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Evaluación de factores ambientales y climáticos
como elementos de riesgo asociados con la
transmisión del dengue y la leishmaniasis a
diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Luz Adriana Acosta Cardona
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Minas, Departamento de Geociencias y Medio Ambiente y Desarrollo
Medellín, Colombia
2015
Evaluación de factores ambientales y climáticos
como elementos de riesgo asociados con la
transmisión del dengue y la leishmaniasis a
diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Luz Adriana Acosta Cardona
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:
Magister en Medio Ambiente y Desarrollo
Director:
Ph.D. Germán Poveda Jaramillo
Codirector:
MSc. Horacio Cadena Peña
Grupos de Investigación:
Centro de Investigaciones del Clima de Colombia - CICLICO, Universidad Nacional de
Colombia, Sede Medellín.
Programa de Estudio y Control de Enfermedades Tropicales – PECET, Universidad de
Antioquia.
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Minas, Departamento de Geociencias y Medio Ambiente
Medellín, Colombia
2015
Agradecimientos
La realización de mis estudios de maestría, de la cual esta tesis es producto, fue
posible gracias a la constante orientación, valiosas enseñanzas, consejos y arduo
trabajo conjunto con el profesor Germán Poveda. A él manifiesto un profundo
sentimiento de agradecimiento.
Agradezco también a mi papá porque todo lo bueno de su ser influyó en mi vida.
A mi mamá por ser el ejemplo de buena mujer, de sobrevivir y ser perseverante
ante las adversidades.
A mi hermano por ser mi guía, amigo y ejemplo a seguir, por apoyarme en la idea
de seguir estudiando.
Gracias a Hoover Esteban Pantoja por cruzarse en mi camino, generar grandes
sonrisas y creer en mí.
A mis amigos y compañeros del PECET y de la UN por compartir estos años de
investigación y de trabajo a mi lado.
Le doy gracias a Alejandra Carmona por su apoyo en el desarrollo del capítulo 1.
y por motivarme a incluirlo en la tesis.
A todos mis compañeros que me apoyaron en el trabajo en campo y en el
laboratorio. A Horacio por su apoyo en el desarrollo de esta tesis. A Andrés, Luis
Gregorio y Edgar por el apoyo en las actividades de campo.
A los profesores Juan Carlos Salazar y Víctor Ignacio López por la dedicación en
la asesoría estadística.
A los pobladores del municipio de Ovejas.
VI Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en Colombia.
A la Universidad Nacional de Colombia por respaldar mis estudios de maestría
través del “Programa Nacional de Proyectos para el fortalecimiento de la
Investigación, la Creación y la Innovación en Posgrados de la Universidad
Nacional de Colombia 2013-2015” y el “Programa Nacional de Apoyo a
Estudiantes de Posgrado para el Fortalecimiento de la Investigación, Creación e
Innovación de La Universidad Nacional de Colombia 2013-2015”.
Al PECET de la Universidad de Antioquia por ser mi escuela durante muchos
años y por acoger a grandiosas personas que tienen el sueño de investigar.
Al IDEAM por los datos de precipitación y temperaturas suministrados. También a
la secretaria de Salud de Antioquia y al Instituto Nacional de Salud a través del
SIVIGILA por proporcionar los datos de casos de dengue y leishmaniasis.
Finalmente agradezco el apoyo de COLCIENCIAS a través de la Conformación
de un Banco de Elegibles de Programas CT+I en Salud, convocatoria 537-2011.
Resumen
Resumen
Colombia presenta las condiciones ecológicas, climáticas y epidemiológicas que
posibilitan la transmisión de variedad de enfermedades tropicales, entre estas, el
dengue y la leishmaniasis, además de la distribución de una variedad de
especies de animales vectores y reservorios implicados en la transmisión. En
conjunto estas condiciones hacen que en los últimos 7 años en el país, se
presente en promedio 94.91 casos de leishmaniasis y 312.85 de dengue por cada
100.000 habitantes en las zonas de riesgo.
Algunas de las enfermedades infecciosas de mayor prevalencia en el mundo son
muy sensibles a condiciones de variabilidad climática, principalmente a través de
su influencia sobre los ecosistemas terrestres. Por ejemplo, la temperatura, la
precipitación y la humedad tienen una fuerte influencia en la reproducción, la
supervivencia y las tasas de picadura de los insectos que transmiten la malaria, el
dengue y la leishmaniasis, entre otras. Entre los factores de riesgo climáticos,
diversos estudios han demostrado la relación entre la variabilidad climática
interanual, cuyo principal modulador es el evento El Niño/Oscilación del Sur
(ENSO), y sus dos fases extremas: El Niño (fase cálida) y La Niña (fase fría), con
la emergencia, reemergencia o intensificación de enfermedades tropicales, con
graves impactos sociales, económicos y en salud para diferentes regiones o
países. El número de casos de dichas enfermedades incrementa
considerablemente durante la fase cálida del (El Niño) del evento climático El
Niño-Oscilación del Sur (ENSO en inglés).
Debido a que el clima afecta las temperaturas, la humedad del aire y del suelo, y
los regímenes de lluvias, la salud humana es afectada a través de tres
mecanismos ligados entre sí: (1) distribución y calidad de las aguas superficiales,
(2) ciclos de vida de los vectores de enfermedades y relaciones huésped/vector, y
(3) dinámica de los ecosistemas de las relaciones predador/presa las cuales
controlan las poblaciones de vectores de enfermedades (Epstein y Stewart 1995).
La distribución de las enfermedades transmitidas por vectores (ETV´s) es
determinada por una compleja interacción entre los factores ambientales y
sociales. Varios estudios han evaluado los efectos potenciales del clima en la
distribución e incremento de las ETV´s, incluyendo enfermedades como la
VIII Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en Colombia.
malaria y el dengue, entre otras. Estos estudios responden a la creciente
preocupación por el impacto del cambio climático en la salud humana y al hecho
de que muchos aspectos biológicos de la transmisión de las ETV´s presentan
procesos cuantificables que dependen de factores meteorológicos específicos.
Sin embargo, la distribución de las ETV´s no sólo están vinculados a las
condiciones climáticas; la difusión, establecimiento y persistencia de estas
enfermedades también dependerá en gran medida de las características de lo
natural (que es decir, la vegetación y las características geológicas) y entornos
humanos-construidos. Por ejemplo, las tendencias de urbanización y patrones de
movimiento humano se cree que han sido principales impulsores de la expansión
geográfica y el aumento endemicidad del dengue en los últimos 70 años.
Este trabajo investigativo tiene por objeto identificar los elementos climáticos
(índices macroclimáticos del ENSO, Índice de vegetación – NDVI, temperatura y
precipitación) y ambientales (físicos, demográficos y biológicos asociados a las
viviendas) que participan en la dinámica epidemiológica de la leishmaniasis y el
dengue como factores de riesgo en diferentes escalas espaciales (nacional,
regional y municipal) y temporales (mensual e interanual) en el país.
Con el propósito de desarrollar el objetivo general, el diseño experimental
concebido comprendió dos fases: una fase de campo, estudio entomológico y
epidemiológico realizado en una región endémica de transmisión de
leishmaniasis, y una fase de análisis, para la asociación de variables climáticas y
ambientales con el número de casos de dengue, casos de leishmaniasis, y
abundancia de insectos del genero Lutzomyia (vectores de leishmaniasis) en
Colombia. La fase de campo comprendió alrededor de un año de muestreo
entomológico y epidemiológico: Febrero/2013-Abril/2014, y fue realizado en la
cabecera municipal de Ovejas, en el departamento de Sucre. Para el análisis de
la relación entre el dengue y leishmaniasis con la variabilidad climática a nivel
nacional, departamental y municipal se empleó la información climática, y de
casos registrada desde el año 2005 para darle mayor robustez al análisis
estadístico. La posibilidad de disponer de un registro de información de nueve
años de extensión, permite a futuro la realización de modelos de predicción con
mejor capacidad de pronóstico.
La fase de análisis comprendió las siguientes evaluaciones: 1. Relación entre la
variabilidad climática y la distribución de los vectores de la leishmaniasis en el
municipio de Ovejas, Sucre. 2. Efecto de la variabilidad climática sobre las
dinámicas endemo-epidémicas de casos de leishmaniasis y dengue a escala
Resumen IX
nacional, regional y municipal, con énfasis en los casos autóctonos de
leishmaniasis urbana del municipio de Ovejas. 3. Condiciones ambientales
(físicas, bióticas y demográficas) de los domicilios que influyen como factores de
riesgo de casos de leishmaniasis en Ovejas, Sucre. 4. Asociación entre el índice
de actividad vegetal – NDVI con el número de casos de dengue y leishmaniasis a
escala nacional, regional y municipal. 5. Finalmente, se esboza un modelo
matemático de predicción como primer acercamiento a la integración de todas las
variables climáticas influyentes de la presentación de casos dengue.
Los resultados demuestran que según la fuerte señal en la escala de tiempo
interanual ENSO detectada en la serie temporal de casos de dengue, se realizó
un análisis de correlación cruzada rezagada entre dos índices del ENSO (ONI y
MEI) y los casos de la enfermedad a escala nacional, regional y municipal. A
escala nacional, se encontró una asociación estadística fuerte entre el ENSO y la
incidencia del dengue en Colombia, con valores de correlación de r = 0,7 (p>
0,99), alcanzando un máximo de un retraso de 7 meses.
A escala regional, los coeficientes de correlación rezagados muestran un patrón
interesante de onda viajera desde el suroeste a noreste de Colombia, en el
sentido de que la señal del ENSO aparece más rápido (rezago = 4 meses) sobre
el suroeste de Colombia y más tarde (rezago = 9 meses) sobre el noreste de
Colombia.
En una escala espacial más pequeña, los municipios de la zona metropolitana de
Medellín exhiben un patrón espacial de las correlaciones cruzadas similares a los
que a escalas nacional y regional, lo que implica correlaciones ENSO-dengue
invariantes en la escala en Colombia. En todas las escalas espaciales, la relación
entre el ENSO y el creciente número de casos de dengue con un retraso de
varios meses para la ciudad de Medellín.
Existe una relación temporal consistente y estadísticamente significativa entre El
Niño y la intensificación de los brotes epidémicos de dengue en Colombia. Es
claro que la epidemia de esta enfermedad es el resultado de múltiples factores,
pero la variabilidad climática asociada a El Niño-Oscilación del Sur permite
explicar una porción importante de la varianza de los casos de dengue en el país.
Esta evidencia permite conjeturar que la ocurrencia del ENSO también está
relacionada con otras enfermedades de origen hídrico o de transmisión vectorial
en Colombia, en particular el dengue. Estas correlaciones estadísticas pueden
ser de gran utilidad en el desarrollo de sistemas de alerta temprana de las
condiciones climáticas que conducen a brotes epidémicos, facilitando así la
X Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en Colombia.
intervención de las autoridades del sector salud en Colombia, mediante el
fortalecimiento de los programas de control integrado de la enfermedad.
Por otro lado, desde un enfoque entomológico, los análisis de correlación para las
series comunes de tiempo entre la temperatura y la precipitación, y la abundancia
de vectores de leishmaniasis indicaron que no hubo relación alguna para el
municipio de Ovejas. El conocimiento acerca del efecto que ejercen algunas
variables como la precipitación y temperatura sobre la abundancia de los
flebotomíneos es necesario en salud pública para planificar anticipadamente las
actividades de prevención y control entomológico de la enfermedad, en la medida
en que permite predecir el incremento en la población vectorial. Por esto es
importante identificar los otros componentes que determinan la abundancia de
Lu. evansi, así como conocer los sitios de reposo y cría que utiliza este vector en
áreas urbanas.
La variabilidad climática asociada al ENSO presentó una asociación estadística
con los casos de leishmaniasis a escala nacional en Colombia. Esto estuvo
representado por el máximo coeficiente de correlación cruzada obtenido (r = 0.3;
P>0,99), a los cero meses de rezago. Esto es, que cerca del 30% de los casos de
la enfermedad son explicados por el ENSO, que durante la ocurrencia de la fase
cálida/fría del ENSO existe una alta probabilidad de que haya un
aumento/disminución de casos de leishmaniasis a nivel nacional y de manera
simultánea el evento climático.
En la escala departamental el aumento en número de casos de leishmaniasis en
sus diferentes formas clínicas, se presenta posterior a la fase cálida del ENSO (El
Niño). Se observó una relación estadística importante entre los casos de
leishmaniasis y el ENSO (principalmente con el ONI), representada por el
máximo coeficiente de correlación entre 0,3 – 0,4 con un rezago de 0-3 meses en
los departamentos más próximos al occidente del país, estos son, Antioquia,
Chocó, Valle y Nariño. Sin embargo, Tolima y Caldas presentan una correlación
máxima en un lapso de 8 y 9 meses posteriores al evento climático (r = 0.5, P>
0,99; y r = 0.6, P> 0,99 respectivamente).
Con los resultados expuestos acerca de la alta correlación existente entre la
variabilidad climática del ENSO y los casos de leishmaniasis en el país se sugiere
que estos sean incluidos en el análisis de factores de riesgo importantes en el
diseño de sistemas de alerta temprana para prevenir a futuro brotes de la
enfermedad. Estos nuevos conceptos permiten abrir nuevas líneas de
investigación en el desarrollo de posibles sistemas de predicción, modelaje y
Resumen XI
monitoreo con relevancia en salud pública para un mejor control de la
enfermedad.
En la escala municipal (agregada por subregiones) se encontró persistencia de
los patrones de alta correlación hallados en las dos escalas espaciales superiores
(nacional y departamental). Caldas mostró una máxima correlación ENSO-
leishmaniasis con un rezago de 9 meses en las subregiones del Magdalena
Caldense (r = 0.8, P> 0,99) y Alto Oriente (r = 0.7, P> 0,99). Tolima, por su parte,
tuvo las máximas correlaciones en las subregiones de Norte (r = 0.7, P> 0,99),
Nevados (r = 0.5, P> 0,99), e Ibagué (r = 0.4, P> 0,99) con rezagos de 7, 7 y 10
meses respectivamente. Los municipios que conforman estas subregiones
aportan el mayor número de casos de la enfermedad para ambos departamentos.
La asociación lineal entre los índices del ENSO (ONI y MEI) y la leishmaniasis en
las subregiones del departamento de Sucre no fue evidente. Las máximas
correlaciones fueron cercanas a r = 0.2 y sin significancia estadística.
Estos hallazgos reflejan la importancia de la variabilidad climática sobre la
incidencia de la leishmaniasis y la relación con la transmisión vectorial por
especies de flebotomíneos, siendo los índices macroclimáticos (ONI y MEI) los
factores climáticos más significativamente asociados con el comportamiento de la
enfermedad. En las tres escalas evaluadas en el presente trabajo se puede
observar un incremento de la enfermedad ante la presencia de la fase de El Niño.
Todo esto tiene importancia al poder modelar las relaciones y prever posibles
incrementos en la enfermedad ante la determinación de anomalías climáticas con
tendencia a El Niño, las cuales están bajo un proceso de monitorización y
vigilancia mediante herramientas de detección locales y satelitales que en última
instancia pueden permitir tomar decisiones en políticas de salud casi en tiempo
real.
La tasa de prevalencia de la leishmaniasis para el municipio de Ovejas arrojó que
el 31% de las personas ha tenido contacto con el parásito Leishmania spp. en
Villa Paz, Pradera y Ciudad de la paz, el 24.2% en los barrios El Oasis y El
Tolima, y el 16% en San José. La tasa de prevalencia acumulada de
leishmaniasis en la población estudiada fue del 29.8% en el sexo masculino y de
24.3% en el femenino. La tasa de prevalencia acumulada de leishmaniasis en la
población estudiada fue del 26%.
Los factores de riesgo asociados con la transmisión de la leishmaniasis en
Ovejas, medidos a través de la prueba de Montenegro son los siguientes: tener
animales en el intradomicilio (OR 2.34 IC95% 1.4-3.9), no tener animales en el
peridomicilio (OR 2.29 IC95% 1.3-3.8), vivir en la zona 3 con respecto a la 1 (OR
3.30 IC95% 1.6-6.6), vivir en la zona 2 con respecto a la 3 (OR 1.12 IC95% 0.5-
XII Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en Colombia.
2.1), tener techo de palma con respecto a eternit (OR 3.52 IC95% 1.3-9.1), techo
de eternit con respecto a zinc (OR 2.12 IC95% 1.1-3.8), y por último tener
basuras alrededor (OR 4.25 IC95% 2.5-7.1). Según el resultado para el factor
“animales en el peridomicilio”, este parece ser un factor de protección
zooprofiláctico, dado que el no tener animales alrededor de la vivienda aumenta
el riesgo de la transmisión.
Los factores de riesgo de la enfermedad medidos a través del número de casos
fueron los siguientes: tener animales en el intradomicilio (OR 3.57 IC95% 1.8-
7.0), no tener animales en el peridomicilio (OR 2.50 IC95% 1.3-4.6), techo de
palma con respecto al de eternit (OR 5.56 IC95% 2.2-13.8), techo de eternit con
respecto a zinc (OR 2.71 IC95% 1.3-5.4), ventanas de angeo con respecto a
vidrio (OR 3.15 IC95% 1.3-7.2), ventanas de angeo con respecto a madera (OR
12.82 IC95% 5.1-32.2), y por ultimo tener basuras alrededor de la vivienda (OR
7.93 IC95% 4.3-14.7). Cabe anotar que tener animales en el peridomicilio parece
ser un factor de protección.
Con respecto a el índice de vegetación, la serie del NDVI presenta un patrón
cíclico coincidente con el ciclo anual de la lluvia en el país, esto es, que la
vegetación aparentemente aumenta poco después de los meses de más lluvia
(marzo-abril-mayo y septiembre-octubre-noviembre) y disminuye después de los
meses de menos lluvia (diciembre-enero-febrero y junio-julio-agosto) en el país.
En las tres escalas espaciales, el ciclo anual para la leishmaniasis y el dengue, y
el NDVI mostró claramente la relación en fase y antifase para el periodo entre
2005 y 2013. Durante los meses de enero a junio se observa una relación en
antifase, es decir, que el NDVI disminuye durante enero a marzo; luego va en
aumento en abril a junio, hasta alcanzar la fase con respecto a los casos le
leishmaniasis y dengue en julio a noviembre.
La dinámica espacio-temporal de la relación entre el índice de actividad vegetal
NDVI y el número de casos de leishmaniasis arrojó lo siguiente: A escala
departamental (Tolima, Caldas, Santander y Sucre) y municipal (Samaná,
Rioblanco) se observó asociaciones lineales positivas y rezagadas entre los
valores estandarizados del índice de vegetación NDVI y los casos de
leishmaniasis. A escala nacional este comportamiento no se pudo apreciar, dado
que no se evidencia una asociación estadísticamente significativa entre el NDVI
espacialmente promediado y los casos de leishmaniasis.
Por otro lado, para las series de dengue y su asociación con el NDVI, los análisis
de correlación cruzada mostraron una asociación estadísticamente significativa
entre el NDVI espacialmente promediado y los casos de dengue a nivel nacional.
Resumen XIII
A nivel departamental Tolima, Caldas, Santander, y Sucre fueron los únicos
departamentos que mostraron una correlación significativa para ambas series. A
nivel municipal dos municipios mostraron una correlación clara: Ibagué y Cali.
La relación entre el NDVI y el ONI (índice macroclimático del ENSO) a escala
nacional muestran fuertes correlaciones positivas de manera simultánea. Para los
departamentos también es evidente una fuerte asociación lineal para Valle,
Nariño, Antioquia, Caldas, Santander, Chocó, Tolima, Huila.
Además, la cobertura vegetal se comporta como un substituto de la
evapotranspiración de las plantas, refleja efectos de la temperatura, humedad,
precipitación y propiedades edáficas, resultando un indicador, a escala local, de
condiciones favorables de hábitat para el desarrollo de los insectos vectores. Los
índices de vegetación junto con los otros factores influyentes se pueden utilizar
para desarrollar sistemas de alerta temprana para pronosticar incidencia de
leishmaniasis y dengue en áreas endémicas.
Los modelos de predicción resultan ser explicativos para la serie del dengue solo
cuando esta se encuentra rezagada en uno o dos trimestres en función de las
variables climáticas. Es decir, que el efecto del ENSO sobre el dengue no es
simultáneo. Es probable que el modelo predictivo presentó un
sobreentrenamiento en la fase de calibración debido a que este contiene datos
anómalos de dengue presentados en la epidemia sin precedentes del año 2009-
2010 en el país. En todos los modelos predictores se evidenció la fuerte
correlación entre las variables climáticas del ENSO.
La aplicación de los modelos cuando las series no están estandarizadas presenta
un alto grado de asociación lineal entre las variables climáticas y el dengue, y
este resulta tener una utilidad práctica grande por saltar un cálculo matemático de
estandarización. Se encontró un modelo parsimonioso utilizando solo una
variable explicativa (ONI), el cual presentó la mayor correlación y la mayor
significancia estadística. Los diferentes análisis demuestran el poder predictivo
potencial que puede llegar a tener un modelo que integre la variable ONI para
ayudar a predecir los casos del dengue en avance de una epidemia en Colombia.
Los resultados obtenidos evidencian una contribución para una mejor
identificación y determinación del papel que tienen las condiciones climáticas y
complementariamente el estado de la cobertura vegetal en el aumento de la
incidencia y la propagación del dengue y la leishmaniasis en Colombia. Además,
se muestra que la influencia del ENSO sobre los casos de ambas enfermedades
XIV Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en Colombia.
se manifiesta en las tres escalas espaciales del análisis evidenciando una
importante utilidad práctica al momento de desarrollar Sistemas de Alerta
Temprana.
Palabras clave: Variabilidad climática, ENSO, El Niño, Dengue, Leishmaniasis,
Factores de riesgo.
Contenido XV
Contenido
Pág.
Resumen ........................................................................................................................ VII
Lista de figuras ........................................................................................................... XVII
Lista de tablas .............................................................................................................. XX
Introducción .................................................................................................................... 1
1. Capítulo 1 .................................................................................................................. 9 VARIABILIDAD CLIMÁTICA Y EL DENGUE EN COLOMBIA..................................... 9 1.1 INTRODUCCIÓN ............................................................................................. 9 1.2 MATERIALES Y METODOS .......................................................................... 14 1.3 RESULTADOS .............................................................................................. 19 1.4 DISCUSIÓN ................................................................................................... 28 1.5 CONCLUSIONES .......................................................................................... 31
2. Capítulo 2 ................................................................................................................ 33 VARIABILIDAD CLIMÁTICA, DISTRIBUCIÓN DE VECTORES Y TRANSMISIÓN PERIURBANA DE LEISHMANIASIS EN COLOMBIA. ............................................. 33 2.1 INTRODUCCIÓN ........................................................................................... 33 2.2 OBJETIVOS .................................................................................................. 40 2.3 MATERIALES Y METODOS .......................................................................... 40 2.4 RESULTADOS .............................................................................................. 44 2.5 DISCUSIÓN ................................................................................................... 54 2.6 CONCLUSIONES .......................................................................................... 58
3. Capítulo 3 ................................................................................................................ 61 FACTORES DE RIESGO INCIDENTES EN LAS DINÁMICAS ENDEMO-EPIDEMICAS DE LEISHMANIASIS ......................................................................... 61 3.1 INTRODUCCIÓN ........................................................................................... 61 3.2 MATERIALES Y MÉTODOS .......................................................................... 62 3.3 RESULTADOS .............................................................................................. 67 3.4 DISCUSIÓN ................................................................................................... 73 3.5 CONCLUSIONES .......................................................................................... 77
4. Capítulo 4 ................................................................................................................ 79 COBERTURA VEGETAL Y TRANSMISIÓN DE DENGUE Y LEISHMANIASIS EN COLOMBIA. ............................................................................................................. 79 4.1 INTRODUCCIÓN ........................................................................................... 79 4.2 MATERIALES Y METODOS .......................................................................... 84
XVI Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
4.3 RESULTADOS ...............................................................................................85 4.4 DISCUSION ................................................................................................. 106 4.5 CONCLUSIONES ......................................................................................... 112
5. Capítulo 5 .............................................................................................................. 115 ELEMENTOS CLIMATICOS PREDICTORES DEL DENGUE EN COLOMBIA. ...... 115 5.1 INTRODUCCIÓN ......................................................................................... 115 5.2 MATERIALES Y METODOS ........................................................................ 116 5.3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN ..................................................................... 119 5.4 CONCLUSIONES ......................................................................................... 128
6. Conclusiones y Trabajo a futuro.......................................................................... 129 6.1 Conclusiones generales ............................................................................... 129 6.2 Trabajo a futuro ............................................................................................ 133
7. Publicaciones, certificados de Congresos y Simposios académicos. .............. 137
8. Referencias ........................................................................................................... 141
A. Anexo: Formato de datos epidemiológicos ........................................................ 163
Contenido XVII
Lista de figuras
Pág.
Figura 1. Localización geográfica del área de estudio. Comprende las tres escalas
espaciales del análisis. ................................................................................................... 14
Figura 2. Espectro de Hilbert de la serie de dengue en Valle, Colombia......................... 21
Figura 3. Casos mensuales estandarizados dengue en Colombia y los índices
macroclimáticos ONI y MEI. ........................................................................................... 22
Figura 4. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia
entre el ENSO y el dengue. **:p<0,01; *:p<0,05 ............................................................. 22
Figura 5. Función de autocorrelación para las series de Dengue (A), θ=8.72 meses; ONI
(B), θ =4.97 meses; y MEI (C), θ =5.66 meses ............................................................... 23
Figura 6. Casos estandarizados de dengue en Colombia e índices del ENSO (ONI y
MEI). .............................................................................................................................. 24
Figura 7. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y el dengue a nivel departamental en
Colombia. **:p<0,01; *:p<0,05 ........................................................................................ 25
Figura 8. Interpolación de la Correlación cruzada entre el ENSO (ONI) y el dengue a nivel
municipal en Colombia. Periodo 2005-2013. .................................................................. 26
Figura 9. Correlaciones cruzadas entre ENSO y el dengue en 9 municipios dentro del
Área Metropolitana de Medellín. La significación estadística de las correlaciones se
definen como **:p<0,01; *:p<0,05 ................................................................................... 27
Figura 10. Distribución mundial de la leishmaniasis cutánea. El 70 a 75% de los casos
ocurre en Afganistán, Algeria, Brasil, Colombia, Costa Rica, Etiopia, Irán, Perú, Sudán y
Siria. B: Distribución mundial de la leishmaniasis visceral. El 90% de los casos ocurren en
Bangladesh, Brasil, Etiopía, India, el sur de Sudán y Sudán. Adaptado de OMS (2014). 34
Figura 11. Localización geográfica del área de estudio. Comprende las tres escalas
espaciales del análisis. ................................................................................................... 41
Figura 12. Abundancia de flebotomíneos (panel superior) y fluctuación mensual de la
abundancia de las especies de importancia médica en cada campaña de campo (panel
inferior). .......................................................................................................................... 45
Figura 13. Fluctuación diaria de la abundancia de Lu. evansi con relación a la
temperatura media diaria (panel superior) y la precipitación acumulada diaria (panel
inferior). Verde: temperatura y precipitación en la estación Primates, Azul: temperatura y
precipitación en Ovejas. ................................................................................................. 46
Figura 14. Casos estandarizados de leishmaniasis en Colombia e índices del ENSO.... 48
Figura 15. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia
entre el ENSO (ONI y MEI) y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95............... 48
XVIII Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 16. Función de autocorrelación para las series de Leishmaniasis (A), ONI (B), y
MEI (C). .......................................................................................................................... 49
Figura 17. Casos estandarizados de leishmaniasis en Colombia e índices del ENSO (ONI
y MEI). ............................................................................................................................ 50
Figura 18. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel
departamental en Colombia. **:P>0,99; *:P>0,95 ............................................................ 51
Figura 19. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel regional en
Caldas. **:P>0,99; *:P>0,95 ............................................................................................ 52
Figura 20. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel regional en
Tolima. **:P>0,99; *:P>0,95 ............................................................................................ 53
Figura 21. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel regional en
Sucre. **:P>0,99; *:P>0,95 .............................................................................................. 54
Figura 22. Localización geográfica de la zona de estudio. Municipio de Ovejas.............. 63
Figura 23. Ciclo interanual del NDVI y la leishmaniasis en Colombia. Series sin
estandarizar (panel superior), series estandarizadas (panel inferior). ............................. 86
Figura 24. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y la leishmaniasis a escala
departamental. 2005-2013. ............................................................................................. 87
Figura 25. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y la leishmaniasis a escala municipal.
2005-2013. ...................................................................................................................... 88
Figura 26. Ciclo anual del NDVI y la leishmaniasis en Colombia. 2005-2013 .................. 89
Figura 27. Ciclo anual del NDVI y la leishmaniasis a nivel departamental. 2005-2013 .... 90
Figura 28. Ciclo anual del NDVI y la leishmaniasis a nivel municipal. 2005-2013 ............ 91
Figura 29. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia
entre el NDVI y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95 .................................... 92
Figura 30. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala departamental entre el
NDVI y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95 ................................................. 92
Figura 31. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala municipal entre el NDVI y
los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95 ............................................................. 93
Figura 32. Ciclo interanual del NDVI y el dengue en Colombia. Series sin estandarizar
(panel superior), series estandarizadas (panel inferior). .................................................. 94
Figura 33. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y el dengue a escala departamental.
2005-2013. ...................................................................................................................... 95
Figura 34. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y el dengue a escala municipal. 2007-
2014. ............................................................................................................................... 96
Figura 35. Ciclo anual del NDVI y el dengue en Colombia. 2005-2013 ........................... 97
Figura 36. Ciclo anual del NDVI y el dengue a nivel departamental. 2005-2013. ............ 98
Figura 37. Ciclo anual del NDVI y el dengue a nivel municipal. 2005-2013. .................... 99
Figura 38. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia
entre el NDVI y los casos de dengue. **:P>0,99; *:P>0,95 ............................................ 100
Figura 39. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala departamental entre el
NDVI y los casos de dengue. **:P>0,99; *:P>0,95 ........................................................ 101
Figura 40. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala municipal entre el NDVI y
los casos de dengue. **:P>0,99; *:P>0,95 ..................................................................... 102
Contenido XIX
Figura 41. Ciclo interanual de las series estandarizadas del NDVI, el ONI, el dengue
(panel superior) y la leishmaniasis (panel inferior) en Colombia. 2005-2013. ................104
Figura 42. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional entre el ONI y el
NDVI. **:P>0,99; *:P>0,95 .............................................................................................105
Figura 43. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala departamental entre el
ONI y el NDVI. **:P>0,99; *:P>0,95. ..............................................................................106
Figura 44. Determinación de los periodos de calibración y validación de los modelos de
predicción. .....................................................................................................................119
Figura 45. Aplicación de los modelos calibrados con 2/3 de los datos en el pronóstico de
casos de dengue. ..........................................................................................................124
Figura 46. Aplicación de los modelos calibrados con 1/2 de los datos en el pronóstico de
casos de dengue. ..........................................................................................................125
Figura 47. Comparación del porcentaje promedio de error de los dos métodos de
calibración en los modelos de pronóstico. .....................................................................126
Contenido XX
Lista de tablas
Pág.
Tabla 1. Propiedades del IMF para las series de dengue en Colombia. .......................... 20
Tabla 2. Flebotomíneos infectados naturalmente y/o confirmados como transmisores de
especies de Leishmania en América. .............................................................................. 36
Tabla 3. Coeficientes de correlación de las asociaciones entre la abundancia de Lu.
evansi y las variables climáticas en Ovejas, Sucre. ........................................................ 47
Tabla 4. Parámetros tabulados de las variables asociadas a los casos y Montenegros por
vivienda........................................................................................................................... 65
Tabla 5. Prevalencia acumulada de leishmaniasis por grupos de edad, en la población
estudiada. ....................................................................................................................... 67
Tabla 6. Análisis de efectos. Montenegro vs. Variables ambientales .............................. 68
Tabla 7. Análisis del estimador de máxima verosimilitud para la asociación Montenegros
y variables ambientales. .................................................................................................. 69
Tabla 8. Estimador de Odds Ratio. ................................................................................. 69
Tabla 9. Análisis de efectos. Casos de leishmaniasis vs. Variables ambientales ............ 70
Tabla 10. Análisis del estimador de máxima verosimilitud para la asociación casos de
leishmaniasis y variables ambientales. ........................................................................... 71
Tabla 11. Estimador de Odds Ratio. ............................................................................... 71
Tabla 12. Estimador Poisson para la relación entre el Número de vectores y las variables
ambientales con covariable casos de leishmaniasis. ...................................................... 72
Tabla 13. Estimador Poisson para la relación entre el Número de vectores y las variables
ambientales con covariable montenegro. ........................................................................ 73
Tabla 14. Coeficiente de correlación cruzada con rezago entre los casos de dengue y el
NDVI promedio/mes. ..................................................................................................... 103
Tabla 15. Datos climáticos y casos de dengue utilizados en los modelos de predicción.
..................................................................................................................................... 118
Tabla 16. Modelos de Regresión Lineal Múltiple ........................................................... 120
Tabla 17. Coeficiente de correlación de Pearson entre cada par de variables para el
MRLM con las series no estandarizadas. ...................................................................... 121
Tabla 18. Coeficiente de correlación de Pearson entre cada par de variables para el
MRLM con las series estandarizadas. ........................................................................... 122
Tabla 19. Modelos producto de la calibración con 2/3 de los datos. .............................. 123
Tabla 20. Matriz de error del modelo predictivo. ............................................................ 124
Tabla 21. Modelos producto de la calibración con 1/2 de los datos. .............................. 125
Introducción
Colombia presenta gran número de condiciones biológicas, biogeográficas y
climáticas (Andrade, 1991) propicias para albergar gran diversidad en flora y
fauna, y una amplia gama de recursos naturales (IGAC/IDEAM/MAVDT, 2010).
En el país las condiciones ecológicas, climáticas y epidemiológicas posibilitan la
transmisión de variedad de enfermedades tropicales, entre estas, el dengue y la
leishmaniasis, además de la distribución de una variedad de especies de
animales vectores y reservorios implicados en la transmisión (OPS/OMS, 2014).
En conjunto estas condiciones hacen que en los últimos 7 años en el país, se
presente en promedio 94.91 casos de leishmaniasis y 312.85 de dengue por cada
100.000 habitantes en las zonas de riesgo (INS, 2008-2014).
Algunas de las enfermedades infecciosas de mayor prevalencia en el mundo son
muy sensibles a condiciones de variabilidad climática, principalmente a través de
su influencia sobre los ecosistemas terrestres. Por ejemplo, la temperatura, la
precipitación y la humedad tienen una fuerte influencia en la reproducción, la
supervivencia y las tasas de picadura de los insectos que transmiten la malaria, el
dengue y la leishmaniasis, entre otras, así mismo, la temperatura afecta los ciclos
de vida de los agentes infecciosos de las mismas. Además, el número de casos
de dichas enfermedades incrementa considerablemente durante la fase cálida del
(El Niño) del evento climático El Niño-Oscilación del Sur (ENSO en inglés)
(Cárdenas et al., 2006; Suaréz et al., 2008; Brunkard et al., 2008; Sánchez et al.,
2009; Poveda et al. 2001; Rúa et al., 2012; Chaves et al., 2014; Quintero-Herrera
2014).
Variabilidad climática, Leishmaniasis y Dengue
La variabilidad climática que rige el clima de Colombia, está controlada en gran
medida por la Zona de Confluencia Intertropical - ZCIT, por la dinámica de los
océanos Pacífico y Atlántico y por la dinámica de las cuencas del Amazonas y el
Orinoco. El país presenta regímenes de variabilidad climática significativos a lo
largo del territorio: en el sur la estacionalidad entre lluvias y menos lluvia está
invertida con respecto a la del país, mientras que, en la región Andina, los
2 Introducción
regímenes de precipitación tienen una tendencia bimodal y en la región Caribe la
tendencia es unimodal. Con un régimen climático que varía significativamente
entre regiones, los efectos de las alteraciones climáticas no se perciben de
manera homogénea en el país.
Entre los factores de riesgo climáticos, diversos estudios han demostrado la
relación entre la variabilidad climática interanual, cuyo principal modulador es el
evento El Niño/Oscilación del Sur (ENSO), y sus dos fases extremas: El Niño
(fase cálida) y La Niña (fase fría), con la emergencia, reemergencia o
intensificación de enfermedades tropicales, con graves impactos sociales,
económicos y en salud para diferentes regiones o países (Poveda et al., 2000;
Thompson et al., 2002; Cárdenas et al., 2006; Rúa et al., 2012).
Si bien se sabe, el principal mecanismo de modulación de la variabilidad climática
a diversas escalas de tiempo (mensual hasta la intradecadal) es el llamado
evento EL Niño-Oscilación del Sur (ENSO), el cual corresponde a un evento
climático natural que ocurre en el océano Pacífico ecuatorial central, como
resultado de la interacción entre el océano y la atmosfera. El ENSO produce
fuertes perturbaciones sobre la circulación atmosférica global, y sus efectos
climáticos tienen dramáticas implicaciones socioeconómicas, ambientales y en la
salud pública. Es así que durante EL Niño se producen sequias en África, en la
parte tropical de Suramérica, en Australia; inundaciones en el oeste de
Norteamérica, China, Ecuador y el Sur de Suramérica, entre otros.
La fase cálida del ENSO se manifiesta principalmente, por un aumento de la
Temperatura Superficial del Mar (TSM) y una disminución de los vientos alisios en
el lado este del océano Pacífico. Estas condiciones anómalas generan fuertes
precipitaciones, tanto en los países ribereños del Pacífico sudoriental, como en
otras partes del mundo. La Niña, fase inversa o fría de ENSO, se caracteriza por
presentar TSM más frías que lo normal, intensificación de los vientos alisios en el
este del océano Pacífico y períodos de sequía.
Dado que las fases del ENSO, El Niño/La Niña están asociados con el
aumento/disminución anómalo de la temperatura superficial del mar, la Oficina
Nacional de Administración Oceánica y Atmosférica (NOAA, por sus siglas en
inglés) ha desarrollado algunos indicadores para hacer seguimiento a estos
fenómenos, tales como el ONI y el MEI. El primero es el Índice Oceánico del
Niño (ONI, por sus siglas en inglés). Este índice es calculado a partir de
mediciones de la TSM en el sector central del Pacífico tropical frente a las costas
de Suramérica. En condiciones El Niño, el ONI debe ser igual o superior a +0,5
grados Celsius de anomalía, mientras que en condiciones La Niña, el ONI es
igual o inferior a -0,5 grados Celsius.
Introducción 3
El MEI, Índice Multivariado del ENSO se utiliza para medir la intensidad del ENSO
y puede ser entendido como la media ponderada de seis variables sobre el
Pacifico tropical, a saber: presión atmosférica a nivel del mar, componente zonal
(este-oeste) y meridional (norte-sur) del viento en superficie, temperatura de la
superficie del mar, temperatura del aire en superficie, y cantidad total de
nubosidad. Los valores positivos del MEI representan la fase caliente de ENSO
(El Niño).
Los impactos del evento El Niño en el territorio andino se traducen en el
incremento de lluvias, movimientos en masa e inundaciones, principalmente en
las zonas bajas de Ecuador, Perú y Bolivia (costa y Amazonia, respectivamente),
y déficit de precipitaciones y sequías en Colombia y el altiplano de Perú y Bolivia.
Los efectos se traducen, por lo tanto, en daños en sectores productivos como la
agricultura y la pesca, en la infraestructura vial, en las viviendas y en miles de
damnificados por pérdida de sus bienes y medios de vida, así como por
afectaciones en la salud por el aumento de enfermedades por vectores que
proliferan con cambios temporales en los regímenes climáticos.
Los impactos más documentados y conocidos corresponden a los episodios
de1982-1983 y 1997-1998, en razón de la magnitud de los efectos
socioeconómicos relacionados tanto con la intensidad del evento climático como
con la vulnerabilidad dela población y los sectores afectados. Los mayores
impactos de El Niño 1997- 1998ocurrieron en Ecuador y Perú, con cerca del 50%
de las pérdidas en los sectores productivos, especialmente pesca y agricultura,
según la evaluación realizada por la Corporación Andina de Fomento (CAF, 2000
c, d). Hubo importantes daños en la infraestructura, especialmente del sector
transporte, por el deterioro y destrucción de carreteras y puentes.
Debido a que el clima afecta las temperaturas, la humedad del aire y del suelo, y
los regímenes de lluvias, la salud humana es afectada a través de tres
mecanismos ligados entre sí: (1) distribución y calidad de las aguas superficiales,
(2) ciclos de vida de los vectores de enfermedades y relaciones huésped/vector, y
(3) dinámica de los ecosistemas de las relaciones predador/presa las cuales
controlan las poblaciones de vectores de enfermedades (Epstein y Stewart 1995).
La distribución de las enfermedades transmitidas por vectores (ETV´s) es
determinada por una compleja interacción entre los factores ambientales y
sociales. Varios estudios han evaluado los efectos potenciales del clima en la
distribución e incremento de las ETV´s (McMichael, Woodruff, & Hales, 2006;
Rogers & Randolph, 2006), incluyendo enfermedades como la malaria (Gething et
4 Introducción
al., 2010; Patz & Olson, 2006; Poveda et al., 2001; Poveda & Rojas, 1997), y el
dengue, entre otras (Banu, Hu, Hurst, & Tong, 2011; G. Rúa-Uribe, Suárez-
Acosta, Chauca, Ventosilla, & Almanza, 2013; Russell et al., 2009). Estos
estudios responden a la creciente preocupación por el impacto del cambio
climático en la salud humana (McMichael, Haines, Slooff, 1996; Sutherst, 2004) y
al hecho de que muchos aspectos biológicos de la transmisión de las ETV´s
presentan procesos cuantificables que dependen de factores meteorológicos
específicos (World Health Organization WHO, 2012). Por ejemplo, las
temperaturas más altas se asocian con el aumento en las poblaciones de
insectos vectores, con el aumento en la tasa de picadura y cambios en
supervivencia vector, mientras que el período de incubación de patógenos dentro
de los vectores pueden disminuir a medida que aumenta la temperatura (Mattar,
Morales, Cassab, & Rodríguez-Morales, 2013; Tabachnick, 2010). Por lo tanto, el
efecto del cambio climático sobre estos factores se ha convertido en un problema
de salud pública generalizada, y es claramente fundamental para incluir variables
meteorológicas al modelar la distribución actual o futura de estas enfermedades.
Sin embargo, la distribución de las ETV´s no sólo están vinculados a las
condiciones climáticas; la difusión, establecimiento y persistencia de estas
enfermedades también dependerá en gran medida de las características de lo
natural (que es decir, la vegetación y las características geológicas) y entornos
humanos-construido. Por ejemplo, las tendencias de urbanización y patrones de
movimiento humano se cree que han sido principales impulsores de la expansión
geográfica y el aumento endemicidad del dengue en los últimos 70 años.
En Colombia, la variabilidad y el cambio climático ha sido estudiada en algunas
enfermedades de transmisión vectorial, tales como la malaria (Ruiz D. et al.,
2014; Siraj AS. et al., 2014), el dengue (Mattar S. et al., 2013; Cassab A. et al.,
2003; Diaz-Quijano F. et al., 2008; Suarez C. et al., 2008; Rúa-Uribe G. et al.,
2013) y la leishmaniasis (Cárdenas et al., 2006; Cárdenas et al., 2008;
Valderrama-Ardila et al., 2010), en Antioquia, la costa caribe, el noreste del país y
la región cafetera al centro del país (Castañeda-Hernández et al., 2013; Martinez-
Pulgarin et al., 2014; Saldarriaga-Arenas y Rodríguez-Morales 2013).
Este trabajo investigativo tiene por objeto identificar los elementos climáticos
(índices macroclimáticos del ENSO, Índice de vegetación – NDVI, temperatura y
precipitación) y ambientales (físicos, demográficos y biológicos asociados a las
viviendas) que participan en la dinámica epidemiológica de la leishmaniasis y el
dengue como factores de riesgo, y tiene relación con el incremento del número de
casos y la presencia de la enfermedad en el país.
Introducción 5
Con el propósito de verificar la hipótesis planteada, se estableció como objetivo
general: Determinar los factores de riesgo climáticos y su influencia en la
presencia de casos de dengue y leishmaniasis a las escalas espaciales (nacional,
regional y municipal) y temporales (mensual e interanual).
El diseño experimental concebido para alcanzar el objetivo propuesto,
comprendió dos fases: una fase de campo, estudio entomológico y
epidemiológico realizado en una región endémica de transmisión de
leishmaniasis, y una fase de análisis, para la asociación de variables climáticas y
ambientales con el número de casos de dengue, casos de leishmaniasis, y
abundancia de insectos del genero Lutzomyia (vectores de leishmaniasis) en
Colombia. La fase de campo comprendió alrededor de un año de muestreo
entomológico y epidemiológico: Febrero/2013-Abril/2014, y fue realizado en la
cabecera municipal de Ovejas, en el departamento de Sucre. Para el análisis de
la relación entre el dengue y leishmaniasis con la variabilidad climática a nivel
nacional, departamental y municipal se empleó la información climática, y de
casos registrada desde el año 2005 para darle mayor robustez al análisis
estadístico. La posibilidad de disponer de un registro de información de nueve
años de extensión, permite a futuro la realización de modelos de predicción con
mejor capacidad de pronóstico.
La fase de análisis comprendió las siguientes evaluaciones: 1. Relación entre la
variabilidad climática y la distribución de los vectores de la leishmaniasis en el
municipio de Ovejas, Sucre. 2. Efecto de la variabilidad climática sobre las
dinámicas endemo-epidémicas de casos de leishmaniasis y dengue a escala
nacional, regional y municipal, con énfasis en los casos autóctonos de
leishmaniasis urbana del municipio de Ovejas. 3. Condiciones ambientales
(físicas, bióticas y demográficas) de los domicilios que influyen como factores de
riesgo de casos de leishmaniasis en Ovejas, Sucre. 4. Asociación entre el índice
de actividad vegetal – NDVI con el número de casos de dengue y leishmaniasis a
escala nacional, regional y municipal.
El documento que se presenta a continuación se encuentra organizado por
capítulos según el desarrollo de los objetivos específicos. Así, en los capítulos
uno y dos se describe, respectivamente, la evaluación de la asociación entre la
variabilidad climática interanual y el dengue; la leishmaniasis en Colombia y la
distribución de sus vectores en la zona endémica de ovejas, abarcando un
estudio a tres escalas espaciales (nacional, departamental y municipal). El tercer
capítulo trata de la identificación de condiciones ambientales de los domicilios que
actúan como factores de riesgo en las dinámicas epidémicas de casos de
6 Introducción
leishmaniasis periurbana en Ovejas, Sucre. En el capítulo cuatro se presenta la
dinámica espacio-temporal de la asociación entre el índice de actividad vegetal –
NDVI con el número de casos de dengue y leishmaniasis a escala nacional,
regional y municipal. El último capítulo se sugiere por fuera de los objetivos
planteados como herramienta de predicción bajo un modelo estadístico del
comportamiento de casos de dengue a futuro bajo condiciones del ENSO. En las
siguientes sesiones aparecen las conclusiones del estudio y perspectivas o
trabajo a futuro, respectivamente. Y en la última sección se reúnen las
publicaciones generadas por este estudio y certificados de participación en
congresos, simposios y otros eventos en donde se presentó a la comunidad
científica los resultados obtenidos.
Introducción 7
OBJETIVOS
Objetivo General
Determinar los factores de riesgo climáticos y su influencia en la presencia de
casos de dengue y leishmaniasis a las escalas espaciales (nacional, regional y
municipal) y temporales (mensual e interanual).
Objetivos Específicos
1. Establecer el efecto de la variabilidad climática (a escala interanual) sobre las
dinámicas endemo-epidémicas de casos de dengue a escala nacional,
regional y municipal.
2. Determinar la asociación entre la variabilidad climática (desde la escala diurna
hasta la interanual) y la distribución de los vectores de la leishmaniasis
(distribución espacial, abundancia y diversidad), en el municipio de Ovejas,
Sucre.
3. Establecer el efecto de la variabilidad climática (desde la escala diurna hasta
la interanual) sobre las dinámicas endemo-epidémicas de casos de
leishmaniasis a escala nacional, regional y municipal, con énfasis en los casos
autóctonos de leishmaniasis urbana del municipio de Ovejas.
4. Determinar las condiciones ambientales (físicas, bióticas y demográficas) de
los domicilios que influyen como factores de riesgo en las dinámicas endemo-
epidémicas de casos autóctonos de leishmaniasis periurbana en el municipio
de Ovejas, Sucre.
5. Cuantificar la dinámica espacio-temporal de la asociación entre los índices de
actividad vegetal con el número de casos de dengue y leishmaniasis a escala
nacional, regional y municipal.
6. Determinar el grado de asociación y la posible capacidad predictora de
algunas variables climáticas con los casos de dengue en Colombia.
1. Capítulo 1
VARIABILIDAD CLIMÁTICA Y EL DENGUE EN
COLOMBIA.
Objetivo: Establecer el efecto de la variabilidad climática (a escala interanual) sobre las
dinámicas endemo-epidémicas de casos de dengue a escala nacional, regional y
municipal.
1.1 INTRODUCCIÓN
Caracterización epidemiológica del dengue
El dengue es una de las enfermedades transmitidas por vectores de mayor importancia
en el mundo (Bhatt et al., 2013a), es ubicuo en los trópicos y subtrópicos, con
aproximadamente 4 mil millones de la población mundial en riesgo y casi 400 millones
de infecciones al año (25% de los cuales son sintomáticos). Es una enfermedad viral
sistémica aguda con amplia distribución a nivel mundial, tanto en los ciclos de
transmisión endémica y epidémica. La infección por el virus dengue en los humanos a
menudo es imperceptible (Simmons et al., 2012; Endy et al., 2011), pero puede
conllevar un amplio grupo de manifestaciones clínicas, en la mayoría de los casos, la
enfermedad se manifiesta como síntomas similares a la gripe, como fiebre y dolor de
cabeza, aunque los casos más graves se producen en la fiebre hemorrágica.
Actualmente no hay agentes antivirales efectivos para tratar la infección del dengue, y
no hay ninguna vacuna autorizada a pesar de la existencia de algunos candidatos
prometedores (WHO, 2009).
Existen cuatro serotipos del virus del dengue, los cuales se ubican en la familia
Flaviviridae, género Flavivirus. (Duane J Gubler, 2002; WHO, 2013). Los serotipos se
denominan DENV-1, DENV-2, DENV-3 y DENV-4, y la infección con cualquiera de los
cuatro virus favorece la inmunidad permanente a ese serotipo especifico (Gibbons &
Vaughn, 2002).
10 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
El dengue se transmite entre los humanos por la picadura de mosquitos del
género Aedes, que ingieren la sangre de los humanos durante el día y ponen sus
huevos en recipientes que contienen agua en entornos domésticos. La mayoría
de las especies del género Aedes, incluyendo el vector principal Aedes aegypti,
requieren temperaturas cálidas para la persistencia, y la incubación del virus del
dengue en el interior de estos mosquitos. Por estas razones, Ae. aegypti es un
vector urbano eficiente de los virus del dengue en las zonas tropicales y
subtropicales. De otra manera, Ae. albopictus se ha adaptado a climas más
templados de Europa y Norte América (Messina et al., 2015).
El dengue es particularmente frecuente en las ciudades de zonas tropicales y
subtropicales, donde la combinación de abundantes mosquitos y altas densidades
de poblaciones humanas soportan altas tasas de infección. El clima también
ejerce una fuerte influencia, en combinación con factores socioeconómicos. Las
fuertes lluvias pueden causar el agua estancada, mientras que la sequía puede
fomentar a la gente para que almacene más agua en el hogar, por lo tanto
proporcionan criaderos para los mosquitos. A su vez, las temperaturas altas
aumentan las tasas de desarrollo tanto del mosquito vector y el virus, lo que
favorece una transmisión más intensa. El dengue está aumentando en muchas
partes del mundo, impulsada por el desarrollo y la globalización, la combinación
de la urbanización rápida y no planificada, la circulación de mercancías y
personas infectadas, la dispersión de los mosquitos a nuevas zonas y
condiciones climáticas (WHO y WMO 2012).
Como muchos aspectos de la transmisión del dengue tienen procesos
cuantificables que dependen de la temperatura, el efecto del cambio climático en
el futuro la transmisión del dengue se ha convertido en un problema de salud
pública generalizada. Los cambios de humedad y precipitación pueden afectar el
comportamiento de mosquitos adultos y la disponibilidad de hábitats acuáticos
necesarios para el desarrollo de larvas de Aedes. La persistencia de dengue
también depende de las características y los cambios en el medio ambiente y la
población humana. Por ejemplo, las tendencias de urbanización y patrones de
movimiento humanos, incluido el aumento de la frecuencia de los viajes
internacionales, es probable que sean igual, si no mayor, los contribuyentes a
cambiar en el futuro panorama de dengue como el cambio climático (Messina et
al., 2015).
Capítulo 1 11
Impacto mundial e incidencia del dengue en Colombia.
El dengue se produce en más de 125 países con alrededor de 100 millones de
infecciones sintomáticas por año (Bhatt et al., 2013a) entre 3.97 billones de
personas que, en el 2010, se estimaron que vivían en zonas de riesgo de la
enfermedad (Brady et al., 2012). Se espera que la expansión del dengue va en
aumento debido a factores tales como la dinámica moderna del cambio climático,
la globalización, los viajes turísticos, el comercio, la socioeconomía, además a
múltiples factores, incluyendo cambios ambientales y sociales, que favorecen su
incidencia y epidemiología; así como a la evolución viral y la aparición del nuevo
serotipo (DEN5) (Murray, Quam, & Wilder-Smith, 2013).
Se espera que la transmisión del virus del dengue se intensifique en áreas
endémicas (Duane J. Gubler, 2011; Murray et al., 2013) y se extienda a zonas
que actualmente son de bajo riesgo en Asia, Europa y Norte América (Monath,
1994; Murray et al., 2013). Sin embargo, la difusión de la enfermedad debido a
factores antrópicos y de cambio climático sigue siendo un tema de debate
(Erickson et al., 2012; Richard et al., 2010; Reiter 2001).
En la mayoría de los países del sureste de Asia y América Latina, representa un
riesgo para la salud pública y se ha asociado su epidemiologia con la variabilidad
y el cambio climático durante las últimas décadas (Franco-Paredes et al., 2007;
Rodríguez-Morales y Santos-Preciado 2007; Herrera-Martinez y Rodríguez-
Morales 2010; Mattar et al., 2013; Zambrano et al., 2012). En Colombia, sin
embargo, son pocos los estudios que evidencia tal asociación, particularmente en
regiones endémicas (Cassab, Morales, y Mattar 2011; Eastin et al., 2014; Mattar
et al., 2013; Rúa-Uribe et al., 2013).
El dengue en Colombia representa un problema prioritario en salud pública
debido a la reemergencia e intensa transmisión con tendencia creciente en las
últimas tres décadas, el comportamiento de ciclos epidémicos cada dos o tres
años, el aumento en la frecuencia de brotes de dengue grave, la circulación
simultánea de diferentes serotipos, la reintroducción del serotipo DENV-3, la
infestación por Ae. aegypti de más de 90% del territorio nacional situado por
debajo de los 2.200 msnm, la introducción de Ae. albopictus y la urbanización de
la población por problemas de violencia. De igual forma, desde el primer caso de
dengue grave (hemorrágico) en diciembre de 1989, en Puerto Berrío, Antioquia,
se ha observado en el país una tendencia al rápido incremento en el número de
casos, al pasar de 5,2 casos por 100.000 habitantes en la década de 1990 a 18,1
casos por 100.00 habitantes en los últimos cinco años. Esta situación se observa
de igual manera en el comportamiento de la mortalidad, la cual pasó de 0,07
12 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
defunciones por 100.000 habitantes en los 90, a 0,19 defunciones por 100.000
habitantes en la presente década (INS, 2014; INS, OPS 2011).
Un gran porcentaje del territorio nacional presenta adecuadas condiciones de
temperatura, humedad relativa y pluviosidad (75% de su área, hasta una altitud
de 1.800 m), y registra transmisión endémica urbana de dengue. Esta se
distribuye en 620 municipios endémicos, donde existe una población en riesgo de
23.607.414 de personas. El 80% de la carga de la enfermedad se registran en
100 municipios endémicos. Desde su reemergencia en la década de los setenta,
la transmisión dela enfermedad ha presentado una amplia expansión geográfica e
intensificación en el territorio Colombiano. Este fenómeno se pudo evidenciar
mejor durante la última década, cuando se registró una tendencia creciente en el
número de municipios que registran casos de dengue anualmente, pasando de
402 municipios con transmisión endémica en el año 1999, a 621 municipios en
2009.
Desde el año 2010 se cambia la clasificación de caso para la notificación según la
nueva evidencia disponible y se denomina dengue y dengue grave. Durante ese
mismo año se presentó la mayor epidemia de la historia de nuestro país durante
la última década, con un total de 147.426 casos de dengue en total, 221 muertes
confirmadas y una letalidad de 2,26%, teniendo un gran impacto en la salud de la
población (INS, 2014).
Variabilidad climática y el dengue
La transmisión del dengue es multicausal puesto que en ella intervienen
diferentes factores: entomológicos, socioeconómicos y climáticos (Bisset Lazcano
et al., 2006). En particular, se ha evidenciado que estos últimos juegan un papel
importante en la distribución espacial y temporal de la enfermedad (Cárdenas et
al., 2005; Gubler et al., 2001; Patz et al., 1998).Es ampliamente aceptado que la
distribución y la dinámica de la enfermedad es particularmente sensible a las
condiciones climáticas, por virtud de la sensibilidad delas poblaciones de A.
aegypti a las variaciones en la temperatura, la humedad relativa, la precipitación,
la evaporación, y la cantidad y calidad del agua estancada utilizada como sitios
de oviposición (Bhatt et al., 2013b; Chen et al., 2010; Focks y Barrera 2006; Hales
et al., 2002; Johansson et al., 2009; Su 2008; Wu et al., 2007).
Por otro lado, estudios recientes también sugieren que eventos climáticos
naturales como El Niño/Oscilación del Sur (ENSO por sus siglas en inglés),
regulador importante de la variabilidad climática interanual, promueve la variación
Capítulo 1 13
interanual dela incidencia del dengue (Earnest et al., 2012; Gagnon et al., 2001;
Hales et al., 1996; Kovats et al., 2003;Povedaet al., 2000). Durante eventos
ENSO, hay cambios significativos en las temperaturas, la cantidad y la intensidad
de la precipitación en los trópicos y, especialmente sobre el sudeste de Asia y el
norte de América del Sur (Dai y Wigley, 2000). En el sur de Taiwan, las
correlaciones entre el dengue local y el ENSO se han demostrado a través de
análisis de series temporales (Lai 2011; Yu et al., 2011). En Tailandia y Honduras
se observó una fuerte asociación con años El Niño, demostrando una importante
influencia en la sincronía de epidemias de dengue para el país (Cazelles et al.,
2005; Zambrano et al., 2012).
En Colombia, la enfermedad ha ampliado su distribución geográfica en los últimos
25 años, pasando de 1.500 a 1.800 msnm (Rodríguez, de la Hoz, & Rodriguez,
2005),afectando algunas de las más importantes ciudades del país, lo que
conlleva a que la mayoría de la población se encuentre en riesgo de enfermar o
morir por dengue (INS, 2014). También se ha documentado que la incidencia
temporal de la enfermedad en el país es afectada por el evento climático de El
Niño (Poveda et al., 2000; Rúa-Uribe et al., 2012).
Algunos estudios indican el aumento de casos de dengue asociados a años El
Niño, donde el índice ONI (r=0.329) estuvo altamente asociado a la incidencia de
la enfermedad para el departamento de Risaralda. En otras ciudades de baja
incidencia como Cereté, Córdoba, se encontró una influencia significativa entre el
clima y la morbilidad de dengue (Mattar et al., 2013). En Medellín, la transmisión
dela enfermedad tiene en particular una asociación fuerte con la precipitación, lo
que permitió construir un modelo predictivo para comprender la dinámica de
transmisión para posteriores estrategias de control. Además, se ha demostrado
una no simultaneidad temporal por la asociación estadística entre los casos de
dengue y la temperatura superficial del océano con un rezago de 3-6 meses, es
decir, que posterior a la ocurrencia del evento El Niño, aumenta la incidencia de la
enfermedad en Medellín, una de las ciudades de mayor incidencia en el país Rúa-
Uribe et al., 2012; Rúa-Uribe et al., 2013). Las asociaciones encontradas entre el
dengue y el clima podrían tenerse en cuenta para el entendimiento y el diseño de
modelos estratégicos apropiados para el control del dengue.
14 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
1.2 MATERIALES Y METODOS
1.2.1 Área de estudio
Se seleccionó tres escalas geoespaciales: nacional, departamental y municipal
(Figura 1). El análisis comprendió los departamentos del país, con especial
énfasis en aquellos donde se ha registrado históricamente mayor número de
casos de la enfermedad, así, Antioquia, Valle, Tolima, Santander, Caldas, Nariño,
Huila, y Sucre. La escala municipal estuvo representada por Cali, Quibdó,
Florencia, San José del Guaviare, Arauca, Armenia, Chinchiná, Pereira, Ibagué,
Neiva, Popayán, Tumaco, Mocoa, Yopal, Bucaramanga, Cúcuta, Santa Marta,
Valledupar, Mitú, Inírida, Puerto Carreño, Tunja, Villavicencio, Bogotá, Medellín,
Cartagena, Barranquilla y Sincelejo. Sin embargo, se hace especial énfasis en los
nueve municipios del área metropolitana del Valle de Aburrá en el departamento
de Antioquia, uno de los más representativos en registro de casos de dengue en
Colombia durante el periodo de estudio (INS, 2015).
Figura 1. Localización geográfica del área de estudio.
Capítulo 1 15
1.2.2 Obtención del registro de casos de dengue
La información de los casos de dengue fue suministrado a nivel de semana
epidemiológica por el Sistema de Vigilancia Epidemiológica del Instituto Nacional
de Salud, Ministerio de Salud de Colombia para el periodo comprendido entre el
año 2005 y 2013 (INS, 2015). Para el análisis de la información los datos de
dengue se expresaron así: 1. casos totales de dengue (dengue y dengue grave),
2. los casos semanales fueron agregados a escala mensual siguiendo el
calendario epidemiológico oficial del Ministerio de Salud y Protección Social de
Colombia, el cual es definido por la Organización Panamericana de la Salud
(OPS, 2015).
1.2.3 Obtención de las series de datos climáticos
Los datos climáticos obtenidos se basaron en dos índices macroclimáticos
globales, el Índice Oceánico de El Niño (ONI, en inglés) y el Índice Multivariado
del ENSO (MEI, en inglés) que clasifica los períodos climáticos según La Oficina
Nacional de Administración Oceánica y Atmosférica de los Estados Unidos
(NOAA, por sus siglas en inglés). Los índices macroclimáticos se encuentran
disponibles en la página web oficial del servicio nacional de meteorología de la
NOAA, para el ONI (NOAA, 2015a) y para el MEI (NOAA, 2014b).
Para establecer diferencias en el número de casos de dengue según los períodos
climáticos, se tomó la categorización a nivel mensual de El Niño, Neutro y La Niña
según la valoración del índice para el periodo de estudio. Así, la identificación de
episodios cálidos (anomalías positivas, El Niño) se presentan cuando el valor del
ONI supera el umbral de +0.5, valores menores de -0.5 corresponden a episodios
fríos (anomalías negativas, La Niña), y valores en el intervalo -0.5 a +0.5 son
condiciones normales del evento durante por lo menos cinco periodos
consecutivos (Smith et al., 2008). El ONI se calcula como la media móvil de tres
meses de las anomalías de la temperatura superficial del mar para la región El
Niño 3.4 (es decir, la franja comprendida entre 5°N-5°S y 120°-170°W).
El MEI por su parte, se construye mediante un proceso estadístico especial de
agregación de las seis variables de interacción océano-atmósfera más relevantes
para el análisis del comportamiento anómalo en el Pacífico tropical, estas son, la
presión atmosférica al nivel del mar, componente zonal del viento, componente
meridional del viento, temperatura superficial del mar, temperatura del aire, y
nubosidad. Índices con signos positivos representan la fase caliente del ENSO (El
Niño) y los negativos del MEI, la fase fría (La Niña). Durante un evento caliente,
16 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
hay sucesión de índices mayores que +0.5, y en la fase fría, una sucesión de MEI
menores que -0.5 (Wolter, 1987).
1.2.4 Análisis de los datos
Estandarización de las series de casos de dengue
La normalización es un método común utilizado en estadística para llevar todas
las variables en proporción uno con el otro restando la media de la muestra a
partir de los datos brutos individuales y luego dividiendo la diferencia por la
desviación estándar de la muestra. En hidrología la estandarización permite filtrar
los datos mediante la transformación de la serie original, , de forma que:
Donde , y representan la media estimada y la desviación estándar de la
variable del mes , y se ejecuta a través del número total de años de registros,
N.
Este procedimiento tiene las siguientes implicaciones: i) se obtiene una serie con
media cero y varianza de uno, es decir, una serie de anomalías en el que los
datos positivos representa un dato por encima de la media, mientras que un valor
estándar negativo representa un dato por debajo de la media y ii) que elimina el
ciclo estacional a largo plazo y por lo tanto fenómenos en otras escalas de tiempo
puede ser estudiado. Para este estudio, es de los fenómenos particulares de
interés en la escala interanual, como el ENSO, dado que en Colombia es el
modulador predominante de la variabilidad climática (Poveda et al., 2001).
Transformada de Hilbert-Huang
En algunos estudios se ha demostrado que los casos de dengue exhiben una
dinámica compleja no lineal, con una fuerte estacionalidad, oscilaciones de
múltiples años, y no estacionariedad. Estas características de los datos implican
que los métodos estadísticos convencionales pueden no ser adecuados (Cazelles
et al., 2005) y para ello se propone utilizar la transformada de Hilbert-Huang para
detectar los modos de variabilidad en las series dengue.
Esta metodología combina el análisis espectral de Hilbert y el algoritmo de modo
de descomposición empírica (EMD en inglés) y fue diseñado específicamente
Capítulo 1 17
para los datos no lineales y no estacionarios (Huang y Wu, 2008). Una de las
principales ventajas del análisis espectral de Hilbert es que en lugar de asumir la
frecuencia y la amplitud constante de una serie, como metodologías espectrales
tradicionales (es decir, la transformada de Fourier), asume frecuencias y
amplitudes instantáneas, para estimar la distribución tiempo-frecuencia-energía
de los datos.
Huang et al., (1998) exploró la aplicabilidad de la transformada de Hilbert a la
serie geofísica y se encontró que para un proceso estocástico arbitrario la
frecuencia obtenida a partir de la transformada de Hilbert no necesariamente
tiene significado físico y por lo tanto demostró que para una estimación adecuada
de la frecuencia instantánea a través de la transformada de Hilbert era necesario
estudiar una función puramente oscilatoria con un nivel de referencia cero. Este
análisis condujo al desarrollo del algoritmo de EMD, que es un proceso de filtrado
que permite la descomposición de una serie de tiempo en un número finito de
funciones de modo intrínseca (FMI), cada uno asociado con los diferentes modos
de oscilación embebidos en la serie original y que contienen variables de
amplitudes y frecuencias dependientes del tiempo. El EMD es un método que
trabaja directamente en el dominio del tiempo, y se deriva exclusivamente de los
datos, por lo que no asume a priori ningún requisito matemático empírico para un
método de descomposición de series de tiempo, incluyendo la convergencia,
integridad, ortogonalidad, y la singularidad (Huang et al., 1998).Los detalles de la
transformada de Hilbert Huang y el algoritmo de EMD se encuentran en Huang y
Wu (2008) y Rao y Hsu (2008).
Coeficiente de correlación cruzada y la escala de fluctuación
Se estimaron los coeficientes de correlación cruzada simultáneos y rezagados
entre los índices del ENSO y los valores estandarizados de los casos de dengue.
El coeficiente de correlación rezagado , es la principal medida de
asociación lineal entre dos variables cuantitativas. Este coeficiente entre dos
series de tiempo en el sitio , y en el sitio de , se estima como (Salas
et al., 1980),
18 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Donde ecuación (2) denota la función de autocorrelación de las series de
tiempo. Para el propósito de este estudio, los valores de rezago
meses, donde indica la correlación simultánea, y indican las
correlaciones rezagadas cuando los índices del ENSO llevan las series de casos
de dengue por meses.
Este coeficiente, cuyo valor no depende de las unidades de medida de las
variables, está acotado entre -1 y +1; su signo indica la dirección, positiva o
negativa, de la asociación lineal y su valor absoluto la intensidad de la misma. En
caso de asociación lineal perfecta toma el valor 1; si no hay asociación lineal
toma el valor 0, lo cual no implica que no pueda haber asociación de otro tipo.
La significancia estadística de las correlaciones cruzadas estimadas se evaluó
mediante una prueba rigurosa que consiste en la estimación de la magnitud de la
fluctuación, un parámetro estadístico para calcular el intervalo de tiempo entre las
observaciones independientes y el intervalo óptimo de muestreo de datos para
obtener una muestra independiente en una serie de tiempo (Vanmarcke, 1983):
Donde denota el coeficiente de autocorrelación rezagado de las series. Para
un proceso discreto muestreado a horas fijas, la escala de fluctuación se estima
como,
Donde indica la suma de la función de autocorrelación de la serie hasta
el rezago .
Por lo tanto, una serie de tiempo de observaciones de una variable aleatoria
tiene una serie de observaciones independientes (grados de libertad), dada por
. Se requiere tal número de grados de libertad en la prueba de significancia
estadística de las correlaciones estimadas. Este procedimiento es aún más
necesario cuando se trata de series de tiempo cortas. Según la literatura es
recomendable que el número de rezagos no exceda un número equivalente a la
cuarta parte del número de datos (Vanmarcke, 1983).
Capítulo 1 19
Análisis espacial de las correlaciones y sus rezagos
Se realizó una interpolación en Arcgis 10.0, utilizando los valores más altos de la
correlación entre el dengue (dengue y dengue grave) y el ONI a escala mensual
por un periodo de 9 años (2005 – 2013) para los municipios más incidentes de la
enfermedad en cada uno de los departamentos del país. Las correlaciones fueron
sometidas a una prueba de significancia estadística (valor P>0,99). Los
departamentos de San Andrés, Córdoba, Amazonas, Atlántico, Bolívar y La
Guajira no son incluidos en el análisis por no presentar significancia estadística
en la correlación entre el dengue y el ONI.
La interpolación fue realizada con la herramienta kriging de ArcGis 10.0, la cual
consiste en ponderar los valores de medición cercanos a las correlaciones de los
municipios más incidentes de dengue para derivar un valor predicho para una
ubicación no medida. Los pesos se basan en la distancia entre los puntos de
medición (municipios más incidentes), las ubicaciones de predicción, y la
disposición espacial general entre los puntos medidos.
1.3 RESULTADOS
Identificación de la variabilidad de la serie de dengue mediante la transformada
de Hilbert-Huang
En este capítulo el objetivo principal es el estudio de las series de datos de
dengue en la escala interanual, donde el mecanismo climático dominante es El
Niño/Oscilación del Sur (ENSO). Para este propósito, se procedió a analizar
mediante la transformada de Hilbert-Huang, las series de datos estandarizados
de dengue resultante del procedimiento de normalización que se describió en la
sección 2.2.4.
Algunos estudios indican que las series de tiempo de la incidencia del dengue
están dominadas principalmente por un modo de oscilación anual (Cazelles et al.,
2005) y el presente estudio muestra que, efectivamente, la señal anual sigue
presente. En particular, a escala nacional, todas las series de datos de casos de
dengue presentan 3 frecuencias comunes asociadas a un periodo de 3 meses, 6-
8 meses y 1 año (aproximadamente). Sin embargo, resulta de mayor interés otras
frecuencias asociadas a los períodos de 2-3 años, comunes a todas las series,
excepto a los datos del departamento de Chocó, y que curiosamente son los
modos dominantes, explicando hasta 78% de la varianza de la serie. Por último,
hubo otra frecuencia asociada a un período de 4,6 años, pero éste sólo se ha
20 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
encontrado en la serie de casos de dengue en Chocó, Santander, Tolima y a nivel
nacional.
En la Tabla 1 se presentan las propiedades del IMF para la serie del dengue a
nivel nacional, su frecuencia media, el período al que se asocia cada frecuencia y
el porcentaje de potencia de cada IMF. Este porcentaje representa el porcentaje
de energía de cada IMF comparado con la señal original, es decir, una medida de
la contribución de cada IMF a la varianza de la serie.
Tabla 1. Propiedades del IMF para las series de dengue en Colombia.
El estudio de Cummings et al., (2004) utiliza la descomposición del modo
empírico para demostrar la existencia de una onda espacial y temporal a lo largo
del territorio de Tailandia. Sus resultados encontraron un periodo de 3 años de la
varianza que se cree puede reflejar la dinámica de la población huésped-
patógeno para el dengue grave. Sin embargo, al analizar los resultados,
esencialmente del espectro de Hilbert, se observa en el espectro de potencia
unas señales fuertes en años que han sido reportados como años ENSO. En la
Figura 2 se presenta un ejemplo del espectro de Hilbert para la serie de dengue
en el departamento del Valle, en el que la frecuencia asociada a un período de 3
años, muestra una señal fuerte en los años siguientes: 2005 (El Niño débil), 2009-
2010 (El Niño moderado), 2010-2011 (La Niña fuerte) y 2011-2012 (La Niña
débil). Para esta serie de dengue en el departamento del Valle, este modo de
oscilación de 3 años explica el 77,5% de la varianza de la serie. Es decir, que en
las series de casos de dengue se logra observar una señal interanual coincidente
con el ENSO.
Capítulo 1 21
Una vez analizadas las series de casos de dengue, el siguiente paso fue realizar
las correlaciones entre las series de casos de dengue y los índices
macroclimáticos del ENSO, ONI y MEI.
Correlación entre los casos de dengue y los índices climáticos del ENSO
Análisis a escala nacional:
Para cuantificar la asociación entre el ENSO y los casos de la enfermedad, en la
Figura 3 se presentan las series estandarizadas de dengue y los índices
macroclimáticos de análisis. Se hace más evidente la fuerte asociación entre el
evento ENSO y la variabilidad de los casos de dengue en Colombia, lo cual es
confirmado por el análisis de correlación cruzada (Figura 4). Aquí se muestra que
la ocurrencia de El Niño lleva a un aumento significativo y rezagado en los casos
de dengue, mientras que La Niña conduce a una disminución del dengue,
también con un rezago evidente.
El análisis de correlación de Pearson entre los valores mensuales de los índices
del ENSO (ONI y MEI) y los valores estandarizados de casos de dengue en
Colombia en la escala nacional, muestran un alto coeficiente de correlación
cruzado, estadísticamente significativo (r = 0,7; p> 0,99) entre los 6 y 7 meses, es
decir, que durante estos meses posteriores a la ocurrencia del evento ENSO
existe una alta probabilidad de que haya un brote de dengue a nivel nacional
(Figura 4).
Figura 2. Espectro de Hilbert de la serie de dengue en Valle, Colombia.
22 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 3. Casos mensuales estandarizados dengue en Colombia y los índices macroclimáticos ONI y MEI.
Figura 4. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia entre el ENSO y el dengue. **:p<0,01; *:p<0,05
Capítulo 1 23
La Función de autocorrelación y la escala de fluctuación:
En la Figura 5 se presentan los autocorrelogramas o funciones autocorrelación de
las series de tiempo de dengue, ONI y MEI. La significancia estadística de las
correlaciones se estimó mediante la escala de fluctuación (ecuación 4), proceso
estocástico que se define como la integral de correlación en el tiempo. En análisis
hidrológicos, proporciona una cuantificación de la estructura de correlación lineal
de los procesos hidrológicos, así como del intervalo de muestreo óptimo de
variables hidrológicas.
La escala de fluctuación sirve para aplicar con rigor la prueba de significancia
estadística de los coeficientes de correlación entre el ENSO y el dengue,
descartando la memoria del proceso para confiar que los datos son
independientes. La escala de fluctuación ( ) se estimó por el método de la función
de autocorrelación para la series de datos de dengue, ONI y MEI, y arrojó valores
de iguales a 8.7, 4.9 y 5.6 meses, y un alto número de datos independientes
equivalentes a 12.3, 21.7, y 19.0 respectivamente para las tres series.
Análisis a escala departamental:
A una escala menor, a nivel departamental, el aumento en número de casos de
dengue en sus diferentes formas clínicas, se presenta de manera rezagada y
posterior a la fase cálida del ENSO (El Niño), este patrón es muy evidente en el
brote epidémico del año 2010 para los departamentos de Antioquia, Valle, Nariño,
Caldas, Tolima, Santander, y Huila (Figura 6).
Figura 5. Función de autocorrelación para las series de Dengue (A), θ=8.72 meses; ONI (B), θ =4.97 meses; y MEI (C), θ =5.66 meses
24 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
El análisis de correlación cruzada también se llevó a cabo entre los índices del
ENSO y los casos de dengue para todos los departamentos de Colombia. Estas
correlaciones fueron sometidas a una prueba de significación estadística (p>
0,99), y por lo tanto los resultados se consideraron significativos para todos los
departamentos a excepción de San Andrés, Córdoba, Amazonas, Atlántico,
Bolívar y La Guajira. La Figura 7 muestra los resultados correspondientes a las
correlaciones cruzadas rezagados entre los índices del ENSO (ONI y MEI) y los
Figura 6. Casos estandarizados de dengue en Colombia e índices del ENSO (ONI y MEI).
Capítulo 1 25
casos de dengue para los departamentos con las mayores significancias
estadísticas.
Los valores del coeficiente de correlación cruzada muestran un patrón de onda
viajera muy interesante que se desplaza desde el suroeste hacia el noreste de
Colombia, ya que se encontró que la correlación máxima se produce en un lapso
de 4 meses en el Valle del Cauca (donde el coeficiente de correlación es igual a r
= 0,6, con p>0,99), con un rezago de 5-6 meses en Huila, Tolima y Santander (r =
0,6, p> 0,99), en un lapso de 7 meses en Antioquia (r = 0,7, p> 0,99), y un lapso
de 9 meses en Sucre (r = 0,60, p> 0,99).
Figura 7. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y el dengue a nivel departamental en Colombia. **:p<0,01; *:p<0,05
26 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Análisis a escala municipal:
Así mismo, al analizar espacialmente las máximas correlaciones ENSO-dengue y
sus rezagos a nivel municipal (municipios más endémicos) en el 90% de los
departamentos, se observa que las correlaciones máximas ocurren con un rezago
de 4,3 a 5 meses en los municipios de Cali, Quibdó, Florencia, San José del
Guaviare y Arauca. Con un retraso de 5,1 a 6,1 meses existe una correlación
significativa en Armenia, Chinchiná, Pereira, Ibagué, Neiva, Popayán, Tumaco,
Mocoa, Yopal, Bucaramanga, Cúcuta, Santa Marta y Valledupar. Los últimos
municipios en manifestar el efecto de la asociación entre el ENSO y los casos de
dengue son Mitú, Inírida, Puerto Carreño, Tunja, Villavicencio, Bogotá, Medellín,
Cartagena, Barranquilla y Sincelejo con un rezago de 6,2 a 8,3. Se confirma la
observación del patrón de onda que viaja desde el suroeste hacia el noreste de
Colombia (mencionada anteriormente) (Figura 8).
Figura 8. Interpolación de la Correlación cruzada entre el ENSO (ONI) y el dengue a nivel municipal en Colombia. Periodo 2005-2013.
Capítulo 1 27
También se intentó en el estudio de la asociación entre el ENSO y la incidencia
de dengue en los municipios de la zona metropolitana de Medellín, uno de los
municipios de mayor importancia en el registro de caos de dengue. La región se
encuentra a 1.500 m.s.n.m dentro de un valle interandino en la cordillera central
de Colombia. En la Figura 9 se observa que las correlaciones cruzadas entre los
índices del ENSO y los casos de dengue para estos municipios presentan un
patrón de correlación cruzada similar a los de la escalas nacional y regional, con
correlaciones máximas de 6-8 meses (r = 0,7; p> 0,99) en los municipios de
Medellín, Bello, Itagüí y Copacabana. Con estas correlaciones se puede concluir
que el comportamiento ENSO-Dengue tiene un comportamiento invariante en las
tres escalas espaciales en Colombia.
Figura 9. Correlaciones cruzadas entre ENSO y el dengue en 9 municipios dentro del Área Metropolitana de Medellín. La significación estadística de las correlaciones se definen como **:p<0,01; *:p<0,05
28 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
1.4 DISCUSIÓN
La dinámica de transmisión del dengue está mediada por diversos factores, entre
ellos, la inmunidad humana, aspectos entomológicos asociados con el virus y el
vector, y la variabilidad climática (Bisset et al., 2006; Gubler., 1998). Algunos
estudios en países como Venezuela, Costa Rica, Puerto Rico, México, Indonesia
y Australia han demostrado la evidente asociación entre la variabilidad del clima y
la incidencia del dengue, soportado en los informes de la Organización Mundial
de la Salud (OMS) y el Panel Intergubernamental de Cambio Climático (IPCC)
sobre la importancia del clima en la distribución espacial y temporal de la
incidencia de esta enfermedad (Bangs et al., 2006; Brunkard et al., 2008; Fuller et
al., 2009; Hu et al., 2010).
Colombia también evidencia una relación entre el dengue y la variabilidad
climática. En particular, los estudios llevados a cabo por Poveda et al. (2000,
1999), Quintero-Herrera et al. (2014) y Rúa-Uribe et al. (2012, 2013) determinaron
el papel de los eventos de El Niño en la dinámica de transmisión del dengue en
Colombia. En ciudades de baja incidencia como Cereté, Córdoba, se encontró
una influencia significativa entre el clima y la morbilidad de dengue (Mattar et al.,
2013). En Medellín, la transmisión de la enfermedad tiene en particular una
asociación fuerte con la precipitación, lo que permitió construir un modelo
predictivo para comprender la dinámica de transmisión para posteriores
estrategias de control. Además, se ha demostrado una no simultaneidad temporal
por la asociación estadística entre los casos de dengue y la temperatura
superficial del océano con un rezago de 3-6 meses, es decir, que posterior a la
ocurrencia del evento El Niño, aumenta la incidencia de la enfermedad en
Medellín, una de las ciudades de mayor incidencia en el país (Rúa-Uribe et al.,
2012; G. Rúa-Uribe et al., 2013).
En el presente capítulo se desarrolla un análisis en tres escalas espaciales donde
se observa el efecto del fenómeno de El Niño/La Niña sobre la dinámica de la
transmisión del dengue. En particular, para el caso del país, algunos
departamentos y la ciudad de Medellín y su área metropolitana, se encontró una
correlación altamente significativa entre los casos de dengue y los índices
macroclimáticas (ONI y MEI) en comparación con los reportes de Rúa-Uribe et al.
(2012), sin embargo, también se evidenció una no simultaneidad temporal en la
relación estadística ONI/MEI con los casos de dengue con algunos rezagos en
meses, tal como lo referencia Rúa-Uribe et al. (2012, 2013).
Capítulo 1 29
La utilidad de estos índices en el contexto de la variabilidad climática y su impacto
sobre el dengue fueron reportados también por Quintero-Herrera et al., (2014)
para el departamento de Risaralda. Sus resultados evidenciaron la asociación
entre la precipitación, la temperatura y un índice macroclimático del ENSO (ONI),
con el dengue. El aumento de casos de dengue estuvo asociado a años El Niño,
donde el índice ONI (r=0.329) estuvo altamente asociado a la incidencia de la
enfermedad para el departamento. En este trabajo utilizaron un modelo de
regresión para mostrar que el ONI y la precipitación son variables independientes
con asociaciones altamente significativas con la incidencia del dengue (p<0,001).
Sus resultados son similares a lo que se ha encontrado en nuestra investigación.
Lamentablemente, las variables microclimáticas como la lluvia, la humedad y la
temperatura, no estaban disponibles para este estudio.
Las correlaciones entre los casos de dengue e índices macroclimáticas también
se han reportado en Rifakis et al. (2005), quienes utilizaron modelos de regresión
lineal para encontrar una asociación estadísticamente significativa entre el
dengue y la lluvia en Caracas (p=0,0319), así como con las temperaturas
máximas registradas (p<0,0001). Llegan a la conclusión de que la asociación del
dengue con el cambio y la variabilidad climática se debe considerar siempre como
elementos que influyen en la epidemiología de la enfermedad; y que los modelos
predictivos deberían desarrollarse con mayor frecuencia con mayores datos
disponibles de los centros de vigilancia de las enfermedades.
Los resultados mostrados en este capítulo evidencian que las altas correlaciones
cruzadas pueden ser consideradas por las autoridades de salud a diferentes
escalas espaciales y ser tenidas en cuenta en las políticas para el desarrollo de
programas adecuados y sistemas de alerta temprana para la prevención y control
de enfermedades de tanto impacto como el dengue. Esto se ha realizado
anteriormente en México, Tailandia y Australia, donde las variables
macroclimáticas (SST1 y ONI) se han considerado como indicadores de la
incidencia del dengue y podrían ser utilizados para desarrollar modelos de
vigilancia (Hu et al., 2010; Hurtado-Díaz et al., 2007; Tipayamongkholgul et al.,
2009). Nuestros resultados sugieren que los factores climáticos y ambientales
asociados con la variabilidad climática interanual del ENSO tienen una influencia
significativa en la dinámica de casos de dengue en Colombia. El efecto de El Niño
sobre las epidemias de dengue es probablemente mediado por un aumento de
las temperaturas del aire, que a su vez refuerza la replicación del virus del
dengue y la tasa de picadura del vector Aedes aegypti (Scott et al., 2000; Watts et
1 SST: Temperatura superficial de océano, por sus siglas en inglés.
30 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
al., 1987). Como se indicó previamente, el brote epidémico que ocurrió en el año
2010 en Colombia estuvo fuertemente asociado con EL Niño 2009/2010. Las
razones que pueden explicar la estrecha relación entre la ocurrencia del evento
climático de El Niño y la intensificación del dengue en Colombia tiene que ver con
aspectos microclimáticos locales, reflejo de las consecuencias del ENSO. En
particular el incremento de las temperaturas del aire, y la disminución de lluvias
(que contribuye al almacenamiento de aguas), y que ocurre en Colombia durante
el Niño, parecen ser los principales mecanismos que influyen sobre la dinámica
de los sistemas ecológicos de los vectores y el virus que producen y transmiten la
enfermedad. Sin embargo, esta es una de las primeras aproximaciones al
entendimiento de la relación ENSO-dengue, cabe anotar que se requieren
análisis mucho más amplios con series de tiempo mayores para afirmar las
conclusiones aquí expuestas.
Los resultados presentados en este capítulo apoyan la creciente evidencia de las
influencias importantes de la variabilidad climática sobre la morbilidad del dengue
en Colombia y las ciudades de América Latina (Herrera-Martínez y Rodríguez-
Morales 2010; Mattar et al 2013; Rúa-Uribe et al 2012; Rúa-Uribe et al., 2013;
Zambrano et al., 2012). Además, la incidencia del dengue se ve afectada
considerablemente por las variables ambientales en Colombia según los
resultados de Poveda et al. (1999, 2000), Rúa-Uribe et al. (2012, 2013), Quintero-
Herrera et al. (2014). Debido a esto, la vigilancia local debe incorporar las
variables ambientales relacionadas con el ENSO para seguir la infección y
transmisión de dengue en el tiempo con series de datos mucho más amplias.
También investigaciones a futuro deben llevarse a cabo para estudiar los
patrones de esta influencia con el objetivo de desarrollar medidas adecuadas y
eficientes de prevención, y diseñar sistemas de alerta temprana como política de
la salud pública, como se ha recomendado en otros países.
Por otro lado, teniendo en cuenta los impactos de ENSO en los acontecimientos
históricos más fuertes (1982/1983 y 1997/1998), es necesario analizar lo que
podría suceder bajo escenarios de cambio climático y si la dinámica de este tipo
de eventos se modificara en el futuro. Muchos estudios han analizado el efecto de
un calentamiento proyectado en el Pacífico tropical y su impacto en la variabilidad
climática (Guilyardi 2006; Merryfield 2006; Philip y van Oldenborgh 2006; Yeh y
Kirtman 2007; Zelle et al., 2005). Estos han demostrado que la respuesta del
ENSO al calentamiento global difiere considerablemente de un modelo a otro, por
lo que es difícil predecir sus posibles características futuras. No obstante, Cai et
al. (2014) presentó recientemente los resultados que muestran un aumento
significativo en la frecuencia e intensidad de eventos extremos como El Niño,
Capítulo 1 31
trayendo como consecuencia inundaciones, sequías, ciclones tropicales, entre
otros (Aronson et al., 2000; Cai et al., 2012; Glynn y Weerdt 1991; Vincent et al.,
2011; Vos et al., 1999), con importantes impactos socio-económicos. Además,
Campbell et al. (2011) sugirieron que bajo diferentes escenarios climáticos (2071-
2100 años), los patrones de lluvia en la región norte del Caribe podrían ser
sometidos a una mayor variabilidad, lo que podría resultar en el aumento de la
escasez de agua durante los períodos de sequía y las inundaciones después de
episodios de lluvias fuertes. Esto afecta indudablemente los hábitats de
reproducción de Ae. aegypti y Ae. Albopictus, los principales vectores del dengue.
Por lo tanto, es posible que las regiones que han sido endémicas para la
enfermedad, presenten aumentos de casos de dengue con El Niño en la mayoría
de los escenarios de cambio climático (Van Kleef et al. 2010). Además, con el
aumento de las temperaturas, los casos de dengue se podía esperar en las zonas
donde actualmente aún no hay registros de la enfermedad. En estas
circunstancias, y teniendo en cuenta el presente estudio, sería posible determinar
qué regiones en Colombia serían las primeras en mostrar los efectos y por lo
tanto qué áreas requieren atención prioritaria. Por lo tanto, las correlaciones
cruzadas rezagadas deben ser tomadas en consideración por las autoridades de
salud a diferentes escalas espaciales y políticas para el desarrollo de programas
adecuados y sistemas de alerta temprana para la prevención y control de
enfermedades como el dengue. Sin embargo, estudios similares, se llevarán a
cabo con una mayor serie de registros para reforzar nuestros resultados.
1.5 CONCLUSIONES
En el presente capítulo se realizó dos tipos de análisis estadístico para estudiar la
dinámica temporal de la incidencia del dengue en Colombia a escala nacional,
regional y municipal. En primer lugar, se cuantificaron los principales modos de
variabilidad temporal de la incidencia del dengue utilizando el espectro de Hilbert-
Huang. Los resultados señalan que para la mayoría de las series de anomalías se
encontraron frecuencias asociadas con períodos de 2 a 3 años son
concomitantes con años que han sido reportados como El Niño/La Niña y parecen
ser los modos dominantes de variabilidad que explican hasta el 78% de la
varianza de las series.
Dada la fuerte señal en la escala de tiempo interanual ENSO detectada en la
serie temporal de casos de dengue, se realizó un análisis de correlación cruzada
rezagada entre dos índices del ENSO (ONI y MEI) y los casos de la enfermedad a
32 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
escala nacional, regional y municipal. A escala nacional, se encontró una
asociación estadística fuerte entre el ENSO y la incidencia del dengue en
Colombia, con valores de correlación de r = 0,7 (p> 0,99), alcanzando un máximo
de un retraso de 7 meses.
A escala regional, los coeficientes de correlación rezagados muestran un patrón
interesante de onda viajera desde el suroeste a noreste de Colombia, en el
sentido de que la señal del ENSO aparece más rápido (rezago = 4 meses) sobre
el suroeste de Colombia y más tarde (rezago = 9 meses) sobre el noreste de
Colombia.
En una escala espacial más pequeña, los municipios de la zona metropolitana de
Medellín exhiben un patrón espacial de las correlaciones cruzadas similares a los
que a escalas nacional y regional, lo que implica correlaciones ENSO-dengue
invariantes en la escala en Colombia. En todas las escalas espaciales, la relación
entre el ENSO y el creciente número de casos de dengue con un retraso de
varios meses, coincide con lo reportado por Rúa-Uribe et al. (2012) para la ciudad
de Medellín.
Estos resultados muestran que existe una relación temporal consistente y
estadísticamente significativa entre El Niño y la intensificación de los brotes
epidémicos de dengue en Colombia. Es claro que la epidemia de esta
enfermedad es el resultado de múltiples factores, pero la variabilidad climática
asociada a El Niño-Oscilación del Sur permite explicar una porción importante de
la varianza de los casos de dengue en el país.
Esta evidencia permite conjeturar que la ocurrencia del ENSO también está
relacionada con otras enfermedades de origen hídrico o de transmisión vectorial
en Colombia, en particular el dengue. Estas correlaciones estadísticas pueden ser
de gran utilidad en el desarrollo de sistemas de alerta temprana de las
condiciones climáticas que conducen a brotes epidémicos, facilitando así la
intervención de las autoridades del sector salud en Colombia, mediante el
fortalecimiento de los programas de control integrado de la enfermedad.
2. Capítulo 2
VARIABILIDAD CLIMÁTICA, DISTRIBUCIÓN DE
VECTORES Y TRANSMISIÓN PERIURBANA DE
LEISHMANIASIS EN COLOMBIA.
2.1 INTRODUCCIÓN
La leishmaniasis comprende un grupo de enfermedades causadas por más de 20
especies de parásitos flagelados pertenecientes al género Leishmania
(Kinetoplastida: Trypanosomatidae), que afectan tanto al ser humano como a
otros vertebrados. Es endémica en extensas áreas tropicales, subtropicales y de
clima templado, excepto en Australasia y el sureste asiático (Ashford, 2000). Se
enmarca dentro del grupo de enfermedades tropicales olvidadas (NTDs:
neglected tropical diseases) (Brooker y Utzinger, 2007), debido a su asociación
con la pobreza y a la escasez de recursos disponibles en materias de tratamiento,
diagnóstico y control (Alvar et al., 2006).
La Organización Mundial de la Salud (OMS) incluye la leishmaniasis en la
categoría de enfermedades emergentes y sin control (Murray et al., 2005). Se
estima que unos 350 millones de seres humanos de 98 países están expuestos a
la infección. Con una prevalencia aproximada de 12 millones de personas, cada
año surgen 1.3 millones de casos nuevos, 1.3 millones de leishmaniasis cutánea
y 500.000 de leishmaniasis visceral humana; y se producen 20.000 a 30.000
muertes cada año (OMS 2014). Se calcula que las pérdidas por discapacidad
afectan a más de 2,35 millones de personas, de los cuales el 2,3% ocurre en
América (Brooker y Utzinger, 2007; OPS 2014). El número real de casos de
leishmaniasis es notablemente mayor que el obtenido a partir de la detección
pasiva, ya que sólo se considera enfermedad de declaración obligatoria en 33 de
los 98 países afectados y porque, incluso en estos países, existe una importante
subdeclaración (Desjeux, 2004).
34 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
La mayoría de las leishmaniasis son zoonosis rurales o periurbanas en las que el
humano se infecta de forma esporádica. En cambio, en las leishmaniasis
antroponóticas, con un componente urbano más evidente, el ser humano actúa
como reservorio de la enfermedad y hospedador susceptible al mismo tiempo.
En Colombia, durante la década de 1990 se notificaron en promedio 6.500 casos
nuevos de leishmaniasis; en la década del 2000 se han notificado en promedio
14.000 casos, lo cual evidencia un incremento inusitado de los casos durante los
últimos años. Es una patología endémica en casi todo el territorio, excepto en San
Andrés Islas, Atlántico y Bogotá D.C.; se estima que en el país existen alrededor
de 10 millones de personas en riesgo, y la transmisión es principalmente rural.
Las tres formas clínicas de la enfermedad se presentan; la cutánea (95% de los
casos) es la más frecuente; la leishmaniasis visceral es endémica principalmente
Figura 10. A: Distribución mundial de la leishmaniasis cutánea. El 70 a 75% de los casos ocurre en Afganistán, Algeria, Brasil, Colombia, Costa Rica, Etiopia, Irán, Perú, Sudán y Siria. B: Distribución mundial de la leishmaniasis visceral. El 90% de los casos ocurren en Bangladesh, Brasil, Etiopía, India, el sur de Sudán y Sudán. Adaptado de OMS (2014).
Capítulo 2 35
en el Valle del Río Magdalena y sus afluentes, existen focos que corresponden
con la distribución del vector Lutzomyia longipalpis en Tolima, Huila,
Cundinamarca, Bolívar, Córdoba, Sucre, Santander y Norte de Santander.
La leishmaniasis no se distribuye homogéneamente en la naturaleza sino que se
circunscribe a zonas geográficas específicas llamados focos naturales de
transmisión, que son aquellos lugares donde están presentes los elementos
claves de la transmisión: vectores y reservorios infectados. A su vez, la presencia
de estos elementos y especialmente de los vectores está condicionada a factores
de tipo ecológico como el clima, la humedad, la temperatura, la vegetación, entre
otros, que permiten no solo la presencia del vector sino además su densidad
relativa, su distribución espacial y con ellos la distribución los focos de
transmisión y en buena medida el grupo de población humana que van a infectar.
Distribución de los vectores de leishmaniasis en Colombia
Los flebotomíneos son pequeños dípteros hematófagos de la familia
Psychodidae, subfamilia Phlebotominae de importancia en salud pública por su
papel como vectores de parásitos del género Leishmania. Algunas especies
también son transmisores de otros agentes patógenos como: Bartonella
bacilliformis, agente causal de la Bartonelosis, virus de la Estomatitis Vesicular,
de algunos Phlebovirus, Arbovirus y tripanosomas de reptiles y anfibios (Tesh,
1988; Montoya-Lerma y Ferro, 1999).
El género Lutzomyia alberga a más de 700 especies y se caracteriza por la
presencia de una sutura interocular completa, número de filas de dientes en el
cibarium y por la ausencia de la seta episternal (Young y Duncan, 1994).Debido a
la importancia de los flebotomíneos por su papel de vectores de agentes
patógenos, se hace necesario establecer el papel que juega una especie
determinada o población de dicha especie, en la transmisión de un agente
infeccioso, causante de alguna enfermedad. El estudio del papel que cumple una
especie en un foco de transmisión es lo que se conoce como incriminación
vectorial (Eldridge y Edman, 2003). En América existen más de 350 especies de
flebotomíneos diferentes, pero solo 17 han sido encontradas infectadas
naturalmente y/o confirmadas como vectores de leishmaniasis (Tabla 2).
36 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
En general, los estudios entomológicos sobre flebotomíneos pueden ser producto
de evaluaciones puntuales, así como parte fundamental de los estudios de foco
de transmisión; esto último brindaría información más sólida para direccionar
acciones de prevención y control de la leishmaniasis en áreas geográficas
determinadas.
Tabla 2. Flebotomíneos infectados naturalmente y/o confirmados como transmisores de especies de Leishmania en América.
Capítulo 2 37
Relación entre el clima, los factores entomológicos y la transmisión de la
leishmaniasis.
Los estudios han demostrado que la variabilidad climática interanual (Davies et
al., 2000; Huarcaya et al., 2004), además de aspectos ecológicos como el tipo de
hábitat de los insectos, la modificación de estos por parte de los humanos, así
como la presencia de animales domésticos cerca de las viviendas se han
considerado como condiciones determinantes de la transmisión de la enfermedad
en cada foco en particular (Michalsky et al., 2009). Estos aspectos proporcionan
elementos para la comprensión de los mecanismos de transmisión, así como
información relevante para el diseño de las estrategias más apropiadas para la
prevención y control de vectores y de la enfermedad (Dias et al., 2007).
Como en la malaria y el dengue, los insectos vectores de estas enfermedades
son susceptibles a muchas variaciones ambientales y particularmente
meteorológicas que pueden afectar el ciclo de vida del insecto, tales como las
precipitaciones, temperatura, humedad, entre otras (Williams 1970; Bayoh y
Lindsay 2003. Todas estas variables son a su vez afectadas por la variabilidad
climática, definida como variaciones en el estado promedio y otros parámetros
estadísticos del clima en todas las escalas temporales y espaciales, más allá de
eventos climáticos individuales. La transmisión de la leishmaniasis está
determinada por aspectos ecológicos inherentes al vector, el parasito y el
reservorio (Michalsky et al., 2009).Los factores meteorológicos, como la
temperatura ambiental y la humedad, juegan también un papel importante en la
dinámica de transmisión de la enfermedad, ya que afectan a los parámetros que
aumentan la probabilidad de transmisión de la infección actuando sobre la
supervivencia del flebotomíneo, la duración del ciclo biológico del parásito en el
insecto y los hábitos de alimentación de los vectores (Gubler DJ. 1998).
Esta variabilidad puede ser causada por procesos naturales internos dentro de un
sistema climático, debido a variaciones en las fuerzas naturales, o por influencias
antropogénicas externas, esto último incluido dentro del concepto de cambio
climático global (WHO 2003). En Colombia, la variabilidad climática es altamente
afectada por eventos como las fases cálida y fría del ENSO (Mesa et al. 1997;
Poveda et al. 2004). Las enfermedades tropicales que más se han estudiado en
relación a su variación de acuerdo con influencias climáticas son la malaria y el
dengue (Delgado et al. 2004; Gagnon et al. 2002; Morrison et al. 1998; Patz et al.
2000; Poveda et al. 1999, 2000; Quintero-Herrera et al. 2014; Rodríguez et al.
2003; Rúa-Uribe et al. 2012, 2013), pero otras enfermedades como la
38 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
leishmaniasis han sido muy poco estudiadas (Cárdenas et al. 2006; Chaves et al.
2014; Cross et al. 1996; Franke et al. 2002; Kuhn 1999), especialmente en
América.
Se considera que la precipitación, la temperatura y la humedad relativa son los
factores ambientales más asociados con la distribución del vector, afectando
tanto su actividad como su abundancia y, por consiguiente, determinantes en la
dinámica de transmisión de la enfermedad. Para la forma visceral de la
enfermedad, Lu. evansi es más abundante en Colombia durante la temporada de
lluvias (Montoya-Lerma y Lane, 1996), y Lu. longipalpis se correlaciona
positivamente con la humedad y la precipitación registrada tres semanas antes
(Morrison et al., 1995). En Venezuela se ha encontrado que Lu. evansi es más
abundantes al final de la temporada de lluvias, pero se sustituye por Lu.
longipalpis durante la estación seca (Feliciangeli et al., 1999).
La leishmaniasis cutánea (LC) presenta una correlación con el clima en América,
con una alta incidencia en Bolivia, donde aumenta (disminuye) durante La Niña
(El Niño) (Gómez et al., 2006). En Costa Rica la enfermedad se ve afectada por la
temperatura, la cobertura vegetal, y los índices del ENSO (Chaves y Pascual,
2006; Chaves et al., 2008). Para Colombia el uso del suelo, la altitud y las
diversas variables climáticas están asociadas con el aumento de las tendencias
de la LC (Valderrama-Ardila et al, 2010.), Lo que también aumenta (disminuye)
durante El Niño (La Niña) (Cárdenas et al., 2006, 2008). En Venezuela, la LC
incrementó (67%) durante La Niña (Cabaniel et al., 2005). Para Surinam esta es
una enfermedad estacional con picos máximos durante la estación seca de marzo
(Van der Meide et al., 2008), mientras que en la Guayana Francesa se intensificó
después de la temporada seca de octubre-diciembre (Rotureau et al., 2007). De
la misma manera, las tasas de incidencia de la leishmaniasis visceral (LV) han ido
en aumento en Brasil (el más alto de Latinoamérica), debido a la deforestación
(Cascio et al., 2011; Sortino-Rachou et al., 2011), y con la ocurrencia de El Niño
(Ready, 2008), así como también en Argentina, Paraguay y Uruguay (Bern et al.,
2008; Dupnik et al., 2011; Salomón et al., 2011; Fernández et al., 2012). La
transmisión de LV en el occidente de Venezuela también está asociada con el
régimen bimodal de la precipitación anual (Feliciangeli et al., 2006; Rodríguez-
Morales et al., 2010).
La leishmaniasis ha sido históricamente una enfermedad rural y selvática en
América. Sin embargo, en varias ciudades de Colombia se han venido reportando
focos urbanos y periurbanos de transmisión asociados con la presencia de
vectores (Bejarano, et al., 2001; Agudelo, et al., 2002; Vivero, et al., 2010), lo que
Capítulo 2 39
sugiere la adaptación de los insectos vectores a las condiciones urbanas. En el
caso particular de Colombia, la mayoría de los estudios de foco de leishmaniasis
se han realizado en zonas rurales, y muy poco se conoce de las características
ecoepidemiológicas que favorecen la incidencia y prevalencia en áreas urbanas y
periurbanas. El comportamiento epidemiológico de la leishmaniasis en el país ha
presentado cambios desde hace 20 años, y actualmente se evidencian casos de
la enfermedad en mujeres y niños en ambientes periurbanos de algunas ciudades
de Sucre, Bolívar, Santander y Antioquia, así como la presencia de vectores
potenciales en el intradomicilio (Vélez et al., 2001).
Algunos brotes epidémicos de leishmaniasis cutánea y visceral se han reportado
en el municipio de Ovejas, Sucre, con brotes a nivel periurbano, registrando por
primera vez para la costa Caribe colombiana casos de leishmaniasis a finales de
los años setenta (Camacho et al., 1977). La enfermedad mantiene hasta la fecha
un carácter endémico con casos urbanos autóctonos tanto de LC como de LV,
con el registro de 904 casos de la enfermedad entre 2006 y 2013 (Departamento
Administrativo de Seguridad Social en Salud de Sucre-DASSSALUD,
comunicación personal).Dichos brotes de LC y LV en Ovejas se han relacionado
principalmente con la formación de asentamientos humanos subnormales
provenientes de zonas endémicas, que generan ambientes ecológicos favorables
para la adaptación de especies vectoras y reservorios putativos. No obstante, se
desconocen cuáles son las variables ecológicas, ambientales y climáticas en
estos nuevos escenarios periurbanos en el país, que facilitan la multiplicación del
vector y la transmisión del parásito.
Es por lo anterior que la carencia de estudios sobre la influencia de factores
ambientales y climáticos en la incidencia de la enfermedad y en las dinámicas
biológicas de los vectores, hace de este estudio una oportunidad para estimar los
elementos de riesgo ambiental de transmisión de la leishmaniasis periurbana en
una zona endémica de Colombia. El estudio de estos factores de riesgo aporta al
entendimiento holístico de la enfermedad, que permita generar medidas eficientes
de prevención y control, y se contribuye al desarrollo de un sistema de alerta
temprana. Entonces en el presente trabajo se evalúan los posibles impactos de
ENSO sobre la leishmaniasis como aporte a los estudios sobre variabilidad
climática y su impacto en enfermedades tropicales. Además, se pretende
evidenciar el efecto de la variabilidad climática sobre la distribución de insectos
vectores de la enfermedad en el municipio de Ovejas.
La investigación se enmarca en un proyecto de investigación de mayor alcance
que se desarrolló en el municipio de Ovejas, titulado “Estrategia integral para el
40 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
control de la leishmaniasis en Colombia”. Este fue aprobado en la convocatoria
537-2011 del Programa Nacional de Ciencia y Tecnología de la Salud de
Colciencias.
2.2 OBJETIVOS
- Determinar la asociación entre la variabilidad climática (desde la escala diurna
hasta la interanual) y la distribución de los vectores de la leishmaniasis
(distribución espacial, abundancia y diversidad), en el municipio de Ovejas, Sucre.
- Establecer el efecto de la variabilidad climática (a escala interanual) sobre las
dinámicas endemo-epidémicas de casos de leishmaniasis a escala nacional,
regional y municipal, con énfasis en los casos autóctonos de leishmaniasis
periurbana del municipio de Ovejas.
2.3 MATERIALES Y METODOS
2.3.1 Área de estudio
Para el análisis entre la variabilidad climática y distribución de vectores, el área de
estudio se enmarcó en el municipio de Ovejas en el departamento de Sucre,
donde se han reportado casos de leishmaniasis de manera endémica a lo largo
de varios años. El municipio de Ovejas está ubicado en la costa norte del país
(09º 31’ 48” N; 75º 14’ 01" W), hace parte de la subregión de los Montes de María
en el departamento de Sucre, y se encuentra a una altitud de 265 metros con una
extensión territorial es de 45.700 hectáreas y una población de 21.000 habitantes
(11.900 habitantes en zona urbana). La costa norte del país es una de la regiones
con mayor registro de casos de leishmaniasis, en especial de la forma visceral de
la enfermedad, con predominio de Lutzomyia evansi, vector de Leishmania
infantum. Más del 50% de los casos se concentran en los municipios de Ovejas,
El Carmen de Bolivar, Neiva, San Andrés de Sotavento y Tuchín (INS 2014). Esta
zona de vida está clasificada por Holdridge como seco de sabana tropical.
Para el análisis entre la variabilidad climática interanual y los casos de
leishmaniasis, se seleccionó tres escalas geoespaciales que comprenden el nivel
nacional, departamental y municipal (agregado a subregiones) (Figura 11). Las
Capítulo 2 41
diferentes escalas utilizadas hacen referencia a la necesidad de entender el
comportamiento de la enfermedad y determinar el grado de asociación existente
con la variabilidad climática, así como, establecer las diferencias significativas de
dicha asociación a nivel espacial en el país.
2.3.2 Datos entomológicos
El muestreo entomológico se realizó en tres zonas periurbanas del municipio de
Ovejas, así: Zona 1 (barrios El Oasis y El Tolima), Zona 2 (barrios Villa Paz y
Pradera), Zona 3 (barrio San José). Las zonas se seleccionaron con base en los
registros de transmisión de leishmaniasis, la presencia de vectores de esta
enfermedad y la facilidad de acceso. En cada una de las zonas se eligieron 50
viviendas para capturar flebotomíneos periódicamente durante el estudio. Del
Figura 11. Localización geográfica del área de estudio. Comprende las tres escalas espaciales del análisis.
42 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
total de la casas, 5 fueron seleccionadas aleatoriamente durante cada campaña
de campo para la instalación de las trampas entomológicas.
En cada zona se realizó un estudio entomológico longitudinal, efectuando visitas
de una semana cada dos meses durante la duración del estudio. Los muestreos
entomológicos se realizaron durante 10 campañas entre febrero de 2013 y abril
de 2014. La colecta de insectos flebotomíneos adultos se realizó con trampas de
luz CDC (una en el intra y otra en el peridomicilio) durante dos noches
consecutivas por vivienda seleccionada; instaladas entre las 18:00 y 06:00 horas,
periodo de mayor actividad de picadura. Se instaló una trampa Shannon con cebo
humano protegido ubicada en cada zona de manera simultánea entre las 18:00 y
21:00 horas; e igualmente se realizó una búsqueda activa en sitios de reposo y
sitios potenciales de cría en el peridomicilio. El material entomológico colectado
se recogió en viales y se etiquetó especificando: localidad, zona, tipo de trampa y
ubicación con respecto a la vivienda. Este fue llevado al Laboratorio de
Entomología del PECET de la Universidad de Antioquia para proceder con el
montaje y su debida identificación taxonómica por medio de las claves de Young
y Duncan (1994), y Galati (2003).
2.3.3 Casos de leishmaniasis y series de datos climáticos
La información del número de casos de leishmaniasis a nivel de semana
epidemiológica fue suministrada por el Instituto Nacional de Salud de Colombia a
través del Sistema de Vigilancia Epidemiológica – SIVIGILA del Ministerio de
Salud. Los datos fueron obtenidos en tres escalas espaciales diferentes para un
periodo de 2005-20013: escala nacional, departamental que incluye 10
departamentos con mayor incidencia de la enfermedad, y municipal agregados
por subregiones que conforman los departamentos de Caldas y Tolima
(departamentos con mayor correlación ENSO-leishmaniasis) y Sucre
(departamento de interés en el estudio). Los casos semanales fueron agregados
a escala mensual según el calendario epidemiológico del ministerio de salud y
seguridad social de Colombia para ser analizados a la misma escala de los datos
climáticos.
Para la obtención de los valores promedios de temperatura y precipitación, se
seleccionó la estación climatológica N°13095020PRIMATES en Coloso
(9°31”48,5´N, 75°21”4,9´W, 200 m.s.n.m, registros disponibles para el periodo
enero de 2013 - diciembre de 2014, ubicada a 21Km de Ovejas e instalada por el
IDEAM). Además, se obtuvo los registros de datos climáticos de la estación
Capítulo 2 43
climatológica (Davis Vantage VueTM) instalada en la localidad de estudio durante
el desarrollo de la primera fase del estudio “Estrategia integral para el control de
la leishmaniasis en Colombia”. Con base en la información de estas estaciones,
se realizó el análisis entre las series climáticas y la información entomológica.
Con el objetivo de representar la variabilidad interanual y su asociación con los
casos de leishmaniasis a las diferentes escalas geoespaciales, se definieron dos
índices ampliamente utilizados por la comunidad científica para evaluar el ENSO,
estos son: el Índice Oceánico de El Niño (ONI), y el Índice Multivariado del ENSO
(MEI), disponibles respectivamente en
http://www.cpc.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears_1971-
2000_climo.shtml y http://www.esrl.noaa.gov/psd/enso/mei/table.html.
El ONI está basado en el promedio de la temperatura superficial del mar en la
región Niño 3.4, y es una medida principal para el seguimiento, evaluación y
predicción del ENSO; se obtiene mediante el promedio móvil de la anomalía de la
temperatura de la superficie del mar, en relación con el período de referencia
1971-2000, con tres meses sucesivos: la anomalía del mes, la anomalía del mes
que le antecede y la del mes que le sigue, en la región Niño 3.4 (5º N a 5º S y
120ºWa 170ºW). Los índices con valores mayor o igual que 0,5ºC representan la
fase caliente (El Niño) o igual o menor que -0,5ºC la fase fría (La Niña).
El MEI resume un conjunto de variables oceánico-atmosféricas en el Pacífico
tropical en representación de la dinámica del ENSO empleando componentes
principales con seis variables: temperatura de la superficie del mar, temperatura
del aire, presión atmosférica al nivel del mar, nubosidad, componente zonal del
viento y componente meridional del viento. El MEI es una media móvil de dos
meses: así, el primer valor del año es el promedio de diciembre del año anterior y
enero; el segundo, de enero y febrero,..., hasta noviembre y diciembre del año
siguiente. Los índices con signos positivos representan la fase caliente del ENSO
(El Niño) y los negativos del MEI, la fase fría (La Niña).
2.3.4 Análisis de datos
La búsqueda de asociación entre las series históricas de variables climatológicas,
entomológicas y epidemiológicas disponibles en periodos comunes de registro, se
realizó empleando análisis correlación cruzada y correlación de Pearson, se
empleó la prueba ANOVA para determinar la relación estadística entre las
variables con el software estadístico Statgraphics para los análisis de datos.
44 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Para examinar la influencia del ENSO sobre los casos de la leishmaniasis en
Colombia se cuantificó el grado de dependencia lineal existente entre tales
variables, mediante la estimación de correlaciones cruzadas simultánea y para
diferentes rezagos. Se calcularon correlaciones cruzadas entre los meses de las
variables macroclimáticas con cada uno de los meses de la variable
epidemiológica. La confiabilidad de estas estimaciones se determinó a partir del
cálculo de la significancia estadística para valores entre 90% y el 99%, de
acuerdo con la prueba F, y corrigiendo el número de grados de libertad con la
escala de fluctuación del proceso (Vanmarcke, 1988). La metodología para el
análisis de los datos se describió en detalle en la sección 1.2.4 (Coeficiente de
correlación cruzada y la escala de fluctuación) de los materiales y métodos del
capítulo 1.
2.4 RESULTADOS
Con el fin de tener una mayor extensión de datos climáticos, entomológicos y
epidemiológicos, y darle una mayor robustez al análisis del efecto de la
variabilidad climática sobre la dinámica de población del vector y sobre la
incidencia de la enfermedad, se empleó la información registrada desde el 2007
para los casos de leishmaniasis y desde el 2013 para la información
entomológica.
2.4.1 Variabilidad climática y distribución de vectores de leishmaniasis
De los 11417 flebotomíneos colectados en las tres zonas periurbanas de Ovejas,
el mayor porcentaje correspondió a Lu. evansi (81,5%), el porcentaje restante
estuvo distribuido en 12 especies, de las cuales se resalta Lu. panamensis y Lu.
gomezi, especies de importancia médica, aunque en bajo porcentaje de captura.
En la Figura 12 se presenta la distribución mensual del número de insectos y las
especies capturadas durante las 10 campañas de campo en Ovejas.
Debido a la altísima abundancia de la especie Lu. evansi los análisis de
asociación con la variabilidad climática se centraron sobre esta especie y se
descartan las demás especies debido a que los resultados pueden ser espurios.
Las correlaciones entre la temperatura y precipitación de dos estaciones del
IDEAM (Primates y Corozal) y la estación instalada en Ovejas indicaron que
ambas tienen una asociación lineal aceptable (r= 0,8868 y r= 0,6409; con P<0.01)
Capítulo 2 45
(Tabla 3), sin embargo se decidió continuar los análisis con la estación de mayor
correlación, esta es Primates.
La estacionalidad de los flebotomíneos a lo largo del período de estudio está
representada en las figuras 13 y 14, en las que fueron ploteados: el número total
de especímenes colectados mensualmente en todos las localidades de captura,
la precipitación acumulada diaria y la temperatura promedio día Ovejas, Sucre. El
análisis estadístico indicó que el incremento/disminución en el número de
insectos vectores no mostró una asociación estadística con las variables
climáticas. No se observó asociación entre la abundancia de Lu. evansi y la
Figura 12. Abundancia de flebotomíneos (panel superior) y fluctuación mensual de la abundancia de las especies de importancia médica en cada campaña de campo (panel inferior).
46 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
variabilidad en la temperatura media diaria y la precipitación acumulada diaria
(Figura 14, Tabla 3). El efecto de la temperatura ambiental y la precipitación sobre
la abundancia de Lu. evansi no fue claro.
Los análisis de correlación para las series comunes de tiempo entre la
temperatura (p=0.72) y la precipitación (p=0.95), y la abundancia de vectores
indicaron que no hubo relación alguna en el periodo de estudio para el municipio
de Ovejas (Figura 13).
Figura 13. Fluctuación diaria de la abundancia de Lu. evansi con relación a la temperatura media diaria (panel superior) y la precipitación acumulada diaria (panel inferior). Verde: temperatura y precipitación en la estación Primates, Azul: temperatura y precipitación en Ovejas.
Capítulo 2 47
Tabla 3. Coeficientes de correlación de las asociaciones entre la abundancia de Lu. evansi y las variables climáticas en Ovejas, Sucre.
Asociación Coeficiente de
correlación Tamaño de la
muestra Valor P
T° media/día Primates vs T° media/día Ovejas
0,8868** 253 0,0000
Precipitación Corozal vs Precipitación Ovejas
0,6409** 268 0,0000
Lu. evansi vs temperatura media/día Primates
-0,1261 10 0,7285
Lu. evansi vs precipitación acumulada/día Primates
0,0200 10 0,9562
**: P<0.01. En la asociación clima/vectores, las variables climáticas anteceden los factores entomológicos
durante cinco días.
2.4.2 Variabilidad climática y casos de leishmaniasis
En esta sesión del capítulo el objetivo principal es el estudio de las series de
datos de leishmaniasis en la escala interanual, donde el mecanismo climático
dominante es el ENSO.
Análisis a escala nacional:
El análisis de correlación de Pearson entre los valores mensuales de los índices
del ENSO (ONI y MEI) y los valores estandarizados de casos de leishmaniasis en
Colombia en la escala nacional, muestran que la ocurrencia de El Niño lleva a un
aumento significativo y simultaneo en los casos de leishmaniasis, en especial en
el brote epidémico del año 2010, mientras que La Niña conduce a una
disminución de casos de leishmaniasis (Figura 14). Los resultados muestran el
máximo coeficiente de correlación cruzado en el mes cero de rezago (r = 0,31; p>
0,99), esto es, que cerca del 30% de los casos de la enfermedad son explicados
por el ENSO, que durante la ocurrencia de la fase cálida/fría del ENSO existe una
alta probabilidad de que haya un aumento/disminución de casos de leishmaniasis
a nivel nacional y de manera simultánea el evento climático (Figura 15).
48 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 14. Casos estandarizados de leishmaniasis en Colombia e índices del ENSO.
Figura 15. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia entre el ENSO (ONI y MEI) y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95
Capítulo 2 49
La Función de autocorrelación y la escala de fluctuación:
En la Figura 16 se presentan los autocorrelogramas o funciones de
autocorrelación de las series de tiempo de leishmaniasis, ONI y MEI. La
significancia estadística de las correlaciones se estimó mediante la escala de
fluctuación (ecuación 4), proceso estocástico que se define como la integral de
correlación en el tiempo. En análisis hidrológicos, proporciona una cuantificación
de la estructura de correlación lineal de los procesos hidrológicos, así como del
intervalo de muestreo óptimo de variables hidrológicas.
La escala de fluctuación ( ) se estimó por el método de la función de
autocorrelación para la series de datos de leishmaniasis, ONI y MEI, y arrojó
valores de iguales a 16.90, 4.97 y 5.66 meses, y un alto número de datos
independientes equivalentes a 6.38, 21.71, y 19.07 respectivamente para las tres
series. La escala de fluctuación sirve para aplicar con rigor la prueba de
significancia estadística de los coeficientes de correlación entre el ENSO y la
serie de leishmaniasis, descartando la memoria del proceso para confiar que los
datos sean independientes.
Análisis a escala departamental:
A una escala menor, a nivel departamental, el aumento en número de casos de
leishmaniasis en sus diferentes formas clínicas, se presenta posterior a la fase
cálida del ENSO (El Niño), este patrón es evidente en el brote epidémico del año
2010 para los departamentos de Antioquia, Caldas, Tolima, Valle, y Córdoba.
Estos departamentos se encuentran ubicados en el extremo centro occidental del
territorio nacional. Sin embargo, para otros departamentos ubicados en el lado
oriental del país (ej: Santander, Meta, Sucre), este comportamiento en los casos
no es evidente (Figura 17).
Figura 16. Función de autocorrelación para las series de Leishmaniasis (A), ONI (B), y MEI (C).
50 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Por otro lado, los valores del coeficiente de correlación cruzada muestran una
correlación entre 0,3 – 0,4 con un rezago de 0-3 meses en los departamentos
más próximos al occidente del país, estos son, Antioquia, Chocó, Valle y Nariño.
Sin embargo, Tolima y Caldas presentan una correlación máxima en un lapso de
8 y 9 meses (r = 0.5, P> 0,99; y r = 0.6, P> 0,99 respectivamente) (Figura 18).
Figura 17. Casos estandarizados de leishmaniasis en Colombia e índices del ENSO (ONI y MEI).
Capítulo 2 51
Análisis a escala municipal:
Al analizar la escala municipal, se agregaron los municipios pertenecientes a las
diferentes subregiones que conforman los departamentos de Caldas y Tolima por
presentar endemicidad de leishmaniasis y un alto número de casos con respecto
a los demás departamentos del país. El departamento de Sucre también fue
Figura 18. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel departamental en Colombia. **:P>0,99; *:P>0,95
52 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
analizado de la misma manera, y aunque no reporta un considerable número de
casos históricos, es objeto de estudio de este trabajo investigativo.
Para las subregiones del departamento de Caldas (Figura 19) se encontró una
máxima correlación ENSO-leishmaniasis con un rezago de 9 meses en las
subregiones del Magdalena Caldense (r = 0.8, P> 0,99) y Alto Oriente (r = 0.7, P>
0,99), así mismo, los municipios que los conforman aportan el mayor número de
casos de la enfermedad para el departamento (SIVIGILA 2015). Las demás
subregiones no presentaron correlaciones estadísticamente significativas y los
valores fueron considerados bajos.
Figura 19. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel regional en Caldas. **:P>0,99; *:P>0,95
Capítulo 2 53
El departamento de Tolima, por su parte, tuvo las máximas correlaciones en la
asociación ENSO-leishmaniasis en las subregiones de Norte (r = 0.7, P> 0,99),
Nevados (r = 0.5, P> 0,99), e Ibagué (r = 0.4, P> 0,99) con rezagos de 7, 7 y 10
meses respectivamente (Figura 20). Estas subregiones reportan el mayor número
de casos del departamento.
La asociación lineal entre los índices del ENSO (ONI y MEI) y la leishmaniasis en
las subregiones del departamento de Sucre no fue evidente (Figura 21). Las
máximas correlaciones fueron cercanas a r = 0.2 y sin significancia estadística.
Las subregiones que mayor número de casos aporta al departamento son los
Montes de María y Sabanas.
Figura 20. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel regional en Tolima. **:P>0,99; *:P>0,95
54 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
2.5 DISCUSIÓN
El presente estudio entomológico como parte de uno de los objetivos de este
capítulo destaca la mayor abundancia observada de Lu. evansi (81,5%) por estar
incriminada en la transmisión de Leishmania infantum, el agente etiológico de la
leishmaniasis visceral en la Región Caribe colombiana. Su predominancia en el
ambiente doméstico y peridoméstico en la zona periurbana, especialmente en los
barrios periféricos del municipio, con mayor prevalencia de casos humanos, es un
fuerte indicativo del comportamiento antropofílico de esa especie, evidencia su
importante papel en la transmisión local de la leishmaniasis cutánea y visceral.
Esto puede conducir al surgimiento de brotes de la enfermedad en humanos, y,
Figura 21. Correlaciones cruzadas entre el ENSO y la leishmaniasis a nivel regional en Sucre. **:P>0,99; *:P>0,95
Capítulo 2 55
por ese motivo, este vector ha sido considerado el más importante de la LV en la
costa caribe colombiana (Travi et al., 1996).
Los resultados obtenidos en esta investigación son similares a los registrados por
otros autores en la zona urbana de Sincelejo, en las cuales Lu. evansi fue la
especie más abundante (Lambraño et al., 2012). La presencia de Lu. evansi en el
área urbana corrobora la supervivencia de este grupo de insectos en ambientes
intervenidos por el humano, situación que transciende al ámbito epidemiológico
porque constituye la base para el establecimiento de microfocos urbanos de
transmisión. La alta abundancia relativa y amplia distribución geográfica y
temporal de Lu. evansi en Sincelejo confirman la persistencia de la especie en
condiciones antropogénicas (Bejarano et al., 2002; Travi et al., 2002). Situación
que evidentemente también se puede estar presentando en el cercano municipio
de Ovejas. Sobresale además por su importancia médica Lu. gomezi y Lu.
panamensis, flebotomíneos asociado con la transmisión de parásitos causantes
de leishmaniasis cutánea en diferentes focos de Colombia (Santamaría et al.,
2006; Vélez et al., 1991), aunque su baja densidad durante el año limitaría su
participación en el ciclo epidemiológico de la enfermedad en Ovejas.
Desde el enfoque entomológico, es ampliamente conocido que factores climáticos
como la precipitación y temperatura, que determinan la cobertura vegetal, pueden
influir en la abundancia de Lutzomyia spp (Barata et al., 2004; Oliveira et al.,
2008; Salomón et al., 2003). La precipitación es uno de los parámetros más
relacionados con la dinámica poblacional de los flebotomíneos (Perruolo 2004),
aunque su efecto varía según el área geográfica evaluada (Condino et al., 1998).
El papel de la precipitación y la temperatura en la distribución y abundancia del
vector, y en la transmisión de la leishmaniasis puede deberse, tanto al impacto
que tiene la pluviosidad sobre los sitios de cría, como a la asociación que tiene la
lluvia con la humedad relativa. Es posible que las lluvias propicien condiciones
favorables para el desarrollo de los estados inmaduros de las especies, lo cual se
refleja en el aumento del número de adultos un mes después, que corresponde
aproximadamente al tiempo que transcurre desde la alimentación sanguínea de la
hembra madre hasta la emergencia de los adultos de la siguiente generación
(Martínez-Suárez et al., 2012).
En los resultados anteriormente expuestos en el capítulo no se observó una
asociación entre la abundancia de flebotomíneos y los cambios en la precipitación
y la temperatura, diferente a lo registrado para otros estudios, en donde la lluvia
es uno de los principales factores que genera epidemias (Cabaniel et al., 2005) y
el incremento sobre la tendencia media de las precipitaciones se asocia con
incrementos sobre las tendencias de la LC, mostrando asociaciones
56 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
estadísticamente significativas en los modelos de regresión lineal entre ambas
variables. En el estudio de Lambraño et al., (2012) se observó una correlación
positiva y significativa entre la abundancia de Lu. evansi y la precipitación
acumulada del mes anterior. Sus resultados permiten inferir que las variaciones
temporales de Lu. evansi en el área urbana de Sincelejo están directamente
correlacionadas con las lluvias, puesto que su más alta abundancia poblacional
se registró justo después de los meses de mayor precipitación.
La relación entre la abundancia del insecto vector y la transmisión de la
enfermedad no fue objeto del actual estudio, sin embargo, en la incidencia de la
leishmaniasis, es bien sabido que además del grado de antropofília de los
flebotomíneos, la abundancia en el intra y peridomicilo juega un papel muy
importante como criterio de incriminación vectorial (Killick-Kendrick, 1990) y es un
factor de riesgo potencial de transmisión de la enfermedad (Zorrilla et al., 2005).
La asociación entre ambas variables no fue evidente dado que el número de
casos fue muy bajo (4 casos) en comparación con la abundancia de los
flebotomíneos capturados en el periodo de estudio.
Aun cuando este estudio tiene por limitación la relación entomológica con la
variabilidad climática por dificultades en la toma de datos climáticos simultáneos a
las capturas entomológicas, muestra una asociación entre el patrón
epidemiológico de la enfermedad y el clima, que debe ser precisado en un futuro
con estudios entomológicos que tomen en cuenta las variables estudiadas así
como otras, tales como humedad relativa, altitud, temperaturas máximas y
mínimas. Más aún, el aceptado cambio climático que se está produciendo a nivel
mundial ha hecho pensar en la posibilidad de que enfermedades tropicales como
la leishmaniasis puedan tomar áreas donde previamente no estaban presentes o
eran de poca importancia, debido a condiciones favorables para la dispersión
geográfica de los vectores, tal como se ha planteado por Cabaniel et al., (2005)
en España y la cercanía con zonas endémicas de África para dichas
enfermedades tropicales.
Finalmente, cabe señalar que las variaciones climáticas pueden potencialmente
afectar la dinámica epidemiológica de cualquier enfermedad metaxénica. La
leishmaniasis puede estar bajo la influencia de los actuales cambios climáticos y
cambiar con base a factores sociales, pero también a situaciones estacionales
que propician el desarrollo biológico del insecto vector, dado que incrementos en
la temperatura parecen, probablemente, acelerar el desarrollo de los protozoarios,
Leishmania, pero inhibir el desarrollo de algunos vectores; por ende los efectos
finales aun no son claros (Cabaniel et al., 2005). Para la leishmaniasis, pocos
Capítulo 2 57
estudios anteriormente publicados han indicado los cambios potenciales en la
enfermedad debidos al clima (Cross et al., 1996; Kuhn 1999). Estudios de
modelaje en el Sudeste Asiático han demostrado el rango potencial de dispersión
de Phlebotomus papatasi con el cambio climático global (Cross et al., 1996). En
Italia se encontró que las bajas temperaturas parecen ser uno de los factores que
evitan la dispersión de Ph. perniciosus al norte de Europa (Kuhn 1999).
Como se ha indicado anteriormente, la variabilidad climática incide en la
epidemiologia de la enfermedad y esto fue observado en este estudio. Tal como
ha sido observado para la leishmaniosis visceral, los cambios climáticos pueden
explicar también en parte la aparición de brotes epidémicos y vincularse a un
aumento en la capacidad vectorial al incrementarse las tasas de reproducción
tanto de vectores como de los patógenos propiciando mayor transmisión y mayor
número de casos temporal y espacialmente (Cárdenas et al., 2005).
Los casos de leishmaniasis a nivel nacional, departamental y regional se
encontraron fuertemente asociados con la variabilidad climática interanual del
ENSO, analizado a través de los índices ONI y MEI. El Niño lleva a un aumento
significativo y simultáneo a nivel nacional, y significativo y rezagado a nivel
departamental y regional en los casos de leishmaniasis; mientras que la niña
conduce a una disminución de casos. Estos resultados conforman y soportan las
evidencias registradas para el noreste de Colombia de la asociación entre los
casos de leishmaniasis y la ocurrencia del evento El Niño (Cardenas et a., 2006;
Cárdenas et al., 2005), fenómeno climático que en Colombia se caracteriza por
incrementos en la temperatura y disminución en el régimen de precipitación
(Poveda et al., 2000). Incrementos en los casos de leishmaniasis asociados con
la ocurrencia de El Niño, también han sido registrados en países como Brasil y
Venezuela (Cabaniel et al., 2005; Rodriguez-Morales et al., 2005). En contraste,
Cabaniel et al., (2005), observan en su trabajo un incremento de la LC ante la
presencia de la fase de La Niña.
En consonancia con la variabilidad climática y la enfermedad, los índices
climáticos tales como el SOI, el MEI o el ONI pueden ser útiles dada su
accesibilidad y disponibilidad para este tipo de estudios. Aunque en algunos
trabajos tiene mayor relación las anomalías en las precipitaciones y temperaturas
con respecto a las poblaciones de vectores, quienes presentan gran influencia en
el riesgo y brotes epidémicos, vale la pena destacar que ambos tipos de variables
(macro y microclimáticas) ejercen una influencia tanto biológica como
epidemiológica de la enfermedad.
58 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Un punto importante a comentar, está dado por el apropiado registro de los
casos, la mejora en las técnicas diagnósticas y en la transmisión de la
información a través de las bases de datos oficiales del Ministerio de Salud. Es
evidente que las enfermedades endémicas pueden tener un carácter crónico,
como la leishmaniasis cutánea, puede existir un considerable subregistro de
casos. Esta situación pudo ser influyente en no encontrar significancia estadística
con relación a los índices climáticos evaluados para el departamento de Sucre en
particular. El disminuir dicha situación permitirá modelar epidemiológicamente
mejor la relación entre las variables epidemiológicas y las climáticas.
Clásicamente, en Venezuela y en muchos países de Latinoamérica, no existen
programas formales de lucha contra la leishmaniasis como sí ocurre con la
malaria, dengue, enfermedad de Chagas, entre otros. Esto también puede tener,
ciertamente, un impacto positivo en un mejor registro de la información, en su
diagnóstico, tratamiento y prevención, sobre todo si pueden usarse los elementos
de la variabilidad climática en la predicción de posibles zonas con mayor riesgo
para la presentación de nuevos casos, dadas las condiciones propicias que se
crean para el desarrollo de vectores de la enfermedad.
Todo lo anterior presenta importancia al poder modelar las relaciones clima-
enfermedad y prever posibles incrementos en la enfermedad ante la
determinación de anomalías climáticas, las cuales están bajo un proceso de
monitorización y vigilancia mediante herramientas de detección locales y
satelitales que en última instancia pueden permitir tomar decisiones en políticas
de salud casi en tiempo real. Por otro lado, los resultados hallados en este
estudio indican los potenciales impactos de la variabilidad climática sobre la
leishmaniasis. Sin embargo, se requiere de estudios profundos al respecto
orientados a desarrollar estrategias para una mejor vigilancia de estas
enfermedades con las bases de la predicción y la detección temprana de
condiciones apropiadas para el incremento en la incidencia de la enfermedad, tal
como se ha venido haciendo con la malaria y el dengue (Delgado et al., 2004;
Rogers et al., 2002).
2.6 CONCLUSIONES
Los análisis de correlación para las series comunes de tiempo entre la
temperatura y la precipitación, y la abundancia de vectores indicaron que no hubo
relación alguna para el municipio de Ovejas. El conocimiento acerca del efecto
que ejercen algunas variables como la precipitación y temperatura sobre la
Capítulo 2 59
abundancia de los flebotomíneos es necesario en salud pública para planificar
anticipadamente las actividades de prevención y control entomológico de la
enfermedad, en la medida en que permite predecir el incremento en la población
vectorial. Por esto es importante identificar los otros componentes que determinan
la abundancia de Lu. evansi, así como conocer los sitios de reposo y cría que
utiliza este vector en áreas urbanas.
La variabilidad climática asociada al ENSO presentó una asociación estadística
con los casos de leishmaniasis a escala nacional en Colombia. Esto estuvo
representado por el máximo coeficiente de correlación cruzada obtenido (r = 0.3;
P>0,99), a los cero meses de rezago. Esto es, que cerca del 30% de los casos de
la enfermedad son explicados por el ENSO, que durante la ocurrencia de la fase
cálida/fría del ENSO existe una alta probabilidad de que haya un
aumento/disminución de casos de leishmaniasis a nivel nacional y de manera
simultánea el evento climático.
En la escala departamental el aumento en número de casos de leishmaniasis en
sus diferentes formas clínicas, se presenta posterior a la fase cálida del ENSO (El
Niño). Se observó una relación estadística importante entre los casos de
leishmaniasis y el ENSO (principalmente con el ONI), representada por el máximo
coeficiente de correlación entre 0,3 – 0,4 con un rezago de 0-3 meses en los
departamentos más próximos al occidente del país, estos son, Antioquia, Chocó,
Valle y Nariño. Sin embargo, Tolima y Caldas presentan una correlación máxima
en un lapso de 8 y 9 meses posteriores al evento climático (r = 0.5, P> 0,99; y r =
0.6, P> 0,99 respectivamente).
Con los resultados expuestos acerca de la alta correlación existente entre la
variabilidad climática del ENSO y los casos de leishmaniasis en el país se sugiere
que estos sean incluidos en el análisis de factores de riesgo importantes en el
diseño de sistemas de alerta temprana para prevenir a futuro brotes de la
enfermedad. Estos nuevos conceptos permiten abrir nuevas líneas de
investigación en el desarrollo de posibles sistemas de predicción, modelaje y
monitoreo con relevancia en salud pública para un mejor control de la
enfermedad.
En la escala municipal (agregada por subregiones) se encontró persistencia de
los patrones de alta correlación hallados en las dos escalas espaciales superiores
(nacional y departamental). Caldas mostró una máxima correlación ENSO-
leishmaniasis con un rezago de 9 meses en las subregiones del Magdalena
Caldense (r = 0.8, P> 0,99) y Alto Oriente (r = 0.7, P> 0,99). Tolima, por su parte,
tuvo las máximas correlaciones en las subregiones de Norte (r = 0.7, P> 0,99),
60 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Nevados (r = 0.5, P> 0,99), e Ibagué (r = 0.4, P> 0,99) con rezagos de 7, 7 y 10
meses respectivamente. Los municipios que conforman estas subregiones
aportan el mayor número de casos de la enfermedad para ambos departamentos.
La asociación lineal entre los índices del ENSO (ONI y MEI) y la leishmaniasis en
las subregiones del departamento de Sucre no fue evidente. Las máximas
correlaciones fueron cercanas a r = 0.2 y sin significancia estadística.
En conclusión, estos hallazgos reflejan la importancia de la variabilidad climática
sobre la incidencia de la leishmaniasis y la relación con la transmisión vectorial
por especies de flebotomíneos, siendo los índices macroclimáticos (ONI y MEI)
los factores climáticos más significativamente asociados con el comportamiento
de la enfermedad. En las tres escalas evaluadas en el presente trabajo se puede
observar un incremento de la enfermedad ante la presencia de la fase de El Niño.
Todo esto tiene importancia al poder modelar las relaciones y prever posibles
incrementos en la enfermedad ante la determinación de anomalías climáticas con
tendencia a El Niño, las cuales están bajo un proceso de monitorización y
vigilancia mediante herramientas de detección locales y satelitales que en última
instancia pueden permitir tomar decisiones en políticas de salud casi en tiempo
real.
3. Capítulo 3
FACTORES DE RIESGO INCIDENTES EN LAS
DINÁMICAS ENDEMO-EPIDEMICAS DE
LEISHMANIASIS
Objetivo: Determinar las condiciones ambientales (físicas, bióticas y
demográficas) de los domicilios que influyen como factores de riesgo en las
dinámicas endemo-epidémicas de casos autóctonos de leishmaniasis periurbana
en el municipio de Ovejas, Sucre.
3.1 INTRODUCCIÓN
Algunos brotes epidémicos de leishmaniasis cutánea y visceral se han reportado
en el municipio de Ovejas, Sucre, con brotes a nivel urbano, registrando por
primera vez para la costa Caribe colombiana casos de leishmaniasis a finales de
los años setenta (Camacho et al. 1977). La enfermedad mantiene hasta la fecha
un carácter endémico con casos urbanos autóctonos tanto de LC como de LV,
con el registro de 462 casos de la enfermedad entre 2007 y 20142 (INS, 2015).
Según la (OMS 2015) la enfermedad afecta a las poblaciones más pobres y está
asociada con un conjunto de elementos que constituyen factores de riesgo como
la malnutrición, los desplazamientos de la población, las malas condiciones de
vivienda, cambios ambientales y climáticos.
En el año 1993 una tendencia de aumento en la población rural con respecto a la
urbana, a partir de ese momento se nota una disminución en la población rural,
debido al conflicto armado que se vivió en esta zona, lo que provoco cierres de
2 Hasta la semana epidemiológica 32
62 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
las comercializadoras de tabaco asentadas en el Municipio y que se aprecia en
los siguientes años hasta el 2005, debido a que el mayor desplazamiento de la
población de este municipio es de la zona rural (Mussy 2015).
Dichos brotes de LC y LV en Ovejas se han relacionado principalmente con la
formación de asentamientos humanos subnormales provenientes de zonas
endémicas, que generan ambientes ecológicos favorables para la adaptación de
especies vectoras y reservorios putativos. No obstante, se desconocen cuáles
son las variables ecológicas, ambientales, climáticas y socioeconómicas en estos
nuevos escenarios periurbanos en el país, que facilitan la multiplicación del vector
y la transmisión del parásito.
Es por lo anterior que la carencia de estudios sobre la influencia de factores
ambientales y climáticos en la incidencia de la enfermedad y en las dinámicas
biológicas de los vectores, hace de este estudio una oportunidad para estimar los
elementos de riesgo ambiental de transmisión de la leishmaniasis periurbana en
una zona endémica de Colombia. El estudio de estos factores de riesgo aporta al
entendimiento holístico de la enfermedad, que permita generar medidas eficientes
de prevención y control, y se contribuye al desarrollo de un sistema de alerta
temprana.
3.2 MATERIALES Y MÉTODOS
3.2.1 Área de estudio
Se seleccionó el municipio de Ovejas en el departamento de Sucre, región costa
caribe Colombiana. El municipio está ubicado a 41 km de la ciudad de Sincelejo y
hace parte de la subregión de los Montes de María, (09º31'33" Norte, 75º13' 38
Oeste), con una población actual de 30.000 habitantes, ubicado a una altura de
265m, con una temperatura media de 28°C y una precipitación de 1100 mm/año.
La zona urbana de Ovejas es habitada por cerca del 47% de la población del
municipio, son comunidades campesinas, que tienen como actividad principal la
agricultura, complementada con la crianza de animales domésticos, y en menor
escala el comercio, contando con un alto porcentaje las personas de bajos
recursos económicos. Las viviendas varían en el tipo y material de construcción,
encontrándose paredes de “tapia” (mezcla de barro y piedra) y piso de tierra, así
Capítulo 3 63
como paredes de adobe, piso de madera o cemento, ventanas de madera, y
techo en zinc o “paja” (hojas secas de palma).
El criterio de selección del área de estudio fue la endemicidad en la transmisión
de leishmaniasis a lo largo de 40 años. En la cabecera municipal se
seleccionaron 3 zonas que agrupan barrios de la periferia urbana, así: Zona 1
(barrios El Oasis, El Tolima, y el 4 de Octubre), Zona 2 (Pradera, Villa Paz), y la
Zona 3 (San José) (Figura 22). Las 3 zonas son equidistantes al centro urbano y
presentan características ecológicas y de construcción similares. Así, están
rodeadas por relictos de bosque seco tropical y sabana, existen viviendas en
diferentes tipos de materiales (ladrillo, bareque, madera, zinc, palma, eternit) y en
su mayoría integran la cocina al patio trasero de la vivienda donde se encuentra
además, diversos animales domésticos y vegetación.
Se seleccionó de manera aleatoria, un grupo de viviendas en cada zona que
comprendió 50 casas, para un total de 150, con características similares que
incluyeron la presencia y ausencia de casos de leishmaniasis autóctonos; así
como alta o poca actividad de picadura intradomiciliar del vector según los
habitantes, y la distancia o proximidad de las viviendas a relictos de bosque o
vegetación a los alrededores del centro urbano, por ser estos potenciales sitios de
cría de los insectos vectores de la enfermedad.
Figura 22. Localización geográfica de la zona de estudio. Municipio de Ovejas.
Zona 1
Zona 2
Zona 3
64 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
3.2.2 Registro de factores de riesgo
Entre febrero y mayo de 2013, a inicios de esta investigación, se realizó una
entrevista personal casa por casa entre la población periférica de la cabecera
municipal de Ovejas expuesta a leishmaniasis, lo que permitió obtener
información que incluyó: nombre, edad, sexo, ocupación, número de habitantes
por casa, tiempo de residencia en el área, viajes a otras zonas, historia de
cicatrices o lesiones cutáneas, localización y número de lesiones; fecha, lugar,
tratamiento recibido. Así mismo, se obtuvo información concerniente a datos
socioeconómicos, físicos y bióticos asociados a las viviendas, como material de
construcción, disposición de basuras y aguas, tenencia de animales domésticos,
protección antivectorial, cultivos o plantas ornamentales.
Igualmente, se aplicó la prueba de intradermorreacción de Montenegro (IDRM)
para determinar la prevalencia de infección de la población en la zona y
determinar el grupo de población en mayor riesgo de infección. La prueba de
Montenegro consiste en medir la respuesta de inmunidad celular retardada, la
cual se utiliza para detectar las características de las poblaciones que están o han
estado infectadas con Leishmania spp. Además, aporta información valiosa
cuando es un resultado positivo en menores de edad o mujeres que permanecen
en la zona durante varios años.
Otro de los elementos que forman la cadena epidemiológica de la leishmaniasis
es la presencia de flebotomíneos potenciales vectores de la enfermedad. Se
evaluó la presencia y abundancia de los insectos vectores mediante capturas
sistemáticas con trampas de luz CDC (1 en el intra y 1 en el peridomicilio) en 5
viviendas (seleccionadas aleatoriamente) durante 3 noches consecutivas y de
manera simultánea en las 3 zonas por campaña de campo. También se instaló
una trampa Shannon en el peridomicilio durante 1 noche cerca de las viviendas
seleccionadas. El muestreo entomológico se realizó durante un año (2013-2014)
con intervalos de 2 meses entre las capturas para un total de 11 muestreos que
comprendieron época de sequía y lluvia.
Para la tabulación de los datos y su ingreso en el paquete estadístico utilizado
para el análisis, se categorizaron las variables según su naturaleza, así, para la
ausencia de la variables se denotó como cero (0) y para la presencia como uno
(1). Igualmente en la se denotan los valores de los parámetros que corresponden
a cada variable de interés.
Capítulo 3 65
3.2.3 Análisis de datos
La información obtenida fue registrada de manera tabulada y las variables
analizadas en el sistema de análisis estadístico SAS/STAT ® software. La
identificación de posibles factores de riesgo asociados con la transmisión de la
leishmaniasis se realizó mediante un modelo de regresión logística múltiple o
Logit, el cual permite medir la magnitud y la asociación entre las variables
mediante el cálculo de Odds Ratios (OR) con intervalos de confianza (i.c.) de
Cornfield al 95%, y el valor p (0.05). Para determinar el OR, se definió como
variables respuesta: personas con diagnostico positivo de leishmaniasis (casos
actuales o históricos), personas con IDRM positivo, se compararon estas
variables con los probables factores de exposición a la leishmaniasis mediante el
modelo Logit expresado de manera lineal (ecuación 4) y que finalmente conlleva
a determinar el OR (ecuación 7).
Tabla 4. Parámetros tabulados de las variables asociadas a los casos y Montenegros por vivienda.
66 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
La regresión logística (RL) forma parte del conjunto de métodos estadísticos que
caen bajo tal denominación y es la variante que corresponde al caso en que se
valora la contribución de diferentes factores en la ocurrencia de un evento simple.
La regresión logística es especialmente útil cuando solo hay dos posibles
respuestas (cuando la variable de respuesta es dicotómica), que es el caso más
común. Las probabilidades que describen el posible resultado de un único ensayo
se modelan, como una función de variables explicativas, utilizando una función
logística.
Pala los fines de este estudio, se consideró un valor OR>1.5 como indicador de
una asociación evidente entre el factor de riesgo y la leishmaniasis. Un intervalo
de confianza mayor de 1.5, indica una asociación entre el factor de riesgo y la
enfermedad; mientras que los intervalos que contienen a 1 o son menores que
1.5, indican que no hay relación evidente entre el factor de riesgo y la enfermedad
(Baltazar 1994; Rosner 1978).
Por otro lado, se utilizó el Modelo lineal generalizado (MLG) con distribución
Poisson para determinar si las variables ambientales (variables independientes o
covariables) explican el comportamiento de la variable respuesta (variable
dependiente). Este modelo fue escogido dada la naturaleza de conteo de la
variable respuesta, que fue el número de insectos vectores asociados a las
viviendas donde se recolectó información de casos de la enfermedad o reacción
positiva para la prueba IDRM. Las variables también fueron analizadas en el
sistema de análisis estadístico SAS/STAT ® software.
El modelo lineal generalizado surge de la necesidad de expresar en forma
cuantitativa relaciones entre un conjunto de variables, en las que una de ellas se
denomina variable respuesta o dependiente y las restantes son llamadas
covariables, variables explicativas, o independientes. La regresión de Poisson es
un tipo de modelo lineal generalizado en el que la variable de respuesta tiene una
distribución de Poisson y el logaritmo de su valor esperado puede ser modelado
por una combinación lineal de parámetros desconocidos, es decir, el logaritmo es
la función de enlace canónica. Se usa para modelar datos de conteo (número de
veces que ocurre cierto fenómeno aleatorio) y tablas de contingencia. El modelo
de Poisson es apropiado cuando la variable dependiente es un conteo, como por
Capítulo 3 67
ejemplo, el número de llamadas que llegan a una central telefónica, que
dependen de otras variables como, por ejemplo el día de la semana o la hora del
día. Los sucesos tienen que ser independientes. Para mayor detalle sobre el MLG
consultar Berk y MacDonald (2008).
3.3 RESULTADOS
En las tres zonas de estudio dentro de la cabecera municipal de Ovejas, se
encuestó 921 personas, 474 (51.5%) hombres y 447 (48.5%) mujeres que habitan
las 150 viviendas seleccionadas, lo que representa aproximadamente el 8.3% de
la población de la cabecera municipal. La edad promedio de la población
estudiada fue de 22,7 años, con un rango que varió entre menores de 1 año hasta
85 años. La búsqueda activa de casos arrojó como resultado sólo 4 casos activos
de leishmaniasis cutánea en extremidades como brazos y piernas, todos estos en
personas mayores de 20 años.
A través de la prueba de Intradermorreacción de Montenegro (IDRM) se
determinó que el 24.2% de personas ha tenido contacto con el parásito
Leishmania spp. en los barrios El Oasis y El Tolima, el 31% en Villa Paz, Pradera
y Ciudad de la paz; y el 16% en San José. Estas tres localidades constituyen los
focos de más alta transmisión de la enfermedad en la zona urbana del municipio
de Ovejas. La tasa de prevalencia acumulada de leishmaniasis en la población
estudiada fue del 29.8% en el sexo masculino y de 24.3% en el femenino. El
grupo >51 años presentó la más alta tasa de prevalencia (46%), seguido de los
de 16 a 50 años (32%) y los de 6 a 15 años (14%), mientras que el grupo de 0 a 5
años no presentó ninguna positividad para la prueba de IDRM. La tasa de
prevalencia acumulada de leishmaniasis en la población estudiada fue del 26%
(Tabla 5).
Tabla 5. Prevalencia acumulada de leishmaniasis por grupos de edad, en la población estudiada.
68 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Al desarrollar el modelo estadístico Logit se encontró los siguientes resultados:
Montenegro vs. Variables ambientales
Cuando la variable respuesta en el modelo es el número de personas con
resultado positivo en la prueba de Montenegro, se analizaron las posibles
variables que influyen en el contacto parásito-humano y que estuvieran asociados
a condiciones de la vivienda, número de habitantes, número de insectos vectores,
animales cercanos, entre otras que se describieron en detalle en la metodología.
Se realizó una prueba de hipótesis por medio del estadístico Chi-cuadrado de
wald para determinar si las variables ambientales están relacionadas
estadísticamente con la variable respuesta, que para este caso corresponde a
Montenegro positivo de personas que han viviendo en las casas evaluadas. En la
Tabla 6 se determina que el modelo utilizado es estadísticamente significativo
(P<0.05) para las variables: Animales en el intra y peridomicilio, para la zona, el
tipo de techo, y las basuras alrededor de la casa, las demás variables
recolectadas durante la encuesta fueron eliminadas del modelo por no presentar
una significancia estadística.
El análisis del estimador de máxima verosimilitud (Tabla 7) presenta valores
positivos/negativos cuando el riesgo es mayor/menor para la prevalencia de la
enfermedad. Según se observa en la Tabla 7 las viviendas que no tienen al menos
1 animal en el intradomicilio presentan una disminución en el riesgo de ser caso
positivo para la leishmaniasis. Por el contrario, la no tenencia de animales en el
peridomicilio aumenta el riego. Vivir en la zona 1 presenta menor riesgo que la
zona 2. Si la vivienda presenta una construcción con un techo de palma, y
Tabla 6. Análisis de efectos. Montenegro vs. Variables ambientales
Capítulo 3 69
basuras alrededor, aumenta el riesgo para la enfermedad en dicha vivienda. En
contraste, el techo de zinc disminuye el riesgo, es decir, que parece ser factores
de protección.
Según los resultados arrojados por el estimador de Odds Ratio en la Tabla 8, los
factores de riesgo asociados con la transmisión de la leishmaniasis en Ovejas,
Sucre medidos a través de la prueba de Montenegro son los siguientes: tener
animales en el intradomicilio (OR 2.34 IC95% 1.4-3.9), no tener animales en el
peridomicilio (OR 2.29 IC95% 1.3-3.8), vivir en la zona 3 con respecto a la 1 (OR
3.30 IC95% 1.6-6.6), vivir en la zona 2 con respecto a la 3 (OR 1.12 IC95% 0.5-
2.1), tener techo de palma con respecto a eternit (OR 3.52 IC95% 1.3-9.1), techo
de eternit con respecto a zinc (OR 2.12 IC95% 1.1-3.8), y por último tener
basuras alrededor (OR 4.25 IC95% 2.5-7.1). Según el resultado para el factor
“animales en el peridomicilio”, este parece ser un factor de protección
zooprofiláctico, dado que el no tener animales alrededor de la vivienda aumenta
el riesgo de la transmisión.
Tabla 8. Estimador de Odds Ratio.
Tabla 7. Análisis del estimador de máxima verosimilitud para la asociación Montenegros y variables ambientales.
70 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Casos de leishmaniasis vs. Variables ambientales
Cuando la variable respuesta en el modelo fueron los casos de leishmaniasis en
la zona de estudio, se analizaron las posibles variables que influyen en la
presentación de casos y que estuvieran asociados a condiciones de la vivienda,
número de habitantes, animales cercanos, entre otras que se describieron en
detalle en la metodología.
Se realizó una prueba de hipótesis por medio del estadístico Chi-cuadrado de
wald para determinar si las variables ambientales están relacionadas con la
variable respuesta, que para este caso corresponde a los casos de leishmaniasis
de personas que han viviendo en las casas evaluadas. En la Tabla 9 se identifica
que el modelo Logit utilizado es estadísticamente significativo (P<0.05) para las
variables: Animales en el intra y peridomicilio, para el techo, las ventanas y las
basuras alrededor de la casa, las demás variables recolectadas durante la
encuesta fueron eliminadas del modelo por no presentar una significancia
estadística.
El análisis del estimador de máxima verosimilitud (Tabla 10) presenta valores
positivos/negativos cuando el riesgo es mayor/menor para los casos de la
enfermedad. El estimador entonces, arroja como resultado que las viviendas que
no tienen animales en el intradomicilio presentan una disminución en el riesgo de
ser caso positivo para la leishmaniasis. Por el contrario, la no tenencia de
animales en el peridomicilio aumenta el riego. Si la vivienda presenta una
construcción con un techo de palma, ventanas de madera, y basuras alrededor,
aumenta el riesgo para la enfermedad en dicha vivienda. En contraste, el techo
de zinc y las ventanas de vidrio disminuyen el riesgo, es decir, que parecen ser
factores de protección.
Tabla 9. Análisis de efectos. Casos de leishmaniasis vs. Variables ambientales
Capítulo 3 71
Según el estimador de Odds Ratio en la Tabla 11, los factores de riesgo
asociados con la transmisión de la leishmaniasis en Ovejas, medidos a través del
número de casos son los siguientes: tener animales en el intradomicilio (OR 3.57
IC95% 1.8-7.0), no tener animales en el peridomicilio (OR 2.50 IC95% 1.3-4.6),
techo de palma con respecto al de eternit (OR 5.56 IC95% 2.2-13.8), techo de
eternit con respecto a zinc (OR 2.71 IC95% 1.3-5.4), ventanas de angeo con
respecto a vidrio (OR 3.15 IC95% 1.3-7.2), ventanas de angeo con respecto a
madera (OR 12.82 IC95% 5.1-32.2), y por ultimo tener basuras alrededor de la
vivienda (OR 7.93 IC95% 4.3-14.7). Cabe anotar que tener animales en el
peridomicilio parece ser un factor de protección.
Cuando la variable respuesta en el modelo fue el número de insectos vectores de
la especie Lu. evansi, se analizaron las posibles variables que influyen en el
aumento /disminución de insectos y que estuvieran asociadas a condiciones de la
vivienda, número de habitantes, animales cercanos, entre otras que se
describieron en detalle en la metodología. Para este análisis se desarrolló el
modelo lineal generalizado MLG con distribución Poisson, dada la naturaleza de
conteo de la variable respuesta, encontrándose los siguientes resultados:
Tabla 11. Estimador de Odds Ratio.
Tabla 10. Análisis del estimador de máxima verosimilitud para la asociación casos de leishmaniasis y variables ambientales.
72 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
En la Tabla 12 se especifica el estimador Poisson que arrojó el análisis cuando
una de las covariables es el número de casos de la enfermedad. Así, la tenencia
de animales tanto en el intra y peridomicilio aumenta la probabilidad de mayor
número de vectores (Lu. evansi) al interior del domicilio (0.17 y 0.05
respectivamente). Vivir en la zona 1 aumenta la probabilidad de tener mayor
número de vectores (0.32), lo contrario sucede en la zona 2 (-0.12); el techo de
palma disminuye (-0.18) mientras que el techo de zinc lo aumenta (0.47). Las
paredes tanto de bareque como de ladrillo aumenta el número de vectores en la
casa (0.43 y 0.64, respectivamente); lo mismo sucede con las ventanas de vidrio
y madera (0.78 y 0.081, respectivamente); el piso de cemento disminuye el
número de Lutzomyia (-0.26); no tener basuras alrededor de la vivienda las
aumenta (0.49); y tener bosque cercano a la casa lo disminuye (-0.28). Cabe
anotar que todos los estimadores presentaron una significancia estadística.
En la Tabla 13 se especifica el estimador Poisson que arrojó el análisis cuando
una de las covariables es la IDRM para la enfermedad. Así, la tenencia de
animales tanto en el intra y peridomicilio aumenta la probabilidad de mayor
número de vectores (Lu. evansi) al interior del domicilio (0.18 y 0.047
respectivamente). Vivir en la zona 1 y 2 aumenta la probabilidad de tener mayor
número de vectores con respecto a la zona 3 (0.49 y 0.19, respectivamente); el
techo de palma aumenta (0.01) y el de zinc (0.46) aumenta en mayor medida. Las
paredes tanto de bareque como de ladrillo aumenta el número de vectores en la
casa (0.40 y 0.81, respectivamente); lo mismo sucede con las ventanas de vidrio
y madera (0.86 y 0.04, respectivamente); el piso de cemento disminuye el número
Tabla 12. Estimador Poisson para la relación entre el Número de vectores y las variables ambientales con covariable casos de leishmaniasis.
Capítulo 3 73
de Lutzomyia (-0.40); no tener basuras alrededor de la vivienda las aumenta
(0.70); y tener bosque cercano a la casa lo disminuye (-0.23).
3.4 DISCUSIÓN
En la Costa Caribe del país, tanto la leishmaniasis cutánea como la visceral
constituyen un importante problema de salud pública, por el carácter endémico
que presentan en áreas rurales y el carácter emergente que se ha venido
observado en algunas ciudades como es el caso de Ovejas, que tradicionalmente
aportaba solo casos rurales de la enfermedad pero que en los últimos años viene
registrando casos urbanos. Al parecer esos centros urbanos presentan elementos
que forman la cadena epidemiológica de la leishmaniasis: casos humanos con
lesiones en las que se ha determinado la presencia de amastigotes de
Leishmania; en los casos de lesiones cicatrízales, con Intradermorreacción de
Montenegro positiva, animales silvestres y domésticos probables reservorios del
parásito; y flebotomíneos vectores potenciales de la enfermedad, como sucede
en otras áreas endémicas de leishmaniasis.
En el estudio de Zorrilla et al. (2005) para una localidad de Cajamarca, Perú
determinan que el grupo de mayor prevalencia de leishmaniasis es entre los 5 y 9
años de edad. En el actual estudio la mayor prevalencia ocurre entre las edades
Tabla 13. Estimador Poisson para la relación entre el Número de vectores y las variables ambientales con covariable montenegro.
74 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
de 16 a >51, edad donde las personas presentan actividad económica y viajan en
su mayoría a fincas en zona rural a trabajar la agricultura. Los niños menores de
5 años no presentan contacto con el parásito Leishmania, y esto fue evidenciado
en las encuestas epidemiológicas. La ocurrencia de infección en ambos sexos,
más frecuente en adultos que en niños, sugiere una transmisión extradomiciliar
de la leishmaniasis en el municipio de Ovejas, ya que hombres y mujeres en edad
laboral están expuestos por igual a la picadura de los flebotomíneos.
Observaciones similares han sido realizadas en Perú por Cordero et al., (1991) en
Santa Cruz, Ancash; Miranda et al., (1991) en La Libertad, quienes resaltan esta
característica epidemiológica de la leishmaniasis cutánea andina.
No obstante, algunos factores ambientales se han descrito como factores que
favorecen el ciclo epidemiológico y por lo tanto se constituyen en factores de
riesgo para la enfermedad, estos son según Llanos-Cuentas (1993) para algunos
departamentos de Perú, la ubicación, el tipo de construcción y las características
ecológicas alrededor de la vivienda; el hacinamiento en que viven las personas y
algunas actividades realizadas por los pobladores. Estos factores implican que la
transmisión de la enfermedad ocurre en a) en el interior de las casas, b) alrededor
de la vivienda, c) en el ambiente doméstico, pero no claramente definido si es
dentro o fuera de las casas, y d) en áreas extradomiciliarias.
El número de personas durmiendo en la misma habitación en estado de
hacinamiento (seis o más) fue reportado como factor de riesgo para la
enfermedad (Zorrilla et al., 2005), sin embargo, en el actual estudio esta relación
no arrojó resultados estadísticos. Igualmente, la convivencia con animales
domésticos dentro de la vivienda, constituye un factor de riesgo, pues atraen a los
flebotomíneos antropofílicos, los que ingresan libremente a través de los agujeros
de las paredes de “bareque”, ventanas de madero y/o angeo y por los techos de
hoja de palma para las zonas evaluadas en Ovejas, Sucre.
En Costa Rica se comprobó que la presencia de animales en el intradomicilio y en
el peridomicilio ejerce una atracción sobre los flebotomíneos y así constituye un
factor de riesgo para aquellas personas que tuvieran contacto con estos
animales (Rojas 1992). En algunas localidades endémicas de leishmaniasis en
Perú Llanos-Cuentas (1993) determinó como factores de riesgo para contraer
esta enfermedad: vivir en casa con vegetación cercana (OR 2,8, IC95% 1,1-4,1) y
tener ganado vacuno alrededor de la vivienda (OR 1,3, IC95% 1,1-1,6), debido a
que los animales domésticos atraen a los flebotomíneos y las plantas constituyen
una fuente de azúcares para éstos, favoreciendo su desarrollo.
Capítulo 3 75
No obstante, los resultados aquí presentados demuestran que tener animales
dentro de la vivienda aumenta el riesgo para la enfermedad, y que por el
contrario, la tenencia de animales en el peridomicilio parece ser un factor de
protección zooprofiláctico, dado que el no tener animales alrededor de la vivienda
aumenta el riesgo de la transmisión. Esta situación en particular, se ha reportado
por algunos autores (Gebresilassie et al., 2015; Teodoro et al., 2007) como un
mecanismo de protección o barrera zooprofilactica que reduce el número de
vectores en el intradomicilio y disminuye la probabilidad de exposición de las
personas al vector y al parásito. En la zona de estudio los habitantes crían
diversos animales como cerdos, burros, aves y vacas, y por lo general se
mantienen en recintos cercanos o al interior de las casas residenciales. Esta
manera de subsistencia económica puede proporcionar una barrera
zooprofiláctica reduciendo potencialmente el contacto humano-vector cuando los
animales permanecen en el peridomicilio, o puede agravar el riesgo de infección
cuando permanecen al interior de la vivienda.
No se constató la presencia de animales domésticos con lesiones compatibles
con leishmaniasis en las casas visitadas, con los resultados encontrados en este
estudio no podemos afirmar o negar el papel de los animales domésticos en la
cadena de transmisión de la leishmaniasis, sin embargo, se levanta la posibilidad
que estos podrían comportarse como reservorios (ej: el perro). Dentro de los
animales incluidos en las encuestas en campo se encontró un amplio número de
aves de corral, entre ellas, gallinas, pollos, patos, y gansos. Debido a que las
aves son el objetivo de vertebrados preferido para los vectores (Alexander et al.,
2002; Dias et al., 2003), pero no huéspedes adecuados para los parásitos de
Leishmania (Otranto et al., 2010), pueden desviar la atención de los vectores de
reservorios como los perros, reduciendo así las tasas de picaduras y, en
consecuencia, las tasas de infección en los mismos. El papel de las aves como
fuentes de alimento sanguíneo, atrayentes de vectores, y agentes zooprofiláctico
para la leishmaniasis se ha discutido previamente (Alexander etal., 2002; Caldas
et al., 2002; Otranto et al., 2010).
El tipo de construcción de las viviendas como factor de riesgo para Zorrilla et al.
(2005) está en relación al piso de tierra (OR 4,31, IC95% 1,98-9,39) y paredes de
“tapia”3 (OR=3,09, IC95%1,48-6,46), mientras que las viviendas con paredes de
adobe (OR=0,18, IC95%0,08-0,39) y pisos de madera y/o cemento (OR=0,23,
IC95% 0,10-0,54) estuvieron mejor protegidas. Aunque en nuestro modelo estas
dos variables no fueron estadísticamente significativas, se resalta otras
3 Se refiere a pared construida de una sola vez con tierra amasada, que sirve de cerca o límite.
76 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
características de la construcción de la vivienda que favorecen el riesgo de la
enfermedad en Ovejas, estas son, el techo de palma como riesgo para la
presentación de casos (OR 5.56 IC95% 2.2-13.8) y como riesgo para la
positividad de IDRM (OR 3.52 IC95% 1.3-9.1), y las ventanas de angeo (OR
12.82 IC95% 5.1-32.2). Mientras que las viviendas con techo de zinc generan
protección para los casos (OR 0.36 IC95% 0.1-0.7) y protección para la
positividad de IDRM (OR 0.47 IC95% 0.2-0.8); y las ventanas de vidrio (OR 0.31
IC95% 0.1-0.7) también parecen tener mayor protección.
Cabe anotar que el número de casos actuales de leishmaniasis en las localidades
estudiadas fue muy bajo durante el periodo de estudio, cuatro en total, y los casos
históricos encontrados se refieren a casos que ocurrieron hace más de 10 años,
fecha donde probablemente estas personas adquirieron la enfermedad en un
lugar de procedencia diferente a la cabecera municipal de Ovejas, dado que los
barrios muestreados tienen aproximadamente 10 años de construcción. Es por lo
anterior que se decidió realizar el análisis con un MLG con distribución Poisson
para evaluar la variable respuesta (Número de Lu. evansi intradomiciliar) en
función de las variables ambientales asociadas al domicilio. Sin embargo, algunas
relaciones se consideran poco claras y hasta con resultados espúreos debido
probablemente a los tamaños muestréales, a posibles interacciones entre
variables, y a la alta variabilidad del número de Lutzomyia en algunas viviendas.
Un gran número de Lu. evansi al interior de las viviendas dá cuenta del posible
contacto humano-vector, y esto en sí se constituye en un factor de riesgo de
transmisión, por la posible presentación de casos o por la prevalencia medida a
través de la IDRM. En este análisis se evidencia algunos resultados poco
concluyentes o contradictorios con lo reportado por la OMS, por ejemplo, las
condiciones precarias de construcción de las viviendas como el techo de palma
en comparación al zinc disminuyen la abundancia del vector en el intradomicilio.
Así mismo, no tener basuras alrededor de la casa aumenta su abundancia. Según
la OMS (2015b) las malas condiciones de vivienda y las deficiencias de
saneamiento de los hogares (por ejemplo, la ausencia de sistemas de gestión de
residuos, alcantarillado abierto) pueden promover el desarrollo de los lugares de
cría y reposo de los flebotomíneos y aumentar su acceso a la población humana.
Capítulo 3 77
3.5 CONCLUSIONES
Se concluye que, el municipio de Ovejas, Sucre, en su zona periurbana es una
zona endémica de leishmaniasis, con poca velocidad de propagación de la
enfermedad, la que afecta en mayor frecuencia a personas en edad productiva
entre los 16 y 50 años. La transmisión histórica de la leishmaniasis ocurre en
ambientes peri y extradomiciliarios de las áreas rurales, y sólo un caso fue
reportado como autóctono en la zona periurbana durante el estudio. Dicho caso
no pudo ser demostrado, dado que solo se obtuvo información verbal del
paciente.
La tasa de prevalencia de la leishmaniasis arrojó que el 31% de las personas ha
tenido contacto con el parásito Leishmania spp. en Villa Paz, Pradera y Ciudad de
la paz, el 24.2% en los barrios El Oasis y El Tolima, y el 16% en San José. La
tasa de prevalencia acumulada de leishmaniasis en la población estudiada fue del
29.8% en el sexo masculino y de 24.3% en el femenino. La tasa de prevalencia
acumulada de leishmaniasis en la población estudiada fue del 26%.
Los factores de riesgo asociados con la transmisión de la leishmaniasis en
Ovejas, medidos a través de la prueba de Montenegro son los siguientes: tener
animales en el intradomicilio (OR 2.34 IC95% 1.4-3.9), no tener animales en el
peridomicilio (OR 2.29 IC95% 1.3-3.8), vivir en la zona 3 con respecto a la 1 (OR
3.30 IC95% 1.6-6.6), vivir en la zona 2 con respecto a la 3 (OR 1.12 IC95% 0.5-
2.1), tener techo de palma con respecto a eternit (OR 3.52 IC95% 1.3-9.1), techo
de eternit con respecto a zinc (OR 2.12 IC95% 1.1-3.8), y por último tener
basuras alrededor (OR 4.25 IC95% 2.5-7.1). Según el resultado para el factor
“animales en el peridomicilio”, este parece ser un factor de protección
zooprofiláctico, dado que el no tener animales alrededor de la vivienda aumenta
el riesgo de la transmisión.
Los factores de riesgo de la enfermedad medidos a través del número de casos
fueron los siguientes: tener animales en el intradomicilio (OR 3.57 IC95% 1.8-
7.0), no tener animales en el peridomicilio (OR 2.50 IC95% 1.3-4.6), techo de
palma con respecto al de eternit (OR 5.56 IC95% 2.2-13.8), techo de eternit con
respecto a zinc (OR 2.71 IC95% 1.3-5.4), ventanas de angeo con respecto a
vidrio (OR 3.15 IC95% 1.3-7.2), ventanas de angeo con respecto a madera (OR
12.82 IC95% 5.1-32.2), y por ultimo tener basuras alrededor de la vivienda (OR
7.93 IC95% 4.3-14.7). Cabe anotar que tener animales en el peridomicilio parece
ser un factor de protección.
4. Capítulo 4
COBERTURA VEGETAL Y CASOS DE DENGUE Y
LEISHMANIASIS EN COLOMBIA.
Objetivo: Cuantificar la dinámica espacio-temporal de la asociación entre un
índice de actividad vegetal con el número de casos de dengue y leishmaniasis a
escala nacional, regional y municipal.
4.1 INTRODUCCIÓN
Para abordar el estudio de la enfermedades transmitidas por vectores (ETV´s)
como la leishmaniasis y el dengue en Colombia, se han realizado estudios
epidemiológicos en zonas donde estas son altamente endémicas, sin embargo,
dado su naturaleza multicausal, todos estos estudios han pasado por alto en su
mayoría componentes espaciales de la enfermedad y se han restringido a la
investigación de las características de los pacientes, vectores y reservorios en un
área de estudio. Recientemente, las tecnologías geoespaciales, tales como los
sistemas de información geográfica, imágenes de sensores remotos, y
estadísticas espaciales se han comenzado a utilizar para estudiar las relaciones
entre los factores ambientales y las ETV´s.
El uso de información obtenida por los satélites es clave para entender la
dinámica espacial de procesos ambientales, ecológicos y vegetativos a gran
escala, debido a la posibilidad de captar emisión de radiación proveniente de la
tierra a distintas bandas del espectro electromagnético. Uno de esos parámetros
que es posible obtener a partir de información digital es el llamado Índice de
Vegetación de Diferencia Normalizada (NDVI, en inglés). El NDVI es una medida
de la productividad primaria de la vegetación en la tierra. Estudios previos han
estimado la influencia de las fluctuaciones del ENSO sobre la vegetación en el
trópico de Suramérica (Colombia, Venezuela, Guyana y la cuenca del rio
Amazonas) encontrando mayor impacto por el evento climático durante el periodo
80 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
entre Diciembre y Febrero, mientras que el periodo entre Junio y Agosto es el
menos afectado por el ENSO (Poveda et al.,1999).
En este capítulo se abordan las dos enfermedades de interés desde la
perspectiva geoespacial con la cobertura vegetal, la cual puede ser considerado
como un indicador sustituto que representa las interacciones ambientales y las
condiciones climáticas (Bavia et al., 2001).
Índice de vegetación
La teledetección proporciona información temporal sobre la cobertura vegetal en
la tierra conocida como los índices de vegetación, tales como el índice de
vegetación de diferencia normalizada (NDVI). Este índice, junto con los otros
datos obtenidos por teledetección han sido ampliamente utilizados para controlar
algunas enfermedades transmitidas por vectores como la malaria en todo el
mundo (Wayant et al. 2010).
Los índices de vegetación indican la cantidad, calidad y desarrollo de la
vegetación a través de su reflectancia de esta en las longitudes de onda de las
regiones rojas y del infrarrojo cercano de la cámara multiespectral de satélites
espaciales de teleobservación. Dichas mediciones se realizan por medio de
sensores remotos instalados comúnmente desde una plataforma espacial, los
cuales están en la capacidad de captar la intensidad de la radiación de ciertas
bandas del espectro electromagnético que la vegetación emite o refleja.
Aproximadamente el 90% de la información relativa a la vegetación está
contenida en las bandas de la región visible del espectro electromagnético4 del
Rojo (R) e Infrarojo cercano (NIR); es por esto que los índices de vegetación
están restringidos a combinaciones de estas dos bandas: la roja, fuertemente
correlacionada con el contenido de clorofila y la infrarroja, controlada por el LAI
(leaf area index o índice de superficie foliar) y la densidad de la vegetación verde
(Bannari et al., 1995). La vegetación verde y vigorosa refleja mucha menos
radiación en la banda R, que en la banda NIR, región de alta reflectancia del
componente celulósico. Cuando la vegetación sufre estrés, los valores de la
banda R aumentan y los de la banda NIR decrecen. Estas propiedades llevaron a
definir varios índices de vegetación basados en operaciones algebraicas entre
ambas bandas.
4 Espectro electromagnético: http://es.wikipedia.org/wiki/Espectro_electromagn%C3%A9tico
Capítulo 4 81
Los índices de vegetación, son imágenes calculadas a partir de operaciones
algebraicas entre distintas bandas espectrales. El resultado permite obtener una
nueva imagen donde se destacan gráficamente determinados píxeles
relacionados con parámetros de las coberturas vegetales: densidad, índice de
área foliar y actividad clorofílica.
Uno de los índices de vegetación más utilizados en análisis geoespaciales es el
NDVI (Normalized Difference Vegetation Index), el cual tiene la cualidad inherente
de los datos relativos no sólo a la cobertura vegetal, sino también variables
ambientales del paisaje, tipos de suelo, profundidad del suelo, humedad del
suelo, el color del suelo, capacidad de retención de agua del suelo, textura del
suelo, patrón de suelo, régimen de humedad del suelo, pendiente y la elevación
del terreno (Wu G. et al., 2002; Odiit M. et al., 2005; Peterson et al., 2005; Raso
G. 2006; Boone RB. et al., 2000). El valor del NDVI puede variar en función del
uso de suelo, estación fenológica, situación hídrica del territorio y ambiente
climático de la zona. Estas propiedades hacen que el NDVI sea una valiosa
herramienta para la evaluación de coberturas vegetales, así como para estudiar la
clasificación y dinámica vegetal y sus aspectos fenológicos.
Las series temporales de NDVI con alta resolución temporal (por ejemplo,
NOAA/AVHRR, MODIS, etc.) permiten monitorear diferentes indicadores
sintéticos de la dinámica de la intercepción de radiación por parte de la
vegetación terrestre, tales como el promedio anual, la estacionalidad, la fenología
del ecosistema, y la estabilidad, con los que es posible caracterizar y monitorear
diferentes aspectos del funcionamiento de los ecosistemas. Sin duda, el NDVI
(Rouse et al., 1974), ha sido uno de los índices más ampliamente utilizado en
estudios globales de seguimiento y evaluación de la dinámica vegetal, gracias a
su facilidad de cálculo e interpretación (Chuvieco, 2002). En particular el NDVI
transforma datos multiespectrales en una única banda o imagen única, según el
siguiente algoritmo:
Donde, NDVI: Índice de vegetación de diferencia normalizada; las variables R y
NIR están definidas por las medidas de reflexión espectral adquiridas en las
regiones del rojo e infrarrojo cercano, respectivamente. Estas reflexiones
espectrales son en sí cocientes de la radiación reflejada sobre la radiación
entrante en cada banda espectral individual; por tanto, éstos toman valores entre
un rango de 0,0 a 1,0. El NDVI varía entre -1,0 y +1,0.
82 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Leishmaniasis e índice de vegetación
El NDVI ha sido utilizado para el estudio y el mapeo de la transmisión de la
leishmaniasis. La distribución y abundancia de los vectores, reservorios y casos
de esta enfermedad está directa o indirectamente afectados por varios factores
ambientales, entre estos, los factores climáticos como la temperatura, la
precipitación y la cobertura vegetal donde ocurre su ciclo biológico (WHO 2012;
Ready 2008; Kelly-Hope y Thomson 2008). En general, los índices de vegetación
tienen el carácter distintivo de alta sensibilidad al fondo del suelo, lo que altera el
medio en el que se desarrolla el vector, afectando su abundancia, longevidad y
supervivencia, y la transmisión de la enfermedad (Jackson 1983).
Algunos estudios en India sugieren que los índices de vegetación derivados de
los datos de satélite de alta resolución, tienen un papel importante en la
producción de un mapa de referencia para el seguimiento de los aspectos
espaciales y temporales de los hábitats del vector, su abundancia, y la
probabilidad de personas con riesgo de transmisión de leishmaniasis visceral.
Estos utilizan la asociación entre los casos de la enfermedad con el NDVI para
identificar importantes factores de riesgo geográfico y estratificar una región en
diferentes áreas de riesgo de transmisión, proporcionando así una pauta para la
cartografía de las áreas bajo el riesgo de transmisión de la enfermedad
(Mushinzimana et al., 2006).
En Brasil el tipo de vegetación y los factores climáticos juegan un papel
importante en la transmisión de leishmaniasis (Ministério da Saúde 2003), la alta
incidencia de casos de leishmaniasis visceral y la abundancia de flebotomíneos
en las afueras del mismo, el valor promedio y mínimo del NDVI ha estado
estrechamente asociado con la transmisión de esta enfermedad (Thompson et al.
2002, 2004; Werneck 2002). La abundancia del insecto vector es altamente
específico con el tipo de vegetación y los hábitats de cría, y la dinámica de la
vegetación ha estado jugando un papel importante en la determinación de la
distribución espacial de la transmisión de leishmaniasis (Elnaiemet al., 2003).
Dengue e índice de vegetación
Se sabe que las ciudades presentan habitualmente los requerimientos de hábitat
de Aedes aegypti, como por ejemplo: la presencia de néctar, disponibilidad de
sangre y lugares favorables para el descanso y la oviposición (Vezzani et al.,
Capítulo 4 83
2001). Por otro lado, se han observado, diferencias regionales en la relación con
los factores climáticos tales como la temperatura, precipitación y humedad,
determinantes sobre la distribución del vector. Los patrones estacionales de
Aedes aegypti responden en forma bastante ajustada a las variaciones en la
precipitación y la humedad relativa (Micieli y Campos 2003). No obstante la
disposición espacial de la vegetación integra efectos de la temperatura,
precipitación y propiedades edáficas, resultando un indicador, a escala local, de
variables que influyen sobre procesos demográficos básicos como la mortalidad,
natalidad y la dispersión de estas especies.
En relación con el dengue algunos estudios evidencian la relación entre la
biomasa fotosintéticamente activa (medida a través de algunos índices) y el
desarrollo de la enfermedad. La diferencia en cobertura de vegetación también
está relacionada con los niveles de infección, según estudios llevados a cabo en
Buenos Aires, Argentina (Carbajo et al., 2001; Vezzani et al., 2001), la asociación
entre la vegetación y la presencia de Aedes aegypti mostró un fuerte impacto de
la calidad de la sombra. Para Colombia, un estudio arrojó como resultado que los
casos de la enfermedad están ligados a la humedad del suelo, la temperatura, las
condiciones geológicas y la altura del área, y que los criaderos están ligados a
estos mismos factores y también a la vegetación y la calidad del agua (Echavarria
et al., 2012). Es indudable que sobre ésta situación inciden diversos factores
ambientales que actúan en diferente medida en la problemática del dengue, su
reemergencia, difusión y actual situación en el continente Americano. Por tal
motivo, es evidente la necesidad de comprender cuales son los macro-factores
asociados a la expansión de la enfermedad y aquellos que condicionan o evitan
su desarrollo.
Desde un punto de vista biológico se esperaría que los datos entomológicos y
epidemiológicos covaríen con variables como el Índice de Vegetación Diferencial
Normalizado (NDVI), además de la Temperatura de la Superficie Terrestre
(LST), la altura sobre el nivel del mar proveniente de Modelos Digitales de
Elevación (DEM) y las Precipitaciones (Lamfri et al., 2015; Porcasi et al., 2013).
En cuanto a la distribución de especies vectoras de las ETV´s, ésta ha sido
asociada con indicadores de la variabilidad espacial y temporal de la biomasa
fotosintéticamente activa (Gorla 2002; Randolph y Rogers 1997; Rogers y
Randolph 1993; Rogers et al., 2002). La disposición espacial de la vegetación
integra efectos de la temperatura, precipitación y propiedades edáficas,
resultando un indicador, a escala local, de variables que influyen sobre procesos
demográficos básicos como la mortalidad, natalidad y la dispersión de estas
especies.
84 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
En este sentido, los resultados obtenidos a continuación, utilizando imágenes
digitales de satélite, muestran el grado de significancia de la relación entre el
dengue y el NDVI en la zona de estudio seleccionada.
4.2 MATERIALES Y METODOS
4.2.1 Área de estudio
La zona de estudio para este objetivo corresponde a las tres escalas espaciales
mencionadas anteriormente en los capítulos 1 y 2. La escala nacional incluye la
totalidad de los departamentos que reportan casos de ambas enfermedades, la
escala departamental seleccionada corresponde a los departamentos de
Antioquia, Valle, Tolima, Caldas, Santander y Sucre; y la municipal (Medellín,
Cali, Ibagué, Chinchiná, Bucaramanga y Ovejas) compuesto por los municipios
más endémicos para dengue; y los municipios más endémicos para la
leishmaniasis (Valdivia, Samaná, Rioblanco y Ovejas). La escogencia de los
departamentos y municipios endémicos se basó en los reportes oficiales de
ocurrencia de ambas enfermedades en los boletines epidemiológicos del Instituto
Nacional de Salud de Colombia (INS 2015).
4.2.2 Datos epidemiológicos y climáticos
Los datos de casos de leishmaniasis (cutánea, mucosa y visceral) y dengue
(clásico y grave) corresponden al número de casos oficiales registrados por el
SIVIGILA, estos fueron vinculados con su respectiva ubicación geográfica a nivel
de departamento y municipio, y trasladados de semana epidemiológica a una
serie mensual según corresponde al calendario epidemiológico de cada año de
estudio (2005 a 2013) para manejar la misma escala mensual de las series
climáticas de NDVI.
Para caracterizar la variación ambiental en el tiempo en todo el país, se obtuvo el
Índice de Vegetación de Diferencia Normalizada (NDVI) promediado para cada
municipio, a través de imaginería satelital de 250m de resolución espacial para el
periodo mensual comprendido entre el año 2005 al 2013. Los datos se obtuvieron
del sensor MODIS (espectroradiómetro de imágenes de media resolución, por sus
siglas en inglés), sensor a bordo del satélite TERRA y AQUA de la NASA, y
fueron descargados del portal de datos LAADS Web de la NASA
(https://ladsweb.nascom.nasa.gov). La cobertura vegetal de la zona de estudio se
Capítulo 4 85
clasificó en dos categorías, incluyendo áreas sin vegetación (-1<NDVI<0), y con
vegetación (0<NDVI<1).
4.2.3 Análisis de los datos
Se analizaron los datos climáticos y epidemiológicos utilizando los valores del
NDVI para evaluar la influencia de los factores ecológicos sobre el número de
casos de dengue y leishmaniasis a escala nacional, regional y municipal. Los
análisis consistieron en tres partes principales. En primer lugar, se graficaron los
casos mensuales (dengue y leishmaniasis) y los valores del NDVI para todo el
país, departamentos y municipios de interés. A continuación, se graficó ambas
series de datos con el promedio mensual de cada mes que comprende el año
calendario para el periodo de estudio (Enero a diciembre de 2005-2013) y así
determinar si los datos presentan algún comportamiento regido por el ciclo anual.
Y por último se llevó a cabo el análisis de correlación lineal simultánea y rezagada
(explicado en detalle en los capítulos 1 y 2) para examinar el tipo y la intensidad
de las relaciones entre las variables de NDVI espacialmente promediados y los
casos de las enfermedades a nivel de municipio, departamento y nacional.
4.3 RESULTADOS
Los resultados presentados a continuación, utilizando imágenes digitales de
satélite, muestran el grado de significancia de la relación entre la cobertura
vegetal y el desarrollo de las enfermedades de interés.
4.3.1 Asociación entre el índice de actividad vegetal NDVI y la leishmaniasis
Teniendo en cuenta la información oficial de casos suministrada por el INS
(2015), el total de casos de leishmaniasis notificados para todo el país durante el
periodo de estudio 2005-2013 fue de 84.093, lo que representa un promedio
anual de 9.344 casos. Del total de departamentos, 13 de ellos (Antioquia, Meta,
Santander, Nariño, Guaviare, Tolima, Caquetá, Bolívar, Putumayo, Chocó,
Caldas, Córdoba, Valle) concentran el mayor número de casos, 69.675, que
equivalen a un 83% del total, siendo Antioquia el que presenta una mayor
ocurrencia de la enfermedad (20%).
El comportamiento de los casos mensuales de leishmaniasis (incluyendo todas
las formas clínicas) y el índice NDVI mensual promediado para todo el territorio
Colombiano se representa en la Figura 23. La serie del NDVI presenta un patrón
86 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
cíclico aparentemente estable que coincide con el ciclo anual de la lluvia en el
país (Poveda, 2004), esto es, que la vegetación aparentemente aumenta luego de
los meses de más lluvia y disminuye después de los meses de menos lluvia en el
país. A escala interanual el NDVI parece presentar un patrón estable, con
fluctuaciones menores y cíclicas durante el periodo de estudio (panel superior),
todas estas se mantienen en el rango de la cobertura vegetal fotosintética activa
(0<NDVI<1), mientras que los casos de leishmaniasis muestran su
comportamiento fluctuante a escala interanual con un pico máximo y anómalo
entre el 2009 y 2010 (panel superior e inferior).
Figura 23. Ciclo interanual del NDVI y la leishmaniasis en Colombia. Series sin estandarizar (panel superior), series estandarizadas (panel inferior).
Capítulo 4 87
A una escala espacial menor, los departamentos seleccionados para este análisis
muestran un comportamiento similar al nacional para ambas series de tiempo, sin
embargo el número de casos de leishmaniasis en la epidemia nacional del 2009-
2010 no es evidente para Santander ni Sucre. Particularmente los departamentos
de Caldas y Tolima muestran el máximo pico de casos de la enfermedad posterior
a un aumento en el NDVI (Figura 24).
Figura 24. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y la leishmaniasis a escala departamental. 2005-2013.
88 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
La escala municipal del análisis presenta un menor número de datos en las series
analizadas, estas corresponden a un periodo de 8 años, desde enero de 2007 a
diciembre de 2014. Los municipios analizados, corresponden a los que
representan mayor endemia y aporte en número de casos de la enfermedad para
Antioquia, Tolima, Caldas y Sucre, estos son: Valdivia, Rioblanco, Samaná y
Ovejas. Las series de casos y el NDVI de Rioblanco y Samaná coinciden con lo
observado a nivel departamental, es decir, previo al brote epidémico del 2010
ocurrió un incremento del NDVI en estos municipios que coincidió con un año El
Niño, los demás municipios no muestran un patrón concluyente en ambas series
de tiempo (Figura 25).
Por otro lado, el ciclo anual para ambas series de tiempo es analizado a
continuación. En la Figura 26 se representa el ciclo anual para la leishmaniasis y
el NDVI a nivel nacional, donde es evidente la relación fase-antifase muy
Figura 25. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y la leishmaniasis a escala municipal. 2005-2013.
Capítulo 4 89
interesante que presentan ambas series de tiempo durante el ciclo anual; durante
los meses de enero a junio se observa una relación en antifase, es decir, que el
NDVI disminuye durante enero a marzo; luego va en aumento en abril a junio,
hasta alcanzar la fase con respecto a los casos le leishmaniasis en julio a
noviembre. Así mismo, el ciclo anual de los departamentos y los municipios
analizados mostraron un patrón similar al nacional, se observa claramente la
relación en fase y antifase entre el NDVI y los casos de la leishmaniasis para el
periodo entre 2005 y 2013 (Figura 27 y Figura 28).
Según la relación de fase-antifase hallada durante el ciclo anual entre las series
de NDVI y los casos de leishmaniasis se espera que las autoridades de salud la
tengan en cuenta para el diseño de los programas y sistemas de alerta temprana
en el país para así ejecutar medidas acordes a la realidad.
Figura 26. Ciclo anual del NDVI y la leishmaniasis en Colombia. 2005-2013
90 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 27. Ciclo anual del NDVI y la leishmaniasis a nivel departamental. 2005-2013
Capítulo 4 91
Para determinar la asociación lineal entre el NDVI y los casos de leishmaniasis se
realizó un analisis de correlacion cruzada simultanea y rezagada entre ambas
series. De acuerdo con la Figura 29, no se evidencia una asociación
estadísticamente significativa entre el NDVI espacialmente promediado y los
casos de leishmaniasis a nivel nacional, esto es causado por la relación de fase-
antifase que se encontró anteriormente. El mayor valor del coeficiente de
correlación (r =0.14) es muy bajo y sucede en el rezago 0 sin presentar
asociación estadística. Sin embargo, para los departamentos de análisis, si se
evidencia una correlación significativa para Tolima (r=0.4, P<0.01) con un rezago
de 4 meses, para Caldas (r =0.4, P<0.01) en el mes 8, para Santander (r =0.3,
P<0.01) en el mes 8, y para Sucre (r =0.4, P<0.01) en el mes 5 de rezago (Figura
30). Así mismo, los municipios de Samaná (r =0.4, P<0.01) y Rioblanco (r =0.3,
P<0.01) con un rezago de 8 y 10 meses respectivamente (Figura 31). Los
municipios que presentaron correlación entre el NDVI y los casos de
leishmaniasis corresponden a los de mayor aporte en número de casos al
departamento que corresponde, y son los que presentan el mismo
comportamiento en el ciclo interanual que las demás escalas espaciales.
Figura 28. Ciclo anual del NDVI y la leishmaniasis a nivel municipal. 2005-2013
92 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 29. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia
entre el NDVI y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95
Figura 30. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala departamental entre el NDVI y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95
Capítulo 4 93
4.3.2 Asociación entre el índice de actividad vegetal NDVI y el dengue
Durante el periodo de estudio se notificaron en total 429.554 casos de dengue y
dengue grave, representado en un promedio anual de 47.728 casos (INS 2015).
Del total de departamentos analizados, 15 de ellos (Valle, Santander, Antioquia,
Norte de Santander, Meta, Huila, Tolima, Quindío, Risaralda, Casanare,
Cundinamarca, Cesar, Barranquilla, Sucre, Arauca) concentran el mayor número
de casos, 355.399, que equivale a un 83% del total, siendo Valle el que presenta
una mayor ocurrencia de la enfermedad (13%).
El comportamiento de los casos mensuales de dengue y el índice NDVI mensual
promediado para todo el territorio Colombiano se presenta en la Figura 32. La
serie del NDVI presenta un patrón cíclico aparentemente estable que coincide con
el ciclo anual de la lluvia en el país (Poveda, 2004), esto es, que la vegetación
aparentemente aumenta luego de los meses de más lluvia y disminuye después
de los meses de menos lluvia en el país. A escala interanual el NDVI parece
presentar un patrón estable, con fluctuaciones menores y cíclicas durante el
periodo de estudio (panel superior), todas estas se mantienen en el rango de la
cobertura vegetal fotosintética activa (0<NDVI<1), mientras que los casos de
Figura 31. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala municipal entre el NDVI y los casos de leishmaniasis. **:P>0,99; *:P>0,95
94 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
dengue muestran su comportamiento fluctuante a nivel interanual con un pico
máximo y anómalo en el 2010 (panel superior e inferior).
En la escala departamental los análisis muestran que Antioquia, Valle, Caldas,
Tolima y Santander presentan el mismo pico máximo de casos de dengue en el
2010, tal como se observa a nivel nacional; para Sucre no es evidente. Durante
dicho brote epidémico se observa que el NDVI presenta un aumento y luego una
disminución a medida que lo hace el registro de casos de dengue (Figura 33).
Figura 32. Ciclo interanual del NDVI y el dengue en Colombia. Series sin estandarizar (panel superior), series estandarizadas (panel inferior).
Capítulo 4 95
Los municipios analizados corresponde a los de mayor endemicidad para el
dengue, estos corresponden a los principales municipios de los departamentos
anteriormente descritos. En todos los municipios se observa claramente el brote
epidémico de casos de dengue durante el año 2010, sin embargo no se observa
una aparente relación entre la distribución de la serie NDVI y los casos de la
enfermedad. Cabe anotar que los municipios de Medellín, Chinchiná, Cali e
Figura 33. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y el dengue a escala departamental. 2005-2013.
96 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Ibagué presentan un aumento seguido de una disminución en el índice de
vegetación durante el gran pico de casos del 2010 (Figura 34).
El ciclo anual de las series del NDVI y los casos de dengue a nivel nacional se
estimó para el periodo 2005 a 2013, en la Figura 35 se observa un patrón para
ambas series que se comporta en fase-antifase para el ciclo anual, durante los
meses de enero a junio se observa una relación en antifase, es decir, que el NDVI
disminuye durante enero a marzo; luego va en aumento en abril a junio, hasta
Figura 34. Ciclo interanual estandarizado del NDVI y el dengue a escala municipal. 2007-2014.
Capítulo 4 97
alcanzar la fase con respecto a los casos de dengue en julio a noviembre. Esta
misma relación se observó para las series de casos de leishmaniasis (numeral
anterior).
Para los departamentos, el ciclo anual mostró un patrón similar al observado a
nivel nacional, durante los primeros 6 meses del año ambas series de datos se
comportan en antifase (excepto Antioquia), y durante los últimos 6 meses en fase
(Figura 36). En los municipios (Figura 37) también es evidente la relación en fase
y antifase del NDVI y los casos de dengue durante el ciclo anual, sin embargo, el
municipio de Medellín no mostró dicho patrón, teniendo un comportamiento
similar a su departamento.
En general, la distribución del ciclo anual de los casos de dengue y las series de
NDVI conservan la misma relación de fase y antifase en algunos meses del año
durante el periodo 2005 a 2013 en las tres escalas espaciales (nacional,
departamental y municipal. Según la relación de fase-antifase hallada durante el
ciclo anual entre las series de NDVI y los casos de dengue se espera que las
autoridades de salud la tengan en cuenta para el diseño de los programas y
sistemas de alerta temprana en el país para así ejecutar medidas acordes a la
realidad.
Figura 35. Ciclo anual del NDVI y el dengue en Colombia. 2005-2013
98 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 36. Ciclo anual del NDVI y el dengue a nivel departamental. 2005-2013.
Capítulo 4 99
Los resultados del análisis de correlación cruzada mostraron una asociación
estadísticamente significativa entre el NDVI espacialmente promediado y los
casos de dengue a nivel nacional (opuesto al caso de la leishmaniasis) con un
rezago de 5 meses (r=0.4; P<0.01) (Figura 38). Para mayor detalle, en la Tabla
14 se observa los valores de los coeficientes de correlación cruzada con rezago
entre el NDVI y los casos de dengue en las tres escalas analizadas.
A nivel departamental Tolima, Caldas, Santander, y Sucre fueron los únicos
departamentos que mostraron una correlación significativa para ambas series.
Figura 37. Ciclo anual del NDVI y el dengue a nivel municipal. 2005-2013.
100 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Por el contrario Antioquia y Valle no evidenciaron asociación lineal entre los casos
de dengue y el NDVI (Figura 39, Tabla 14). A nivel municipal dos municipios
mostraron una correlación clara: Ibagué (r=0.4; P<0.01) y Cali (r=0.4; P<0.01) en
el rezago 0 y 5 respectivamente, asociación no evidente para los demás
municipios analizados (Figura 40).
Figura 38. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional en Colombia entre el NDVI y los casos de dengue. **:P>0,99; *:P>0,95
Capítulo 4 101
Figura 39. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala departamental entre el NDVI y los casos de dengue. **:P>0,99; *:P>0,95
102 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Figura 40. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala municipal entre el NDVI y los casos de dengue. **:P>0,99; *:P>0,95
Capítulo 4 103
Tabla 14. Coeficiente de correlación cruzada con rezago entre los casos de dengue y el NDVI promedio/mes.
Rezago (mes)
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Colombia 0,144 0,163 0,187 0,226 0,285 0,363 0,323 0,283 0,280 0,177 0,129
Antioquia -0,174 -0,111 -0,062 0,003 0,070 0,085 0,074 0,065 -0,028 -0,080 -0,047
Valle -0,102 -0,087 -0,081 -0,070 -0,041 -0,008 -0,039 -0,038 -0,002 -0,050 -0,067
Tolima 0,368 0,396 0,386 0,419 0,490 0,469 0,390 0,286 0,192 0,088 0,008
Caldas 0,175 0,247 0,306 0,38 0,383 0,357 0,302 0,283 0,247 0,235 0,225
Santander 0,121 0,202 0,229 0,258 0,307 0,368 0,327 0,315 0,349 0,366 0,363
Sucre 0,398 0,345 0,338 0,310 0,231 0,129 0,072 0,092 0,098 0,092 0,044
Nariño -0,179 -0,112 -0,105 -0,081 -0,118 -0,112 0,003 0,033 0,072 0,065 0,044
Medellín 0,131 0,071 0,062 -0,034 0,028 0,053 0,072 0,125 0,181 0,164 0,08
Cali 0,254 0,264 0,265 0,355 0,394 0,401 0,372 0,367 0,328 0,259 0,215
Ibagué 0,361 0,357 0,322 0,367 0,361 0,328 0,262 0,217 0,153 0,098 0,042
Chinchiná 0,141 0,136 0,144 0,238 0,223 0,094 0,072 0,102 0,153 0,113 0,162
Bucaramanga 0,211 0,157 0,089 -0,076 -0,093 -0,146 -0,207 -0,207 -0,156 -0,090 -0,046
Ovejas 0,142 0,143 0,040 -0,136 -0,053 -0,227 -0,251 -0,145 0,019 0,077 -0,033
Tumaco 0,181 0,118 0,020 -0,064 -0,074 -0,188 -0,179 -0,244 -0,196 -0,187 -0,187
4.3.3 Asociación entre el índice de actividad vegetal NDVI y el ONI
Para tratar de abarcar todas las posibles relaciones entre la variabilidad climática
del ENSO, el NDVI y los casos de dengue y leishmaniasis, se pretendió identificar
la posible asociación entre el NDVI y El ENSO (a través del índice ONI). Los
resultados presentados en la sección anterior ponen de presente los fuertes
vínculos existentes entre la actividad de la vegetación y los casos de dengue en
Colombia, aunque la relación no fue evidente para la leishmaniasis.
En la Figura 41 se muestra el ciclo interanual de las series NDVI, ONI y
dengue/leishmaniasis de manera simultánea a nivel nacional para Colombia.
104 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Cabe anotar que los periodos que fueron considerados como El Niño estuvieron
comprendidos en los años 2004-2005, 2006-2007, 2009-2010; años en los cuales
se observa un considerable aumento de los valores estandarizados del NDVI; y
La Niña en 2007-2008, 2010-2011, 2011-2012, años donde el NDVI tiende a
presentar valor negativos.
La Figura 42 muestra las correlaciones cruzadas entre el Índice Oceánico de El
Niño – ONI (que es el estándar que la NOAA utiliza para identificar eventos
cálidos (El Niño) y fríos (La Niña) en el océano Pacífico tropical), y los valores
promedios mensuales del NDVI sobre el País. Los resultados muestran fuertes
correlaciones positivas (r=0,44) en el rezago cero (simultáneas) y rezago uno
(r=0,43).
Figura 41. Ciclo interanual de las series estandarizadas del NDVI, el ONI, el dengue (panel superior) y la leishmaniasis (panel inferior) en Colombia. 2005-2013.
Capítulo 4 105
Para los departamentos las correlaciones entre el ONI y el NDVI se muestra para
Valle (r=0.41; P<0.01), Nariño (r=0.36; P<0.01) y Antioquia (r=0.20; P<0.05) con
rezago cero; Caldas (r=0.51; P<0.01), Santander (r=0.32; P<0.01) y Chocó
(r=0.16; P<0.01) con rezago de un mes; y Tolima (r=0.51; P<0.01) y Huila (r=0.43;
P<0.01) con rezago de 2 meses. Esta correlación cruzada es considerablemente
altas en algunos de los departamentos analizados como Valle, Caldas, Tolima,
Huila, Nariño y Santander (Figura 43).
Figura 42. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala nacional entre el ONI y el NDVI. **:P>0,99; *:P>0,95
106 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
4.4 DISCUSION
Los resultados obtenidos en el presente trabajo pueden considerarse como una
contribución para una mejor identificación y determinación del papel que tiene el
estado de la cobertura vegetal en el aumento de la incidencia y la propagación de
la leishmaniasis y del dengue en Colombia.
NDVI – Leishmaniasis
Tal como se observó en los resultados del presente capítulo, los valores
negativos de NDVI podrían indicar disminución en la vegetación en las regiones
evaluadas (correspondiente a ambientes secos), que podría estar asociada con
Figura 43. Correlación cruzada simultánea y rezagada a escala departamental entre el ONI y el NDVI. **:P>0,99; *:P>0,95.
Capítulo 4 107
una modificación del paisaje significativa y en consecuencia las condiciones
ecológicas propicias para el desarrollo de Lutzomyia spp. y para la transmisión de
Leishmania spp. Por el contrario, los valores positivos podrían indicar áreas
ecológicas no modificadas con condiciones de vegetación natural con transmisión
de leishmaniasis más estable o más baja (correspondiente a ambientes
húmedos), así como se encontró en los departamentos de Santander y Norte de
Santander en Colombia (Cardenas et al., 2006). En el presente trabajo el NDVI
mostró una asociación lineal positiva y rezagada con los casos de leishmaniasis a
escala departamental y municipal: Tolima, Caldas, Santander y Sucre; y Samaná
y Rioblanco evidenciaron una correlación significativa entre las series. Dichas
correlaciones quieren decir que a mayor cobertura vegetal existente en la zona de
estudio, es mayor la incidencia de la enfermedad, pero el efecto no es
instantáneo, sino que se presenta con un rezago de pocos meses.
Estos resultados están en contraposición, en particular con los obtenidos en
diversos estudios, donde la transmisión de la leishmaniasis visceral por ejemplo,
ha sido espacialmente concordante con poca vegetación densa cuando se habla
de manera simultánea (Bhunia et al., 2010; Dhima y Dinesh 1992; Elnaiem et al.,
2003). Según Cárdenas et al., (2006) Colombia refleja un patrón consistente en
los factores ecológicos entre períodos de El Niño y La Niña, con mayores casos
cuando los valores de NDVI fueron <0,06, concordante con los periodos de El
Niño (estación seca); y menores casos cuando los valores fueron >0,06 durante
los períodos de La Niña (estaciones húmedas). Sin embargo, Connor et al.,
(1995) señala que los valores bajos de NDVI (<0.2) que indican menor actividad
fotosintética de la cobertura vegetal, no representan riesgo para la enfermedad en
comparación a valores altos (>0.2) identificados en zonas endémicas. El valor de
NDVI en Sudán ha sido altamente asociado con la abundancia de los
flebotomíneos, en especial de Phlebotomus papatasi, y éste refleja sin duda,
mayor densidad de árboles posterior al inicio de las lluvias. Los valores NDVI
entre 0.0 y 0.06, junto con los otros datos meteorológicos se han determinado
espacialmente con la presencia del vector en el Oriente Medio y con la
enfermedad (Cross et al., 1996).
A escala nacional, los resultados expuestos, no evidencian una asociación
estadísticamente significativa entre el NDVI espacialmente promediado y los
casos de leishmaniasis debido a la relación fase-antifase. Es posible que si
estimamos las correlaciones a escala trimestral, las correlaciones si sean altas y
significativas, (positivas en unos trimestres y negativas para otros trimestres). El
mayor valor del coeficiente de correlación (r =0.14) es muy bajo y sucede en el
rezago 0 sin presentar asociación estadística. Esto quizá pudo deberse a que los
108 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
valores NDVI para todo el país fueron espacialmente promediados para abarcar
toda la escala nacional, así los valores determinados satelitalmente a escala
municipal pueden estar alejados de lo que sucede a la escala nacional.
Durante el brote epidémico del año 2009-2010 para leishmaniasis y del año 2010
para dengue se observa que el NDVI presenta un aumento a lo largo del 2009 y
luego una disminución en el 2010, esto es probablemente debido a que el año
2009-2010 fue un año El Niño y pudo traer efectos de reducción de la actividad
vegetal al disminuir las lluvias, tal como lo manifiesta Poveda et al., (1999). Sin
embargo los comportamientos de las series de NDVI y casos tanto de
leishmaniasis como de dengue no parecen tener una asociación evidente en su
ciclo interanual.
NDVI – Dengue
En algunas localidades de Colombia se ha estudiado la influencia de la cobertura
vegetal en el dengue, específicamente en el departamento de Córdoba se
encontró que las correlaciones son negativas y estadísticamente significativas, lo
que quiere decir que a mayor cobertura vegetal existente en la zona de estudio
(principalmente pastos y cultivos), es menor la incidencia de la enfermedad
(Meza-Ballesta y Gonima 2014). Estos resultados concuerdan, en particular, con
los obtenidos en estudios realizados en Costa Rica entre 2002 y 2004, en los
cuales se encontró la misma relación inversa entre el NDVI y los casos de dengue
para la estación seca, lo que puede reflejar diferencias estacionales con respecto
a los tipos hábitat más productivos para las larvas (Troyo et al., 2009).
Para enfermedades como la fiebre amarilla y la malaria, las densidades del vector
y la incidencia de la enfermedad son generalmente más altas en áreas con
valores positivos de NDVI, donde los vectores y sus hábitat están presentes en
los bosques, o áreas de cultivo rurales (Rogers et al., 2006; Sithiprasasna et al.,
2003). Para la malaria se ha explorado la relación con el NDVI en Colombia
(Poveda et al., 2008). Se encontró que es necesario tener un valor de NDVI
mayor que 0,35 para que se presenten más del 10% de los casos de malaria del
año en un mes dado. Este umbral permitió construir un mapa de riesgo
epidemiológico de malaria. Cabe señalar, que la relación entre ambas variables
es el reflejo de que en Colombia generalmente la capa vegetal está por encima
de valores NDVI 0,3; y que la actividad vegetal integra efectos de la temperatura,
humedad, precipitación y propiedades edáficas, resultando un indicador, a escala
local, de condiciones favorables de hábitat para el desarrollo de los insectos
vectores de esta enfermedad.
Capítulo 4 109
En contraste, para el dengue se espera una relación inversa con la incidencia, ya
que el NDVI y la densidad de vectores de las viviendas (en zonas urbanas
principalmente) se correlacionan de manera inversa (Eisele et al., 2003). En
general, los estudios anteriores que han utilizado imágenes de satélite han
demostrado que el dengue está relacionado con las zonas urbanizadas en
contraposición a las zonas boscosas (Nakhapakorn y Tripathy 2005), pero la
cobertura arbórea puede jugar un papel importante dentro de las ciudades. Varios
estudios han demostrado que los hábitats al aire libre protegidas de la luz solar
directa tienen alta probabilidad de contener larvas de Ae. aegypti y que la
cobertura vegetal está asociada con hábitats larvarios más adecuados (Barrera et
al., 2006; Bisset et al., 2006). Por lo tanto, la sombra proporcionada por los
árboles en los patios más grandes y espacios abiertos como parques pueden
proteger los hábitats de mosquitos de las altas temperaturas y la luz directa del
sol, lo que puede dar lugar a mayores densidades de vectores en localidades con
más cobertura arbórea.
Es posible que lugares que presentan bajo índices de NDVI y altas densidades de
vectores, presenten más casos de dengue debido a varias razones, entre estas,
al hacinamiento en zonas urbanas y porque los hábitats donde se desarrollan los
mosquitos vectores pueden ser los recipientes que se llenan manualmente con
agua (floreros, jarrones, tinas de lavandería y recipientes de almacenamiento de
agua durante las sequias). Estos hábitats son comunes durante la estación seca
en otras áreas urbanas de América Latina y Costa Rica, especialmente donde el
servicio de agua se interrumpe con frecuencia (Calderon-Arguedas et al., 2004;
Pontes et al., 2000). Por el contrario, la distribución espacial del dengue durante
la temporada de lluvias puede haber sido más afectada por otros factores
relacionados con la actividad humana, así como los efectos de las lluvias y la
vegetación en los hábitats de larvas de mosquitos vectores.
Se cree que las variaciones temporales de la biomasa fotosintéticamente activa
de una ciudad, no expresaría las fluctuaciones de factores que influyen sobre la
abundancia y presencia del vector del dengue como si lo hace la humedad,
temperatura y precipitación, tal como se ha demostrado en trabajos de Randolph
y Rogers (1997), Gorla (2002), Lanfri et al., (2011). Esto puede deberse a que los
valores bajos de NDVI en la vegetación de invierno o épocas desfavorables para
el crecimiento aéreo de las plantas, son muy similares a los de las edificaciones o
suelo desnudo del sector urbano (cercanos a 0). Por ende, la variabilidad del
NDVI en la ciudad es menor durante las épocas de menores precipitaciones y
menor temperatura, que a su vez, normalmente se corresponden a las épocas de
110 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
menor actividad de Ae. aegypti (Barbazan et al., 2010; Carbajo et al., 2001;
Dominguez et al., 2000; Rueda et al., 1990).
Por el contrario, los resultados expuestos en este capítulo demuestran poca
claridad en la relación espacial entre el NDVI y los casos de dengue, dada la
correlación positiva entre ambas variables (r=0.4; P<0.01) y además con un
rezago de 5 meses para todo Colombia durante el 2005-2013. Todo esto hace
necesario calcular las correlaciones trimestrales. Esta misma correlación fue
observada a nivel departamental para Tolima, Caldas, Santander y Sucre, más no
para Antioquia y Valle, departamentos con mayor número de casos reportado. A
nivel municipal Ibagué y Cali mostraron una correlación clara, no evidente para
los demás municipios analizados. Se infiere que dicha correlación positiva
pudiese ser el reflejo de las diferentes distribuciones y/o tipos de hábitats de las
larvas del vector, a las actividades de control vectorial que se puedo presentar en
las zonas endémicas durante el periodo de estudio, y a que espacialmente los
casos de dengue se ciñen a unas ciudades en particular y por el contrario los
valores de NDVI aquí utilizados presentan precisiones imperfectas por el
promedio de todo el municipio, departamento y país en el que sea el caso de
análisis. Cabe señalar que, recientemente se sugiere que las variables
relacionadas con la temperatura pueden ser más importantes que los índices de
vegetación en la determinación de la distribución de dengue a escala global
(Rogers et al., 2006), pero se necesitan más estudios a una escala más fina.
También se infiere que el análisis aquí expuesto y los resultados en cuanto a la
correlación positiva es debido a que se promedió espacialmente los valores de los
pixeles del NDVI de 250m de resolución espacial a una escala grande de
municipio, departamento e incluso país, homogenizando los valores que
posiblemente presentan alta variabilidad entre pixeles según la zona. Esto se
argumenta en la medida que en Portugal, un estudio analizó los valores NDVI a
través de diferentes ventanas de tamaño de pixeles, comprendidos entre 250 y
2500 m de resolución espacial, con el propósito de evaluar la variabilidad espacial
del NDVI con las densidades de Anopheles atroparvus. Se encontró que a mayor
resolución espacial (menor número de pixeles y menor tamaño de los mismos),
más consistente fue la correlación entre el NDVI y las densidades del vector
(Lourenço et al., 2011). Sin embargo, cabe señalar que para el dengue se debe
realizar un análisis similar para concluir de manera acertada al modelo de la
enfermedad.
Por otro lado, y a partir de los resultados aquí expuestos, se sugiere explorar a
futuro las relaciones NDVI-dengue a partir de otras imágenes provistas por otros
sensores que presenten mayor resolución y a menor escala espacial para ambas
Capítulo 4 111
series. En Costa Rica la clasificación de imágenes satelitales de QuickBird
evidenció relaciones más detalladas entre la incidencia del dengue y la estructura
urbana de la ciudad de Puntarenas. El NDVI usualmente resulta en valores altos
(por ejemplo> 0,5) para la vegetación fotosintéticamente activa (árboles, hierbas,
arbustos pequeños), mientras que otras superficies (hormigón, techos de zinc,
suelos, superficies impermeables) valores bajos de visualización (por ejemplo,
<0,3). Por lo tanto, un NDVI medio puede haber capturado sólo una pequeña
parte de las diferencias detalladas para cada tipo de superficie en una localidad,
mientras que imágenes QuickBird permiten una separación aceptable entre
clases de vegetación en zonas construidas donde Ae. aegypti raramente estaría
presente como carreteras, grandes masas de agua y secciones de césped o
suelo desnudo.
Relación ONI-NDVI
La relación entre la variabilidad climática del ENSO y la actividad fotosintética en
la superficie terrestre ha presentado algunas evidencias. Según Poveda et al.,
(2008) en el desarrollo de un sistema de alerta temprana para la malaria en
Colombia, determinó la influencia de las fluctuaciones del ENSO (El Niño
Oscilación del Sur) y la NAO (Oscilación del Atlántico Norte) sobre la vegetación
en el trópico de Sur América (Colombia, Venezuela, Guyana y la cuenca del río
Amazonas). En dicha investigación se concluye que el período entre Diciembre y
Febrero es el más impactado por el fenómeno del ENSO y por la NAO mostrando
valores negativos del NDVI, mientras que el período entre Junio y Agosto es el
menos afectado por el ENSO y el período entre Marzo y Mayo es el menos
influenciado por la NAO. En conclusión se determinó que existe una buena
coherencia entre la dinámica de la vegetación en el trópico de Suramérica y el
evento climático del ENSO. Sin embargo, en el presente trabajo este tipo de
análisis no fue realizado a nivel de ciclo anual, sino de manera interanual,
encontrándose un comportamiento simultáneo de ambas series, es decir que a
medida que se presenta años El Niño (valores positivos del ONI), el NDVI
también lo es y el efecto es simultaneo (rezago cero). No obstante, para Poveda
et al., (1999) tales correlaciones positivas entre el ONI y el NDVI indican una
disminución en la actividad vegetal durante El Niño, consistentemente con las
anomalías negativas halladas en la precipitación y en los caudales, así como en
la humedad de suelo. Existe evidencias que indican que las limitaciones de agua
(como es el caso durante El Niño), imponen condiciones de “stress” hídrico aún
sobre bosques tropicales (Oren et al., 1996).
112 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Por otro lado, Anyamba et al., (2001) en África, demuestra que El Niño afecta de
manera significativa la vegetación mostrando valores negativos del NDVI debido
probablemente a la disminución de lluvias, mientras que durante La Niña los
valores NDVI son positivos debido a la intensificación de las lluvias, y que ambas
asociaciones el efecto se aprecia de manera rezagada. Para indonesia, un
análisis de correlación de series de tiempo entre las anomalías del NDVI y el
ENSO para los episodio cálidos de 1982-1983 y 1997-1998 mostró que, ambos
eventos tuvieron un impacto significativo sobre la vegetación en términos de
anomalías negativas del NDVI (Erasmi et al., 2009).
Los resultados del presente capítulo contrastan con lo enunciado anteriormente,
estos muestran fuertes correlaciones positivas a nivel nacional entre el ONI y el
NDVI (r=0.44) en el rezago cero (simultáneas) y rezago uno (r=0,43), es decir que
el efecto potencial que el ONI ejerce sobre el NDVI es casi instantáneo.
Igualmente para los departamentos de Valle, Nariño, Huila, Caldas, Tolima y
Santander las correlaciones cruzadas son considerablemente altas y positivas
(r=0.32 a 0.51) y presentan significancia estadística (P<0.01). Cabe destacar que
los resultados expuestos no concuerdan con la literatura, y que es necesario
ampliar las series de tiempo y realizar los análisis a una escala más fina
(municipios) dada la resolución de la información satelital que se obtuvo.
4.5 CONCLUSIONES
La serie del NDVI presenta un patrón cíclico coincidente con el ciclo anual de la
lluvia en el país (Poveda, 2004), esto es, que la vegetación aparentemente
aumenta poco después de los meses de más lluvia (marzo-abril-mayo y
septiembre-octubre-noviembre) y disminuye después de los meses de menos
lluvia (diciembre-enero-febrero y junio-julio-agosto) en el país.
En las tres escalas espaciales, el ciclo anual para la leishmaniasis y el dengue, y
el NDVI mostró claramente la relación en fase y antifase para el periodo entre
2005 y 2013. Durante los meses de enero a junio se observa una relación en
antifase, es decir, que el NDVI disminuye durante enero a marzo; luego va en
aumento en abril a junio, hasta alcanzar la fase con respecto a los casos le
leishmaniasis y dengue en julio a noviembre.
Capítulo 4 113
La dinámica espacio-temporal de la relación entre el índice de actividad vegetal
NDVI y el número de casos de leishmaniasis arrojó lo siguiente: A escala
departamental (Tolima, Caldas, Santander y Sucre) y municipal (Samaná,
Rioblanco) se observó asociaciones lineales positivas y rezagadas entre los
valores estandarizados del índice de vegetación NDVI y los casos de
leishmaniasis. A escala nacional este comportamiento no se pudo apreciar, dado
que no se evidencia una asociación estadísticamente significativa entre el NDVI
espacialmente promediado y los casos de leishmaniasis.
Por otro lado, para las series de dengue y su asociación con el NDVI, los análisis
de correlación cruzada mostraron una asociación estadísticamente significativa
entre el NDVI espacialmente promediado y los casos de dengue a nivel nacional.
A nivel departamental Tolima, Caldas, Santander, y Sucre fueron los únicos
departamentos que mostraron una correlación significativa para ambas series. A
nivel municipal dos municipios mostraron una correlación clara: Ibagué y Cali.
La relación entre el NDVI y el ONI (índice macroclimático del ENSO) a escala
nacional muestran fuertes correlaciones positivas de manera simultánea. Para los
departamentos también es evidente una fuerte asociación lineal para Valle,
Nariño, Antioquia, Caldas, Santander, Chocó, Tolima, Huila.
Por otra parte, la cobertura vegetal se comporta como un proxy de la
evapotranspiración de las plantas, refleja efectos de la temperatura, humedad,
precipitación y propiedades edáficas, resultando un indicador, a escala local, de
condiciones favorables de hábitat para el desarrollo de los insectos vectores. Los
índices de vegetación junto con los otros factores influyentes se pueden utilizar
para desarrollar sistemas de alerta temprana para pronosticar incidencia de
leishmaniasis y dengue en áreas endémicas.
5. Capítulo 5
MODELACIÓN EXPLICATIVA DE LA INCIDENCIA DEL
DENGUE EN COLOMBIA EN FUNCIÓN DE
VARIABLES CLIMÁTICAS
Objetivo: Determinar el grado de asociación y la posible capacidad predictora de
algunas variables climáticas con los casos de dengue en Colombia.
5.1 INTRODUCCIÓN
La motivación de este capítulo radica en la posibilidad de incorporar los
resultados de la asociación entre la variabilidad climática y el dengue, como
posible metodología que apunta a futuro al desarrollo de un Sistema de Alerta
Temprana-SAT para el dengue en Colombia. El objetivo de todo SAT consiste en
anticipar la ocurrencia de brotes y epidemias de la enfermedad, y de este modo,
disponer de medidas preventivas para mitigar el impacto de epidemias en las
poblaciones en riesgo de enfermar.
De acuerdo con los resultados de los capítulos 1 y 4 se concluye que el ENSO
tiene influencia sobre el comportamiento de la vegetación y sobre los casos de
dengue en el país. Partiendo de esta conclusión en este capítulo se presenta un
análisis de regresión lineal múltiple, en donde las series de datos macroclimáticos
del ONI, MEI, BEST, NDVI, Precipitación y Temperatura se usaron como
variables predictoras para la variable dependiente de casos de dengue. El
objetivo consiste en identificar un modelo matemático con capacidad predictora
que explique el efecto y la medida que cada variable ejerce sobre el
comportamiento de casos de dengue.
116 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
5.2 MATERIALES Y METODOS
5.2.1 Área de estudio
La zona de estudio para este capítulo comprende la totalidad de departamentos
de Colombia.
5.2.2 Datos epidemiológicos y climáticos
Los datos de casos de dengue corresponden a datos oficiales provistos por el
Instituto Nacional de Salud (INS, 2015). Estos incluyen las dos formas clínicas de
la enfermedad (dengue y dengue grave) y para el objetivo propuesto se ajustaron
a la sumatoria del número de casos trimestrales de todos los departamentos del
país para coincidir con el formato de datos de las variables macroclimáticas
utilizadas en el análisis, así: diciembre, enero y febrero – DEF de 2005, hasta
septiembre, octubre y noviembre – SON de 2013.
Con el propósito de definir el modelo de regresión lineal múltiple propuesto, se
tuvieron en cuenta seis variables climáticas, las cuales fueron agrupadas por el
promedio trimestral DEF de 2005 hasta SON de 2013. Las variables climáticas y
macroclimáticas correspondieron a el ONI, el MEI y el NDVI, las cuales son
discutidas en los capítulos 1, 2 y 3 respectivamente; el índice BEST, la
Precipitación y la Temperatura para todo el país fueron adquiridos como se
explica a continuación:
Los datos del índice BEST (Bivariate ENSO Time series, en inglés) fueron
consultados de los registros publicados por la Earth System Research Laboratory-
NOAA (NOAA, 2015), correspondientes a las anomalías de El Niño región 3+4,
desde el primer trimestre del 2005 al último trimestre del 2013. El índice BEST fue
diseñado para proveer una serie histórica larga de los eventos ENSO.
Combinando los valores del SOI, con los registros de la temperatura superficial
del mar (SST) en la región de El Niño 3.4', en el pacifico ecuatorial, se integran
los procesos atmosféricos y oceánicos en un solo indicador.
Los datos de temperatura y precipitación a nivel nacional fueron obtenidas a partir
de KNMI - Royal Netherlands Meteorological Institute, de su página web:
http//:climexp.knmi.nl. La información de series climáticas disponible se descargó
para el periodo de diciembre de 2004 a noviembre de 2013, luego fueron
agregados como valores promedio trimestrales para coincidir con los datos de los
índices del ENSO. La información se obtuvo bajo los parámetros de ubicación
geográfica de Colombia (Latitud -4°N a 12,5°N; y Longitud -79°E a -66,5°E).
Capítulo 5 117
En el capítulo anterior se demuestra que el NDVI tiene una asociación estadística
con los casos de dengue, pero dicha relación es positiva y no coincide con lo
reportado en la literatura. Sin embargo, estos resultados se deben probablemente
a la relación fase-antifase, y es preciso determinar las correlaciones trimestrales
para reflejar de manera más acertada la relación entre ambas series de tiempo.
Por lo anterior, se decidió incluir el NDVI en el modelo predictivo en aras de
explorar la combinación de distintas variables como posibles variables
explicativas de los casos.
5.2.3 Análisis de los datos
Análisis de regresión lineal múltiple
Se aplicó un modelo de regresión lineal múltiple (MRLM) para describir la relación
entre el dengue (variable dependiente) y las seis variables climáticas (variables
independientes). Este modelo trata de explicar el comportamiento de determinada
variable dependiente (representada como Y) en función de un conjunto de k
variables explicativas X1, X2, ..., Xk mediante una relación de dependencia lineal:
Y = β 1 + β 2 ⋅ X 2 +... + β k ⋅ X k +U
Siendo U el término de perturbación o error. Para determinar el modelo anterior,
es necesario estimar el valor de los coeficientes β1, β2, ..., βk. La linealidad en
parámetros posibilita la interpretación correcta de los parámetros del modelo. Los
parámetros miden la intensidad media de los efectos de las variables explicativas
sobre la variable a explicar. El MRLM fue estimado mediante el software
Statgraphics
Por otro lado, se muestra los coeficientes de correlación de Pearson entre cada
par de variables. Estos coeficientes de correlación oscilan entre -1 y 1 y miden la
fuerza de la relación lineal entre las variables. También se muestra el valor P que
pone a prueba la significación estadística de las correlaciones estimadas. Los
valores inferiores a 0,05 indican correlaciones estadísticamente significativas en
el nivel de confianza del 95,0%.
Modelo predictivo: Calibración y validación
Con el fin de desarrollar un modelo explicativo que dé cuenta del comportamiento
del dengue en relación con el comportamiento histórico de las series climáticas
(variables explicativas) y el grado de asociación, se procedió a realizar la
calibración y luego la validación de los modelos arrojados por el programa
118 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
estadístico. En la Tabla 15 se presentan los datos utilizados y en la Figura 44 se
ejemplifica gráficamente los dos periodos determinados tanto para la calibración
(DEF 2005 – SON 2010) como para la validación de los modelos (SON 2010 –
MAM 2013). Aquí el periodo de calibración comprende 2/3 de los datos de casos
de dengue y de cada una de las variables climáticas asociadas para el periodo
que se disponga.
Tabla 15. Datos climáticos y casos de dengue utilizados en los modelos de predicción.
Capítulo 5 119
5.3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Modelo de regresión lineal múltiple
Con el fin de determinar cuál o cuáles variables climáticas explican en mayor
medida el comportamiento del dengue a nivel nacional, se empleó el MRLM tanto
para las series estandarizadas como no estandarizadas y se realizó de manera
simultánea, con un rezago (1 trimestre) y con dos rezagos (2 trimestres).
Como una aproximación inicial se corrieron los modelos utilizando las series no
estandarizadas. En la Tabla 16 se puede apreciar los tres modelos arrojados por
el programa estadístico, donde el modelo 1 comprende la variable respuesta
dengue de manera simultánea con las variables explicativas o variables
climáticas; el modelo 2 incluye la variable dengue con un rezago de un trimestre
con respecto a las variables climáticas; y el modelo 3 presenta un rezago de dos
trimestres para los casos de dengue con respecto a las variables climáticas. Esto
tanto para para las series estandarizadas como no estandarizadas.
Figura 44. Determinación de los periodos de calibración y validación de los modelos de predicción.
120 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Los resultados arrojados por el modelo de regresión lineal múltiple determinó que
los modelo 2 y 3 en las series no estandarizadas se ajustan en mayor medida
dado que ambos presentan una relación estadísticamente significativa (p=0,0034
y p=0,0006, respectivamente). Sin embargo, el modelo 3 presenta el mayor valor
de R2. El modelo 1 se descartó dado que el valor P en la tabla ANOVA es mayor
o igual a 0,05, y por esto no hay una relación estadísticamente significativa entre
las variables en el nivel de confianza del 95% o superior, y solo el 21% de la
varianza es explicado por el modelo. Por el contrario el modelo 2 presenta un
R2=48% y el modelo 3 un R2= 55%.
Para las series estandarizadas (Tabla 16) los resultados son semejantes. Los
modelos 2 y 3 presenta significancia estadística (p=0,0078 y p=0,0013,
respectivamente), mientras que el modelo 1 no mostro relación estadística entre
las variables (p=0,23). La mayor varianza es explicada en el modelo 3 (R2=50%).
En la Tabla 17 se muestra los coeficientes de correlación de Pearson que miden
el porcentaje de la varianza de la variable dependiente en relación con cada una
de las variables independientes. Estos coeficientes de correlación oscilan entre -1
y 1. En paréntesis se muestra el número de pares de valores de datos utilizados
para calcular cada coeficiente. El tercer número en cada lugar de la tabla es un
valor P que pone a prueba la significancia estadística de las correlaciones
estimadas en el nivel de confianza del 95%. Los siguientes pares de variables
tienen valores de P<0,05 para el modelo 1: ONI-MEI, ONI-NDVI, ONI-BEST, MEI-
Tabla 16. Modelos de Regresión Lineal Múltiple
Capítulo 5 121
NDVI, Precipitación-Temperatura. Y los mayores coeficientes de correlación
suceden en la relación ONI-MEI (0,93), MEI-BEST (0,94), ONI-BEST (0,91). Cabe
anotar que estas variables corresponden a índices macroclimáticos del ENSO y
es de esperarse la alta correlación entre las mismas.
El modelo 2 presenta significancia estadística (P<0,05) para la relación Dengue-
ONI, Dengue-MEI, Dengue-BEST, ONI-MEI, ONI-NDVI, ONI-BEST, MEI-BEST,
Precipitación-Temperatura. El modelo 3, por su parte, presenta mayores
asociaciones entre Dengue-ONI, Dengue-MEI, Dengue-BEST, Dengue-
Precipitación, Dengue-Temperatura, ONI-MEI, ONI-NDVI, ONI-BEST, MEI-BEST,
Precipitación-Temperatura.
Cabe destacar que el modelo 3 de las series sin estandarizar presenta una
utilidad práctica grande por determinar un alto grado de asociación lineal entre las
variables climáticas y el dengue con un rezago de 2 trimestres, dicho rezago fue
encontrado en el capítulo 1 como de gran importancia dado que en este ocurre la
mayor correlación entre los casos de dengue y el ENSO.
Tabla 17. Coeficiente de correlación de Pearson entre cada par de variables para el MRLM con las series no estandarizadas.
Modelo 1 Modelo 2
Modelo 3
122 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Para estos modelos los coeficientes de correlación son altos entre las variables
del ENSO. Nótese que en estos últimos dos modelos (modelo 2 y 3) la variable
dengue presenta una alta correlación con el ONI, MEI y BEST, y que estas
asociaciones se vienen explicando en el capítulo 1 del presente trabajo. Además,
son estos los modelos que mejor explican la variable respuesta. La relación
dengue-NDVI no es apreciada en este tipo de análisis múltiple, sin embargo, en el
capítulo anterior, el análisis de correlación simple si muestra una alta correlación
dengue-NDVI a escala nacional.
Los coeficientes de correlación de Pearson para las series estandarizadas se
presentan en la Tabla 18. El modelo 1 no presenta asociación estadística entre
los casos de dengue y las variables explicativas. Los siguientes pares de
variables que presentaron significancia estadística en los tres modelos fueron:
ONI-MEI, ONI-NDVI, ONI-BEST, ONI-Precipitación, MEI-BEST, MEI-
Precipitación, BEST-Precipitación, concordante entre variables climáticas. Sin
embargo, solo los modelos 2 y 3 presentaron, además de las variables anteriores,
relación estadística entre la variable dengue y el ONI, MEI, BEST, y Precipitación.
Los coeficientes de correlación son altos entre las variables del ENSO, pero se
considera que las asociaciones de estas con el dengue también son altas y
oscilas entre -0,39 a 0,68.
Tabla 18. Coeficiente de correlación de Pearson entre cada par de variables para el MRLM con las series estandarizadas.
Modelo 1 Modelo 2
Modelo 3
Capítulo 5 123
En todos los modelos se presenta multicolinealidad debido a que se presenta una
fuerte correlación entre las variables explicativas del modelo, en especial entre los
índices del ENSO (ONI, MEI, BEST). Si se suprimen variables que están
correlacionadas con otras, la pérdida de capacidad explicativa será pequeña y la
colinealidad se reducirá. Es por esto que en los modelos a continuación se reduce
cada vez la variable menos explicativa para simplificar el modelo de predicción y
cumplir con el principio de parsimonia del modelo, esto es, optar por un modelo
sencillo en vez de uno complicado, dado un conjunto de posibles explicaciones
igualmente buenas, la más sencilla se convierte en la mejor.
Modelo predictivo: Calibración y validación
Se partió del modelo 3 de las series sin estandarizar (rezago de 2 trimestres) de
la sección anterior, debido principalmente a que el modelo presentó la mayor
significancia estadística con el mayor número de variables y el mayor R2. El
siguiente paso correspondió a la calibración del modelo, este procedimiento
consiste en tomar los primeros 2/3 partes de las series de datos (dengue, ONI,
MEI, NDVI, BEST, P, T) y correr el modelo de regresión lineal múltiple cuantas
veces el modelo lo requiera, eliminando cada vez las variables menos explicativas
y cumpliendo con el principio de parsimonia, el cual es una propiedad interesante
en los modelos de pronóstico. Posteriormente, se realizó la validación en periodo
no utilizado en la calibración (1/3 partes restantes) aplicando cada modelo
arrojado y dando como resultado valores pronóstico de la serie dengue a futuro.
Los modelos arrojados en la calibración fueron 6 en total (Tabla 19), siendo el
último el más parsimonioso utilizando solo una variable explicativa (ONI), el cual
presentó la mayor correlación y la mayor significancia estadística. Los 6 modelos
son aplicados posteriormente en el periodo de validación (meses SON de 2010 a
Tabla 19. Modelos producto de la calibración con 2/3 de los datos.
124 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
MAM de 2013), arrojando valores pronóstico de casos de dengue (Figura 45).
Cada modelo está denotado por un color particular para diferenciarlo de la serie
de casos observado en el mismo periodo (línea negra). Se estimó además, una
matriz de error para conocer qué tan acertados son los modelos, en especial el
modelo 6, con los valores observados para el periodo analizado.
En la Tabla 20 se presenta la matriz de error, la cual indica el error de cada
modelo con respecto a los datos observados de casos de dengue. Nótese que el
modelo 6 es el que presenta menor error (-97), y menor porcentaje promedio de
error (-8.7%) con respecto a los demás.
Figura 45. Aplicación de los modelos calibrados con 2/3 de los datos en el pronóstico de casos de dengue.
Tabla 20. Matriz de error del modelo predictivo.
Capítulo 5 125
Según la validación de los 6 modelos, el último (modelo 6) sería el ideal para el
pronóstico de casos a futuro, sin embargo, aunque presenta el menor porcentaje
de error, gráficamente no se observa una tendencia similar de este modelo con
los datos observados de casos. Se infiere que esto es probablemente porque el
ONI se correlaciona fuertemente con los casos de dengue, pero el brote
epidémico del 2009-2010 puedo generar un sobreentrenamiento del modelo.
A continuación, se decidió explorar otra opción volviendo a hacer el proceso de
calibración de los modelos con una serie de menor tamaño (la mitad de la serie)
excluyendo en el entrenamiento del modelo el pico máximo de dengue ocurrido
en el 2009-2010 para tratar de minimizar los efectos de este en el pronóstico de
casos. En la tabla 21 se aprecia los 6 modelos nuevos arrojados por el programa
estadístico, de los cuales el índice BEST fue la variable más correlacionada
(mostrando parsimonia) y la precipitación la menor.
Al validar los modelos, los casos de dengue pronosticados se observan
igualmente alejados de los observados (Figura 46). Es decir, que los modelos
aunque muestran una parsimonia y alta correlación entre las variables
explicativas, parecen no generar un buen pronóstico de casos de dengue a futuro.
Tabla 21. Modelos producto de la calibración con 1/2 de los datos.
Figura 46. Aplicación de los modelos calibrados con 1/2 de los datos en el pronóstico de casos de dengue.
126 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Comparando las dos metodologías para saber qué tanto ganan o pierden los
modelos en pronóstico al pasar de la calibración con 2/3 a 1/2 de los datos, se
calculó el porcentaje promedio de error, el cual se aprecia en la Figura 47. En rojo
se observan los errores promedio de los modelos con calibración 1/2 en menor
porcentaje de error con respecto al de 2/3. Este resultado es poco claro dado que
es de esperarse que mientras más número de datos contenga las series
utilizadas en el entrenamiento o calibración de los modelos de pronóstico, menor
será el porcentaje promedio de error. Se infiere que los modelos con mayores
errores (en azul, calibración de 2/3) se deben a un sobreentrenamiento de los
modelos producto del registro anómalo evidenciado en la epidemia del 2009-2010
para dengue en Colombia.
Según la OMS (2012), los brotes de dengue pueden reducirse además de, la
vigilancia epidemiológica y entomológica coordinada, la promoción de los
principios de manejo integrado de vectores y la implementación de medidas de
control de vectores adaptadas localmente, mediante la aplicación de la mejora de
los modelos de predicción. Es por lo anterior que este capítulo adquiere una gran
importancia, sin embargo los resultados no fueron concluyentes y es necesario
contar con una serie de datos mucho más amplia para minimizar los efectos que
los datos anómalos pueden generar en los modelos predictivos. Es de resaltar, la
fuerte correlación entre los casos de dengue y las variables del ENSO, en
Figura 47. Comparación del porcentaje promedio de error de los dos métodos de calibración en los modelos de pronóstico.
Capítulo 5 127
especial el ONI, la cual fue evidenciada también en el capítulo 1 del presente
trabajo. Los diferentes análisis demuestran el poder predictivo potencial que
puede llegar a tener un modelo que integre la variable ONI para ayudar a predecir
los casos del dengue en avance de una epidemia en Colombia.
Actualmente existe gran interés en estudiar los efectos que tiene el clima en la
salud humana, desde hace algunos años se comenzó a abordar los modelos
predictivos de las epidemias de dengue, utilizando datos climáticos como la
precipitación, la temperatura y la ocurrencia de la enfermedad, estos han
permitido pronosticar los casos de dengue hemorrágico en Townsville, Australia
(Halide y Ridd 2008). Así mismo, se confirmó que en el municipio Libertador,
Venezuela, la temperatura del aire y la precipitación influyen en la ocurrencia de
casos de dengue (Sáez 2006). Del mismo modo, en Argentina, la precipitación y
la temperatura fueron las variables más contribuyentes en la explicación de un
modelo predictivo de casos de dengue y el NDVI medio de la ciudad el menos
contribuyente.
Finalmente, estos modelos explicativos tienen como objetivo prevenir brotes
epidémicos de las enfermedades y por eso recientemente en Brasil se creó un
sistema de alerta temprana de las epidemias del dengue, utilizando pronósticos
estacionales del clima (Lowe et al., 2011). Teniendo en cuenta las facilidades
actuales para la generación automatizada y publicación on-line de los productos
satelitales, y datos requeridos para este tipo de modelos (Lanfri et al., 2011;
Porcasi et al., 2012; Yang et al., 2012), debería considerarse la posibilidad de
usar este tipo de modelos como sistema de alerta temprana y vigilancia vectorial,
supeditado a someterlo a validaciones y actualizaciones periódicas, hasta que la
comprobación de su robustez, permita una implementación con niveles de
confianza deseados.
128 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
5.4 CONCLUSIONES
Los modelos de regresión lineal múltiple implementados en este capítulo son
herramientas adecuadas para la modulación temporal de la ocurrencia de dengue
en Colombia. En particular, en el presente estudio se ha encontrado que los
modelos tienen un mejor desempeño explicativo cuando las variables
independientes (índices del ENSO, en particular ONI y MEI), anteceden a la
variable dependiente (casos de dengue) en uno ó dos trimestres. Estos
resultados confirman los hallazgos del capítulo 1 en relación con las altas
correlaciones entre el índice ONI y los casos de dengue en Colombia, los cuales
se presentan con rezagos entre 6-8 meses.
Es probable que el modelo predictivo presentó un sobreentrenamiento en la fase
de calibración debido a que este contiene datos anómalos de dengue
presentados en la epidemia sin precedentes del año 2009-2010 en el país.
En todos los modelos predictores se evidenció la fuerte correlación entre las
variables climáticas del ENSO.
De particular interés son los resultados de los modelos de regresión lineal múltiple
cuando las variables no están estandarizadas, dadas las altas correlaciones
encontradas entre las series de tiempo entre variables climáticas y el dengue en
Colombia. Este resultado tiene una gran utilidad práctica dado que el
procedimiento no requiere estandarizar las series de tiempo de ninguna de las
variables.
Se encontró un modelo parsimonioso utilizando solo una variable explicativa
(ONI), el cual presentó la mayor correlación y la mayor significancia estadística.
Los diferentes análisis demuestran el poder predictivo potencial que puede llegar
a tener un modelo que integre la variable ONI para ayudar a predecir los casos
del dengue en avance de una epidemia en Colombia. Sin embargo, se
recomienda ampliar las series de datos para generar un modelo potente de
pronóstico.
6. Conclusiones generales y Trabajo futuro
6.1 Conclusiones generales
1. Los resultados obtenidos en el presente trabajo pueden considerarse como
una contribución para una mejor identificación y determinación del papel
que tienen las condiciones climáticas y, complementariamente, el estado
de la cobertura vegetal en el aumento de la incidencia y la propagación del
dengue y la leishmaniasis en Colombia.
2. A escala nacional, se encontró una asociación estadística fuerte entre el
ENSO y la incidencia del dengue en Colombia, con valores de correlación
de r = 0,7 (p> 0,99), alcanzando un máximo de un retraso de 7 meses.
3. A escala regional, los coeficientes de correlación rezagados muestran un
patrón interesante de onda viajera desde el suroeste a noreste de
Colombia, en el sentido de que la señal del ENSO aparece más rápido
(rezago = 4 meses) sobre el suroeste de Colombia y más tarde (rezago = 9
meses) sobre el noreste de Colombia.
4. En una escala espacial más pequeña, los municipios de la zona
metropolitana de Medellín exhiben un patrón espacial de las correlaciones
cruzadas similares a los que a escalas nacional y regional, lo que implica
correlaciones ENSO-dengue invariantes en la escala en Colombia.
5. Estos resultados muestran que existe una relación temporal consistente y
estadísticamente significativa entre El Niño y la intensificación de los brotes
epidémicos de dengue en Colombia, así como una disminución de casos
durante La Niña. Es claro que la epidemia de esta enfermedad es el
resultado de múltiples factores, pero la variabilidad climática asociada con
El Niño-Oscilación del Sur permite explicar una porción importante de la
varianza de los casos de dengue en el país en las tres escalas espaciales
analizadas.
6. Estas correlaciones estadísticas pueden ser de gran utilidad en el
desarrollo de sistemas de alerta temprana de las condiciones climáticas
130 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
que conducen a brotes epidémicos, facilitando así la intervención de las
autoridades del sector salud en Colombia, mediante el fortalecimiento de
los programas de control integrado de la enfermedad.
7. Desde el enfoque entomológico para el caso de la leishmaniasis, es
probable que los cambios ambientales y climáticos (incluso los asociados
con el evento ENSO) influyan en la dinámica de los criaderos, de los
estados inmaduros y la longevidad de Lutzomyia spp. y Aedes spp.
afectando la transmisión de las enfermedades. Los análisis de correlación
para las series comunes de tiempo entre la temperatura y la precipitación,
y la abundancia de vectores de leishmaniasis indicaron que no hubo
relación alguna para el municipio de Ovejas.
8. La variabilidad climática asociada con el ENSO presentó una asociación
estadística con los casos de leishmaniasis a escala nacional en Colombia,
aunque menor que para los casos de dengue. Esto estuvo representado
por el máximo coeficiente de correlación cruzada obtenido (r = 0.3;
P>0,99), a los cero meses de rezago.
9. En la escala departamental el aumento en número de casos de
leishmaniasis en sus diferentes formas clínicas, se presenta posterior a la
fase cálida del ENSO (El Niño). Se observó una relación estadística
importante entre los casos de leishmaniasis y el ENSO (principalmente con
el ONI), representada por el máximo coeficiente de correlación entre 0,3 –
0,4 con un rezago de 0-3 meses en los departamentos más próximos al
occidente del país, estos son, Antioquia, Chocó, Valle y Nariño. Sin
embargo, Tolima y Caldas presentan una correlación máxima en un lapso
de 8 y 9 meses posteriores al evento climático (r = 0.5, P> 0,99; y r = 0.6,
P> 0,99 respectivamente).
10. En la escala municipal (agregada por subregiones) se encontró
persistencia de los patrones de alta correlación hallados en las dos escalas
espaciales superiores (nacional y departamental). Caldas mostró una
máxima correlación ENSO-leishmaniasis con un rezago de 9 meses en las
subregiones del Magdalena Caldense (r = 0.8, P> 0,99) y Alto Oriente (r =
0.7, P> 0,99). Tolima, por su parte, tuvo las máximas correlaciones en las
subregiones de Norte (r = 0.7, P> 0,99), Nevados (r = 0.5, P> 0,99), e
Ibagué (r = 0.4, P> 0,99) con rezagos de 7, 7 y 10 meses respectivamente.
131
Los municipios que conforman estas subregiones aportan el mayor número
de casos de la enfermedad para ambos departamentos.
11. Los factores de riesgo asociados con la transmisión de la leishmaniasis en
Ovejas, medidos a través de la prueba de Montenegro son los siguientes:
tener animales en el intradomicilio (OR 2.34 IC95% 1.4-3.9), no tener
animales en el peridomicilio (OR 2.29 IC95% 1.3-3.8), vivir en la zona 3
con respecto a la 1 (OR 3.30 IC95% 1.6-6.6), vivir en la zona 2 con
respecto a la 3 (OR 1.12 IC95% 0.5-2.1), tener techo de palma con
respecto a eternit (OR 3.52 IC95% 1.3-9.1), techo de eternit con respecto
a zinc (OR 2.12 IC95% 1.1-3.8), y por último tener basuras alrededor (OR
4.25 IC95% 2.5-7.1).
12. Los factores de riesgo de la enfermedad medidos a través del número de
casos fueron los siguientes: tener animales en el intradomicilio (OR 3.57
IC95% 1.8-7.0), no tener animales en el peridomicilio (OR 2.50 IC95% 1.3-
4.6), techo de palma con respecto al de eternit (OR 5.56 IC95% 2.2-13.8),
techo de eternit con respecto a zinc (OR 2.71 IC95% 1.3-5.4), ventanas de
angeo con respecto a vidrio (OR 3.15 IC95% 1.3-7.2), ventanas de angeo
con respecto a madera (OR 12.82 IC95% 5.1-32.2), y por ultimo tener
basuras alrededor de la vivienda (OR 7.93 IC95% 4.3-14.7). Cabe anotar
que tener animales en el peridomicilio parece ser un factor de protección.
13. Con respecto a la relación entre el NDVI y los casos de ambas
enfermedades, se concluye que en las tres escalas espaciales, el ciclo
anual para la leishmaniasis y el dengue, y el NDVI mostró claramente la
relación en fase y antifase para el periodo entre 2005 y 2013.
14. La dinámica espacio-temporal de la relación entre el índice de actividad
vegetal NDVI y el número de casos de leishmaniasis arrojó lo siguiente: A
escala departamental (Tolima, Caldas, Santander y Sucre) y municipal
(Samaná, Rioblanco) se observó asociaciones lineales positivas y
rezagadas entre los valores estandarizados del índice de vegetación NDVI
y los casos de leishmaniasis. A escala nacional este comportamiento no se
pudo apreciar, dado que no se evidencia una asociación estadísticamente
significativa entre el NDVI espacialmente promediado y los casos de
leishmaniasis.
15. Para las series de dengue y su asociación con el NDVI, los análisis de
correlación cruzada mostraron una asociación estadísticamente
132 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
significativa entre el NDVI espacialmente promediado y los casos de
dengue a nivel nacional. A nivel departamental Tolima, Caldas, Santander,
y Sucre fueron los únicos departamentos que mostraron una correlación
significativa para ambas series. A nivel municipal dos municipios mostraron
una correlación clara: Ibagué y Cali.
16. Por otra parte, la cobertura vegetal se comporta como un substituto de la
evapotranspiración de las plantas, refleja efectos de la temperatura,
humedad, precipitación y propiedades edáficas, resultando un indicador, a
escala local, de condiciones favorables de hábitat para el desarrollo de los
insectos vectores. Los índices de vegetación junto con los otros factores
influyentes se pueden utilizar para desarrollar sistemas de alerta temprana
para pronosticar incidencia de leishmaniasis y dengue en áreas
endémicas.
17. Los modelos de predicción resultan ser explicativos para la serie del
dengue solo cuando esta se encuentra rezagada en uno o dos trimestres
en función de las variables climáticas. Es decir, que el efecto del ENSO
sobre el dengue no es simultáneo.
18. Es probable que el modelo predictivo presentó un sobreentrenamiento en
la fase de calibración debido a que este contiene datos anómalos de
dengue presentados en la epidemia sin precedentes del año 2009-2010 en
el país.
19. En todos los modelos predictores se evidenció la fuerte correlación entre
las variables climáticas del ENSO.
20. La aplicación de los modelos cuando las series no están estandarizadas
presenta un alto grado de asociación lineal entre las variables climáticas y
el dengue, y este resulta tener una utilidad práctica grande por saltar un
cálculo matemático de estandarización.
21. Se encontró un modelo parsimonioso utilizando solo una variable
explicativa (ONI), el cual presentó la mayor correlación y la mayor
significancia estadística. Los diferentes análisis demuestran el poder
predictivo potencial que puede llegar a tener un modelo que integre la
variable ONI para ayudar a predecir los casos del dengue en avance de
una epidemia en Colombia.
133
6.2 Trabajo a futuro
Variabilidad climática y dengue
Es preciso abordar a futuro análisis que conlleven a entender las dinámicas
físicas y atmosféricas que interfieren en la no simultaneidad temporal encontrada
en este trabajo con respecto a la asociación entre los casos de dengue y El
ENSO. Investigaciones a futuro deben llevarse a cabo para estudiar los patrones
de esta influencia con el objetivo de desarrollar medidas adecuadas y eficientes
de prevención, y diseñar sistemas de alerta temprana como política de la salud
pública, como se ha recomendado en otros países.
Se recomienda continuar con los análisis incluyendo las variables microclimáticas
como precipitación, temperatura y humedad para encontrar una correlación más
precisa con los casos de dengue en las diferentes escalas espaciales de análisis.
Dicha información contribuiría en gran medida en los programas de prevención y
control de la enfermedad.
Igualmente, es necesario analizar lo que podría suceder en la relación ENSO-
dengue bajo escenarios de cambio climático y si la dinámica de este tipo de
eventos se modificara en el futuro en el país. Así, como evaluar el efecto sobre
los hábitats de reproducción de Ae. aegypti y Ae. Albopictus, los principales
vectores del dengue.
Se sabe que con el aumento de las temperaturas, los casos de dengue se podía
esperar en las zonas donde actualmente aún no hay registros de la enfermedad.
En estas circunstancias, y teniendo en cuenta el presente estudio, sería posible
determinar qué regiones en Colombia serían las primeras en mostrar los efectos y
por lo tanto qué áreas requieren atención prioritaria. Las correlaciones cruzadas
rezagadas deben ser tomadas en consideración por las autoridades de salud a
diferentes escalas espaciales y políticas para el desarrollo de programas
adecuados de prevención de la enfermedad.
134 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Variabilidad climática y vectores de leishmaniasis
Se recomienda ampliar la información climática local y entomológica para
identificar los componentes climáticos (precipitación, temperatura, humedad
relativa) que determinan la abundancia de Lu. evansi, así como conocer los sitios
de reposo y cría que utiliza este vector en áreas periurbanas como el municipio
de Ovejas. Es necesario precisar el impacto del cambio en las condiciones del
clima sobre los elementos entomológicos de la leishmaniasis en zonas
periurbanas como Ovejas.
Las intrincadas relaciones entre la variabilidad climática y los elementos
entomológicos de la leishmaniasis, y la existencia simpátrica de diferentes
especies vectores en una región en particular, hace de estas asociaciones una
temática compleja de estudiar. Sin embargo, la evaluación del efecto de la
temperatura y la humedad in-situ sobre los elementos entomológicos de la
leishmaniasis, permitirá determinar el rango de temperaturas y humedad más
favorables para la capacidad vectorial. Esto con el objetivo de que el sector salud
pueda tomar en cuenta estos factores para planificar anticipadamente las
actividades de prevención y control entomológico de la enfermedad, en la medida
en que permite predecir el incremento en la población vectorial.
Es preciso determinar la relación entre la abundancia del insecto vector y la
transmisión autóctona de la enfermedad en Ovejas, Sucre, dado que otros
estudios han corroborado casos periurbanos de leishmaniasis en el departamento
de Sucre y otras localidades de Colombia.
Variabilidad climática y leishmaniasis
La leishmaniasis presenta un alto subregistro de casos en el país. Se recomienda
continuar con el análisis de asociación clima-leishmaniasis con series de tiempo
mucho más amplias y completas, y así reforzar los análisis sobre el grado de
asociación encontrado en el presente trabajo. Vale la pena, indagar la posible
relación de estas variables a nivel de escala menor, es decir en algunos
departamentos como Sucre o incluso a nivel municipal. El disminuir dicha
situación permitirá modelar epidemiológicamente mejor la relación entre las
variables epidemiológicas y las climáticas.
Con los resultados expuestos acerca de la alta correlación existente entre la
variabilidad climática del ENSO y los casos de leishmaniasis en el país a
135
diferentes escalas, se sugiere que estos sean incluidos en el análisis de factores
de riesgo importantes en el diseño de sistemas de alerta temprana para prevenir
a futuro brotes de la enfermedad. Estos nuevos conceptos permiten abrir nuevas
líneas de investigación en el desarrollo de posibles sistemas de predicción,
modelaje y monitoreo con relevancia en salud pública para un mejor control de la
enfermedad.
Factores de riesgo de la leishmaniasis
Con el propósito de profundizar más en la evaluación de factores predictores de
la leishmaniasis, sería recomendable abordar la enfermedad y su predicción
desde una perspectiva holística. Abordar según la localidad aspectos al interior de
las viviendas que son el reflejo de las actividades y costumbres de las personas y
que posiblemente propicien el ingreso de vectores, su permanencia y desarrollo,
convirtiéndose en un factor de riesgo inminente.
Es necesario incluir en un Sistema de Alerta Temprana - SAT a futuro, además de
factores climáticos, factores socio-ambientales, demográficos y ecológicos
asociados a las casas residenciales, en la evaluación de riesgo de transmisión de
la enfermedad en una localidad en particular.
Actividad de la vegetación, dengue y leishmaniasis
Dado que en las tres escalas espaciales, el ciclo anual para las series de
leishmaniasis y el NDVI mostró claramente la relación en fase y antifase para el
periodo entre 2005 y 2013 se recomienda abordar el análisis desde otra
perspectiva estadística especial para este tipo de series.
Es posible a futuro realizar un análisis de asociación entre series locales de NDVI
junto con otros datos meteorológicos para determinar espacialmente la presencia
del insecto vector junto con los casos de la leishmaniasis.
Modelos de predicción
Con el propósito de profundizar más en la evaluación de modelos predictivos para
conocer el comportamiento de casos de dengue a futuro, sería recomendable:
136 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Continuar abordando las variables climáticas en un modelo de predicción de
dengue que incluya otro fuerte evento El Niño, similar al registrado en el periodo
2009/2010, permitiendo disponer de un mayor horizonte de información
epidemiológica y climática, con el cual se podría estimar de manera más real el
comportamiento de los casos de dengue a futuro.
Por otro lado, es necesario abordar un modelo predictivo capaz de predecir la
favorabilidad ambiental del desarrollo del vector y que, a su vez, se incorpore la
variable “control vectorial”, para estimar el efecto de las campañas
gubernamentales sobre las poblaciones del vector (reducción de criaderos y de
adultos).
La necesidad de implementación de sistemas de alerta temprana eficientes,
continúa sigue siendo prioritaria en un continente que registra un constante
aumento en la incidencia y distribución del dengue y la leishmaniasis. Se
recomienda la creación de productos de vigilancia de estas enfermedades, de
distinta escala espacio-temporal, para el país, basados en la utilización de
imágenes satelitales de media y alta resolución espacial, e información de campo
de distintos orígenes.
Se recomienda profundizar en el conocimiento de la asociación entre la
variabilidad climática y la dinámica de población de vectores de dengue y
leishmaniasis, evaluar la dinámica de los sitios de cría en aspectos como
disponibilidad, fluctuación en tamaño o densidad, y presencia de fauna
acompañante como posibles depredadores. La evaluación de estos elementos
permitirá conocer como la densidad de los vectores adultos se relaciona con la
ecología de los estados inmaduros.
Proponer a las autoridades de salud la inclusión de los marcadores climáticos en
los programas de prevención y control de la leishmaniasis y el dengue en
Colombia.
137
7. Publicaciones, certificados de Congresos y Simposios académicos.
A continuación se presentan las asistencias a eventos académicos realizadas
durante mis estudios de maestría, relacionadas con los resultados parciales de
este trabajo de investigación. Una publicación está en proceso, basada en el
capítulo 1.
Internacionales:
- WCRP Conference for Latin America and Caribbean: Developing, Linking
and applying climate knowledge. Marzo 17-21 de 2014, Uruguay. Presentación
en Poster: Strong Statistical Association Between Dengue Incidences in Colombia
and El Niño/Southern Oscillation (ENSO) at NAtional and Regional Scales. Acosta
LA, Poveda G.
- IECID 2015 – Impact of Environmental Changes on Infectious Diseases.
Marzo 23-25 de 2015, España. Presentación es Poster. Invariance Across Spatial
Scales and Travelling Wave in the ENSO-Dengue Association of Colombia.
Acosta LA, Carmona AM, Poveda G.
Nacionales:
- XIV Simposio PECET: Avances en la investigación de enfermedades
tropicales. Mayo 15-16 de 2014. Presentación oral. Asociación estadística entre
la incidencia de leishmaniasis en Colombia y El Niño/Oscilación del Sur (ENOS) a
escala nacional y regional. Acosta LA, Cadena H, Viveros R, Vélez-Mira A, Vélez
ID, Estrada LG, Ortega E, Bejarano E, Uribe S, Poveda G.
- X Coloquio de Estadística: Aplicaciones Estadísticas. Universidad
Nacional de Colombia. Presentación en Poster. Noviembre 2014, Medellín.
Determinación de Factores de Riesgo Asociados a La Transmisión de la
Leishmaniasis en Ovejas Sucre Usando un Modelo de Regresión Logística.
Acosta LA, Salazar JC, López VI, Cadena H, Poveda G.
- XVI Congreso Colombiano de Parasitología y Medicina Tropical 50 años de la Asociación Colombiana de Parasitología y Medicina Tropical “Transformando la Salud en el Trópico con Evidencia Científica”. Presentación oral. 21-23 octubre de 2015, Santa Marta. Factores de Riesgo para la
138 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
Leishmaniasis Periurbana en Ovejas, Sucre. Acosta LA, Cadena H, Salazar JC, López VI, Poveda G.
Se presenta a continuación los certificados de participación en los diferentes
eventos.
139
Premio a mejor poster:
140 Evaluación de factores ambientales y climáticos como elementos de riesgo asociados con la transmisión del dengue y la leishmaniasis a diferentes escalas temporales y espaciales en
Colombia.
141
8. Referencias
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