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UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
CARRERA DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
Estudio retrospectivo de los principales agentes bacterianos aislados en aves
comerciales y determinación de perfiles de resistencia de Escherichia coli y
Salmonella spp. desde el 2013 al 2018.
Informe final de investigación presentado como requisito para optar el título de
Médico Veterinario Zootecnista
AUTORA: Parra Córdova Pamela Cristina
TUTORA: Dra. Ana Luisa Cevallos Gordón
CO-TUTOR: Dr. Javier Vargas Estrella
Quito, 2019
ii
©DERECHOS DE AUTOR
Yo, Pamela Cristina Parra Córdova en calidad de autor y titular de los derechos
morales y patrimoniales del trabajo de investigación: ESTUDIO RETROSPECTIVO
DE LOS PRINCIPALES AGENTES BACTERIANOS AISLADOS EN AVES
COMERCIALES Y DETERMINACIÓN DE PERFILES DE RESISTENCIA DE
Escherichia coli Y Salmonella spp. DESDE EL 2013 AL 2018, de conformidad con
el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS
CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo a favor de la
Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva
para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservo
a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la norma
citada.
Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para que realice la
digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de
conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior.
El autor declara que la obra objeto de la presente autorización es original en su
forma de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la
responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa
y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.
Firma: __________________________
Pamela Cristina Parra Córdova
CC. 171881436-9
Dirección electrónica: pcparra@uce.edu.ec
iii
APROBACION DE LA TUTORA
En mi calidad de Tutora del Trabajo de Titulación, presentado por PAMELA
CRISTINA PARRA CÓRDOVA, para optar por el Grado de Médico Veterinario
Zootecnista; cuyo título es: ESTUDIO RETROSPECTIVO DE LOS PRINCIPALES
AGENTES BACTERIANOS AISLADOS EN AVES COMERCIALES Y
DETERMINACIÓN DE PERFILES DE RESISTENCIA DE Escherichia coli Y
Salmonella SPP. DESDE EL 2013 AL 2018, considero que dicho trabajo reúne los
requisitos y méritos suficientes para ser sometido a la presentación pública y
evaluación por parte del tribunal examinador que se designe.
En la ciudad de Quito, a los 28 días del mes de marzo de 2018.
__________________________
Dra. Ana Luisa Cevallos Gordón
DOCENTE-TUTORA
CC: 1713676722
iv
DEDICATORIA
A mi familia por toda una vida de amor y apoyo incondicional.
A mis amigas y amigos que me acompañaron durante la carrera universitaria.
Al personal de trabajo de los laboratorios AGROAVILAB y AVISID, quienes fueron
un hogar y un gran apoyo en una etapa importante de mi vida.
v
RECONOCIMIENTO
A la Licenciada Rocío Paredes por ver en mí un potencial que abrió mi mente a
nuevos caminos y experiencias.
Al laboratorio “Agroindustrias Avícolas Laboratorios” AGROAVILAB, por
permitirme ser parte de su equipo de trabajo y abrir las puertas a la presente
investigación.
A mis padres por el tiempo, la paciencia y el apoyo que me han brindado durante
tanto tiempo.
A mis amigas y compañeros que no solo han sido parte de mis momentos
emotivos, sino que, también apoyaron de diversas maneras en mi proyecto.
A la Doctora Ana Luisa Cevallos Gordón y al Doctor Javier Vargas Estrella,
quienes fueron mentores y guías para llevar a cabo la presente investigación.
A los docentes de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia por apoyar y
colaborar de diversas maneras en la elaboración del presente estudio.
vi
ÍNDICE DE CONTENIDOS
pág.
Índice de contenidos ............................................................................................... vi
Lista de tablas ......................................................................................................... ix
Lista de figuras ........................................................................................................ x
Resumen ................................................................................................................. xi
Abstract .................................................................................................................. xii
Introducción ............................................................................................................. 1
CAPÍTULO I ............................................................................................................ 3
OBJETIVOS ......................................................................................................... 3
General ............................................................................................................. 3
Específicos ....................................................................................................... 3
CAPÍTULO II ........................................................................................................... 4
MARCO TEÓRICO .............................................................................................. 4
Avicultura mundial ............................................................................................ 4
Avicultura ecuatoriana ...................................................................................... 5
Diagnóstico microbiológico ............................................................................... 6
Bacterias de interés en avicultura ..................................................................... 7
Enterobacterias ............................................................................................. 8
Escherichia coli .......................................................................................... 8
Salmonella spp. .......................................................................................... 9
Los antibióticos en la avicultura ...................................................................... 10
Familias de fármacos más comunes en avicultura ...................................... 11
vii
Aminoglucósidos ...................................................................................... 11
Cefalosporinas ......................................................................................... 11
Derivados del ácido fosfónico .................................................................. 12
Fenicoles .................................................................................................. 12
Nitrofuranos .............................................................................................. 12
Penicilinas ................................................................................................ 12
Polimixinas ............................................................................................... 12
Fluoroquinolonas ...................................................................................... 12
Sulfametoxazol más trimetoprim .............................................................. 12
Tetraciclinas ............................................................................................. 12
Sensibilidad antimicrobiana ............................................................................ 13
Resistencia antimicrobiana ............................................................................. 14
Mecanismos de resistencia ............................................................................. 15
Resistencia y salud pública............................................................................. 17
CAPÍTULO III ........................................................................................................ 19
MATERIALES Y MÉTODOS .............................................................................. 19
Metodología .................................................................................................... 19
Procedimiento de la investigación .................................................................. 20
Recolección de la información ..................................................................... 20
Obtención de la información ........................................................................ 21
Registro de datos ........................................................................................ 21
Análisis estadístico ...................................................................................... 22
CAPÍTULO IV ........................................................................................................ 24
RESULTADOS ................................................................................................... 24
Principales bacterias aisladas ......................................................................... 25
viii
Escherichia coli ............................................................................................... 27
Resistencia antimicrobiana .......................................................................... 27
Perfil de resistencia ..................................................................................... 29
Salmonella spp. .............................................................................................. 32
Resistencia antimicrobiana .......................................................................... 32
Perfil de resistencia ..................................................................................... 34
DISCUSIÓN ....................................................................................................... 38
Aislamientos bacterianos ................................................................................ 38
Perfil de resistencia de Escherichia coli .......................................................... 40
Perfil de resistencia de Salmonella spp. ......................................................... 44
CAPÍTULO V ......................................................................................................... 48
CONCLUSIONES .............................................................................................. 48
RECOMENDACIONES ...................................................................................... 49
Bibliografía ............................................................................................................ 50
Anexos .................................................................................................................. 62
ix
LISTA DE TABLAS
pág.
Tabla 2. Información recolectada para la base de datos. ...................................... 20
Tabla 3. Número de aislamientos del estudio, clasificado por tipo de producción
avícola. .................................................................................................................. 24
Tabla 5. Principales bacterias aisladas entre enero 2013 y junio 2018 en el
laboratorio Agroavilab S.A según tipo de producción. ........................................... 25
Tabla 6. Detalles de los aislamientos en codornices, pavos y gallos de pelea. .... 27
Tabla 7. Porcentaje de resistencia de Escherichia coli por año, según la familia
antibiótica. ............................................................................................................. 28
Tabla 8. Resistencia de Escherichia coli, valores del coeficiente de la variable X,
estadístico t, probabilidad y coeficiente de determinación R2, ante las familias
antibióticas. ........................................................................................................... 31
Tabla 10. Porcentaje de resistencia de Salmonella spp. durante el período de
estudio, según la familia antibiótica. ...................................................................... 33
Tabla 11. Resistencia de Salmonella spp., valores del coeficiente de la variable X,
estadístico t, probabilidad y coeficiente de determinación R2, ante las familias
antibióticas. ........................................................................................................... 36
Tabla 1. Clasificación de los agentes antimicrobianos veterinarios para aves
destinadas a la producción de alimentos. ............................................................. 62
Tabla 4. Frecuencia de bacterias aisladas en las diferentes provincias durante el
período de estudio. ................................................................................................ 64
Tabla 9. Resistencia de Escherichia coli, valores del coeficiente de la variable X,
probabilidad y coeficiente de determinación R2 ante las familias de antibióticos
según las provincias y el tipo de producción. ........................................................ 70
x
Tabla 12. Resistencia de Salmonella spp., valores del coeficiente de la variable X,
probabilidad y coeficiente de determinación R2 ante las familias de antibióticos
según las provincias y el tipo de producción. ........................................................ 77
LISTA DE FIGURAS
pág.
Figura 1: Líneas de tendencia de Escherichia coli para polimixinas,
aminoglucósidos y fenicoles. ................................................................................. 29
Figura 2: Líneas de tendencia de Escherichia coli para fluoroquinolonas,
tetraciclinas y derivados del ácido fosfónico.......................................................... 30
Figura 3: Líneas de tendencia de Escherichia coli para nitrofuranos,
cefalosporinas. sulfonamidas y penicilinas. ........................................................... 30
Figura 4: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para penicilinas, derivados del
ácido fosfónico y fenicoles..................................................................................... 34
Figura 5: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para tetraciclinas,
cefalosporinas y aminoglucósidos ......................................................................... 35
Figura 6: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para sulfonamidas, polimixinas,
y fluoroquinolonas. ................................................................................................ 35
xi
Estudio retrospectivo de los principales agentes bacterianos aislados en aves
comerciales y determinación de perfiles de resistencia de Escherichia coli y
Salmonella spp. desde el 2013 al 2018.
Autora: Pamela Parra.
Tutora: Dra. Ana Luisa Cevallos.
RESUMEN
Bajo el concepto “una sola salud” el conocimiento y correcto uso de antibióticos en la terapéutica animal, ha tomado mayor importancia, así, una buena salud animal se reflejará en una buena salud humana y un manejo ambiental adecuado. El presente estudio tuvo como objetivo determinar los principales agentes bacterianos aislados en la avicultura comercial y determinar los perfiles de resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp, usando el historial de resultados de los análisis bacteriológicos realizados por el Laboratorio Agroindustrias Avícolas (Agroavilab S.A.), Guayaquil – Ecuador, desde enero del 2013 a junio del 2018; obteniendo 12100 aislamientos bacterianos de pollos de engorde, gallinas ponedoras y gallinas reproductoras durante ese periodo. A través de un análisis de regresión lineal se comparó los promedios anuales de sensibilidad a las familias antibióticas para determinar la tendencia, y por medio de probabilidad se estableció cambios significativos y coeficiente de variación anual. Se aisló: Escherichia coli (53.36%), Proteus spp. (9,34%), Klebsiella spp. (8,94%), Salmonella spp. (8,26%) y Enterobacter spp. (7,75%), el restante correspondió a diversas bacterias e incluso muestras sin crecimiento bacteriano. Escherichia coli presentó una tendencia a incrementar la resistencia para derivados del ácido fosfónico, aminoglucósidos, fenicoles y polimixinas; mientras que se observó una tendencia leve a disminuir la resistencia para nitrofuranos, cefalosporinas, penicilinas, fluoroquinolonas, tetraciclinas y sulfonamidas. Salmonella spp. presentó incremento en la resistencia a todas las familias de antibióticos evaluados (penicilinas, derivados del ácido fosfónico, fenicoles, tetraciclinas, cefalosporinas, aminoglucósidos, sulfonamidas, polimixinas y fluoroquinolonas). PALABRAS CLAVE: RESISTENCIA BACTERIANA, Escherichia coli, Salmonella
SPP., AVES COMERCIALES, ANTIBIÓTICOS.
xii
Retrospective study of the main bacterial agents isolated in the commercial poultry
and determination of resistance profiles of Escherichia coli and Salmonella spp.
from 2013 to 2018.
Author: Pamela Parra.
Tutor: Dr. Ana Luisa Cevallos.
ABSTRACT
Under the concept "one health" the knowledge and antibiotics correct usage in animal therapeutics, has charged more importance, so that, a good animal health will be reflected in a good human health and an adequate environmental management. The objective of this study was to determine the main bacterial agents isolated in the commercial poultry industry and to determine the resistance profiles of Escherichia coli and Salmonella spp., using the history of results of the bacteriological analysis carried out by the “Agroindustrias Avícolas Laboratorio” (Agroavilab SA), Guayaquil - Ecuador, from January 2013 to June 2018; getting 12100 bacterial isolations from broiler chickens, laying hens and breeding hens during that period. Through a linear regression analysis, the annual averages of sensitivity to the antibiotic families were compared to determine the trend, and by mean of probability, significant changes and an annual coefficient of variation were established. It was isolated: Escherichia coli (53.36%), Proteus spp. (9.34%), Klebsiella spp. (8.94%), Salmonella spp. (8.26%) and Enterobacter spp. (7.75%), the rest corresponded to various bacteria and even samples without bacterial growth. Escherichia coli showed a tendency to increase the resistance for derivatives of phosphonic acid, aminoglycosides, phenicoles and polymyxins; while a slight tendency to decrease resistance was observed for nitrofurans, cephalosporins, penicillins, fluoroquinolones, tetracyclines and sulfonamides. Salmonella spp. showed an increase in resistance to all families of antibiotics evaluated (penicillins, phosphonic acid derivatives, phenicoles, tetracyclines, cephalosporins, aminoglycosides, sulfonamides, polymyxins and fluoroquinolones). KEY WORDS: BACTERIAL RESISTANCE, Escherichia coli, Salmonella spp., COMMERCIAL BIRDS, POULTRY, ANTIBIOTICS.
1
INTRODUCCIÓN
El consumo y producción de aves comerciales en el país ha ido aumentando en los
últimos 20 años, pero este aumento, no ha tenido el control ni la regularización
necesaria en cuanto al manejo que se necesita en caso de que se presente algún
tipo de infección en las diferentes empresas (Rodríguez, 2009).
El crecimiento excesivo y la falta de medidas de control son un riesgo en las
empresas por el aumento de infecciones virales, bacterianas, fúngicas o
parasitarias. Es importante que en cada granja se establezcan planes de control
apoyados con un laboratorio diagnóstico para saber tomar medidas frente a
cualquier tipo de desafío además de garantizar el producto final (Farrel et al., 2013).
En los últimos años el diagnóstico de laboratorio ha ido incrementado, logrando
determinar los agentes causales de las enfermedades, sin embargo, es importante
conocer que las bacterias identificadas en los cultivos pueden ser o no los agentes
principales de las enfermedades que afectan a los lotes analizados (Farrel et al.,
2013). Todo tipo de infección bacteriana representa gastos a corto o largo plazo
dentro de la rentabilidad de una granja, además, después de un tratamiento, nos
informa como se ha realizado el manejo terapéutico por el aumento o no de la
resistencia a los antimicrobianos (Farrel et al., 2013). Con el crecimiento del
mercado en el Ecuador ha aumentado también la importancia de conocer los
desafíos que existen y a los cuales los animales se encuentran expuestos, la
evolución de los brotes infecciosos, así como también el comportamiento de las
bacterias ante los agentes antimicrobianos (Rodríguez, 2009).
Una sola salud, es el concepto que engloba la relación existente entre salud
humana, salud animal y manejo ambiental; en los últimos años ha incrementado la
importancia del uso de antibióticos en animales, así, un manejo adecuado en la
2
terapéutica animal se refleja con una buena salud en las producciones, una buena
salud humana y un manejo ambiental adecuado (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya
F. O, 2017). La FAO pretende realizar un plan de acción ante la resistencia
antimicrobiana, ya que el aumento de esta a traído varios problemas en la
productividad de las granjas, en inocuidad alimentaria y bienestar animal (Esperbent
& Migliorati, 2017).
En el país los estudios sobre infecciones aviares han aumentado notablemente,
dando información sobre patógenos virales, enfermedades emergentes, además de
brotes por infecciones bacterianas. Es importante saber el estatus nacional ya que
con el mismo se toman medidas de bioseguridad, con las cuales se puede prevenir
en las granjas gastos innecesarios.
Con este estudio se pretendió determinar las principales cepas bacterianas en aves
comerciales en las granjas, desde enero del 2013 hasta junio del 2018, además de
establecer la tendencia de la resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. ante
varias familias antibióticas. Además de, demostrar que la resistencia ha sido
variable, aunque no se puede determinar las razones de los cambios; la tendencia
de la resistencia se realizó a través de un análisis retrospectivo de todas las
muestras avícolas procesadas en el Laboratorio Agroindustrias Avícolas
Laboratorios (Agroavilab S.A.) que se localiza en la provincia de Guayas desde
enero del 2013 a junio del 2018.
3
CAPÍTULO I
OBJETIVOS
General
Determinar los principales agentes bacterianos aislados en aves comerciales y la
tendencia de la resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. desde el 2013 al
2018.
Específicos
Analizar la ocurrencia de las cepas bacterianas aisladas en aves comerciales desde
enero del 2013 hasta junio del 2018.
Establecer los perfiles de resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. junto con
la tendencia y coeficiente de variación para varias familias antibióticas en la industria
avícola entre enero del 2013 y junio del 2018.
4
CAPÍTULO II
MARCO TEÓRICO
Avicultura mundial
La producción avícola mundial ha incrementado en un 1,6% desde el 2013 al 2014
(Giacomozzi, 2015). Se prevé un aumento constante debido a la globalización,
industrialización, cambio de dieta y hábitos alimenticios, donde las personas
prefieren proteínas de origen animal (Farrel et al., 2013). Además la producción de
aves de corral puede tener costos relativamente bajos con respecto a otro tipo de
producciones (Farrel et al., 2013).
Este incremento productivo no siempre tiene los controles y regularizaciones
necesarias (Rodríguez, 2009). La falta de medidas de control e implementación de
bioseguridad son un riesgo en las empresas por el aumento de infecciones virales,
bacterianas, fúngicas o parasitarias; por ende el manejo adecuado comienza
aplicando planes de control, manejo de personal, medidas de bioseguridad y todo
se apoya con un laboratorio de diagnóstico, el cual ayuda a tomar medidas frente a
cualquier tipo de desafío además de garantizar el producto final (Farrel et al., 2013;
“Tendencias Avícolas Mundiales 2016”, 2016).
Para mejorar la productividad existen pautas que se aplican conforme las “Buenas
prácticas de manufactura” y al “Bienestar animal”, todas las medidas que se tomen
para manejar una producción serán con el fin de disminuir la presencia de
enfermedades, aumentar la eficacia productiva, asegurar productos inocuos,
obtener un negocio sostenible y sustentable, y al mismo tiempo evitar daños en el
5
medio ambiente (Gibert, 2018; Mottet & Tempio, 2017). Además de mantener las
aves sanas, es indispensable mantener toda la cadena productiva saludable, es
decir desde la parte agrícola (materia prima de calidad), la producción del alimento
hasta los productos de consumo humano óptimos para la salud (Chang, Verdezoto,
& Estrada, 2004).
Avicultura ecuatoriana
En el Ecuador al igual que en el mundo durante las décadas previas se ha
incrementado la producción agrícola, es así que, según los informes del Banco
Central del Ecuador y el boletín agrícola integral, para el 2015 hubo un aumento en
el producto interno bruto (PIB) del 2,7% y para el 2016 el aumento fue de 2,66%
(Amores C., 2016). Durante el 2017 y 2018 el PIB no fue mayor al 2%, además
según la Asociación de Productores Pecuarios de la Sierra Central (ASOPEC) la
producción y ventas de los últimos meses del 2017 se han visto perjudicadas por un
exceso en la producción y cambios en costos de materias primas ya que las
autoridades se enfocan en los productores industriales (Gutiérrez, 2018).
Según la Asociación de Médicos Veterinarios Especialistas en Avicultura
(AMEVEA), el consumo per cápita de carne de pollo ha aumentado de 7
kilogramos/persona/año en 1990 a 32 kilogramos/persona/año en el 2017, además
se considera la carne de pollo como la proteína de origen animal de mayor consumo
(Carrera, Viteri, & Regatto, 2018; Gutiérrez, 2018; Orellana, 2013). La presidenta de
la AMEVEA, Patricia Vargas, indicó que la producción anual del país rodea los 230
y 250 millones de pollos de engorde, además de 2 millones de gallinas
reproductoras pesadas (Nuñez, 2018).
Las provincias de mayor producción de pollos según el censo nacional de avicultura
son Pichincha, Guayas, Manabí, Santo Domingo, Los Ríos entre otras (Amores C.,
2016; CFN, 2017; Orellana, 2013). Los productores prefieren la región costera por
las ventajas que obtienen en cuanto a clima y rentabilidad del pollo de engorde,
6
mientras que para gallinas ponedoras y reproductoras optan por clima templado, ya
que en las diferentes regiones con climas variados necesitan mayor inversión en
cuanto al manejo (Rodríguez, 2009).
Con el aumento en el consumo de carne de pollo durante los últimos 20 años,
también incrementan las exigencias en la producción, este aumento debe estar
regulado por la entidad oficial que es Agencia de Regulación y Control Fito y
Zoosanitario (AGROCALIDAD), la cual, verifica que se apliquen las buenas
prácticas agrícolas (BPA) (Rodríguez, 2009). Sin embargo, se vuelve difícil realizar
un control estricto debido a las irregularidades en las granjas, es así que, este
aumento no ha tenido el control ni la regularización necesaria en cuanto a las
medidas que se deben aplicar en caso de que se presente algún tipo de infección
en las diferentes empresas (Rodríguez, 2009).
Diagnóstico microbiológico
Los microorganismos pueden ser agentes patógenos causales de infecciones en
las aves de corral (Farrel et al., 2013). Existen virus, bacterias o protozoos capaces
de producir enfermedades en las aves; en una infección las baterías se encuentran
presentes como agentes causales primarios o secundarios (Farrel et al., 2013). Es
importante recalcar que la visita de un veterinario a la granja o la observación del
personal de trabajo no es suficiente para un diagnóstico preciso, siempre es
necesario corroborar los casos sospechosos con un laboratorio (Farrel et al., 2013).
Dentro de las bacterias aisladas la mayoría son del grupo de las Enterobacterias
(Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010). Este gran grupo usualmente se
encuentra en el tracto digestivo, además se registran en el ambiente como agentes
saprofitos, de las cuales Escherichia coli es la más prevalente dentro del grupo de
Gram negativos (Radamés García, 2013; Puerta-García & Mateos-Rodríguez,
2010), todos los microorganismos de este grupo pueden llegar a afectar de gran
manera a la población.
7
Los costos que representan este tipo de enfermedades no siempre se hacen visibles
inmediatamente, sino que producen alteraciones internas que afectan a largo plazo
al animal y lo mismo hace con el costo de producción y rentabilidad de la granja
(Farrel et al., 2013). En los últimos años el diagnóstico microbiológico de laboratorio
ha incrementado para llevar un control general en las producciones, y así, evitar
algún tipo de pérdida por presencia de una enfermedad, con este diagnóstico se
analizan los lotes, se determinan los agentes causales y se puede informar cómo
realizar el manejo terapéutico (Farrel et al., 2013).
El diagnóstico para bacteriología es muy amplio, uno de los métodos es la siembra
en medio de cultivo, el cual puede ser selectivo dependiendo del interés para aislar
ciertas bacterias; el medio adecuado puede ser: no selectivo como agar sangre,
selectivo o diferencial como agar MacConkey, y caldos de enriquecimiento
(Koneman et al., 2013). En un diagnóstico adecuado se utilizan los métodos
estándar para bacterias aerobias (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017).
Bacterias de interés en avicultura
Como se mencionó previamente las bacterias son agentes que pueden causar
enfermedad a nivel primario o secundario; dentro de las bacterias que producen
enfermedades relevantes en las aves comerciales están: Escherichia coli,
Salmonella spp. (S. Pullorum, S. Gallinarum, S. Enteritidis, S. Typhimurium y S.
Heidelberg), Pseudomonas aeruginosa, Pasteurella multocida, Staphylococcus
aureus, Streptococcus zooepidemicus, Mycoplasma gallisepticum, Mycoplasma
synoviae, Clostridium spp. (C. septicum, C. perfringes, C. colinum y C. botulinum),
Borrelia anserina, Chlamydophila psittaci, Avibacterium paragallinarum,
Mycobacterium avium, Gallibacterium anatis (Dinev, 2011; Radamés García, 2013).
Las bacterias previamente mencionadas no son las únicas que se encuentran en
las aves, existe también la posibilidad de encontrar otras bacterias, posterior a una
8
infección de cualquier tipo, de las cuales la mayoría pertenece al grupo de las
enterobacterias (Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010).
Enterobacterias
La familia Enterobacteriaceae son Gram negativos, y pueden ser cocos o bacilos,
se encuentran de manera natural en el tubo digestivo (Koneman et al., 2013; Puerta-
García & Mateos-Rodríguez, 2010). Es un grupo realmente amplio y se consideran
patógenos primarios y oportunistas (Radamés García, 2013; Koneman et al., 2013).
Crecen normalmente en agar MacConkey debido a sus ingredientes (sales biliares
y cristal violeta), los cuales en general inhiben el crecimiento de Gram positivos
(DIFCO, 2009; Stanchi, 2010), posteriormente existen numerosas pruebas
bioquímicas para diferenciar entre enterobacterias (Abreu Rodríguez, 2012; Dota,
2017; Koneman et al., 2013; Stanchi, 2010).
Dentro de la familia se encuentran 40 géneros y más de 180 especies, de los cuales
los principales patógenos en veterinaria son: Escherichia spp., Salmonella spp. y
Yersinia spp., mientras que dentro de los oportunistas están: Proteus spp.,
Klebsiella spp., Enterobacter spp., y Serratia spp. entre otros de menor importancia
(Quinn et al., 2011).
Escherichia coli
Pertenece a la tribu Escherichiae es capaz de producir una infección en cualquier
tipo de tejido o infecciones sistémicas (Koneman et al., 2013; Stanchi, 2010).
Poseen diferentes antígenos en su estructura para su posterior serotipificación,
entre ellos el antígeno somático (O), flagelar (H) o capsular (K), y también fimbrial
(F) presente en algunos serotipos (Koneman et al., 2013; Quinn et al., 2011; Stanchi,
2010).
9
Bioquímicamente es positivo para indol, rojo de metilo; y negativo para Voges
Proskauer, citrato de Simmons, sulfuro de hidrógeno, fenilalanina desaminasa,
urea, malonato de sodio (Radamés García, 2013; Koneman et al., 2013).
Es una bacteria prototípica de estudios, es decir una bacteria marcadora, porque es
la especie dentro de las enterobacterias que se ha tenido mayor incidencia en el
laboratorio (Koneman et al., 2013; Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010).
La virulencia la determinan factores que son parte estructural o productos
producidos por la bacteria (Koneman et al., 2013). En Escherichia coli son
importantes estructuras como la membrana externa que contiene lipopolisacáridos
y es donde se localiza en antígeno O, las fimbrias que actúan como adhesinas, y
plásmidos (Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010; Stanchi, 2010). Por otra
parte, varios serotipos se caracterizan por la producción de una o dos toxinas
(verocitotoxinas) (Koneman et al., 2013).
Salmonella spp.
El género Salmonella es un bacilo Gram negativo, dentro de su estructura están los
antígenos somático (O), flagelar (H), y capsular (Vi); existen 2 especies de
Salmonella, y tiene más de 2500 serotipos, los cuales producen enfermedades en
varias especies y son causantes de problemas en salud pública (Radamés García,
2013; Koneman et al., 2013; Quinn et al., 2011).
Bioquímicamente la mayoría de sus especies son positivos para glucosa, dulcita,
lisina descarboxilasa, ornitina descarboxilasa, citrato de Simmons, rojo de metilo,
gas y H2S; y negativos para lactosa, sacarosa, Voges Proskauer, indol, hidrólisis de
urea (Caffer, Terragno, & Binsztein, 2008; Radamés García, 2013; Koneman et al.,
2013).
10
En el 2004, Salmonella tuvo un 48% de incidencia en los casos de zoonosis, en
gallinas ponedoras y reproductoras, además en Estados Unidos el 50% de
infecciones causadas por Salmonella son consecuencia de productos avícolas
(Adelantado Faura et al., 2008; Koneman et al., 2013). Se consideran patógenos
primarios en aves de corral, vacas, cerdos y otros animales que son de consumo
humano, es ahí, donde radica su importancia, además pueden encontrarse en
desechos que posteriormente contaminan las canales, lo cual se observa en
cualquier etapa de las cadenas productivas (El-Aziz, 2013; Juárez Altunar, 2013).
Los antibióticos en la avicultura
Antibióticos se considera al grupo de fármacos o sustancias químicas, producidas
a partir de bacterias u hongos, de manera natural o sintética, que producen cambios
en el desarrollo de otros microorganismos (Sumano & Ocampo, 2006; USDA, 2011);
el uso y aplicación de este tipo de medicamentos debe ser consiente y controlado
por un profesional, ya que un mal uso de los mismos puede provocar pérdidas a
corto y largo plazo, como evitar la recuperación de un animal, disminuir la
producción, e incluso aumentar el riesgo de la resistencia (USDA, 2011).
Suecia, en 1986 fue el primer país en prohibir el uso de antibióticos como
promotores de crecimiento, mientras que el resto de países tomaron medidas a
partir de 1997, cuando la Organización Mundial de la Salud (OMS) muestra la
importancia de sustituir los promotores de crecimiento ya que en su contenido
existen concentraciones bajas de ciertos antibióticos (Cepero Briz, 2005).
Para el 2003, el Parlamento Europeo y Consejo de la Unión Europea determinaron
en el reglamento Nº 1831/2003, la restricción del uso de antibióticos como
promotores de crecimiento en animales por los riesgos que representan para la
salud humana (Cox & Buttiglione, 2003). En caso de que existan nuevos antibióticos
en el mercado, para evitar una posible multiresistencia, está restringido el uso como
11
profilácticos o como promotores de crecimiento en cualquier tipo de producción
animal (Cox & Buttiglione, 2003).
No todos los fármacos tienen permisos de uso en veterinaria, es por eso que la
OMS, en el 2017, actualizó un listado con las categorías a las que pertenece los
fármacos según su importancia y uso ya sea en medicina humana o veterinaria (Aziz
et al., 2017). La clasificación se da en tres grupos básicos: a) medicamentos de
acceso, los cuales tienen disponibilidad permanente como la amoxicilina, b)
medicamentos de precaución, que se utilizan como primera o segunda opción, como
ciprofloxacina, y c) medicamentos de último recurso, los cuales se utilizan en casos
de infecciones graves y con previa multiresistencia observada como la colistina y
algunas cefalosporinas (Aziz et al., 2017).
La Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE), en el 2018, presentó una
clasificación de los agentes antimicrobianos que tienen importancia en veterinaria,
en: a) Agentes de importancia crítica o AVIC, b) Agentes de importancia elevada o
AVIE, y c) Agentes de importancia o AVM (OIE, FAO, & OMS, 2018), la tabla
publicada por el Comité Internacional de la OIE contiene la información de los
medicamentos para todas las especies, por lo que se resumió los antimicrobianos
de uso en avicultura y se encuentran en la Tabla 1 (ver anexos).
Familias de fármacos más comunes en avicultura
Aminoglucósidos: antibióticos concentración dependientes, inhiben la síntesis de
proteínas, bactericidas, actúa contra Gram positivos, Gram negativos anaerobios
(Martínez, 2017; Sumano & Ocampo, 2006).
Cefalosporinas: antibióticos tiempo dependiente, inhiben la síntesis de la pared
celular, bactericidas, actúan según su clasificación, desde Staphylococcus no
productores de β-lactamasas, Gram negativos, hasta Gram positivos y
Pseudomonas spp. (Abreu Rodríguez, 2012; Sumano & Ocampo, 2006).
12
Derivados del ácido fosfónico: inhiben la síntesis de pared celular, bactericida,
actúa tanto en Gram positivos como Gram negativos (Sumano & Ocampo, 2006).
Fenicoles: antibióticos tiempo dependientes, inhiben la síntesis de proteína,
bacteriostáticos, amplio espectro (Sumano & Ocampo, 2006).
Nitrofuranos: inhiben la síntesis de proteína y la formación de acetil-CoA,
bacteriostáticos o bactericidas, actúan en su mayoría en Gram negativos, también
en algunos Gram positivos y protozoos (Sumano & Ocampo, 2006).
Penicilinas: antibióticos tiempo dependientes, inhiben la síntesis de la pared
celular, bactericidas, actúan dependiendo su clasificación en Gram positivos, cocos
o bacilos Gram negativos y bacterias anaerobias no productoras de β -lactamasas
(Abreu Rodríguez, 2012; Sumano & Ocampo, 2006).
Polimixinas: inhiben las funciones y cambian la estructura fosfolipídica de las
membranas, bactericidas de efecto estrecho ya que actúan principalmente en Gram
negativos, aerobios (Martínez, 2017; Sumano & Ocampo, 2006).
Fluoroquinolonas: antibióticos concentración dependientes, inhiben la síntesis de
ácidos nucleicos, bactericidas de amplio espectro (Sumano & Ocampo, 2006).
Sulfametoxazol más trimetoprim: antibióticos concentración dependiente, inhiben
la síntesis de ácidos nucleicos, bactericidas, actúan contra Gram positivos y Gram
negativos (Sumano & Ocampo, 2006).
Tetraciclinas: antibióticos tiempo dependientes, inhiben la síntesis de proteína y
los sistemas enzimáticos, bacteriostáticos, actúan en Gram negativos, Gram
positivos, anaerobias, espiroquetas y protozoos (Cavalieri et al., 2009; Martínez,
2017; Sumano & Ocampo, 2006).
13
Sensibilidad antimicrobiana
Los análisis de sensibilidad surgieron en 1920, se generalizaron en 1960, y para la
década de los 80 se estandarizo su técnica (Cantón, 2010). Existen varios métodos
para determinar la sensibilidad, como: Difusión de disco o Kirby Bauer, además,
dentro de los métodos por Concentración Mínima Inhibitoria (CIM) están:
macrodilución en caldo, dilución en agar, difusión de gradiente o E-test; también hay
pruebas específicas como detección del gen de resistencia por PCR e hibridación
de ADN (Cavalieri et al., 2009; García et al., 2000).
El antibiograma tiene como objetivos evaluar la respuesta del microorganismo ante
diferentes antimicrobianos, monitorizar la resistencia, y guiar al médico a escoger el
antibiótico adecuado (Cantón Moreno, 2002; Cercenado & Saavedra, 2009). El
método por difusión de disco es el más cómodo y económico, su objetivo es evitar
errores en los tratamientos terapéuticos, además de que no necesita identificar una
cepa específica (Cantón, 2010; Cavalieri et al., 2009; Dota, 2017; J. García et al.,
2000; OIE, 2012). Este método utiliza el medio Mueller-Hinton, se aplica una
muestra uniforme de determinada bacteria con un hisopo estéril, previamente
preparada en un inóculo a 0,5 en la escala de MacFarland; se colocan los discos de
antibióticos y se incuba por 24 a 48 horas a 37oC (Cantón, 2010; Cavalieri et al.,
2009; Dota, 2017; García et al., 2000).
La lectura del antibiograma, se realiza midiendo el halo de inhibición, el diámetro en
milímetros y se coloca en una tabla estándar con los rangos de sensibilidad y
determina si es sensible, de sensibilidad intermedia o resistente; estos rangos son
determinados por los puntos de corte que se establecen por el Instituto de
Estándares Clínicos y de Laboratorio (CLSI por sus siglas en inglés) o por el Comité
Europeo de Pruebas de Sensibilidad Antimicrobiana (EUCAST) entre otras (Dota,
14
2017; J. García et al., 2000; OIE, 2012; Sánchez-Bautista, Coy, García-Shimizu, &
Rodríguez, 2018).
La ventaja de este tipo de análisis de laboratorio, los cultivos y antibiogramas, es
que no son caros y están al alcance de cualquier tipo de productor, lo importante es
tener cuidado con la toma de la muestra y la siembra ya que puede haber algún tipo
de contaminación cruzada y eso alteraría los resultados (FAO, 2013).
Resistencia antimicrobiana
La resistencia ante los antibióticos es un mecanismo de defensa que crean las
bacterias para poder sobrevivir y poder multiplicarse en un ambiente diferente, la
cual, puede transmitirse entre animales, de animales a personas y de personas a
animales, poniendo en riesgo toda la comunidad (Cortés, 2011; OMS, 2018).
Los seres vivos se caracterizan por adaptarse a los cambios para su supervivencia,
es así que microorganismos como bacterias, virus entre otros logran desarrollarse
en un ambiente hostil (USDA, 2011); en estas situaciones se puede encontrar algún
tipo de sustancia química que pretenda su inhibición y evite su multiplicación
(USDA, 2011). En los últimos años se ha observado que los antimicrobianos
disminuyen su acción por la presencia de la resistencia, además de que los
medicamentos pueden afectar la acción de otros que tengan una similitud
estructural (USDA, 2011; “Veterinary Public Health”, 2011).
Las bacterias tienen dos formas de producir resistencia, la primera de manera
intrínseca (innata), y la segunda es la manera extrínseca (adquirida) (Quinn et al.,
2011).
La resistencia intrínseca se da en la relación directa entre las bacterias y los
mecanismos de acción de los antibióticos; es decir, las características propias de
las bacterias son determinadas por su información cromosómica, que determinan la
15
estructura de su pared celular, el flujo de salida o la inactivación enzimática de
determinado antibiótico (Dota, 2017; Esperbent & Migliorati, 2017; Quinn et al.,
2011; USDA, 2011).
La resistencia extrínseca se puede dar por varias razones, como: mutación de
genes, transformación o transducción del ADN, transferencia de material genético
que actúa por plásmidos, bacteriófagos que integran genes de resistencia o
transposones (Koneman et al., 2013; Quinn et al., 2011; Remes Troche, 2016;
USDA, 2011).
La resistencia adquirida puede ser provocada en diversas situaciones, como: (a)
elección inadecuada de antibiótico, (b) cambios en las vías de administración o en
las dosis aplicadas principalmente de dosis por debajo de lo recomendado, (c)
manejo incorrecto del periodo de tratamiento y de los tiempos de retiro, (d) uso como
promotores de crecimiento, profilácticos o preventivos, (e) alteración en la
elaboración de los medicamentos (Abreu Rodríguez, 2012; Esperbent & Migliorati,
2017; Koneman et al., 2013; Remes Troche, 2016; USDA, 2011).
Esta resistencia afecta tanto la salud animal como la salud humana, el aumento de
la auto-prescripción y del comercio por parte de las personas, además de la
disminución en la higiene, han producido un incremento en infecciones
intrahospitalarias y comunitarias (Moncayo Medina, 2014; Remes Troche, 2016). El
aumento de la resistencia ha traído varios problemas en la productividad de las
granjas, en inocuidad alimentaria y bienestar animal (Esperbent & Migliorati, 2017).
Mecanismos de resistencia
Como se mencionó previamente, cada antibiótico tiene un mecanismo de acción
para ejercer producir sus efectos, por otro lado, para que las bacterias presentan
diversos mecanismos de resistencia para contrarrestar los efectos de los
antibióticos.
16
Aminoglucósidos: las bacterias presentan varios mecanismos de resistencia,
como: a) la modificación de enzimas mediadas por plásmidos, b) la mutación
cromosómica de subunidad 30S ribosomal, c) la disminución en la concentración
intracelular mediante la alteración en la permeabilidad de la membrana, o bombas
de eflujo (Cavalieri et al., 2009; Martínez, 2017; Quinn et al., 2011; Salazar Bolimbo
& Vásquez Vidal, 2010).
Beta-lactámicos: existen tres mecanismos de resistencia para beta-lactámicos. El
primer mecanismo se da por enzimas, y es cuando los antibióticos ingresan al
espacio periplásmico por medio de las porinas de la membrana, al interior se
localizan las enzimas beta-lactamasas que hidrolizan a los beta-lactámicos antes
de que lleguen a sus proteínas de unión de penicilinas (Cavalieri et al., 2009; Dota,
2017). Otro mecanismo de resistencia es el desarrollo de membranas de
permeabilidad, donde las porinas de la membrana se encuentran alteradas y no
permiten el flujo de los beta-lactámicos (Cavalieri et al., 2009; Quinn et al., 2011).
Existe también el mecanismo de resistencia de mutación de las proteínas de unión
de penicilinas de los beta-lactámicos, con lo cual los antibióticos no podrán ejercer
su efecto (Cavalieri et al., 2009).
Derivados del ácido fosfónico: la resistencia se observa cuando hay una pérdida
del sistema de transporte de glicerol-fosfato (Anadón, 2007)
Fenicoles: las bacterias utilizan dos mecanismos de resistencia, por medio de
plásmidos o por reducción de la permeabilidad de la membrana (Dota, 2017).
Polimixinas: el principal mecanismo de resistencia es por modificación de los
lipopolisacáridos de membrana que disminuye la carga negativa del fosfato del
lípido A, existen otros mecanismos como: bombas de eflujo, modificación de porinas
de membrana, por plásmidos (gen mrc-1) (Martínez, 2017).
17
Fluoroquinolonas: las bacterias utilizan tres mecanismos de resistencia: a) la
mutación cromosómica de genes, por un error en la transcripción durante la
replicación que afecta regiones de ADN girasa y topoisomerasa IV, b) por una
disminución de la concentración intracitoplásmica (activa o pasivamente), y c) por
genes de resistencia mediados por plásmidos (que aumentan el número de
mutaciones, reducen la actividad antimicrobiana, o son codificadores de bombas de
eflujo) (Álvarez-Hernández, Garza-Mayén, & Vázquez-López, 2015; Dota, 2017;
Quinn et al., 2011).
Sulfonamida y trimetoprim: en las bacterias se produce una mutación de rutas
metabólicas (Cavalieri et al., 2009; Quinn et al., 2011), además para trimetoprim la
resistencia se da por la producción de la enzima alterna de dihidrofolato-reductasa
(Anadón, 2007).
Tetraciclinas: las bacterias presentan varios mecanismos de resistencia, por
mutación enzimática (mediada por transposones), por expulsión activa (mediante
bombas de eflujo), por inactivación enzimática, por mutación en el ADN ribosomal
(Cavalieri et al., 2009; Martínez, 2017; Quinn et al., 2011; Salazar Bolimbo &
Vásquez Vidal, 2010).
Resistencia y salud pública
Existen varias organizaciones como el Centro para el Control y la Prevención de
Enfermedades (CDC), el Departamento de Salud y Servicios Humanos (HHS) y la
Administración de Alimentos y Medicamentos (FDA) que sospechan que existe una
relación directa entre la resistencia encontrada en personas y el uso inadecuado de
los antibióticos en animales destinados al consumo (Anadón, 2007). Este uso evita
mantener un control de las enfermedades en animales, con un posterior aumento
de morbilidad y hasta mortalidad en personas que consuman dichos alimentos
(Anadón, 2007; “Veterinary Public Health”, 2011).
18
Todo médico veterinario y productor debe tener en cuenta que el manejo adecuado
en la salud de sus animales proporciona seguridad a la comunidad al momento de
consumir los productos y subproductos animales, es así que, mientras más aumenta
la resistencia en humanos más importancia se debe tomar a la resistencia en
animales de consumo y sus derivados (USDA, 2011; “Veterinary Public Health”,
2011). Varios estudios en Canadá demostraron que existe una relación entre la
resistencia en bacterias aisladas en aves de corral y la resistencia en bacterias
aisladas en humanos (“Veterinary Public Health”, 2011).
La resistencia a los antibióticos influye en los costos de tratamientos, afectando
directamente a la salud pública, ya que, prolonga tratamientos, conlleva a
hospitalizaciones y alarga los períodos de espera para el diagnóstico preciso
(Martínez, 2017; “Veterinary Public Health”, 2011). Los avances tecnológicos se ven
reducidos por la falta de disponibilidad de nuevos fármacos y todo recae en mayor
porcentaje a los países de bajos recursos (Martínez, 2017; “Veterinary Public
Health”, 2011). La resistencia también se da por un uso inadecuado de los
antibióticos, ya que los residuos en los productos de consumo o desechos son
sustancias biológicamente activas que pueden producir efectos en las bacterias del
medio ambiente y producir una futura resistencia (Martínez, 2017; “Veterinary Public
Health”, 2011).
“Una sola salud” es la meta de la OMS y todas las entidades que se encuentran
relacionadas al manejo de la salud sea humana, animal o ambiental, aquí llega la
importancia del uso de antibióticos en cualquier área, donde se conserva un buen
estado de los animales y ambiente para mantener una salud humana adecuada,
reconociendo la relación directa e indirecta de los mismos (Ajayi Kehinde Oluyemi
& Omoya F. O, 2017; Martínez, 2017); todo uso inadecuado puede provocar efectos
colaterales a los consumidores como: toxicidad, residuos de fármacos, efectos
inotrópicos, teratogénesis hasta carcinogénesis (Anadón, 2007).
19
CAPÍTULO III
MATERIALES Y MÉTODOS
Metodología
Se utilizaron los informes clínicos emitidos por el Laboratorio Agroindustrias
Avícolas (Agroavilab S.A.) ubicado en la provincia de Guayas, los cuales constan
de cultivo y antibiograma en aves comerciales desde enero del 2013 hasta junio del
2018.
La investigación fue de tipo retrospectivo observacional, no probabilística. Se utilizó
principalmente un diseño descriptivo y longitudinal.
El proyecto se realizó en el laboratorio de diagnóstico veterinario Agroavilab S.A.,
especializado en avicultura, ubicado en la provincia de Guayas, en la parroquia
Tarqui perteneciente al cantón Guayaquil, la información que brindó pertenece a
granjas localizadas en las provincias de: Azuay, Bolívar, Cañar, Chimborazo,
Cotopaxi, El Oro, Guayas, Imbabura, Loja, Los Ríos, Manabí, Morona Santiago,
Pastaza, Pichincha, Santa Elena, Santo Domingo de los Tsáchilas y Tungurahua.
La población objeto del estudio estuvo conformada por los casos de aves
comerciales que llegaron al laboratorio Agroavilab S.A., en Guayaquil, para cultivos
y antibiogramas desde enero del 2013 hasta junio del 2018, estos pertenecen a
pollos de engorde en su mayoría, gallinas ponedoras y reproductoras.
20
La información de los clientes se mantuvo en absoluta reserva según lo establecido
en un acuerdo de confidencialidad, por lo cual cada caso y aislamiento tuvo un
código alfanumérico.
El tipo de muestreo seleccionado fue no probabilístico, ya que las aves
seleccionadas para el análisis fueron analizadas bajo la responsabilidad de los
clientes, mientras que fueron seleccionados los informes clínicos que brindaba la
información necesaria, excluyendo aquellos que se encontraban incompletos o con
datos incoherentes.
Procedimiento de la investigación
Recolección de la información
En el laboratorio Agroavilab S.A. el proceso de identificación comenzó con la
recolección y rotulación de muestras de aves vivas, órganos refrigerados o hisopos
de diferentes órganos. La información tomada de cada caso se encuentra detallada
en la Tabla 2.
Tabla 2. Información recolectada para la base de datos.
Datos del cliente Fecha de muestreo
Ubicación y zona geográfica (Ciudad y Provincia)
Datos de la muestra
Especie de la muestra: pollos, pavo, codorniz
Tipo de producción: engorde, ponedoras, reproductoras
Edad en días
Muestreo Tipo de muestra: animal completo, órgano o hisopo
Resultados Bacterias aisladas
Antibiograma, diámetro en milímetros de los halos
21
Obtención de la información
Los resultados del laboratorio se fundamentaron en un protocolo interno establecido
en el Laboratorio Agroavilab S.A., donde las aves vivas se sacrifican con una
descarga eléctrica y se procede a desangrar, la toma de muestra se realiza por
punción con asa o hisopo estéril dependiendo del órgano, se toma de senos
nasales, tráquea, sacos aéreos torácicos, sacos aéreos abdominales, pulmón,
hígado, corazón, ovario, oviducto y en casos de observar algún tipo de lesiones se
siembra bazo, saco vitelino o articulaciones.
El hisopado se siembra en agar MacConkey y agar sangre, se incuban a 37ºC entre
24 y 48 horas, se replican todas las colonias con características diferentes para
tenerlas puras. Para realizar el antibiograma se utiliza una colonia pura para formar
un inóculo a 0,5 en la escala de MacFarland, se siembra en agar Mueller-Hinton, se
colocan los discos de antibióticos y se incuba por 24 a 48 horas a 37oC para las
pruebas bioquímicas utiliza una colonia pura y se siembra en: Citrato de Simmons,
TSI (triple sugar iron), LIA (lysine iron agar), Urea, MTM (motility test media), y
también se aplica las pruebas de indol y oxidasa.
Registro de datos
La información obtenida desde el 2013 hasta el 2018, se tabuló en una base de
datos en Microsoft Excel ®. Se clasificó en dos: primero, los aislamientos en las
diferentes provincias, donde los datos se representaron en tablas dinámicas de
relación entre los años y el número de especies bacterianas aisladas.
Segundo, para determinar la tendencia de la resistencia se tomaron los informes
clínicos, se ingresó la medida de los halos de sensibilidad (en milímetros), de
Escherichia coli y Salmonella spp.; se compararon los promedios de los halos en
milímetros de cada familia antibiótica con el año en el cual se receptó la muestra.
22
Las bacterias seleccionadas para el análisis de resistencia son relevantes a nivel
mundial, entonces Escherichia coli al ser una bacteria muy común en el ambiente
se la considera como indicadora de estudios; mientras que, Salmonella spp. tiene
importancia en salud pública, ya que es considerada la bacteria de mayor
contaminación en productos para consumo humano.
Para obtener la línea de tendencia se agrupó a los fármacos por familias, teniendo:
aminoglucósidos (gentamicina, estreptomicina, kanamicina), cefalosporinas
(ceftazidina, ceftiofur), derivados del ácido fosfónico (fosfomicina), fenicoles
(florfenicol), fluoroquinolonas (enrofloxacina, norfloxacina, ciprofloxacina,
levofloxacina), nitrofuranos (nitrofurantoína, furazolidona), penicilinas (penicilina,
amoxicilina, ampicilina), polimixinas (colistina), tetraciclinas (doxiciclina,
oxitetraciclina), y sulfonamidas (trimetoprim/sulfametoxazol).
Análisis estadístico
Los aislamientos fueron analizados a través de tablas dinámicas donde se comparó
año y tipo de producción dando la cantidad de aislamientos en cada uno de ellos,
de los cuales se excluyó los datos no relevantes. Posteriormente, se compararon
las bacterias aisladas con los tipos de producción, determinando el número y
porcentaje de cada una de ellas. En segunda instancia se detallaron los porcentajes
de las provincias con respecto a los aislamientos obtenidos.
El patrón de resistencia en porcentaje, de Escherichia coli y Salmonella spp. se
determinó a través de tablas dinámicas, donde se colocó la cantidad de muestras
que resultaron resistentes a cada fármaco, agrupado por familia, versus los años de
muestreo.
El perfil de resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. se obtuvo mediante
tablas dinámicas que compararon los promedios de los halos (en milímetros) para
las familias antibióticas durante los seis años. Inmediatamente se realizó una gráfica
23
agrupando los fármacos con tendencias similares, se trazó la línea de tendencia, se
aplicó un análisis de regresión lineal tomando como variables Y: promedio en
milímetros de los halos de sensibilidad, y X: años de investigación. Por último, se
calculó el P-valor para la pendiente de la regresión, donde la significancia de la
resistencia se establece cuando es menor a 0,1.
24
CAPÍTULO IV
RESULTADOS
En la investigación realizada entre enero del 2013 y junio del 2018, se obtuvieron
12124 aislamientos de diferentes especies de aves comerciales en 17 provincias
del Ecuador, los cuales se detallan a continuación:
Tabla 3. Número de aislamientos del estudio, clasificado por tipo de producción
avícola.
Año Pollo de
carne Gallinas
ponedoras Gallinas
reproductoras Codorniz Pavo
Gallo de pelea
Total
2013 1615 43 41 2 1701
2014 2419 26 29 2474
2015 2902 46 35 2983
2016 2279 57 36 5 3 2380
2017 1464 28 13 8 1513
2018 1011 33 23 4 2 1073
Total 11690 233 177 11 10 3 12124
Fuente: Laboratorio Agroavilab S.A.
Las provincias de donde provinieron las muestras fueron: Guayas con 27,38%, El
Oro con 14,72%, Manabí con 12,14%, Loja con 10,57% y Los Ríos con 8,55%. Por
debajo del 5% estuvieron Azuay, Pichincha, Tungurahua, Cotopaxi, Santo Domingo,
Chimborazo y Cañar. Por último, valores inferiores al 1% se encontraron en Bolívar,
Santa Elena, Pastaza, Ibarra y Morona Santiago; por lo tanto, esta información no
se debe tomar como datos nacionales ya que no se obtuvo muestras de la totalidad
de provincias y tampoco de todas las granjas productivas del país, pues utilizan
25
diferentes laboratorios para realizar sus análisis. Los aislamientos detallados de
cada provincia se observan en la Tabla 4 (ver Anexo).
Principales bacterias aisladas
Los 12100 aislamientos de Gallus domesticus comerciales se clasificaron por tipo
de producción en: engorde 96.61% (11690 casos), postura 1.93% (233 casos) y
reproductoras 1.46% (177 casos). La distribución de los principales
microorganismos aislados según el tipo de producción se detalla en la Tabla 5.
Tabla 5. Principales bacterias aisladas entre enero 2013 y junio 2018 en el
laboratorio Agroavilab S.A según tipo de producción.
Bacterias Pollo de
carne Gallinas
ponedoras Gallinas
reproductoras Total (%)
Escherichia coli 6282 95 80 6457 53,36
Proteus spp. 1104 15 11 1130 9,34
Klebsiella spp. 1071 9 2 1082 8,94
Salmonella spp. 971 11 18 1000 8,26
Enterobacter spp. 916 16 6 938 7,75
Pseudomonas
aeruginosa 879 8 15 902 7,45
Gallibacterium anatis 172 70 40 282 2,33
Sin aislamiento 218 4 2 224 1,85
Citrobacter spp. 42 42 0,35
Serratia spp. 15 15 0,12
Staphylococcus spp. 4 3 3 10 0,08
Alcaligenes spp. 6 1 7 0,06
Hafnia spp. 7 7 0,06
Shigella spp. 2 2 0,02
Pasteurella spp. 1 1 0,01
Yersinia spp. 1 1 0,01
Total 11690 233 177 12100
Fuente: la investigación.
26
Escherichia coli fue la bacteria más veces aislada al presentarse en el 53,36% de
las muestras analizadas, Proteus spp. estuvo presente en el 9,34%, Klebsiella spp.
en el 8,94%, Salmonella spp. en el 8,26%. y Enterobacter spp. fue aislado en el
7,75%, mientras que el 12,35% restante correspondió a diversas bacterias e incluye
aislamientos donde no hubo crecimiento alguno.
Efectuado un análisis de los aislamientos correspondientes a Escherichia coli; se
observó que, del total, el 81% de los mismos fueron sólo de Escherichia coli; el 15%
fueron casos asociados Escherichia coli con Salmonella spp. En tanto que,
Salmonella spp. en forma exclusiva, sólo se aisló en el 0,05% del total de las
muestras procesadas.
Además, se reportó 24 aislamientos pertenecientes a especies avícolas diferentes
a Gallus domesticus, así 10 fueron de pavos, 11 de codornices y 3 de gallos de
pelea, cuyos resultados se pueden observar en la Tabla 6. Los mismos que no se
tomaron en cuenta dentro del presente estudio, debido a que por la cantidad
reducida de datos no se puede realizar un adecuado análisis estadístico.
27
Tabla 6. Detalles de los aislamientos en codornices, pavos y gallos de pelea.
Microorganismos Codorniz Pavo Gallos de pelea Total
2013
Escherichia coli 1 1
Salmonella spp. 1 1
2016
Escherichia coli 2 1 3
Gallibacterium anatis 1 1 2
Klebsiella spp. 1 1
Salmonella spp. 1 1
Staphylococcus spp. 1 1
2017
Enterobacter spp. 1 1
Escherichia coli 4 4
Gallibacterium anatis 1 1
Klebsiella spp. 1 1
Salmonella spp. 1 1
2018
Escherichia coli 2 1 3
Gallibacterium anatis 1 1
Salmonella spp. 1 1
Sin aislamiento 1 1
Total 11 10 3 24
Fuente: Laboratorio Agroavilab S.A.
Escherichia coli
Resistencia antimicrobiana
El análisis de resistencia para Escherichia coli desde el 2013 hasta 2018 muestra
variabilidad en sus porcentajes en el tiempo y entre las diferentes familias de
antibióticos (Tabla 7).
28
Tabla 7. Porcentaje de resistencia de Escherichia coli por año, según la familia antibiótica.
Escherichia coli 2013 2014 2015 2016 2017 2018
(n) % (n) % (n) % (n) % (n) % (n) %
Tetraciclinas (801/928) 86,31 (1273/1342) 94,86 (1265/1404) 90,1 (1063/1214) 87,56 (290/342) 84,8 (438/524) 83,59
Penicilinas (754/928) 81,25 (1100/1325) 83,02 (1323/1461) 90,55 (1054/1211) 87,04 (275/342) 80,41 (429/523) 82,03
Aminoglucósidos (642/913) 70,32 (1127/1298) 86,83 (1167/1467) 79,55 (778/1214) 64,09 (325/342) 95,03 (505/523) 96,56
Sulfonamidas (560/928) 60,34 (896/1342) 66,77 (936/1464) 63,93 (718/1253) 57,3 (199/342) 58,19 (308/585) 52,65
Nitrofuranos (16/27) 59,26 (138/736) 18,75 (49/392) 12,5
Fluoroquinolonas (520/928) 56,03 (690/1341) 51,45 (852/1474) 57,8 (694/1259) 55,12 (180/341) 53,37 (311/586) 53,07
Fenicoles (420/822) 51,09 (821/1336) 61,45 (722/1153) 62,62 (692/1247) 55,49 (195/342) 57,02 (334/580) 57,59
Cefalosporinas (394/928) 42,46 (924/1331) 69,42 (98/122) 80,33 (31/119) 26,05 (5/18) 27,78 (34/103) 33,01
Ácido fosfónico (303/928) 32,65 (551/1342) 41,06 (520/1476) 35,23 (378/1263) 29,93 (98/341) 28,74 (178/586) 30,38
Polimixinas (50/923) 5,42 (194/1317) 14,73 (117/1462) 8 (183/1210) 15,12 (9/341) 2,64 (24/524) 4,58
Fuente: la investigación.
29
Perfil de resistencia
La resistencia antimicrobiana de Escherichia coli en general fue variable en el
período de estudio. Según las líneas de tendencia elaboradas con los datos
recopilados entre todos los años y reuniendo todos los tipos de producción (Figuras
1, 2 y 3), se puede observar que mientras más aumentan los promedios de los halos
de inhibición, disminuye la resistencia a la familia de antibióticos, caso contrario
incrementa la resistencia. Por ende, en los últimos cinco años se pudo observar un
incremento en la resistencia a fenicoles, polimixinas, aminoglucósidos y derivados
del ácido fosfónico. Por otro lado, se ve que hay una reducción de la resistencia a
nitrofuranos, sulfonamidas, cefalosporinas, penicilinas, tetraciclinas y
fluoroquinolonas.
Figura 1: Líneas de tendencia de Escherichia coli para polimixinas, aminoglucósidos
y fenicoles.
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Figura 2: Líneas de tendencia de Escherichia coli para fluoroquinolonas,
tetraciclinas y derivados del ácido fosfónico.
Figura 3: Líneas de tendencia de Escherichia coli para nitrofuranos, cefalosporinas.
sulfonamidas y penicilinas.
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Nitrofurano Cefalosporina Sulfonamida Penicilina
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En la Tabla 8 se encuentra el valor del coeficiente de la variable X (muestra el
cambio anual), valor estadístico t (da la significancia del coeficiente X), probabilidad
(calculado con el 90% de confianza), y coeficiente de determinación R2 de
Escherichia coli.
Tabla 8. Resistencia de Escherichia coli, valores del coeficiente de la variable X,
estadístico t, probabilidad y coeficiente de determinación R2, ante las familias
antibióticas.
Escherichia coli
Familia de antibiótico Coeficiente X Estadístico t P R²
Nitrofuranos 1,951 1,89 0,154 0,5448
Sulfonamidas 0,374 2,24 0,089 0,5554
Cefalosporinas 0,264 0,42 0,694 0,0429
Penicilinas 0,226 1,47 0,215 0,3516
Tetraciclinas 0,116 0,78 0,478 0,1323
Fluoroquinolonas 0,073 0,66 0,543 0,0994
Derivados del ácido fosfónico -0,027 -0,14 0,894 0,0050
Aminoglucósidos -0,117 -0,39 0,720 0,0358
Polimixinas -0,153 -2,33 0,080 0,5757
Fenicoles -0,220 -1,61 0,183 0,3925
Fuente: la investigación.
Con este análisis, según los valores obtenidos del Coeficiente X, se observa un
aumento en la resistencia antimicrobiana para derivados del ácido fosfónico,
aminoglucósidos, fenicoles y polimixinas, por otro lado, la resistencia disminuye
para nitrofuranos, cefalosporinas, penicilinas, fluoroquinolonas, tetraciclinas y
sulfonamidas.
El análisis a nivel provincial y por tipo de producción se pudo obtener de las
provincias donde se da información de tres años seguidos como mínimo, en la Tabla
9 (ver anexo), se observa el coeficiente de la variable X, probabilidad y coeficiente
de determinación R2 de Escherichia coli ante las familias de antibióticos según las
provincias y el tipo de producción.
32
Del cálculo de probabilidad (90%), los cambios significativos en el aumento a la
resistencia de Escherichia coli, en pollo de engorde, se dio a polimixinas en
Chimborazo (p: 0,091), Azuay (p: 0,046), El Oro (p: 0,020), Los Ríos (p: 0,015) y
Loja (p: 0,004) a fenicoles; en Loja (p: 0,098), Guayas (p: 0,047), El Oro (p: 0,033)
y Pichincha (p: 0,008); a cefalosporinas en El Oro (p: 0,087); a tetraciclinas en
Pastaza (p: 0,047), y a derivados del ácido fosfónico en Tungurahua (p: 0,080).
La resistencia de Escherichia coli en pollo de engorde disminuyó significativamente
para penicilinas en Azuay (p: 0,075), Manabí (p: 0,075), Cotopaxi (p: 0,069),
Pichincha (p: 0,042), Santo Domingo de los Tsáchilas (p: 0,001) y Tungurahua (p:
0,016); a sulfonamidas en Santo Domingo de los Tsáchilas (p: 0,037), Manabí (p:
0,012); a nitrofuranos en Guayas (p: 0,085); a tetraciclinas en Manabí (p: 0,018); a
fluoroquinolonas en Santo Domingo de los Tsáchilas (p: 0,045); y a cefalosporinas
en Cotopaxi (p: 0,037).
Para gallinas de postura la resistencia de Escherichia coli aumentó
significativamente a sulfonamidas en Guayas (p: 0,078) y Manabí (p: 0,043), pero
disminuyó a sulfonamidas en Tungurahua (p: 0,066).
En cuanto a gallinas reproductoras, Escherichia coli disminuyó significativamente a
tetraciclinas en Manabí (p: 0,096), Azuay (p: 0,075); a sulfonamidas en Manabí
(p: 0,065); a fluoroquinolonas en Manabí (p: 0,012); y aumentó significativamente a
fluoroquinolonas en Azuay (p: 0,019).
Salmonella spp.
Resistencia antimicrobiana
El análisis de resistencia de Salmonella spp. durante el período de estudio (2013-
2018) se puede observar en la Tabla 10.
33
Tabla 10. Porcentaje de resistencia de Salmonella spp. durante el período de estudio, según la familia antibiótica.
Salmonella spp. 2013 2014 2015 2016 2017 2018
(n) % (n) % (n) % (n) % (n) % (n) %
Tetraciclinas (42/78) 53,85 (97/116) 83,62 (197/217) 90,78 (241/258) 93,41 (72/77) 93,51 (100/112) 89,29
Fluoroquinolonas (37/78) 47,44 (45/116) 38,79 (88/230) 38,26 (99/259) 38,22 (38/77) 49,35 (59/116) 50,86
Sulfonamidas (34/78) 43,59 (81/116) 69,83 (133/230) 57,83 (161/258) 62,4 (48/77) 62,34 (52/116) 44,83
Penicilinas (29/78) 37,18 (98/116) 84,48 (209/230) 90,87 (248/257) 96,5 (71/77) 92,21 (103/112) 91,96
Fenicoles (16/68) 23,53 (82/116) 70,69 (142/184) 77,17 (222/258) 86,05 (59/77) 76,62 (94/116) 81,03
Cefalosporinas (17/78) 21,79 (87/115) 75,65 (11/17) 64,71
Ácido fosfónico (10/78) 12,82 (47/115) 40,87 (85/230) 36,96 (115/260) 44,23 (39/77) 50,65 (48/116) 41,38
Aminoglucósidos (9/75) 12 (74/126) 58,73 (152/236) 64,41 (165/270) 61,11 (59/78) 75,64 (91/118) 77,12
Polimixinas (1/78) 1,28 (14/116) 12,07 (8/229) 3,49 (11/258) 4,26 (1/77) 1,3 (3/111) 2,7
Nitrofuranos (38/62) 61,29 (43/53) 81,13
Fuente: la investigación.
34
Perfil de resistencia
El perfil de resistencia de Salmonella spp. entre enero del 2013 y junio del 2018 tuvo
una tendencia al incremento, las regresiones lineales de la tendencia de Salmonella
spp. se encuentran en las Figuras 4, 5 y 6, donde se observa un claro aumento en
la resistencia a todas las familias antibióticas.
Figura 4: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para penicilinas, derivados del
ácido fosfónico y fenicoles.
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Penicilina Derivado del ácido fosfónico Fenicol
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Figura 5: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para tetraciclinas, cefalosporinas
y aminoglucósidos.
Figura 6: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para sulfonamidas, polimixinas, y
fluoroquinolonas.
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Sulfonamida Polimixina Fluoroquinolona
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En la Tabla 11, según los valores obtenidos del Coeficiente X, se observa
Salmonella spp. con un aumento general en la resistencia a todas las familias
antibióticas.
Tabla 11. Resistencia de Salmonella spp., valores del coeficiente de la variable X,
estadístico t, probabilidad y coeficiente de determinación R2, ante las familias
antibióticas.
Salmonella spp.
Familia de antibiótico Coeficiente X Estadístico t P R²
Sulfonamidas -0,015 -0,02 0,982 0,0001
Fluoroquinolonas -0,078 -0,41 0,700 0,0412
Polimixinas -0,154 -1,57 0,192 0,3801
Tetraciclinas -0,699 -1,58 0,189 0,3845
Cefalosporinas -0,856 -0,56 0,603 0,0735
Aminoglucósidos -0,915 -1,98 0,118 0,4956
Derivados del ácido fosfónico -1,219 -2,55 0,063 0,6197
Penicilinas -1,793 -2,10 0,103 0,5248
Fenicoles -1,928 -2,52 0,065 0,6145
Fuente: la investigación.
El análisis de Salmonella spp. a nivel provincial y por tipo de producción se obtuvo
de las provincias donde se encontró información de tres años seguidos como
mínimo, en la Tabla 12 (ver anexo), se observa el coeficiente de la variable X,
probabilidad y coeficiente de determinación R2 ante las familias de antibióticos
según las provincias y el tipo de producción.
Del cálculo de probabilidad (90%), en pollo de engorde los cambios significativos en
el aumento de la resistencia se dieron en Azuay para aminoglucósidos (p: 0,021);
fenicoles (p: 0,089) y tetraciclinas (p: 0,047); en Guayas a penicilinas (p: 0,087),
fenicoles (p: 0,078), y derivados de ácido fosfónico (p: 0,033); en Loja a
aminoglucósidos (p: 0,033); en Los Ríos a tetraciclinas (p: 0,085), aminoglucósidos
(p: 0,032), derivados de ácido fosfónico (p: 0,029), penicilinas (p: 0,012) y fenicoles
(p: 0,002); en Manabí a derivados de ácido fosfónico (p: 0,074), tetraciclinas (p:
0,074), fluoroquinolonas (p: 0,071). sulfonamidas (p: 0,055) y fenicoles (p: 0,005).
37
Por otro lado, la resistencia disminuyó significativamente en Azuay a
fluoroquinolonas (p: 0,026); en Chimborazo a derivados de ácido fosfónico (p:
0,079), fenicoles (p: 0,067) y penicilinas (p: 0,054); en Santo Domingo a penicilinas
(p: 0,097) y aminoglucósidos (p: 0,081); en Tungurahua a aminoglucósidos (p:
0,069), fenicoles (p: 0,047) y sulfonamidas (p: 0,041).
En gallinas de postura y reproductoras no hubo cambios significativos en cuanto a
resistencia por provincias.
38
DISCUSIÓN
Aislamientos bacterianos
Según lo expresado en la entrevista realizada al Dr. Diego Segura1, en el Ecuador
la información recopilada por AGROCALIDAD, sobre microbiología en el sector
avícola, se enfoca en la prevalencia de infecciones que tienen interés económico y
son de declaración obligatoria a la OIE, como: Influenza Aviar, enfermedad de
Newcastle, Bronquitis Infecciosa Aviar, enfermedad de Gumboro y Laringotraqueitis
Infecciosa aviar. Por otro lado, la información sobre infecciones bacterianas se
obtiene cuando hay reportes de un brote o por solicitud de atención de un productor,
lo cual no se considera representativo a nivel nacional.
En este estudio se determinó que las granjas avícolas del Ecuador presentan
53,36% de Escherichia coli, seguido por Proteus spp. (9,34%), Klebsiella spp.
(8,94%), Salmonella spp. (8,26%), Enterobacter spp. (7,75%) y Pseudomonas
aeruginosa (7,45%) dentro de las más comunes. Estos resultados varían con datos
de otros estudios, así en Nigeria, un estudio sobre patógenos en pollo de engorde
aisló Escherichia coli en 53,50%, seguido por Salmonella spp. (10,96%),
Staphylococcus spp. (10,27%), Klebsiella spp. (5,48%), Proteus spp. (5,48%),
Enterobacter spp. (2,05%), Pseudomona spp. (1,37%), entre otros (Ajayi Kehinde
Oluyemi & Omoya F. O, 2017). En España, Escherichia coli se reportó en un 73,3%
(Abreu et al., 2013), y en Egipto se obtuvo una prevalencia del 53,3% de Escherichia
coli en pollo de engorde (Hussein et al., 2013).
Como se observa en las investigaciones revisadas, la presencia de Escherichia coli
supera el 50% de los aislamientos realizados, esta bacteria es comensal en
avicultura (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017), hecho que podría justificar
la mayor cantidad de aislamientos de esta bacteria a nivel de laboratorio (Koneman
et al., 2013). Por otro lado, países en desarrollo utilizan materiales naturales
1 Encargado del programa de sanidad avícola en AGROCALIDAD período 2016-2017.
39
(derivados de arbustos, viruta de madera, cascarilla de arroz, aserrín o bagazo de
caña de azúcar) para alojar a las aves en camas o nidos (Farrel et al., 2013; R
García et al., 2013), las camas al estar en contacto directo con deyecciones
animales (heces, secreciones o descamaciones) presentan una alta carga de
microorganismos (bacterias, virus y hongos) (Reeves Garay, 2014), los cuales
pueden facilitar la contaminación de aves, comida, agua o equipos (R García et al.,
2013; Quiróz Escobar, 2010) principalmente por Escherichia coli y otras
enterobacterias como Salmonella spp. (R García et al., 2013; Reeves Garay, 2014),
por lo que, si no existen unas adecuadas condiciones de manejo sanitario, se puede
considerar a la contaminación horizontal y ambiental como la causa de infecciones
por esta bacteria que conllevan a muerte más frecuente en pollos de engorde según
los productores (Barragán Forigua & Velásquez Guevara, 2017).
Por otra parte, las bacterias restantes se encuentran en valores alrededor del 10%
como: Proteus spp., Klebsiella spp., Salmonella spp. y Enterobacter spp., son
habitantes normales del intestino (Koneman et al., 2013); las constantes
modificaciones en las condiciones del tracto intestinal, donde se desarrollan las
bacterias, producen un cambio en su microbiota, así, se puede observar un aumento
de patógenos cuando las medidas de bioseguridad de la granja son deficientes
(Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017). En Latinoamérica los avicultores
tienen la costumbre de realizar exámenes rutinarios como el test de Cervantes, para
evaluar calidad de pollito bebe en la recepción, pero no realizan diagnósticos de
Salmonella spp. salvo sospechas o controles pos infección. (Rocha Martinez, 2012).
En este estudio Salmonella spp. se observó en 8,26% de los aislamientos, a
diferencia de Corea, donde se encontró un 10,56% (72/682) en granjas comerciales
de pollo de engorde (Choi et al., 2014), así también en Colombia, en el laboratorio
SERVET, se reportó un 42% (125/300) (Castiblanco Duarte & Hoyos Cazulú, 2018);
en Ecuador, en la provincia de Pichincha, se encontró la presencia de Salmonella
spp. en el 66,7% (8/12) de las granjas evaluadas durante la crianza, mientras que
el 50% (3/6) en contenido cecal en pollo de engorde (Villagómez & Logacho, 2017),
40
valores superiores al encontrado en esta investigación. Esta variación de resultados
puede deberse a que los estudios indicados fueron dirigidos a Salmonella spp., por
tanto, se usaron pre-enriquecimientos, enriquecimientos con caldos o cultivo
específicos, como: caldo peptona, tetrationato, agar XLD entre otros (Castiblanco
Duarte & Hoyos Cazulú, 2018; Choi et al., 2014; Villagómez & Logacho, 2017), lo
cual al momento de analizar los resultados muestra gran diferencia con la presente
investigación.
La presente investigación se enfocó en los aislamientos de Escherichia coli y
Salmonella spp. por su importancia en salud pública según Abreu Rodríguez (2012)
y Anadón (2007); ya que los alimentos se pueden contaminar durante la
manipulación, mala cocción o contacto directo con superficies y utensilios
contaminados (Puig Peña, Espino Hernández, & Leyva Castillo, 2011). Además,
Escherichia coli es considerada un indicador de calidad e inocuidad alimentaria
(Puig Peña et al., 2011); mientras que, Salmonella spp. es de gran importancia como
patógeno zoonótico, provoca un alto impacto en la economía, y además es
considerada de control obligatorio (Anadón, 2007; Puig Peña et al., 2011; Rocha
Martinez, 2012).
Perfil de resistencia de Escherichia coli
La presente investigación, como se observa en la tabla 7, reflejó una tendencia al
aumento en la resistencia de Escherichia coli a varias familias antibióticas
(fluoroquinolonas, tetraciclinas, nitrofuranos, cefalosporinas, sulfonamidas y
penicilinas). Los antibióticos que presentaron más del 60% de resistencia fueron
sulfonamidas, aminoglucósidos, penicilinas y tetraciclinas.
Las tetraciclinas presentaron entre 84% a 95% de resistencia en este estudio; a
diferencia de Colombia donde se reportó una resistencia de 89% en el 2009 y un
86% en el 2011 (Rocha Martinez, 2012). La resistencia a fenicoles, se observó entre
el 50% y 60%, y una tendencia al aumento durante el periodo de estudio; sin
41
embargo, en Colombia, se notificó una resistencia de 20% en el 2006 hasta un 35%
en el 2011 (Rocha Martinez, 2012), en México se presentó una resistencia de 30%
en el 2013 al 36% en el 2015 (Palacios, Vigueras, Lozano, Sarfati, & Soto, 2016).
Tanto las tetraciclinas como los fenicoles, en el presente estudio presentan
porcentajes de resistencia por encima del 50%, este aumento se puede relacionar
al hecho de que en el país se ha incrementado el uso de estos antibióticos, valores
que se confirman con las importaciones de tetraciclinas y fenicoles, las mimas que
han aumentado aproximadamente un 40% en los últimos seis años (SENAE, 2019).
Por otra parte, la alta resistencia que presentan las tetraciclinas se podría asumir a
un uso indiscriminado (Chacón, 2012), ya que en la producción avícola ecuatoriana,
es una de las alternativas antibióticas con menor costo por dosis ($0,05/dosis de
tratamiento, valor calculado con precios a la fecha de medicamentos con este
principio activo).
Para los aminoglucósidos, se encontró una tendencia hacia el incremento de la
resistencia (70% al 97%); cifras que concuerdan con lo reportado en varios países
como España, donde se observó una resistencia de 72% en el 2010 (Antilles,
Blanco, Camprubí, Jove, & Biarnés, 2014), en Brasil, se informó de un 98% de
resistencia en el 2011 (Brito et al., 2011), en México para el 2016 se reportó un
100% de resistencia (Castro, Villa Mancera, Rodríguez Castañeda, Huerta Lorenzo,
& Galindo Ramírez, 2016). Este aumento significativo de resistencia, se puede
inferir que se debe al uso indiscriminado de estos medicamentos en terapéutica
curativa y preventiva de ciertas enfermedades especialmente de tipo respiratorio y
gastrointestinal (Brito et al., 2011; Castro et al., 2016; Rocha Martinez, 2012;
Sumano & Gutiérrez, 2010); además, en este grupo antibiótico se incluye un
fármaco que se usa como promotor de crecimiento, la bambermicina, la cual es
bastante utilizada en la crianza de aves (pollo de carne) en el Ecuador
(AGROCALIDAD, 2018) lo cual, por las características farmacocinéticas de los
aminoglucósidos, aumenta el riesgo de una resistencia cruzada.
42
Las fluoroquinolonas reportaron una leve disminución de la resistencia, de 56% al
53%; cifras que difieren con otros estudios, donde se observó una tendencia a
incrementar la resistencia, así en España, se reportó un 49% en 1998 (Antilles et al.,
2014), en Colombia obtuvieron 35% de resistencia en el 2006 y 43% en el 2009
(Rocha Martinez, 2012). Las sulfonamidas mostraron una disminución de la
resistencia del 67% al 53%, datos que concuerdan con lo reportado en Colombia,
donde disminuyó la resistencia del 68% en el 2006 al 56% en el 2011 (Rocha
Martinez, 2012).
Esta leve disminución en la resistencia de las fluoroquinolonas y sulfonamidas en el
presente estudio, podría asumirse al hecho de que el Ecuador a partir del 2015 se
sumó al Plan de acción sobre la resistencia a los antimicrobianos, y en el 2017 junto
a la OMS/OPS se inició un plan nacional para el manejo de antimicrobianos
(AGROCALIDAD, 2019; OMS, 2016) con lo cual se dio énfasis a la disminución del
uso de estos antibióticos en la producción avícola puesto que son de empleo
terapéutico importante en la medicina humana; además, en los últimos años las
granjas de producción han incrementado las medidas de bioseguridad en el sector
avícola, para limitar el uso de antibióticos en granja (Antilles et al., 2014).
Las penicilinas mostraron una resistencia entre el 80% y 90%, valores comparables
con los obtenidos en España, donde se observó una resistencia del 65% al 81%
entre 1998 y el 2013; en Colombia, se reportó una resistencia de 76% en el 2006 y
un 78% en el 2011 (Rocha Martinez, 2012), así también en Ecuador se reportaron
resistencias de 95% (2016) y 97% (2018) (De Janon González, 2016; Vinueza
Burgos, Ortega Paredes, Narvaéz, De Zutter, & Zurita, 2018); este aumento podría
asumirse al uso intensivo en veterinaria y al mecanismo de fácil generación de
resistencia provocado por una presión de selección por parte de estos antibióticos
que facilitan la posterior aparición de bacterias resistentes (Abreu et al., 2013;
Antilles et al., 2014), además, el manejo intensivo y el hacinamiento (mayor cantidad
de aves/metro cuadrado) aumentan las posibilidades de transferencia de genes de
resistencia (Abreu et al., 2013).
43
Los nitrofuranos, dentro del período de estudio, mostraron una resistencia que
disminuyó drásticamente de 59% en el 2013 a 13% en el 2015. Esta disminución se
puede asociar al hecho de que en Ecuador, estos antibióticos pasaron de ser
medicamentos no aprobados para uso animal (AGROCALIDAD, 2012), a ser
prohibidos en veterinaria (AGROCALIDAD, 2018), determinando su salida del
mercado de productos veterinarios antibióticos a partir del 2013.
Los derivados del ácido fosfónico presentaron un porcentaje de resistencia que va
del 30% al 40%. En Colombia se encontró una resistencia del 23% en el 2006, hasta
un 39% en el 2011 (Rocha Martinez, 2012), valores similares al presente estudio;
sin embargo, en México se reportó una resistencia de 55% al 70% entre el 2012 y
2015 (Palacios et al., 2016); con estos resultados se podría inferir que el aumento
de resistencia estaría ligado al uso desmedido en las explotaciones avícolas debido
a ciertas bondades de estas moléculas como ausencia de toxicidad, efecto
inmunomodulador frente a enfermedades virales y capacidad de no generar
resistencia fácilmente (Sumano & Gutiérrez, 2010; Sumano & Ocampo, 2006).
Para polimixinas, se encontró una resistencia que cambió del 5% al 15%, lo cual se
encuentra dentro de los valores reportados en España (3% y 42%) entre 1998 y
2013 (Antilles et al., 2014). Estos porcentajes incrementales se pueden explicar
debido al aumento descontrolado de su uso, principalmente de colistina, como
antibiótico de primera opción para el tratamiento de enfermedades causadas por
Escherichia coli por sus características de acción sobre esta bacteria y sus toxinas.
Sin embargo, hay que indicar que según el Instituto de Estándares Clínicos y de
Laboratorio (CLSI) el análisis adecuado de sensibilidad para colistina es por micro
dilución en caldo, y no aplica los métodos de difusión en disco o gradiente de
difusión para enterobacterias específicas (Weinstein et al., 2018); por lo cual los
resultados de la presente investigación deberían ser corroborados por la prueba
antes indicada para confirmar su sensibilidad. Es importante considerar la
resistencia de colistina, ya que en América Latina es usada como promotor de
44
crecimiento en avicultura, por lo tanto, es una referencia de resistencia (Vinueza
Burgos et al., 2018).
Perfil de resistencia de Salmonella spp.
Según los datos observados en la presente investigación (tabla 10), Salmonella spp.
reflejó un aumento general en la resistencia a todas las familias antibióticas
analizadas (penicilinas, derivados del ácido fosfónico, fenicoles, tetraciclinas,
cefalosporinas, aminoglucósidos, sulfonamidas, polimixinas y fluoroquinolonas);
destacando que fenicoles, penicilinas y tetraciclinas presentaron resistencia por
encima del 60%.
Las tetraciclinas durante el periodo de estudio presentaron una resistencia del 54%
al 94%; información que es alta si la comparamos con la encontrada en Venezuela,
donde se reportó un 49% en el 2007 (Boscán-Duque et al., 2007), en Marruecos
para el 2009 se encontró un 21% de resistencia (Bouchrif et al., 2009), y en Brasil
entre un 11% y 43% durante el 2015 (Mattiello, Drescher, Barth, Ferreira, & Oliveira,
2015); cifras que nos permiten inferir que, estos elevados porcentajes se relacionan
al uso intensivo que tuvieron estos antibióticos por ser de los primeros antibióticos
adaptados a producción veterinaria (Bouchrif et al., 2009; Voss-Rech et al., 2015).
Para los fenicoles, se determinó una resistencia que varía de 24% a 81% entre el
2013 y 2018, información que se relaciona con lo observado en Colombia, donde
se observó un 100% de resistencia en el 2006 y 2007 (Rocha Martinez, 2012), en
Ecuador se reportó el 88% de resistencia en el 2017 (Villagómez & Logacho, 2017).
Estas cifras muestran un aumento de la resistencia en el transcurso de los últimos
años, lo cual se podría asumir, a que estos fármacos tienen gran uso en el país,
además presentan un bajo costo por dosis; por otra parte, entre tetraciclinas y
fenicoles existe una resistencia cruzada (Sumano & Ocampo, 2006), y esta
resistencia cruzada se mantiene con otros antibióticos y hasta con biosidas
45
(Mattiello et al., 2015). El incremento en los porcentajes de la resistencia se podrían
deber a diversos factores como el grado de exposición al antibiótico, el periodo de
tiempo de uso del antibiótico e incluso el procedimiento de muestreo (Cardoso et al.,
2006).
Dentro de los aminoglucósidos, se encontró de 12% hasta 77% de resistencia en el
período de estudio. En Brasil, se reportó una resistencia de 0% en el 2006 (Cardoso
et al., 2006), en el 2009 una resistencia de 15% (Moliterno Duarte et al., 2009), en
el 2010 un 18% (Rocha Martinez, 2012) y un 78% en el 2011 (Nunes Medeiros,
Nunes de Oliveira, Dos Prazeres Rodrigues, & Coradi De Freitas, 2011); en
Colombia para el 2014 se determinó una resistencia de 67% (Donado-Godoy et al.,
2014). El aumento observado en la presente investigación se podría relacionar al
amplio uso que tienen en medicina veterinaria (Mattiello et al., 2015), además, la
resistencia cruzada que existe en toda la familia por el uso de bambermicina como
promotor de crecimiento (Sumano & Ocampo, 2006), ya que, el uso de promotores
ejercen una presión selectiva la cual favorece a la generación de cepas resistentes
(Mattiello et al., 2015).
En las penicilinas se observó una tendencia al aumento de la resistencia, de 37%
hasta 92%, datos que guardan relación con el 88% reportado en Ecuador en el 2017
(Villagómez & Logacho, 2017), pero que difieren de otros estudios, así en Brasil en
el 2009 se reportó 10% de resistencia (Moliterno Duarte et al., 2009), 38% en el
2011 (Nunes Medeiros et al., 2011); mientras que en Colombia un 46% en el 2014
(Donado-Godoy et al., 2014).
Las cefalosporinas presentaron 22%, 76% y 65% de resistencia entre el 2013, 2014
y 2015 respectivamente; estos valores no son muy coincidentes con los reportados
en Brasil (6% y 28% en el 2011) (Nunes Medeiros et al., 2011), en Colombia (40%
y 45% de resistencia en el 2014) (Donado-Godoy et al., 2014), y en Ecuador el 88%
en el 2017 (Villagómez & Logacho, 2017).
46
Ambas familias antibióticas pertenecen a los betalactámicos, por lo cual su
estructura está íntimamente ligada, presentando una resistencia cruzada (Rivera,
Motta, Cerón, & Chimonja, 2012; Sumano & Ocampo, 2006); este aumento de
resistencia podría asumirse a que existe gran variación de cepas en los
aislamientos, las cuales presentarían diferentes genes de resistencia ligados a
betalactamasas (Villagómez & Logacho, 2017). La presencia de varios mecanismos
de resistencia aumenta las posibilidades de las bacterias para sobrevivir a estos
fármacos (De Janon González, 2016; Sumano & Ocampo, 2006), donde la
producción de betalactamasas es el mecanismo de resistencia más importante para
Salmonella spp. frente a esta familia antibiótica (Mattiello et al., 2015).
Las fluoroquinolonas, mostraron resistencia entre el 38% y 51% durante el periodo
de estudio; en Colombia se reportó en el 2014 un 66% de resistencia (Donado-
Godoy et al., 2014) y en Ecuador en el 2017 un 63% (Villagómez & Logacho, 2017),
en la encuesta realizada por De Janon Gonzáles (2016), se reportó que en
Pichincha, las fluoroquinolonas son los antibióticos más utilizados en granja (61%).
Las sulfonamidas en esta investigación presentaron resistencia entre el 44% y 70%,
en Venezuela se encontró un 61% de resistencia durante el 2007 (Boscán-Duque
et al., 2007), y en Colombia se reportó 54% de resistencia en el 2014 (Donado-
Godoy et al., 2014).
El aumento en la resistencia de fluoroquinolonas y sulfonamidas podría estar
relacionado a que son medicamentos considerados de primer uso (OIE et al., 2018;
Rocha Martinez, 2012). Por otra parte, las fluoroquinolonas presentan varios
mecanismos de resistencia no excluyentes entre sí, lo que aumenta la posibilidad
de mostrar resistencia (Álvarez-Hernández et al., 2015). Las sulfonamidas son
utilizadas en aves para control de protozoarios (Sumano & Gutiérrez, 2010),
además, en décadas pasadas eran utilizadas como promotores de crecimiento
(Rivera et al., 2012), lo cual permitió su uso generalizado por mucho tiempo
(Mattiello et al., 2015); en Ecuador es una de las opciones antibióticas más
47
económicas ($0.05 a $0.06 dosis / ave, calculado a la fecha, con precios del
mercado para estos medicamentos).
Existe información bibliográfica que coincide con los datos obtenidos en la presente
investigación que afirman que Salmonella spp. aumentó la resistencia a varias
familias antibióticas, como fenicoles, penicilinas, cefalosporinas de tercera
generación, sulfonamidas y fluoroquinolonas (Quesada, Reginatto, Español,
Colantonio, & Burrone, 2016; Rocha Martinez, 2012); lo cual nos orienta a afirmar
que en nuestro país al igual que en otros países latinoamericanos, el uso de los
antibióticos se da de manera empírica, se aplican tratamientos y no siempre se
corrobora las sospechas con análisis de laboratorio (Rocha Martinez, 2012; Vega
Hernández, 2012); además, cada país maneja controles y planes de bioseguridad
diferentes (Nunes Medeiros et al., 2011). Este uso generalizado de antibióticos en
avicultura aumenta la presión de selección de bacterias resistentes, con lo cual las
aves se vuelven más susceptibles a una reinfección (Barrow, Jones, Smith, &
Wigley, 2012).
Otro aspecto a considerar sobre los índices muy variables de resistencia a los
antibióticos, está relacionado con el proceso de análisis ya que puede haber
variaciones por diferentes factores como: el método de análisis de sensibilidad en
el laboratorio, el uso de asociaciones de antibióticos durante terapéutica de
infecciones, las bajas medidas de bioseguridad de las empresas productoras entre
otros (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017). Según Leverstein-Van Hall et
al (2011) la producción avícola se ha vuelto un reservorio de bacterias Gram
negativas resistentes que afectan a los humanos, y entre las principales razones
está el uso excesivo de antibióticos a nivel veterinario.
En la presente investigación, así como lo menciona Rocha Martinez (2012), los
estudios sobre resistencia antimicrobiana durante largos periodos de tiempo,
pueden mostrar de cierta manera como se han manejado las infecciones a nivel de
granja, sin embargo no pueden dar causas específicas de las mismas.
48
CAPÍTULO V
CONCLUSIONES
De los agentes bacterianos aislados, el 53,36% pertenece a Escherichia coli, siendo
la más prevalente a nivel de granja; además se aislaron bacterias como: Proteus
spp. (9,34%), Klebsiella spp. (8,94%), Salmonella spp. (8,26%), Enterobacter spp.
(7,75%) y Pseudomona aeruginosa (7,45%) que a pesar de estar en cantidades
pequeñas pueden provocar enfermedades nosocomiales en las aves.
Los coeficientes de variación de la resistencia de Escherichia coli entre enero del
2013 y junio del 2018, mostraron un cambio anual en el promedio de milímetros del
halo, donde la tendencia aumentó para: aminoglucósidos (-0,117 mm/año) y
derivados ácido fosfónico (-0,027 mm/año), lo cual, en términos generales
representa un riesgo para la terapéutica antimicrobiana por el hecho de que son
antibióticos de primer uso; por otro lado, la resistencia disminuyó para
cefalosporinas (0,264 mm/año), penicilinas (0,226 mm/año), tetraciclinas (0,116
mm/año) y fluoroquinolonas (0,073 mm/año) lo que muestra una probable mejora
con respecto al manejo y aplicación de antibióticos en granja.
Los coeficientes de variación de Salmonella spp. entre enero del 2013 y junio del
2018 muestra los cambios anuales de los halos de sensibilidad (milímetros), donde
existe una tendencia al aumento en todas las familias antibióticas estudiadas:
polimixinas (-0,154 mm/año), cefalosporinas (-0,856 mm/año), fluoroquinolonas
(-0,078 mm/año), tetraciclinas (-0,699 mm/año) y sulfonamidas (-0,015 mm/año);
este aumento puede producir un gran impacto en la industria avícola, ya que es un
indicador del probable mal uso de antibióticos, y de la falta de interés que se brinda
al diagnóstico de laboratorio.
49
RECOMENDACIONES
Para posteriores estudios se recomienda ampliar la investigación a todos los
laboratorios de diagnóstico veterinario, así poder obtener información a nivel
nacional.
En futuras investigaciones se recomienda aumentar el periodo de estudio, ya que
mientras más años de información se recopilen, el margen de error disminuye.
A pesar de tener una técnica confiable en cuanto a diagnóstico, se puede mejorar
con técnicas moleculares, aunque representen una mayor inversión en cuanto a
tiempo y recursos humanos y materiales.
50
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62
ANEXOS
Tabla 1. Clasificación de los agentes antimicrobianos veterinarios para aves
destinadas a la producción de alimentos.
AGENTE ANTIMICROBIANO (CLASE, SUBCLASE, SUSTANCIA)
AVIC AVIE AVM
AMINOGLUCÓSIDOS
Aminociclitol
Espectinomicina
X
Estreptomicina
Dihidroestreptomicina
Animoglucosidos + 2 deoxiestreptomicina
Kanamicina
Neomicina
Apramicina
Fortimicina
Gentamicina
Anfenicoles Florfenicol
X Tianfenicol
Arsenicales Roxarsona, Nitarsona X
Biciclomicina Bicozamicina X
CEFALOSPORINAS
Cefalosporina tercera generación Ceftiofur
X Ceftriaxona
IONÓFOROS
Lasalocid, Narasina, Maduramicina Monensina, Salinomicina
X
LINCOSAMIDAS
Pirlimicina
X Lincomicina
MACRÓLIDOS (C HACE REFERENCIA A LA ESTRUCTURA QUÍMICA)
Macrólidos c14 Eritromicina X
Macrólidos c16
Carbomicina
X
Josamicina
Kitasamicina
Espiramicina
Tilmicosina
Tilosina
Microsamicina
Terdecamicina
Tilvalocina
PENICILINAS
Penicilinas naturales Bencilpenicilina
X Aminopenicilinas
Amoxicilina
Ampicilina
63
Aminopenicilinas + inhibidor de betalactamasa
Amoxicilina + ácido clavulánico
Ampicilina + sulbactam
Fenoxipenicilinas Fenoximetilpenicilina
Penicilinas antiestafilococos Dicloxacilina
Oxacilina
ÁCIDO FOSFÓNICO Fosfomicina X
PLEUROMUTILINAS
Tiamulina
X Valnemulina
POLIPÉPTIDOS
Enramicina
X Bacitracina
Polipéptidos cíclicos Colistina
Polimixina
QUINOLONAS
Quinolonas primera generación Flumequina
X Ácido oxolínico
Quinolonas primera generación (fluoroquinolonas)
Ciprofloxacina
X
Danofloxacina
Difloxacina
Enrofloxacina
Marbofloxacina
Norfloxacina
Ofloxacina
SULFONAMIDAS
Sulfacloropiridazina
X
Sulfadiazina
Sulfadimetoxina
Sulfadimidina
Sulfaguanidina
Sulfamerazina
Sulfadimetoxazol
Sulfametoxina
Sulfamonometoxina
Sulfanilamida
Sulfaquinoxalina
Sulfonamidas + diaminopirimidinas Sulfameroxipiridazina
Trimetoprima + sulfonamida
Diaminopirimidinas Trimetoprima
Ormetoprima
Estreptograminas Virginiamicina X
TETRACICLINAS
Clortetraciclina
X Doxiciclina
Oxitetraciclina
Tetraciclina
Fuente: (OIE et al., 2018)
64
Tabla 4. Frecuencia de bacterias aisladas en las diferentes provincias durante el
período de estudio.
PROVINCIAS 2013 2014 2015 2016 2017 2018 Total
GUAYAS
Escherichia coli 313 433 380 277 190 160 1753
Salmonella spp. 20 49 64 93 66 72 364
Enterobacter spp. 107 40 44 35 20 16 262
Proteus spp. 35 72 78 37 24 13 259
Klebsiella spp. 27 70 65 41 28 25 256
Pseudomonas aeruginosa 46 89 66 29 14 10 254
Gallibacterium anatis 14 20 22 16 6 5 83
Sin aislamiento 18 20 14 1 4 57
Citrobacter spp. 1 4 4 3 12
Serratia spp. 4 1 1 6
Staphylococcus spp. 3 1 4
Yersinia spp. 1 1
Alcaligenes spp. 1 1
Hafnia spp. 1 1
EL ORO
Escherichia coli 165 195 231 179 101 37 908
Klebsiella spp. 20 31 71 44 31 15 212
Proteus spp. 33 40 68 35 26 4 206
Enterobacter spp. 48 33 36 26 13 5 161
Pseudomonas aeruginosa 19 26 38 25 2 6 116
Salmonella spp. 14 16 25 23 18 3 99
Gallibacterium anatis 1 24 16 6 1 48
Sin aislamiento 6 2 3 1 1 2 15
Citrobacter spp. 2 4 3 9
65
Serratia spp. 1 2 3
Staphylococcus spp. 1 1 2
Hafnia spp. 2 2
MANABÍ
Escherichia coli 169 203 148 97 92 53 762
Proteus spp. 25 52 37 14 15 2 145
Pseudomonas aeruginosa 24 45 30 15 8 17 139
Salmonella spp. 23 17 36 23 20 5 124
Enterobacter spp. 52 19 13 9 9 8 110
Klebsiella spp. 10 29 31 14 16 5 105
Gallibacterium anatis 22 14 7 6 1 50
Sin aislamiento 3 5 6 2 8 24
Citrobacter spp. 1 2 3
Serratia spp. 2 1 3
Staphylococcus spp. 1 1 2
Shigella spp. 2 2
LOJA
Escherichia coli 42 113 166 186 158 44 709
Klebsiella spp. 2 13 40 35 36 13 139
Proteus spp. 4 30 31 26 27 6 124
Enterobacter spp. 19 12 23 21 26 7 108
Salmonella spp. 1 9 23 22 24 6 85
Pseudomonas aeruginosa 3 16 20 15 6 2 62
Sin aislamiento 2 10 6 4 1 1 24
Gallibacterium anatis 1 2 7 7 17
Citrobacter spp. 1 1 3 5
Alcaligenes spp. 2 1 1 4
Serratia spp. 1 1
Hafnia spp. 1 1
66
LOS RÍOS
Escherichia coli 151 153 117 60 44 34 559
Proteus spp. 23 23 38 13 11 3 111
Pseudomonas aeruginosa 13 27 22 10 7 7 86
Enterobacter spp. 50 15 9 4 4 3 85
Klebsiella spp. 14 22 23 7 13 5 84
Salmonella spp. 13 12 14 14 10 5 68
Sin aislamiento 2 8 6 1 1 2 20
Gallibacterium anatis 9 5 1 1 16
Citrobacter spp. 2 1 3
Serratia spp. 1 1 2
Alcaligenes spp. 1 1
AZUAY
Escherichia coli 30 59 108 110 74 69 450
Proteus spp. 1 13 37 16 12 8 87
Klebsiella spp. 2 6 20 20 14 25 87
Salmonella spp. 3 6 24 24 10 9 76
Enterobacter spp. 16 6 6 11 7 7 53
Pseudomonas aeruginosa 1 12 13 11 5 4 46
Gallibacterium anatis 7 13 5 25
Sin aislamiento 1 2 1 5 3 12
Citrobacter spp. 2 2
Hafnia spp. 1 1
Pasteurella spp. 1 1
PICHINCHA
Escherichia coli 41 68 86 121 15 66 397
Pseudomonas aeruginosa 3 6 23 22 1 19 74
Enterobacter spp. 8 7 12 15 7 4 53
Sin aislamiento 3 7 15 14 1 8 48
67
Klebsiella spp. 4 8 9 16 1 3 41
Proteus spp. 3 7 7 12 3 2 34
Salmonella spp. 2 9 4 1 3 19
Gallibacterium anatis 6 3 9
Staphylococcus spp. 1 1
TUNGURAHUA
Escherichia coli 12 64 37 42 39 45 239
Pseudomonas aeruginosa 3 11 12 2 6 7 41
Proteus spp. 4 10 5 6 3 2 30
Enterobacter spp. 1 4 5 3 9 5 27
Klebsiella spp. 7 5 2 7 3 24
Sin aislamiento 7 5 1 1 5 19
Salmonella spp. 2 1 1 2 2 1 9
Gallibacterium anatis 2 2 1 4 9
Citrobacter spp. 1 1
COTOPAXI
Escherichia coli 1 10 51 71 38 24 195
Salmonella spp. 11 14 23 6 54
Klebsiella spp. 3 16 19 6 7 51
Proteus spp. 3 16 15 3 5 42
Enterobacter spp. 1 3 3 9 3 3 22
Pseudomonas aeruginosa 1 2 8 2 3 16
Gallibacterium anatis 2 2 1 5
Citrobacter spp. 1 1
SANTO DOMINGO
Escherichia coli 1 6 75 99 15 1 197
Salmonella spp. 1 16 35 9 61
Proteus spp. 2 20 13 2 37
Klebsiella spp. 1 14 14 3 32
68
Pseudomonas aeruginosa 2 15 10 27
Enterobacter spp. 1 11 8 20
Gallibacterium anatis 5 2 7
CHIMBORAZO
Escherichia coli 1 20 42 18 42 54 177
Klebsiella spp. 1 7 3 10 13 34
Proteus spp. 1 6 11 1 1 7 27
Salmonella spp. 2 5 6 9 5 27
Pseudomonas aeruginosa 5 9 4 3 3 24
Enterobacter spp. 3 3 3 5 5 19
Gallibacterium anatis 1 3 2 3 2 11
Citrobacter spp. 1 1 1 1 4
Sin aislamiento 1 1 2
Hafnia spp. 1 1 2
Staphylococcus spp. 1 1
Alcaligenes spp. 1 1
CAÑAR
Escherichia coli 4 28 31 2 5 70
Proteus spp. 1 8 7 1 17
Pseudomonas aeruginosa 7 6 13
Enterobacter spp. 2 6 2 1 11
Salmonella spp. 3 6 1 10
Klebsiella spp. 5 3 1 9
Sin aislamiento 1 1
Citrobacter spp. 1 1
BOLÍVAR
Escherichia coli 2 2 7 5 16
Enterobacter spp. 1 1 2 1 5
Klebsiella spp. 1 2 2 5
69
Proteus spp. 1 2 3
Sin aislamiento 1 1
Pseudomonas aeruginosa 1 1
SANTA ELENA
Escherichia coli 10 1 11
Salmonella spp. 3 3
Proteus spp. 3 3
Pseudomonas aeruginosa 2 2
Gallibacterium anatis 2 2
Enterobacter spp. 1 1
Citrobacter spp. 1 1
PASTAZA
Escherichia coli 3 2 5 1 11
Proteus spp. 2 1 3
Klebsiella spp. 1 1 2
Sin aislamiento 1 1
Enterobacter spp. 1 1
IBARRA
Escherichia coli 2 2
Pseudomonas aeruginosa 1 1
Salmonella spp. 1 1
Klebsiella spp. 1 1
Proteus spp. 1 1
MORONA SANTIAGO
Proteus spp. 1 1
Escherichia coli 1 1
Total 1699 2474 2983 2372 1505 1067 12100
Fuente: la investigación.
70
Tabla 9. Resistencia de Escherichia coli, valores del coeficiente de la variable X, probabilidad y coeficiente de determinación
R2 ante las familias de antibióticos según las provincias y el tipo de producción.
Escherichia coli
Pollo de carne Gallina de postura Gallina reproductora
Provincia Familia de antibiótico X P R2 X P R2 X P R2
Azuay Penicilinas 0,495 0,075 0,588 10,000 0,295 0,800
Sulfonamidas 0,022 0,958 0,001 6,000 0,228 0,877
Aminoglucósidos -0,102 0,778 0,022 -1,083 0,504 0,494
Derivados del ácido fosfónico -0,592 0,243 0,319 5,250 0,449 0,579
Fenicoles -0,566 0,150 0,442 9,000 0,189 0,914
Tetraciclinas 0,212 0,280 0,281 1,750 0,075 0,986
Polimixinas -0,267 0,046 0,672 -0,500 0,121 0,964
Cefalosporinas -1,906 0,430 0,325
Fluoroquinolonas -0,204 0,327 0,238 -6,875 0,019 0,999
Bolívar Penicilinas 1,818 0,747 0,149
Sulfonamidas 4,286 0,418 0,628
Aminoglucósidos 2,845 0,229 0,876
Derivados del ácido fosfónico -0,893 0,849 0,055
Fenicoles 4,333 0,485 0,523
Tetraciclinas -0,750 0,811 0,085
71
Polimixinas -0,964 0,680 0,232
Cefalosporinas -5,500 0,585 0,367
Fluoroquinolonas 6,750 0,640 0,287
Cañar Penicilinas -0,351 0,736 0,044
Sulfonamidas 0,959 0,505 0,160
Aminoglucósidos 0,648 0,510 0,156
Derivados del ácido fosfónico 0,119 0,962 0,001
Fenicoles 1,418 0,562 0,124
Tetraciclinas -0,453 0,461 0,192
Polimixinas 0,113 0,542 0,136
Fluoroquinolonas -0,874 0,619 0,092
Chimborazo Penicilinas 0,874 0,448 0,202
Sulfonamidas -0,497 0,578 0,114
Aminoglucósidos -0,013 0,989 0,000
Derivados del ácido fosfónico 0,095 0,917 0,004
Fenicoles -0,328 0,303 0,339
Tetraciclinas 0,261 0,690 0,060
Polimixinas -0,348 0,091 0,668
Fluoroquinolonas -0,239 0,666 0,071
Cotopaxi Penicilinas 1,069 0,069 0,605
Sulfonamidas -3,503 0,132 0,472
72
Aminoglucósidos -0,383 0,555 0,094
Derivados del ácido fosfónico 1,331 0,102 0,528
Fenicoles -1,048 0,172 0,409
Tetraciclinas -0,898 0,253 0,309
Polimixinas 0,016 0,953 0,001
Cefalosporinas 6,000 0,037 0,997
Fluoroquinolonas -1,908 0,134 0,467
El Oro Penicilinas 0,315 0,295 0,266
Nitrofuranos 2,814 0,208 0,897
Sulfonamidas 0,246 0,252 0,309
Aminoglucósidos 0,236 0,549 0,096
Derivados del ácido fosfónico 0,159 0,391 0,188
Fenicoles -0,557 0,033 0,720
Tetraciclinas -0,026 0,780 0,022
Polimixinas -0,209 0,020 0,778
Cefalosporinas -4,461 0,087 0,834
Fluoroquinolonas 0,178 0,221 0,344
Guayas Penicilinas 0,233 0,211 0,357 -0,430 0,553 0,095
Nitrofuranos 5,473 0,085 0,837
Sulfonamidas 0,219 0,178 0,400 -2,189 0,078 0,582
Aminoglucósidos -0,204 0,550 0,096 -0,605 0,223 0,341
73
Derivados del ácido fosfónico 0,253 0,188 0,386 0,229 0,821 0,014
Fenicoles -0,268 0,047 0,668 -0,293 0,814 0,016
Tetraciclinas 0,135 0,519 0,111 -0,580 0,116 0,500
Polimixinas -0,106 0,341 0,225 0,083 0,308 0,254
Cefalosporinas -0,889 0,285 0,275 0,050 0,993 0,000
Fluoroquinolonas 0,341 0,225 0,339 -1,078 0,440 0,155
Loja Penicilinas -0,185 0,605 0,073
Nitrofuranos 3,329 0,337 0,745
Sulfonamidas -0,259 0,448 0,150
Aminoglucósidos -0,488 0,221 0,344
Derivados del ácido fosfónico -0,190 0,484 0,129
Fenicoles -0,633 0,098 0,537
Tetraciclinas -0,230 0,285 0,276
Polimixinas -0,298 0,004 0,902
Cefalosporinas -2,189 0,115 0,502
Fluoroquinolonas -0,473 0,322 0,242
Los Ríos Penicilinas -0,193 0,467 0,139
Nitrofuranos 7,724 0,306 0,787
Sulfonamidas 0,208 0,685 0,045
Aminoglucósidos -0,025 0,941 0,002
Derivados del ácido fosfónico -0,447 0,250 0,312
74
Fenicoles -0,262 0,674 0,049
Tetraciclinas -0,028 0,923 0,003
Polimixinas -0,164 0,015 0,806
Cefalosporinas -4,236 0,327 0,759
Fluoroquinolonas 0,141 0,590 0,079
Manabí Penicilinas 0,829 0,075 0,588 -2,784 0,133 0,583 1,579 0,290 0,354
Nitrofuranos 4,708 0,386 0,676
Sulfonamidas 1,767 0,012 0,827 -2,300 0,043 0,792 3,923 0,065 0,732
Aminoglucósidos 0,287 0,425 0,165 -1,986 0,350 0,289 0,724 0,289 0,355
Derivados del ácido fosfónico 0,387 0,230 0,333 -2,833 0,201 0,471 1,398 0,474 0,182
Fenicoles 0,455 0,335 0,230 1,483 0,195 0,480 1,654 0,331 0,309
Tetraciclinas 0,827 0,018 0,791 -0,650 0,415 0,229 2,285 0,096 0,657
Polimixinas -0,053 0,740 0,031 -0,417 0,201 0,471 -0,058 0,731 0,045
Cefalosporinas 0,315 0,696 0,042
Fluoroquinolonas 0,391 0,173 0,407 -2,760 0,212 0,455 1,307 0,012 0,908
Pastaza Penicilinas -1,500 0,121 0,964
Sulfonamidas 1,000 0,876 0,037
Aminoglucósidos -4,450 0,218 0,887
Derivados del ácido fosfónico 3,250 0,271 0,830
Fenicoles -3,500 0,193 0,911
Tetraciclinas -6,875 0,047 0,995
75
Polimixinas -1,500 0,121 0,964
Fluoroquinolonas -0,813 0,783 0,112
Pichincha Penicilinas 0,560 0,042 0,687
Nitrofuranos 0,560 0,535 0,445
Sulfonamidas 0,208 0,608 0,072
Aminoglucósidos -0,385 0,296 0,265
Derivados del ácido fosfónico -0,749 0,224 0,340
Fenicoles -0,682 0,008 0,855
Tetraciclinas -0,068 0,869 0,008
Polimixinas -0,049 0,702 0,040
Cefalosporinas 0,293 0,463 0,141
Fluoroquinolonas -0,369 0,557 0,093
Santo
Domingo
Penicilinas 1,995 0,001 0,955
Sulfonamidas 2,944 0,037 0,705
Aminoglucósidos 0,667 0,203 0,366
Derivados del ácido fosfónico -0,147 0,878 0,007
Fenicoles 0,099 0,924 0,003
Tetraciclinas 0,096 0,668 0,051
Polimixinas -0,119 0,242 0,320
Cefalosporinas 1,500 0,850 0,054
Fluoroquinolonas 2,370 0,045 0,675
76
Tungurahua Penicilinas 1,165 0,016 0,800 0,631 0,580 0,083
Sulfonamidas -0,510 0,588 0,080 2,624 0,066 0,612
Aminoglucósidos 0,208 0,680 0,047 0,188 0,832 0,013
Derivados del ácido fosfónico -0,947 0,080 0,576 -0,165 0,835 0,012
Fenicoles -0,038 0,832 0,013 -1,096 0,320 0,244
Tetraciclinas 0,344 0,373 0,201 1,597 0,104 0,524
Polimixinas -0,174 0,188 0,386 -0,053 0,778 0,022
Cefalosporinas -0,461 0,567 0,088
Fluoroquinolonas 0,294 0,612 0,070 1,042 0,550 0,096
Fuente: la investigación.
77
Tabla 12. Resistencia de Salmonella spp., valores del coeficiente de la variable X, probabilidad y coeficiente de
determinación R2 ante las familias de antibióticos según las provincias y el tipo de producción.
Salmonella spp.
Pollo de carne Gallina de postura Gallina reproductora
Provincia Familia de antibiótico X P R2 X P R2 X P R2
Azuay Penicilinas -1,472 0,157 0,430
Sulfonamidas 0,918 0,314 0,249
Aminoglucósidos -0,843 0,021 0,771
Derivados del ácido fosfónico -1,385 0,432 0,160
Fenicoles -1,873 0,089 0,555
Tetraciclinas -0,544 0,047 0,667
Polimixinas -0,198 0,637 0,061
Cefalosporinas -0,708 0,896 0,026
Fluoroquinolonas 0,728 0,026 0,749
Chimborazo Penicilinas 1,218 0,054 0,761
Sulfonamidas 2,922 0,283 0,362
Aminoglucósidos 0,080 0,927 0,003
Derivados del ácido fosfónico 2,969 0,079 0,695
Fenicoles 1,218 0,067 0,725
78
Tetraciclinas 0,857 0,183 0,498
Polimixinas -0,222 0,602 0,101
Fluoroquinolonas -0,371 0,543 0,135
Cotopaxi Penicilinas -0,573 0,598 0,162
Sulfonamidas 1,530 0,440 0,314
Aminoglucósidos -0,747 0,551 0,202
Derivados del ácido fosfónico -0,527 0,795 0,042
Fenicoles -0,584 0,673 0,107
Tetraciclinas 0,779 0,207 0,629
Polimixinas 0,364 0,529 0,222
Fluoroquinolonas -2,460 0,136 0,747
El Oro Penicilinas 0,855 0,317 0,246
Sulfonamidas 0,122 0,721 0,036
Aminoglucósidos -0,714 0,132 0,472
Derivados del ácido fosfónico -0,034 0,977 0,000
Fenicoles -0,897 0,258 0,302
Tetraciclinas -0,254 0,664 0,052
Polimixinas -0,186 0,546 0,098
Fluoroquinolonas 0,256 0,560 0,091
Guayas Penicilinas -2,396 0,087 0,559 5,500 0,764 0,131
Sulfonamidas 0,412 0,134 0,469 7,500 0,255 0,848
79
Aminoglucósidos -0,648 0,237 0,325 5,917 0,293 0,803
Derivados del ácido fosfónico -1,042 0,033 0,719 -3,250 0,412 0,637
Fenicoles -2,160 0,078 0,580 8,000 0,333 0,750
Tetraciclinas -0,428 0,254 0,307 6,500 0,429 0,610
Polimixinas -0,170 0,172 0,409 -0,500 0,333 0,750
Cefalosporinas -7,150 0,423 0,620
Fluoroquinolonas 0,156 0,536 0,102 0,188 0,951 0,006
Loja Penicilinas -0,271 0,481 0,131
Sulfonamidas 1,733 0,166 0,417
Aminoglucósidos -0,783 0,033 0,718
Derivados del ácido fosfónico 1,764 0,349 0,219
Fenicoles 0,475 0,508 0,117
Tetraciclinas 0,424 0,179 0,398
Polimixinas 0,013 0,928 0,002
Cefalosporinas 0,000 1,000 0,000
Fluoroquinolonas -0,242 0,408 0,176
Los Ríos Penicilinas -2,891 0,012 0,826
Sulfonamidas 1,163 0,217 0,349
Aminoglucósidos -1,657 0,032 0,722
Derivados del ácido fosfónico -3,183 0,029 0,735
Fenicoles -2,991 0,002 0,931
80
Tetraciclinas -0,542 0,085 0,564
Polimixinas -0,056 0,519 0,111
Cefalosporinas -3,067 0,347 0,731
Fluoroquinolonas 0,449 0,119 0,495
Manabí Penicilinas -2,132 0,136 0,465 -9,750 0,304 0,788 2,350 0,742 0,067
Sulfonamidas -2,844 0,055 0,642 -10,000 0,162 0,937 1,150 0,742 0,067
Aminoglucósidos -1,100 0,167 0,415 -5,500 0,121 0,964 0,467 0,890 0,012
Derivados del ácido fosfónico -2,568 0,074 0,591 -4,875 0,431 0,324
Fenicoles -2,897 0,005 0,890 -6,000 0,546 0,429 -0,550 0,817 0,033
Tetraciclinas -1,855 0,074 0,590 -4,500 0,285 0,812 0,725 0,835 0,027
Polimixinas -0,124 0,455 0,146 -1,000 0,614 0,324 -0,225 0,225 0,600
Cefalosporinas -2,914 0,336 0,303
Fluoroquinolonas -0,973 0,071 0,599 -2,958 0,318 0,771 -1,280 0,114 0,786
Santo
Domingo
Penicilinas 1,100 0,097 0,816
Sulfonamidas -3,567 0,319 0,464
Aminoglucósidos 0,775 0,081 0,845
Derivados del ácido fosfónico 3,799 0,103 0,805
Fenicoles -0,942 0,629 0,138
Tetraciclinas -1,616 0,441 0,312
Polimixinas -1,482 0,166 0,695
Fluoroquinolonas 0,080 0,885 0,013
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