UNIVERSIDAD VERACRUZANA

FACULTAD DE BIOLOGA

Abundancia, diversidad y composicin de murcilagos en fragmentos de selva mediana subcaducifolia y cultivos de

rboles frutales en la regin de Apazapan, Veracruz.

TESIS

TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL

QUE PRESENTA:

SERGIO MOISES MADRID LPEZ

DIRECTOR DE TESIS:

DR. ALEJANDRO ANTONIO CASTRO LUNA

XALAPA, VER. 2010

i

Esta tesis se realiz en el Instituto de Biotecnologa y Ecologa Aplicada (INBIOTECA) de la

Universidad Veracruzana, dentro del proyecto efectos de la fragmentacin del paisaje en la

estructura y funcin de comunidades animales, bajo la direccin del Dr. Alejandro Antonio

Castro Luna. Este trabajo de tesis forma parte de las investigaciones que se realizan en la Lnea

de Generacin y Aplicacin del Conocimiento Ecologa de Ambientes Fragmentados, y del

Cuerpo Acadmico Consolidado Ecologa y Conservacin de la Biodiversidad Forestal, el cual

es apoyado con financiamiento del Sistema Nacional de Investigadores. Este trabajo fue

parcialmente financiado con una beca de apoyo para miembros del SNI otorgada por parte de la

Universidad Veracruzana a travs del Dr. Jorge Galindo Gonzlez quien es miembro del Sistema

Nacional de Investigadores.

ii

AGRADECIMIENTOS

A Dios por crear a los murcilagos para que pudisemos estudiarlos.

A mi madre Guadalupe Lpez Guerrero por esforzarse tanto para brindarme una educacin de

calidad, gracias por todo lo que me has dado, no tengo palabras para decirte cuanto te quiero.

A mis hermanos Mayra e Israel por ayudarme a lo largo de mi vida.

A Deysi por su amor y su apoyo incondicional durante ms de dos aos y medio, Te Amo.

Muchas gracias a los habitantes de la comunidad de Coetzala por permitirme trabajar en sus

tierras, este trabajo no hubiera sido posible sin su cooperacin y su comprensin.

Le agradezco especialmente a Armando Duran y a su familia por tratarme como uno ms de los

suyos y hacer ms agradable ni estancia durante todo el tiempo que estuve trabajando en Coetzala

y muchas gracias por esa comida casera tan excelente.

Tambin quiero agradecer especialmente al Dr. Alejandro Antonio Castro Luna por dirigir mi

tesis, por ensearme todo lo que se sobre murcis, pero sobre todo por tu amistad.

Gracias al Dr. Jorge Galindo Gonzlez por apoyarme en varias ocasiones, desde que hice mi

servicio social hasta la beca otorgada en este ao, de verdad muchas gracias.

A los seores Alexander Wolf y Tereso Hernndez y a sus familias por brindarme su hospitalidad

durante el trabajo de campo realizado en Apazapan.

Mi ms sincero agradecimiento a todos los que me acompaaron a campo sin su ayuda este

trabajo simplemente no podra haberse realizado: No (Pato) Hernndez, Alejandro Tepatln

(alias el Tepa), Bernardo Carlon, Manuel Hernndez, Tereso Hernndez, Miguel Pulido, Isidro

Gonzlez, Kashmir Wolf y Jorge Pelayo. Esas noches de colecta no habran sido lo mismo sin

ustedes.

A Guillermo Vzquez por sus consejos y su ayuda con la bsqueda de informacin.

A los maestros miembros de mi comit de tesis por su paciencia y su comprensin, gracias.

A todos los cuates del INBIOTECA, Rafa, Karina, Ayatzol, Luis, Mauricio, Jess, Too, Claudia

y Rogelio por resolver mis dudas, aconsejarme o apoyarme moralmente.

iii

DEDICATORIAS

A mi madre y mis hermanos, gracias por apoyarme siempre en lo que hago este

logro es suyo.

Para Deysi por tu amor, por tu ayuda y tu comprensin.

iv

RESUMEN

Frente a la acelerada destruccin de los hbitats naturales, es indispensable determinar el papel de

los hbitats agrcolas en el mantenimiento de la fauna nativa. Los murcilagos por su importancia

dentro de los ecosistemas y su utilidad como indicadores de la calidad del hbitat han sido objeto

de varios estudios en agroecosistemas tropicales. No obstante, algunos policultivos de

importancia econmica como los huertos mixtos de rboles frutales, no han sido evaluados

respecto a su importancia en la conservacin de murcilagos. Con la finalidad de evaluar la

importancia de estos agroecosistemas se determin y se compar la diversidad, abundancia y

composicin de murcilagos en tres tipos de hbitat: monocultivos de mango, huertos mixtos de

rboles frutales y fragmentos de selva mediana subcaducifolia de la regin de Apazapan,

Veracruz. Para lo cual se efectuaron 48 noches de muestreo usando redes de niebla. En total se

capturaron 907 individuos de 23 especies y 3 familias. El mayor nmero de individuos se obtuvo

en los huertos mixtos, pero utilizando anlisis se varianza se comprob que no hubo diferencias

significativas en la abundancia de murcilagos entre hbitats (p = 0.057). Utilizando el ndice de

Shannon-Wiener, se comprob que la mayor diversidad de murcilagos ocurri en los fragmentos

de selva (H= 0.907) y en los monocultivos de mango (H= 0.894), mientras que la menor

diversidad se encontr en los huertos mixtos de rboles frutales (H= 0.812). A nivel de

estaciones la diversidad de murcilagos en monocultivos de mango y huertos mixtos de rboles

frutales fue mayor en la estacin de lluvias, mientras que esta no vari temporalmente en los

fragmentos de selva mediana subcaducifolia. Respecto a la composicin de especies, hubo poca

complementariedad entre huertos mixtos y monocultivos de mango, pero el porcentaje de

especies complementarias fue menor entre estos agroecosistemas respecto de los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia. A nivel de gremios trficos, los frugvoros fueron ms abundantes

en los hbitats agrcolas respecto de la selva, adems se comprob que su abundancia no vari

estacionalmente (p = 0.651), as como tampoco la abundancia total de murcilagos (p = 0.877).

Los resultados de abundancia y diversidad indican que los agroecosistemas constituyen reas de

transito y zonas de forrajeo para algunas especies de murcilagos, no obstante, los sitios de selva

mediana son indispensables para la conservacin de este orden de mamferos debido a su mayor

disponibilidad de recursos y reas de refugio lo que se refleja en su alta diversidad y su distinta

composicin de murcilagos que los agroecosistemas no pueden reemplazar.

v

NDICE DE CONTENIDO

1. INTRODUCCIN.. 1 2. ANTECEDENTES. 5 3. OBJETIVOS.. 7

3.1. Objetivo general.. 7

3.2. Objetivos particulares.. 7

4. HIPTESIS 7 5. MATERIALES Y MTODOS 8

5.1. rea de estudio 8

5.2. Diseo del muestreo 11

5.3. Captura de murcilagos.... 13

5.4. Anlisis de datos.. 13

6. RESULTADOS... 16

6.1. Riqueza de especies y eficiencia del muestreo.... 16

6.2. Abundancia total.. 18

6.3. Diversidad.... 19

6.4. Composicin 21

6.5. Gremios trficos... 21

6.6. Abundancia estacional. 23

7. DISCUSIN.. 26

7.1. Eficiencia del muestreo... 26

7.2. Abundancia total. 27

7.3. Diversidad 27

7.4. Composicin 28

7.5. Gremios trficos.. 29

7.6. Abundancia estacional. 32

8. CONCLUSIONES.. 34

LITERATURA CITADA.... 36

vi

NDICE DE CUADROS

Cuadro 1. Ubicacin geogrfica de los seis sitios muestreados y tipo de hbitat.. 12

Cuadro 2. Composicin de especies y abundancia de murcilagos capturados en

monocultivos de mango (MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF)

y en fragmentos de selva mediana subcaducifolia (FSMS) en la regin de

Apazapan, Veracruz.. 16

Cuadro 3. Eficiencia del muestreo Eficiencia del muestreo en monocultivos de mango

(MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva

mediana subcaducifolia (FSMS). 18

Cuadro 4. Abundancia de murcilagos en cada tipo de hbitat divididos por muestras y

por estaciones 18

Cuadro 5. Diversidad de especies de murcilagos en monocultivos de mango (MM),

huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva mediana

subcaducifolia (FSMS) en la regin de Apazapan, Veracruz... 19

Cuadro 6. Resultados de la prueba de t para los valores de diversidad de especies de

murcilagos obtenidos en tres tipos de hbitat en Apazapan, Veracruz... 19

Cuadro 7. Diversidad estacional de especies de murcilagos en monocultivos de mango

(MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva

mediana subcaducifolia (FSMS) en la regin de Apazapan, Veracruz. 20

Cuadro 8. Resultados de la prueba de t para los valores de diversidad estacional de

murcilagos en tres tipos de hbitat en la regin de Apazapan, Veracruz 20

Cuadro 9. Porcentaje de especies complementarias de murcilagos entre monocultivos

de mango (MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos

de selva mediana subcaducifolia (FSMS). 21

Cuadro 10. Datos de abundancia de frugvoros en tres tipos de hbitat en la regin de

Apazapan, Veracruz.. 22

Cuadro 11. Resultados de la prueba de Tukey de comparaciones pareadas para los datos

de abundancia de murcilagos frugvoros en monocultivos de mango (MM),

huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva mediana

subcaducifolia (FSMS) en la regin de Apazapan, Ver.... 23

vii

Cuadro 12. Porcentaje de especies complementarias a nivel de gremios trficos entre

monocultivos de mango (MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF)

y fragmentos de selva mediana subcaducifolia (FSMS) en la regin de

Apazapan, Ver... 23

Cuadro 13. Abundancia de murcilagos por hbitat para la temporada de lluvias en la

regin de Apazapan, Veracruz.. 24

Cuadro 14. Abundancia de murcilagos por hbitat para la temporada seca en la regin

de Apazapan, Veracruz. 25

viii

NDICE DE FIGURAS

Figura 1. Localizacin del rea de estudio dentro del estado de Veracruz. 8

Figura 2. Marcha anual de la temperatura registrada en la estacin climtica 00030367

(CFE) ubicada en la localidad de Apazapan, municipio de Apazapan,

Veracruz... 9

Figura 3. Diagrama de precipitacin mensual a lo largo del ao en la estacin climtica

00030367 (CFE) ubicada en la localidad de Apazapan, municipio de

Apazapan, Veracruz. 9

Figura 4. Mapa del rea de estudio y localizacin de los sitios de muestreo.. 11

Figura 5. Curvas de acumulacin de especies de murcilagos para fragmentos de selva

mediana subcaducifolia (FSMS), monocultivos de mango (MM) y huertos

mixtos de rboles frutales (HMAF) en la regin de Apazapan, Veracruz.. 17

1

1. INTRODUCCIN

La prdida de hbitat y fragmentacin del paisaje inducidas por el hombre continan a un ritmo

alarmante, amenazando la supervivencia de las especies de fauna silvestre en todo el mundo

particularmente en las regiones tropicales, donde los ecosistemas terrestres son ms diversos

(Wilcox y Murphy, 1985; Turner, 1996; Wade et al. 2003). Una de las regiones que enfrentan las

mayores tasas de deforestacin actualmente, es la regin neotropical de Mesoamrica

(Centroamrica y sur de Mxico) en la cual se pierden aproximadamente 400,000 hectreas de

bosque por ao, las principales causas de esta deforestacin han sido la expansin de la red

carretera, la tala de rboles, la expansin de la frontera agrcola y ganadera y el corte de lea. La

perdida de hbitat dentro de esta zona es una grave amenaza a la biodiversidad global ya que con

apenas el 0.5% de la superficie del planeta, alberga el 17% de la biodiversidad de todo el mundo,

con ms de 24000 especies de plantas, 521 especies de mamferos, 1193 especies de aves, 685 de

reptiles y 460 especies de anfibios, la mayora de las cuales son endmicas para esta regin

(CCAD, 2003; Conservation International, 2004).

En los trpicos, un componente importante de la biodiversidad son los murcilagos, que aportan

entre el 40 y el 50% del total de especies de mamferos (Fleming, 1988; Voss y Emmons, 1996).

Por ejemplo, en Chiapas, Mxico, de un total de 54 especies capturadas de mamferos 31 (57.4%)

fueron murcilagos (Cruz-Lara et al. 2004), lo que representa ms del 22% de las 138 especies de

murcilagos que se distribuyen en Mxico (Medelln et al., 2008). Los quirpteros tambin

poseen una alta diversidad a nivel trfico, ya que se alimentan de frutos, insectos, nctar, polen,

peces, sangre, vertebrados y hojas (Hill y Smith, 1985). Sin embargo, los murcilagos al igual

que la mayora de las especies son afectados por la destruccin y fragmentacin del hbitat,

afectando con ello la riqueza y abundancia de especies (Estrada et al., 1993a; Turner, 1996;

Wilson et al., 1996; Medelln et al., 2000; Galindo-Gonzlez y Sosa, 2003). Lo anterior podra

traducirse en la prdida de los servicios ecolgicos que proveen los murcilagos, cmo la

polinizacin (Sazima et al., 1999), la dispersin de semillas (Fleming, 1988; Galindo-Gonzlez,

1998; Patterson et al. 2003); el control de poblaciones de invertebrados en reas de vegetacin

natural y en zonas de cultivo (Kalka et al., 2008; Williams-Guilln et al. 2008). As tambin, los

murcilagos son fundamentales en el proceso de la sucesin secundaria y en la regeneracin de

reas perturbadas, ya que mientras vuelan van defecando las semillas de especies pioneras hacia

2

zonas deforestadas (Charles-Dominique, 1986; Fleming, 1988; Gorchov et al. 1993; Galindo-

Gonzlez et al. 2000).

Hasta la fecha, los esfuerzos de conservacin a nivel mundial estn principalmente dirigidos a la

vegetacin natural bien preservada, debido a que los ecosistemas menos perturbados, suelen

mantener una mayor biodiversidad respecto de los ambientes creados y/o modificados por

actividades humanas (Brosset et al., 1996; Turner, 1996). Sin embargo, las reas prstinas,

continuas e intactas comprenden una porcin relativamente pequea de la superficie terrestre

(Faria y Baumgarten, 2007), mientras que los ecosistemas modificados por el hombre representan

aproximadamente el 95% de los ambientes terrestres. Por otra parte, un gran porcentaje de la

biota nativa puede sobrevivir en ambientes alterados por actividades humanas, principalmente en

zonas de cultivos permanentes (Western y Pearl, 1989; Pimentel et al., 1992; Perfecto et al.,

1996). Lo anterior se debe a que los cultivos permanentes mantienen un alto porcentaje de

cobertura arbrea y sirven de refugio a ms especies de la biota nativa, respecto de aquellos

ambientes que han sido severamente alterados, como las zonas urbanas y suburbanas o los

monocultivos (Kerr y Cihlar, 2004).

La preservacin y restauracin de la biodiversidad en paisajes agrcolas es un tema apremiante

para la conservacin en el siglo XXI (Bennett et al., 2006), debido a que el futuro de numerosas

especies de plantas y animales nativos est estrechamente ligado al uso del suelo en los paisajes

dominados por el hombre (Daily et al., 2001). Sin embargo, a medida que crece la poblacin a

nivel mundial, aumenta la demanda de alimentos y la presin sobre la vegetacin natural,

principalmente por la conversin de tierras para uso agrcola y el aumento en la intensificacin de

los sistemas de produccin del campo. Como resultado de lo anterior, ocurre una disminucin en

la biodiversidad, debido al desplazamiento y desaparicin de las especies de flora y fauna. Una

alternativa para mitigar las amenazas mencionadas, es la adopcin de prcticas agrcolas que

utilicen y conserven la biodiversidad, as como tambin puedan mejorar la calidad del ambiente y

limitar la expansin agrcola, permitiendo la supervivencia de las especies nativas y limitando los

efectos adversos que la agricultura causa en los hbitats naturales (Jackson et al., 2005).

Entre los ambientes agrcolas que suelen ser ms propicios para la conservacin biolgica estn

los agroecosistemas, los cuales pueden definirse como sistemas agropecuarios ecoagrcolas,

compatibles con la conservacin de las comunidades naturales (Blann, 2006). Los

3

agroecosistemas tambin pueden igualar algunos atributos de los ambientes naturales, tales como

la productividad, la diversidad y la conservacin de nutrientes (Ewel, 1999). Adems, como estos

ambientes mantienen una alta cobertura arbrea y en algunos casos, parte de la vegetacin

original, tienen un papel crucial en la conservacin de las especies nativas, incluidos los

murcilagos (Perfecto et al., 1996; Dagang y Nair, 2003; Faria et al., 2006).

Los agroecosistemas tienen mayor importancia en la conservacin de las especies animales,

especialmente cuando forman parte de la matriz en paisajes tropicales (Perfecto et al., 1996). Al

respecto, numerosos estudios han sealado que la naturaleza de la matriz que rodea a los

fragmentos de vegetacin original, influye en la dinmica de los paisajes fragmentados,

incluyendo las poblaciones de animales que habitan en estos (Gascon et al., 1999; Ricketts, 2001;

Fahrig, 2001, 2003). Lo anterior se debe a que los agroecosistemas sirven como zonas de

amortiguamiento alrededor de reas de vegetacin natural, permiten el movimiento e intercambio

de poblaciones de plantas y animales y en el caso de estos ltimos, tambin les proporcionan

alimento, refugio y sitios de reproduccin (Freemark et al., 2002). Por otra parte este tipo de

cultivos son muy importantes en las regiones donde existe una gran presencia de especies nativas

en ellos y la posibilidad de establecer reservas biolgicas es limitada (Blann, 2006).

Entre los agroecosistemas existen varias categoras, incluyendo sistemas de produccin agrcolas,

forestales y ganaderos (Scherr y McNeely, 2008). Sin embargo, los considerados cmo cultivos

perennes de sombra (Siebert, 2002) han demostrado ser altamente productivos, ecolgicamente

sustentables y compatibles con la conservacin de algunas especies de fauna y flora nativa

(Perfecto et al., 1996; Moguel y Toledo, 1999; Rice y Greenberg, 2000). La categora de cultivos

perennes de sombra incluye a las fincas de caf de sombra (Moguel y Toledo, 1999), los cultivos

rsticos de cacao (Rice y Greenberg, 2000; Faria et al., 2007), cultivos mixtos de frutas (Estrada

et al., 1993a) y el platanar bajo sombra (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007), estos cultivos se

caracterizan por presentar vegetacin primaria y secundaria, un dosel cerrado, una estructura de

la vegetacin compleja, gran cantidad de biomasa foliar, alta diversidad florstica (Siebert, 2002)

y el uso de agroqumicos es menor (Moguel y Toledo, 1999).

En el caso de los cultivos perennes de sombra, debido a su alta diversidad de plantas y gran

complejidad estructural, ofrecen una mayor gama de nichos ecolgicos para la fauna respecto de

los monocultivos anuales (Pimentel et al., 1992; Estrada et al., 1993a, b; Estrada et al., 1994;

4

Perfecto et al., 1996; Greenberg et al., 1997; Rice y Greenberg, 2000; Sherry, 2000; Estrada y

Coates-Estrada, 2002; Schroth et al., 2004), confieren una mayor permeabilidad para la biota

local (Faria et al., 2006), favorecen el movimiento de animales entre fragmentos de vegetacin

natural (Uezu et al., 2008) y constituyen un hbitat secundario para varios grupos de especies

nativas incluyendo murcilagos, ranas, lagartijas, aves, invertebrados, mamferos no voladores y

plantas (Daily et al., 2003; Parikesit et al., 2004; Pineda et al., 2005; Faria et al., 2007).

Respecto a los murcilagos, la cobertura que proveen los cultivos perennes de sombra les

proporciona sitios de refugio durante el da. Tambin es conocido que mientras forrajean, los

murcilagos suelen desplazarse entre la vegetacin densa para evitar a los depredadores (Kunz y

Lumsden, 2003). Algunos recursos alimentarios pueden ser ms abundantes en ambientes

alterados por el hombre (e.g. frutos y nctar), respecto de los monocultivos. En consecuencia los

murcilagos frugvoros y nectarvoros pueden verse favorecidos por la conversin de hbitats

naturales a zonas de produccin agrcola (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007; Willig et al.,

2007).

5

2. ANTECEDENTES

Existen evidencias de la importancia de los agroecosistemas en la conservacin de las especies.

Por ejemplo, se ha demostrado que los pequeos fragmentos de selva en Malasia mantienen una

alta diversidad de vida silvestre cuando estn rodeados de una matriz de plantaciones forestales

(Bennet y Caldecott, 1981; Duff et al., 1984), lo que es posible porque una matriz forestal

permite el movimiento de las especies entre los fragmentos de vegetacin natural (Turner, 1996).

Otro ejemplo de conservacin en agroecosistemas de tipo forestal es el kebon tantangkalan un

tipo de cultivo tradicional de bamb en Indonesia donde las plantas de bamb crecen inmersas en

parches de vegetacin primaria, permitiendo la presencia de una alta diversidad de plantas

(Parikesit et al., 2004).

Los cultivos perennes de sombra son capaces de albergar una parte importante de la fauna nativa

como lo ha mencionado Thiollay (1995) para aves en cafetales de sombra en Sumatra y Reitsma

et al. (2001) en plantaciones de cacao de Costa Rica. Tambin se han efectuado estudios de

riqueza y composicin de especies de mamferos no voladores en Costa Rica (Daily et al., 2003)

y murcilagos, escarabajos y anfibios en cafetales de sombra de Veracruz (Pineda et al., 2005).

En el caso de murcilagos y aves estn los estudios de Faria et al. (2006) en cultivos de cacao de

sombra en Brasil, as como el de Harvey y Gonzlez-Villalobos (2007) en cultivos de cacao y de

pltano bajo sombra, en Costa rica. Tambin est el estudio de Garca-Estrada et al. (2006),

quienes evaluaron la riqueza de especies, la diversidad alfa y beta de murcilagos en un bosque

mesfilo de montaa y cafetales de sombra de Chiapas, comprobando que la riqueza de

murcilagos frugvoros y nectarvoros fue similar entre el bosque mesfilo de montaa y los

cafetales de sombra, aunque estos tuvieron una menor diversidad alfa en comparacin con el

bosque. Otro ejemplo es el estudio de Sosa et al. (2008), quienes determinaron la abundancia,

diversidad y riqueza de especies de murcilagos filostmidos en diferentes tipos de cafetales y un

fragmento de bosque mesfilo de montaa en la regin central de Veracruz. Estos autores

hallaron una riqueza de especies similar entre el bosque mesfilo y los cultivos de caf, pero una

mayor diversidad en los agroecosistemas muestreados en comparacin con el fragmento de

bosque mesfilo de montaa.

Otros estudios han demostrado que algunas especies pueden beneficiarse de las zonas de cultivos

e incluso ser ms abundantes que en el bosque, adems de exhibir patrones estacionales en su

6

abundancia (Castro-Luna et al., 2007; Willig et al., 2007). Por ejemplo, Artibeus lituratus fue

muy frecuente en bosque maduro durante la temporada seca y en cultivos durante la temporada

de lluvias, mientras que Mimon crenulatum, Phyllostomus hastatus y Sturnira magna fueron ms

frecuentes en cultivos durante la estacin seca y ms abundantes en bosque maduro durante la

estacin de lluvias (Willig et al., 2007). Lo anterior es posible porque algunas plantas (e.g. Musa

sapientum) que se hallan en los cafetales, pueden proveer refugio y recursos alimenticios

temporales para los murcilagos (Fleming, 1986; Roubik, 1995). En Mxico existen varios casos

documentados sobre la presencia de murcilagos en cultivos rsticos de cacao de sombra

(Medelln et al., 2000) y en cafetales de sombra (Sosa et al., 2008). Estos ltimos han sido

ampliamente estudiados, debido a la importancia de este cultivo en nuestro pas (Cruz-Lara et al.,

2004; Garca-Estrada et al. 2006; Williams-Guilln et al. 2008).

Sin embargo, los cultivos de rboles frutales han recibido poca atencin, a pesar de sus

caractersticas potenciales como refugio para la fauna nativa. Este tipo de cultivos presentan una

o varias especies de plantas que producen frutos consumidos por murcilagos como Mangifera

indica, Carica papaya, M. paradisiaca., Ficus sp. y Manilkara zapota, entre otras. Adems, las

plantaciones de rboles frutales tienen una cobertura densa y perenne provista por el dosel de los

rboles sembrados (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007; Moreno, 2000). Estas caractersticas

posibilitan el uso de estos agrecosistemas como sitios de refugio diurno y de forrajeo para los

murcilagos (Faria y Baumgarten, 2007).

Dentro de este tipo de plantaciones se encuentran los monocultivos de mango (M. indica) que

tienen gran importancia como actividad productiva y por la superficie que ocupan en algunos

paisajes agrcolas como el de la zona de Jalcomulco, Veracruz donde estos cultivos cubren el

24.74% del paisaje (Moreno, 2000). Aunque este tipo de cultivo ha formado parte de estudios que

tratan sobre quirpteros (Moreno, 2000; Moreno y Halffter, 2001; Torres-Morales, 2007), estos

no han estado enfocados a evaluar su importancia como posible hbitat para la fauna local.

Por todo lo anterior, es muy importante conocer cmo la fauna y en particular los murcilagos,

estn utilizando los cultivos perennes de sombra, as como identificar cuales especies se pueden

estar beneficiando o perjudicando con su creacin. Esta informacin es potencialmente til si es

incorporada en un esquema de conservacin ms amplio, que no solamente considere a la

vegetacin natural bien conservada.

7

3. OBJETIVOS

3.1. Objetivo general

Evaluar el papel de los cultivos de rboles frutales en el mantenimiento de la abundancia,

diversidad y composicin de especies de murcilagos en un hbitat fragmentado de la regin de

Apazapan, Veracruz

3.2. Objetivos particulares

1. Comparar la diversidad y la abundancia total de murcilagos entre fragmentos de selva

mediana subcaducifolia, huertos mixtos de rboles frutales y monocultivos de mango, as

como determinar si estas variables difieren estacionalmente.

2. Comparar la composicin de especies de murcilagos y gremios alimentarios entre fragmentos

de selva mediana subcaducifolia, monocultivos de mango y huertos mixtos de rboles frutales

y determinar si la abundancia de murcilagos frugvoros en los tres hbitats se mantiene

durante todo el ao o cambia estacionalmente.

3. Determinar cules especies de murcilagos son ms abundantes en cada tipo de hbitat y

determinar si los patrones detectados difieren entre estaciones.

4. HIPTESIS

Los cultivos de rboles frutales son importantes en la conservacin de murcilagos, debido a que

las plantas que crecen en estos ambientes pueden favorecer a varios gremios de murcilagos,

principalmente al de los frugvoros. Debido a que son ambientes estructuralmente complejos y

con gran diversidad florstica, se espera que la composicin, la diversidad y la abundancia de

murcilagos en los huertos mixtos sean similares a aquellas halladas en los fragmentos de selva

mediana subcaducifolia. Sin embargo, se espera que los valores de estas variables sean menores

en los monocultivos de mango, debido a que estos cultivos son ms simples y por lo tanto, con

menos recursos tiles a los murcilagos. Tambin se espera que las especies de murcilagos ms

abundantes en los cultivos de rboles frutales sean de hbitos frugvoros (e.g. especies de los

gneros Artibeus y Sturnira) y debido a la marcada estacionalidad en la produccin de frutos en

8

los huertos mixtos y en los monocultivos de mango, se espera que exista una variacin estacional

en su abundancia.

5. MATERIALES Y MTODOS

5.1. rea de estudio

El rea de estudio se encuentra dentro de los municipios de Apazapan y Jalcomulco en la regin

centro del Estado de Veracruz, Mxico. Ambos municipios se encuentran al oeste de la ciudad de

Xalapa (Figura 1). El rea de estudio se encuentra dentro de la regin fisiogrfica de la Llanura

Costera del Golfo Sur en la subprovincia de la Llanura Costera Veracruzana (INEGI, 2000). Esta

zona se encuentra dentro de la provincia biogeogrfica del Golfo de Mxico que forma parte de la

regin Neotropical (Morrone, 2004).

9

El clima es del tipo Aw(W)(i)g, definido como clido sub-hmedo, con rgimen de lluvias de

verano y presencia de cancula, baja oscilacin trmica durante el ao (Figura 2) y marcha anual

de la temperatura tipo ganges (Garca, 1981). La temperatura media anual es de 25.5 C y la

precipitacin promedio anual de 1250 mm (Piero et al., 2003). En esta zona existen dos

temporadas climticas (Figura 3), una lluviosa de junio a septiembre donde se concentra la mayor

parte de la precipitacin anual con precipitaciones medias mensuales de 157 a 233 mm y una seca

de noviembre a marzo (Soto y Garca, 1989), donde la precipitacin media mensual varia de 18 a

45 mm (Servicio Meteorolgico Nacional, 2000).

10

La regin de Apazapan pertenece a la cuenca del rio de Los Pescados, cuya corriente principal

(Rio Resumidero) se origina en el cerro de La Cumbre, situado al norte del Pico de Orizaba.

Siguiendo su curso, recibe la aportacin del ro de Barranca Grande, tomando este nombre;

posteriormente tiene el aporte de innumerables arroyos torrenciales y entonces se le denomina ro

Chiquila o de Los Pescados durante su trayecto por las comunidades de Jalcomulco y Apazapan.

Posteriormente toma el nombre de ro La Antigua y desemboca en el Golfo de Mxico (Zol,

1980). Los suelos caractersticos de la zona son Rendzina (E) y Feozem (H). Las rendzinas son

suelos delgados, con menos de 50 cm de espesor que descansan sobre una base de roca caliza. El

Feozem, se caracteriza por tener una capa superficial oscura, profunda, rica en materia orgnica y

en nutrientes (INEGI, 1998).

La vegetacin natural de la zona es selva baja caducifolia (sensu Gmez-Pompa, 1977), con

manchones de selva mediana subcaducifolia en los sitios ms hmedos y mejor conservados

(Castillo-Campos, 1995). La vegetacin natural est inmersa en una matriz de cultivos de rboles

frutales, maz, caa y vegetacin secundaria (Castillo-Campos, 1995).

La selva mediana subcaducifolia est caracterizada por un estrato arbreo cerrado de 12 a 20 m

de alto, un estrato arbreo medio abierto de 6 a 11 m, un estrato arbustivo de 1 a 5 m, un estrato

herbceo escaso y con el suelo cubierto de materia orgnica. Las especies dominantes en el

estrato arbreo son Antirhea aromatica, Aphananthe monoica, Brosimum alicastrum, Sideroxylon

capiri e Hyperbaena jalcomulcensis. El estrato medio est caracterizado por Comocladia

engleriana, Ocotea sp., Protium copal, Psychotria erythrocarpa. El estrato arbustivo se compone

principalmente de Randia aculeata, Piper nudum, Casearia nitida y Cnidoscolus aconitifolius y

en el estrato herbceo se encuentran Dorstenia contrajerva, Anthurium podophyllum, A.

schlechtendalii y Pseuderanthemum alatum (Castillo-Campos, 1995). La caracterstica

fisonmica ms importante de este tipo de vegetacin es que ms del 50% de los rboles altos de

esta selva pierden completamente sus hojas en la poca de secas (Miranda y Hernndez, 1963).

Los cultivos de rboles frutales son una parte importante de la vegetacin del rea de estudio,

donde el cultivo de mango (M. indica) es la actividad productiva ms importante de la zona

(Castillo-Campos, 1995), enfocado en la produccin de la variedad Manila, que los productores

venden a mayoristas quienes comercializan este producto en los mercados locales. Tambin

11

existen algunos policultivos perennes en los cuales hay especies vegetales que producen frutos

consumidos por murcilagos frugvoros (e.g. M. zapota, C. papaya y M. indica: Moreno, 2000).

5.2. Diseo del muestreo

Se seleccionaron seis sitios de muestreo (Cuadro 1) repartidos equitativamente entre los

siguientes hbitat: 1) fragmentos de vegetacin natural, 2) monocultivos de mango y 3) huertos

mixtos de rboles frutales (Figura 4). En todos los casos se consider una distancia mnima de

500 m al sitio de muestreo ms cercano.

12

La descripcin de los hbitats muestreados es la siguiente:

Monocultivos de mango. Son plantaciones de M. indica exclusivamente, donde el sotobosque es

eliminado anualmente utilizando machete o herbicidas. La altura de los rboles en estos cultivos

es aproximadamente de 8 m, estos sitios se encuentran adyacentes a pastizales y otros cultivos

similares. Debido a que este hbitat est dominado por una sola especie de planta, es posible que

ofrezca una menor cantidad de recursos para los murcilagos en comparacin con el huerto

mixto, que es un agroecosistema diversificado.

Huertos mixtos de rboles frutales. En este estudio los cultivos considerados como huertos

mixtos fueron aquellos que adems de M. indica incluyen a Pouteria sapota, M. zapota,

Diospyros digina y M. paradisiaca como arboles cultivados y Cecropia obtusifolia como especie

silvestre. En estos hbitats, algunas especies pioneras de rboles y herbceas han logrado

establecerse entre los rboles frutales, formando ambientes con una vegetacin densa y perenne,

similar a la existente en la vegetacin natural. El dosel es cerrado y alcanza una altura de 12 a 20

m. El estrato herbceo es escaso.

Fragmentos de selva mediana subcaducifolia. Esta vegetacin se encuentra en las zonas ms

hmedas de la regin, generalmente caadas de difcil acceso. Uno de los sitios elegidos se ubic

en la Barranca de Monterrey, a 1 km de la poblacin de Coetzala (municipio de Tlaltetela); el otro

sitio se localiz en una caada cercana a la poblacin de Chahuapan (Apazapan). En ambos sitios

existen cuerpos de agua intermitentes durante la estacin lluviosa.

13

5.3. Captura de murcilagos

El nmero total de noches de muestreo fue de 48, divididas en ocho salidas de muestreo (seis

noches de muestreo por salida), en las que se dedicaba una noche de muestreo a cada sitio de

muestreo seleccionado. Los muestreos se efectuaron en funcin de las estaciones climticas

(Figura 3), cuatro salidas se hicieron en la temporada de lluvias (junio, julio, agosto y septiembre

del 2009) y cuatro en la temporada seca (diciembre del 2009, enero, febrero y marzo del 2010).

Todas las salidas para captura fueron realizadas durante periodos cercanos a la luna nueva, para

evitar la fobia lunar que incide en una menor tasa de captura de murcilagos (Morrison, 1978).

En cada sitio de muestreo se colocaron 5 redes de niebla (Avinet ) de 9 m largo x 2.6 m de alto,

que fueron desplegadas en forma de L entre los claros en la vegetacin. Las redes fueron abiertas

al anochecer y permanecieron activas hasta completar 5 horas de muestreo. El esfuerzo de

muestreo fue de 10800 metros-red/hora, obtenidos de 225 m-red/h por noche (45 m-red x 5 h de

muestreo). Mientras las redes estuvieron activas, se revisaron cada 15 minutos y los murcilagos

capturados, fueron colocados en bolsas de tela para su posterior identificacin mediante claves de

campo (Medelln et al., 1997; Medelln et al., 2008). La ubicacin taxonmica sigui a Ramrez-

Pulido et al. (2005). Finalmente, los murcilagos fueron, marcados con un collar plstico

numerado y liberados en el sitio de captura. Las marcas consistieron en collares plsticos

codificados por bandas de colores (sensu Galindo-Gonzlez et al., 2000) y tuvieron la finalidad

de identificar recapturas, as como conocer la procedencia de los individuos recapturados.

5.4. Anlisis de datos

Los anlisis estuvieron enfocados en las especies pertenecientes a las familias Phyllostomidae y

Mormoopidae, debido a que el uso de redes de niebla subestima a otras familias de murcilagos

que vuelan por encima del dosel, o tienen un sistema de ecolocacin muy desarrollado, lo que les

permite evitar las redes (Fenton et al., 1992; Sampaio et al., 2003).

Para comparar la riqueza de especies entre hbitats se realizaron curvas de acumulacin de

especies, usando el programa EstimateS (Colwell, 2006). El orden de las noches de captura fue

aleatorizado 500 veces, para suavizar la curva y eliminar el sesgo del orden en el cual fueron

capturadas las especies. Para estimar la eficiencia del muestreo en cada hbitat, se utiliz el

14

estimador Chao 1 (Chao y Lee, 1992), considerando el 90% de la riqueza estimada, como un

nivel satisfactorio de eficacia del esfuerzo de muestreo (Moreno y Halffter, 2000).

Se efectu una clasificacin de las especies de murcilagos por gremios alimenticios

agrupndolos como: frugvoros, nectarvoros, insectvoros areos y hematfagos (Arita, 1993;

Castro-Luna et al., 2007).

Para evitar una sobreestimacin en el nmero total de murcilagos los datos correspondientes a

las recapturas fueron descartados antes de realizar los anlisis estadsticos. En este estudio las

especies ms abundantes fueron aquellas que tuvieron ms de 30 individuos registrados.

Para conocer si existieron diferencias en la abundancia total de murcilagos entre los fragmentos

de selva mediana subcaducifolia, los huertos mixtos de rboles frutales y los monocultivos de

mango, as como entre estaciones y determinar si existi una interaccin significante entre ambas

variables, se realiz un anlisis de varianza de dos vas (Zar, 1999).

Posteriormente para determinar si hubieron diferencias en la abundancia de murcilagos

frugvoros entre estaciones y entre tipos de hbitat, as como para determinar si haba una

interaccin entre ambas variables, se realiz tambin un anlisis de varianza de dos vas (Zar,

1999). Para la realizacin de este anlisis se consideraron solamente los datos de las especies de

frugvoros que se encontraron presentes en los tres hbitats durante las dos estaciones de

muestreo.

Previamente a los anlisis de varianza utilizados, la normalidad de los datos fue comprobada

usando la prueba de Shapiro-Wilk (Shapiro y Wilk, 1965). Los datos de algn anlisis de

varianza que no presentaban una distribucin normal fueron transformados a logaritmo de base

10, ya que la realizacin de anlisis de varianza de dos vas requiere que los datos sigan una

distribucin normal para que la prueba de F sea correctamente aplicada (Zar, 1999). En los casos

donde el resultado del anlisis de varianza mostr diferencias significativas se usaron pruebas

pareadas de Tukey para realizar comparaciones entre variables.

Para cada hbitat se calcul la diversidad de especies mediante el ndice de Shannon-Wiener y

para determinar si los valores de diversidad obtenidos eran diferentes entre hbitats, se utiliz la

prueba de t para comparar ndices de diversidad propuesta por Hutcheson (1970) tal como la

describe Zar (1999).

15

Para comparar la composicin total de especies de murcilagos entre sitios y la composicin por

gremios trficos, se uso el clculo de complementariedad (Colwell y Coddington, 1994). El valor

de complementariedad vara desde cero, cuando ambos sitios son idnticos en composicin de

especies, hasta uno, cuando las especies de ambos sitios son completamente distintas (Colwell y

Coddington, 1994). El resultado de este clculo se expresa como un porcentaje de especies

complementarias entre dos sitios.

16

6. RESULTADOS

6.1. Riqueza de especies y eficiencia del muestreo

Se capturaron 924 murcilagos de los cuales 17 fueron recapturas dando un total de 907

individuos capturados, pertenecientes a 23 especies, 16 gneros, 6 subfamilias y 3 familias

taxonmicas (Cuadro 2).

17

La familia Phyllostomidae fue la ms diversa en especies (18 especies registradas) y la ms

abundante (882 individuos, 97.2% de todas las capturas). Otras familias representadas en el

estudio fueron Mormoopidae (3 especies y 19 individuos) y Vespertilionidae (2 especies y 6

individuos).

A nivel de hbitats la familia Phyllostomidae fue la que tuvo el mayor nmero de especies e

individuos registrados en los tres hbitats con 16 especies y 235 individuos en monocultivos de

mango, 15 especies y 492 individuos en huertos mixtos de rboles frutales y 14 especies y 155

individuos en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia. La familia Mormoopidae fue ms

abundante y diversa en los monocultivos de mango (2 especies y 10 individuos), seguidos por los

fragmentos de selva mediana subcaducifolia (2 especies y 2 individuos) y finalmente los huertos

mixtos de rboles frutales (1 especie y 7 individuos). La familia Vespertilionidae solo estuvo

presente en los monocultivos de mango donde se registraron cinco individuos y en los huertos

mixtos de rboles frutales donde solo se captur un individuo, esta familia estuvo representada

por una sola especie en cada uno de estos hbitats (Cuadro 2).

La eficiencia de muestreo qued debajo del 90% esperado en los tres hbitats estudiados. El valor

ms alto lo obtuvieron los huertos mixtos de rboles frutales con 78% mientras que el ms bajo

correspondi a los fragmentos de vegetacin natural con 72.7% los monocultivos de mango

tuvieron un valor intermedio con 75% (figura 5 y cuadro 3).

18

6.2. Abundancia total

Las especies ms abundantes (n 30) fueron Artibeus jamaicensis (305 individuos y 33.7% de los

individuos capturados), Carollia sowelli (142 individuos y 15.7%), Sturnira lilium (116

individuos y 12.8%), A. intermedius (87 individuos y 9.6%), A. lituratus (60 individuos y 6.6%) y

Desmodus rotundus (56 individuos y 6.2%). Estas seis especies representaron el 84.6% de todos

los murcilagos capturados en el rea de estudio (Cuadro2).

El hbitat con el mayor nmero de individuos fue el huerto mixto de rboles frutales, seguido de

los monocultivos de mango y finalmente los fragmentos de selva mediana subcaducifolia

(Cuadro 4).

19

Sin embargo, no se hallaron diferencias significativas al comparar la abundancia entre hbitats (F

= 2.899; df = 2; p = 0.131). Tampoco hubo diferencias significativas entre temporadas del ao (F

= 0.026; df = 1; p = 0.877), as como tampoco hubo una interaccin significante entre ambas

variables (F = 0.786; df = 2; p = 0.786).

6.3. Diversidad

El valor del ndice de diversidad de Shannon-Wiener fue de 0.894 para monocultivos de mango,

0.812 para huertos mixtos de rboles frutales y de 0.907 para fragmentos de vegetacin natural

(Cuadro 5).

No hubieron diferencias significativas entre los valores del ndice de diversidad de Shannon-

Wiener de los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia (t = -

0.298). Sin embargo, el valor de diversidad de los huertos mixtos de rboles frutales fue

significativamente diferente de los hallados en los monocultivos de mango y los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia (Cuadro 6).

20

En los monocultivos de mango la diversidad fue de 0.943 en la temporada de lluvias y de 0.763

en la temporada seca, en los huertos mixtos de rboles frutales los valores alcanzados por este

ndice fueron de 0.857 y 0.731 para la temporada de lluvias y la seca respectivamente, finalmente

en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia el valor de diversidad en la estacin de lluvias

fue de 0.846 y de 0.923 en la estacin seca (Cuadro 7).

El valor del ndice de Shannon-Wiener en los monocultivos de mango fue significativamente

diferente entre ambas estaciones (t = 3.442), con una mayor diversidad en la temporada de lluvias

(Cuadro 8). En los huertos mixtos de rboles frutales la diversidad tambin fue significativamente

diferente entre temporadas (t = 3.065), mientras que en los fragmentos de selva mediana

subcaducifolia la diversidad no vari a lo largo del ao (Cuadro 8).

21

6.4. Composicin

Las especies compartidas por los tres hbitats fueron A. jamaicensis, A. intermedius, A. lituratus,

S. lilium, S. ludovici, Dermanura tolteca, D. watsoni, D. phaeotis, Centurio senex, Choeroniscus

godmani, C. sowelli, D. rotundus y Pteronotus parnelli (Cuadro 2). Las especies nicas para los

fragmentos de selva mediana subcaducifolia Diphylla ecaudata, Platyrrhinus helleri y Mormoops

megalophylla. En cuanto a los cultivos, Leptonycteris curasoae fue una especie nica de los

monocultivos de mango, mientras que en los huertos mixtos de rboles frutales no se encontr

ninguna especie exclusiva para este hbitat.

Considerando a todas las especies, la complementariedad fue mayor entre los monocultivos de

mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia (38.1%) y el valor ms bajo de

complementariedad se encontr entre los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles

frutales con solo 11.11% (Cuadro 9). Lo anterior indica que estos hbitats son ms parecidos en

su composicin de especies, en cambio la composicin de los monocultivos de mango es la que

ms difiere de la hallada en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia.

6.5. Gremios trficos

Los frugvoros fueron el gremio trfico ms abundante, que estuvo representado por 13 especies

incluyendo a cinco especies de los gneros Artibeus, Sturnira (subfamilia Stenodermatinae) y dos

especies del gnero Carollia (subfamilia Carollinae) que pertenecen a la familia Phyllostomidae,

constituyendo el 87.8% del total de los individuos capturados (cuadro 2). El segundo gremio

trfico ms importante fue el de los hematfagos con dos especies y 6.6% de las capturas. Los

nectarvoros (3 especies y 2.8%) y los insectvoros areos (5 especies y 2.8%) fueron los gremios

menos abundantes (cuadro 2).

Los datos del anlisis de varianza de frugvoros correspondieron a las especies: A. jamaicensis, C.

sowelli, S. lilium, A. intermedius y D. watsoni (Cuadro 10).

22

La abundancia de frugvoros fue significativamente diferente entre hbitats (F = 4.916; df = 2; p

= 0.016), aunque no existieron diferencias significativas entre estaciones (F = 0.0003; df = 1; p =

0.986) ni una interaccin significante entre las dos variables (F = 0.176; df = 2; p = 0.839).

23

La abundancia de frugvoros fue diferente entre los fragmentos de selva mediana subcaducifolia y

los huertos mixtos de rboles frutales, de acuerdo al resultado de la prueba de Tukey, mientras

que los monocultivos de mango no difirieron en su abundancia de frugvoros respecto de los

dems hbitats (Cuadro 11).

A nivel de gremios trficos el porcentaje de especies complementarias de frugvoros y

hematfagos fue de cero entre monocultivos de mango y huertos mixtos de rboles frutales, lo

que indica una composicin idntica de estos gremios en ambos hbitats (Cuadro 12). En el caso

de los nectarvoros el porcentaje de especies complementarias entre los monocultivos de mango y

los huertos mixtos de rboles frutales fue el ms bajo (33.3%), mientras que el valor ms alto fue

el encontrado entre los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia

(66.7%). El mayor porcentaje de especies complementarias de insectvoros areos fue el obtenido

entre los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia (Cuadro 12).

6.6. Abundancia estacional

En la temporada de lluvias fueron capturados 471 individuos, pertenecientes a 22 especies de las

cuales las seis ms abundantes que constituyeron el 79.6 % de los individuos capturados

pertenecieron a la familia Phyllostomidae y al gremio trfico de los frugvoros (cuadro 13).

24

A nivel de hbitats A. jamaicensis fue la especie ms abundante (40 individuos y 28.4%) en los

monocultivos de mango, en los huertos mixtos, las especies ms abundantes fueron A.

jamaicensis (95 individuos y 42%) y C. sowelli (36 individuos y 15.9%). En los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia el murcilago hematfago D. rotundus fue la especie ms

abundante (36 individuos y 34.6%), mientras que, en los dos hbitats anteriores las especies ms

abundantes pertenecieron al gremio trfico de los frugvoros (Cuadro 13).

En la temporada seca se capturaron 436 individuos pertenecientes a 16 especies de murcilagos,

de las cuales las ms abundantes fueron cuatro que representaron el 82.3% de los individuos

capturados durante la estacin seca y pertenecieron al gremio de los frugvoros (Cuadro 14).

25

A nivel de hbitats A. jamaicensis fue la especie ms abundante (37 individuos y 33.9%) en los

monocultivos de mango, mientras que en los huertos mixtos de rboles frutales fueron tres las

especies ms abundantes A. jamaicensis (94 individuos y 34.3%), S. lilium (65 individuos y

23.7%) y C. sowelli (63 individuos y 23%). En los fragmentos de selva mediana subcaducifolia

ninguna especie alcanz ms de 30 individuos, sin embargo, la especie con ms capturas fue A.

jamaicensis con 13 individuos y 24.5% de los murcilagos capturados en este hbitat durante la

estacin seca (Cuadro 14).

26

7. DISCUSIN

7.1. Riqueza de especies y eficiencia del muestreo

La eficiencia del muestreo no alcanz el 90% esperado en ninguno de los hbitats estudiados.

Este resultado puede deberse a la cantidad de especies raras (aquellas representadas por uno o dos

ejemplares) registradas en cada hbitat, a las que el estimador Chao 1 es muy sensible. Es decir

entre mayor es el nmero de especies representadas por uno o dos individuos, mayor la

probabilidad de registrar nuevas especies (Moreno y Halffter, 2000; Moreno y Halffter, 2001).

Sin embargo, es poco probable que otras especies pudieran aadirse al estudio, ya que en una

investigacin anterior efectuada en la regin (Moreno 2000), despus de dos aos de muestreo se

report una riqueza de 25 especies de murcilagos, un valor similar al hallado en este trabajo. Las

especies registradas en el estudio de Moreno (2000), que no se capturaron en el presente trabajo

fueron Micronycteris microtis, Anoura geoffroyi, P. personatus, Balantiopteryx plicata, Natalus

stramineus, Myotis nigricans y Molossus rufus. No obstante si se registraron las siguientes

especies que en el estudio antes mencionado no se capturaron L. curasoae, C. godmani, D.

ecaudata y M. californica. Adems la riqueza de especies registrada en los diferentes hbitats por

el estudio de Moreno (2000) vari entre 11 y 18 especies, lo que representa valores cercanos a los

obtenidos en este estudio que fueron de 16 a 18 especies por tipo de hbitat. Por otra parte los

murcilagos pertenecientes a las familias Vespertilionidae, Emballonuridae, Natalidae y

Molossidae tienen un sistema de ecolocacin ms desarrollado que les permite detectar la red por

lo que la evaden antes de quedar atrapados o forrajean a una altura mayor a la del dosel arbreo y

por la tanto por encima de las redes (Fenton et al., 1992; Simmons y Voss, 1998, MacSwiney et

al., 2008). Por lo tanto, aunque el muestreo efectuado fue bastante completo con respecto a las

familias Phyllostomidae y Mormoopidae, para las cuales las redes de niebla constituyen el medio

de colecta ideal (Sampaio et al., 2003), otro estudio (Torres-Morales, 2007), ha demostrado que

en la regin hay muchas especies de murcilagos que pertenecen al gremio de los insectvoros

areos que no suelen ser detectadas o su abundancia es subrepresentada por el mtodo de

muestreo usado en el presente estudio.

27

7.2. Abundancia total

La abundancia de murcilagos no registr diferencias significativas entre los tres hbitats. Este

resultado es similar al encontrado por Harvey y Gonzlez-Villalobos (2007) en Costa Rica

quienes no encontraron diferencias significativas en la abundancia de murcilagos entre

diferentes usos de suelo. No obstante, los huertos mixtos de rboles frutales fueron el hbitat con

mayor nmero de individuos lo que se manifiesta como una tendencia hacia una mayor

abundancia en estos cultivos, que concentraron el 55.1% de los murcilagos capturados en el

estudio. Este resultado es similar al reportado por Faria y Baumgarten (2007), quienes

encontraron una mayor abundancia en plantaciones de cacao de sombra en comparacin con

fragmentos de bosque tropical contiguos. Esta tendencia tambin coincide con lo hallado por

Estrada et al. (1993a) en diversos hbitats agrcolas y fragmentos de selva alta perennifolia en

Los Tuxtlas, Veracruz, donde comprobaron que el nmero de individuos capturados en hbitats

agrcolas fue mayor con respecto de un rea equivalente de selva.

7.3. Diversidad

Los resultados del ndice de diversidad de Shannon-Wiener demostraron que los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia y los monocultivos de mango tienen una diversidad similar, adems

los valores de diversidad de ambos hbitats fueron mayores respecto del encontrado en los

huertos mixtos de rboles frutales. La menor diversidad de los huertos mixtos puede ser una

consecuencia de la alta abundancia relativa de las tres especies ms abundantes registradas en

este hbitat (A. jamaicensis, S. lilium y C. sowelli), que comprenden ms de tres cuartas partes de

los individuos capturados y que se refleja en el bajo valor de equidad obtenido en este hbitat,

esto debido a que el ndice de Shannon-Wiener es sensible a la forma en que est distribuida la

abundancia entre las especies (Zar, 1999), esto significa que entre menos uniformemente estn

repartidos los individuos entre todas las especies registradas existe una mayor probabilidad de

que al elegir uno al azar pertenezca a una de las especies ms abundantes y por lo tanto la

diversidad en ese hbitat es menor (Zar, 1999). Por otro lado, la alta diversidad de especies en los

monocultivos de mango se debe a que este hbitat tuvo la mayor riqueza de especies, lo cual

puede ser una consecuencia de la presencia de especies transitorias (turistas sensu Moreno, 2000)

28

en estos cultivos. Las especies transitorias son aquellas que no pueden sobrevivir en hbitats

modificados, debido a que la disponibilidad de recursos en estos es limitada, pero si utilizan estos

sitios para forrajear durante alguna poca del ao (Moreno y Halffter, 2001), o como corredores

entre hbitats ms conservados debido a la presencia de un dosel cerrado que les protege de los

depredadores mientras vuelan en la noche pero al mismo tiempo es ms simple estructuralmente

respecto de la selva lo que les facilita el desplazamiento, incrementndose as la diversidad de

murcilagos presente en estos lugares (Faria et al., 2006; Faria y Baumgarten, 2007). La

presencia de estas especies transitorias en los agroecosistemas tambin se ve reflejada en la

variacin temporal que tuvo el ndice de Shannon-Wiener, cuyo valor en los monocultivos de

mango y los huertos mixtos de rboles frutales fue mayor en la estacin de lluvias con respecto

de la estacin seca. Por el contrario la falta de variacin estacional en la diversidad de

murcilagos en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia indica que los recursos

disponibles en este hbitat durante todo el ao permiten la presencia de poblaciones estables de

murcilagos.

7.4. Composicin

La mayor complementariedad (disimilitud) de especies se encontr entre los monocultivos de

mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia, esto se debe a que estos dos hbitats

tuvieron el mayor nmero de especies diferentes entre s, tres exclusivas de los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia (P. helleri, M. megalophylla y D. ecaudata) y una en los

monocultivos de mango (L. curasoae), en el caso de P. helleri y de D. ecaudata su presencia

restringida a los fragmentos de vegetacin natural se debe a sus hbitos alimenticios

especializados ya que el primero es un especialista en frutos de los gneros Ficus y Cecropia (Da

Silva et al., 2008) mientras que el segundo es un hematfago especializado en aves silvestres

(Greenhall et al., 1984), por lo que ambas especies se encuentran solo en fragmentos de selva

mediana subcaudcifolia donde pueden encuentran el alimento que necesitan. Este resultado es

diferente al encontrado por Moreno y Halffter (2001) para una zona cercana donde los sitios de

selva mediana subcaducifolia y los cultivos de mango tuvieron un bajo porcentaje de

complementariedad (16.67%) lo que indica una composicin similar entre hbitats. La diferente

composicin observada entre los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana

29

subcaducifolia puede ser el resultado de la separacin existente entre estos dos hbitats, ya que

los monocultivos de mango muestreados en el presente trabajo a pesar de encontrarse cerca de

cuerpos de agua y zonas boscosas, lo que favorece la presencia de numerosas especies de

murcilagos, no estaban adyacentes a los fragmentos de selva mediana subcaducifolia

muestreados un resultado similar al encontrado por Faria y Baumgarten (2007) en

agroecosistemas de cacao en Brasil quienes encontraron que entre mayor es la distancia entre los

agroecosistemas y los fragmentos de bosque ms prximos existe una menor similitud en su

composicin de murcilagos.

Los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles frutales a causa de su menor

complejidad estructural y su falta de especies de selva madura constituyen hbitats simples en

comparacin con la vegetacin original y por lo tanto ofrecen menores posibilidades de refugio

para los murcilagos por lo que difcilmente podrn mantener poblaciones estables de

murcilagos por s mismos (Faria y Baumgarten, 2007), no obstante la produccin de frutos de

estos cultivos constituye una importante fuente temporal de alimento para los murcilagos

frugvoros, un ejemplo fueron algunos ejemplares de A. jamaicensis y C. sowelli que al momento

de ser capturados excretaron pulpa de M. indica y de M. zapota, lo que sugiere que se

encontraban forrajeando en estos sitios al ser capturados.

Con respecto a los fragmentos de selva mediana subcaducifolia que se ubican dentro de la zona

de estudio, a pesar de la perturbacin del hbitat causada por la industria y las poblaciones

cercanas, estos sitios tuvieron la mayor diversidad de especies de los tres hbitats muestreados y

dos especies nicas con hbitos alimenticios especializados lo que indica que su estado de

conservacin aun es bueno y que son capaces de sostener a diferentes gremios trficos de

murcilagos. Adems el tipo de suelo crstico propio de la zona ha permitido la formacin de

numerosas cuevas, las cuales junto con la alta diversidad florstica de la selva constituyen un rea

de refugio imprescindible para numerosas especies de murcilagos.

7.5. Gremios trficos

Las especies de los gneros Artibeus, Carollia y Sturnira, que pertenecen al gremio trfico de los

frugvoros, estuvieron entre las ms abundantes de los tres hbitats. Sin embargo, la mayor

30

abundancia de murcilagos frugvoros en los huertos mixtos respecto de los fragmentos de selva

mediana subcaducifolia, se debe a que en general este gremio de murcilagos se beneficia de la

transformacin de reas naturales a zonas agrcolas (Willig et al., 2007), esto debido a la mayor

abundancia de recursos alimenticios para los murcilagos frugvoros en los cultivos de rboles

frutales durante la fructificacin de las plantas cultivadas (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007) y

a la presencia de algunas especies de plantas pioneras consumidas por los murcilagos como son

C. obtusifolia y Piper sp. (Fleming, 1991; Thies y Kalko, 2004), que se desarrollan en los

cultivos perennes de sombra (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007), los cuales estuvieron

representados en este estudio por los huertos mixtos de rboles frutales. Por otra parte la

inexistencia de diferencias significativas en la abundancia de frugvoros entre estaciones sugiere

que no hay una marcada estacionalidad en los recursos alimentarios utilizados por este gremio.

Lo anterior posiblemente es debido a que la presencia de caadas con vegetacin de selva

mediana subcaducifolia ofrece recursos para los murcilagos a lo largo de todo el ao. Este

resultado difiere del resultado obtenido por Avila-Cabadilla et al. (2009) en sitios de selva baja

caducifolia en la reserva de la biosfera Chamela-Cuixmala, donde existe una marcada

estacionalidad de la disponibilidad de frutos en este tipo de vegetacin.

La ausencia de especies pertenecientes al gremio de los carnvoros podra estar causada por la

modificacin del hbitat producida en el rea de estudio para favorecer los cultivos y a la

perturbacin producida en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia por la presencia de

ganado vacuno ya que la subfamilia Phyllostominae, a la que pertenecen la mayora de los

murcilagos carnvoros, es un grupo sensible a la perturbacin cuyas especies se encuentran

principalmente en zonas bien conservadas (Medelln et al., 2000). Sin embargo, este resultado

tambin puede explicarse parcialmente por la distribucin geogrfica que tienen estas especies,

dado que solo una (M. microtis) se ha reportado en la regin (Moreno, 2000) y otras dos

(Phyllostomus discolor y Glyphonycteris sylvestris) tienen una distribucin potencial dentro del

rea de estudio (Ceballos y Oliva, 2005; Medelln et al., 2008).

La presencia de ganado vacuno en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia tambin

explica la alta abundancia del vampiro comn (D. rotundus) en este hbitat. Lo anterior se debe a

que D. rotundus tiene una baja abundancia en bosques bien conservados (Medelln et al., 2000),

mientras que una alta abundancia de esta especie puede ser indicativa de perturbacin, debido a

31

que esta especie al alimentarse de la sangre de ganado vacuno, puede aumentar

considerablemente el tamao de sus poblaciones en lugares donde la selva ha sido sustituida por

pastizales para ganadera (Medina et al., 2007). Por otra parte, el tipo de suelo calcreo y la

presencia de cuevas en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia estudiados, convierte este

hbitat en una importante rea de refugio para D. rotundus, ya que esta especie de hematfago

forma grande colonias en cuevas y fisuras en las rocas (Linhart et al., 1972; Greenhall et al.,

1983).

Una complementariedad de cero del gremio trfico de los frugvoros entre los monocultivos de

mango y los huertos mixtos de rboles frutales indica que la composicin de especies de este

gremio es idntica entre ambos hbitats, esto puede deberse a que estas especies son tolerantes a

la perturbacin y son capaces de usar estos hbitats modificados (Galindo-Gonzlez, 2007). Es

probable que las mismas especies estn presentes en ambos hbitats porque tienen la capacidad

usar ambos agroecosistemas. No obstante P. helleri, una especie considerada como especialista

facultativo en los gneros Ficus y Cecropia (sensu Da Silva et al., 2008) y por lo tanto capaz de

forrajear en sitios de vegetacin secundaria, fue exclusiva de los fragmentos de selva mediana

subcaducifolia, posiblemente debido a que estos rboles no son muy comunes en los

agroecosistemas muestreados, este resultado es diferente del hallado por Moreno (2000), quien

reporta esta especie en cultivos de mango de esta regin, aunque el mayor nmero de individuos

capturados se encontr en los sitios de selva mediana subcaducifolia, lo que podra indicar que

esta especie sea transitoria (turista) en los cultivos de mango y no propia de este hbitat.

El alto porcentaje de especies complementarias del gremio de los nectarvoros entre los

fragmentos de selva mediana subcaducifolia y los monocultivos de mango se debe a que en estos

ltimos se registr a las tres especies de nectarvoros del estudio, incluyendo a L. curasoae una

especie migratoria de murcilago (Ceballos et al., 1997), mientras que en los fragmentos de selva

solo se captur a C. godmani que fue comn a los tres hbitats, por lo tanto en los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia muestreados solo se registro la tercera parte de la composicin de

nectarvoros presente en los monocultivos de mango.

Con respecto al gremio de los hematfagos la presencia de D. ecaudata en los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia hizo que la composicin de este hbitat fuera diferente de la hallada

en los hbitats de cultivo donde solo se registr a D. rotundus dentro de este gremio. La presencia

32

de D. ecaudata restringida a este hbitat se debe probablemente a sus hbitos alimenticios y de

refugio, dado que los individuos de esta especie no son gregarios, se alimentan casi

exclusivamente de sangre de aves y se refugian principalmente en cuevas (Greenhall et al., 1984).

Por lo tanto la selva constituye un hbitat con ms recursos para esta especie en comparacin con

los agroecosistemas.

Un aspecto que cabe resaltar en este estudio, es que el gremio de los insectvoros estuvo

pobremente representado. Esto podra ser resultado del mtodo de muestreo empleado ya que las

redes de niebla subestiman a los murcilagos insectvoros pertenecientes a las familias

Vespertilionidae y Emballonuridae, que al tener su sistema de ecolocacin bien desarrollado

pueden detectar las redes o bien, forrajean a una altura mayor a la de estas, como ocurre con las

especies de la familia Mollosidae (Kalko, 1997; Sampaio et al., 2003; MacSwiney et al., 2008).

Es probable que complementar con otros mtodos para muestreo de murcilagos (e.g. detectores

de ultrasonidos y redes de dosel) permitir obtener mayor informacin sobre la importancia de

los huertos mixtos de rboles frutales en la conservacin de murcilagos insectivoros. A la fecha,

no existen estudios en la zona que evalen la presencia y la abundancia de murcilagos en

agroecosistemas usando detectores ultrasnicos.

7.6. Abundancia estacional

Respecto a la variacin en la abundancia total de murcilagos entre las dos temporadas tampoco

hubo diferencias significativas en ninguno de los hbitats. Este resultado difiere de aquellos

reportados por Chvez y Ceballos (2001), quienes mostraron diferencias estacionales en la

abundancia de murcilagos en un sitio de selva mediana ubicado dentro de la Reserva de la

Biosfera Chamela-Cuixmala, Mxico. Estos autores tambin determinaron que no todas las

especies varan en su abundancia a travs del tiempo, adems la estacin seca en esta reserva es

de mayor duracin y ms pronunciada respecto de la regin de Apazapan. Por otro lado en este

estudio existi una mayor riqueza de especies en todos los hbitats en la temporada lluviosa en

comparacin con la seca, lo que demuestra que si existe una variacin en la composicin de

especies de murcilagos entre ambas temporadas, esto significa que aquellas especies de

murcilagos que se encuentran en una hbitat determinado durante todo el ao mantiene un

33

numero de individuos constante lo que implica que las poblaciones de estas especies son estables

dentro de esta zona. Las variaciones en la abundancia y riqueza de especies a travs del tiempo

son provocadas por la estacionalidad climtica (Ceballos, 1995; Mello et al., 2008) que trae como

consecuencias diversas respuestas entre ellas la migracin de especies de un hbitat hacia otro en

busca de alimento, no obstante aunque son ms pronunciadas en selvas secas debido a su menor

disponibilidad de agua en comparacin con la selva mediana (Ceballos et al., 1997).

Por otra parte el patrn de las especies ms abundantes en cada hbitat fue diferente entre ambas

estaciones con excepcin de los monocultivos de mango en los cuales A. jamaicensis siempre fue

la especie ms abundante. En el caso de los huertos mixtos el aumento en la abundancia relativa

de S. lilium en la temporada seca puede deberse a que esta especie presenta movimientos

migratorios en su distribucin altitudinal, bajando a zonas clidas durante la temporada fra del

ao, que en este caso coincidi con la estacin seca del muestreo (Mello et al., 2008).

34

8. CONCLUSIONES

No hubo diferencias en la abundancia total de murcilagos entre los fragmentos de selva mediana

subcaducifolia, los huertos mixtos de rboles frutales o los monocultivos de mango.

La diversidad de especies de murcilagos en los monocultivos de mango y los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia fue similar, pero en ambos casos la diversidad de murcilagos fue

mayor respecto de los huertos mixtos de rboles frutales.

La diversidad de especies de murcilagos no fue diferente entre estaciones del ao entre los

fragmentos de selva mediana subcaducifolia; mientras que en los huertos mixtos de rboles

frutales y monocultivos de mango, hubo una mayor diversidad de murcilagos en la estacin de

lluvias.

La abundancia de A. jamaicensis, A. intermedius, C. sowelli, S. lilium y D. watsoni fue mayor en

los huertos mixtos respecto de los fragmentos de selva mediana subcaducifolia.

Entre los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles frutales existe una idntica

composicin de murcilagos frugvoros, debido a que estas especies son tolerantes a un

moderado grado de perturbacin del hbitat y adems suelen beneficiarse del establecimiento de

las plantaciones de rboles frutales.

El porcentaje de especies complementarias fue menor entre los monocultivos de mango y los

huertos mixtos de rboles frutales que entre estos dos hbitats y los fragmentos de selva mediana

subcaducifolia.

35

La mayor riqueza de especies de murcilagos ocurri en los monocultivos de mango a pesar de

ser el hbitat ms simplificado estructuralmente. Esta mayor riqueza de especies podra deberse a

la presencia de especies turistas.

Los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles frutales son importantes para los

murcilagos como reas de forrajeo y corredores biolgicos siendo elementos paisajsticos de

gran valor en la conservacin, en esta regin.

Los fragmentos de selva mediana subcaducifolia son elementos del paisaje importantes para la

conservacin de los murcilagos de la regin y su prdida no podra ser reemplazada por los

agroecosistemas a pesar de la importancia que estos puedan tener como hbitats

complementarios.

36

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