epibiontes de tortuja golfina (lepidochelys olivacea) …biblio.uabcs.mx/tesis/te 1842.pdf ·...
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DEDICATORIAS
A mi madre, por todos sus esfuerzos para sacarnos adelante, por todo su apoyo
incondicional y por haber patrocinado mis estudios.
A mi hermana por todo su apoyo incondicional y por estar ahí cuando necesitaba
desahogarme.
A mi Pich por haber sido parte de mi vida.
A mis primos Roberto y Patricia Díaz por haberme ofrecido su ayuda incondicional
a lo largo de mi carrera.
A mis amigos por haber hecho más amena y llevadera la carrera.
Al Abue por haber cooperado para mi felicidad durante 5 años!.
MÓNICA
Esta tesis la dedico a mis padres, Dr. Rogelio González Oropeza y Lic. Bertha
Contreras Blancas, quienes nunca dudaron de mi capacidad logrando hacer que tuviese
confianza en mi, tanta que, en tiempos de infortunio nunca me dejo caer, gracias por su
apoyo tanto económico como moral, a uds. les debo lo que soy.
De igual forma a mis hermanas, a Gabriela por haberme hecho tío de dos hermosos
sobrinos, mi Fernanda y Sebastián; y a la peque, Ileana, a la que he querido siempre y que
cambiaba sus pañales desde pequeña, de una u otra forma siempre han estado ahí para mi,
muchas gracias.
A mis abuelos† y a abuela, sin embargo con especial énfasis a mi abuela Esther† que
de no ser por ella pude haber muerto de hambre muchas veces, además el apoyo
incondicional que siempre me brindó, fue como una segunda madre.
Desde luego a todos aquellos amigos que me hicieron pasar buenos momentos en
esos días de aburrimiento, de estudio, de farra y de experiencias mágicas a lo largo de la
Baja.
Y por último, y no por ello menos, gracias a mi preciosa Q que me hizo la vida feliz
día con día desde que le conocí, ella me salvó de la perdición y las penumbras.
IVÁN
AGRADECIMIENTOS
Al Campamento Tortuguero “Don Manuel Orantes” por las facilidades otorgadas
para la realización del presente trabajo. Por supuesto a la encargada del mismo, la M. en C.
Graciela Tiburcio Pintos y a Sandra Burgoin por su amabilidad y compañerismo. De igual
manera a los responsables de los patrullajes nocturnos, quienes nos recibieron con la mejor
disposición, gracias: Vidal, Pedro y Ernesto, miembros del campamento tortuguero, por
toda su ayuda e interés en nuestro trabajo.
Al Dr. Víctor M. Gómez Muñoz por todo el tiempo invertido en las revisiones y
asesorías. También por ser quien además de dirigirnos, nos proporcionó mucho apoyo así
como facilidades para el desempeño del mismo.
A los laboratorios de Edad y Crecimiento así como la Unidad Piloto de Maricultivos
del CICIMAR, por permitirnos hacer uso del equipo en la toma de fotografías y mediciones
tanto de Anfípodos como de los Briozoarios.
Al Laboratorio de Parasitología de la Universidad Autónoma de Baja California Sur
por facilitarnos el acceso al material y equipo requerido para el tratamiento de nuestras
muestras. Por supuesto también a la encargada del mismo, la M. en C. Ma. Carmen Gómez
del Prado Rosas por el tiempo invertido en las revisiones y sugerencias para la mejora del
presente estudio.
Al Dr. Héctor Reyes Bonilla, al M. en C. Enrique González Navarro y al Biól. Mar.
Marco Antonio Medina López por sus aportaciones para el mejoramiento de esta tesis y las
revisiones de la misma.
Al Dr. Rafael Riosmena Rodríguez, curador del Herbario Ficológico de la UABCS
por su valiosa ayuda en la caracterización del hábitat de las macroalgas encontradas durante
la realización de esta tesis. Así mismo a la M. en C. Ma. Carmen Altamirano Cerecedo por
la identificación y obtención de fotografías de las macroalgas recolectadas en el muestreo.
Gracias por tu tiempo y buena disposición.
A Memo del Laboratorio de Elasmobranquios de la Universidad Autónoma de Baja
California Sur por su ayuda en la identificación de la rémora.
Al M. en C. Alejandro Oceguera del Laboratorio de Helmintología de la
Universidad Nacional Autónoma de México por la identificación de las sanguijuelas y por
facilitarnos el material de laboratorio y literario para la descripción de las mismas. Por tu
tiempo, amabilidad y buena disposición.
Al Dr. Antonio Celis del Laboratorio de Carcinología de la Universidad Nacional
Autónoma de México por su ayuda en la identificación de los percebes, así como por
habernos facilitado la obtención de claves para su identificación y por el tiempo empleado
en la asesoría acerca de los mismos.
Al Laboratorio de Microscopía de la Facultad de Estudios Superiores Campus
Iztacala por facilitarnos sus instalaciones, necesarias para la identificación de los anfípodos.
Al Dr. Ignacio Winfield del Laboratorio de Ecología de la FES Iztacala por la
identificación de los anfípodos y por facilitarnos literatura apropiada para la descripción de
los mismos.
ÍNDICE
ÍNDICE DE FIGURAS .............................................................................................. III
ÍNDICE DE TABLAS ............................................................................................... IV
RESUMEN .................................................................................................................... V
INTRODUCCIÓN ....................................................................................................... 1
ANTECEDENTES ........................................................................................................ 4
JUSTIFICACIÓN ......................................................................................................... 8
OBJETIVOS ................................................................................................................ 10
GENERAL ........................................................................................................... 10
PARTICULARES ................................................................................................ 10
ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................. 10
MATERIAL Y MÉTODO ......................................................................................... 13
RESULTADOS ........................................................................................................... 23
DISCUSIÓN ................................................................................................................ 40
CONCLUSIÓN Y RECOMENDACIONES ............................................................ 54
REFERENCIAS .......................................................................................................... 56
II
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1 ........................................................................................................................ 12
Figura 2 ........................................................................................................................ 13
Figura 3 ........................................................................................................................ 13
Figura 4 ........................................................................................................................ 14
Figura 5 ........................................................................................................................ 14
Figura 6 ........................................................................................................................ 16
Figura 7 ........................................................................................................................ 17
Figura 8 ........................................................................................................................ 17
Figura 9 ........................................................................................................................ 18
Figura 10 ...................................................................................................................... 19
Figura 11 ...................................................................................................................... 19
Figura 12 ...................................................................................................................... 24
Figura 13 ...................................................................................................................... 26
Figura 14 ...................................................................................................................... 26
Figura 15 ...................................................................................................................... 28
Figura 16 ...................................................................................................................... 28
Figura 17 ...................................................................................................................... 29
Figura 18 ...................................................................................................................... 29
Figura 19 ...................................................................................................................... 30
Figura 20 ...................................................................................................................... 30
Figura 21 ...................................................................................................................... 31
III
Figura 22 ...................................................................................................................... 32
Figura 23 ...................................................................................................................... 33
Figura 24 ...................................................................................................................... 35
Figura 25 ...................................................................................................................... 36
Figura 26 ...................................................................................................................... 36
Figura 27 ...................................................................................................................... 38
Figura 28 ...................................................................................................................... 40
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla I .......................................................................................................................... 25
Tabla II ........................................................................................................................ 37
Tabla III ....................................................................................................................... 39
IV
RESUMEN
Las muestras se tomaron durante la temporada de anidación 2005 de la tortuga
marina golfina Lepidochelys olivacea, de julio a octubre, en los 35 km de playas a cargo del
Campamento Tortuguero Don Manuel Orantes en San José del Cabo, Baja California Sur,
correspondientes a un total de 24 hembras. Se obtuvieron ejemplares del percebe
Conchoderma virgatum, anfípodos del género Dulichia, sanguijuelas Ozobranchus
branchiatus, una rémora Remora remora, algas de las especies Sphacelaria racemosa y
Polysiphonia sphaerocarpa var. cheloniae y un balano duro que no pudo ser identificado.
Los organismos más abundantes en el muestreo fueron los percebes, mientras que los
menos abundantes fueron el balano duro y la rémora. Se obtuvo el primer registro de
anfípodos del género Dulichia tanto como epibionte de tortugas marinas como en Baja
California Sur. Se observó que las tortugas más anchas, presumiblemente más viejas,
presentan epibiontes con mayor frecuencia. Por otra parte las tortugas que se localizaron en
las playas más norteñas no presentaron ningún tipo de epibionte. En el mes de octubre se
encontró la mayor cantidad de tortugas con epibiontes. Se determinó que la relación
simbiótica predominante que guardan los epibiontes con respecto a las tortugas fue la
foresis.
V
INTRODUCCIÓN
A nivel mundial, las poblaciones de la mayoría de las especies de tortuga marina
han sufrido una fuerte reducción debido a una combinación de factores antropogénicos
como la sobrepesca comercial, captura incidental y destrucción de sitios críticos de
alimentación, anidación y reposo, agravados por la contaminación de los mares. Por este
motivo, se ha promovido el interés científico en su biología general y reproducción
artificial, con un enfoque conservacionista (Lauckner, 1985; Miranda y Moreno, 2003).
Lepidochelys olivacea (Eschscholtz, 1829) o tortuga golfina, es la especie más
abundante en la actualidad, en el Océano Pacífico oriental se observa desde el norte de
California y el Golfo de California hasta Chile. En México, sus áreas de concentración son
el suroeste de Baja California, sur de Sinaloa, Michoacán, Guerrero y Oaxaca. En América
Central se concentran en Guatemala, El Salvador, Nicaragua y Costa Rica. Entre Panamá y
Colombia convergen la mayoría de las colonias para su alimentación. La época de
anidación en las costas del Océano Pacífico oriental va de agosto a noviembre, con picos en
septiembre y octubre. Esta especie es altamente gregaria ya que presenta grandes
arribazones y en el mar se han visto flotillas (Carr, 1978; Márquez, 1996).
En el Pacífico mexicano, la tortuga golfina es la especie que tiene más presencia, ya
que de acuerdo a los registros de los años 1998-2001 en campos tortugueros, el promedio
anual de nidos protegidos fue de poco más de 5,500. Además se han sembrado casi 500 mil
huevos de los que se obtuvieron cerca de 350 mil crías, lo que equivale a una eficiencia
promedio del 73.4 % (Norma Oficial Mexicana NOM-059-ECOL-1994).
Aunque se ha observado en los últimos años una recuperación poblacional de dicha
tortuga, instituciones gubernamentales como la SEMARNAT aún la tiene en su lista de
1
especies en peligro de extinción, designando 16 campamentos dedicados a su protección
con base en la Norma Oficial implementada por dicha secretaría (Norma Oficial Mexicana
NOM-059-ECOL-1994).
L. olivacea se caracteriza por presentar caparazón corto y ancho, con cinco a nueve
pares de escudos costales (comúnmente seis a ocho) con una configuración asimétrica; a
diferencia de otras especies, éstos están ligeramente traslapados en inmaduros y sin traslape
en adultos. La longitud recta del caparazón (LRC) alcanza hasta 72 cm. El plastrón tiene
pequeños poros cerca del margen posterior de cada uno de los cuatro escudos
inframarginales. La cabeza es relativamente grande, ligeramente triangular, de hasta 13 cm
de ancho con dos pares de escamas prefrontales. Presenta dos uñas en cada aleta, aunque
algunos adultos pueden perder la uña secundaria en las aletas delanteras. La región dorsal
de los organismos inmaduros es gris y varía de color verde olivo intermedio a oscuro en
adultos. La región ventral es blanca en inmaduros y amarillo crema en adultos (Miranda y
Moreno, 2003).
En la actualidad se sabe que las tortugas marinas son lugar de asentamiento de un
gran número de organismos, algunos de los cuales presentan relaciones únicas con ellas ya
que algunas especies de epibiontes son encontradas únicamente en este tipo de hospedero
(Hernández-Vázquez y Valadez-González, 1998). Entre los epibiontes más comunes
presentes en las tortugas marinas están los balanos, como Chelonibia testudinaria, Ch.
caretta y Tubicinella cheloniae, y los briozoarios como Crisia ramosa. Estos pueden
calificar como severos patógenos en densidades masivas, y en ocasiones los balanos
penetran tanto el caparazón que lo traspasan completamente y llegan hasta los músculos del
animal; si los crustáceos son arrancados, se le hace un daño severo al hospedero (Lauckner,
1985; Rawson et al., 2003).
2
Los hirudíneos, conocidos comúnmente con el nombre de “sanguijuelas”, pueden
infestar a las tortugas marinas en niveles muy altos de incidencia e intensidad, y pueden
ocasionarles daños severos como excavaciones y destrucción local del plastrón, succión de
sangre, transferencia de parásitos sanguíneos (entre ellos, virus que ocasionan graves
enfermedades) y la destrucción de ojos y piel (Lauckner, 1985; Greenblatt et al., 2004).
Las sanguijuelas marinas de las que se tiene mayor información son las que
pertenecen al género Ozobranchus, que depositan sus huevecillos sobre la superficie
externa del hospedero, mientras que los adultos habitan en las esquinas de la boca, pliegues
de la piel entre el caparazón y el plastrón, la región externa de la cloaca o en la superficie
de aletas y cuello (Lauckner, 1985; Greenblatt et al., 2004).
Las tortugas marinas también pueden presentar ácaros como Chelonacarus
elongatus (Pence y Wright, 1998) y comensales como el decápodo Planes cyaneus, que se
localiza únicamente en las cercanías de la cloaca del hospedero, aunque se ha propuesto
que éste se alimenta de los desechos fecales del animal y no ocasiona daño alguno a la
tortuga (Miranda y Moreno, 2002). Las tortugas marinas, incluso, pueden ofrecer el sustrato
necesario para que algunas especies de algas las habiten, ya que han sido registradas hasta
37 especies sobre una especie de tortuga. Estas algas a su vez pueden servir de hábitat para
distintas especies de comensales (Báez et al., 2002).
Debido a que la tortuga golfina se encuentra aún bajo amenaza de extinción y que
existe poca información acerca de la biología de la especie, sobre todo en las costas de
B. C. S., y sabiendo que algunas de las especies de epibiontes pueden ser dañinas para ella,
en el presente trabajo se describen las comunidades epibiónticas de dicha tortuga en las
costas de San José del Cabo.
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La información obtenida puede contribuir al conocimiento de las relaciones que
mantienen los reptiles con sus epibiontes y si la cantidad de estos puede representar algún
riesgo de contraer enfermedades para la población anidante en las costas del estado. La
descripción de las comunidades epibiónticas también puede ser útil como fuente de
información indirecta acerca de las rutas migratorias que siguen las tortugas antes de ser
vistas en las zonas de anidación, ya que algunos epibiontes pueden ser exclusivos de alguna
región donde debe darse el encuentro epibionte-hospedero, de modo que para esto se
estudiarán diversos aspectos de la biología de los epibiontes de la Lepidochelys olivacea.
ANTECEDENTES
Se han realizado distintos estudios acerca de la fauna acompañante de las tortugas
marinas, y en la actualidad se emplea en gran medida la diversidad de los mismos para
hacer inferencias sobre la filogenia de los hospederos y sus rutas migratorias. Como
ejemplo del primer caso se tiene el trabajo realizado por Pence y Wright (1998), en el que
describieron una especie de ácaro en la cloaca de una tortuga verde (Chelonia mydas)
hembra, en la costa atlántica de Panamá; éste fue el primer registro de ácaros cloacales en
tortugas marinas, ya que se había descrito previamente un ácaro relacionado con este nuevo
género como epibionte exclusivo de tortugas terrestres; por lo tanto, a partir de dicha
descripción, se pueden dar más elementos para constatar la hipótesis de los paleontólogos
de que las tortugas marinas están relacionadas filogenéticamente con las tortugas terrestres.
Rawson et al. (2003) emplearon balanos presentes en la tortuga caguama o boba
(Caretta caretta) para explicar relaciones filogeográficas existentes entre las comunidades
de epibiontes pertenecientes a cinco poblaciones de dicha tortuga en los océanos Pacífico y
4
Atlántico, por medio del análisis de secuencias de la enzima citocromo c oxidasa I (COX1)
de Chelonibia testudinaria. Se propone que las altas tasas migratorias de la especie
hospedera promueven la dispersión de las especies que las colonizan, y que probablemente
las etapas más importantes de dichas migraciones se dan cuando parásito (larvas de
balanos) y hospedero tienen una etapa pelágica. La dispersión del balano es distinta en
ambos océanos, ya que en el Pacífico depende de juveniles, mientras que en el Atlántico
depende de las tortugas adultas y semi-adultas, lo que ha expandido el rango de dispersión
de Ch. testudinaria hacia el Mar Mediterráneo.
Por otra parte, existen ciertos parásitos que pueden ocasionar daños mayores a las
tortugas ya sea directamente por la succión de sangre o indirectamente como vectores para
enfermedades graves. Tal es el caso de las sanguijuelas marinas estudiadas por Herbst
(1994), Williams et al. (1994), Adnyana et al. (1997) y Greenblatt et al. (2004) quienes
observaron que existe una relación entre la fibropapilomatosis y la incidencia parasitaria en
diversas especies de tortugas marinas.
Existen trabajos que describen las infestaciones de las sanguijuelas sobre las
tortugas marinas y sus consecuencias en lugares confinados. Schwartz (1974) observó que
Ch. mydas es más fácilmente infestada que C. caretta. De igual manera hay trabajos
descriptivos acerca de las sanguijuelas marinas del género Ozobranchus, como el realizado
por Davies (1978), quien describe la morfología tanto interna como externa de ejemplares
de O. margoi recolectados de distintas especies de tortugas marinas.
Se han hecho varios estudios acerca de los epibiontes de tortuga marina
(especialmente en C. caretta) y la relación que guardan con su hospedero. Caine (1986),
realiza su trabajo a lo largo de la costa del Atlántico estadounidense y propone que existe
tanto distribución como diversidad epibióntica diferencial entre tortugas que anidan en la
5
costa sur y las que lo hacen en la costa norte del Atlántico. Por su parte, Oliverio et al.
(1992) son los primeros en registrar la presencia del bivalvo Pinctada radiata como
epibionte de C. caretta, considerando a ésta como agente para la dispersión del molusco
hacia el Mar Mediterráneo.
Frick et al. (2000 a y 2003) documentaron las especies de epibiontes presentes en C.
caretta en las cercanías a la costa de Georgia, Estados Unidos y en el Atlántico norte,
siendo los primeros en registrar siete especies de epibiontes, entre ellos caracoles de las
especies Costoanachis avara y Mitrella lunata. La segunda especie se alimenta de las algas
presentes en el caparazón de la tortuga. También observan por primera vez anémonas de la
especie Diadumene leucolena y almejas de concha blanda como Sphenia antilliensis.
Posteriormente Badillo et al. (2003) y Camiñas et al. (2003), mencionan que C.
caretta es quien presenta mayor diversidad y abundancia de epibiontes de las siete especies
de tortugas marinas existentes, registrando como parásitos verdaderos a las sanguijuelas del
género Ozobranchus, al copépodo Balaenophilus umimegacolus y al anfípodo Podocerus
chelonophilus. Proponen como comensales a los balánidos pertenecientes a las familias
Lepadidae, Balanidae y Coronulidae. Finalmente, sugieren que los decápodos del género
Planes son simbiontes, ya que parecen efectuar funciones de limpieza del hospedero.
Scaravelli et al. (2003), describen la comunidad de epibiontes presentes en C.
caretta provenientes del Mar Adriático y afirman que al comparar sus datos con otros
trabajos, parece que en este mar las tortugas tienen una menor diversidad de epibiontes,
aunque proponen que estos resultados pueden ser debidos a que la mayoría de las tortugas
que recolectaron eran juveniles.
Kitsos et al. (2005), inspeccionaron 37 ejemplares de C. caretta varados en diversas
localidades ubicadas al norte del Mar Egeo, encontrando 63 especies de invertebrados
6
pertenecientes a diversos phyla y 17 especies de macroalgas. Otros autores han realizado
estudios exclusivamente acerca de las macroalgas que se encuentran sobre las tortugas
marinas, tal es el caso de Senties et al. (1999) y Báez et al. (2002). Ambos trabajaron con
C. caretta y registraron las especies de algas epizóicas presentes sobre el caparazón de esta
tortuga. También existen estudios descriptivos como el realizado por Bugoni et al. (2001)
que es exclusivo de balanos tanto de concha dura como blandos localizados en C. caretta y
en tortuga verde (Ch. mydas).
Una especie menos estudiada en relación a sus epibiontes, es la tortuga Carey
(Eretmochelys imbricata). Scharer (2002) encontró 12 phyla animales y cuatro de algas,
utilizando las diferencias en composición de la epifauna para caracterizar dos ambientes
distintos: el de arrecife de coral y el de las paredes submarinas. También Frick et al.
(2000 b) describen una relación particular entre la tortuga Carey y un cangrejo limpiador
(Planes minutus). En este trabajo proponen que el crustáceo podría tener gran importancia
en la supervivencia de los juveniles de esta especie, ya que los mantiene libres de parásitos
que podrían debilitar sus defensas e incrementar su mortalidad.
Existen muy pocos trabajos relacionados con los epibiontes de L. olivacea.
Frazier et al. (1992) mencionan el hallazgo de almejas, balanos duros, macroalgas y
briozoarios en el caparazón de un ejemplar hembra de esta especie. Díaz et al. (1992)
analizan el estado físico de las hembras anidantes en las playas de Playón de Mexiquillo, en
Michoacán. En este estudio describen haber encontrado balanos duros, balanos blandos
(percebes), rémoras, cangrejos, sanguijuelas y algas. Siendo las especies más abundantes
los balanos duros Stomatolepas sp. y Platylepas hexastylos, que se localizaban
normalmente en el caparazón de las tortugas. Los segundos organismos más abundantes
7
fueron los percebes, seguidos de las rémoras, mientras que las sanguijuelas, algas y los
cangrejos se presentaron con menor frecuencia.
Hernández-Vázquez y Valadez-González (1998) realizan un estudio similar en La
Gloria, Jalisco y mencionan haber encontrado sanguijuelas, balanos, percebes, rémoras,
cangrejos, algas, anfípodos y huevecillos que probablemente hayan sido depositados por las
sanguijuelas. En este estudio, el organismo más abundante fue la sanguijuela marina del
género Ozobranchus, que se encontraba localizada en cuello y aletas. Los balanos fueron
los segundos organismos más abundantes en las tortugas y los percebes representaron el
tercer lugar en abundancia sobre los hospederos, localizándose diferencialmente en
caparazón, cuello y aletas respectivamente.
Miranda y Moreno (2002) observan cinco especies de epibiontes encontrados en
individuos varados de L. olivacea localizados en las costas de Chile. Obtuvieron dos grupos
de epibiontes: crustáceos e hidrozoos. Del primero mencionan a los cirripedios Lepas
anatifera, Verruca laevigata, Balanus laevis y al decápodo Planes cyaneus, que es
comensal de las tortugas. El hidrozoario no pudo ser identificado, pero proponen que se
encuentra en el caparazón de la tortuga únicamente porque éste ofrece un lugar de
asentamiento para el animal. Además las tortugas permiten a los hidrozoos ampliar su
distribución y facilitarles la obtención de alimento.
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JUSTIFICACIÓN
Debido a que todas las especies de tortugas marinas se encuentran catalogadas en la
Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) desde
el año 2004, es necesaria la realización de estudios acerca de los factores que pongan en
riesgo la salud de las poblaciones existentes.
Se sabe que en Baja California Sur frecuentemente se observan concentraciones de
tortuga golfina fuera de la plataforma continental frente a Cabo San Lucas, probablemente
cerca de las áreas de reproducción, que abarcan las costas de San José del Cabo, Cabo
Pulmo y Los Barriles, en el Golfo de California, mientras que en el Pacífico, se encuentran
desde el sur de Todos Santos, inclusive, hasta la playa El Suspiro en Cabo San Lucas
(Tiburcio, 2006).
A pesar de ser la especie menos amenazada de las siete existentes, las poblaciones
de L. olivacea en el estado han sufrido un declive importante debido al intenso
aprovechamiento ilegal que se ha hecho de ellas para la obtención de piel, huevos, grasa y
carne. A este factor se suma la modificación de sus áreas de anidación por desarrollos de
infraestructura urbana y turística (Anónimo, 1999: 6-7).
Por estos motivos, el gobierno federal ha tomado diversas acciones para la
protección del recurso, dentro de las que destacan: vedas, programas de protección,
declaración de zonas de reserva natural en sitios de anidación e instalación de campamentos
tortugueros (Anónimo, 1999; NOM-059).
Se ha demostrado que algunos epibiontes pueden darnos información indirecta
acerca de aspectos biológicos que no han podido ser observados en estos quelonios, como
rutas migratorias y aspectos de su ciclo de vida (Rawson et al., 2003). Por otra parte, se ha
9
propuesto a la sanguijuela marina Ozobranchus spp. como vector de la fibropapilomatosis,
haciendo necesario conocer la intensidad del hirudíneo en las tortugas estudiadas con el fin
de proporcionar datos de salud general en la población.
Finalmente, existen muy pocos trabajos acerca de los epibiontes de L. olivacea a
nivel mundial, dos realizados en la República Mexicana y ninguno se ha hecho en Baja
California Sur, por lo tanto, no existen datos de las poblaciones que anidan en el Golfo de
California.
OBJETIVO GENERAL
Identificar y describir los epibiontes presentes en las hembras de L. olivacea durante
la temporada de anidación de 2005 en San José del Cabo.
OBJETIVOS PARTICULARES
a) Determinar la carga epibióntica de las hembras anidantes en San José del Cabo.
b) Determinar las posibles relaciones simbióticas entre los epibiontes y su hospedero.
c) Relacionar los hábitos alimenticios y reproductivos de las especies de epibiontes y
sus ambientes típicos.
ÁREA DE ESTUDIO
La zona de muestreo se encuentra ubicada en San José del Cabo, al sureste de Baja
California Sur (23º 03´ N, 109º 42´ W), limitando al este con el Mar de Cortés. El clima
predominante en San José del Cabo va de cálido-seco hasta muy seco (INEGI, Instituto
Nacional de Estadística, Geografía e Informática; www.inegi.gob.mx).
10
La temperatura media anual para 2005 fue de 25.4º C, registrándose en los meses
de agosto y septiembre la temperatura máxima del año que fue de 38.2º C. La precipitación
media anual en el mismo año fue de 9.4 mm, con un régimen de lluvias en verano y en el
mes de septiembre se registró la mayor precipitación pluvial con 38.8 mm (Servicio
Meteorológico Nacional, Comisión Nacional del Agua, Observatorio Meteorológico de la
ciudad de La Paz, B. C. S.).
El 75.8% de la superficie está caracterizado por zonas de matorral; los suelos
pertenecen a las clases desértico y semidesértico, siendo arenosos profundos, arcillosos,
pedregosos y rocosos (INEGI, Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática;
www.inegi.gob.mx).
En esta región, el Programa para la Protección de la Tortuga Marina del
Ayuntamiento de los Cabos, cuenta con un campamento tortuguero nombrado “Don
Manuel Orantes”, donde se llevan a cabo actividades de educación ambiental y de
protección de este recurso (Monroy-García, 2005). El área abarcada por el campamento se
extiende desde Punta Palmilla (Corredor Turístico) con coordenadas 23°01’N y 109°42’W,
hasta la Playa de Las Destiladeras localizada en 23° 08’ N y 109° 29’ W, comprendiendo
35 km de playa (Fig. 1).
11
Figura 1. Playas de anidación a cargo del Programa para la Protección de la Tortuga Marina del
Ayuntamiento de los Cabos, B. C. S.
12
MATERIAL Y MÉTODO
El presente trabajo se llevó a cabo en tres etapas: (1) trabajo de campo; (2)
laboratorio y (3) gabinete.
Para el trabajo de campo se realizaron patrullajes nocturnos (22:00 a 7:00 h) a lo
largo de las playas contempladas en el Programa para la Protección de la Tortuga Marina
del Ayuntamiento de los Cabos, B. C. S. (Campamento Tortuguero Don Manuel Orantes)
durante los meses de Julio a Octubre de 2005, con el fin de hallar hembras de L. olivacea
anidando. Se tomaron las medidas de la longitud curva del caparazón (LCC) (Fig. 2), ancho
curvo del caparazón (ACC) (Fig. 3), longitud curva del plastrón (LCP) y ancho curvo del
plastrón (ACP) de las hembras posterior a la puesta del nido.
Figura 2. LCC de L. olivacea anidando. Figura 3. ACC de L. olivacea anidando.
Se realizó la inspección visual en busca de los epibiontes presentes sobre el
caparazón, pliegues de la piel, cabeza, cuello, aletas y boca, tomando con ayuda de pinzas y
de ser posible, todos los individuos de cada grupo taxonómico para un posterior análisis.
Los organismos recolectados se registraron y se preservaron con etanol al 70%. En el caso
de las sanguijuelas y los balanos blandos (percebes), se colocaron en agua de mar con
cristales de mentol para su relajación, previo a su preservación.
13
En el laboratorio se llevó a cabo la medición de todos los organismos recolectados,
y posteriormente se les aplicaron técnicas de tinción dependiendo de los organismos a
tratar. En el caso de las sanguijuelas (Figs. 4 y 5), con un vernier se midió el largo total de
cada individuo tomando en cuenta ambas ventosas (Fig. 4). De igual manera se midió el
ancho de cada individuo tomando siempre como referencia la última branquia, debajo de la
cual se tomó la medida (Fig. 5).
Figura 4. Medida del largo de Ozobranchus Figura 5. Medida del ancho de O. branchiatus. branchiatus. CNHE 5431; CPMHN 0253.
Luego los ejemplares se aplanaron entre dos portaobjetos sumergidos en etanol al
70%, para su posterior tinción con una modificación de la técnica descrita por López-
Jiménez (1985):
a) Deshidratar en etanol al 70% por 10 minutos.
b) Deshidratar en etanol al 96% durante 20 minutos.
c) Teñir en Tricrómica de Gomori diluida con alcohol al 96% por 5 minutos.
d) Lavar en etanol al 96% durante 20 minutos para quitar el exceso de colorante.
14
e) Diferenciar en etanol al 96% acidulado al 2% con ácido clorhídrico hasta que los
bordes del ejemplar adquieran un color rosa pálido (aprox. 3 min.). Observar al
microscopio estereoscópico para verificar la tinción.
f) Lavar en alcohol al 96% durante 20 minutos para evitar que siga actuando el alcohol
acidulado.
g) Deshidratar en alcohol absoluto durante 30 minutos.
h) Aclarar en salicilato de metilo durante 80 minutos.
i) Montar en resina sintética colocando el ejemplar en posición ventral.
Etiquetar y poner a secar la preparación.
Posterior a la tinción, se llevó a cabo la descripción morfológica e identificación de
los organismos por medio de las claves de Mann (1962) y Sawyer (1986).
Para el caso de los balanos blandos o percebes (Fig. 6), se observaron las
características morfológicas con un microscopio estereoscópico, en el cual se realizaron las
medidas correspondientes adaptando una cámara de circuito cerrado con el fin de obtener
imágenes digitalizadas que pudieran ser procesadas posteriormente con ayuda del programa
computacional Sigma Scan Pro v.5.0. Se obtuvo la longitud total de los individuos, sin
tomar en cuenta el pedúnculo (Fig. 6), ya que puede variar dependiendo del sustrato; el
ancho de los ejemplares fue tomado a partir de la zona más ancha del organismo que
coincide con la carina (Fig. 6). Para la identificación y descripción de los percebes fue
empleada la clave de identificación realizada por Pilsbry (1907) misma que fue corroborada
con el trabajo de Celis (2004).
15
Figura 6. Longitud y ancho de Conchoderma virgatum (percebe).
CNCR 22683; CIMMHN 1933.
Los anfípodos (Figs. 7 y 8) fueron preservados y observados directamente al
microscopio estereoscópico para ser medidos de la misma manera que los percebes. Se
obtuvieron la longitud recta y curva (Fig. 7). En ninguna de las longitudes se tomó en
cuenta el urosoma, ya que se encuentra flexionado por debajo del cuerpo de los organismos
y en caso de tener movilidad llevaría a un error en la medición de los mismos. De igual
manera, se tomó el ancho recto de cada ejemplar recolectado (Fig. 8). Los ejemplares
fueron discriminados en machos, hembras y juveniles. Posterior a la toma de medidas, se
colocó un macho de las muestras sobre un portaobjetos excavado con una gota de glicerina
y se disectó con ayuda de microscopios tanto estereoscópico como compuesto para realizar
la observación de las distintas partes del organismo. Para su descripción e identificación
fueron empleadas las claves taxonómicas realizadas por Smith y Carlton (1975); Barnard
(1979); Brusca (1980) y Barnard y Karaman (1991).
16
Figura 7. Longitud curva y recta de Dulichia sp. CNCR 22684;
CIMMHN 1932.
Figura 8. Ancho de Dulichia sp.
Las algas (Fig. 9) fueron muestreadas tomando trozos de los tapetes encontrados
sobre el caparazón de la tortuga y se preservaron para su posterior descripción e
identificación con ayuda de microscopio compuesto y las claves de identificación
realizadas por Abbott y Hollenberg (1976) y Hollenberg y Norris (1977). Los ejemplares de
las algas fueron medidos directamente en un microscopio compuesto Olympus 40x con
ayuda de un micrómetro, tomando en cuenta la longitud del talo a partir del sujetador y el
ancho del mismo (Fig. 9).
17
Figura 9. Longitud y ancho de Polysiphonia sphaerocarpa
var. cheloniae. FBCS 10207.
Al igual que las algas, los briozoarios (Fig. 10) fueron recolectados tomando trozos
de las colonias con ayuda de pinzas y preservados en etanol al 70 %. Estos organismos no
pudieron ser identificados. Los trozos de dichas colonias fueron observados directamente al
microscopio estereoscópico adaptado con una cámara de circuito cerrado para ser medidos
con ayuda del programa Image Pro Plus, con el cual se obtuvo el diámetro de los individuos
pertenecientes a una de ellas con el fin de obtener una media de dicha medida.
18
Figura 10. Diámetro de briozoarios. CIMMHN 1934.
La rémora (Fig. 11) se preservó de igual manera para su medición, la cual se realizó
con ayuda de un flexómetro, tomando en cuenta tanto la longitud total como la longitud
estándar. La descripción e identificación del ejemplar se llevó a cabo en el laboratorio
empleando las claves de Fischer et al. (1995).
Figura 11. Longitudes de R. remora; LT: Longitud Total; LE: Longitud Estándar.
19
Finalmente, la tercera etapa corresponde al trabajo de gabinete, en la que se
aplicaron los índices de abundancia, prevalencia e intensidad propuestos por Bush et al.
(1997), los cuales se definen a continuación.
El índice de abundancia representa el número de individuos de un epibionte en
particular en un total de hospederos revisados:
t
i
heA = (1)
Donde:
A = abundancia.
ei = total de individuos pertenecientes a la especie i de epibionte.
ht = número total de hospederos examinados.
La prevalencia es el número de hospederos infectados con uno o más individuos de
una especie o grupo taxonómico en particular de epibiontes, dividido por el número de
hospederos examinados; se calcula por separado para cada especie de epibionte
(expresión 2). La prevalencia es usada como un índice para determinar la proporción de
epibiontes en una muestra de hospederos y se expresa en porcentaje.
t
i
h100hP ⋅
= (2)
20
Donde:
P = prevalencia.
hi = número de hospederos con la especie i de epibionte.
ht = número total de hospederos examinados.
La intensidad es el número estimado de individuos de una especie particular de
epibiontes en un solo hospedero (expresión 3). La intensidad es una forma de densidad con
una unidad de muestreo específicamente definida como un solo hospedero que presente
epibiontes. Es un sinónimo de carga epibióntica y extensión de la población de epibiontes.
i
i
heI = (3)
Donde:
I = intensidad.
ei = total de individuos pertenecientes a la especie i de epibionte.
hi = número de hospederos con la especie i de epibionte.
Finalmente, se obtuvo la abundancia relativa (expresión 4) de cada epibionte
expresada en porcentaje (Hernández-Vázquez y Valadez-González, 1998) con el fin de
observar cuál de las especies recolectadas está presente en mayor cantidad sobre las
tortugas anidantes en la zona de San José del Cabo, B. C. S.
21
t
i
e100*eAR = (4)
Donde:
AR = abundancia relativa de una especie de epibionte.
ei = total de individuos pertenecientes a la especie i de epibionte.
et = número total de epibiontes recolectados de todas las especies.
En los cálculos de abundancia, abundancia relativa e intensidad fueron omitidos tanto
los briozoarios como las algas, ya que no se contabilizaron sino que se obtuvo su cobertura
aproximada, por lo que no es posible aplicarles dichos índices.
Se obtuvo el coeficiente de redondez (IR) (expresión 5) de las tortugas por medio de
las medidas de sus caparazones (Fig. 27):
LCCACCIR = (5)
Dicho coeficiente indica qué tortugas son más anchas que largas, siendo esto un
indicador de la edad relativa de las mismas, basándose en la hipótesis de que en L. olivacea
al incrementarse la edad se incrementa la proporción del ancho de las mismas con respecto
al largo (Márquez, 1996). Por lo tanto, las tortugas más jóvenes serán aquellas que
presenten un IR<1; mientras que las más viejas serán aquellas que presenten IR≥1.
Tras la obtención de dicho coeficiente se aplicó una prueba de χ2 con un α=0.05 para
corroborar si la distribución de frecuencias (en número de tortugas) en IR es uniforme.
22
Con el fin de observar si existe alguna preferencia de los epibiontes por colonizar un
grupo de edades o si existe la posibilidad de que las tortugas más viejas de la población
anidante en las costas de San José del Cabo presenten una mayor susceptibilidad a ser
colonizadas por los mismos, se aplicó una prueba de independencia de χ2 con un α=0.05
entre la presencia y ausencia de epibiontes y el IR por medio de una tabla de contingencia.
Con el propósito de observar si existe alguna preferencia por parte de las tortugas
hacia alguna playa o por algún mes de la temporada de anidación se aplicó una prueba χ2
con un α=0.05 para corroborar si la distribución de frecuencias en función de las playas y
meses es uniforme. Se aplicó a los datos una prueba de independencia de χ2 con un α=0.05
entre la presencia y ausencia de epibiontes relacionados con las playas y meses por medio
de tablas de contingencia. Estas pruebas con el fin de observar si existe alguna relación
entre la latitud a la que emergen las tortugas y la temporada del año con respecto a la
presencia de los epibiontes.
RESULTADOS
Durante el periodo de muestreo (julio a octubre de 2005) se revisó un total de 24
hembras adultas de tortuga Golfina (L. olivacea) con una LCC promedio de 66.8 cm, un
ACC promedio de 69.96 cm, una LCP promedio de 49.09 cm y un ACP promedio de
51.7 cm, de las que se recolectaron epibiontes pertenecientes a distintos grupos
taxonómicos. Las distribuciones de LCC, ACC, LCP y ACP se muestran en la figura 12.
23
0
1
2
3
4
5
6
7
60 62 64 66 68 70 72 74 76 78 80
LCC (cm)
Frec
uenc
ia
0123456789
10
45 47 49 51 53 55
LCP (cm)
Frec
uenc
ia
0
1
2
3
4
5
6
7
60 62 64 66 68 70 72 74 76
ACC (cm)
Frec
uenc
ia
0
1
2
3
4
5
6
7
8
44 46 48 50 52 54 56 58 60 62
ACP (cm)
Frec
uenc
ia
Figura 12. Distribución de tallas de L. olivacea anidantes en las costas de San José del Cabo, B. C. S.
Los epibiontes se encontraron sobre distintos hospederos, y en algunos casos, se
localizaron diferentes tipos de epibiontes compartiendo el mismo hospedero, esto se
muestra en la tabla I. Cabe destacar que se localizaron epibiontes en tan sólo 10 de las
tortugas muestreadas.
24
Tabla I. Distribución de epibiontes por hospedero Hospedero No.
Epibionte I IX X XIV XV XX XXI XXII XXIII XXIVOzobranchus branchiatus
16
Conchoderma virgatum 10 3 5 6 Dulichia sp. 23
* Sphacelaria racemosa y Polysiphonia
sphaerocarpa var. cheloniae
2 5 10 7 1 10
Remora remora 1 * Briozoarios + 1 5 Balano duro + 1 Se anotan con números romanos sólo los hospederos con epibiontes en orden de aparición. * Cuantificados en porcentaje de cobertura. + Organismos sin identificar. En total fueron recolectados 24 ejemplares de percebes pertenecientes a la especie
Conchoderma virgatum (Spengler, 1790), los cuales presentaron una longitud promedio del
capitulum de 5.52 mm (intervalo 1.23-7.57 mm) y un ancho promedio del mismo de
3.30 mm (intervalo 0.50-4.97 mm). Se localizaron 19 de ellos en el cuello y aleta anterior
izquierda del hospedero, los restantes estaban en la parte anterior del caparazón de la
tortuga, cercanos a los pliegues del cuello.
Los percebes pertenecientes al género Conchoderma Olfers, 1818, se caracterizan
por ser cirripedios desnudos, es decir, presentan placas calcáreas muy reducidas o
vestigiales y separadas una de otra (Figs. 13 y 14); no presentan apéndices caudales y las
espinas de los cirros están arregladas en forma de peine (Fig. 13). Los ejemplares
recolectados de la especie C. virgatum se distinguen por presentar líneas a lo largo del
capitulum y cinco placas pequeñas bien desarrolladas y muy separadas entre sí (Pilsbry,
1907) (Figs. 13 y 14).
25
Figura 13. C. virgatum; 1, 2, 3: Placas calcáreas; Ca: Carina;
S: Scutum; T: Tergum; Ci: Cirros.
Figura 14. C. virgatum; 4, 5: Placas calcáreas; Ca: Carina;
T: Tergum; Li: Líneas del capítulum.
26
Dos de los ejemplares recolectados en este trabajo fueron depositados en la
Colección Nacional de Crustáceos (CNCR), Instituto de Biología, Universidad Nacional
Autónoma de México, con el número de catálogo CNCR 22683. Siete individuos fueron
depositados en la Colección de Invertebrados Marinos del Museo de Historia Natural
(CIMMHN) de la Universidad Autónoma de Baja California Sur con el número de catálogo
CIMMHN 1933.
Se recolectó un total de 23 anfípodos pertenecientes al género Dulichia Krøyer,
1845, de los cuales 18 fueron juveniles. Su longitud total promedio fue de 1.88 mm
(intervalo 1.51-2.66 mm) y ancho promedio de 0.60 mm (intervalo 0.42-0.94 mm). En
cuanto a los adultos, se tienen tres machos y dos hembras; una posovígera que presenta un
saco ovígero en el tórax sin huevecillos y una hembra cargada que presenta pocos
huevecillos. La longitud total promedio de los adultos fue de 4.53 mm (intervalo 3.84-
4.92 mm) y el ancho promedio fue de 1.88 mm (intervalo 1.57-2.04 mm). Todos los
ejemplares fueron recolectados sobre un tapete de macroalgas localizado sobre el caparazón
de la tortuga No. 9; las macroalgas son descritas posteriormente.
Los anfípodos pertenecientes a la familia Podoceridae Leach, 1814, se caracterizan
por presentar el urosomito 1 bien desarrollado y el urópodo 3 muy pequeño (Fig. 15);
además de presentar el abdomen flexionado por debajo del tórax y el gnatópodo 2 más
desarrollado que el 1 en machos, ambos apéndices son fuertemente subquelados (Fig. 16).
27
Figura 15. Parte posterior de Dulichia sp.; Urs 1: Urosomito 1; Urs 2: Urosomito 2;
Urs 3: Urosomito 3; T: Telson; Urop 3: Urópodo 3.
Figura 16. Parte anterior de Dulichia sp.; Gn 2: Gnatópodo 2; Sq: Subquela.
28
La subfamilia Dulichiinae presenta un flagelo accesorio vestigial (Fig. 17) y cabeza
rectangular, además de tener branquias a partir del pereonito 2 (Fig. 18). El género Dulichia
se distingue por presentar los urópodos 1 y 2 normales; en machos, los gnatópodos 1 y 2
son muy desiguales en tamaño; los pereiópodos 3 y 4 son muy expandidos (Fig. 19);
branquias en pereonitos 2 a 6 (Fig. 18) y ojos grandes muy convexos (Fig. 20); los
pereiópodos 5 a 7 no presentan palma propodal (Barnard y Karaman, 1991) (Fig. 21).
Figura 17. Antena 1 de Dulichia sp.; A1: Antena 1; Fa: Flagelo accesorio.
Figura 18. Parte interior de Dulichia sp.; Br: Branquias; Gn 2: Gnatópodo 2.
29
Figura 19. Pereiópodos de Dulichia sp.; P3: Pereiópodo 3; P4: Pereiópodo 4.
Figura 20. Región cefálica de Dulichia sp.; O: ojo.
30
Figura 21. Pereiópodos de Dulichia sp.; Pe: Pereiópodo; Prp: Propodio; D: Dactilo.
Seis de los ejemplares recolectados (una hembra adulta y cinco juveniles) fueron
depositados en la Colección Nacional de Crustáceos (CNCR), Instituto de Biología,
Universidad Nacional Autónoma de México, con el número de catálogo CNCR 22684. Un
ejemplar macho adulto fue disectado para su identificación. Los ejemplares restantes fueron
depositados en la Colección de Invertebrados Marinos del Museo de Historia Natural
(CIMMHN) de la Universidad Autónoma de Baja California Sur con el número de catálogo
CIMMHN 1932.
Se recolectó un total de 16 sanguijuelas marinas pertenecientes a la especie
Ozobranchus branchiatus (Menzies, 1791), cuya longitud total promedio es de 9.46 mm
(intervalo 8-11 mm) y el ancho promedio de 3.31 mm (intervalo 3-4 mm). Todos los
31
ejemplares fueron localizados en el cuello y aleta anterior izquierda del hospedero No. 14.
Las sanguijuelas representantes del género Ozobranchus DeQuatrefages, 1852, se
caracterizan por presentar branquias laterales conspicuas con aspecto digitiforme que se
ramifican (Mann, 1962) (Fig. 22).
Figura 22. O. branchiatus; Br: Branquias; Ram: Ramificaciones; VA: Ventosa anterior;
VP: Ventosa posterior.
Los ejemplares de O. branchiatus se distinguen por presentar siete pares de
branquias arregladas a los lados del cuerpo del organismo (Sawyer, 1986) (Fig. 22). Cinco
de los individuos recolectados fueron depositados en la Colección Nacional de Helmintos
(CNHE), Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, con el número
de catálogo CNHE 5431. Tres de los individuos fueron donados al mismo instituto para la
posterior realización de estudios moleculares, cuatro más fueron tratados con la técnica de
tinción anteriormente descrita y están depositados en la Colección Parasitológica del Museo
32
de Historia Natural (CPMHN) de la Universidad Autónoma de Baja California Sur con el
número de catálogo CPMHN 0253.
Únicamente se recolectó un ejemplar de rémora perteneciente a la especie Remora
remora (Linnaeus, 1758), la cual presentó una longitud total de 18 cm y una longitud
estándar de 14.3 cm. El ejemplar fue localizado sobre el nido de la tortuga No. 24, por lo
que se deduce que estaba localizada en el plastrón del hospedero.
Los miembros del género Remora Gill, 1862, se distinguen por presentar aletas
pectorales redondeadas y un color casi uniforme y sin franjas, aleta anal de base corta y
aleta caudal ahorquillada o truncada (Fischer, 1995) (Fig. 23), además presentan las aletas
pélvicas adheridas al abdomen por un repliegue ancho. El ejemplar recolectado
perteneciente a la especie R. remora se caracteriza por presentar aleta caudal ahorquillada,
18 láminas en el disco suctor (cuya longitud es menor a la mitad de la longitud total del
cuerpo); presenta el borde posterior del disco suctor casi a la altura de los extremos de las
aletas pectorales cuando éstas están pegadas al cuerpo (Fischer, 1995) (Fig. 23) y presenta
25 branquiespinas en el primer arco branquial.
Figura 23. R. remora; DS: Disco suctor; AP: Aleta pectoral; AA: Aleta anal; AC: Aleta caudal.
33
Durante el muestreo se observó la presencia de un balano duro, el cual no pudo ser
recolectado ya que se encontraba en el pliegue inferior de la aleta posterior izquierda de la
tortuga y se corría el riesgo de que al removerlo se lastimara al hospedero; por
consiguiente, no fue posible su identificación ni medición.
Se localizaron tapetes de macroalgas sobre el caparazón de seis tortugas, los cuales
al ser observados al microscopio fueron separados en dos especies. Una de ellas pertenece a
la especie Sphacelaria racemosa Greville, 1824, cuyos talos tienen una longitud de 2750
micras y un ancho de 25 micras.
Los individuos pertenecientes al género Sphacelaria Lyngbye in Hornemann, 1819,
se caracterizan por ser algas pequeñas color café que forman tapetes subglobulosos y
hemisféricos; ocasionalmente costrosos. Sus partes basales consisten de discos
monostromáticos y polistromáticos, o bien, de estolones y rizoides que se ramifican o
penetran en el soporte. Poseen filamentos erectos semisimples a frondosos, que pueden ser
rígidos o flácidos. La especie S. racemosa se caracteriza por tener crecimiento erecto y
presentar en las ramas septos primarios longitudinales y transversales, además presentan
septos secundarios transversales (Abbott y Hollenberg, 1976; Guiry, 2005) (Fig. 24). Las
muestras recolectadas de esta especie fueron depositadas en la colección del Herbario
Ficológico (FBCS) de la Universidad Autónoma de Baja California Sur, con el número de
catálogo FBCS 10206.
34
Figura 24. S. racemosa; SPl: Septo primario longitudinal; SPt: Septo
primario transversal; SSt: Septo secundario transversal. FBCS 10206.
La otra especie recolectada perteneciente a los tapetes epizóicos fue Polysiphonia
sphaerocarpa var. cheloniae Hollenberg & J. N. Norris, cuya longitud de talo es de 1550
micras y el ancho del mismo es de 50 micras. El género Polysiphonia Greville, 1823, se
caracteriza por presentar un talo que desarrolla un sistema primario erecto de ramas
cilíndricas con crecimiento indeterminado; rizoides en su mayoría unicelulares separados
de las células pericentrales por una pared celular; las células pericentrales son del mismo
tamaño que las axiales; los tricoblastos no tienen cloroplastos y generalmente están
ramificados (Hollenberg y Norris, 1977; Guiry 2006) (Fig. 25). La especie P. sphaerocarpa
Børgesen, 1918 se caracteriza por presentar cuatro células pericentrales, además de
tricoblastos en todas las ramas (Fig. 26); la variedad cheloniae se caracteriza por ser
exclusivamente hallada como epibionte de las tortugas marinas (Hollenberg y Norris, 1977;
Guiry 2006). Las muestras fueron depositadas en la Colección del Herbario Ficológico
35
(FBCS) de la Universidad Autónoma de Baja California Sur, con el número de catálogo
FBCS 10207.
Figura 25. P. sphaerocarpa var. cheloniae; Figura 26. P. s. var. cheloniae; Tr:
Tr: Tricoblastos; Chl: cloroplastos. Tricoblastos; CP: células pericentrales.
Finalmente, se recolectaron muestras de tapetes costrosos de briozoarios sobre las
aletas anteriores y caparazón de dos tortugas anidantes, los cuales no pudieron ser
identificados ya que las muestras no contenían a los individuos dentro de las colonias. El
diámetro promedio de los individuos fue de 0.94 mm (intervalo 0.78-1.45 mm) (Fig. 10).
Los ejemplares recolectados fueron depositados en la Colección de Invertebrados Marinos
del Museo de Historia Natural (CIMMHN) de la Universidad Autónoma de Baja California
Sur con el número de catálogo CIMMHN 1934.
En la tabla II se muestran las especies de epibiontes y número de tortugas sobre las
que se encontraron, así como su abundancia, prevalencia, intensidad y abundancia relativa.
36
Tabla II. Índices descriptivos de la comunidad de epibiontes presentes en Lepidochelys olivacea anidantes en las costas de San José del Cabo, B. C. S., México.
Epibionte No. Hospederos Abundancia Prevalencia (%) Intensidad Abund. Relativa (%)O. branchiatus 1 0.67 4.17 16 24.62
C. virgatum 4 1.00 16.67 6 36.92 Dulichia sp. 1 0.96 4.17 23 35.38
S. californica y P. sphaerocarpa var.
cheloniae 6 * 25.00 * *
R. remora 1 0.04 4.17 1 1.54 Briozoarios + 2 * 8.33 * * Balano duro + 1 0.04 4.17 1 1.54
* Observados sin cuantificar + Organismos sin identificar Tanto la abundancia como la abundancia relativa indican cuál de los epibiontes se
encuentra en mayor cantidad sobre las tortugas golfinas. Sin embargo, la abundancia
relaciona una especie de epibionte en particular con el número de hospederos revisados en
el muestreo, mientras que la abundancia relativa no hace relación de epibiontes con sus
hospederos, sólo compara la cantidad de un epibionte con respecto a los demás
recolectados. Esto da como resultado que ambos índices reflejen qué especie de epibionte
se encuentra en mayor número, dando lugar a que los percebes sean los que obtuvieron el
valor más alto para ambos índices, ya que son los organismos de los que se obtuvieron más
ejemplares a lo largo del muestreo. Los percebes son seguidos por los anfípodos y las
sanguijuelas en orden de importancia (Tabla II).
La prevalencia está directamente relacionada con el número de hospederos que
albergan a una especie particular de epibionte (Bush et al., 1997), lo que explica que las
algas sean las que presentan el valor más alto en este índice, ya que dichos organismos son
los que se encontraron en el mayor número de tortugas golfinas, seguidas por los percebes y
los briozoarios, en orden de importancia (Tabla II).
37
La intensidad, por su parte, indica qué tan numeroso es un epibionte determinado
sobre un hospedero (Bush et al., 1997), lo que explica el hecho de que los anfípodos fueron
los que obtuvieron el valor más alto en este índice, al encontrarse el mayor número de
individuos sobre un solo hospedero; los anfípodos son seguidos en orden de importancia
por las sanguijuelas y los percebes (Tabla II).
Con respecto al IR, la distribución de frecuencias no es uniforme a lo largo del
muestreo (χ2 = 33.97, p = 0.000007) debido a que se observa que la mayoría de las tortugas
revisadas caen en la categoría de 1.05 y 1.1 (Fig. 27), mientras que hay únicamente dos
tortugas que rebasan estos valores. De igual forma se observa que hay un individuo que es
más largo que ancho y uno que presenta el mismo largo que ancho.
No existe ninguna evidencia estadística para decir que hay una relación entre la
presencia de epibiontes y la edad de la tortuga (χ2 = 0.672, p = 0.412); sin embargo, en la
figura 27 se observa que la mayor frecuencia de tortugas con epibiontes se encuentra en las
categorías de IR = 1.1 y 1.15, ya que se observaron epibiontes en el 50% de las hembras
que caen en dichas categorías.
0
2
4
6
8
10
12
0.8 0.85 0.9 0.95 1 1.05 1.1 1.15
ACC/LCC
Frec
uenc
ia
Totales
c/epib.
Figura 27. Distribución de tortugas con respecto al índice ACC/LCC
y con respecto a sus epibiontes.
38
Las playas en las que se encontraron tortugas anidando se numeraron en orden
ascendente de sur a norte (Tabla III). En cuanto a la distribución de las tortugas a lo largo
de la zona de muestreo, estadísticamente no fue posible rechazar que sea uniforme
(χ2 = 9.36, p = 0.405), aunque en la figura 28 se aprecia que en la zona hotelera y en El
Cardoncito se dio el mayor número de contactos con las hembras anidantes.
No existe una relación significativa entre la presencia de tortugas con epibiontes y la
playa en la que se encontraron (χ2 = 9.45, p = 0.397) (Fig. 28), a pesar de que se aprecia
que en las tres playas consecutivas ubicadas más al norte de la zona patrullada no se
encontró ninguna tortuga que presentara epibiontes.
Por otra parte, al analizar las variaciones en cuanto al encuentro con las tortugas en
relación al mes de muestreo, se aprecia que esta distribución no es uniforme (χ2 = 19.93,
p = 0.00005), dándose el mayor número de encuentros con las hembras anidantes en el mes
de septiembre.
Se observó también que la presencia de epibiontes depende del mes en el que las
hembras hayan sido revisadas (χ2 = 11.19, p = 0.004), ya que la mayor cantidad de hembras
con epibiontes fueron encontrados en el mes de octubre (Fig.28); cabe mencionar que todos
los epibiontes presentes en este mes son algas (Tabla I).
Tabla III. Nomenclatura de las playas representadas en Fig. 27 Nombre de la Playa Número de Playa
Zona Hotelera 1 Estero 2
Ranchito 3 Punta Gorda 4
Zacatón 5 Playa Tortugas 6
Cardoncito 7 Fortuna 8
Destiladeras 9 Salina 10
39
0
1
2
3
4
5
6
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Playa #
Frec
uen
cia
Totalesc/epib.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
Julio Septiembre Octubre
Mes
Frec
uenc
ia
Totalesc/epib.
Figura 28. Distribución de tortugas muestreadas y con epibiontes por playa y por mes.
DISCUSIÓN
El percebe Conchoderma virgatum ha sido registrado con anterioridad como
epibionte de la tortuga golfina en las costas de Michoacán y Jalisco (Díaz et al. 1992;
Hernández-Vázquez y Valadez-González, 1998) donde muestran una abundancia relativa
de 36.2% y 7.2% respectivamente; cabe destacar que en el primer caso dicho índice fue
obtenido en unión con otras especies de percebes, por lo que la abundancia relativa real de
este organismo es menor a la mencionada. Contrario a los resultados de ambos estudios, en
el presente trabajo son los percebes quienes presentan la mayor abundancia de todos los
epibiontes observados (Tabla II).
La presencia del percebe C. virgatum, en la tortuga golfina anidante en las costas de
Baja California Sur, probablemente se debe a la naturaleza cosmopolita del crustáceo ya
que se ha registrado en todos los cuerpos de agua salada del planeta que se encuentren en
las zonas tropicales y templadas, adherido a toda clase de objeto flotante como barcos y
muelles, así como en animales con movimientos lentos o que permanecen mucho tiempo en
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reposo, siendo el caso de la tortuga golfina, debido a que facilitan el reclutamiento de los
balánidos en su superficie corporal (Hernández-Vázquez y Valadez-González, 1998,
Bugoni et al. 2001).
Por otra parte, se sabe que esta especie de percebe si se encuentra en profundidades
someras, se establece rápidamente y produce gran cantidad de biomasa y abundancia
(Alvarez y Celis, 2004). Según Polovina et al. (2004) la tortuga golfina pasa el 20% del
tiempo flotando y el 60% a profundidades menores a los 40 m, lo que puede explicar que C.
virgatum sea la especie con mayor presencia en las hembras de la tortuga golfina de
B. C. S.
La presencia de C. virgatum sobre la tortuga golfina puede ser explicada también
por el hecho de que se ha observado que esta especie de tortuga se congrega para
alimentarse en el centro del Pacífico Norte (Polovina et al., 2004), donde también ha sido
registrada la presencia de dicho percebe por Parnell (2001). Esta relación se puede dar
análogamente en las costas de otros lugares, es decir que las larvas pelágicas de este
crustáceo se encuentren en las cercanías de las zonas de macroalgas y pastos marinos de las
que se alimenta el reptil, dando lugar al encuentro epibionte-hospedero.
En cuanto a la distribución diferencial de este crustáceo sobre el cuerpo de la
tortuga, puede ser que se encuentre con mayor frecuencia sobre el cuello y aletas delanteras
del hospedero debido a que la piel al ser rugosa, le brinda una mejor sujeción a la larva del
epibionte y facilita así su adherencia en estas zonas a diferencia del caparazón, que es más
liso e hidrodinámico. Aunado a esto, el nado de la tortuga puede promover que en la parte
anterior del cuerpo haya un flujo mayor de agua y debido a esto le facilite la alimentación
al epibionte, siendo éste filtrador.
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C. virgatum se encuentra en la tortuga únicamente porque ésta le brinda sustrato; no
se alimenta directamente del hospedero o de su alimento, ni le ocasiona ningún daño. Por
estos motivos es posible proponer que dicho percebe establezca una relación de foresis con
la tortuga (Cheng, 1973; Rohde,1993), ya que ésta puede servir de vector para que el
crustáceo colonice otras regiones geográficas empleando las rutas migratorias de su
hospedero. Sin embargo, para apoyar esta hipótesis es necesario realizar más estudios al
respecto.
En los trabajos de Díaz et al. (1992) y Hernández-Vázquez y Valadez-González
(1998) los percebes son menos abundantes que los balanos duros. Sin embargo, no se
encontró más que un ejemplar de ellos (no recolectado ni identificado) en el muestreo
llevado a cabo en las costas de Baja California Sur para la realización del presente trabajo
(Tabla II). Dichas diferencias en cuanto a la abundancia de los balanos duros en Michoacán
y Jalisco con respecto a San José del Cabo, probablemente se deban a que las temporadas
de reclutamiento de los balanos duros y la de llegada de las tortugas a las costas de B. C. S.
no coincidan, ya que, como es propuesto por Díaz et al. (1992), el encuentro de los balanos
con las tortugas se puede dar cuando el hospedero llega a las zonas de reproducción.
Otra posible explicación de la ausencia de balanos duros en las muestras es que el
reclutamiento puede presentarse en cantidad suficiente, sin embargo, factores post-
asentamiento como la depredación o la acción de las olas sobre la tortuga hembra al
emerger para depositar sus huevos pueden afectar la colonización de este crustáceo en las
tortugas, ya que pueden remover las larvas previamente asentadas sobre el hospedero
(Methratta y Petraitis, 2006).
Al igual que los percebes, los balanos establecen una relación de foresis con la
tortuga (Cheng, 1973; Rohde, 1993) al alimentarse del mismo modo que C. virgatum. Sin
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embargo, en ocasiones el balano puede lacerar el tejido de la tortuga hasta llegar al músculo
y ocasionar daño al hospedero, en cuyo caso, la relación se tornaría en parasitismo (Rohde,
1993). Este fenómeno no se observó en el presente trabajo, ya que el ejemplar observado
era muy pequeño para ocasionarle daño a la tortuga.
Los anfípodos gamáridos han sido registrados como epibiontes de la tortuga golfina
en el estudio realizado por Hernández-Vázquez y Valadez-González (1998), quienes no los
cuantificaron ni identificaron, por lo que no es posible la comparación con los resultados
arrojados por este trabajo, en el que son los organismos que siguen en abundancia a los
percebes. Sin embargo, observan que dichos anfípodos se encuentran habitando en tapetes
de algas pertenecientes al género Polysiphonia, al igual que en el presente estudio.
El gran número de individuos encontrados en una tortuga, da lugar a que todos los
índices calculados hayan arrojado valores muy altos (tabla II) esto puede ser explicado
porque los anfípodos son organismos muy prolíferos (Reish y Barnard, 1979). A pesar de
que las algas y los anfípodos pueden provenir de California, según la base de datos OBIS
(Ocean Biogeographic Information System; http://www.iobis.org/), sólo en una tortuga
coincidieron dando la probabilidad de que algunos ejemplares del anfípodo se hayan
establecido sobre los tapetes de algas ya existentes en el caparazón de la tortuga en los
sitios de alimentación que, como se ha dicho con anterioridad consisten en colonias de
macroalgas, en las que el epibionte pudiera estar alimentándose y habitando.
En ninguno de los otros trabajos realizados acerca de epibiontes de tortuga golfina
han sido registrados anfípodos, sin embargo, Frick et al. (2003) describen una especie de
anfípodo epibionte de juveniles de C. caretta pertenecientes a la especie Podocerus
chelonophilus, asociado previamente con lesiones en la piel de algunos individuos de esta
especie de tortuga (Moore, 1995), por lo que se infiere que el crustáceo se alimenta de los
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tejidos del animal. Contrario a esto, la especie de anfípodo observado en el presente trabajo
está asociado directamente con los tapetes de macroalgas presentes sobre las tortugas y
dado que no se observaron laceraciones en el tejido de las mismas que puedan ser asociadas
con los anfípodos, es posible inferir que dichos organismos son herbívoros y se alimentan
de las algas presentes sobre el caparazón del hospedero.
No se han encontrado registros de este género de anfípodo habitando en tortugas
marinas, únicamente como comensales de erizos de mar (Moore y Earll, 1985; Mattson y
Cedhagen, 1989), e incluso han sido descritos como depredadores de los cadáveres de los
mismos (Berge et al. 2004).
Tampoco se ha registrado el género Dulichia en zonas cercanas a las de muestreo;
únicamente existe un registro de éste en las costas de California en la base de datos OBIS
(Ocean Biogeographic Information System; http://www.iobis.org/), además en los trabajos
realizados por Barnard (1979) y Brusca (1980) en el Golfo de California no está referido
dicho género. Por estos motivos, al parecer se trata de un nuevo registro de este anfípodo en
B. C. S.
Es posible que el lugar geográfico donde se haya dado el encuentro epibionte-
hospedero para este caso sea en las cercanías de las costas de California, donde el crustáceo
ha sido previamente registrado y donde Márquez (1996) registró la presencia de L. olivacea
por la recaptura de una hembra marcada en San Diego, Estados Unidos, proveniente de las
playas de anidación en Oaxaca.
Los anfípodos no guardan una relación directa con la tortuga, ya que se encuentran
sobre su caparazón únicamente por las algas que se encuentran en él; no se alimentan de los
restos de comida de la tortuga ni directamente de fluidos o tejidos corporales de la misma.
Por tal motivo, dichos crustáceos pasturean las algas y no ocasionan daño alguno ni
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beneficios a la tortuga. Sin embargo, puede ser que haya cierto nivel de foresis en esta
relación (Cheng, 1973; Rohde, 1993).
En lo referente a las sanguijuelas, Díaz et al. (1992) mencionan haber encontrado
ejemplares de éstas sobre la tortuga golfina, pero no las identifican y las contabilizan en
unión con otras especies de epibiontes como cangrejos y algas, obteniendo una abundancia
relativa de 13.8% para los tres epibiontes. Por lo tanto, las sanguijuelas tienen una
abundancia relativa menor a la mencionada. En contraste, Hernández-Vázquez y Valadez-
González (1998) indican que las sanguijuelas del género Ozobranchus tuvieron una
abundancia del 47.1% similar a la encontrada en el presente trabajo, aunque no se puede
asegurar que no sean de la misma especie.
Este género de sanguijuela marina es muy distinto a los demás de la familia
Piscicolidae, ya que pasa toda su vida sobre el mismo hospedero, contrario a los miembros
de otros géneros que al llegar a su estadio reproductivo abandonan al hospedero para
reproducirse y morir, siendo los juveniles los que deben buscar otro hospedero para
alimentarse (Sawyer, 1986).
Las especies pertenecientes al género Ozobranchus son sedentarias, lo que las hace
prolíferas y exitosas una vez que se encuentran sobre el hospedero. Además son
hermafroditas, y únicamente se necesita que un individuo pase de un hospedero a otro para
que comience una nueva población, que puede llegar a ser hasta de 900 ejemplares en una
sola tortuga. Las sanguijuelas de dicho género no arrojan sus huevecillos al ambiente ni los
depositan sobre algas o pastos marinos, sino que los sujetan en un capullo sobre la piel del
mismo hospedero de manera que al eclosionar, los juveniles puedan alimentarse del mismo
animal (Sawyer, 1986).
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Por las razones antes descritas y por el hecho de que el género Ozobranchus se
encuentra exclusivamente en tortugas marinas, la transferencia de este parásito debe ocurrir
directamente entre las tortugas al congregarse en las zonas de alimentación o en el roce de
machos y hembras durante las temporadas reproductivas.
Las sanguijuelas fueron localizadas únicamente sobre la piel del cuello y la parte
humeral de la tortuga, esto puede ser explicado como lo proponen Hernández-Vázquez y
Valadez-González (1998), porque las sanguijuelas necesitan estar dentro del agua en todo
momento. Además, esta zona la piel es más delgada y hay una mayor irrigación sanguínea
facilitando el acceso del parásito a su alimento, en comparación con la parte posterior del
reptil.
Las sanguijuelas son los únicos epibiontes que pueden ser catalogados como
verdaderos parásitos al alimentarse directamente de la sangre de las tortugas y siendo éste
el motivo principal de su estancia sobre las mismas, ya que dependen exclusivamente de las
tortugas como fuente de alimento y pueden llegar a causarles un daño mayor si se
encuentran en cantidades importantes (Cheng, 1973; Rohde, 1993).
En el trabajo realizado en las costas de Michoacán (Díaz et al., 1992), se describe
haber encontrado rémoras que constituyen el 19% de los epibiontes recolectados, siendo los
terceros en orden de abundancia relativa. Los autores no identifican a las rémoras, por lo
que no se sabe si se trata de la misma especie encontrada en las costas de San José del
Cabo.
Por el contrario, en el estudio realizado en las costas de Jalisco (Hernández-Vázquez
y Valadez-González, 1998), las rémoras no son comunes, obteniendo una abundancia
relativa de 0.2% y siendo los epizoarios con menor presencia en los muestreos. En dicho
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trabajo las rémoras fueron identificadas al igual que en el presente, como pertenecientes a
la especie R. remora.
Los resultados del presente estudio son similares a los obtenidos en las costas de
Jalisco, pues en ambos las rémoras mostraron abundancia relativa menor al 2% (Tabla II).
En el presente trabajo se coincide con el de Hernández-Vázquez y Valadez-González
(1998) en que dos de las rémoras fueron localizadas en los nidos de la tortuga, aunque ellos
también encontraron un ejemplar sobre el plastrón, reforzando la hipótesis de que el
ejemplar observado en el presente trabajo se encontraba en esa región del cuerpo de la
tortuga antes de ser localizado.
La presencia de la rémora en los muestreos puede ser explicada por el hecho de que
estos peces son cosmopolitas y se adhieren a toda clase de hospederos, en los que se
comprenden los tiburones, rayas, delfines, ballenas y diversos tipos de peces óseos, en los
que se pueden localizar incluso en las cavidades branquiales y boca; aunque también
pueden adherirse a barcos y objetos flotantes (Fischer et al., 1995). El motivo de la
presencia de las rémoras sobre las tortugas marinas puede ser atribuido a que dichos peces
emplean a otros organismos u objetos flotantes ya sea como medio de transporte a los sitios
de alimentación, o bien, para alimentarse directamente de las sobras del alimento de los
hospederos (Hernández-Vázquez y Valadez-González, 1998).
Por el hecho de que este tipo de epibionte no presenta una relación específica con
las tortugas y que se encuentra en todas las masas de agua salada localizadas en las zonas
tropicales y templadas del planeta, no se puede inferir el lugar geográfico en que
probablemente se dio el encuentro con la tortuga, ya que pudo ser en cualquier región de
dichos océanos, en las regiones pelágicas o costeras. Aunado a esto, el epibionte puede
desplazarse por cuenta propia, por lo que el encuentro con el hospedero se pudo haber dado
47
ya sea al encontrarse nadando la rémora sola, o bien, al encontrarse con otra tortuga sobre
la que se encontrara el pez, o al encontrarse la tortuga con otro tipo de hospedero como los
antes mencionados. Tampoco puede inferirse el tiempo mínimo de estancia del pez sobre la
tortuga, ya que en este caso, la relación simbiótica no es obligada.
Las rémoras han sido registradas como comensales de los distintos tipos de
hospederos en los que han sido observados al alimentarse de los restos de las presas de
tiburones y en ocasiones de copépodos que se encuentran en la piel de los mismos (Cheng,
1973). Hernández-Vázquez y Valadez-González (1998) mencionan que las rémoras se
alimentan de los epibiontes de las tortugas golfinas y de los restos de los alimentos de la
misma, en tal caso, la relación que guardan las rémoras con las tortugas sería de
comensalismo (Cheng, 1973; Rohde, 1993). En el presente estudio no se realizó ningún
tipo de análisis del contenido estomacal de la rémora recolectada ni de su hospedero, por lo
que no se pueden corroborar estas determinaciones. Sin embargo, de no consumir los
mismos alimentos que consume la tortuga hospedero, es posible que se establezca una
relación forética para este caso. Para hacer esta aclaración es necesaria la realización de
más estudios al respecto que involucren la revisión de los contenidos estomacales tanto de
las rémoras como de sus hospederos.
En lo referente a las algas, Díaz et al. (1992) mencionan el hallazgo de dichos
organismos en las costas de Michoacán, sin embargo, no las identifican y las registran en
unión con otro tipo de organismos como las sanguijuelas y los cangrejos, por lo que se
desconoce su abundancia relativa real. En dicho trabajo estos tres epibiontes presentan una
abundancia relativa del 13. 8%, lo que hace que las algas presenten una abundancia menor
a la descrita.
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Como se ha dicho con anterioridad, Hernández-Vázquez y Valadez-González
(1998) también observan algas en las tortugas golfinas anidantes en las costas de Jalisco, y
fueron identificadas como pertenecientes al género Polysiphonia, lo que hace que el
presente trabajo coincida con dichos resultados. Sin embargo, no fueron identificadas hasta
nivel especie, por lo que se desconoce si se trata de la misma encontrada en las costas de
Baja California Sur (Tabla II).
La presencia de este tipo de alga sobre el caparazón de las tortugas golfinas puede
ser explicada por el hecho de que las especies pertenecientes al género Polysiphonia están
presentes en la mayoría de las regiones marinas del mundo, regularmente como epífitos en
plantas de mayor tamaño (Guiry, 2006). Es probable que hayan colonizado el caparazón de
las tortugas al encontrarse éstas en las zonas de alimentación sobre las macroalgas o los
pastos marinos que las componen. Estas algas también han sido observadas en rocas y
como epizóicas de diversos invertebrados (Guiry, 2006), por lo que se deduce que se
encuentran en las tortugas marinas únicamente por el sustrato que ofrece el caparazón de
las mismas.
Se han registrado dos especies pertenecientes a dicho género en las costas de Cabo
Pulmo y Los Frailes, B. C. S. por Anaya-Reyna y Riosmena-Rodríguez (1996) y una
tercera en Bahía del Rincón, también en B. C. S. en el trabajo realizado por Riosmena-
Rodríguez et al. (2005). Sin embargo, no se han encontrado trabajos que registren la
presencia de Polysiphonia sphaerocarpa en la región. Además, en la descripción realizada
por Hollenberg y Norris (1977) de P. sphaerocarpa var. cheloniae mencionan que la
localidad típica de dicha alga se ubica en el norte del Golfo de California, en el Canal de
Infiernillo, por lo que es posible inferir que la tortuga transporta a las algas de otras
49
regiones geográficas y puede servir de vector para que dichos organismos colonicen otras
zonas.
Con respecto a la otra especie de macroalga encontrada en el presente trabajo, se
sabe que las especies pertenecientes al género Sphacelaria son cosmopolitas en zonas
templadas y habitan en las regiones sublitoral e intermareal (Guiry, 2005). Hay gran
diversidad de especies dentro del género, sin embargo, las que habitan en las zonas
templadas son de vida libre y existen algunas que coexisten con los pastos marinos. Se
conoce que estas formas se propagan por fragmentación (Guiry, 2005), por lo que se infiere
que únicamente se necesita que las algas se encuentren en las zonas de alimentación o
reproducción de las tortugas para que se de la colonización.
Anaya-Reyna y Riosmena-Rodríguez (1996) y Riosmena et al. (2005) registran la
presencia de dos especies pertenecientes al género Sphacelaria, sin embargo no se han
encontrado otros trabajos en los que hubiera S. racemosa en las costas de B. C. S., ya que
se ha descrito el ambiente típico de esta especie en las costas de Escocia, además de haber
registrado su presencia en las costas de California, Estados Unidos (Abbott y Hollenberg,
1976).
Por estos motivos es posible deducir que la tortuga es colonizada por este tipo de
algas en las regiones rocosas cercanas a la costa de California, donde Márquez (1996)
menciona una recaptura de un ejemplar de tortuga golfina, de manera que la tortuga puede
transportar al alga hasta esta región, por esto es posible proponer a la tortuga como vector
para que el alga colonice otras regiones geográficas.
Por la naturaleza cosmopolita de este tipo de macroalga se infiere que se localiza
sobre el caparazón de las tortugas únicamente por el sustrato que éste ofrece,
50
estableciéndose una relación de foresis para ambas especies de macroalgas (Cheng, 1973;
Rohde, 1993).
En ninguno de los trabajos realizados en México acerca de epibiontes de la tortuga
golfina ha sido mencionada la presencia de briozoarios, por lo que no se tiene registro
previo de esta relación. Sin embargo, Frazier et al. (1992) describen un caso en las playas
de anidación en la India de una hembra de L. olivacea con una especie de briozoario en el
caparazón y el hallazgo de un caparazón de la misma especie de tortuga con briozoarios
adheridos.
Por otra parte, Montenegro et al. (1986) revisaron el contenido estomacal de
diversos ejemplares de tortuga golfina en la costa de Oaxaca y mencionan el hallazgo de
restos de briozoarios en cantidades muy pequeñas presentes en todas las tortugas
muestreadas, lo que demuestra que es común que esta especie de tortuga tenga contacto con
dicho organismo. Es posible que la tortuga golfina se encuentre con las larvas de los
briozoarios al alimentarse de ellos y que algunas se establezcan sobre ella.
Al no poder ser identificados los briozoarios recolectados en las costas de San José
del Cabo, no es posible hacer inferencias acerca de los hábitos del epibionte ni la región
geográfica en la que es posible que se lleve a cabo el encuentro epibionte-hospedero.
Al igual que las algas, los briozoarios se encuentran sobre las tortugas marinas
únicamente por el aprovechamiento del sustrato que les ofrece el cuerpo del reptil, dando
lugar a una relación de foresis (Cheng, 1973; Rohde, 1993). Estos organismos se
encontraron únicamente en las aletas anteriores de los hospederos y sobre la parte delantera
del caparazón en la zona cercana al cuello del animal, por lo que al igual que en el caso de
los percebes, se puede inferir que la rugosidad de la piel de las tortugas haga más sencillo el
asentamiento de las larvas del epibionte en estas zonas que en el resto del caparazón que es
51
más liso. Los briozoarios también son organismos filtradores, por lo que es probable que
las corrientes generadas por las tortugas al desplazarse faciliten la alimentación del
epibionte en la región delantera del cuerpo de la tortuga.
En cuanto a la distribución de frecuencias de IR es posible apreciar que la mayor
parte de las tortugas revisadas son más anchas que largas, de tal forma que al obtener un
IR≥1, las tortugas serán más viejas (Fig. 27); por lo tanto, presumiblemente hay dos
ejemplares que son los más viejos de la población anidante en San José del Cabo, ya que
presentan el valor más alto para dicho índice (Fig. 27). Del mismo modo, se observa que
existe un ejemplar que puede ser muy joven, ya que su IR<1, indicando que la hembra es
más larga que ancha y probablemente se trata del individuo más joven del muestreo.
A pesar de que estadísticamente no se demostró la preferencia por parte de los
epibiontes hacia algunas edades en particular, en la figura 27 se observa que más del 50 %
de las hembras revisadas que caen en la categoría de IR ≥ 1 presentan algún tipo de
epibionte.
Es probable que los epibiontes colonicen con mayor facilidad a las tortugas más
viejas (IR ≥ 1), ya que la mayor parte de estas tortugas albergan una diversidad mayor de
epibiontes.
Dicha preferencia probablemente se presente debido a que la tortuga con mayor
edad puede ser más lenta al nadar o pasar más tiempo en las áreas de alimentación o
reproducción. Otra posible explicación es que sus caparazones sean más porosos por el roce
del plastrón de los machos a través de numerosas temporadas de apareamiento y por los
consecuentes desoves, ya que las hembras pueden golpearse el caparazón con las rocas de
52
las playas o son susceptibles a ser erosionados por la arena de las mismas, dando lugar a
una superficie más porosa e ideal para que organismos como las algas los colonicen.
Al observar las gráficas de distribución de tortugas con epibiontes a lo largo del
muestreo se aprecia una mayor presencia de los mismos en el mes de octubre (Fig. 28),
cuando la temporada de anidación está a punto de terminar. También es posible apreciar en
la Tabla I que se trata de las tortugas que presentan una diversidad menor de epibiontes.
Esto tal vez se deba a que la temporada de reclutamiento de las otras especies de epibiontes
como los percebes presentes en el principio de la temporada reproductiva haya terminado
pare el mes de octubre.
Estadísticamente se demostró que las tortugas con epibiontes no anidan en alguna
playa en particular, probablemente porque en una distancia tan corta no hay posibilidades
de diferenciar las playas por medio de la cantidad de tortugas con epibiontes.
En general, las hembras de tortuga golfina que anidan en San José del Cabo
presentan muy poca diversidad y abundancia de epibiontes en comparación con los trabajos
de Díaz et al. (1992) y Hernández-Vázquez y Valadez-González (1998), por lo que es
posible mencionar que es poco probable que sean infectadas con algún tipo de enfermedad
que las ponga en riesgo por parte de las sanguijuelas. Dado que las sanguijuelas son las
únicas que pueden afectar de manera directa la salud de las tortugas, la presencia de los
otros tipos de epibiontes en las tortugas muestreadas no representa ningún peligro para las
mismas.
A este propósito cabe destacar que a lo largo del muestreo realizado para la
elaboración de este trabajo se observó una conducta peculiar en una hembra que emergió
del mar e ingresó a la zona del Estero de San José, permaneciendo sumergida por un
periodo cercano a los diez minutos. Enseguida se dirigió directamente al mar sin mostrar
53
interés alguno en anidar. Esta tortuga presentó percebes adheridos a la piel de aletas
anteriores y cuello, que en comparación con los que fueron recolectados en otras tortugas,
fueron más fáciles de quitar. Puede ser que las tortugas utilicen los lugares con agua dulce
para debilitar a los epibiontes.
Existen diferencias importantes en cuanto a la estructura de las comunidades
epibiónticas de las costas de San José del Cabo con respecto a las regiones de Michoacán y
Jalisco que pueden ser explicadas por las diferencias ecológicas entre las tres zonas
estudiadas. Otra posible explicación la puede proporcionar el hecho de que en Michoacán
las arribadas son de alrededor de 100,000 tortugas cada tres días (Márquez, 1996) y existe
una mayor probabilidad de que se den encuentros entre las tortugas que tengan epibiontes y
las que no, dándose la colonización de los epibiontes en un mayor número de tortugas.
CONCLUSIÓN Y RECOMENDACIONES
En este trabajo se describen las distintas especies de epibiontes presentes en las
tortugas que anidan en las playas de San José del Cabo y las relaciones que se establecen
entre las mismas, dando indicios del estado de salud general que presentan las tortugas.
También proporciona datos que hacen posible decir que es común que las tortugas
de esta especie sean localizadas en las cercanías de la costa de California y en las zonas
ubicadas en el alto Golfo de California. Sin embargo, es necesaria la realización de más
estudios que caractericen las especies de macroalgas presentes en las costas del estado con
el fin de verificar si las tortugas sirven de vector para que algunas especies de epibiontes
colonicen nuevas zonas.
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De igual manera se describe un tipo de conducta que puede ser interpretada como de
limpieza en las zonas de agua dulce de la región, sin embargo, se recomienda la realización
de más estudios que se enfoquen en el comportamiento de las tortugas con el fin de
verificar si este comportamiento es recurrente en las hembras de L. olivacea.
Finalmente se recomienda realizar muestreos que involucren dos o más temporadas
reproductivas de las hembras de tortuga golfina en la región con el fin de verificar si existen
diferencias anuales en la diversidad o carga epibióntica de las mismas.
55
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