Bol . San. Veg. Plagas, 30: 553-561, 2004

Fenología, dinámica poblacional y daños de Eucallipterus tiliaeLinnaeus (Horn., Aphididae) en tilos ornamentales de la ciudadde Lleida

B . LUMBIERRES, E . FORNELLS, X . PONS

La fenología y la dinámica poblacional del pulgón del tilo Eucallipterus tiliae Lin-naeus han sido estudiadas en parques y jardines de la ciudad de Lleida durante el perio-do 2002-2003 en árboles no tratados y en árboles sometidos a tratamiento químico con-vencional. Los primeros individuos aparecen a comienzos de primavera (abril) y las den-sidades de población crecen exponencialmente hasta alcanzarse un máximo a finales demayo. Inmediatamente después del máximo poblacional se produce un descenso bruscode la población hasta la práctica desaparición de los pulgones del árbol. En otoño sedetectan machos y hembras ovíparas que hacen la puesta. Esta especie pasa el inviernoen forma de huevo.

Durante el periodo de mayor abundancia, los pulgones produjeron gran cantidad demelaza causando daños estéticos a los árboles y molestias a los ciudadanos. Estos efectosnegativos del pulgón se produjeron a pesar de la estrategia de control utilizada: la aplica-ción sistemática de insecticidas. El análisis de esta estrategia mostró un número excesivode tratamientos y una falta de sincronización con la dinámica del pulgón, lo que pone demanifiesto que la estrategia de control de E. tiliae en Lleida puede ser mejorada.

Se registró la presencia de diversos enemigos naturales asociados a E. tiliae, princi-palmente coccinélidos y parasitoides (Hym., Braconidae, Aphidiinae). Sin embargo, noparece que la abundancia de éstos fuera la suficiente para mantener las poblaciones depulgones por debajo de los niveles considerados molestos.

B. LUMBIERRES , E. FORNELLS , X. PONS . Departament de Producció Vegetal i Ciencia Fores-tal, Universitat de Lleida, Centre UdL-IRTA. Avda. Rovira Roure, 191. 25198 Lleida.

Palabras clave: Eucallipterus tiliae, tilos, espacios verdes urbanos, enemigos natu-rales, estrategias de control

INTRODUCCIÓN

El tilo (principalmente Tilia x europaea yT. platyphyllos) es una de las especies arbó-reas ornamentales más utilizadas en losdiversos espacios verdes de la ciudad deLleida, tanto en plazas y jardines como enalineaciones en calles y avenidas. Los dosprincipales problemas de esta especie orna-mental en la ciudad son el acaro Eotetrany-chus tiliarum Hermann y el pulgón Eucallip-terus tiliae Linnaeus (PONS et al., 2003).

E. tiliae es una especie monófaga sobreTilia sp. que se encuentra ampliamente dis-tribuida en el Hemisferio Norte y en NuevaZelanda (BLACKMAN y EASTOP, 1994), sien-do frecuente y relativamente abundante en lamitad norte de la Península Ibérica (NIETO yMIER, 1998; MELIÁ, 2003). Las exulas parte-nogenéticas son siempre aladas, de coloramarillo pálido, con dos bandas longitudina-les negras desde la cabeza hasta el final delabdomen y con una pigmentación caracterís-tica de las alas que las hace muy vistosas

Figura 1. Colonia de E. tiliae en el reverso de unahoja.

Figura 2. Tijera con pértiga y bolsa incorporadas pararealizar los muéstreos.

(Fig. 1). Las ninfas son de color amarillo oanaranjado, con placas pleurales y margina-les en tórax y abdomen.

La cantidad de individuos que se acumu-lan en el envés de las hojas de los tilos pro-duce daños estéticos debidos, principalmen-te, a la elevada cantidad de melaza queexcreta esta especie de pulgón. La melazapuede llegar a recubrir por completo el folla-je del árbol y gotear hacia el suelo, lo queprovoca daños estéticos y molestias a losusuarios de los espacios verdes. El problemase agrava cuando los árboles se localizan enespacios de ocio, sobre mobiliario urbano,juegos infantiles o en aparcamientos.

Se dispone de poca información sobre lafenología de la especie, la dinámica depoblaciones y su estatus real como plaga enLleida. Asimismo se desconoce la composi-ción de la fauna beneficiosa asociada al pul-gón. La única estrategia de control que seviene utilizando en la ciudad es la aplicaciónsistemática de insecticidas, con resultadospoco satisfactorios.

El objetivo del estudio fue determinaralgunas de las características biológicas y deplaga de E. tiliae en la ciudad de Lleida, conel fin de obtener información básica para laimplementación de estrategias de controlmás racionales y sostenibles.

MATERIAL Y MÉTODOS

Durante los años 2002 y 2003 se llevó acabo el seguimiento de E. tiliae sobre tilosen varias zonas de la ciudad de Lleida. En elprimer año del estudio se muestreó única-mente una zona sometida a tratamiento quí-mico convencional y en el segundo año semuestrearon tilos en varias zonas sometidosa tratamientos insecticidas y tilos sin tratar.Los muéstreos se realizaron con una periodi-cidad semanal de abril a julio y men-sualmente el resto del año.

Se eligieron zonas verdes de la ciudad condiferentes usos: Zona 1 (plaza con juegosinfantiles; muestreada en los dos años delestudio; tratada en el 2002 y sin tratamientosinsecticidas en el 2003), Zona 2 (campusuniversitario; sin tratamientos insecticidas),Zona 3 (zona sin acceso al público; sin trata-mientos insecticidas), Zona 4 (avenida pea-tonal con mobiliario urbano; zona tratada) yZona 5 (alineación sobre aparcamientos;zona tratada). La decisión de efectuar los tra-tamientos insecticidas en las zonas tratadas,la elección de las materias activas, elmomento de aplicación y la frecuencia de losmismos, así como su ejecución fue llevada acabo por el Servicio de Jardinería del Ayun-tamiento de Lleida (Ver Cuadro 1).

Cuadro 1. Tratamientos insecticidas efectuados en las zonas tratadas durante los años 2002 y 2003. Lostratamientos se realizaron mediante atomizadora-pulverizadora sobre camión y con pistola pulverizadora.

Año Zonas Materia activa Dosis Fecha de aplicación

Cuadro 2. Escala cualitativa utilizada para estimarla abundancia de E. tiliae.

Cuadro 3. Escala cualitativa utilizada par evaluar laabundancia de depredadores.

Clase de abundancia

0

1

2

3

4

Características

Sin pulgones

Presencia de pulgones

Colonias pequeñas

Colonias medias o grandes

Colonias muy grandes

Clase de abundancia

0

1

2

3

Características

Ausencia

Presencia

Abundancia

Gran abundancia

Se muestrearon de 5 a 10 árboles por zona,en cada uno de los cuales se tomaron 4 mues-tras (orientaciones N y S, en la parte alta ybaja del árbol). La unidad de muestreo con-sistió en un brote terminal de unos 30 cm, quese recogía en una bolsa incorporada a la tijerade podar con pértiga utilizada para tomar lasmuestras (Fig. 2). En campo se realizó unaestimación visual del grado de presencia delpulgón en la unidad de muestreo medianteuna escala de abundancia establecida a priori(Cuadro 2). Posteriormente, los brotes recogi-dos se llevaron al laboratorio donde se proce-dió al recuento del número de pulgones en 4hojas del brote elegidas al azar.

Para evaluar los daños producidos por laexcreción de melaza se colocaron papeleshidrosensibles en los árboles muestreadosdurante el periodo de infestación (2 tarjetaspor árbol, en las orientaciones N y S). Lospapeles se mantuvieron durante 2 horas y enlaboratorio se contó el número de impactospor cm2.

Sobre la unidad de muestreo también sedeterminó la presencia y abundancia de ene-migos naturales. En campo se llevó a cabouna estimación visual de la abundanciasegún la escala cualitativa establecida (Cua-dro 3). Los depredadores capturados duranteel muestreo se llevaron al laboratorio para suposterior determinación.

En el laboratorio, una parte de los pulgo-nes recolectados en cada muestreo se colocóen recipientes de plástico de 10 cm de diá-metro y 250 ce de capacidad recubiertos conuna fina malla y se mantuvieron a 20-25°Cpara permitir la emergencia de parasitoides.Los adultos emergidos se conservaron enalcohol del 70% hasta su identificación.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Fenología de E. tiliae en LleidaLa fenología aproximada de E. tiliae se

presenta en la Fig. 3. Esta especie tiene uncomportamiento holocíclico en Lleida: pasa

Figura 3. Fenología aproximada de E. tiliae en Lleida.

el invierno en forma de huevo en las axilasde las yemas. Las formas partenogenéticasaparecen en abril, las hembras adultas sonaladas, se encuentran principalmente en elreverso de las hojas y son las que producenlos daños durante el periodo vegetativo (Fig.4). A principios de noviembre aparecen lasformas sexuadas: machos alados y hembrasovíparas ápteras, las cuales después de apa-rearse realizan la puesta en las ramas delaño. Nuestras observaciones coinciden conla fenología descrita por PONTI et al. (1990)y ANTONELLI y MINNOCCI (1991) en Italia, ycon la descripción de NIETO y MIER (1998),que citan la aparición de formas sexuadas enLleida y Cuenca a mediados de octubre.

Niveles y dinámicas poblacionalesEl seguimiento de distintas zonas de la

ciudad pone de manifiesto que la abundanciade E. tiliae es muy variable (Fig. 5), presen-tándose densidades de población remarca-bles únicamente en la Zona 1 y la Zona 4 ypoblaciones prácticamente nulas en las

Zonas 2 y 5. Esta variabilidad no se corres-pondió con la aplicación de tratamientosinsecticidas (efectuados en las Zonas 4 y 5)0 la ausencia de éstos (Zonas 1,2 y 3) ni conla especie de tilo. Aunque algunas especiescultivadas en Europa presentan cierta resis-tencia al pulgón, las dos especies aquí mues-treadas se citan como no resistentes (ZUPAR-KO y DAHLSTEN, 1994).

Después de la aparición en abril de losprimeros individuos se produce un creci-miento exponencial de la población hastaalcanzarse la máxima densidad de pulgonesa final del mes de mayo (llegando en la Zona1 a casi 60 pulgones/hoja y a 25pulgones/hoja en la Zona 4). Poco despuésse observa un rápido descenso de la pobla-ción hasta la práctica desaparición de lospulgones del árbol.

Este mismo patrón ha sido descrito enotros lugares de Europa, donde E. tiliae tam-bién presenta un único pico de abundanciaanual y un posterior descenso brusco de los

Figura 4. Tilo atacado por E. tiliae, donde puedeobservarse la alta densidad de pulgones en el reverso

de las hojas.

pulgones (DIXON y BARLOW, 1979). En situa-ciones de climas más cálidos pueden darsevarios picos de población y, en consecuen-cia, las fluctuaciones son mucho menos pre-decibles (DALHSTEN et al., 1999). Estos mis-mos autores apuntan que entre los principa-les causantes del descenso de la población seencuentran las elevadas temperaturas (comofactor de mortalidad) y la alta densidad depoblación alcanzada (que resulta en unamayor actividad migratoria y en la produc-ción de individuos con menor tasa de repro-ducción), mientras que la acción de los ene-migos naturales parece tener un papel secun-dario. También DIXON (1977) comprobó, encondiciones de laboratorio, que el descensopoblacional tenía lugar incluso en ausenciade enemigos naturales.

Presencia de depredadores y parasitoidesEl complejo de depredadores asociados a

E. tiliae varia en función de la ubicacióngeográfica (DAHLSTEN et al., 1999). En Llei-da el depredador más frecuente fue el cocci-nélido Oenopia conglobata L. (Fig. 6). Tam-bién se observó la presencia de otros cocci-nélidos (Scymnus sp.,Adalia decempunctata(L.) y Myrrha octodecimguttata (L.)), cantá-ridos (Ragonycha sp.), antocóridos (Antho-coris sp.), crisópidos {Chrysoperla carneaSteph.), cecidómidos {Aphidoletes aphi-

Fig. 5. Densidad de E. tiliae ( • ), en n° medio de pulgonespor hoja, y abundancia de depredadores según la escala

cualitativa establecida ( • ), en distintas zonas de la ciudadde Lleida en el año 2003. En las zonas tratadas, las fechas de

tratamiento insecticida se señalan con una flecha roja.

Figura 7. Adulto del parasitoide 7". curvicaudus.

Fig. 8. Nivel de población de E. tiliae expresado en clases de abundancia ( • ) y estimación de la melaza producida( O ) por los pulgones (impactos/cm2/2 horas) en papeles hidrosensibles en la Zona 1 durante el año 2002, cuando se

aplicaron insecticidas (flechas rojas) y en 2003, cuando no se aplicaron insecticidas.

Figura 6. Adulto del coccinélido O. conglobata.

dimyza (Rondani)) y arañas. En cualquiercaso la abundancia de depredadores fue baja(Fig. 5).

El nivel de parasitismo (Hym., Braconidae,Aphidiinae) observado en Lleida fue tambiénmuy bajo. El parasitoide más abundante fueTrioxys curvicaudus Mackauer (Fig. 7), aun-que también se detectó la presencia de parasi-toides del género Aphidius sp.

T. curvicaudus se ha utilizado como agen-te de control biológico para controlar laspoblaciones de E. tiliae, y se ha mostra-do efectivo en la regulación del númerode pulgones en determinadas situaciones(OLKOWSKI et al., 1982), mientras que enotras su acción parece no ser suficiente(ZUPARKO y DAHLSTEN, 1995a, 1995b;DAHLSTEN et al., 1999). La explicación másplausible de la falta de eficacia del parasitoi-de es su grado de adaptación y la susceptibi-lidad de la especie de tilo al pulgón, demanera que en especies de tilo poco resis-tentes se alcanzan niveles de densidad delpulgón demasiado altos para que la accióndel parasitoide resulte efectiva (ZUPARKO yDAHLSTEN, 1994). A pesar de los bajos nive-les de parasitismo registrados en Lleida, esteparasitoide se ha encontrado también enotras asociaciones pulgón-planta en la ciu-dad (LuMBlERRES et al., 2004) y podría ser

Figura 9. Hoja de tilo totalmente recubierta de melazaexcretada por E. tiliae.

un elemento de control biológico a tener encuenta.

Daños y controlEl principal daño producido por E. tiliae

fue la excreción de melaza. En la Zona 1,donde se alcanzaron niveles muy elevados depoblación en los dos años del estudio (Figs.5 y 8), en el momento de máxima infestaciónla melaza llegó a cubrir por completo lashojas de los árboles atacados (Fig. 9). Enesta zona, el daño estimado como impactosde melaza/cm2/2h fue muy elevado y losvalores máximos registrados fueron muyparecidos en 2002 y 2003 (18 y 15 impac-tos/cm2/2h respectivamente). Estos nivelesse alcanzaron a pesar de las aplicacionesinsecticidas efectuadas en el año 2002. En elcaso de la Zona 4, también sometida a trata-mientos insecticidas, los valores máximosfueron de 4 impactos/cm2/2h. En cualquiercaso estos niveles superan la mayoría de losumbrales de intervención señalados porCHAUVEL (2001) en espacios verdes.

Los tratamientos realizados no resultaronefectivos, ya que se aplicaron demasiadotarde para poder evitar los daños (Zona 1 enel 2002 y Zona 4 en el 2003) y en algunoscasos se aplicaron tratamientos no justifica-dos por el nivel de población registrado(Zona 5). Estos resultados ponen de mani-fiesto una estrategia de control errónea basa-da en tratamientos sistemáticos aplicados sinevaluar el nivel de población y en momentosinoportunos. El control de E. tiliae deberíabasarse en el seguimiento de su fenología yen la estimación de la densidad poblacionaly daños producidos. CHAUVEL (2001) esta-blece distintos niveles de umbrales de tole-rancia para E. tiliae en espacios verdes enfunción de la densidad de pulgones, del dañoestético producido y del grado de molestiaque puedan percibir los usuarios según seanlos usos de una zona determinada. Por tanto,la estrategia de control debería variar en fun-ción de estos parámetros, especialmente delúltimo de ellos. La plantación de especies detilo poco susceptibles al pulgón, la aplica-ción de tratamientos aficidas en los momen-tos oportunos cuando sean necesarios y el

manejo de enemigos naturales en lugarescon umbrales de tolerancia altos pueden sermetodologías útiles a tener en cuenta en unprograma de control integrado de plagas enla ciudad de Lleida.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio ha sido financiado por elAyuntamiento de Lleida (Convenio Paeria-

IRTA núm. 0505.14061). Agradecemos aRoser Eritja, Jordi Toll y Eduard Esteve delServei de Jardinería del Ayuntamiento lainformación facilitada, a Petr Stary, del Ins-tituto de Entomología de la Academia deCiencias de la República Checa la identifica-ción de parasitoides, y a Jordi Recasens, delDepartament d'Hortofructicultura, Botánicai Jardinería de la Universitat de Lleida ladeterminación de las especies de tilos.

ABSTRACT

LUMBIERRES B., E. FORNELLS, X. PONS. 2004. Phenology, population dynamics anddamages of Eucallipterus tiliae Linnaeus (Horn., Aphididae) on ornamental lime trees inLleida. Bol. San. Veg. Plagas, 30: 553-561.

Phenology and population dynamics of the lime aphid Eucallipterus tiliae Linnaeushave been studied in parks and gardens of the Lleida town during 2002 and 2003 on che-mical conventionally treated and untreated trees. The first individuals appear at the begin-ning of spring (April) and the population level build up exponentially until reaching apeak at the end of May. Soon after the population peak, a strong decrease of populationlevel occurs and aphids practically disappear. In autumn, males and egg laying oviparousfemales occur. This species overwinters as egg.

During the period of highest occurrence, the aphids produced great amount of honey-dew and caused aesthetic damage to the trees and citizen disturbances. These aphid nega-tive effects occurred in spite of the control strategy used: the systematic insecticide appli-cation. The analysis of this strategy showed an excessive number of treatments and lackof synchrony with the aphid population dynamics, and pointed out that the control stra-tegy against E. tiliae in Lleida can be improved.

The occurrence of several natural enemies associated to E. tiliae were recorded, espe-cially coccinellids and parasitoids (Hym., Braconidae, Aphidiinae). However, the abun-dance of them seems not enough to maintain the aphid populations below the disturban-ce levels.

Key words: Eucallipterus tiliae, lime trees, urban green areas, natural enemies, con-trol strategies.

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(Recepción: 20 enero 2004)(Aceptación: 6 mayo 2004)