megalophylla Easterla y Whitaker (1972).
Phyllostomidae Lampronycteris brachyotis Humpreand et al. (1983).
Micronycteris hirsuta Humpreand (1983); Whitaker y Findley (1980).
Micronycteris megalotis Humprey et al. (1983); Whitaker y Findley (1980).
Macrophyllum macrophyllum Whitaker y Findley (1980).
Tonatia sylvicola Humprey et al. (1983); Whitaker y Findley (1980).
Tonatia bidens Humprey et al. (1983); Whitaker y Findley (1980).
Mimon cozumelae Whitaker y Findley (1980).
Mimon crenulatum Humprey et al. (1983); Whitaker y Findley (1980).
Phyllostomus discolor Humprey et al. (1983); Whitaker y Findley (1981).
Phyllostomus hastatus Humprey et al. (1983).
Trachops cirrhosus Humprey et al. (1983); Whitaker y Findley (1981).
Vespertilionidae Myotis albescens Whitaker y Findley (1980).
Myotis auriculus Black (1974).
Myotis austroriparius Feldhamer et al. (2009).
Myotis californicus Black (1974); Whitaker et al. (1977); Lacki et al, (2007); Ober y Hayes (2008).
Myotis elegans Whitaker y Findley (1980).
Myotis evotis Black (1974); Lacki et al. (2007); Ober y Hayes (2008).
Myotis grisescens Best et al. (1997).
Myotis keaysi Whitaker y Findley (1980).
Myotis keenii Carter et al. (2003); Whitaker (1972).
Myotis leibii Johson y Gates (2007); Moosman et al. (2007).
Myotis lucifugus Carter et al. (2003); Belwood y Fenton (1976); Whitaker et al. (1977); Anthony y Kunz (1977); Whitaker (1972); Buchler (1976); Feldhamer et al. (2009); Ober y Hayes (2008);Whitaker (2004); Lee y McCraken (2004); Whitaker y Lawhead (1992).
Myotis nigricans Whitaker y Findley (1980).
Myotis oxyotus Whitaker y Findley (1980).
Myotis riparius Whitaker y Findley (1980).
Myotis septentrionalis Feldhamer et al. (2009); Whitaker (2004); Lee y McCraken (2004).
Myotis sodalis Whitaker (1972); Feldhamer et al. (2009); Whitaker (2004); Brack y La Val (1985); Kurta y Whitaker (1998); Lee y McCraken (2004).
Myotis thysanodes Black (1974); Whitaker et al. (1977); Ober y Hayes (2008).
Myotis velifer Kunz (1974); Ross (1961); Marquardt y Choate (2009).
Myotis volans Black, 1974; Lacki et al., 2007; Whitaker et al. (1977).
Myotis yumanensis Easterla y Whitaker (1972); Black (1974); Ober y Hayes (2008); Whitaker et al. (1977).
Lasionycteris noctivagans Black (1974); Carter et al. (2003); Whitaker et al. (1977); Lacki et al. (2007); Ober y Hayes, 2008; Whitaker et al. (1981).
14
Familia Especie Fuente Pipistrellus hesperus Black (1974); Ross (1961).
Pipistrellus subflavus Carter et al. (2003); Whitaker (1972); Feldhamer et al. (2009); Whitaker (2004).
Eptesicus fuscus Black (1974); Carter et al. (2003); Whitaker (1972); Whitaker et al. (1977); Ross (1961); Feldhamer et al. (2009); Lacki et al. (2007); Ober y Hayes (2008); Whitaker (2004).
Lasiurus borealis Carter et al. (2003); Whitaker (1972); Ross (1961); Feldhamer et al. (2009); Whitaker (2004); Feldhamer et al. (1995).
Lasiurus cinereus Black (1974); Carter et al. (2003); Ross (1961); Whitaker (1972); Ober y Hayes (2008); Valdez y Cryan (2009).
Nycticeius humeralis Feldhamer et al. (2009); (1995); Whitaker (2004).
Euderma maculatum Easterla y Whitaker (1972).
Idionycteris phyllotis Black, (1974); Ross (1961).
Corynorhinus townsendii Ross (1961); Whitaker et al. (1977); Ober y Hayes (2008).
Antrozous pallidus Black (1974); Whitaker et al, (1977); Easterla y Whitaker (1972); Johnston y Fenton (2001); Lenhart et al. (2010).
Tadarida brasiliensis Ross (1961); Kunz (1995); Lee y McCracken (2005).
Nyctinomops femorosaccus Easterla y Whitaker (1972); Ross (1961); Matews et al. (2010).
Nyctinomops macrotis Easterla y Whitaker (1972); Ross (1961); Debelica et al. (2006).
Eumops perotis Easterla y Whitaker (1972); Ross (1961).
Eumops underwoodi Ross (1961).
Molossus ater Fenton et al. (1998).
Molossus molossus Howell y Burch (1974).
15
Para cada familia de murciélagos se describe el porcentaje de especies que
consumen cada orden de artrópodo. Se calculó porcentaje de cada taxa de
artrópodo consumido para cada familia de murciélagos, además los artrópodos
consumidos se agruparon de acuerdo a las características de desplazamiento y
dureza de los insectos. Esta agrupación se basó en los criterios de clasificación
de nichos de Poff et al. (2006) para artrópodos terrestres. Posteriormente se
conformaron seis variables adicionales de dieta (Tabla III).
Tabla IIII Componentes que definen los gremios tróficos de los murciélagos insectívoros, tomado de Schnitzler y Kalko (2001). * Hace referencia a “trawling” caza de presas sobre cuerpos de agua.
Variable Ordenes de artrópodos incluidos
Artrópodos ápteros Arachnida y Chilopoda
Artrópodos de vuelo lento
(Lepidoptera, Neuroptera, Ephemeroptera,
Orthoptera, Plecoptera, Tricoptera, Isoptera,
Psocoptera, Dictyoptera)
Artrópodos de vuelo rápido
Coleoptera, Hemiptera, Homoptera, Himenoptera,
Diptera, Odonata
Artrópodos de cuerpo blando
Lepidoptera, Ephemeroptera, Plecoptera
Artrópodos de cuerpo muy esclerosado
Coleoptera, Hemiptera, Homoptera, Orthoptera,
Tricoptera, Chilopoda, Arachnida y Dichyoptera
Artrópodos de cuerpo poco esclerosado
Diptera, Himenoptera, Neuroptera, Odonata,
Isoptera y Psocoptera
Se estimó el promedio y error estándar para las distintas categorías de
consumo en cada región, a partir de los datos obtenidos para las especies (Norte
16
América y Centro América). Se realizaron pruebas de t de Welch (P ˂ 0.05)
ecuación 1, para probar estadísticamente si la media de dos muestras con varianza
varianza desigual son diferentes (Ruxton, 2006). Este parámetro se calculó para
cada una de las variables de las presas consumidas. Se consideró que cada
muestra estaba compuesta por los murciélagos de cada región (Norte América y
Centro América). Se empleó este estadístico para probar si las medias del consumo
de tipo de artrópodo eran distintas entre los murciélagos de las dos regiones.
t’ = µ1 - µ2/ √(s12/n1)+(s22/n2) ……… (1)
Donde t’a t de Welch; µ = media; s2 = varianza y n = número de datos.
Además se realizaron análisis de dieta a nivel de género de murciélago, y a nivel
de especie sólo para las pertenecientes al género Myotis, debido a que este género
es el más diverso de los estudiados y cuenta con especies que presentan
distribución en Norte América o en Centro América. Para cada taxa de murciélago
se calcularon las estadísticas descriptivas, el promedio y desviación estándar, de
cada variable de presa consumida (Anexo I). En el caso de los órdenes de
artrópodos que están presentes en la dieta de menos de la mitad de los taxa de
murciélagos y que su porcentaje promedio de consumo fue menor al 2%, los
promedios de consumo se sumaron en una sola variable designada como “otros”
(Anexo I). Esto se realizó con la finalidad de evitar una alta correlación en los
análisis entre las variables que no registran consumo en la mayoría de los
murciélagos. Para estos análisis de datos, el promedio del porcentaje de presas
consumido se estandarizó con la fusión log (n + 1). A partir de los cuales se
realizaron análisis de componentes principales del consumo de artrópodos de los
géneros de murciélagos (Anexo I) y para las especies de Myotis (Anexo II), con la
finalidad de describir los patrones de alimentación de los murciélagos insectívoros
de Norte América. El primero con base en los órdenes de artrópodos consumidos
17
(ACPa), y con base en las características de los insectos (dureza y
desplazamiento; ACPb).
Las condiciones de los análisis de componentes principales fue el basado en
una matriz de correlación, el cual parte de una matriz de datos Y, de
dimensiones n x p, en donde p es el número de variables observadas (variables
de la composición de la dieta: taxa de artrópodos consumidos) en n individuos.
Dicha matriz se estandariza para obtener promedios y varianzas unitarias por
variable (Xij; ecuación 2; James y Mc Culloch, 1990; Grossman et al., 1991).
𝑋𝑋𝑖𝑖,𝑗𝑗 = 𝑦𝑦𝑖𝑖𝑖𝑖−𝜇𝜇𝑖𝑖 𝑠𝑠𝑖𝑖√𝑛𝑛
……… (2)
Donde µj y sj son el promedio y la desviación estándar para cada una de las
variables.
A partir de lo anterior, se determinaron los valores y vectores propios, los
primeros corresponden a la varianza de los valores en cada uno de los
componentes y los vectores propios que corresponden a las coordenadas en el
espacio que dan dirección a los componentes principales (Ecuación 3; James y
Mc Culloch, 1990; Jackson, 1993).
𝑃𝑃𝑃𝑃𝑖𝑖 = ∑ 𝜆𝜆𝑖𝑖𝑗𝑗��𝑋𝑋𝑗𝑗 − 𝜇𝜇𝑖𝑖�𝑠𝑠𝑗𝑗−1�𝑗𝑗 ……… (3)
Donde λij es el valor propio de la coordenada ij del componente principal.
Se empleó la rotación oblicua Varimax normalizada, método de simplificación
de factores mediante la rotación los ejes factoriales, con la finalidad de conseguir
18
que la correlación de cada una de las variables sea lo más próxima a 1 con sólo uno
de los factores (Ecuación 4; Kaiser, 1958). Los análisis de componente principales
se realizaron en el programa Statistica 7 (Statsoft, Inc.).
(1) 𝑣𝑣 = ∑��𝑛𝑛 ∑ �𝑋𝑋𝑖𝑖2 𝜆𝜆𝑖𝑖2⁄ �2𝑖𝑖 � − �∑ �𝑋𝑋𝑗𝑗2 𝜆𝜆𝑖𝑖𝑗𝑗2� �2𝑗𝑗 �� 𝑛𝑛2 ……… (4)
Los componentes principales con valores propios mayores (eigenvalores) a 1 se
consideraron como significativos para explicar la variabilidad de los datos. Las
variables con factores de carga ≥ 0.7 se consideraron como explicativas para
determinar la influencia de las variables dentro de cada componente principal
(James y Mc Culloch, 1990; Jackson, 1993). Los resultados obtenidos se
compararon en dichos análisis con las clasificaciones de gremio trófico de Schnitzler
y Kalko (2001). Para la asignación de gremios tróficos se consultaron los trabajos
de Wilson, (1973); Barclay y Brigham (1991) y Schnitzler y Kalko (2001). Se
utilizaron las categorías de gremio que se detallan en la Tabla I.
19
7. RESULTADOS
Se analizó la dieta de 51 especies de murciélagos de seis familias. Siete
especies de Molossidae, 2 de Mormoopidae, 1 de Noctilionidae, 10 de
Phylostomidae, y 31 de Vespertilionidae. Los órdenes de insectos más comunes
en la dieta de los murciélagos de Norte América y Centro América son: Coleoptera,
Lepidoptera, Diptera y Hemiptera (Tabla IV). Los órdenes Coleoptera, Lepidoptera
y Diptera se encontraron presentes en todas las familias de murciélagos analizadas.
Hemiptera solo estuvo ausente en los registros de la familia Mormoopidae. Los
órdenes Odonata, Psocoptera, Chilopoda y Dictyoptera fueron registrados con baja
presencia. Odonata solo se registra en Molossidae y los tres siguientes órdenes
solo en Verpertilionidae. Las familias Vespertilionidae y Molossidae son las familias
que registran un mayor número de órdenes de insectos en sus dietas (Tabla IV).
De las 51 especies estudiadas el 92.6% de ellas presentaron consumo de
organismos pertenecientes al Orden Coleoptera. Los murciélagos Molossidae
incluyen en su dieta principalmente de insectos Hemípteros, Himenópteros y
Lepidópteros. En Noctilionidae (Noctilio albiventris) se registra Lepidoptera,
Coleoptera, Diptera, Hemiptera y Homoptera. Las 10 especies de Phylostomidae
consumen Coleoptera y sólo en seis (Micronycteris hirsuta, M. megallotis,
Macrophyllum macrophyllum, Tonatia bidens, Mimon crelatum y Phyllostomus
discolor) se registran Lepidoptera. El Orden Arachnida solo se registra en la dieta
los murciélagos de Phyllostomidae y Vesperilionidae (Tabla IV). En las 30 especies
examinadas de Vespertilionidae se registró el consumo de Lepidoptera y
Coleoptera.
20
Tabla IV. Porcentaje de órdenes de artrópodos en contenidos estomacales de especies de cada familia de murciélagos y del total de especies analizadas.
Familia C
oleo
pter
a
Lepi
dopt
era
Dip
tera
Hem
ipte
ra
Hym
enop
tera
Hom
opte
ra
Ort
hopt
era
Neu
rote
ra
Ara
chni
da
Tric
opte
ra
Ephe
men
opte
r Is
opte
ra
Plec
opte
ra
Odo
nata
Psoc
opte
ra
Chi
lopo
da
Dic
tyop
tera
Molossidae 100 86 57 57 71 43 71 29 0 14 14 0 14 29 0 0 0 Mormoopidae 50 100 50 0 50 0 50 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Noctilidae 100 100 100 100 0 100 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Phyllostomidae 100 50 70 30 0 40 20 0 50 0 0 0 0 0 0 0 0 Vespertilionidae 90 103 77 65 71 58 48 58 48 58 23 26 10 0 6 3 3 Porcentaje del Total Especies 90 88 71 54 54 50 44 38 38 37 15 15 8 4 4 2 2
De acuerdo a las características de desplazamiento de los artrópodos se
encontró que todos los órdenes de murciélagos consumen artrópodos tanto de vuelo
lento como de vuelo rápido (Tabla V). Únicamente en las familias de murciélagos
Phyllostomidae y Vespertilionidae se registran que consumen artrópodos ápteros,
pero sólo en el 50% o en menos del total de sus especies (Tabla V). En cuanto a
la dureza de los artrópodos se encontró que más del 80% de las especies consumen
artrópodos de las tres categorías (Tabla V).
21
Tabla V. Porcentaje de artrópodos registrados en el análisis de contenido estomacal para cada familia de murciélagos y el total de especies de acuerdo a la dureza corporal y tipo de vuelo.
Familia
Ápt
eros
Vuel
o le
nto
Vuel
o rá
pido
Cue
rpos
muy
es
cler
osad
o
Cue
rpos
poc
o es
cler
osad
os
Cue
rpos
bl
ando
s
Molossidae 0 86 100 100 86 100 Mormoopidae 0 100 50 50 50 100 Noctilidae 0 100 100 100 100 100 Phyllostomidae 50 70 100 90 70 50 Vespertilionidae 48 100 100 90 90 100 Porcentaje total de especies 39 92 96 90 84 90
Los órdenes de artrópodos con mayor porcentaje de volumen promedio
consumido por los murciélagos de Norte América son Lepidoptera (51.4 ± 8.89),
Coleoptera (18.3 ± 5.24) y Homoptera (6.1 ± 1.93); de ellos les siguen los órdenes
de Hymenoptera (4.5 ± 1.33), Hemiptera (4.5 ± 1.60), Díptera (3.9 ± 1.70) y
Orthoptera (3.4 ± 2.22). El resto de los órdenes presentan promedios menores al
3% del volumen total de consumo (Figura 1). Respecto a las características de las
presas (Figura 2) encontramos que el promedio de consumo más alto es para
artrópodos de vuelo lento (58.3 ± 7.5) y artrópodos cuerpo blando (51.6 ± 8.87). En
Centro América los artrópodos de mayor consumo son Coleoptera (51.7 ± 7.8),
Diptera (14.3 ± 4.78) y Lepidoptera (8.5 ± 4.48); en consumo les siguen Homoptera
(5.3 ± 2.76) y la clase Arachnida (5.0 ± 3.29). En las variables de las características
de desplazamiento, la de vuelo rápido es la de mayor valor (73.3 ± 6.42) y en las de
consistencia del cuerpo es la de cuerpo muy esclerosado (65.9 ± 6.8).
22
Figura 1. Media y error estándar del porcentaje del volumen de órdenes y clases de artrópodos consumidos por los murciélagos de: NA= Norte América y CA= Centro América.
23
Figura 2. Media y error estándar del porcentaje del volumen de las características de artrópodos consumidos por los murciélagos: a) de Norte América y b) Centro América.
0 10 20 30 40 50 60 70
Apteros
Vuelo lento
Vuelo rápido
Cuerpo muy esclerosado
Cuerpo esclerosado
Cuerpo blando
Porcentaje de volumen en excretas
a)
MediaMedia+ES
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90
Apteros
Vuelo lento
Vuelo rápido
Cuerpo muy esclerosado
Cuerpo esclerosado
Cuerpo blando
Porcentaje de volumen en excretas
b)
MediaMedia+ES
24
En el análisis de t de Welch, las variables de porcentaje de artrópodos ápteros,
de vuelo lento se obtuvo a un valor de P < 0.05 que el valor de t observado < valor
crítico negativo de t y > al valor crítico positivo de t, por lo que se puede considerar
que la media de consumo de esas variables es igual entre los murciélagos en las
dos regiones de América (Tabla VI). En cambio en las variables de vuelo rápido,
cuerpo muy esclerosado, cuerpo esclerosado y cuerpo blando el valor de t
observado es < al valor crítico negativo o > al valor crítico positivo de t, por lo que
se puede asumir que la media de consumo de esas variables es diferente entre los
murciélagos de Norte América y Centro América (Tabla VI).
Tabla VI. Pruebas de t de Welch con un nivel de significancia de α= 0.05 entre los murciélagos de Norte América y Centro América.
Ápteros Vuelo lento
Vuelo rápido
Cuerpo muy esclerosado
Cuerpo esclerosado
Cuerpo blando
Grados de libertad 10 23 23 21 8 20 Estadístico t -1.209 -1.523 -3.724 -2.983 -8.395 4.326 P(T<=t) una cola 0.127 0.071 0.001 0.003 0.000 0.000 Valor crítico de t (una cola) 1.812 1.714 1.714 1.720 1.859 1.725 P(T<=t) dos colas 0.255 0.141 0.001 0.007 0.000 0.000 Valor crítico de t (dos colas) 2.228 2.069 2.069 2.079 2.206 2.086
Las estadísticas descriptivas del consumo de los géneros de murciélagos se
presentan en el Anexo I. En ellas resalta que en los géneros de Centro América
(Macrophyllum, Micronycteris, Mimon, Molossus, Myotis, Noctilio, Phyllostomus,
Pteronotus, Tonatia y Trachops) el promedio de consumo de artrópodos de vuelo
rápido va de 31.6 a 91.1%, mientras que el los de Norte América (Antrozous,
Corynorhinus, Eptesicus, Euderma, Eumops, Idionycteris, Lasionycteris, Lasiurus,
25
Mormoops, Myotis, Nycticeus, Nyctinomops, Parastrelus, Perimyotis y Tadarida) el
consumo de este tipo de artrópodos va de 0 a 91.4%. El consumo de artrópodos
de cuerpo muy esclerosado de los géneros de Centro América se reporta de 20.0 a
84.7%, y en Norte América de 2.0 a 90.0%. En cambio el consumo de insectos de
cuerpo blando en Centro América va de 0 a 15.0% y en Norte América de 2.0 a
100.0%.
Se realizaron análisis de componentes principales del porcentaje de consumo
de cada tipo de artrópodo para 15 géneros de murciélagos (Antrozous,
Corynorhinus, Eptesicus, Euderma, Eumops, Idionycteris, Lasionycteris, Lasiurus,
Mormoops, Myotis, Nycticeus, Nyctinomops, Parastrelus, Perimyotis y Tadarida) y
10 de Centro América (Macrophyllum, Micronycteris, Mimon, Molossus, Myotis,
Noctilio, Phyllostomus, Pteronotus, Tonatia y Trachops) de Norte América . En el
análisis de componentes principales de los taxa de artrópodos consumidos por los
órdenes de murciélagos (CPa) los tres principales componentes presentan un valor
propio mayor a 1 (Tabla VII; Figura 3) y explican la mayor cantidad de varianza
acumulada (68.5 %). En el primer componente la variación de los datos está
explicada principalmente por el consumo de Coleoptera, en el segundo por
Hymenoptera y en el tercero por Orthoptera (Tabla VIII; Figura 3).
Las configuraciones ortogonales de los géneros murciélagos de Norte América
y los de Centro América son distintos. El componente CP1a está explicado por el
consumo de Coleoptera (valores positivos, Figura 3 i, ii, iv y v) y Lepidoptera (valores
negativos, Figura 3 iii). Por lo que la mayoría de los resultados para los murciélagos
de Centro América presentan valores en el CP1a que indican un alto consumo de
Coleoptera (Figura 3, iv y v). El CP2a está explicado por Hymenoptera y Hemiptera
(Tabla VII) los valores negativos indican bajo consumo de estos Ordenes en la
mayoría de los murciélagos de Centro América (Figura 3 iv y v).
En los valores positivos de este eje indican mayor consumo Hymenoptera y
Hemiptera, la mayoría de los géneros de Norte América, presentan valores positivos
en el CP2a (Figura 3 i, ii y iii), pero únicamente cuatro de sus géneros tienen valores
26
negativos en este eje (Figura 3). En este análisis, los murciélagos de Norte América
presentan una configuración ortogonal más amplia, distribuyéndose tanto en los
valores de alto consumo de Coleoptera y Lepidoptera en el CP1a, en comparación
con los murciélagos de Centro América (Figura 3). El CP3 a está explicado por el
consumo de Orthoptera (Tabla VIII; Figura 3).
Tabla VII. Análisis de componentes principales, valores propios, porcentaje de la varianza, valores propios y su porcentaje acumulado. CPa = valores del análisis con las variables de porcentaje de cada orden consumido.
Valores propios
Varianza total %
Varianza acumulada
% CP 1a 2.37 29.63 29.63 CP 2a 1.77 22.09 51.72 CP 3a 1.34 16.79 68.51
Tabla VIII. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de los géneros de murciélagos de Norte América. CPa = factor de carga del análisis con las variables del taxas de artópodos consumido. En negritas se muestran los valores de las variables explicativas para cada componente principal.
Análisis de los taxa de
presas CP 1a CP 2a CP 3a Lepidoptera -0.815 0.241 -0.133 Coleoptera 0.935 0.079 0.042 Diptera 0.576 0.024 -0.694 Hemiptera 0.135 0.791 -0.268 Homoptera 0.133 0.454 0.135 Hymenoptera -0.251 0.831 0.226
Orthoptera 0.297 0.018 0.832 Other* 0.118 -0.025 -0.147
27
En estos resultados se identificaron cinco grupos de murciélagos con base al
análisis taxonómico de la composición de las presas en Figura 3:
i) Grupo compuesto únicamente por Eumops que presenta un consumo
promedio de Lepidoptera y Coleoptera (CP1a y CP2a) y alto consumo de
Orthoptera (Cp3a).
ii) Grupo de murciélagos de Norte América Tadarida, Nyctinimops y
Perimyotis, Parastrellus, Lasiurus Lasionycteris, Eptesicus y Myotis. que
presentan valores de consumo promedio inferior de Lepidoptera, además
de los Coleoptera (CP1a) y que incluyen el consumo de Hymenoptera y
Hemiptera (CP2a).
iii) Incluye a los géneros Idionycteris, Corynorhinus, Euderma y Mormoops.
Géneros que presentan alto consumo de Lepidoptera y muy bajo o nulo
de Coleoptera (CP1a) y bajo o nulo consumo de Hymenoptera y
Hemiptera (CP2a).
iv) Grupo compuesto por Antrozous y Trachops que presentan alto consumo
de Coleoptera (CP1a) y Orthoptera (CP3a), además de bajo consumo de
Hymenoptera y Hemiptera (CP2 a.
v) Géneros (Macrophyllum, Micronycteris, Tonatia, Mimon, Molossus,
Phyllostomus, Pteronotus, Noctilio y Myotis) de Centro América, que su
dieta se compone principalmente de Coleoptera (CP1a) y bajo o nulo
consumo de Hymenoptera, Hemiptera (CP2a) y Orthoptera (CP3a). .
28
Figura 3. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de los géneros de murciélagos insectívoros. a) Análisis con base en los taxa de artrópodos depredados. El nombre de los géneros se encuentran abreviados; símbolos blancos indican distribución en Centro América y los negros en Norte América. Rombo = recolector en espacio muy saturado, cuadrado = Aéreo en espacio saturado, circulo = Aéreo en espacio no saturado, estrella = Arrastre en espacio saturado y triangulo = Aéreo en espacio muy saturado (en triangulo invertido género que probablemente pertenece a este último gremio).
29
En el segundo análisis, con las características de los insectos (CPb) sólo los dos
primeros componentes presentaron un valor propio significativo (>1) y explicaron un
80.5 %. La variación del primer componente está explicada principalmente por el
consumo de artrópodos de vuelo lento, el segundo componente por el consumo de
cuerpo poco esclerotizado (Tabla IX y X; Figura 4). Se encontró que la mayoría de
los géneros de murciélagos de Centro América presentan alto consumo de
artrópodos de vuelo rápido (valores positivos en el CP1b; Figura 4) con excepción
de Myotis. Mientras que los de Norte América presentan en su mayoría alto
consumo de artrópodos de vuelo lento en este componente (con excepción de
Nycticeus y Perimyotis; Figura 4).
En este análisis se identificaron cuatro grupos de murciélagos que se observan
en Figura 4:
i) Murciélagos que su dieta se compone principalmente de insectos de vuelo
lento (CP1b) y presentan bajo o nulo consumo de artrópodos de cuerpo
muy esclerosado (CP2b), y que está constituido por la mayoría de los
géneros de Norte América: Myotis, Idyonycteris, Parastrellus,
Corynorrhinus, Euderma, Lasionycteris, Lasiurus, Nyctinomops,
Tadarida, Mormoops y Myotis de Centro América.
ii) Géneros que presentan consumo promedio de artrópodos de vuelo lento
y de vuelo rápido y que incluye a los géneros Perimyotis, Eptesicus y
Noctilio.
iii) Murciélagos que su dieta se basa en el consumo de artrópodos de vuelo
rápido (CP1b). Compuesto por los murciélagos de Centro América
Micronycteris, Mimmon, Trachops, Phyllostomus, Pteronotus y Molossus
además de Nycticeus de Norte América.
iv) El grupo de los géneros Antrozous, Macrophyllum y Tonatia que
presentan el mayor consumo de artrópodos de cuerpo muy esclerosado
(CP3b).
30
Tabla IX. Análisis de componentes principales, valores propios, porcentaje de la varianza, valores propios y su porcentaje acumulado. CPb = valores del análisis con las variables de ordenes consumidos y tipo de presas consumidas.
Valores propios
Varianza total %
Varianza acumulada
% CP 1b 3.506 58.439 58.439
CP 2b 1.325 22.090 80.529
Tabla X. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de los géneros de murciélagos de Norte América. CPb = factor de carga del análisis con las variables de orden y tipo de presas. En negritas se muestran los valores de las variables explicativas para cada componente principal.
CP 1b CP 2b Ápteros 0.155 -0.070 Vuelo lento -0.929 -0.113 Vuelo rápido 0.405 0.420 Cuerpos muy esclerotizados 0.401 0.203
Cuerpos poco esclerotizados 0.023 0.958
Cuerpos blandos -0.891 0.040
31
Figura 4. Análisis de componentes principales de la composición de la dieta de los géneros de murciélagos insectívoros. b) Análisis en base las características de los artrópodos depredados. El nombre de los géneros se encuentran abreviados; símbolos blancos indican distribución en Centro América y los negros en Norte América. Rombo = recolector en espacio muy saturado, cuadrado = Aéreo en espacio saturado, circulo = Aéreo en espacio no saturado, estrella = Arrastre en espacio saturado y triangulo = Aéreo en espacio muy saturado (en triangulo invertido género que probablemente pertenece a este último gremio).
32
En el análisis CPa de composición taxonómica de la dieta en especies del género
Myotis, los cuatro primeros componentes tienen valores propios mayores a uno y
explican el 77.93 % de la variación de los datos (Tabla XI). En el análisis CPa del
primer componente, la variabilidad está indicada por el consumo de Lepidóptera y
Diptera, en segundo por el de Arachnida y el tercero por Hymenoptera y Homoptera
(Tabla XII). En este análisis se identifican cuatro grupos de acuerdo a la
composición taxonómica de la dieta; Figura 5a:
i) Compuesto por los murciélagos de Norte América M. thysanodes y M.
evotis, el cual se distingue por presentar promedio de consumo de
Lepidoptera y Diptera (CP1a), alto consumo de Arachnida (Cp2a) y bajo
consumo de Hymenoptera y Homoptera (CP3a).
ii) Agrupa a M. solidalis, M. lucifugus, M. septentrionalis, M. velifer, M. keenii,
M. griscensens, M. yumanensis, M. californicus y M. leibi especies de
Norte América que se distinguen por alto consumo de Lepidoptera y
Diptera (CP1a), alto o consumo promedio de Arachnida (Cp2a) y bajo
consumo de Hymenoptera y Homoptera (CP3a).
iii) Integrado por M. nigricans y M. oxyotis de Centro América y M. auriculus
y M. volans de Norte América, especies que su dieta está compuestas
principalmente de Lepidoptera (CP1a) y el consumo de Arachnida (Cp2a),
Hymenoptera y Homoptera (CP3a) es muy bajo o nulo.
iv) Conformado principalmente de especies de Centro América: M. riparius,
M. keasi, M. elegans y M. albescens además de M. austoriparius de Norte
América. Grupo que se distingue por el alto consumo de Lepidoptera y
Diptera (CP1a) y nulo consumo de Arachnida (CP2a), Hymenoptera y
Homoptera (CP3a).
33
Tabla XI. Análisis de componentes principales, valores propios de las especies del género Myotis; porcentaje de la varianza, valores propios y su porcentaje acumulado. CPa = valores del análisis con las variables de porcentaje de cada orden consumido.
Valores propios
Varianza total %
Varianza acumulada
%
CP 1 a 3.05 33.93 33.93 CP 2 a 1.58 17.54 51.48 CP 3 a 1.25 13.91 65.39 CP 4 a 1.13 12.54 77.93
Tabla XII. Análisis de componentes principales de las especies del género Myotis. CPa = factor de carga del análisis con las variables de orden de las presas. CPb = factor de carga del análisis con las variables de orden y tipo de presas. En negritas se muestran los valores de las variables explicativas para cada componente principal.
CP 1a CP 2a CP 3a CP 4a
Lepidoptera -0.911 -0.170 0.044 0.185
Coleoptera -0.002 0.114 0.026 -0.891
Diptera 0.757 -0.125 0.152 0.010 Hemiptera 0.514 0.554 0.092 0.317 Homoptera 0.281 0.244 0.743 -0.274 Hymenoptera 0.014 -0.001 0.932 0.157
Arachnida -0.140 0.931 0.094 0.006
Tricoptera 0.660 0.227 0.313 0.388 Otro* 0.228 0.773 0.076 -0.272
34
En el análisis CPb, basado en las características de las presas, únicamente los
dos primeros componentes son mayores a uno y explican el 70.49 % de la variación
(Tabla XIII). El primer componente está explicado por los artrópodos de vuelo lento
y de vuelo rápido, el segundo por el consumo de presas ápteras (Tabla XIV). En
este análisis se identifican tres grupos de murciélagos (Figura 5b):
i) Grupo Integrado por M. thysanodes, M. evotis, M. leibi, M. californicus y
M. yumanensis especies de Norte América que presentan consumo
promedio de artrópodos de vuelo lento y vuelo rápido (CP1 b) y presentan
alto consumo de atrópodos ápteros (CP2 b).
ii) Compuesto por M. velifer, M. grescesens, M. septentrionalis, M. lucifugus,
M. keenii y M. solidalis de Norte América, además de M. elegans, M.
keasi, M. albescens, M. oxytis, M. riparius de Centro América, especies
cuya dieta se compone principalmente de artrópodos de vuelo rápido
(CP1 b) y el consumo de ápteros es nulo o bajo (CP2 b).
iii) Este grupo se integra por M. volans, M. auriculus y M. austoriparius de
Norte América además de M. nigricans de Centro América, especies que
presentan alto consumo de artrópodos de vuelo lento (CP1 b) y las
especies ápteras no se incluyen en su dieta (CP2 b).
Tabla XIII. Análisis de componentes principales, valores propios de las especies del género Myotis; porcentaje de la varianza, valores propios y su porcentaje acumulado, CP b = valores del análisis con las variables de órdenes consumidos y tipo de presas consumidas.
Valores propios
Varianza total %
Varianza acumulada
% CP 1 b 2.93 48.90 48.90 CP 2 b 1.30 21.58 70.49
35
Tabla XIV. Análisis de componentes principales de las especies del genero Myotis. CPb = factor de carga del análisis con las variables de orden y tipo de presas. En rojo se muestran los valores máximos y en negritas otros valores significativos.
CP 1b CP 2b Ápteros 0.038 0.983 Vuelo lento 0.894 0.023 Vuelo rápido -0.885 -0.010 Cuerpos muy esclerotizados 0.354 0.130
Cuerpos poco esclerotizados -0.246 0.085
Cuerpos blandos -0.327 0.341
36
Figura 5. Análisis de componentes principales de las especies del género Myotis. a) Órdenes de artrópodos depredados, b) Tipo de presas consumidas. Símbolos blancos indican distribución en Centro América y los negros en Norte América.
37
8. DISCUSIÓN
Se encontró que los murciélagos depredadores de artrópodos se alimentan
principalmente de organismos de la clase Insecta, que pertenecen al grupo de los
Holometabola (Lepidoptera, Coleoptera, Diptera, Homoptera e Hymenoptera). Este
grupo es el linaje de artrópodos terrestres más diverso (Trautwein et al., 2012) y
comprende alrededor del 60% de los animales terrestres (Hammond y
Groombridge, 1992). Después de Insecta, los arácnidos son la segunda clase de
artrópodos terrestres más diverso (Hammond y Groombridge, 1992). Estos últimos
sólo se reportaron que forma parte de la dieta de las especies de murciélagos de
las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. El promedio de consumo de esta
clase es mayor que el de algunos órdenes de la Clase Insecta (e. g. Odonatha,
Tricopera, Neuroptera, Isoptera, etc., Figura 1). En los análisis de componentes
principales también se obtuvo que el consumo de Lepidoptera, Coleoptera,
Homoptera e Hymenoptera tiene mayor aporte para explicar la variación en la dieta
entre los géneros de murciélagos.
Se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la proporción de
consumo entre los murciélagos de Norte América y los de Centro América. Los de
Centro América se caracterizan por un alto consumo de Coleoptera y los de Norte
América de Lepidoptera. En el análisis de componentes principales de los géneros
de murciélagos, en el primer componente se observó una afinidad negativa entre
los órdenes Lepidoptera y Coleoptera, es decir, los murciélagos que presentan alto
consumo Lepidoptera tienden a disminuir el consumo de Coleópteros y viceversa.
Estudios previos señalan que el consumo de Lepidópteros está relacionado con los
murciélagos de estrato aéreos, porque debido a sus características de la
ecolocación, las cuales son menos perceptibles por las polillas, les permite cazarlas
sin respuesta defensiva de parte de ellas (Fenton y Fullard, 1981; Rydell, 1995;
Fenton et al., 1999). No obstante, se encontró que géneros que pertenecen al
mismo gremio pueden registrar un variado consumo de Lepidoptera, como en el
caso de los murciélagos recolectores Corynorhinus, Euderma, e Idionycteris de
38
Norte América, que presentan un alto consumo de Lepidoptera (de 92 a 95%), en
contraste con Macrophllum, Micronycteris, Mimon, Phyllostomus, Tonatia y
Trachops en Centro América, pero para Antrozous en Norte América es menor el
consumo de este Orden (de 76 a 6%). Eptésicus, Eumops, Myotis, Perimyotis,
Tadarida, Noctilio y Pteronotus del gremio aéreo, tienen bajo consumo de
Lepidoptera (< 50%) en las dos regiones. Esta poca especificidad del gremio aéreo
por la depredación de Lepidóptera debe de estar fundamentada en las diferencias
estructurales en la morfología de las presas (Barclay y Brigham, 1991; Dechman et
al., 2006; Kober y Schnitzler, 1990) y en la sensibilidad auditiva de las polillas a las
diferentes frecuencias de ecolocación (Fenton et al., 1999; Surlykke and Kalko,
2008). De acuerdo a Zeng et al., (2011) la estructura de las escamas de las alas de
las polillas determinan la capacidad de absorción del sonido de ecolocación, lo que
les permite ser detectadas o no por los murciélagos. Esto demuestra que los
murciélagos tiene un forrajeo selectivo, asociado a las características de las presas.
Otra divergencia en la composición de dieta observada entre los murciélagos de
Norte América y Centro América es el consumo de Hymenoptera y Homoptera
(variables de mayor aporte en el análisis de componentes principales), los que están
presente en la dieta de la mayoría de las especies de Norte América. En cambio
para los murciélagos de Centro América no se tiene registro del consumo del Orden
Hymenoptera. Esta diferencia en el consumo de artrópodos de las dos regiones,
también se observó en el análisis de componentes principales a nivel específico en
el género Myotis. En las especies de este género en Centro América no se registró
el consumo de la Clase Arachnida, ni del orden Hymenoptera, mientras que en la
mayoría de las especies de Norte América si las consumen.
Las diferencias entre la composición de la dieta de los murciélagos de las dos
regiones puede deberse a que los murciélagos muestran flexibilidad en el forrajeo
de acuerdo a la disponibilidad del recurso (Fenton, 1989; Kalko y Schnitzler, 1998).
Esta flexibilidadpuede estar originada por la riqueza de las especies de presas
disponibles, por ejemplo: para Norte América se estiman unas 200,000 especies de
39
artrópodos mientras que para Centro América se calculan unas 500,000 (Stork,
1993). Otro factor importante para explicar la diferenciación de la dieta, es la
configuración de la riqueza de murciélagos de las regiones. En la región
extratropical la proporción de murciélagos depredadores y de artrópodos es mayor
que en la región tropical (Wilson, 1973; Hutson et al., 2001).
De acuerdo a la teoría del nicho, las especies para minimizar la competencia
por el recurso deben de repartírselo (Hutchinson, 1957; Schöner 1974; 1986a). En
relación a esto, en el análisis de componentes principales se observa que la dieta
de los géneros de Norte América presentó una distribución ortogonal amplia,
mientras que la de los géneros de Centro América es más estrecha, siendo sus
valores muy próximos, inclusive entre géneros en los que los artrópodos no son la
base fundamental de su alimentación (Mimon, Tonatia y Trachops) y los géneros
que presentan hábitos alimentarios exclusivamente insectívoros (Macrophyllum,
Micronycteris, Molossus, Myotis y Pteronotus). La amplia distribución ortogonal es
debida a que en Norte América es mayor la proporción de murciélagos insectívoros
y a que la diversidad de artrópodos es menor, por lo que en esta región es mayor la
competencia por el recurso por ello, el nicho trófico se diversifica más en los
murciélagos.
En el análisis taxonómico de la composición de la dieta, se identifican cinco
grupos de murciélagos. Uno compuesto por los géneros recolectores de Norte
América Idionycteris, Corynorhinus, Euderma, además Mormoops, el cual es
considerado de hábito aéreo (Figura 3 iii). El segundo está compuesto por los
murciélagos de hábito aéreo de norte América (En Figura 3 ii). El tercero compuesto
únicamente por Eumops, el cual se distingue de los géneros aéreos de Norte
América, por presentar el mayor porcentaje de volumen de Orthoptera consumido
(En figura 3 i). El cuarto grupo se compone por los géneros de Centro América
Mimon, Micronicteris, Macronicteris y Tonatia,los murciélagos aéreos Molossus ,
Myotis y Pteronotus, además del murciélago de arrastre Noctilio. El último grupo se
integra por los murciélagos recolectores Trachops y Antrozous (este último de Norte
40
América). Por lo que en este análisis no se advierte una clara correspondencia de
la composición de la dieta con las clasificaciones de gremio, de acuerdo con las
categorías de Schnitzler y Kalko (2001).
El esquema teórico empleado para la conformación de gremios en murciélagos
se basa en que el comportamiento de forrajeo, que está principalmente influenciado
por el tipo de hábitat y modo de vuelo, pero no por el tipo de presa, por lo que la
composición de la dieta no ha sido ampliamente utilizada para la clasificación de
gremios (Schnitzler y Kalko 2001; Giannini y Kalko, 2004; Denzinger y Schnichler,
2013). Sin embargo trabajos experimentales demuestran que los murciélagos por
medio de la ecolocación perciben las características de las presas, lo que les
permite discriminarlas o seleccionarlas (Kober y Schnitzler, 1990; Barclay y
Brigham, 1991; Dechman et al., 2006; Zeng et al., 2011). De los análisis de
componentes principales realizados se advierte que el realizado con las
características de las presas permite distinguir diferentes patrones de alimentación
en los murciélagos que pueden asociarse al comportamiento de forrajeo y tipo de
ecolocación. Por lo tanto, se identifican cuatro gremios tróficos base para los
murciélagos depredadores de artrópodos. El primero compuesto por murciélagos
en los cuales se registra el mayor porcentaje de artrópodos ápteros en sus dietas
(> 10% del volumen; Antrozous, Macrophyllum y Tonatia en Figura 4 iv) géneros
que corresponden al gremio recolector, que emiten llamados de banda ancha
multiarmónicos que les permite identificar a las preas en espacios saturados
(Schnitzler y Kalko, 2001).
El segundo gremio se compone de los géneros que se alimentan principalmente
de artrópodos de vuelo lento (> 50% del volumen; en Figura 4 i) en el cual se
compone de murciélagos de hábitos de caza aéreos que emiten llamados de banda
estrecha y de larga duración que les faculta para buscar su alimento en espacios
abiertos o en espacios poco saturados (Neuweiler, 1989; Waters y Jones, 1995;
Kalko et al., 1996; Kalko y Schnitzler, 1998). Un tercer grupo corresponde a los
murciélagos de los géneros Noctilio, Perimyotis y Eptesicus, los cuales se alimentan
41
en menor proporción artrópodos de vuelo lento (> 10% < 50%; en Figura 4 ii). Estos
murciélagos corresponden a los que Schnitzler y Kalko (2001) denominan cómo
insectívoros aéreos o de arrastre que emiten señales de ecolocación mixtas que les
permiten alimentarse en el borde de la vegetación o en cuerpos de agua. El último
gremio corresponde a murciélagos que se alimentan principalmente de artrópodos
de vuelo rápido (>30% en Figura 4 iii), que incluye géneros que emiten diferentes
tipos de llamados y que pueden cazar entre la vegetación. Especies como
Pteronotus parnellii que se considera de hábito aéreo y de espacio altamente
saturado (Schnitzler y Kalko, 2001) o como Mimon, Phyllostomus y Trachops que
son géneros de murciélagos que son omnívoros o frugívoros y que se alimentan de
insectos de manera complementaria u oportunista (Wilson, 1973; Hutson et al.,
2001; Giannini y Kalko, 2004).
Los resultados observados demuestran que en los murciélagos insectívoros, los
hábitos de forrajeo y patrones de ecolocación tienen relación con la composición de
la dieta, sin embargo la selección de las presas no está de acuerdo a su
identificación taxonómica, como tradicionalmente se hace para la descripción de la
dieta, sino que está asociado a las características de estas como lo son la
características de desplazamiento de las presas. El presente análisis permite
identificar una diferenciación de dieta de los murciélagos principalmente de acuerdo
al estrado de forrajeo (aéreo y recolector). Se observa que dentro del gremio de los
murciélagos recolectores pueden reconocerse dos “subgremios”, los que se
alimentan de artrópodos ápteros y los que se alimentan de insectos de vuelo rápido.
Este resultado concuerda con la reciente propuesta teórica de Denzinger y
Schnitzler (2013) en la que propone la existencia de dos gremios de murciélagos
recolectores: activos y pasivos. No obstante para el grupo de los murciélagos
aéreos identificamos sólo dos grupos: murciélagos que su dieta se compone
principalmente de insectos de vuelo lento y murciélagos presentan consumo
promedio de artrópodos de vuelo lento y de vuelo rápido.
42
En el caso de Molossus, de acuerdo con Schnitzler y Kalko (2001), pertenece al
gremio de murciélagos aéreos de espacio no saturado, no obstante en el presente
análisis basado en las características de las presas, se observa que presenta mayor
afinidad de dieta con murciélagos recolectores y aéreos de espacio muy saturado.
Esto puede deberse a la asignación de gremio que se realiza en base a la similitud
morfológica y afinidad filogenética de las especies de murciélagos (Schöner, 1986
b; Aldridge y Rautenbach 1987; McKenzie y Rolfe, 1986; Paterson et al., 2003;
Giannini y Kalko, 2004). Estudios sobre ecolocación indican que M. molossus
presenta llamados con características diferentes a la del resto de los murciélagos
insectívoros, debido a que sus llamadas de aproximación son de mayor duración y
de frecuencias más altas (Mora et al., 2004). Estas características seasocian con
una mejor capacidad de evaluación de la presa en términos de tamaño, forma,
profundidad y la textura (Neuweiler, 1989), lo que puede explicar que el género
Molossus se presente npatrones de composición de dieta diferentes al resto de los
molósidos y de los murciélagos aéreos.
En los análisis de componentes principales de las especies del género Myotis,
se encontró que la composición de la dieta de las especies de Centro América tiende
a diferenciarse de las de Norte América. En el primer análisis se encontró que los
murciélagos de Centro América se distinguen por presentar un menor consumo de
Lepidóptera, además de no presentar en sus dietas organismos de Arachnida e
Hymenoptera. En el segundo análisis se encontró que las mismas variables
(artrópodos de vuelo lento y vuelo rápido) del análisis de los géneros de murciélagos
explican la variación de la dieta de las especies de Myotis. No obstante, dado a que
los murciélagos de este género son de hábitos aéreos en espacios saturados, es
posible que la caza de arácnidos sólo se lleve a cabo a nivel de borde de la
vegetación, y que sean consumidos en menor volumen por los murciélagos aéreos,
pues es más probable que estos murciélagos sean más susceptibles de ser
depredados por las arañas, al quedar atrapados en las grandes telarañas de la
vegetación (Nyffeler y Knörnschild, 2013).
43
El análisis del género Myotis, basado en las características de los dos
componentes principales, explica un mayor porcentaje de variabilidad que en el de
las categorías taxonómicas de la dieta. Este análisis identificamos tres grupos que
indican que los murciélagos de este género hacen uso diferencial del recurso trófico.
El primero está integrado por M. thysanodes, M. evotis, M. leibi, M. californicus y M.
yumanensis especies de Norte América, que presentan consumo promedio de
artrópodos de vuelo lento y de vuelo rápido (40<60) y que presentan los valores
más altos en el consumo de atrópodos ápteros (2<17). Dicho grupo corresponde a
especies a las cuales se han observado que vuelan cerca de la vegetación
(Whitaker et al., 1977; Lacki et al., 2007; Ober y Hayes, 2008). El segundo
compuesto por M. velifer, M. grescesens, M. septentrionalis, M. lucifugus, M. keenii
y M. solidalis de Norte América, además de M. elegans, M. keasi, M. albescens, M.
oxytis, M. riparius de Centro América, cuya dieta se compone principalmente de
artrópodos de vuelo rápido (40<70) y el consumo de artrópodos ápteros es nulo o
bajo (≈0). Este grupo agrupa a aquellas especies que forrajean sobre la superficie
del agua y capturan sus presas mediante el “arrastre” de presas (Denzinger y
Schnitzler, 2013). El último grupo se integra por M. volans, M. auriculus y M.
austoriparius de Norte América además de M. nigricans de Centro América,
especies que presentan alto consumo de artrópodos de vuelo lento (>70)
especialistas en el consumo de polillas que se encuentran al borde de la vegetación
(Carter et al., 2003; Ober y Hayes, 2008; Feldhamer et al., 2009).
Estos resultados concuerdan con lo propuesto por Denzinger y Schnitzler (2013),
en referencia a que las especies del género Myotis presentar diferentes
características de ecolocación, por lo que sus especies pueden presentar distintos
hábitos de forrajeo.
44
9. CONCLUSIONES
Los murciélagos depredadores de artrópodos que pertenecen al mismo gremio,
de acuerdo a las categorías de Schnitzler y Kalko (2001), no necesariamente
presentan dietas similares, porque se observaron patrones en la composición de su
dieta que permiten diferenciar a géneros que tienen diferente estrato de forrajeo
(aéreo y recolector).
En general, el consumo de los distintos grupos de artrópodos es diferente
entre los murciélagos de las regiones Norte y Centro América. El análisis
taxonómico de la composición de la dieta, refleja que la mayor diferencia se
encuentra en el consumo de Lepidoptera y Coleoptera. Los murciélagos de
Centro América se caracterizan por un alto consumo de Coleoptera y los de Norte
América por Lepidoptera. Además se advierte que los murciélagos de Norte
América presentan un mayor consumo de Hemiptera e Hymenoptera, en cambio
los de Centro América presentan mayor porcentaje de consumo de Diptera y
Arachnida. En el análisis realizado con las características de las presas se obtuvo
que la media de consumo entre los murciélagos de las dos regiones, es diferente
en las variables de vuelo rápido, cuerpo muy esclerosado, cuerpo esclerosado y
cuerpo blando. Estas diferencias pueden deberse a los patrones biogeográficos
de la composición de la quiropterofauna, así mismo a las divergencias en la
diversidad de artrópodos y disponibilidad de presas que existen entre Norte y
Centro América.
En los análisis realizados se observó una baja agrupación entre los
murciélagos que se consideraban pertenecientes al mismo gremio trófico, en
especial en el análisis taxonómico de la composición de la dieta de las presas. En
cambio con el análisis con base en las características de las presas, se observó
que la mayoría de los murciélagos aéreos muestran una mayor afinidad en la
composición de su dieta y se diferencian de los murciélagos que son considerados
45
de hábitos recolectores. La escasa agrupación observada entre los murciélagos
del mismo gremio en el análisis taxonómico, puede deberse a que las estrategias
de búsqueda de alimento, no definen completamente la composición taxonómica
de la dieta de los murciélagos, sino que son los factores regionales los que
pueden delimitar su composición. Por otro lado, el análisis de las características
de las presas explica cómo son los patrones de la composición de la dieta, de
acuerdo a la forma de ecolocación y al comportamiento de forrajeo, por lo que se
encontró una marcada diferenciación entre las dietas de los murciélagos aéreos y
los recolectores, así mismo los resultados del presente trabajo coinciden con la
propuesta teórica actual de la existencia de dos gremios para los murciélagos
recolectores.
La proporción de consumo de los órdenes de artrópodos es diferente entre los
murciélagos de las dos regiones. Las dietas de murciélagos de Norte América,
presentaron un mayor consumo promedio en el orden Lepidoptera, aunque en la
dieta de estos también se incluye a organismos del orden Hymenoptera. En cambio
en los de Centro América presentaron un mayor consumo de Coleoptera, pero en
sus dietas no se tiene registro de Hymenoptera. También se encontró que las dietas
entre los murciélagos de las dos regiones son diferentes en el consumo de
artrópodos de vuelo rápido, de cuerpos blandos, esclerosados y muy esclerosados.
Los patrones de consumo observados entre los murciélagos de las dos regiones,
son similares en los análisis a nivel de género y de especie, en ambos casos en los
análisis de componentes principales coincidieron en que el consumo de Lepidóptera
e Hymenoptera son variables de mayor aporte para explicar la variación de los
datos. El análisis de las características de las presas coincidió en que las variables
de presas de vuelo lento y áptero son las que explican la variación de los datos.
Los resultados presentados en este estudio derivaron de análisis de dieta a
nivel de especie de género Myotis que nos indica que las especies que
tradicionalmente se consideran del gremio aéreo de espacio saturado, hacen uso
diferencial del recurso, por lo que pueden pertenecer a diferente gremio trófico.
46
10. RECOMENDACIONES
Se recomienda que para la conformación de gremios tróficos en murciélagos es
necesario entender cómo se relacionan las características de ecolocación y el
hábitat de forrajeo con la dieta de murciélagos. Para ello es preciso el empleo de
nuevas técnicas moleculares para la descripción de la dieta, con la que se pueda
determinar su composición a un nivel taxonómico más preciso, y a partir de la cual
se puede realizar una categorización más fina de las presas, de acuerdo a sus
características. También es necesario profundizar en la realización de trabajos
experimentales para identificar cuáles son los mecanismos de ecolocación y
morfológicos asociados a selección de las presas de acuerdo a sus características.
Para de esta manera identificar cuáles son las principales características de los
artrópodos que nos permitan entender cómo es la repartición y selección del recurso
trófico en los murciélagos. Esto nos permitirá establecer una categorización de
gremios tróficos para murciélagos que describa los parones de alimentación y que
no se limite únicamente en una descripción del uso del hábitat que realizan durante
el forrajeo.
47
11. LITERATURA CITADA
Aldridge, H. D. J. N. y I. L Rautenbach. 1987. Morphology, echolocation and
resource partitioning in insectivorous bats. The Journal of Animal Ecology
56(3): 763-778.
Anthony, E. L. P. y T. H. Kunz. 1978. Feeding strategies of the little brown bat,
Myotis lucifugus, in southern New Hampshire. Ecology 58(4): 775-786.
Arita, H. T. y M. B. Fenton. 1997. Flight and echolocation in the ecology and
evolution of bats. Trends in Ecology and Evolution 12(2): 53-58.
Arlettaz, R., N. Perrin y J. Hausser. 1997. Trophic resource partitioning and
competition between the two sibling bat species Myotis myotis and Myotis
blythii. Journal of Animal Ecology 66(6): 897-911.
Ashrafi, S., Beck, A., M. Rutishauser, R. Arlettaz y F. Bontadina. 2011. Trophic
niche partitioning of cryptic species of long-eared bats in Switzerland:
implications for conservation. European Journal of Wildlife Research 57(4):
843-849.
Barclay, R. M. y R. M. Brigham. 1991. Prey detection, dietary niche breadth, and
body size in bats: why are aerial insectivorous bats so small? The American
Naturalist 137(5): 693-703.
Black, H. L. 1974. A north temperate bat community: structure and prey
populations. Journal of Mammalogy 55(1): 138-157.
Blaum, N., E. Mosner, M. Schwager y F. Jeltsch. 2011. How functional is
functional? Ecological groupings in terrestrial animal ecology: towards an
animal functional type approach. Biodiversity and Conservation 20(11):
2333-2345.
Brack, V. y R. K.La Val. 1985. Food habits of the indiana bat in missouri. Journal of
Mammalogy 66(2): 308-315.
48
Belwood, J. J. y M. B. Fenton. 1976. Variation in the diet of Myotis lucifugus
(Chiroptera: Vespertilionidae). Canadian Journal of Zoology 54(10): 1674-
1678.
Best, L., B. A. Milam, T. D. Haas, W. S. Cvilitas y L. R. Saidak. 1997. Variation in
diet of the gray bat (Myotis grisescens). Journal of Mammalogy 78 (2): 569-
583.
Bonaccorso, F. J. 1979. Foraging and reproductive ecology in a Panamanian bat
community. Bulletin of the Florida State Museum, Biological Sciences 24:
359-408.
Boyles, J. G., P. M. Cryan, G. F. McCracken y T. H. Kunz. 2011. Economic
importance of bats in agriculture. Science 332(6025): 41-42.
Carter, T. C., M. A. Menzel, S. F. Owen, J. W. Edwards, J. M. Menzel y W. M.
Ford. 2003 Food habits of seven species of bats in the allegheny plateau
and ridge and valley of West Virginia. Northeastern Naturalist 10(1): 83-88.
Clare, E. L., E. E. Fraser, H. E. Braid, M. B. Fenton y P. D. N. Hebert. 2009.
Species on the menu of a generalist predator, the eastern red bat (Lasiurus
borealis): using a molecular approach to detect arthropod prey. Molecular
Ecology 18(11): 2532–2542.
Clarke, F. M., D. V. Pio y P. A. Racey. 2005. A comparison of logging systems and
bat diversity in the Neotropics. Conservation Biology 19(4): 1194-1204.
Clare, E. L., B. R., Barber, B. W. Sweeney, P. D. N. Hebert y M. B. Fenton. 2011.
Eating local: influences of habitat on the diet of little brown bats (Myotis
lucifugus). Molecular Ecology 20(8): 1772–1780.
Cleveland, C. J., M. Betke, P. Federico, J. D. Frank, T.G. Hallam, J. Horn, J. D.
López Jr, G. F. McCracken, R. A. Medellín, A. Moreno-Valdez, C. G.
Sansone, J. K. Westbrook y T. H. Kunz. 2006. Economic value of the pest
control service provided by Brazilian free-tailed bats in south-central Texas.
Frontiers in Ecology and the Environment 4(5): 238-243.
49
Debelica, A., A. K. Matthews y L. K. Ammerman. 2006. Dietary study of big free-
tailed bats (Nyctinomops macrotis). The Southwestern Naturalist 51(3): 414-
418.
Dechman, D. K., N. K. Safi y M. J. Vonhof. 2006. Matching morphology and diet in
the disc-winged bat Thyroptera tricolor (Chiroptera). Journal of Mammalogy
87(5): 1013-1019.
Denzinger, A. y H. U. Schnitzler. 2013. Bat guilds, a concept to classify the highly
diverse foraging and echolocation behaviors of mucrochiropteran bats.
Frontiers in Physiology 4: 1-15.
Easterla, D. A. y J. O. Whitaker. 1972. Food habits of some bats from big Bend
national park, Texas. Journal of Mammalogy 53(4): 887-890.
Emrich, M. A., E. L. Clare, W. O. Symondson, S. E. Koenig y M. B. Fenton. 2013.
Resource partitioning by insectivorous bats in Jamaica. Molecular Ecology.
doi: 10.1111/mec.12504.
Escalante, T., J. J. Morrone y G. Rodríguez-Tapia. 2013. Biogeographic regions of
North American mammals based on endemism. Biological Journal of the
Linnean Society. doi: 10.1111/bij.12142
Feldhamer, G. A., J. O. Whitaker, J. K. Krejca y S. J. Taylor. 1995. Food of the
evening bat (Nycticaius humeralis) and red bat (Lasiurus borealis) from
southern Illinois Transaction of the Illlinois strate academy of Science 88(3-
4): 139-143.
Fenton, M. B. 1974. Feeding ecology of insectivorous Bats. Bios 45(1): 3-15.
Fenton, M. B. 1982. Echolochation, Insect hearing, and feeding ecology of
insectivorous bats. pp 261-285 En: Kunz, T. H ed. Ecology of Bats. Plenum
press. New York.
Fenton, M. B. 1989. The foraging behavior and ecology of animal-eating bats.
Canadian Journal of Zoology 68(3): 411-422.
Fenton, M. B. 1990. The foraging behavior and ecology of animal eating bats.
Canadian Journal of Zoology 68(3): 411–422.
50
Fenton, M. B. y G. P. Bell. 1979. Echolocation and feeding behavior in four species
of Myotis (Chiroptera). Canadian Journal of Zoology 57(6):1271-1277.
Fenton, M. B. y J. H. Fullard.1981. Moth hearing and the feeding strategies of bats.
American Scientist 69(3): 266-275.
Fenton, M. B., I. L. Rautenbach, J. Rydell, H. T. Arita, J. Ortega, S. Bouchard, M.
D. Hovorka, B. Lim, E. Odgren, C. V. Portfors, W. M. Scully, D. M. Syme y
M. J. Vonhof. 1998. Emergence, echolocation, diet and foraging behavior of
Molossus ater (Chiroptera: Molossidae). Biotropica 30(2): 314-320.
Fenton, M. B., J. O. Whitaker, M. J. Vonhof, J. M. Waterman, W. A. Aguiar, J. E.
Baumgarten, S. Bouchard, D. M. Faria, C. V. Portfors, N. I. L. Rautenbach,
W. Scully y M. Zortea. 1999. The diet of bats from Southeastern Brazil: the
relation to echolocation and foraging behaviour. Revista Brasileira de
Zoologia 16(4): 1081-1085.
Findley J. S. y E. Wilsond. 1982. Ecological significance of chiropteran
morphology. pp. 243-260. En: Kunz T. H. ed. Ecology of bats. Plenum
Press, New York.
Freeman, P. W. 1981. Correspondence of food habits and morphology in
insectivorous bats. Journal of Mammalogy 62(1): 166-173.
Freeman, P. W. 2000. Macroevolution in microchiroptera: recoupling morphology
and ecology with phylogeny. Mammalogy Papers: University of Nebraska
State Museum 2: 317-335.
Giannini, N. P. y E. K. V. Kalko. 2004. Trophic structure in a large assemblage of
phyllostomid bats in Panama. Oikos 105(2): 209-220.
Grossman, G. D., D. M. Nickerson y M. C. Freeman. 1991. Principal component
analyses of assemblage structure data: utility of tests based on eigenvalues.
Ecology 72(1): 341-347.
Hammond, P. M. y B. Groombridge. 1992. Global biodiversity: status of the Earth’s
living resources. Global Biodiversity: Status of the Earth's Living Resources.
51
Hamilton, A. J., Y. Basset, K. K. Benke, P. S. Grimbacher, S. E. Miller, V. Novotný
y J. D . Yen. 2010. Quantifying uncertainty in estimation of tropical arthropod
species richness. The American Naturalist 176(1): 90-95.
Holderied, M., C. Korine y T. Moritz, T. 2011. Hemprich’s long-eared bat
(Otonycteris hemprichii) as a predator of scorpions: whispering
echolocation, passive gleaning and prey selection. Journal of Comparative
Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural, and Behavioral Physiology
197(5): 425-433.
Howell, D. J. and, D. Burch. 1974. Food habits of some Costa Rican bats. Revista
de Biología Tropical 21(2): 281-294.
Humprey, S. R., F. J. Bonacorso y T. L. Zinn. 1983. Guild Structure of Surface-
Gleaning Bats in Panamá. Ecology 64(2): 284-294.
Hutchinson, G. E. 1957 Population studies animal ecology and demography
concluding remarks. Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 22: 415–427.
Hutson, A. M. y S. P. Mickleburgh (Eds.). 2001. Microchiropteran bats: global
status survey and conservation action plan (Vol. 56). IUCN.
Jackson, D. A. 1993. Stopping rules in principal components analysis: a
comparison of heuristical and statistical approaches. Ecology 74(8): 2204-
2214.
James, F. C., y C. E. McCulloch. 1990. Multivariate analysis in ecology and
systematics: panacea or Pandora's box? Annual Review of Ecology and
Systematics 21: 129-166.
Johnston, D. S. y M. B. Fenton. 2001. Individual and population level variability in
diets of pallid bats (Antrozous pallidus). Journal of Mammalogy 82(2): 362-
373.
Johson, J. B. y J. E. Gates. 2007. Food Habits of Myotis leibii during Fall Swarming
in West Virginia. Northeastern Naturalist 14(3): 317-322.
Kaiser, H. F. 1958. The varimax criterion for analytic rotation in factor analysis.
Psychometrika, 23(3): 187-200.
52
Kalko, E. K. V., C. O. Handley y D. Handley Jr. 1996. Organization, diversity and
longterm dynamics of a neotropical bat community. Pp503–553 En: Cody M,
Smallwood J, eds. Long-term Studies in Vertebrate Communities. Los
Angeles: Academic Press.
Kalko E. K. V. y H. U. Schnitzler. 1998. How echolocating bats approach and
acquire food. pp 197–204. En. Kunz T. H. y P. A. Racey eds. Bat Biology
and Conservation. Washington. Smithsonian Institution Press.
Klingbeil, B. T. y M. R. Willig. 2009. Guild-specific responses of bats to landscape
composition and configuration in fragmented Amazonian rainforest. Journal
of Applied Ecology. doi: 10.1111/j.1365-2664.2008.01594.x
Kober, R. y H. U. Schnitzler. 1990. Information in sonar echoes of fluttering insects
available for echolocating bats. The Journal of the Acoustical Society of
America 87(2): 882-896.
Kremen, C., R. K. Colwell, T. L. Erwin, D. D. Murphy, R. F. Noss y M. A Sanjayan.
1993. Terrestrial arthropod assemblages: their use in conservation planning.
Conservation Biology 7(4): 796–808.
Kunz, T. H. 1974. Feeding ecology of a temperate insectivorous bat (Myotis
velifer). Ecology 55(4): 693-711.
Kunz, T. H. y J.O. Whitaker Jr. y M. D. Wadanoli. 1995. Dietary energetics of the
insectivorous Mexican free-tailed bat (Tadarida brasiliensis) during
pregnancy and lacation. Oecologia 101(4): 407-415.
Kunz, T. H., E. Braun, E., D. Bauer, T. Lobova y T. H. Fleming. 2011. Ecosystem
services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences
1223(1): 1-38.
Kurta, A. y J. O. Whitaker. 1998. Diet of the endangered indiana bat (Myotis
sodalis) on the northern edge of its range. The American Midland Naturalist
140(2): 280-286.
Lacki, M. J., J. S. Johnson, L. E. Dodd y D. Baker. 2007. Prey consumption of
insectivorous bats in coniferous forests of North-Central Idaho. Northwest
Science 81(3): 199-205.
53
Laval, R. K. y M. L. Laval. 1980. Ecological studies and management of Missouri
bats, with emphasis on cave-dwelling species. Missouri Department of
Conservation Terrestrial Series. 53 pp.
Landres, P. B. y J. A. MacMahon. 1980. Guilds and community organization:
analysis of an oak woodland avifauna in Sonora, Mexico. The Auk 97(2):
351-365.
Lee Y-F. y F. MacCracken. 2004. Flight Activity and food habits of three species of
Myotis bats (Chiroptera: Vespertilionidae) in Sympatry. Zoological Studies
43(3): 589-597.
Lee Y-F. y F. MacCracken. 2005. Dietary variation of brazilian free-tailed bats links
to migratory populations of pest insects. Journal of Mammalogy 86(1): 67-
76.
Lenhart, P. A., V. Mata-Silva y D. Johnson. 2010. Foods of the pallid bat,
Antrozous pallidus (Chiroptera: Vespertilionidae), in the Chihuahuan desert
of Western Texas. The Southwestern Naturalist 55(1): 110-115.
López-González, C., S. J. A. Lozano, R. D. Stevens y C. L. Higgins. 2012.
Metacommunity analysis of Mexican bats: environmentally mediated structure
in an area of high geographic and environmental complexity. Journal of
Biogeography. doi: 10.1111/j.1365-2699.2011.02590.x
MacNally, R. C. 1983. On assessing the significance of interspecific competition to
guild structure. Ecology 64(6): 1646-1652.
McKenzie, N. L. y J. K. Rolfe. 1986. Structure of bat guilds in the Kimberley
mangroves Australia. Journal of Animal Ecology 55(2): 401-420.
Marquardt, S. R. y J. R. Choate. 2009. Influence of thermal environment on food
habits of female cave Myotis (Myotis velifer). The Southwestern Naturalist
54(2): 166-175.
Matews, A. K., S. A. Neiswenter y L. K. Ammerman. 2010. Trophic ecology of the
free-tailed bats Nyctinomops femorosaccus and Tadarida brasiliensis
54
(Chiroptera: Molossidae) in Big Bend National Park, Texas. The
Southwestern Naturalist 55(3): 340-346.
Moosman, P. R., H. H. Tomas y J. P. Veilleux. 2007. Food habits of eastern small-
footed bats (Myotis leibii) in New Hampshire. The American Midland
Naturalist 158(2): 354-360.
Neuweiler, G. 1989. Foraging ecology and audition in echolocating bats. Trends in
Ecology and Evolution 4(6): 160-166.
Norberg, U. M. y J. M. V. Rayner. 1987. Ecological morphology and flight in bats
(Mammalia; Chiroptera): wing adaptations, flight performance, foraging
strategy and echolocation. Philosophical Transactions of the Royal Society
of London. Series B, Biological Sciences 316(1179): 335-427.
Nyffeler, M. y M. Knörnschild. 2013. Bat predation by spiders. PLoS ONE 8(3):
e58120. doi:10.1371/journal.pone.0058120
Ober, H. K. y P. Hayes. 2008. Prey selection by bats in forests of Western Oregon.
Journal of Mammalogy 89(5): 1191-1200.
Parker, K. C., A. J. Par y T. R. Vale. 2001. Vertebrate feeding guilds in California’s
Sierra Nevada: relations to environmental condition and change in spatial
scale. Annals of the Association of American Geographers 91(2): 245-262.
Peixoto, F. P., P. H. P.Braga, M. V. Cianciaruso, J. A. F. Diniz‐Filho y D. Brito.
2014. Global patterns of phylogenetic beta diversity components in bats.
Journal of Biogeography 41(4): 762-772.
Poff, N. L., J. D. Olden, N. K. Vieira, D. S. Finn, M. P. Simmons y B. C. Kondratieff.
2006. Functional trait niches of North American lotic insects: traits-based
ecological applications in light of phylogenetic relationships. Journal of the
North American Benthological Society 25(4): 730-755.
Proches, S. 2005. The world's biogeographical regions: cluster analyses based on
bat distributions. Journal of Biogeography 32(4): 607–614.
Proches, S. y S. Ramdhani. 2012. The world's zoogeographical regions confirmed
by cross-taxon analyses. Bioscience 62(3): 260-270.
55
Presley, S. J. y M. R. Willig. 2010. Bat metacommunity structure on Caribbean
islands and the role of endemics. Global Ecology and Biogeography. doi:
10.1111/j.1466-8238.2009.00505.x
Razak, K. A., W. Shen, T. Zumsteg y Z. M. Fuzessery. 2006. Parallel
thalamocortical pathways for echolocation and passive sound localization in
a gleaning bat, Antrozous pallidus. The Journal of Comparative Neurology
500(2): 322-338.
Root, R. B. 1967. The niche pattern of the blue-gray gnatcatcher. Ecological
Monographs 37(4): 317-350.
Ross, A. 1961. Notes on food habits of bats. Journal of Mammalogy 42(1): 66-71.
Ruxton, G. D. 2006. The unequal variance t-test is an underused alternative to
Student's t-test and the Mann–Whitney U test. Behavioral Ecology 17(4):
688-690.
Saunders, M. B y Barclay R. M. R. 1992. Ecomorphology of insectivorous bats: a
test of predictions using two morphologically. Ecology 7(4): 1335-1345.
Simberloff, D. y T. Dayan. 1991. The guild concept and the structure of ecological
communities. Annual Review of Ecology and Systematics (22): 115-143
Schipper, J., J. S. Chanson, F. Chiozza, N. A. Cox, M. Hoffmann, V. Katariya y P.
S. Hammond. 2008. The status of the world's land and marine mammals:
diversity, threat, and knowledge. Science 322(5899): 225-230.
Schnitzler, H. U. y E. K. V. Kalko. 2001. Echolocation by insect-eating bats.
Bioscience 51(7): 557-569.
Schöner, T. W. 1970. Non-synchronous spatial overlap of lizards in patchy
habitats. Ecology 51: 408-418.
Schöner, T. W. 1974a. Resource partitioning in ecological communities. Science
185(4145): 27-37.
Schöner, T. W. 1974b. The compression hypothesis and temporal resource
partitioning. Proceedings of the National Academy of Sciences 71(10):
4169-4172.
56
Schöner, T. W. 1983. Field experiments on interspecific competition. American
Naturalist 122(2): 240-285.
Schöner, T.W. 1986a. Resource partitioning. Community ecology. Pattern and
process pp. 91-126. En: Kikkawa, J., and D. J. Anderson. Blackwell
Scientific Publications, Victoria.
Schöner, T. W. 1986b. Overview: kinds of ecological communities-ecology be-
comes pluralistic. En Community Ecology, ed. J. Diamond T. J. Case New
York: Harper and Row.
Schmidt, S. 1988. Evidence for a spectral basis of texture perception in bat sonar.
Nature 331: 617-619.
Stork, N. E. 1993. How many species are there? Biodiversity and Conservation
2(3): 215-232.
Trautwein, M. D., B. M. Wiegmann, R. Beutel, K. M. Kjer y D. K. Yeates. 2012.
Advances in insect phylogeny at the dawn of the postgenomic era. Annual
Review of Entomology 57: 449-468.
Valdez, E. W. y P. M. Cryan. 2009. Food habits of the hoary bat (Lasiurus
cinereus) during spring migration through New Mexico. The Southwestern
Naturalist 54(2): 195-200.
Waters, D. A. y G. Jones. 1995. Echolocation call structure and intensity in five
species of insectivorous bats. The Journal of Experimental Biology 198(2):
475-489.
Whitaker, J. O. Jr. 1972. Food habits of bats from Indiana. Canadian Journal of
Zoology 50(6): 877-883.
Whitaker, J. O. Jr., C. Maser y L. E. Keller. 1977. Food habits of bats of western
Oregon. Northwestern Science. 5(1): 46-55.
Whitaker, J. O. Jr. y J. S. Findley. 1980. Foods eaten by some bats from Costa
Rica and Panama. Journal of Mammalogy 61(3): 540-544
Whitaker, J. O. Jr., C. S. Maser y P. Cross. 1981. Foods of Oregon silver-haired
bats, Lasionycteris noctivagan. Norhwest Science 55(1): 75-77.
57
Whitaker, J. O. 1988. Food habits analysis of insectivorous bats. En T. H. Kunz
(Ed.), Ecological and behavioral methods for the study of bats. Smithsonian
Institution Press, Washington, D.C. 171-189 pp.
Whitaker, J. O. Jr. y B. Lawhead. 1992. Foods of Myotis lucifugus in a maternity
colony in central Alaska. Journal of Mammalogy 73(3): 646-648.
Whitaker, J. O. Jr. 2004. Prey selection in a temperate zone insectivorous bat
community. Journal of Mammalogy 85(3): 460–469.
Willig, R., y M. P. Moulton. 1989. The role of stochastic and deterministic
processes in structuring neotropical bat communities. Journal of
Mammalogy 70(2): 323-329.
Wilson, D. E. 1973. Bat faunas: a trophic comparison. Systematic Zoology 22(1):
14-29.
Zeng, J., N. Xiang, L. Jiang , G. Jones, Y. Zheng, B. Liu y S. Zhang. 2011. Moth
wing scales Slightly increase the absorbance of bat echolocation calls. PLoS
ONE 6(11): e27190. doi:10.1371/journal.pone.0027190
58
12. ANEXO I
Media y desviación estándar de los Órdenes y tipos de presas consumidas por los géneros de murciélagos de Norte y Centro América.
Genero
Die
ta
Gre
mio
No.
Sp
Áptero Vuelo lento Vuelo rápido Cuerpo muy esclerotizado
Cuerpo esclerotizado
Cuerpo blándo Lepidoptera Coleoptera Diptera Hemiptera Homoptera
Hymenoptera Orthoptera Other*
n
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Media DS
Mean DS
Nor
te A
mér
ica
Antrozous A R (MS) 1 5 10.32
9.63
35.84
19.04
50.74
32.08
81.24
11.73 9.26 9.63 6.40 6.38 6.40 6.38 49.6
2 32.7
0 0.14 0.13 0.54 1.21 0.44 0.67 28.54
22.77
11.22
10.26
Corynorhinus A R (MS) 1 3 1.33 2.3
1 95.6
0 3.84 2.00 2.65 2.00 2.65 1.33 2.31 95.60 3.84 95.6
0 3.84 2.00 2.65 1.33 2.31
Eptesicus A A (S) 1 9 0.01 0.03
19.30
22.24
75.10
17.42
68.06
23.99
10.54
13.56
15.81
20.51
15.81
20.51
56.13
21.14 2.43 5.11 8.14 7.66 2.10 4.33 6.29 13.8
4 0.12 0.33 3.38 5.33
Euderma A R (MS) 1 1 97.10 2.70 2.70 97.1
0 97.10 2.70
Eumops A A (NS) 2 3 53.40
41.03
46.00
41.07
46.77
37.90
19.33
33.49
33.30
40.36
33.30
40.36
19.33
24.58 3.33 5.77 4.00 6.93 19.3
3 33.4
9 20.1
0 10.5
2
Idionycteris A R (MS) 1 2 92.05
11.24 5.70 8.06 5.70 8.06 92.0
5 11.2
4 92.0
5 11.2
4 5.70 8.06
Lasionycteris A A (NS) 1 6 0.53 1.2
1 62.4
0 21.4
5 30.1
0 20.4
0 21.8
8 22.3
2 16.9
2 11.1
3 54.2
3 25.5
9 54.2
3 25.5
9 5.07 5.86 9.58 9.45 5.77 8.12 8.92 10.46 0.77 1.16 0.32 0.52 8.38 7.30
Lasiurus A A (NS) 2 12 62.8
8 35.9
5 34.6
2 31.7
7 32.9
1 32.3
4 5.81 12.10
58.78
37.87
58.78
37.87
14.24
20.03 2.87 6.83 2.43 4.61 13.6
5 25.2
8 1.43 2.04 0.53 1.46 3.57 7.41
Mormoops A A (S) 1 1 100 100 100
Myotis A A (S)) 15
55 2.06 5.6
3 46.7
4 21.5
8 43.2
4 19.1
9 29.5
6 19.5
2 25.4
7 17.8
9 37.0
1 22.7
2 34.9
1 22.7
5 16.2
3 14.3
8 18.6
8 15.7
4 2.58 3.74 3.08 5.32 2.67 6.98 0.64 2.39 13.25
17.24
Nycticeius A ? 1 3 7.50 2.21 91.47 2.72 90.6
0 2.86 5.50 0.36 2.87 2.72 2.87 2.72 60.33 7.65 2.20 3.14 8.93 3.79 18.0
3 4.63 1.97 1.95 0.23 0.40 4.40 4.98
Nyctinomops A A (NS) 2 8 66.0
4 31.9
2 33.8
1 33.2
6 26.5
1 30.6
7 8.90 17.81
64.44
31.66
64.44
31.66 7.81 9.42 2.34 5.20 15.8
8 20.8
5 1.38 2.33 6.41 16.54 1.45 2.50 0.15 0.42
Parastrellus A A (S) 1 2 60.9
0 55.3
0 34.7
5 49.1
4 26.4
5 37.4
1 8.30 11.74
60.90
55.30
60.90
55.30 8.35 11.8
1 18.10
25.60 8.30 11.7
4
Perimyotis A A (S) 1 4 26.15
24.40
68.08
18.69
59.13
18.04
28.08
15.27 7.03 7.35 7.03 7.35 19.0
3 11.6
5 19.4
5 10.1
2 1.18 1.63 19.80
15.71 8.63 8.74 19.1
3 25.5
9
Tadarida A A (NS) 1 9 48.97
32.71
46.87
32.82
38.30
30.43 9.23 15.3
2 48.3
0 33.1
8 48.2
3 33.2
2 14.8
2 12.2
1 2.02 5.12 20.03
27.63 2.97 5.13 7.01 11.3
3 0.21 0.63 0.53 1.15
Cen
tro
Am
éric
a
Macrophyllum A R (MS) 1 1 28.3
0 4.20 66.50 20.0
0 74.80 4.20 4.20 15.0
0 46.50 5.00 28.3
0
Micronycteris A R (MS) 2 2 6.85 2.05 86.6
0 5.23 53.35
41.79
33.25
36.56 6.85 2.05 6.85 2.05 53.3
5 41.7
9 33.2
5 36.5
6
Mimon F R (MS) 2 2 1.05 1.48 5.10 7.21 80.6
0 7.92 76.15 1.63 5.50 7.78 5.10 7.21 5.10 7.21 76.1
5 1.63 4.45 6.29 1.05 1.48
Molossus A A (NS) 2 2 2.15 3.04 91.10
12.59
82.00
11.31 9.10 1.27 2.15 3.04 2.15 3.04 82.0
0 11.3
1 7.15 4.03 0.55 0.78 1.40 1.98
Myotis A A (S) 6 6 50.00
23.25
44.42
20.34
31.50
25.77
16.08
22.23
46.83
26.59
46.83
26.59
28.33
22.37
15.25
22.81 0.83 2.04 3.17 7.76
Noctilio P Ar (S) 1 1 15.00 85.2
0 63.90 21.3
0 15.00 15.0
0 53.80 21.3
0 6.30 3.80
Phyllostomus O R (MS) 2 2 89.9
5 3.32 81.80 0.71 8.15 2.62 62.6
5 17.4
7 8.15 2.62 3.15 4.45 16.00
22.63
Pteronotus A A (MCS) 1 1 10.5
0 84.40 84.7
0 4.70 5.50 5.50 79.70 4.00 0.70 5.00
Tonatia F R (MS) 2 2 20.75
0.07 2.70 3.54 73.0
5 4.17 75.65 0.49 20.7
5 0.07 0.10 0.14 0.10 0.14 46.85 4.03 1.05 1.48 25.1
5 9.69 2.60 3.68 20.75 0.07
Trachops O R (MS) 1 2 0.15 0.21
11.25 1.77 31.6
0 13.2
9 39.4
0 16.4
0 3.60 4.67 19.50 7.78 3.45 4.88 8.65 10.3
9 11.25 1.77 0.15 0.21
59
13. ANEXO II
Media y desviación estándar de los Órdenes y tipos de presas consumidas por las
especies del género Myotis de Norte y Centro América.
Especie
Gui
ld
N Aptero Vuelo lento
Vuelo rápido
Cuerpo muy
esclerosado
Cuerpo esclerosad
o Cuerpo blando
Lepidoptera
Coleoptera Diptera Hemiptera
Homoptera
Hymenoptera Arachnida
Trichoptera Other*
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Med
ia
DS
Nor
te A
mér
ica
Myotis auriculus
A (s) 1 0 90 20 20 0 90 90 20 0 0 0 0 0 0 0
Myotis austroriparius
A (s) 1 0 73
26.5 74
11.5 14 14 1
11.5 14 0 0 0 59 0
Myotis californicus
A (s) 4 2.4 3.4
56.7
33.5
51.9
17.1
31.3 29
32.4
31.7
47.3
34.5
47.3
34.5
23.6
31.1
23.6
27.8
2.6 2.9
0.4 0.5
1.8 2.4
2.4 3.4
4.8 5.9
4.6 6.2
Myotis evotis
A (s) 2
10.3
13.8
47.2 0.2 39 9.8
36.8 9.5
23.9
14.4
35.8 1.1
35.8 1.1
19.8 11
5.3 0.4
12.4 2.3
0.3 0.4
1.2 0.3
10.3
13.8
2.5 0.8 9 0.1
Myotis grisescens
A (s)
11 0.6 0.7
33.7
14.4
42.2
12.8
14.3 6.8
28.8
10.7
33.4
14.3
32.5
14.3
10.8 6.7
26.5
10.5
1.7 1.2
1.7 1.4
1.6 0.9
0.6 0.7 0 0
1.3 2
Myotis keenii
A (s) 1 0
51.3
46.2 26
23.5
48.1
48.1
21.2
20.8
0.7 1
2.6 0
3.1
0.2
Myotis leibii
A (s) 2 3.2 4.5
55.9
10.7
39.9 4.6 14
10.5
32.7 3.5
52.4 8.7
52.4 8.7
12.3 9.6
21.7 4.3
0.6 0.6
0.1 0.1
5.3 0.1
3.2 4.5 1 1.4
2.6 3.5
Myotis lucifugus
A (s)
10 0.7 2.2
46.3
17.6
44.5
19.1
32.2
20.4
28.8
17.5
30.5
23.2 22
18.8
10.9 8.7
24.7 16
1.3 2.1
5.5 6.9
2.1 4.1
0.7 2.2
14.1 11
10.2
23.5
Myotis septentrionalis
A (s) 3 0.7 1.2
39.3
14.5
54.1
21.9 39 6.4
27.1
18.4
27.9 6.2
26.7 5.6
24.2 4.8
22.0
14.9
1.7 1.5
3.2 2.9 3 4.2
0.7 1.2
9.7 11
2.8 2.3
Myotis sodalis
A (s) 6 0.1 0.2
47.8
28.3
51.5
25.1
41.9
11.6
25.9
18.8
31.5
23.7
30.6
22.1
17.4 8.1
15.4
17.4
1.3 2.7
7.3 6.6
10.1
19.7
0.1 0.2
15.9
20.4
1.4 2.4
Myotis thysanodes
A (s) 3
16.7
14.5
48.6 9.9 25
21.7
32.1
14.3
18.1
15.7
40.1 9.2
37.1
14.2
16.7
18.1 0 0
1.7 2.9
6.3 11
0.3 0.6
16.7
14.5
0.7 1.2
10.8 9.3
Myotis velifer
A (s) 3 0 0.1
20.9 19
69.8
12.7
58.2 5.5
12.3
11.4
20.2
18.8
20.2
18.8
44.2 9.7
9.6 8.3
7.5 6.8 6
10.3
2.5 4.4 0 0.1
0.4 0.7
0.3 0.5
Myotis volans
A (s) 3 0 0.1
76.6
20.2
19.1
20.2
18.8
19.7
2.5 4.3
74.5
23.6
74.5
23.6
16.1
15.6
0.9 1.6
1.7 2.9 0 0.1
0.4 0.6 0 0.1
1.0 1.7
1.2 2
Myotis yumanensis
A (s) 4 2.8 5.5
48.8 11
37.9 9.3
19.5
13.5
39.8 28
30.1
19.5
29.6
20.1
8.8
11.1
24.5
18.1
3.2 3.7
0.5 1
0.9 1.2
2.8 5.5 6
10.7
13.2 8.9
Cen
tro
Am
éric
a
Myotis albescens
A (s) 1 0 40 45 35 10 40 40 35 10 0 0 0 0 0 0
Myotis elegans
A (s) 1 0 40 60 0 60 40 40 0 60 0 0 0 0 0 0
Myotis keaysi
A (s) 1 0 34 53 48 5 34 34 48 5 0 0 0 0 0 0
Myotis nigricans
A (s) 1 0 95 5 0 5 95 95 0 0 0 0 5 0 0 0
Myotis oxyotis
A (s) 1 0 55 45 45 0 55 55 45 0 0 0 0 0 0 0
Myotis riparius
A (s) 1 0 36
58.5 61
16.5 17 17 42
16.5 0 0 0 0 0 19
60