ecología aplicada. vol. 3

UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA LA MOLINA

FACULTAD DE CIENCIAS Maestría

Ecología Aplicada

LIMA, PERÚ

ECOLOGÍA APLICADA

Revista del Departamento Académico de Biología Volumen 3, Nº 1 y 2 / Diciembre 2004

ea

ECOLOGÍA APLICADA Revista del Departamento Académico de Biología

UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA LA MOLINA Av. La Molina s/n La Molina. LIMA, PERÚ

http://www.lamolina.edu.pe/ecolapl/ Correo electrónico: [email protected]

EDITOR

Germán Arellano Cruz, Blgo., Mg. Sc. Universidad Nacional Agraria La Molina

[email protected]

CONSEJO EDITOR

Ph.D. Lucrecia Aguirre Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Ph.D. Consuelo Arellano Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Dr. Antonio Brack Programa de las Naciones Unidas Para el Desarrollo (Perú) Mg. Sc. Aldo Ceroni Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Mg. Sc. Mercedes Flores Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú)

Dra. Maura Kufner Universidad Nacional de Córdoba (Argentina) Dr. Jaime Mendo Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Dra. Pia Parolin Max-Planck-Institute for Limnology (Alemania) Ph.D. César Rodríguez Michigan State University (USA) Dr. Jorge Tam Instituto del Mar del Perú (IMARPE) Dra. Inés Redolfi Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú)

Dr. Edgar Sánchez Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Mg. Sc. Juan Torres Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Dra. Graciela Vilcapoma Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Mg. Sc. Martha Williams Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú) Dra. Doris Zúñiga Universidad Nacional Agraria La Molina (Perú)

ISSN 1726-2216 Título clave: Ecología aplicada Título clave abreviado: Ecol. apl. Hecho el depósito legal 2002-5474 Revisión del texto en Inglés: Martha Williams y Consuelo Arellano. Revisión de la unificación: Inés Redolfi. Diagramación: Germán Arellano. Portada: Bosque tropical estacionalmente seco. Olmos, Perú. En busca de la “pava aliblanca” Penelope albipennis Taczanowski, 1877. Fotografía: Germán Arellano. Copyright © 2004 Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina. Prohibida la reproducción total o parcial. El contenido de cada artículo es responsabilidad exclusiva del autor o autores. Telf. 3495647 – 3495669 Anexos 271 – 273 Apartado Postal 12-056. Lima 12 – Perú. Este Vol. se terminó de imprimir en Enero del 2005 en los talleres Gráficos Bracamonte S.A. Eloy Ureta 076, San Luis. Lima, Perú. Tiraje de la versión impresa: 1 000 ejemplares.

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en: -Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias). -Base de Datos Académica EBSCO En Español. -Zoological Record. Catálogo y Directorio: LATINDEX. Arbitraje: Revisión por pares anónimos. Financiamiento Vol. 3: -Maestría Ecología Aplicada Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Perú. -Autofinanciamiento. Frecuencia de la publicación: 1 Volumen anual. Información para la preparación de manuscritos y suscripciones: Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Lima 12 – Perú. Correspondencia: Apartado Postal 12-056. Lima 12 – Perú. Correo electrónico: [email protected]

ECOLOGÍA APLICADA

Revista del Departamento Académico de Biología de la Universidad Nacional Agraria La Molina

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Contenido

Artículos originales

1 Vanessa Teixeira Roth, Viviana Castro Cepero, Aldo Ceroni Stuva y Raúl Eyzaguirre Pérez. Diversidad y densidad de la comunidad de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel en el valle del río Chillón (Lima) y su relación con los factores edáficos.

Pág. 1-8

2 Fabiola Parra Rondinel, Juan Torres Guevara y Aldo Ceroni Stuva. Composición florística y vegetación de una Microcuenca andina: el Pachachaca (Huancavelica).

Pág. 9-16

3 Natalia Calderón Moya-Méndez, Aldo Ceroni Stuva y Carlos Ostolaza Nano. Distribución y estado de conservación del género Haageocereus (Familia Cactaceae) en el Departamento de Lima. Perú.

Pág. 17-22

4 Francisco Caro Domínguez, María Ángeles Sánchez Anta y Teresa Tarazona Lafarga. Invasión del matorral por Genista hystrix en una dehesa salmantina (España).

Pág. 23-28

5 Mónica Solari, Alfredo Rodríguez-Delfín, Sven E. Jacobsen, Hugo Soplín, Juan Guerrero y Salomón Helfgott. Efecto de aplicaciones foliares de metanol sobre el rendimiento de lechuga (Lactuca sativa L.).

Pág. 29-34

6 Tatiana Lapeyre, Julio Alegre y Luis Arévalo. Determinación de las reservas de carbono de la biomasa aérea, en diferentes sistemas de uso de la tierra en San Martín, Perú.

Pág. 35-44

7 Alfredo Giraldo, Dante Pérez y Germán Arellano. Respuesta de la comunidad de arañas epígeas (Araneae) en las “Lomas de Lachay”, Perú, ante la ocurrencia del Evento El Niño 1997-98.

Pág. 45-58

8 Juan Carlos García Ramírez y Luis Carlos Pardo Locarno. Escarabajos Scarabaeinae saprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en un bosque muy húmedo premontano de los Andes Occidentales Colombianos.

Pág. 59-63

9 Diana Pérez y José Iannacone. Efecto insecticida de sacha yoco (Paullinia clavigera var. bullata Simpson) (Sapindaceae) y oreja de tigre (Tradescantia zebrina Hort ex Bosse) (Commelinaceae) en el control de Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova García y López, 1941, principal vector de malaria en Ucayali, Perú.

Pág. 64-72

10 Inés Redolfi, Alberto Tinaut, Felipe Pascual y Mercedes Campos. Densidad de nidos de la comunidad de hormigas (Formicidae) en tres olivares con diferente manejo agronómico en Granada, España.

Pág. 73-81

11 María Copa-Alvaro. Patrones de nidificación de Trigona (Tetragonisca) angustula Y Melipona rufiventris (Hymenoptera: Meliponini) en el norte de la Paz, Bolivia.

Pág. 82-86

12 Alizon Llerena, Cruz Márquez, Howard L. Snell y Alberto Jaramillo. Abundancia de Amblyrhynchus cristatus en El Niño (97-98) y La Niña (01-02) en Santa Cruz, Galápagos.

Pág. 87-91

13 Patricia Castillo-Briceño, Cruz Márquez, David Wiedenfeld, Howard Snell y Alberto Jaramillo. “El Niño Oscilación del Sur” y estado de salud de las iguanas marinas (Amblyrhynchus cristatus) en Galápagos.

Pág. 92-97

14 Cruz Márquez, David Wiedenfeld, Howard Snell, Thomas Fritts, Madrone Flyway Belen, Craig MacFarland, Washington Tapia y Sixto Naranjo. Estado actual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp., Chelonia: Testudinae) en las islas Galápagos.

Pág. 98-111

15 Fernando Angulo Pratolongo. Dispersión, supervivencia y reproducción de la pava aliblanca Penelope albipennis Taczanowski, 1877 (Cracidae) reintroducida a su hábitat natural en Perú.

Pág. 112-117

16 M. B. Kufner, G. Gavier y D. Tamburini. Comunidades de roedores de pampas de altura en las Sierras Grandes en Córdoba, Argentina.

Pág. 118-121

17 Mariana Altrichter, Maura Kufner, Liliana Giraudo, Gregorio Gavier, Daniela Tamburini, Mariano Sironi y Liliana Argüello. Comunidades de micromamíferos de bosque serrano y pastizal de altura en la Sierra Chica, Córdoba, Argentina.

Pág. 122-127

18 Wilmer E. Pozo R. Preferencia de hábitat de seis primates simpátricos del Yasuní, Ecuador.

Pág. 128-133

19 E. Daniel Cossíos Meza. Relaciones entre el zorro de sechura, Pseudalopex sechurae (Thomas), y el hombre en el Perú.

Pág. 134-138

20 Diana L. Torres Vargas, Roberto Quiroz Guerra y Juan Juscamaita Morales. Efecto de una quema controlada sobre la población microbiana en suelos con pasturas en la SAIS Tupac Amaru – Junín, Perú.

Pág. 139-147

21 Antonio Gárate y Aldo Pacheco. Cambios en la distribución y abundancia de la ictiofauna de aguas someras en San Bartolo (Lima, Perú) después del ENSO 1997-98.

Pág. 148-153

22 Marianella Alayo, José Iannacone y Anita Arrascue. Sensibilidad al cromo: microbiopruebas con las diatomeas marinas Isochrysis galbana Parke y Chaetoceros gracilis Schütt.

Pág. 154-161

23 Yakelin Rodríguez Yon, Blanca de la Noval Pons, Félix Fernández Martín y Pedro Rodríguez Hernández. Estudio comparativo del comportamiento de seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares en su interacción con el tomate (Lycopersicon esculentum M. var “Amalia”).

Pág. 162-171

24 Francisco Fontúrbel Rada. Uso de algunos parámetros indicadores microbiológicos y bioquímicos para la evaluación de la contaminación por hidrocarburos y la biodegradación de los mismos, en la zona del lago Titikaka (San Pedro de Tiquina, Bolivia).

Pág. 172-179

Artículo de revisión

25 Pia Parolin, Florian Wittmann, Jochen Schöngart and Maria Teresa F. Piedade. Amazonian várzea forests: adaptive strategies of trees as tools for forest management.

Pág. 180-184

Notas científicas

26 Fabio Germán Cupul-Magaña. Listado sistemático de las aves del estero Boca Negra, México, registrado en Abril de 2004.

Pág. 185-187

27 Mariano Devoto y Diego Medan. Preliminary evidence of landscape-level structure in a population of a perennial herb, Cypella herbertii (Iridaceae).

Pág. 188-191

Ecología Aplicada, 3(1,2), 2004 Presentado: 26/08/2004 ISSN 1726-2216 Aceptado: 20/10/2004 Depósito legal 2002-5474

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE LA COMUNIDAD DE CACTÁCEAS EN EL CERRO UMARCATA Y QUEBRADA OROBEL EN EL VALLE DEL RÍO CHILLÓN (LIMA) Y SU RELACIÓN CON LOS

FACTORES EDÁFICOS

DIVERSITY AND DENSITY OF A CACTI COMMUNITY IN THE CHILLÓN RIVER VALLEY: UMARCATA HILL AND OROBEL VALLEY AND THEIR RELATIONSHIP WITH THE SOIL

FACTORS

Vanessa Teixeira Roth1, Viviana Castro Cepero2, Aldo Ceroni Stuva2 y Raúl Eyzaguirre Pérez3

Resumen Pocos estudios de vegetación realizados en zonas áridas han asociado factores edáficos con

formaciones vegetales, por lo que se hace interesante saber cuáles son los factores edáficos más importantes que afectan a la composición, distribución y estructura de la comunidad. Se estudió así la comunidad de cactáceas en el cerro Umarcata y la quebrada Orobel de la cuenca baja del río Chillón. Se realizó un muestreo aleatorio simple en parcelas cuadradas de 15 metros de lado, con 14 parcelas por zona. Cada zona fue además dividida en tres franjas: alta, media y baja. Se tomaron muestras de suelo, las cuales fueron analizadas para determinar la concentración de potasio, fósforo, materia orgánica, pH, conductividad eléctrica y porcentaje de carbonato de calcio. Los valores de diversidad del cerro Umarcata se encuentran en el rango de 0.75 a 1.789 bits/individuo, mientras que en la quebrada Orobel de 1.22 a 1.88 bits/individuo. En esta última, la diversidad específica y la equidad son mayores, por lo que se considera una comunidad más estable y organizada. El fósforo (15 a 42 ppm) y el potasio (300 a 800 ppm) se constituyen como uno de los factores limitantes en el crecimiento de los cactus en la comunidad, y la conductividad eléctrica (0.3 a 2 dS/m) se relaciona con la diversidad debido a que la conductividad eléctrica mide la salinidad del suelo. Palabras clave: Diversidad, densidad, factores edáficos, comunidad de cactáceas, factor limitante.

Abstract Few studies of vegetation conducted in arid zones have associated soil factors with plant

associations. In our study we try to understand which are the most important soil factors that affect composition, distribution and structure of the community. The cacti community was studied at Umarcata Hill and Orobel Valley of the Chillon River Basin. A simple random sampling was carried out in square 15 meter sided plots, with 14 plots per area. Every area was divided into three zones: high, medium and low. Soil samples were analyzed to determine potassium, phosphorus, and organic matter concentration, pH, electrical conductivity and calcium carbonate percentage . The diversity values at Umarcata Hill lie in the rank from 0.75 to 1.789 bits / individual, whereas in Orobel Valley they rank from 1.22 to 1.88 bits / individual. In the latter, specific diversity and equity are higher indicating a stable and organized community. Phosphorus (15 to 42 ppm) and potassium (300 to 800 ppm) are the factors that limit cacti growth in the community. Electric conductivity (0.3 dS/m) is related to diversity due to the fact that it measures soil salinity, which in turn affects plant growth. Key words: Diversity, density, soil factors, community of cacti, limiting factors.

Introducción

La Familia Cactaceae es muy importante en la flora americana debido a la gran adaptabilidad de sus representantes en zonas áridas, donde el agua se presenta como un recurso sumamente escaso. El Perú cuenta con aproximadamente 34 géneros y más de 255 especies (Hunt, 1999). Las zonas áridas y semiáridas guardan una gran variedad de especies de esta familia, las cuales han experimentado un gran proceso evolutivo. En las zonas áridas, la distribución espacial y la dinámica poblacional son afectadas fuertemente por perturbaciones (Leirana-Alcocer & Parra-Tabla, 1999). Sin embargo, muy pocos estudios de

vegetación realizados en paisajes semiáridos han tratado de asociar los procesos dados por los ciclos de erosión-depositación al estado actual de las comunidades vegetales (Peterson, 1981; Valiente et al., 1993). En este sentido existe evidencia que indica que la comprensión del estado actual de la vegetación en zonas áridas puede relacionarse con la evolución dinámica de los suelos y formas del relieve (Valiente, et al., 1993). Por lo tanto, es necesario saber cuáles son los factores edáficos más importantes que influencian la composición, distribución y estructura de la comunidad (Leirana-Alcocer & Parra-Tabla, 1999). La diversidad es una expresión de la estructura

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE UNA COMUNIDAD DE CATÁCEAS EN EL VALLE DEL CHILLÓN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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que resulta de las interacciones entre los elementos del ecosistema que está determinado por factores histórico-evolutivos y factores abióticos y bióticos que actúan sobre cada especie (Margalef, 1982; Odum, 1986) y se divide en componentes que tienen un comportamiento consistente y entendible, proporcionando una estima de la capacidad de conexiones internas o interacciones entre especies en un ecosistema (Houston, 1994). Las zonas áridas son sistemas en los cuales las condiciones abióticas son extremas y determinan tanto la abundancia como la diversidad de las especies vegetales. Estas condiciones abióticas determinan en muchos casos la disponibilidad de recursos, y por lo tanto, la distribución de las especies. Sin embargo, condiciones locales de tipo biótico afectan la distribución y abundancia de los individuos (Golubov et al., 2000). En regiones áridas y semiáridas, la vegetación ha experimentado un profundo proceso de evolución resultando en una variedad de formas de vida y una relativa riqueza de especies (Gómez-Hinostroza & Hernández, 2000). Las cactáceas se consideran plantas de zonas secas y es allí donde se supone se tiene su mayor diversidad. El presente trabajo tuvo como objetivo aportar, al conocimiento de la vegetación de la comunidad de cactáceas en el valle del río Chillón, los parámetros de diversidad, la densidad poblacional y su relación con los factores edáficos. El estudio fue realizado en el cerro Umarcata y quebrada Orobel, ubicados en la cuenca baja del río Chillón. Materiales y métodos Área de estudio

El río Chillón se origina en la laguna de Chonta a 4800 msnm, y se alimenta con las precipitaciones que caen en su cuenca colectora y con los deshielos de la cordillera de la Viuda. La cuenca del río Chillón se halla comprendida entre las coordenadas geográficas 76º 20’ y 77º 10’ Longitud Oeste y entre los 11º 20’ y 12º 00’ Latitud Sur. Políticamente se halla ubicada en el departamento de Lima, ocupando las provincias de Lima y Canta; limita por el Norte con la cuenca del río Chancay – Huaral, por el Sur con la cuenca del río Rímac, por el Este con la cuenca del río Mantaro y por el Oeste con el Océano Pacífico (INRENA, 1996). Ubicación

El estudio se realizó en la cuenca baja del río Chillón en dos zonas: cerro Umarcata (76º 46’ 9’’ Longitud Oeste y 11º 37’ 35’’ Latitud Sur), aproximadamente a 1260 msnm y quebrada Orobel (76º 45’ 25.9’’ Longitud Oeste y 11º 45’ 25.9’’ Latitud Sur), aproximadamente a 1380 msnm (Figura 1). Clima

La temperatura media anual cerca al mar es de 20ºC y en el interior es de 13.6º C (Canta, 2832 msnm). La precipitación pluvial en la cuenca del río Chillón varía desde escasos milímetros en la costa

árida y desértica hasta más de 600 mm en la cordillera (INRENA, 1996). La humedad relativa (HR) en términos generales es mayor en la costa próxima al litoral (83%) que en la sierra baja (62%) (CDIAG, 1993).

Figura 1. Ubicación del área de estudio: cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón. Suelos

En la zona predominan los suelos litosólicos, salvo en la zona de monte ribereño (Rivera, 1981). Por su naturaleza los suelos de la cuenca son aluviales en las áreas de valle, coluviales en las áreas de quebradas, aluvio-coluviales y eólicos en las pampas y residuales en las áreas de laderas y zonas de montaña (CDIAG, 1993). Conforme nos acercamos a Canta son más frecuentes los suelos de tipo litosol desértico-andosol vítrico (Rivera, 1981). Ecología

El piso ecológico involucrado en el estudio es la Formación matorral desértico Sub-Tropical (md – ST): Se extiende entre los 800 hasta los 2200 msnm y abarca 638.30 km2 que representa el 45% del área total. El clima es árido y semi-cálido, es decir, que la precipitación promedio se estima que es mayor de 125 mm anuales y la temperatura media anual está alrededor de 18ºC. Topográficamente, la formación presenta tres áreas bien definidas constituidas por el área agrícola de valle, área agrícola de quebrada y piedemonte y la última conformada por montañas áridas (ONERN, 1975). Metodología

Se realizó un muestreo aleatorio simple en parcelas de 15m x 15m en cada una de las zonas de estudio. Para determinar el número de individuos por especie, cada una de estas zonas fueron divididas en tres

VANESSA TEIXEIRA, VIVIANA CASTRO, RAÚL EYZAGUIRRE Y ALDO CERONI Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 1-8

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franjas (alta, media, baja) donde se aleatorizaron las parcelas (Figura 2). El número de parcelas en cada superficie fue de 14. En cada una de estas parcelas se obtuvieron muestras de suelos que fueron analizadas, para determinar su composición. Las variables de suelo analizadas fueron: potasio, fósforo, materia orgánica, pH, conductividad eléctrica y porcentaje de carbonato de calcio. La diversidad de la comunidad de cactáceas se midió con el Índice de Shannon y Weaver (Magurran, 1991).

H = - ∑ pi log2pi Donde: pi: es la proporción de individuos de la i-ésima especie. Para relacionar la composición del suelo con la diversidad y densidad de cactáceas se calcularon coeficientes de determinación con modelos cuadráticos y exponenciales para cada una de las superficies.

Figura 2. Muestreo aleatorio simple en parcelas de 15 x 15 metros en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón. Resultados y discusión Diversidad y densidad

La comunidad de cactáceas de las zonas estudiadas están conformadas por las siguientes especies: Opuntia pachypus K. Schumann, Mila nealeana Backeberg, Haageocereus acranthus (Vaupel) Backeberg, H. pseudomelanostele ssp. aureispinus (Rauh & Backeberg) Ostolaza, Clesitocactus acanthurus ssp. faustianus (Backeberg), Melocactus peruvianus Vaupel, Neoraimondia arequipensis spp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza, Espostoa melanostele (Vaupel) Borg y Opuntia sphaerica C.F.Förster, esta última sólo se encontró en la quebrada Orobel. Los valores de diversidad se encuentran en un rango de 0.75 a 1.789 bits/individuo en la zona del cerro Umarcata y entre 1.22 a 1.88 bits/individuo en la quebrada Orobel (Tabla 1). Como se puede apreciar la diversidad es ligeramente más alta

en la quebrada Orobel. Esto se debe a las diferencias entre la abundancia de especies entre las dos zonas, lo que crea más probabilidades de diversidad en la quebrada Orobel, por presentar una especie más que en el cerro Umarcata, además de una menor dominancia de las principales especies como Melocactus peruvianus. En cuanto a las isolíneas de diversidad se aprecia que en el cerro Umarcata hay sólo un núcleo de alta diversidad que se encuentra en la zona baja a la derecha (Figura 3a), mientras que en la quebrada Orobel hay hasta tres núcleos de alta diversidad, en la zona alta a la derecha, zona baja a la derecha y zona baja a la izquierda (Figura 3b). a)

b)

Figura 3. Isolíneas de diversidad de la comunidad de cactáceas en (a) cerro Umarcata y (b) quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

Franja 14 12

Alta 13 11

Franja 10 7

Media 9 8 6

2

Franja 5 1

Baja 4 3


4

Sin embargo, así como se aprecian núcleos de alta diversidad en la quebrada Orobel también se pueden apreciar núcleos de baja diversidad, por lo menos dos en la zona alta izquierda y media derecha, mientras que en el cerro Umarcata hay sólo un núcleo de baja diversidad en la zona baja izquierda. Esto indica que la comunidad del cerro Umarcata es más heterogénea en términos de diversidad y densidad ya que las parcelas tienen una gran diferencia entre sus valores de densidad con un mínimo de 11 individuos por parcela hasta 123 individuos por parcela en comparación con quebrada Orobel, donde el mínimo valor de densidad es de 40 individuos por parcela y el máximo de 175 individuos por parcela (Tabla 1).

Esto podría indicar que en esta última zona se encuentran muchos núcleos de baja y alta densidad por lo que se constituye como una comunidad más homogénea en términos de distribución espacial, y se podría considerar como una comunidad en un estado sucesional un poco más avanzado que el cerro Umarcata, o en todo caso donde las distribuciones de cada una de las especies es más regular. (Los coeficientes de variabilidad en términos de densidad para cada zona son: el cerro Umarcata 0.5 y la quebrada Orobel 0.34). Comparando la diversidad con la densidad total de cactáceas en el cerro Umarcata (Figura 3a y 4a), se puede apreciar que donde hay menos densidad de especies también hay baja diversidad, como se aprecia en la zona baja de Umarcata que tiene muy baja diversidad de cactaceas. Esto se podría deber a que no sólo hay pocos individuos por especies sino que alguna de las especies está dominando el área. De la misma forma es evidente que donde hay un núcleo alto de densidad la diversidad es baja, pero no se forma ningún núcleo muy estable, como en la zona media. Esto nos indica que hay una especie que está dominando la zona y ésta se encuentra en grandes cantidades. En el caso de la

quebrada Orobel (Figura 3b y 4b) se encuentra que en la zona baja a la izquierda hay un núcleo de alta densidad y en el mismo sitio también encontramos un núcleo de alta diversidad. Este hecho nos indica que hay muchos individuos de diferentes especies y todos estos están distribuidos equitativamente dentro de la zona. También se puede apreciar esta distribución en la zona alta a la derecha. a)

b)

Figura 4. Isolíneas de densidad poblacional de la comunidad de cactáceas en (a) cerro Umarcata y (b) quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón. Estos resultados nos indican que en la quebrada Orobel hay más diversidad especifica que en el cerro Umarcata y que las especies están distribuidas más homogéneamente, por lo tanto, no hay ninguna especie dominante que desequilibre la comunidad. Se

Tabla 1. Índices de Shannon y Weaver (H) de diversidad y densidad de la comunidad de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

PARCELAS H

UMARCATA DENSIDAD UMARCATA

H OROBEL

DENSIDAD OROBEL

1 1.4125 71 1.4794 96 2 1.7883 63 1.8923 92 3 1.6591 18 1.4931 74 4 1.071 17 1.8068 136 5 0.7595 11 1.7358 175 6 1.3578 111 1.2836 124 7 1.5359 123 1.2745 95 8 1.4877 63 1.4103 98 9 1.7485 107 1.3486 118 10 1.6725 93 1.6083 40 11 1.6378 63 1.5637 66 12 1.6814 94 1.8869 122 13 1.5518 102 1.2201 66 14 1.7897 103 1.4977 83


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sabe que la diversidad incluye a la riqueza y a la equidad, por lo tanto una comunidad diversa es más estable y más organizada (Margalef, 1991). Relaciones de la diversidad y densidad con la composición del suelo

Las relaciones entre las variables de composición de suelo y diversidad no son significativas. Así la relación entre porcentaje de materia orgánica y diversidad da un R2= 0.105 (Figura 5), que es relativamente baja, pero no es una relación lineal ya que cuando la materia orgánica es demasiado alta en el suelo, la diversidad disminuye. Esto podría ser que sólo alguna de las especies de cactus está adaptada a soportar estas cantidades de materia orgánica. Sin embargo, la relación entre el fósforo y la diversidad también es una relación polinómica con un R2= 0.235 (Figura 6), que a pesar de tener un índice de correlación bajo, está demostrando la importancia de un macronutriente como el fósforo en la comunidad; la relación es también inversa como con la densidad, es decir, hay un rango de concentración de fósforo que va entre los 20 a 40 ppm donde la diversidad es más o menos estable entre 1.4 y 1.8, sin embargo si se pasa de esta concentración de fósforo la diversidad disminuye. Este es un comportamiento clásico de un elemento esencial en la composición del suelo y para la comunidad de cactáceas. El comportamiento de la diversidad con el potasio, con un R2= 0.018, no demuestra ninguna relación entre la diversidad y la concentración de potasio (Figura 7). Por otro lado, de los diferentes componentes del suelo que se analizaron, la conductividad eléctrica (CE), fue el que demostró una mayor conectividad con la diversidad con un R2=0.267, aunque no es significativo, igual ilustra la importancia de esta variable en el suelo (Figura 8). La conductividad eléctrica (CE) determina la concentración de sales solubles en el agua presentes en el suelo y está relacionada linealmente con la presión osmótica. El agua que tenga la mayor cantidad de sales disueltas tendrá mayor conductividad eléctrica. En este caso la conductividad eléctrica del suelo es muy baja, lo cual indica que no es un suelo con problemas de sales (Ashman & Puri, 2002). En cuanto a las relaciones entre la composición del suelo y la densidad de cactáceas se aprecia que entre el porcentaje de materia orgánica (%M.O) y la densidad existe una relación exponencial entre las variables con un R2=0.637 (Figura 9). Esta relación muestra que a mayor porcentaje de materia orgánica en el suelo se tiene menor densidad de cactáceas. Este resultado contradice el hecho que las plantas necesitan materia orgánica para poder crecer adecuadamente, lo cual podría deberse a la fisiología de este tipo de plantas. La relación entre fósforo y densidad es descrita por una función con un R2= 0. 571 (Figura 10), es decir, la máxima cantidad de cactáceas en las parcelas está determinada por un rango de concentración de fósforo

entre 20 a 30 ppm. Cuando las concentraciones de fósforo están fuera de este rango la densidad de cactáceas disminuye.

M.O% vs H y = 1.7987e-0.0699x

R2 = 0.1055

0

0.5

1

1.5

2

0 1 2 3 4

M . O%

Figura 5. Relación entre porcentaje de materia orgánica y diversidad (H) de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

P vs Hy = -0.0002x2 + 0.0012x + 1.7437

R2 = 0.2355

0

0.5

1

1.5

2

0 10 20 30 40 50

P

H

Figura 6. Relación entre concentración de fósforo (ppm) y diversidad (H) de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

K vs H y = 9E-07x2 - 0.001x + 1.8149R2 = 0.0183

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2

1.4

1.6

1.8

2

0 200 400 600 800 1000

k (ppm)

H

Figura 7. Relación entre concentración de potasio (ppm) y diversidad (H) de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.


6

H vs C.E y = 0.2798x2 - 0.756x + 1.9581R2 = 0.2674

0

0.20.4

0.6

0.81

1.2

1.4

1.61.8

2

0 0.5 1 1.5 2 2.5

Figura 8. Relación entre conductibilidad eléctrica (dS/m) y diversidad (H) de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

M . O% v s de nsi da d y = 352.26e-0.7877x

R2 = 0.6372

0

20

40

60

80

100

120

140

0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4

M . O%

Figura 9. Relación entre porcentaje de materia orgánica y densidad de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

P (ppm) vs densidad y = -0.2843x2 + 14.396x - 83.567R2 = 0.571

0

20

40

60

80

100

120

140

0 10 20 30 40 50

P (ppm)

dens

idad

Figura 10. Relación entre concentración de fósforo (ppm) y densidad de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón.

K (ppm) vs densidad y = -0.0003x2 + 0.2422x + 38.955R2 = 0.2732

0

20

40

60

80

100

120

140

0 200 400 600 800 1000

K (ppm)

dens

idad

Figura 11. Relación entre concentración de potasio (ppm) y densidad de cactáceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del río Chillón. El fósforo al ser un macronutriente actúa como factor limitante en la comunidad ocasionando que a pesar de su abundancia las cactáceas no lo utilizan. La relación entre potasio y densidad muestra también un comportamiento polinómico de segundo grado con un R2=0.273 (Figura 11), donde se puede apreciar el comportamiento de elemento limitante del potasio en la comunidad, siendo el rango de 350 a 450 ppm, donde se ubica la mayor densidad de cactáceas. Aquí se puede apreciar que hay un límite de concentración, es decir, hay un rango de concentración de estos nutrientes que son utilizados por las plantas y sirven para aumentar su densidad, pasando este rango simplemente las especies no utilizan el macronutriente y afecta su densidad en la parcela. La diversidad de especies en las comunidades de plantas es dependiente, en parte, de la fertilidad del suelo, ya que la adición de nutrientes usualmente gobierna los cambios de riqueza y equitatividad. La diversidad es mayor en niveles intermedios de fertilización (Theodose & Bowman, 1997). En la gran mayoría de los ecosistemas, el fósforo es el principal elemento limitante, por lo que el desarrollo de procesos de conservación y de reciclado interno adquirirá una alta prioridad para estas poblaciones y comunidades (Sarmiento, 1984). La concentración de fósforo y potasio puede hacer decrecer la riqueza de especies, ya que la diversidad suele disminuir con la fertilización en suelos infértiles, cuando la adición de nutrientes aumenta los niveles de fertilidad por encima del valor potencial de diversidad (Theodose & Bowman, 1997). En suelos particularmente bajos en nutrientes, y con un alto o bajo pH, las comunidades de plantas especializadas evolucionan (Krueger et al., 1983). Además el porcentaje de materia orgánica y de nitrógeno está relacionado con el contenido de micronutrientes, como el Mn, Zn y Fe. Finalmente, la observación que un nutriente es limitante, no significa que sólo ese nutriente limita el ecosistema, sino que la


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limitación simultánea por recursos múltiples parece ser la regla (Tanner et al., 1998) Conclusiones 1. Los valores de diversidad se encuentran en un

rango de 0.75 a 1.789 bits/individuo en la zona del cerro Umarcata y entre 1.22 a 1.88 bits/individuo en la quebrada Orobel. En la quebrada Orobel hay más diversidad específica que en el cerro Umarcata y las especies están distribuidas más homogéneamente, por lo tanto, no hay ninguna especie dominante que desequilibre la comunidad.

2. La comunidad del cerro Umarcata, es una comunidad con un alto índice de dominancia de 1 ó 2 especies en la comunidad, como Melocactus peruvianus.

3. El fósforo y el potasio actúan como elementos esenciales en relación a la densidad de cactáceas. Se puede apreciar que hay un límite máximo de concentración para estos macronutrientes en donde la densidad aumenta, pasando este rango, la densidad de las cactáceas disminuye.

4. La conductividad eléctrica (CE), fue la que demostró una mayor asociación con la diversidad, ya que a mayor conductividad pareciera que hubiera mayor diversidad.

Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes del Curriculum de Biología de la Universidad Nacional Agraria La Molina y al Sr. Antonio Sacsara, Capataz del Jardín Botánico “Octavio Velarde Núñez”, que han participado en la fase de campo, dentro del Proyecto Cactáceas de Lima. Asimismo, al Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) y al Concejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONCYTEC) por el apoyo financiero. Literatura citada Ashman M.R & Puri G. 2002. Essential Soil Science.

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1 Pontificia Universidad Católica del Perú (PUCP), [email protected], Apartado 1761. Lima100, Perú. 2 Jardín Botánico “Octavio Velarde Nuñez”, Departamento Académico de Biología. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Agraria La Molina, [email protected], [email protected], Apartado 12-056. Lima 12, Perú. 3 Departamento Académico de Estadística e Informática, Facultad de Economía y Planificación, Universidad Nacional Agraria La Molina, [email protected] Apartado 12-056. Lima 12, Perú.


COMPOSICIÓN FLORÍSTICA Y VEGETACIÓN DE UNA MICROCUENCA ANDINA: EL PACHACHACA (HUANCAVELICA)

FLORISTIC COMPOSITION AND VEGETATION OF AN ANDEAN MICROWATERSHED: EL

PACHACHACA (HUANCAVELICA)

Fabiola Parra Rondinel1, Juan Torres Guevara1 y Aldo Ceroni Stuva1

Resumen Se estudió la composición florística y la vegetación de la microcuenca del Pachachaca,

ubicada al noroeste del Departamento de Huancavelica, y realizado entre el año 2001 y 2003. Se determinaron 180 especies pertenecientes a 57 familias. En cuanto al tipo de formas de vida, dominan las herbáceas y existen muy pocas arbóreas, sobre todo nativas. Se identificaron 8 formaciones vegetales naturales representativas, entre oconales y pajonales en la parte alta y matorrales en casi toda la microcuenca. La composición florística de estas formaciones vegetales demuestra una gran riqueza específica, siendo las familias mejor representadas, Asteraceae en las partes medias y bajas, Poaceae en las partes altas y Fabaceae en las partes medias y bajas de la microcuenca. Palabras clave: composición florística, formaciones vegetales, oconales, pajonales, matorrales.

Abstract Vegetation and floristic composition of the Pachachaca basin, located in north western

Huancavelica were studied from 2001 to 2003. There were registered 180 species belonging to 57 families. Herbaceous life forms dominated over other life forms, and only a few native tree species were registered. Eight representative natural plant formations were identified between grasslands and humid, compact slow-growing vegetation named oconales in the high areas, and shrub vegetation almost all over the basin. Floristic composition shows a large richness in species. Asteraceae were most representative in the middle and lowland areas, Poaceae in the high lands, and Fabaceae in the middle and lowland areas of the watershed. Key words: floristic composition, plant formations, oconales, grass lands, shrub vegetation.

Introducción

En la conservación de los ecosistemas montañosos altoandinos la cobertura vegetal constituye un elemento central. La microcuenca del río Pachachaca es un ecosistema de montaña y uno de los tres ríos afluentes del río Cachi que a su vez forma parte de la más importante cuenca de la Sierra Central Sur del Perú: el Mantaro. Este ecosistema presenta una variedad de formaciones vegetales representativas de la Sierra Central Sur del Perú y en especial presenta importantes áreas de humedales en sus partes más altas, denominadas oconales o bofedales, formaciones vegetales de gran importancia para el ciclo hidrológico de la misma, algo muy frecuente en los territorios altoandinos de nuestro país. También presenta grandes extensiones de pastos naturales, uno de los mayores recursos con los que cuenta el departamento de Huancavelica, con más de 820 000 ha de su superficie. Las contribuciones al conocimiento sobre la composición florística y su distribución en Huancavelica tiene como principal representante a Tovar (1957, 1990, 1993), siendo su mayor aporte en lo referido a la familia Poaceae. Es tal vez el único que ha realizado investigaciones florísticas en algunos puntos de la microcuenca referida en el presente

estudio. Ochoa (1999) ha llevado a cabo numerosas colectas de papas silvestres en Huancavelica. Trabajos adicionales como el de la ONERN (1984), antigua oficina del Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), también han contribuido al conocimiento del tema. A su vez es renombrable el esfuerzo llevado a cabo por Desco, al elaborar con la colaboración de Barreda & Rubina (2000) el Atlas de Huancavelica, el cual constituye otro de los aportes al conocimiento de la diversidad de la Región. Como trabajo de base para todos los mencionados, es el realizado por Weberbauer (1945), quien llevó a cabo colecciones en el Valle del Mantaro, muy cerca al área de estudio. El conocimiento que se tiene sobre la Flora del Departamento de Huancavelica, es aún limitado, por lo que es necesario determinar las especies vegetales que componen a este gran ecosistema montañoso, y con ello, identificar zonas de cobertura y estructura más compleja, que nos puedan ofrecer información sobre la composición de estos, y su posible potencial económico, aun no reconocidos, con la finalidad de conservarlos usándolos adecuadamente. El presente trabajo es una contribución al conocimiento de la composición florística y de las formaciones vegetales representativas de la microcuenca del Pachachaca,

COMPOSICIÓN FLORÍSTICA Y VEGETACIÓN PACHACHACA HUANCAVELICA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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como una muestra de lo que es la vegetación de la Sierra Central Sur del Perú. Materiales y métodos Ubicación La microcuenca del río Pachachaca está ubicada en los Distritos de Laria y de Nuevo Occoro, Provincia de Huancavelica, al noroeste del Departamento de Huacavelica, entre los 12º32’ y 12º37’ LS y entre los 75º6’ y 75º1’ LO. Hidrográficamente, se ubica como afluente de primer grado de la cuenca del río Cachi junto con los ríos Alauma y el Occoro que a su vez forman parte de la gran cuenca del río Mantaro (Figura 1).

Figura 1. Microcuenca del río Pachachaca. Huancavelica.

Caracterización de la zona de estudio Área La microcuenca tiene un área aproximada de 3606.7 ha, extensión que la tipifica como microcuenca. El área de estudio puede ser dividida en tres zonas: baja, entre 3400 y 3550 msnm; media, entre 3550 y 3900 msnm; y alta, entre 3900 y 4460 msnm. Clima

El clima está determinado por la presencia o ausencia de lluvias. El inicio de las lluvias o época de “invierno”, se da en Octubre, finalizando cerca al mes de Mayo, siendo el resto del año meses secos o “verano”. La temperatura oscila desde menos de 0ºC hasta 30ºC, de la noche al día en un mes verano. El clima es bastante seco, disminuyendo la humedad a medida que se sube a lo largo de la microcuenca.

Suelos En toda la microcuenca el suelo es

primordialmente franco, con un pH que va desde 5.8 a 7.4 aproximada-mente, una conductividad eléctrica no mayor a 0.20 mmhos, indicando un bajo nivel de sales, debido al lavado que sufre el suelo en cada estación húmeda. La erosión es debido a la actividad geo-dinámica como en las pendientes pronunciadas donde masas de tierra son acarreadas en época de lluvias. La presión del uso del suelo por la población ha ido en aumento junto con el incremento en el número de habitantes, una explotación excesiva de las tierras que quedaban en descanso por más de 7 años y que hoy en día no descansan más de 3 años. Cultivos en áreas de excesiva pendiente no permiten la regeneración de la vegetación nativa, que protege de la erosión (Talpuy-UNALM, 2001). Fisiografía

La microcuenca presenta pendientes pronunciadas de laderas donde llegan a tener hasta menos de 15º. Las formaciones rocosas de las laderas también contribuyen a esta característica. La parte alta de la microcuenca forma una planicie ondulada cubierta por bofedales. La parte media y baja está formada por cerros de laderas abruptas, que forman cañones aproximadamente entre los 3900 y 4100 msnm y entre los 3500 y 3700 msnm. Ecología

De acuerdo al Mapa Ecológico del Perú (ONERN, 1976) elaborado en base a las zonas de vida de Tosi (1960), la microcuenca del Pachachaca se encuentra comprendida entre 3 zonas de vida: tundra pluvial- Alpino Tropical (tp-AT),páramo muy húmedo- Subalpino Tropical (pmh-SaT), y el bosque húmedo- Montano Tropical (bh-MT). Pero cabe recalcar que debido a la diversidad de ecosistemas que se pueden encontrar en cada zona de vida, existen tipos de clasificación más precisas en cuanto a vegetación, para el caso del Perú, como la usada por Martínez et al. (1989), o por Weberbauer (1945). Metodología

Se evaluó la composición florística realizando colectas durante la época seca y época húmeda, debido a que en estas dos estaciones aparecen especies diferentes. Se colectaron las muestras procurando seguir transectos de 100 metros. Las muestras fueron determinadas en el Herbario USM de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, y en el Herbario MOL de la Universidad Nacional Agraria La Molina, con el apoyo de taxónomos reconocidos y la orientación de catálogos como el de los autores Brako & Zarucchi (1993). Se identificaron las formaciones vegetales realizando evaluaciones a lo largo de la microcuenca siguiendo el tipo de muestreo utilizado por Torres (1987) y Vila (1997), y nombrando cada formación según la dominancia de algún tipo de forma de vida, por la textura, e identificando a su vez las

FABIOLA PARRA RONDINEL, JUAN TORRES GUEVARA Y ALDO CERONI STUVA Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 9-16

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especies dominantes, según la metodología usada por Parra (2003). El matorral es definido como la formación dominada por la presencia de arbustos de diferentes texturas de hojas; el pajonal por especies de los géneros Festuca, Stipa, Calamagrostis y Poa, que son gramíneas de hojas duras y punzantes (Tovar, 1993); el pastizal o césped de Puna constituido por hierbas específicamente gramíneas de porte reducido y juncáceas; y los oconales, como formaciones dominadas por especies almohadilladas, arrosetadas o de porte reducido, específicamente por juncáceas y gramíneas. Para definir la altura de los matorrales medios se tomaron rangos de 1 a 2.5 m; para los bajos de 0.25 a 1 m; y para los enanos, alturas menores a 0.25 m. Para las texturas de las hojas se definió inerme al haber más del 70 % de individuos con estructuras desprovistas de espinas o estructuras punzantes; sub-inerme con menos del 50% de individuos con estructuras punzantes; sub-espinoso entre 50% y 70 % de individuos con estructuras punzantes, y espinoso con más del 70% de los individuos con estructuras punzantes. No se tomaron en cuenta formaciones arbóreas debido a no hallarse en condiciones naturales. Resultados y discusión Composición Florística Los resultados de la composición florística nos dan una idea de la diversidad y riqueza florística existente en la microcuenca del Pachachaca. Se hallaron un total de 179 especies pertenecientes a 121 géneros y 57 familias botánicas (Tabla 1). Altitudinalmente, es la zona baja la que posee una mayor diversidad, determinándose alrededor del 49%, 57% y 67% del total de especies, géneros y familias, respectivamente, del total existente en la microcuenca. Las familias mejor representadas fueron: Asteraceae, Poaceae y Fabaceae, con 30, 23 y 10 especies, respectivamente (Figura 2). La familia Asteraceae incluye especies aromáticas (condimenticias) como Tagetes eliptica “huacatay”, diversas especies de Baccharis, como B. latifolia o B. salicifolia, conocidas comúnmente como “chilca”, o B. genistelloides “tres esquinas” y a Chuquiraga spinosa “huamanpinta”. La familia Poaceae constituyen en su gran mayoría a los pastizales y pajonales, tales como Stipa ichu y Festuca weberbaueri, así como Calamagrostis vicunarum, Festuca breviaristata y Aciachne pulvinata. La familia, Fabaceae, cuenta con especies del género Senna, usadas como cerco vivo; o Astragalus garbancillo “garbancillo”, de amplia distribución en la cuenca. Las familias representadas por una sola especie o mono específicas, fueron en total 29, y aquellas representadas por 2 especies fueron 12. Un aspecto importante es la presencia de ciertas especies reconocidas científicamente y por las poblaciones locales, como parientes silvestres de cultivos nativos de la zona. Tal es el caso de especies como Solanum

bukasovii, Solanum acaule y Solanum multiinterruptum, parientes silvestres de las papas cultivadas de las especies tuberosas del género Solanum; Oxalis aff. peduncularis, Oxalis aff. nubigena, parientes de la oca cultivada Oxalis tuberosa y Tropaeolum tuberosum var. silvestre, pariente de la mashua Tropaeolum tuberosum.

Figura 2.Número de especies de las familias mejor representadas en la microcuenca del río Pachachaca. Huancavelica. Formas de Vida

La vegetación herbácea dominante en la microcuenca está representada por los pastos de la parte alta los cuales forman grandes extensiones de pajonales y pastizales, constituidas principalmente por especies de los géneros Calamagrostis, Festuca y Stipa. Así mismo, las partes medias y bajas presentan una amplia riqueza específica de hierbas de diversas familias. La vegetación arbustiva también es abundante en la microcuenca, conformada mayormente por especies espinosas o no palatables, de acuerdo a su textura, que constituyen los matorrales, observándose que Duranta aff. armata, Colletia spinosissima, Dunalia aff. spinosa y especies del género Berberis, se encuentran en abudancia en las partes baja y media de la microcuenca. En las partes altas se pueden encontrar matorrales de textura lisa (inermes) en su mayoría. En cuanto a la vegetación arbórea, se han registrado y determinado en la parte media de la microcuenca la especie Buddleia incana y en las partes altas se registró la presencia de Buddleia coriacea “colle”, como cercos vivos. En el caso de Polylepis racemosa, “queñoal”, este se encuentra formando pequeños rodales a lo largo del cauce del río, siendo la mayor parte de individuos plantados en los bordes de chacra como cerco vivo. La mayor extensión de plantaciones forestales corresponde a la especie Eucalyptus globulus, la que fue introducida durante los proyectos de reforestación de los años 70, y que ha ido reemplazando a las especies nativas antes mencionadas. Otros tipos de hábitos reconocidos fueron: epífitas y suculentas, tanto en las partes baja, media y alta de la microcuenca (Tabla 2). Las formas de vida reconocidas en el presente trabajo, pueden ser encontradas en las tres partes de la misma o en dos


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partes, lo que indica su amplia adaptación a diferentes condiciones microclimáticas. Por ejemplo, tenemos a Baccharis aff. caespitosa y Arcytophyllum thymifolium, que se les halla en las partes medias y altas, o Astragalus garbancillo que está distribuido en toda la microcuenca. Tabla 1. Lista de especies colectadas en la microcuenca del Pachachaca. Huancavelica. FAMILIA/GÉNERO/ESPECIE NOMBRE COMÚN

AGAVACEAE

Agave americana L. agave

AMARANTHACEAE

Althernanthera sp.

Gomphrena sp. bottom-botom AMARYLLIDACEAE

Stenomesson sp. yungay

APIACEAE

Daucus montanus R. et P. secopata

ASPLENIACEAE

Asplenium peruvianum (C.presl) Hier. culantro de pozo

Asplenium haenkeamum(C.Presl) Hier.

Asplenium resiliens Kunze

ASTERACEAE

Achyrocline alata (Kunth.) D.C. árnica

Achyrocline spp. manzanilla japonesa Ageratina azangaroensis (Bip.ex Wedd)

K&H. Rob. huayrasacha

Ambrosia arborescens Mill. marco

Aqeratina aff sternbergiana (DC.) R.M. K. & H. Rob. marmaquilla

Aqeratina sp.

Aristeguieta discolor (D.C.) K&R.

Baccharis aff.caespitosa (R. et P.) Pers. Taya

Baccharis aff.tricuneata (L.f.) Pers. Taya

Baccharis genistelloides (Lam.) Pers. qensa sencca

Baccharis latifolia (R. et P.) Pers. chilca

Baccharis aff.salicifolia (Ref.) Pers. chilca

Baccharis sp. taya hembra

Bidens triplinervia H.B.K. chinasilcao

Chuquiraga sp.

Chuquiraga spinosa Less. huamanpinta

Cosmos peucedanifolius Wedd. para-para

Gynoxys longifolia Wedd. toccarhui

Heliopsis aff.canescens Kunth. masaccarcco macho

Hypochoeris sp. pañas

Mutisia acuminata R. et P. mancapaqui

Perezia multiflora (H.K.B.) Less. escorzonera

Senecio collinus D.C. maycha

Senecio nutans Sch. Bip. chachacoma

Senecio rudbeackiaefolius. yanamaycha

Sonchus asper (L.)Hill. iscaña

Stevia macbridei Rob. masaccarcco

Tagetes elliptica Smith. huacatay

Vasquezia opposifolia. castilla Marco

Viguiera aff.procumbens (Pers.) S.F. Blake

BASELLACEAE

Ullucus sp. K´ita ullucu

BERBERIDACEAE

Berberis flexuosa R. et P. ayrampo

Berberis lutea R. et P. checcche

BRASSICACEAE

Brassica rapa ssp. campestris L. yuyo

Descurainia sp.

Lepidium chichicara Desv. chichicara

Rorippa sp. berro

BROMELIACEAE

Puya sp. uña de gato

Tillandsia aff. paleacea.

Tillandsia capillaris R. et P.

Tillandsia sp. tullma

Tillandsia usneoides (L.) L. ccaccahuayllo

Tillandsia walteri Mez. huicclla

CACTACEAE Austrocylindropuntia floccosa (Salm-Dyck)

Ritt. ccalahuaracco Austrocylindropuntia subulata ssp. exaltata

(Berger) D.Hunt ancocasa

Oroya peruviana (K.Sch.) B. & R. amancosao

CAPRIFOLIACEAE

Sambucus peruviana Kunth. rayán

CARYOPHYLLACEAE

Drymaria sp.

Pycnophyllum glomeratum Mart.

CELASTRACEAE

Maytenus apurimacensis Loest. tullma 2

CHENOPODIACEA

Chenopodium sp. ccentilquinoa

CONVOLVULACEAE

Ipomoea sp.

CRASSULACEAE

Villadia sp. siempre viva

CUCURBITACEAE

Cyclanthera brachybotrys (P. et End.) Cogn. caigua silvestre

ELAEOCARPACEAE

Vallea stipularis L.f. ccello ccoi

EPHEDRACEAE

Ephedra americana H. & B. ex Willd. suelda con suelda

EQUISETACEAE


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Equisetum bogotense Kunth condorpasarasara

ERICACEAE

Pernettya prostrata (Cav.) D.C.

EUPHORBIACEAE

Euphorbia sp. leche-leche

FABACEAE

Adesmia sp. tarwi silvestre

Astragalus garbancillo Cav. garbancillo

Dalea peruviana (J.F. Macbr.) J.F. Macbr. garbanzo silvestre

Lupinus sp. tarwi silvestre

Medicago lupulina L. chinatrebol

Otholobium pubescens (Poir.) Grim. culén

Senna sp. mutuy enano

Senna sp. mutuy

Trifolium sp. tribol

Vicia andicola H.B.K. arverja silvestre

GERANIACEAE

Erodium moschatum (L.) L`H.ex A. aucca-aucca

HYDROPHYLLACEAE

Phacelia secunda J.F.Gmel.

IRIDACEAE

Sisyrinchium chilense Hook.

JUNCACEAE

Distichia muscoides N & M. turbera

Luzula aff.racemosa Desv. chilhua

LAMIACEAE

Lamium amplexicaule L. occeccora

Marrubium vulgare L. ccentilpaitaña

Mynthostachys mollis (Kunth.)Gris. muña

Salvia oppositiflora R. et P. soconpe

Satureja boliviana Briq. asnomuña

Satureja incana (R. et P.) Spreg. pishcopatacllan

LILIACEAE

Bomarea aff.dulcis (Hook.) Beauv.

Bomarea ovata (Cav.) Mirb.

LINACEAE

Linum cf.oligophyllum Willd. ex.Sch. piquipichana

LOASACEAE

Caiophora cirsiifolia Presl ortiga o pukasisa

LOGANIACEAE

Buddleia coriacea. ccolle

Buddleia incana R. et P. quisuar

LORANTHACEAE

Psittacanthus cuneifolius (R.&.P) G.Don tullma

MALVACEAE

Acaulimalva engleriana (Ulbr.) Krap. realsaltia

MYRTACEAE

Eucalyptus globulus Labill. eucalipto

ONAGRACEAE

Oenothera multicaulis R. et P. yawarsocco

Oenothera rosea L`H ex A. chupasangre

ORQUIDACEAE

Aa sp. sara-sara

Altensteinia sp. boca de sapo

OXALIDACEAE

Oxalis aff.dombei oca silvestre

Oxalis aff.nubigena Walp. oca silvestre

Oxalis aff.peduncularis Kunth oca silvestre

PASSIFLORACEAE

Passiflora tripartita var.mollisima Poir. tumbo

PIPERACEAE

Peperomia sp. siempre viva

PLANTAGINACEAE

Plantago aff.lanceolata

Plantago aff.australis Lam. yanallantén

Plantago linearis Knuth. llantén

Plantago rigida Kunth. champa estrella

Plantago sp.

Plantago sp1. ancochuta

POACEAE

Aciachne pulvinata Benth. paco-paco

Agrostis breviculmis Hitch.

Avena sp. cebadilla

Calamagrostis jamesonii Steud. moqapasto

Calamagrostis minima (Pilg.) Tovar sora-sora

Calamagrostis preslii (Knuth) Hitchc.

Calamagrostis rigescens (Presl) Scrib. sora-sora

Calamagrostis sp.

Calamagrostis spiciformis Hackel soclla

Calamagrostis vicunarum (Wedd.) Pilg. crespillo

Cortaderia jubata (Lem.) Stapf. cola de zorro

Festuca breviaristata Pilg.

Festuca dolichophylla Presl chilhua

Festuca horridula Pilg. soclla

Festuca weberbaueri Pilg. chillhua

Nasella meyeniana (Trin ex Rupr) Par.

Nasella pubiflora (T.et R.) Desv.

Nasella sp. paccpa cora o pasto

de la montaña

Poa horridula Pilg. NN

Poa lilloi Hack.

Stipa ichu ( R. et P.) Kunth.

Stipa mexicana Hitch. soclla

POLYGALACEAE

Monnina salicifolia R. et P. totahuiña

POLYGONACEAE

Muehlenbeckia volcanica (Bent) Eng. muyaca

Rumex sp. rumanza

POLYPODIACEAE


14

Campyloneurum amphostenon (Kunze ex Klotzsch) Fee. jalahuala

Campyloneurum densifolium (Hier.) Lell. jala Huala

Campyloneurum sp. ccalahuala

Polypodium buchtienii Rosenst. raqui-raqui

Polypodium sp.

PTERIDACEAE

Adiantum porreti W.Kstr. culantrillo

Argyrochosma nivea (Poir.) Wind. helecho

Cheilanthes incarum Maxon coca de inca Cheilanthes pruinata Maxon

culandrillo de pozo o culantrillo macho

RANUNCULACEAE

Clematis seemanni O.Ktze.

RHAMNACEAE

Colletia spinossisima J .F.Gmel. occechica

ROSACEAE

Hesperomeles aff.cuneata Lindl. milo

Kageneckia lanceolata R. et P. lloque

Polylepis racemosa R. et P. queñoal

Prunus serotina var. salicifolia Ehrh. capuli

Tetraglochin cristatum(Brit.)Rothm. rancha-rancha

RUBIACEAE

Arcytophyllum thymifolium (R. et P.) Stand. pichi-pichi

Gallium corymbosum R. et P. duraznito

SANTALACEAE

Quichamallium sp. chinchimalli

SAXIFRAGACEAE

Ribes sp.

Saxifraga magellanica Poir.

SCROPHULARIACEAE

Agalinis lanceolata (R. et P.) D`Arcy

Alonsoa acutifolia R. et P. cuchu-cuchu

Bartsia aff.weberbaueri Diels

Bartsia inaequalis Benth.

Bartsia melampyroides (H.B.K) Benth.

Calceolaria sp. zapatito, huahuyllay

Castilleja sp. pimpinilla macho

Veronica aff.persica. occeccora

SOLANACEAE

Dunalia aff.espinosa (Meyen) Dam. ayantancar

Solanum acaule Bitt. atoccsiri

Solanum aff.furcatum Dun.

Solanum bukasovii Juz. papa del zorro

Solanum bukasovii Juz. f. multidissectum. atoccpapa

Solanum glutinosum Dun.

Solanum multiinterruptum Bitt. kìta mauna

Solanum nitidum R. et P. ñuñunga

TROPAEOLACEAE Tropaeolum tuberosum subsp. silvestre

Sparre k´ita añu

VERBENACEAE

Citharexylum dentatum D.Don lingli

Duranta aff.armata Mold. tancar

Verbena litoralis Kunth. verbina Formaciones Vegetales

La presencia de ciertas formas de vida permitió diferenciar 8 formaciones vegetales con las siguientes especies dominantes (Figura 3, Tabla 3): a. Oconal (4000– 4400 msnm)

Posee plantas almohadilladas ubicadas en zonas con diferentes grados de humedad del suelo y pendientes entre 0 y 15º. Las especies características son Aciachne pulvinata, Pycnophyllum molle, Plantago sp. y Distichia muscoides. Para el caso de los dos tipos de oconales, predomina en densidad el Aciachne pulvinata. La extensión de oconales en la microcuenca es de gran importancia debido a formar parte de la fuente de origen del río Pachachaca, y por lo tanto, es la base del ciclo hidrológico de esta microcuenca. Así mismo, los oconales junto con los pastizales y pajonales constituyen áreas de pastoreo de alpacas y llamas.

b. Pastizal (4300 msnm) Formación dominada por herbáceas de la familia Poaceae de porte muy reducido (menor a 2 cm de altura), acompañado de juncáceas pequeñas. Se halla en la parte alta de la microcuenca en zonas casi planas, cerca a los oconales. Pertenece a las áreas de pasturas. Aciachne pulvinata domina con una densidad mayor que sobre el resto de especies, como del género de Calamagrostis, entre otras.

c. Pajonal (3900 – 4200 msnm) Se encuentra en la parte alta de la microcuenca en zonas de pendiente entre 15 a 50º. Posee una gran densidad de individuos de Stipa ichu acompañado de arbustos de Astragalus garbancillo. Es una de las formaciones vegetales naturales que se encuentra más fragmentada a lo largo de la microcuenca debido al sobrepastoreo ocasionado mayormente por el ganado vacuno. Las especies dominantes son Stipa ichu, seguido de Festuca weberbaueri y A. garbancillo.

d. Matorral bajo sub-inerme (3850 – 3950 msnm) Formación vegetal constituida por matorrales bajos de menos de 1 m, con pocas especies no palatables, principalmente Chuquiraga sp. pero con dominancia de Calceolaria sp. seguida de Astragalus garbancillo. Se encuentra en las zonas de transición de la parte media a la parte alta de la microcuenca, al final de un pequeño cañón que termina en la zona de pastos. Ubicada en zonas relativamente escarpadas, de pendiente entre 20 a 40º. En cuanto a la densidad, predomina Calceolaria sp. seguido de Chuquiraga sp. También pertenecen a esta formación una Lamiaceae como Minthostachys mollis y otras de la familia


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Asteraceae. e. Matorral enano sub- inerme (3800 msnm)

Constituido por arbustos enanos de las especies Tetraglochin cristatum y Arcytophyllum thymifolium, principalmente sufrutescentes, inermes, es decir con una textura lisa, en la mayoría de ellos. Se le encuentra en la parte media de la microcuenca, en zonas de pendiente entre 15° a 40º. Posiblemente fueron zonas de cultivos, terrenos en descanso o de rotación. Predomina el A. thymifolium sobre T. cristatum. En menor cantidad se pueden encontrar en este tipo de matorrales a especies como Astragalus garbancillo y Baccharis aff. caespitosa.

f. Matorral medio inerme (3700 msnm) Formación vegetal constituida principalmente por arbustos medios de textura lisa. Representa la parte media de la microcuenca, con fuertes pendientes de 60 a 70º, donde la densidad más elevada la presenta Satureja incana, seguida de Aristeguieta discolor. En menores densidades se encuentran especies de Baccharis, Berberis y Monnina salicifolia.

g. Matorral medio espinoso (3450 – 3700 msnm) Constituido principalmente por arbustos espinosos o de hojas no palatables de porte mediano, donde domina el arbusto Duranta aff. armata. Esta formación se encuentra en dos lugares de la parte media de la microcuenca, en los cuales varia únicamente la presencia de algunas especies de baja densidad o cobertura. Se les halla sobretodo en laderas de pendiente entre 40 y 70º. Así también, se encontró en la parte baja de la microcuenca a 3450 msnm, dominada por la presencia de D. aff. armata aunque con especies diferentes a las dos zonas mencionadas anteriormente. En cuanto a densidad se observa la dominancia de D. aff. armata, seguido de especies como Gynoxys longifolia, Monnina salicifolia y Aristeguieta discolor. Otras especies que se pueden hallar en esta formación son Colletia spinossisima, Hesperomeles aff. cuneata, Citharexylum dentatum, Satureja incana, varias especies de Baccharis y una de Berberis, así como a Kageneckia lanceolata, Mutisia acuminata, Baccharis aff. salicifolia, Dunalia aff. spinosa y especies de Senna.

h. Matorral medio sub-inerme (3470 – 3530 msnm) Está constituido por matorrales medios donde predominan aquellos espinosos, con una ligeramente menor presencia de arbustos inermes. Se encuentra en la parte baja de la microcuenca, en zonas de fuerte pendiente, de entre 40 a 50º. Se pueden encontrar especies como Satureja incana, Aristeguieta discolor, Kageneckia lanceolata, Colletia spinossissima, Hesperomeles aff. cuneata, Ephedra americana, Citharexylum dentatum, Berberis sp., Mintosthachys mollis, Baccharis sp. y Gynoxys longifolia. En cuanto a las densidades, se observa la dominancia de S. incana, seguido de Monnina salicifolia y Duranta aff. armata.

Figura 3. Perfil de la vegetación de la Microcuenca del río Pachachaca.

Tabla 2. Principales formas de vida de las especies vegetales de la Microcuenca del río Pachachaca. Huancavelica (% de presencia).

Formas de Vida Parte Alta Parte Media Parte Baja

Herbáceas 30.8 35.0 45.3

Arbustivas 18.2 65.9 59.1

Arbóreas 28.6 57.1 28.6

Suculentas 16.7 50.0 16.7

Epífitas 0.0 40.0 100.0

Tabla 3. Formaciones vegetales y especies dominantes de la Microcuenca del río Pachachaca. Huancavelica.

Formaciones vegetales

Altitud* (m.s.n.m.) Parte Especies dominantes

4300 Aciachne pulvinata Oconal 4400 Alta Aciachne pulvinata

Pycnophyllum molle Pastizal 4300 Alta Aciachne pulvinata

4150 Stipa ichu Astragalus garbancillo Pajonal

4050 Alta Festuca weberbaueri

Stipa ichu Matorral bajo sub-inerme

3870- 3900

Alta y media

Calceolaria sp. Chuquiraga sp.

Matorral enano sub-inerme 3800 Media Arcythophyllum thymifolium

Tetraglochin cristatum Matorral Medio

Inerme 3700 Media Satureja incana Aristeguieta discolor

3450 Duranta aff.armata Hesperomeles aff.cuneata

3600 Duranta aff.armata Colletia spinossisima

Matorral medio espinoso

3700

Mediay Baja

Duranta aff.armata Berberis sp.

Matorral medio sub-inerme

3470- 3530 Baja Satureja incana.

Duranta aff.armata CONCLUSIONES 1. Se registraron a un total de 179 especies,

correspon-dientes a 121 géneros y 57 familias. 2. Las familias mejor representadas fueron:

Asteraceae, Poaceae y Fabaceae, con 30, 23 y 10 especies, respectivamente.


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3. La diversidad de especies disminuye según la altura, 87 en la parte baja y 45 en la parte alta de la microcuenca, presentándose un comportamiento similar con respecto a géneros y familias.

4. La forma de vida más representativa es la herbácea, la cual se encuentra extendida principalmente en la parte baja de la microcuenca, seguida por la arbustiva, cuya mayor cantidad de representantes se encuentra en la parte media.

5. Las especies arbóreas nativas han sido desplazadas por especies como Eucalyptus globulus y Prunus serotina. Se determinaron únicamente 3 especies nativas: Polylepis racemosa, Buddleia coriacea y Buddleia incana.

6. Se identificaron 8 formaciones vegetales naturales: oconal, pastizal, pajonal, matorral bajo sub-inerme, matorral enano sub-inerme, matorral medio inerme, matorral medio espinoso y matorral medio sub-inerme.

7. Los posibles parientes silvestres de cultivos nativos determinados fueron: Solanum bukasovii, Solanum acaule, Solanum multiinterruptum, Oxalis aff. peduncularis, Oxalis aff. nubigena, Ullucus sp., Tropaeolum tuberosum spp. silvestre y Chenopodium sp.

Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento al Equipo de la Coordinadora de Ciencia y Tecnología en los Andes (CCTA); a los amigos de Talpuy-Huancayo; al Dr. Oscar Tovar, a la Dra. Blanca León y Dra. Graciela Vilcapoma por su apoyo; al Herbario USM de la Universidad nacional Mayor de San Marcos, al Herbario MOL de la Universidad Nacional Agraria La Molina; al Grupo de Ecología de Montañas 2001-II; compañeros de la UNALM que apoyaron en la fase de campo y a los amigos de las comunidades de Laria, Zunipampa, Mariscal Cáceres y Río de la Virgen, colaboradores en este trabajo. Literatura citada Barrera J. & Rubina A. 2000. Atlas de Huancavelica.

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1 Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Universidad s/n. [email protected] / [email protected] / [email protected]. Apartado postal 12-056. Lima 12-Perú. Fax: 3496015.


DISTRIBUCIÓN Y ESTADO DE CONSERVACIÓN DEL GÉNERO Haageocereus (FAMILIA CACTACEAE) EN EL DEPARTAMENTO DE LIMA. PERÚ

DISTRIBUTION AND STATE OF CONSERVATION OF THE GENUS Haageocereus (CACTACEAE

FAMILY) IN THE DEPARTMENT OF LIMA. PERU

Natalia Calderón Moya-Méndez1, Aldo Ceroni Stuva1 y Carlos Ostolaza Nano2

Resumen Se estudió la distribución y estado de conservación del género Haageocereus en el

Departamento de Lima (Perú). Las plantas fueron recolectadas en 12 localidades ubicadas en las provincias de Canta, Huaral, Huaura, Huarochirí, Lima y Oyón, entre los 180 y 2500 msnm. El número de taxa evaluados fue un total de 12: 4 especies, 6 subespecies y 2 híbridos además de 2 formas, encontrándose en las siguientes categorías de conservación: Vulnerable (3), En Peligro (5) y En Peligro Crítico (6). La especie con menor distribución fue H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza, la cual, por la alta vulnerabilidad de su único hábitat se ha incluido en la categoría de “En Peligro Crítico”, mientras que la especie con mayor distribución fue H. acranthus (Vaupel) Backeberg, incluida en la categoría de “Vulnerable”. Las localidades más seriamente perturbadas son Cajamarquilla, Santa Clara y camino a Huacho (km 118 Pan Norte), sugiriéndose la ejecución de planes de conservación ex situ para las especies H. pseudomelanostele (Werdermann & Backeberg) Backeberg y H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza. Palabras clave: Cactus, distribución, conservación, categorización, género.

Abstract

Haageocereus genus distribution and conservation status in the Department of Lima (Perú) was studied. Plants were collected in 12 places located in Canta, Huaral, Huaura, Huarochirí, Lima and Oyón provinces, from 180 up to 2500 masl. The number of taxa evaluated was 12: 4 species, 6 subspecies and 2 hybrids, and also 2 forms, which were classified into the following conservation categories: Vulnerable (3), Endangered (5) and Critically Endangered (6). The lowest distribution species was H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza, which has been included into the “Critically Endangered” category because of the high vulnerability of its sole habitat. On the other side, the highest distribution species was H. acranthus (Vaupel) Backeberg, categorized as “Vulnerable”. Disturbed localities are Cajamarquilla, Santa Clara and on the way to Huacho (118 km North Panamerican Highway), where ex situ conservation plans for H. pseudomelanostele (Werdermann & Backeberg) Backeberg and H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza species are expected to be undertaken. Key words: Cactus, distribution, conservation, categorization, genus.

Introducción La familia Cactaceae en el Perú está representada

por 34 géneros y más de 255 especies (Hunt, 1999), las cuales están distribuidas en casi todos los ecosistemas del Perú, desde los desiertos costeros, pasando por los valles interandinos, hasta la puna y llegando exitosamente al bosque tropical de nuestra amazonía, por lo que se puede hablar de una gran diversidad de adaptaciones de esta familia. Esta diversidad hace posible que el Perú albergue una considerable tasa de géneros y especies endémicas dentro de las cuales el género Haageocereus está bien representado. El género Haageocereus agrupa especies en su mayoría endémicas de nuestro país, las cuales se encuentran constituyendo diferentes formaciones vegetales caracterizando varios tipos de paisajes, como son el piso de cactáceas columnares de la vertiente occidental de los Andes y los desiertos propios de la Costa del Perú (Weberbauer, 1945). Su

rango de distribución se extiende desde el Norte del Perú hasta el Norte de Chile a altitudes entre los 100 y 2500 msnm. Los hábitats naturales de las cactáceas están fuertemente perturbados por la expansión urbana, la contaminación ambiental, la creciente demanda de áreas de cultivo y pastoreo de ganado caprino (Ostolaza, 1988). En consecuencia, la categorización de las plantas, según su amenaza de extinción, es de vital importancia para llevar a cabo planes de conservación. Dicha categorización es efectuada por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN, 2001) utilizando básicamente dos criterios: la abundancia de un taxón (número de individuos) y el área total de ocupación de dicho taxón. El conocimiento de las especies y hábitats de Haageocereus ha sido posible por las expediciones que principalmente investigadores y comerciantes europeos realizaron durante el siglo XX. Destacan hacia 1919, los

DISTRIBUCIÓN Y ESTADO DE CONSERVACIÓN DEL GÉNERO Haageocereus EN LIMA. PERÚ Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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botánicos N.L. Britton & J. N. Rose con su obra “The Cactaceae” (Britton & Rose, 1919-1922), Curt Backeberg, quien en 1934 creó el género Haageocereus para incluir el grupo de plantas que Rose clasificó dentro del género Binghamia. Posteriormente Backeberg publicó su gran obra “Die Cactaceae” (Backeberg, 1960) entre 1959 y 1963, paralelamente y a veces en coautoría con Werner Rauh (1958). Importantes aportes al estudio de este género lo constituyen catálogos y descripciones de John Akers (1947), Ritter (1981), Brako & Zarucchi (1993), Eggli & Taylor (1990), Ostolaza (1980, 1988, 1995, 1996, 1998, 2002, 2003) y Calderón (2003). El presente trabajo tuvo como objetivo actualizar y difundir el conocimiento sobre la distribución y estado de conservación del género Haageocereus, como elemento importante de diversos ecosistemas del Perú. Materiales y métodos Ubicación

El área de estudio corresponde a 12 localidades ubicadas en los valles de Huaura, Chillón, Rímac, Lurín y Santa Eulalia, en las provincias de Huaura, Huaral, Huarochirí, Canta, Lima y Oyón (Figura 1).

Figura 1. Localidades de colecta en el área de estudio. Caracterización de la zona de estudio: Área. Se seleccionó el área de colecta según la presencia de individuos que representen mejor las estructuras vegetativas y reproductivas de cada taxa en estudio. Clima. Se puede establecer un rango térmico y de precipitación para todas las localidades en estudio. La temperatura media anual varía de 10.9°C en las zonas

de mayor altitud, a 22.3°C en los matorrales desérticos de la costa. La precipitación es inversamente proporcional a la temperatura, mientras que la media anual es 711 mm para las zonas de mayor altitud, en las localidades próximas a la costa no llega a los 100 mm anuales. Suelos. Los suelos son muy heterogéneos, desde arenosos hasta suelos de morfología netamente estratificada, de origen aluviónico y textura variadas. En las localidades próximas a la franja litoral dominan las arenas profundas, donde aparecen los regosoles. Se presentan también con cementaciones salinas, cálcicas o gípsicas con escasa materia orgánica, las formaciones líticas son típicas de las áreas empinadas. A lo largo de los valles aparecen los fluvisoles, de morfología estratificada, estos suelos son por lo general profundos, pudiendo ser muy arcillosos. En los valles occidentales los suelos son de textura media a pesada, de buen drenaje y en condiciones topofisiográficas empinadas, irrumpe la roca viva; se presentan también suelos calcáreos y gípsicos, además de andosoles (materiales volcánicos). Fisiografía. El relieve se presenta plano u ondulado en la franja costera, variando a abrupto en los cerros aislados de la Costa. Hacia los valles se hace inclinado a empinado, desde suave a colinado. En los valles altoandinos se presentan terrazas, así como quebradas de pendientes pronunciadas. Ecología. De acuerdo al Mapa ecológico del Perú (INRENA, 1995), el área de estudio presenta las siguientes zonas de vida: bosque seco-Montano Bajo Tropical (bs-MBT), desierto perárido-Montano Bajo Tropical (dp-MBT), desierto perárido-Premontano Tropical (dp-PT), desierto superárido-Sub Tropical (ds-S), matorral desértico- Premontano Tropical (md-PT), desierto desecado-Subtropical (dd-S) y matorral desértico- Montano Bajo Tropical (md-MBT). Metodología Recolección botánica. Se colectaron las especies del género Haageocereus en 12 localidades del Departamento de Lima (Figura 1), registrándose en etiquetas de campo los datos referentes a sus características, lugar de colección, altitud, etc. Para una adecuada colección, preparación y manejo de los especímenes, se siguió la metodología sugerida por Arakaki (2000) para cactus con tallos cilíndricos. Las plantas fueron colectadas entre los meses de Enero a Marzo en las localidades ubicadas en Caracoles y los valles de Lurín, Rímac, Chillón, Santa Eulalia y Chancay. Mientras que el valle de Huaura fue escenario de colectas y visitas en los meses de Junio y Agosto. Las altitudes de colección oscilaron entre los 180 y los 2500 msnm aproximadamente. Categorización. Se tomó nota del estado de conservación según los reportes de Ostolaza (1995, 1996, 2002, 2003) y Ostolaza et al. (2003) para estas especies, el cual sigue la clasificación sugerida por la UICN (Unión Internacional para la Conservación de la

NATALIA CALDERÓN MOYA-MÉNDEZ, ALDO CERONI STUVA Y CARLOS OSTOLAZA NANO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 17-22

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Naturaleza) en su “Lista Roja” versión 3.1 Año 2001. Los criterios y categorías para las especies según la amenaza de extinción están clasificados en 9 categorías (Figura 2), las mismas que se mencionan a continuación: EXTINCT (EX): Extinto; EXTINCT IN THE WILD (EW): Extinto en su estado Silvestre; CRITICALLY ENDANGERED (CR): En Peligro Crítico; ENDANGERED (EN): En Peligro; VULNERABLE (VU): Vulnerable; NEAR THREATENED (NT): Cerca de Amenaza; LEAST CONCERN (LC): Menor Preocupación; DATA DEFICIENT (DD): Datos Deficientes y NOT EVALUATED (NE): No Evaluado. Como en previas Categorías de la UICN, la abreviación de cada categoría (en paréntesis) sigue las denominaciones inglesas cuando se traducen en otros idiomas, esto con fines de uniformizar la información para una gestión adecuada de los planes y acciones de conservación.

Figura 2. Estructura de las Categorías de Conservación (UICN, 2001. Ver. 3.1 Red List). Resultados y discusión Especies estudiadas. Los taxones correspondientes al género Haageocereus, colectados en el departamento de Lima fueron un total de 12: 4 especies, 6 subespecies y 2 híbridos, además de 2 formas (Tabla 1). La mejor época de colecta para material reproductivo de Haageocereus comprenden los meses entre Enero y Marzo.

Tabla 1. Especies, subespecies, formas e híbridos del género Haageocereus en el departamento de Lima. Perú.

ESPECIE SUBESPECIE FORMA Haageocereus olowinskianus clavispinus

rubriflorior deflexispinus

acranthus

Zonatus

acanthocladus carminiflorus Haageocereus

pseudomelanostele Setosus

Haageocereus albispinus

Haageocereus tenuis HÍBRIDOS

(Haageocereus x Espostoa)

XHaagespostoa albisetata

XHaagespostoa climaxantha

Distribución, categorización y estado de conservación Haageocereus acranthus (Vaupel) Backeberg Distribución: LIMA: Valle del Rímac, km 54 Lima-La Oroya, 1800 msnm; Valle del Chillón, km 64 Lima-Canta, 1260 msnm; Callahuanca - Valle de Santa Eulalia, 1300 msnm; Localidad cercana a Canta, 2700-2800 msnm; Prov. Lima, km 70 Carretera Central, 2200 msnm. Categorización y Conservación: Según Ostolaza (2003) este taxón está en la categoría de “Vulnerable” (Vulnerable). Haageocereus acranthus ssp. zonatus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribución: LIMA; Camino Churín-Andajes - Valle de Huaura, 2500 msnm. Categorización y Conservación: Ostolaza et al. (2003) sugieren incluir a este taxón en la categoría de “En Peligro” (Endangered). Haageocereus acranthus ssp. deflexispinus (Rauh & Backeberg ) Ostolaza Distribución: LIMA; Camino Churín-Andajes - Valle de Huaura, 2500 msnm. Categorización y Conservación: Ostolaza et al. (2003) sugieren incluir a este taxón en la categoría de “En Peligro” (Endangered). Haageocereus acranthus ssp. olowinskianus (Backeberg) Ostolaza Distribución: LIMA: Manchay - Valle de Lurín, 200 msnm; Cardal - Valle de Lurín, 230 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 180 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 100 msnm. Categorización y Conservación: Según Ostolaza (2003) este taxón está en la categoría de “Vulnerable” (Vulnerable). Haageocereus acranthus ssp. olowinskianus forma rubriflorior (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribución: LIMA: Cardal - Valle de Lurín, 230 msnm.


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Categorización y Conservación: Según Ostolaza (1996) este taxón debería estar considerado en la categoría de “En Peligro Crítico” (Critically Endangered). Haageocereus acranthus ssp. olowinskianus forma clavispinus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribución: LIMA; Picapiedra - Valle de Lurín, 200 msnm, Cardal - Valle de Lurín, 230 msnm. Categorización y Conservación: Según Ostolaza (1996) este taxón debería estar considerado en la categoría de “En Peligro Crítico” (Critically Endangered). Haageocereus albispinus (Akers) Backeberg Distribución: LIMA: Valle de Santa Eulalia, 1600 msnm; Valle de Santa Eulalia, Callahuanca, 1300 msnm. Categorización y Conservación: Por las características de su hábitat, se sugiere ubicar a este taxón en la categoría de “En Peligro” (Endangered). Haageocereus pseudomelanostele (Werdermann & Backeberg) Backeberg Distribución: LIMA: Cajamarquilla, 500 msnm; Cajamarquilla, 500 msnm; Quebrada California, 980 msnm. Categorización y Conservación: Según Ostolaza (2003) este taxón está en la categoría de “En Peligro” (Endangered). Haageocereus pseudomelanostele ssp. acanthocladus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribución: LIMA: Sayán - Valle de Huaura, 700 msnm. Categorización y Conservación: Ostolaza et al. (2003) sugieren incluir a este taxón en la categoría de “En Peligro” (Endangered). Haageocereus pseudomelanostele ssp. carminiflorus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribución: LIMA: Quebrada Tinajas - Valle de Lurín, 570 msnm, y Cerros de Manchay – Valle de Lurín, 200 msnm. Categorización y Conservación: Según Ostolaza (2003) este taxón está en la categoría de “Vulnerable” (Vulnerable). Haageocereus pseudomelanoste ssp. setosus (Akers) Backeberg Distribución: LIMA: Picapiedra - Valle de Lurín, 200 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 180 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 100 msnm. Categorización y Conservación: Según Ostolaza (2003) este taxón está en la categoría de “En Peligro Crítico” (Critically Endangered). Haageocereus tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza Distribución: LIMA; Huacho, km 118 Pan Norte, 300 msnm. Categorización y Conservación: Por las características del hábitat se sugiere incluir a este taxón en la categoría de “En Peligro Crítico” (Critically Endangered). XHaagespostoa climaxantha (Werdermann) Rowley

Distribución: LIMA: Quebrada Tinajas - Valle de Lurín, 570 msnm. Categorización y Conservación: Por las características de su hábitat se sugiere incluir a este taxón en la categoría de “En Peligro Crítico” (Critically Endangered). XHaagespostoa albisetata (Akers) Rowley Distribución: LIMA; Valle de Santa Eulalia, 1600 msnm, Valle de Santa Eulalia, Callahuanca, 1300 msnm. Categorización y Conservación: Por las características de su hábitat se sugiere incluir a este taxón en la categoría de “En Peligro Crítico” (Critically Endangered).

En las Figuras 3 y 4 se muestra la distribución de las especies, subespecies, formas e híbridos estudiados, mientras que en la Tabla 2 las mismas ordenadas según su categoría de conservación. La especie con menor distribución fue H. tenuis, la cual, por las características del hábitat se sugiere incluir en la categoría de “En Peligro Crítico”, mientras que la especie con mayor distribución fue H. acranthus, categorizada como “Vulnerable”. Tabla 2. Categorías de conservación del género Haageocereus e híbridos en el departamento de Lima. Perú.

Categoría de Conservación (UICN, 2001)

Especies, subespecies, formas e híbridos del género Haageocereus

VULNERABLES (VU)

H. acranthus H. acranthus ssp. olowinskianus H. pseudomelanostele ssp. carminiflorus

EN PELIGRO (EN)

H. acranthus ssp. deflexispinus H. acranthus ssp. zonatus H. albispinus H. pseudomelanostele H. pseudomelanostele ssp. acanthocladus

EN PELIGRO CRÍTICO

(CR)

H. acranthus ssp. olowinskianus f. clavispinus H. acranthus ssp. olowinskianus f. rubriflorior H. pseudomelanostele ssp. setosus H. tenuis XHaagespostoa albisetata XHaagespostoa climaxantha

Estado de conservación del área de estudio. Todas las localidades presentaron distintos grados de vulnerabilidad, encontrándose más perturbadas aquellas próximas a las periferias de Lima, como son los casos de Cajamarquilla, Santa Clara, Manchay, Cardal, así como Camino a Huacho (km 118 Pan. N.). Para esta última locación, identificada como única área de distribución de Haageocereus tenuis, su proximidad a la carretera y la polución generada por las granjas avícolas circundantes ha ido en desmedro del éxito que tuvo esta especie tiempo atrás. El caso de

NATALIA CALDERÓN MOYA-MÉNDEZ, ALDO CERONI STUVA Y CARLOS OSTOLAZA NANO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 17-22

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Figura 3. Distribución de las especies, subespecies y formas de Haageocereus acranthus y de H. albispinus en el departamento de Lima. Perú.

Figura 4. Distribución de las subespecies de Haageocereus pseudomelanostele, de H. tenuis y de los híbridos XHaagespostoa albisetata y XHaagespostoa climaxantha en el departamento de Lima. Perú. Cajamarquilla es más extremo, en esta localidad se describió la especie tipo del género Haageocereus:

H. pseudomelanostele. Actualmente la expansión urbana ha hecho que ya no se encuentre ningún cactus en la zona. En Santa Clara, se puede apreciar una fase previa al caso de Cajamarquilla, donde la gran mayoría de los cactus replegados en la parte superior del cerro próximo a Santa Clara, están muertos o en un estado deplorable. En Manchay, se observa una situación menos crítica que en Santa Clara, pero de igual vulnerabilidad; los estudios poblacionales en Manchay (Calderón, 2002) muestran densidades de individuos muertos más altas que las densidades de individuos vivos. Los cactus en la localidad de Cardal están circundados por cultivos agrícolas no obstante aún se mantienen en buenas condiciones. Paradójicamente, localidades muy perturbadas del presente estudio o con mayor riesgo de destrucción, como Cajamarquilla, Picapiedra y Cardal, corresponden a zonas arqueológicas declaradas intangibles por el Instituto Nacional de Cultura. La mejor estrategia para la conservación de la diversidad biológica a largo plazo, en estas localidades, sería la conservación de poblaciones y comunidades naturales en su estado silvestre, conocida como conservación in situ (Primack, 1998). Sin embargo, debido a que muchas veces esta opción no resulta viable, por la creciente actividad humana, es probable que el único modo de proteger de la extinción a estas especies sea mediante estrategias de conservación ex situ (Soulé, 1987; Kleiman et al., 1996). En estos casos, los Jardines Botánicos, como centros de conservación ex situ, se encuentran en una posición única de contribuir a los esfuerzos de conservación porque las colecciones vivas en estos centros y su respectivo herbario de colecciones de plantas secas, representan el mejor recurso de información de la distribución y requerimientos de hábitat de las plantas (Primack, 1998). Conclusiones 1. Se registraron un total de 12 taxa

correspondientes a 4 especies, 6 subespecies y 2 híbridos, además de 2 formas.

2. La especie con menor distribución fue H. tenuis, la cual, por las características del hábitat se le ha incluido en la categoría de “En Peligro Crítico”, mientras que la especie con mayor distribución fue H. acranthus, categorizada como “Vulnerable”.

3. Los taxa estudiados se encuentran en las siguientes categorías de conservación: Vulnerable (3), En Peligro (5) y En Peligro Crítico (6).

4. Conocer y reportar la distribución de las especies estudiadas es vital para iniciar los planes de conservación de las mismas, así como de sus hábitats.

5. El caso más extremo de deterioro de hábitat es la localidad de Cajamarquilla, donde fue descrita la especie tipo del género, H. pseudomelanostele.


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Actualmente ya no se encuentra ninguna especie de cactus en la zona. Mientras que, entre los hábitats seriamente perturbados, cuyo estado de conservación aún no es tan crítico, están Quebrada Tinajas, Santa Eulalia y El Chillón (Altura km 69 C. Lima-Canta), sobre los cuales se pueden proponer estrategias de conservación in situ.

6. Los planes de conservación ex situ constituyen una alternativa importante y quizás única para aquellas especies que han perdido su ambiente natural o que se encuentran en Peligro Crítico.

Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento al Blgo. Gustavo Dreyfus, Estudiantes Sidney Novoa, Francis van Oordt y Michael Vega, por su apoyo en el trabajo de campo y de gabinete y a todos los alumnos del Curriculum de Biología que han participado en el Proyecto de Cactáceas de Lima y Cactario del Jardín Botánico “Octavio Velarde Núñez” de la Universidad Nacional Agraria La Molina. Asimismo, al Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) y a la Sociedad Británica de Cactus y Suculentas por el apoyo financiero. Literatura citada Akers J. 1947. New Genus and New Species from

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1 Jardín Botánico “Octavio Velarde Núñez”, Universidad Nacional Agraria La Molina. [email protected] / [email protected], Apartado postal: 12-056., Lima 12, Perú. 2 Sociedad Peruana de Cactus y Suculentas. [email protected], apartado postal 3215, Lima 100. Perú. Fax (511)4792630.


INVASIÓN DEL MATORRAL POR Genista hystrix EN UNA DEHESA SALMANTINA (ESPAÑA)

STUDY OF A SHURB INVASION IN A SALAMANCAN "DEHESA"

Francisco Caro Domínguez1, María Ángeles Sánchez Anta2 y Teresa Tarazona Lafarga3

Resumen Se ha realizado un estudio de la invasión del matorral de Genisto hystricis-Cytisetum multiflori en una dehesa salmantina (bosque de quercíneas de baja densidad) mediante la metodología de transectos y cuadrados permanentes. Los resultados nos indican que, de todas las especies de este matorral, Genista hystrix Lge es, por su velocidad de crecimiento y fenomorfología, la especie invasora predominante en dicha formación esclerófila. Esta especie está invadiendo el pastizal de la dehesa, aproximadamente, 2.26 m2 por año. Palabras clave: Dinamismo, esclerófilo, matorral, “dehesa”, Salamanca, especies invasivas, Genista hystrix Lge., Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet., Cytisus scoparius (L.) Link, Quercus rotundifolia Lam.

Abstract The invasion of Genisto hystricis-Cytisetum multiflori shrubs in a Salamancan "dehesa"

(Quercus forest with low density), was studied using permanent quadrat and transect methodology. The results indicate that, of all shrub species, Genista hystrix Lge. is the predominant invading species in this sclerophyllous formation, due to its growth rate and phenomorphology. The overall invasion rate of this shrub in the "dehesa" has been calculated to be approximately 2.26 m2 per year. Key words: Dynamics, sclerophyllous, shrubs, "dehesa", Salamanca, invasive species, Genista hystrix Lge., Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet., Cytisus scoparius (L.) Link, Quercus rotundifolia Lam.

Introducción

Se puede definir una dehesa como un bosque de quercíneas de baja densidad, con un suelo relativamente limpio de matorral, donde crece el pastizal. En la dehesa salmantina es Quercus rotundifolia Lam. la especie predominante. Esta especie ocupa lugares caracterizados por un clima continental seco, con frecuentes heladas tardías que se corresponde al piso supramediterráneo.

Como señalan Huntsinger & Bartolome (1992) la dehesa como sistema de explotación agrícola y ganadera, ha persistido desde los últimos 1000 años. La diversidad de la producción y vegetación contribuyen tanto a la estabilidad ecológica como a la estabilidad económica del propietario.

El sistema de explotación de la dehesa necesita transformar el matorral en bosque abierto (Montoya Oliver, 1989). Sin embargo, es un hecho que las dehesas se están poblando de “monte bajo” debido, fundamentalmente, a la disminución y encarecimiento de la mano de obra para realizar labores de desbrozado, a la escasa rentabilidad en ellas de los cultivos de cereales y al aprovechamiento por una o a lo sumo por dos especies ganaderos, vacuno y lanar. (Gómez Gutiérrez et al., 1991)

Para mantener espacios abiertos es necesario controlar las especies arbustivas y para ello, la roturación es la práctica más habitual. Las tierras deben ser roturadas cada 4 ó 5 años, bien como único

modo de controlar el matorral o bien como parte de un periodo de producción de un cultivo.

La combinación de los dos métodos puede utilizarse como control de producción de un cultivo, al tiempo que una intensa actividad ganadera puede retrasar la necesidad de la próxima roturación. Como señalan Huntsinger & W. Bartolome l.c. se pueden definir cuatro estados de vegetación en las dehesas españolas: -estado I: pastizal anual. -estado II: matorral. -estado III: dominancia de Quercus con baja densidad de matorral. -estado IV: bosque abierto de Quercus con baja densidad de herbáceas anuales.

Los procesos y las condiciones que afectan a los diferentes pasos serían considerados hipotéticos, pero la invasión del matorral es rápida, entre 2-5 años en ausencia de fuego y/ó cultivos.

Los estados II y III son los mas estables y el mantenimiento de estados con alta densidad de pasto (estado I y IV) requiere comúnmente la intervención humana.

En la figura 1 se dan las posiciones dinámicas de los diferentes estados de vegetación en la dehesa de Salamanca.

INVASIÓN DEL MATORRAL EN UNA DEHESA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Diversos autores vienen estudiando las variables

que actúan en la invasión de especies. El objetivo de este trabajo es estudiar el paso de:

Quercus/Pastizal Quercus/Matorral

Crawley (1987) establece que la mayoría de los modelos de comunidades dinámicas presentan las siguientes barreras de invasión: a) competencia con especies nativas establecidas. b) pérdidas causadas por enemigos naturales. c) falta de mutualistas para la dispersión del polen u otras vías facilitan el invasor. d) efectos nocivos de baja densidad operando sobre el propio invasor.

Godron (1981) señala que para poder integrar el conjunto de interacciones entre los individuos de una comunidad, se deben buscar las fuerzas macroscópicas que controlan las variaciones; la primera de estas fuerzas es el poder ascensional que produce la estratificación vertical de la vegetación; la segunda de las tendencias es el aumento general de la metastabilidad de los sistemas ecológicos que no son nunca verdaderamente estables.

Allier & Lacoste (1981) señalan que el papel dinámico esencial es jugado por un número reducido de especies del matorral mediterráneo que constituyen la más importante parte del recubrimiento o de la biomasa.

El mantenimiento del clímax se realiza, por tanto, por regresiones locales naturales, que permiten la reinstalación de especies arbustivas características de estados seriales jóvenes.

Barbero et al. (1990) hace referencia a lugares de clima subhúmedo y húmedo del sur de España y norte de África donde las especies esclerófilas preforestales están adaptadas a la permanente perturbación antropozoogénica a que son sometidos.

El objetivo, por tanto, de este trabajo es conocer el funcionamiento y los mecanismos utilizados para la invasión por las diferentes especies de matorral en la “dehesa” y si en el proceso de invasión existe alguna especie más agresiva que se pueda considerar como invasora.

Zona de estudio La Finca "El Campillo" (29TQF463413)

(Figura 2), es una dehesa típica poblada de encinas, encuadrada dentro del Sector Salmantino de la Provincia Carpetano-Ibérico-Leonesa (Rivas Martínez,1987). Su altitud es de 841 msnm y se encuentra situada en el término municipal de Sando. Geológicamente está constituida por esquistos del Cámbrico y los suelos corresponden a cambisoles dístricos. Las precipitaciones oscilan entre 460 y 572 mm y la temperatura media anual es de 11.3ºC

(Caro, 1992).

Figura 2. Área de estudio.

Corresponden estas dehesas a la serie supramediterránea de vegetación Genisto hystricis-Quercetum rotundifoliae y sus etapas seriales constituyentes son escobales referibles a Genisto hystricis-Cytisetum multiflori Rivas Martinez (in Rivas Martinez et al., 1984).

En su composición florística participan Genista hystrix Lge, Cytisus multiflorus (L'Her.) Sweet y Cytisus scoparius (L.) Link, acompañadas de Quercus rotundifolia Lam. y Lavandula stoechas L. subsp. sampaioana Rozeira. Su distribución es orensano-sanabriense, trasosmontana y salmantina, ocupando suelos silíceos en el piso supramediterráneo, bajo ombroclima seco-subhúmedo-húmedo (Rivas Martinez & Belmonte, 1987)

ESTADO III Genisto hystricis-Quercetum rotundifoliae

Encinar

ESTADO IV “Dehesa” ESTADO I Pastizal Thymo-Plantaginetum radicatae Poa bulbosa-Trifolietum subterranei

ESTADO II Lavadulo peduculatae-

Genisteum hystricis Matorral

Figura 1. Posiciones dinámicas de los diferentes estados de vegetación en la dehesa de Salamanca.

FRANCISCO CARO, MARÍA ÁNGELES SÁNCHEZ Y TERESA TARAZONA Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 23-28

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Material y métodos Una zona del Campillo se valló con el fin de evitar

agresiones por parte del ganado. Dentro de esta zona se eligieron al azar 14 parcelas contiguas con matorral (cuadrados permanentes), de las que 8 corresponden a lo que denominamos frente de avance, es decir zona de contacto entre el pastizal y el matorral con una superficie de recubrimiento lineal de hasta un 50% y las 6 restantes corresponden a lo que denominamos matorral establecido con un recubrimiento lineal del matorral de más del 50% y con desaparición casi total del pasto.

El tamaño de las parcelas fue de 100 m2 (10m x 10m), medida ésta que corresponde al área mínima necesaria para que la diversidad del matorral esté bien representada (Gounot, 1969; Guinochet, 1973).

En cada una de ellas se marcaron transectos a lo largo de los cuales se colocaron placas numeradas cada 20 centímetros; se establecieron de esta forma 536 m de transectos y un total de 2 680 puntos de muestreo, donde se contabilizó la presencia o ausencia del matorral y su altura, con objeto de detectar los cambios en recubrimiento lineal, altura y variabilidad de las especies fruticosas siguiendo la metodología de cuadrados permanentes (Austin, 1981; Brewer et al., 1990; Mesleard et al., 1991).

Centramos nuestro interés en las especies que forman el matorral y que son Genista hystrix Lge. Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet, Cytisus scoparius (L.) Link y Quercus rotundifolia. Lam. Para cada una de ellas se estudiaron los siguientes parámetros: recubrimiento lineal global del matorral, incremento del recubrimiento lineal global, velocidad media de invasión, velocidad de invasión para cada especie, altura media del matorral, incremento de la altura en el periodo estudiado y velocidad de crecimiento para cada una de las especies.

La velocidad de invasión (V) en cada uno de los cuadrados permanentes y para cada especie se calculó mediante la siguiente fórmula: V = ∆Ei/D La velocidad media de invasión de una especie (V) se calcula del siguiente modo: V = ∑Vi/N La velocidad de crecimiento (C) de cada especie en cada parcela se calcula meditante la siguiente fórmula: C =∆Hi/D

De este modo, la velocidad media de crecimiento (C) de una especie es la siguiente: C =∑Ci/N El significado de los términos utilizados es el siguiente: ∆E= incremento del recubrimiento lineal de la especie en la parcela en el periodo D i= parcelas 1 a 14 D= número de días transcurridos entre las dos mediciones (117) N= número de parcelas total (14) ∆H = incremento de la altura en el periodo D

La actividad de los matorrales esclerófilos de los ecosistemas mediterráneos es inhibida por dos condiciones de stress: la limitación de agua en verano (periodo seco) y las bajas temperaturas del invierno (Mitrakos, 1980). Como ocurre en otras floras mediterráneas (Arroyo, 1988) las restricciones climáticas, en cuanto a temperatura, se dan antes y después de la floración y los meses durante los que ésta se desarrolla es el periodo del año donde no existen restricciones de agua; por esto, los datos necesarios para hacer los cálculos se tomaron durante los meses de Marzo a Julio, coincidiendo con el inicio del crecimiento y la parada estival.

Con los datos obtenidos se realizó un tratamiento estadístico mediante un contraste de igualdad de medias para datos apareados. Se aplicaron también diferentes índices de diversidad así como la diversidad β con objeto de comparar grado de cambio en la diversidad de especies arbustivas de los diferentes cuadrados permanentes y si hay alguna variación entre las parcelas correspondientes al frente de avance y los del matorral establecido. Resultados y discusión

La invasión del pasto por el matorral en la dehesa de Salamanca se realiza, fundamentalmente, por un incremento del recubrimiento lineal y altura de las especies arbustivas, teniendo prácticamente poca importancia el crecimiento demográfico de las especies en la zona estudiada, con un 14% de germinaciones (Figura 3).

0102030405060

Nº

indi

vidu

os

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14Parcelas

Figura 3 Matorral

Germinación

Figura 3. Incremento demográfico de la especies en la zona estudiada debido a la germinación de las semillas frente al matorral establecido.

El estudio de los índices de diversidad así como la diversidad β (Tabla 1) de los 14 cuadrados permanentes estudiados, nos demuestra que no hay un comportamiento diferente entre el frente de avance y el matorral establecido, aunque en todos los casos Genista hystrix Lge. juega un papel invasor claro.

Se exponen los porcentajes de recubrimiento lineal de cada especie, en los meses de Marzo y Julio, calculados con las mediciones efectuadas en las parcelas, cada 20 cm, a lo largo de los 2 680 puntos


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señalados en los transectos (Figura 3); como se observa, Genista hystrix Lge. es la especie que tiene mayor recubrimiento lineal, seguida de Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet, Quercus rotundifolia Lam. y Cytisus scoparius (L.) Link De la misma manera se calcularon las alturas medias globales para las cuatro especies que componen el matorral (Figura 5); Genista hystrix Lge. presenta la mayor altura, con un valor muy parecido - aunque algo superior - al que muestra Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet seguidos de Cytisus scoparius (L.) Link y Quercus rotundifolia Lam. Tabla 1. Índices de diversidad y β diversidad. A = Frente de avance. B = Matorral establecido

Parcelas Número especies Simpson Mcintosh Berger-

Parker

1A 3 0.419 30.26 0.5217

2B 4 0.303 31.86 0.4035

3A 4 0.567 15.36 0.7500

4B 2 0.555 24.16 0.6875

5A 3 0.352 9.43 0.5333

6B 2 0.714 30.59 0.8333

7A 4 0.205 6.70 0.3076

8B 2 0.658 38.32 0.7872

9A 3 0.476 5.19 0.7142

10A 4 0.570 24.45 0.7500

11B 3 0.443 17.06 0.5200

12A 3 0.577 21.45 0.7143

13B 3 0.286 8.12 0.3571

14A 3 0.900 19.03 0.9500

ß-diversidad

Comparación entre A y B Total

ßw=1 0.6279

ßc=0 1

ßR=0 0

ßI=0.001 0.202

ßE=1.001 1.224

ßT=0 0.093

La media del incremento del recubrimiento y

altura en cada una de las especies consideradas se reflejan en la Tabla 2. De estos resultados deducimos que Genista hystrix Lge. y Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet son las especies fruticosas predominantes en el matorral, ya que presentan los valores más altos en porcentaje de recubrimiento y en altura media global;

y podemos asegurar, con una confianza del 95%, que las cuatro especies estudiadas muestran una diferencia significativa entre las alturas presentadas durante los meses de Marzo y Julio respectivamente. En cuanto al recubrimiento lineal, la única especie que no muestra variación es Quercus rotundifolia Lam. (Figura 4).

0

20

40

60

80

100

% c

ober

tura

Q.r otundif olia C. multif lor us Especies

Figura 4

Marzo

Julio

Figura 4. Áreas de recubrimiento lineal de cada especie en los meses de Marzo y Julio.

020406080

100120140

Cm

G. hyxtr ix C. scopar ius Especies

Figura 5

Marzo

Julio

Figura 5. Altura media de cada especie en los meses de Marzo y Julio. Tabla 2. Incremento medio de cobertura lineal y altura de cada especie considerada.

Media de la diferencia entre los datos de la primera y la segunda

medida

Contraste estadístico

Altura Cobertura lineal Altura Cobertura

lineal

Genista hystrix

6.36 3.08 4.58 3.66

Cytisus multiflorus 8.64 1.18 3.58 3.50

Cytisus scoparius 6.88 0.61 2.20 2.33

Quercus rotundifolia 6.67 0.15 2.28 1.69

FRANCISCO CARO, MARÍA ÁNGELES SÁNCHEZ Y TERESA TARAZONA Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 23-28

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Tabla 3. Velocidad media de invasión del matorral en cada parcela (V1) y especies con mayor invasión (V) y crecimiento (C).

Parc

ela

Velocidad media de invasión del matorral en cada parcela (V1)

Especies que presentan mayor invasión (V)

Especies que presentan mayor crecimiento (C)

1 1.088 G. hystrix/C.scoparius

C. multiflorus

2 0.266 G. hystrix /C.multiflorus

G. hystrix

3 2.312 G. hystrix C.multiflorus/C.scoparius

4 1.420 G. hystrix C.multiflorus/G. hystrix

5 0.546 G. hystrix C. multiflorus

6 1.858 G. hystrix G. hystrix

7 0.283 C.multiflorus/C.scoparius

G. hystrix

8 2.709 C. multiflorus G. hystrix

9 0.269 C.multiflorus/C.scoparius

C. multiflorus

10 1.752 C. multiflorus C. multiflorus

11 2.448 G. hyxtris/C. multiflorus

G. hystrix

12 0.416 C. multiflorus Q. rotundifolia

13 0.280 ------ C. multiflorus

14 0.208 C .multiflorus C. multiflorus

En la tabla 3 se dan, por parcelas, la especie o

especies con mayor velocidad de invasión y velocidad de crecimiento. Conclusiones

Desde el punto de vista de la invasión global del matorral (Tabla 3), se deduce que la velocidad media de invasión es de 1.13+0.62 cm /día; considerando que el periodo vegetativo medio es de 75 días, se puede decir que el matorral de Genisto hystricis-Cytisetum multiflori Rivas Martinez (in Rivas Marinez et al., 1984) está invadiendo el pastizal de esta dehesa, aproximadamente, 2.26 m por año.

En el estudio de los modelos de fenofases vegetativa-generativa realizado para Genista hystrix Lge., Cytisus multiflorus (L'Hèr.) Sweet y Cytisus scoparius (L.) Link (Caro, 1992, 1994) se observa que Genista hystrix Lge. tiene una fenofase vegetativa más amplia que las otras dos especies. Este aspecto junto con su mayor velocidad de crecimiento y su morfología espinosa que dificulta el aprovechamiento por el ganado, hace que la espécie endemica ibérico Genista hystrix Lge., de distribución salmantina-orensano-sanabriense y trasosmontana, sea la especie invasora en la dehesa "El Campillo".

Agradecimientos Este estudio se ha llevado a cabo con cargo al proyecto “El matorral como invasor de la dehesa salmantina” finanziado por el I.N.I.A. de Salamanca. Literatura citada Allier C. & Lacoste A. 1981. Processus dynamiques

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1 Departamento de Botánica. Facultad de Biología. C/ Licenciado Méndez Nieto, s/n. Campus Miguel de Unamuno. Universidad de Salamanca 37007. Salamanca. (España). Correo electrónico: fcarodomí[email protected] 2 Departamento de Botánica. Facultad de Biología. C/ Licenciado Méndez Nieto, s/n. Campus Miguel de Unamuno. Universidad de Salamanca 37007. Salamanca. (España). Correo electrónico: [email protected] 3 Servicio Territorial de Medio Ambiente. Sección de Espacios Naturales. Junta de Castilla y León. C/ Villar y Macias, 1. 37002. Salamanca (España): Correo electrónico: [email protected]


EFECTO DE APLICACIONES FOLIARES DE METANOL SOBRE EL RENDIMIENTO DE LECHUGA (Lactuca sativa L.)

EFFECTS OF METHANOL FOLIAR APPLICATIONS ON THE GROWTH AND YIELD OF

LETTUCE (Lactuca sativa L.)

Mónica Solari1, Alfredo Rodríguez-Delfín, Sven E. Jacobsen, Hugo Soplín, Juan Guerrero y Salomón Helfgott.

Resumen Anteriores investigaciones, sugieren una incorporación por las plantas del carbono proveniente

del metanol; por ello se diseñaron experimentos para determinar si su aplicación foliar afectaría el rendimiento y crecimiento en un cultivo hidropónico de lechuga (Lactuca sativa L.). Se utilizó metanol a los porcentajes de 10, 20, 30, 40, 50, 60, 70 y 80, con un testigo sin tratamiento. Se midieron el peso fresco, longitud del tallo floral, apertura estomatal y se anotaron otras observaciones correspondientes. Hubo variaciones estacionales, probablemente debido a las diferentes tasas de crecimiento vegetativo y de almacenamiento a lo largo del año, originadas por cambios de temperatura y luminosidad. A la cosecha, se registraron incrementos de peso radicular con las aplicaciones foliares de metanol, pero no incrementos de peso foliar. También se pudo observar aumento en la elongación del tallo floral en los tratamientos con máximas aplicaciones de metanol. No se pudo comprobar efectos sobre la apertura estomatal. Palabras clave: metanol, aplicación foliar, lechuga, raíces, porómetro, respuesta dosis específica.

Abstract Results obtained in previous studies suggested foliar incorporation of carbon coming from

methanol. The objective of the present study was to determine the effects of foliar methanol application, on the growth and yield of an hydroponic culture of lettuce (Lactuca sativa L.). Methanol was used at percentages of 10, 20, 30, 40, 50, 60, 70 and 80. A control was also employed. Fresh weight, length of floral stem, and stomatal conductance were measured, and other pertinent observations were also registered. Seasonal changes, probably due to different growth rates and storage, influenced by variations in temperature and luminosity along the year, were also observed. These experiments revealed increments in root weight, but no foliar level weight increments were registered. Increments in the length of the floral stem related to methanol applications were also annotated. Effects on stomatal conductance were not conclusive. Key words: methanol, foliar applications, lettuce, roots, porometer, dose specific response.

Introducción

El ciclo C3, es la ruta metabólica que emplean muchas especies de plantas en la fotosíntesis para captar el carbono ambiental en forma de dióxido de carbono, CO2, y transformarlo en carbohidratos. El CO2 es aceptado por la Ribulosa bifosfato (RuBP) que a través de una reacción mediada por la enzima rubisco genera dos moléculas de 3-fosfoglicerato (3-PGA), las cuales, luego se reducen y producen hexosas base para la formación de carbohidratos que luego dan inicio a la regeneración del aceptor RuPB.

Sin embargo, la rubisco también se comporta como una oxigenasa en condiciones de baja concentración de CO2 y alta concentración de O2 y cataliza la primera fase del ciclo fotorrespiratorio. La fotorrespiración o ruta C2, es un proceso que ocurre en todas las plantas, principalmente en plantas C3, y se incrementa en condiciones de alta iluminación, altas temperaturas y bajo niveles de CO2. Básicamente es un proceso opuesto a la fotosíntesis.

Durante la fotorrespiración, la RuBP se oxida, produciendo una molécula de 3-PGA y otra de 2 Fosfoglicolato (2-PGA) en lugar de dos moléculas de

3-PGA. Para regenerar 3-PGA, ocurre una serie de reacciones a nivel celular entre los cloroplastos, peroxisomas y mitocondrias de las células fotosintéticas, reingresando así al ciclo C3 (Mathews & van Holde, 1991). La liberación de CO2 ocurre al formarse una molécula de serina por cada dos moléculas de glicina en la mitocondria.

Para los científicos es un reto controlar la fotorrespiración de las plantas C3, la cual podría lograrse empleando ciertas prácticas agrícolas o mediante el empleo de la ingeniería genética. Dentro de las prácticas agrícolas, una posibilidad sería aumentar los niveles de CO2, alrededor de las hojas de las plantas C3, incrementando el nivel de CO2 ambiental. Esto puede bien suceder, se estima que, a finales del siglo, ocurra un doblamiento en la concentración de CO2 a nivel mundial (Watson et al., 1990).

El estudio de la ruta metabólica del carbono en la fotosíntesis (Benson, 1951; Bassham et al., 1954; Quayle et al., 1954), revelaron un rápido metabolismo del 14C del metanol. Estudios comparativos de las tasas de fijación relativas del 14C

EFECTO DE APLICACIONES FOLIARES DE METANOL SOBRE EL RENDIMIENTO DE LECHUGA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________

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del CO2, y el 14C del metanol en algas verdes unicelulares de Chlorella y Scenedesmus, concluyeron que el metanol es utilizado tan rápidamente como el CO2, para la producción de azúcares y aminoácidos (Calvin & Benson, 1949). En estos experimentos iniciales, no se pudo demostrar con claridad, si las tasas fueron comparables, ó si la ruta metabólica para la conversión del metanol a sacarosa era la misma; sin embargo, experimentos subsiguientes en rebanadas de tejido de betarraga, hoja de betarraga, zanahoria, endospermo de soya y frijol (Cossins, 1964), revelaron que las plantas metabolizan rápidamente el metanol.

En investigaciones hechas con bacterias se concluyó que el metanol es oxidado a formaldehído y convertido a fructosa 6-fosfato (Cooney & Levine, 1972).

La asimilación del metanol por microorganismos metilotrópicos es de forma rápida, donde el metanol es rápidamente oxidado a CO2, evitando la toxicidad por formaldehído. Las plantas también tienen la capacidad de la oxidación linear del metanol a CO2 (Cossins, 1980) que es rápidamente utilizado en la fotosíntesis, y también de la asimilación cíclica del metanol, donde interviene la transferencia de una especie fórmica activa, que integrada con el tetrahidrofolato, produce la glicina y homocisteina, que a su vez produce serina y metionina respectivamente, el proceso continua luego su curso de transformación a glicerato y subsecuentemente a carbohidratos.

Nonomura & Benson (1992), reportaron haber obtenido incrementos de rendimiento en diferentes cultivos tratados con metanol y sometidos a condiciones favorables para la fotorrespiración. Estos incrementos se dieron en cultivos C3, mas no en los cultivos C4. Por ello, el metanol empezó a ser investigado como un posible tratamiento para incrementar los niveles de CO2 alrededor de las hojas de plantas C3 y de esta manera reducir sus tasas de fotorrespiración.

Sin embargo, los resultados obtenidos por dichos autores no son concluyentes y en la actualidad existe mucha controversia respecto a la efectividad del metanol para bloquear o reducir la fotorrespiración y, por lo tanto, para aumentar los rendimientos en plantas C3 como algodón (Van Iersel et al., 1995), limón, pasto, lechuga, maíz, zanahoria, trigo, arveja y rabanito (Albrecht et al., 1995; Mc Giffen et al., 1995). Se ha informado, inclusive, una reducción en el rendimiento de la lechuga romana a dosis de 10 y 30% de metanol (McGiffen et al., 1995). McGiffen & Manthey (1996), no pudieron corroborar los resultados de Nonomura & Benson (1992) y sugirieron que los resultados obtenidos por dichos investigadores pueden haber sido producto de otros factores incluidos en los foliares, más no efectivamente del metanol.

Ante estos diversos resultados se decide investigar los efectos de aplicaciones foliares de metanol en el cultivo hidropónico de lechugas, para comprobar sus posibles efectos en el rendimiento y desarrollo de la planta.

Material y métodos

Los experimentos se llevaron a cabo en el Centro de Investigación de Hidroponía de la Universidad Nacional Agraria de la Molina, Lima, Perú, en condiciones de verano e invierno, durante los años 2000-2002.

Las plantas de lechuga fueron cultivadas a través de un sistema hidropónico denominado raíz flotante. Se usaron contenedores de madera de 0.4 m x 0.4 m x 0.1 m, cubiertas en su interior con polietileno negro de 6 micras de espesor. Los contenedores fueron cubiertos con planchas de tecnopor de 1” de grosor. Cada plancha tenía cinco agujeros de 2.5 cm de diámetro.

Se sembraron semillas de lechuga de la variedad Dark Green Boston, en arena de cuarzo de 0.5-1.00 mm de diámetro, previamente lavada. A los 15 días las plántulas fueron transplantadas a un contenedor con agujeros de 1.50 cm de diámetro, con una densidad de 72 plántulas por contendor. Luego de 15 días, las plántulas fueron transplantadas a los contenedores definitivos, donde permanecieron alrededor de un mes.

La solución nutritiva se obtuvo a partir de la solución hidropónica La Molina (Rodríguez-Delfín et al., 2001), cuya concentración fue de: 190 ppm N; 35 ppm P; 200 ppm K; 150 ppm Ca; 45 ppm Mg; 70 ppm S; 1 ppm Fe; 0.5 ppm Mn; 0.5 ppm B; 0.15 ppm Zn; 0.1 ppm Cu; 0.05 ppm Mo.

La solución nutritiva se preparó con agua de pozo, la cual tuvo las siguientes características: pH 7.4; CE 0.73 dS/m; Cl- 3.5 me/L; Ca2+ 5.08 me/L; Na+ 0.73 me/L; SO4= 0.6 me/L; Mg2+ 1.04 me/L; HCO3

- 3.6 me/L. (Rodríguez-Delfín et al., 2001). La solución nutritiva fue aireada con una bomba de aire de pecera.

Se efectuaron monitoreos del pH, conductividad eléctrica (CE) y temperatura de la solución nutritiva, También se midió la resistencia estomatal con un porómetro LCA-2 System.

Para las aplicaciones se usó metanol de marca Merck (CH3OH; 1L = 0.79 kg; M = 31.04 g/mol). Según el proyecto del experimento, se utilizaron siete dosis de metanol por vía foliar (0, 10, 20, 30, 40, 50, 60, y 80%) más un testigo. Cada aplicación consistió de 10 aspersiones; el volumen por planta y por aplicación fue de 1.0 mL

En todos los experimentos se empleó el Diseño Completo al Azar con 5 repeticiones (plantas) por tratamiento. Se realizaron los ANVA pertinentes y la prueba de Duncan (P<0.05) para determinar las diferencias entre promedios de tratamientos, para cada variable.

M. SOLARI, A. RODRÍGUEZ-DELFÍN, S. E. JACOBSEN, H. SOPLÍN, J. GUERRERO Y S. HELFGOTT Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 29-34

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Resultados Experimento Junio 2000

Aunque se esperaba que el daño foliar aumentara conforme se incrementaba el porcentaje de metanol, esto no se hizo evidente aún con aplicaciones de 80% de metanol, pero sí se evidenció estrés fisiológico, obteniéndose 14% menos de peso foliar con respecto al testigo con los tratamientos 60% y 80%, versus 4% y 9% menos con los tratamientos 20% y 40% respectivamente. Por otro lado, con 80%, la CE de la solución nutritiva no bajó sustantivamente, quedando ésta en 2.1 dS/m, sugiriendo una menor absorción de nutrientes; los tratamientos 0%, 20%, 40% y 60% tuvieron una CE de 1.5; 1.5; 1.5 y 1.6 dS/m respectivamente. Tabla 1. Experimento Junio 2000. Efecto de las aplicaciones foliares de metanol en el peso fresco (gramos) de hojas, raíces y total obtenidos de las plantas de lechuga. Peso

fresco Metanol

0% Metanol

20% Metanol

40% Metanol

60% Metanol

80% Raíces

(g) 12.1 c 13.7 abc 17.0 ab 17.5 a 14.8

abc Foliar

(g) 100.6 a 96.7 a 92.0 a 86.2 a 87.0 a

Total (g)

115.5a 113.3 a 111.7 a 106.2 a 104.4 a

Promedios con resultados significativos por la prueba de Duncan al P=0.05.

. Experimento Enero-2001

El daño foliar se hizo evidente a partir de 60% de metanol en la aplicación foliar, se observó un decrecimiento inicial con respecto al testigo en el rendimiento total. No se encontraron diferencias significativas entre el testigo y los tratamientos de 40%, 50% y 60%, pero si se encontraron diferencias entre tratamientos. En los tratamientos 0, 20, 40, 50, 60 y 80%, la CE inicial fue de 2,1 dS/m y la CE final fue de 1,3, a excepción del tratamiento 0% (1.4 dS/m). Experimento Febrero 2002

Resistencia estomática: Se midió la resistencia estomática (s/cm) de las plantas sometidas a diferentes dosis de metanol, con el propósito de evaluar la variabilidad del ingreso de CO2 vía foliar entre tratamientos. Los resultados se muestran en la Tabla 3.

Tabla 3. Experimento Febrero 2002. Efecto de las aplicaciones foliares del metanol sobre la resistencia estomatal (s/cm) en plantas de lechuga.

Día 0% 20% 40% 50% 80% 7 Feb. 0.66

b 0.7b 1.31ab 2.13 a 0.94b

14 Feb. 0.72b

1.49ª 1.54a 1.44a 1.04ab

21 Feb. 0.81c 1.13bc 1.31b 2.01a 1.29bc

Promedios con diferentes letras son diferentes resultados estadísticamente significativos por la prueba de Duncan al P=0.05.

Se diferenciaron los tratamientos de 40 % y 50 %

metanol con respecto al testigo, comprobándose una mayor resistencia al libre pase de gases en las plantas tratadas con 40% y 50 % metanol. Tabla 4. Experimento Abril 2002. Resistencia (s/cm) estomática obtenida en plantas de lechuga sometidas a diferentes dosis de metanol.

Día 0% 20% 50% 80% 8 Abril 0.64ª 0.48ab 0.35b 0.43b

12 Abril 0.53a 0.41ab 0.21c 0.28bc Promedios con diferentes letras son diferentes resultados porla prueba de Duncan al P=0.05. Experimento Abril 2002:

También se midió la resistencia estomática (Tabla 4), y los resultados de la elongación del tallo floral (Tabla 5).

Resistencia estomática: Los resultados de los experimentos de Febrero y Abril del 2002, muestran diferencias estadísticas entre tratamientos, mas los resultados no se duplicaron.

Tallo floral: Se diferenciaron significativamente los tratamientos de 50% y 80% metanol con respecto al testigo, demostrando una mayor elongación de tallo en los tratamientos con metanol.

Recapitulando, podemos decir: • En el experimento de invierno (Junio, 2000), se

pudo demostrar un incremento de peso radicular con el tratamiento 60% metanol, comparado con el

Tabla 2. Experimento Enero 2001. Efecto de las aplicaciones foliares de metanol sobre el peso fresco en gramos, de hojas, raíces y total obtenido en plantas de lechuga. Peso

fresco 0% 20% 40% 50% 60% 80%

Raíces (g) 15.4ab 12.8ab 14.9ab 17.0a 13.0ab 11.8b

Hojas (g) 154.2ª 109.9c 120.5abc 130.9ab 120.7abc 85.7c

Total (g) 168.8a 122.3bc 135.6abc 148.4ab 134.8abc 96.0c

Promedios con diferentes letras son diferentes resultados por la prueba de Duncan al P=0.05.


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testigo (0%), con tratamientos menores (20%) y mayores (80%). Respuesta curva tipo “loma”.

• En los resultados del experimento de verano (Enero, 2001) con la dosis de 50% metanol se pudo demostrar un incremento de peso total comparado con otros tratamientos de 20% y 80%. Se trata también de una respuesta curva tipo “loma”.

• En estos dos experimentos, el metanol habría afectado negativamente el rendimiento de la planta aún en bajas concentraciones, y habría favorecido a dosis específicas para este cultivo (40%, 50%, 60%), el rendimiento de la planta, superando incluso, el efecto tóxico del mismo. Pero en ningún caso llegó a superar al testigo.

• En los experimentos hechos bajo media luminosidad (Junio 2000 y Enero 2001), se pudo observar que la dosis de 50% metanol provoca un aumento significativo en el peso radicular de la planta.

• El hecho que el metanol haya incrementado el peso radicular, puede relacionarse con el trabajo de Ziska et al. (1997), quienes experimentaron diferentes niveles de CO2 ambiental en el cultivo de arroz y obtuvieron un incremento en el peso radicular, relacionado con mayores concentraciones de CO2. Según Rogers et al. (1992), este incremento se debe a que las raíces son reservorios de exceso de carbono incorporado en condiciones elevadas de CO2.

• En el experimento de Junio del 2000, se observó una menor disminución en la CE en invierno comparado con lo obtenido en verano. Estos resultados están de acuerdo con las explicaciones Kennedy & Gonsalves (1988), que una restringida absorción de iones a bajas temperaturas es principalmente debida a una baja movilidad en la fluidez de la membrana plasmática y una baja actividad en la bomba de protones de la misma.

• Las observaciones hechas al peso radicular y el comportamiento de la CE del experimento de Junio de 2000, demostraría que el crecimiento radicular y el transporte iónico no están directamente relacionados 0% vs. 40 – 50% (Bravo & Uribe, 1981; Engels & Marschner, 1992).

• Cuando se probaron varias aplicaciones de metanol, no se pudo comprobar que un mayor número de aplicaciones, favorece o no al incremento de peso fresco.

• No se pudo comprobar una mayor conductancia estomática en la planta con la aplicación del metanol (Experimentos de Febrero y Abril de 2002).

• Se pudo observar un incremento en la elongación del tallo floral de las plantas con aplicaciones de metanol versus el testigo (Experimento de Abril de 2002).

• A concentraciones de 80% ó más, el efecto tóxico del metanol se hace evidente por la caída en el rendimiento de las plantas y, en algunos casos, por malformación de hojas.

• Ningún tratamiento superó al testigo en peso total, corroborando los resultados de McGiffen et al. (1995), recordar el decrecimiento mencionado a bajos niveles 10% y 30%.

Discusión

¿Qué significarían estos resultados? incremento radicular mas no incremento total, mayor elongación del tallo, e incoherencia en resultados estomatales.

La aplicación promedio de metanol en los experimentos fue de 3 x 1 ml de metanol acuoso cada una, haciendo un total de 3 ml de metanol acuoso por planta. Para hacer un cálculo referencial, en una dosis de 50% v/v, la cantidad de metanol en los 3 ml es de 790 mg de metanol/ ml "Metanol-Merck" *0.50 (50%v/v) = 395 mg metanol puro / mL *3 aplicaciones = 1.185 g de Metanol puro = 0.488 g de carbono total aplicado/planta.

Si la relación entre peso fresco y peso seco para la lechuga es de 5.2% y, la relación de carbono con los otros componentes de la planta es de 43.6% entonces, 0.488 g de carbono aplicado (asumiendo una incorporación total se traduciría en 0.488 g x 2.29 (de carbono a compuestos de la planta) *19.23 (de peso seco a fresco) = 21.52 g, el cual sería el incremento máximo en peso fresco. En un peso promedio de 200 g por planta de lechuga, este incremento se traduciría en un 10% de incremento, lo cual no se observó.

Si el efecto hubiera sido el de más carbono absorbido (traduciéndose en un aumento de peso), se podría sugerir que la fotorrespiración hubiera sido controlada con las aplicaciones de metanol; hipótesis que ha sido formulada por Nonomura & Benson (1992), quienes señalaron la ‘no-respuesta’ de plantas C4 a los tratamientos.

No se pudo comprobar que el metanol induzca una mayor apertura estomatal y, de esta manera permitir una mayor cantidad de carbono absorbido, ya que las lecturas del porómetro dieron dos respuestas opuestas (en un caso sí, en otro no).

La asimilación del carbono proveniente del metanol habría sido por la misma planta ó ayudada por la bacteria metilotrópica Methylobacterium (Holland & Polacco, 1994), la cual facilitaría la conversión de metanol en formato y luego en CO2,

Tabla 5. Experimento Abril 2002. Efectos de aplicaciones foliares de metanol sobre la longitud de tallo. Tratam. 0% 20% 50% 80%

cm 38.5b 42.63ab 48.88a 50.0a Promedios con diferentes letras son diferentes resultados significativos por la prueba de Duncan al P=0.05.

M. SOLARI, A. RODRÍGUEZ-DELFÍN, S. E. JACOBSEN, H. SOPLÍN, J. GUERRERO Y S. HELFGOTT Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 29-34

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forma asimilable para las hojas de las plantas. Según Taiz & Zeiger (1998), estas bacterias se encuentran presentes en diferentes formas en la superficie de las hojas y los espacios intercelulares de las plantas.

Quayle (1980), menciona también un metabolismo de metanol por las bacterias, el cual interviene una especie fórmica activa que junto con un tetrahidrofolato transforma la glicina a serina y continúa luego su curso de transformación a glicerato, PGA-PEP y combinándose finalmente con CO2 a compuestos C4.

También existe la posibilidad de que la presencia de estas bacterias activadas por el metanol hayan sido inducidas a producir citokininas, las cuales podrían explicar el incremento en la masa foliar de previos experimentos, y explicaría la falta de correlación que tienen unos autores sobre la cantidad de metanol aplicado con los incrementos de biomasa reportados.

En este trabajo, no se ha registrado un incremento foliar en los experimentos pero sí, en algunos casos, un incremento en la masa radicular. Por ello, se hace otro planteamiento donde se examina la posibilidad de una respuesta auxínica como consecuencia de las aplicaciones de metanol.

Las respuestas fisiológicas observadas fueron de respuestas tipo “loma” en los pesos radiculares de los diferentes tratamientos de metanol, excepto el testigo (Experimentos de Junio de 2000 y Enero de 2001) y de elongación de tallo (Experimento de Abril de 2002), las cuales simulan un comportamiento hormonal similar al de la auxina natural AIA (ácido 3-indolacético). La elongación de tallo podría también indicar un comportamiento giberélico, o simplemente una respuesta a las mayores reservas radiculares de las plantas tratadas con metanol, pero se necesita tener mayores evidencias de estas hipótesis probados en otros niveles.

Las auxinas son sintetizadas en los terminales apicales de los tallos en crecimiento. Entre otras funciones, las auxinas estimulan el crecimiento del tallo principal inhibiendo el desarrollo de tallos laterales, las auxinas afectan el proceso usual de formación de raíces que ayudan a balancear el crecimiento de la raíz y el sistema aéreo. Además, existe buena evidencia de que las auxinas procedentes del tallo influyen mucho en la iniciación de la raíz.

Indicios de estos efectos de mayor crecimiento del tallo principal se observaron en el experimento de Abril de 2002, en el que tratamientos con aplicaciones de metanol exhibieron un mayor largo de tallo, y el indicio de mayor desarrollo radical pudo ser observado en los Experimentos de Junio 2000 y Enero de 2001. Conclusiones

Se concluye que el metanol afecta el crecimiento y desarrollo de la lechuga, y la respuesta tiene relación con la dosis aplicada. Aunque con las aplicaciones foliares de metanol no se ha incrementado el peso fresco de las hojas, pero sí el peso fresco de las raíces,

y una respuesta dosis específica en los pesos total y foliar, y comportamiento del tallo floral. El cómo afecta este crecimiento es más elusivo. Las posibilidades planteadas han sido: 1. Contrarresta la fotorrespiración 2. Ingreso facilitado del CO2 por las metilbacterias 3. Respuesta de crecimiento debido a citokininas 4. Respuesta de crecimiento en algunos casos

semejante al de una respuesta hormonal (posiblemente auxínica o giberélica), hipótesis sugerida por los resultados del presente trabajo. Al no haber visto cambios en el peso total, y más

bien haber observado cambios en la distribución del peso, los resultados de este ensayo concluyen en que el metanol promueve un comportamiento que se asemejaría más bien a una respuesta de tipo hormonal, y que se recomienda más a fondo investigar los efectos del metanol ambiental o sus derivados en las plantas y cultivos agrícolas. Agradecimientos

Al Dr. Pedro Aguilar por sus valiosas sugerencias en la revisión del manusctrito, y al Ingeniero Luis Pizarro por el apoyo técnico necesario para su presentación. Literatura citada Albrecht S.L.C.L., Douglas J.R., Llepper E.L.,

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1 Centro de investigación de Hidroponía y Nutrición Mineral. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima. Mg. Sc. Mónica Solari (511) 441-8621/ 9876-1948/453-5053 (of). Correo electrónico. [email protected] / [email protected]


DETERMINACIÓN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AÉREA, EN DIFERENTES SISTEMAS DE USO DE LA TIERRA EN SAN MARTÍN, PERU

DETERMINATION OF CARBON RESERVES OF THE AERIAL BIOMASS IN DIFFERENT LAND

USE SYSTEMS IN SAN MARTIN, PERU

Tatiana Lapeyre1, Julio Alegre2 y Luis Arévalo3

Resumen Se determinó la biomasa aérea en diferentes sistemas de uso de la tierra en la región de San

Martín-Perú, con la finalidad de conocer el potencial de captura de carbono. Los sistemas de uso de la tierra evaluados fueron: Bosque primario, Bosque secundario de diferentes edades, sistemas agrícolas locales maíz (Zea maiz), arroz (Oriza Sativa), pastos (Brachiaria) y sistemas agroforestales con café (Coffea arabica) bajo sombra y cacao (Cacao sp.). También se comparó este potencial con otros sistemas de uso de la tierra de otras regiones del Perú y se monitoreó la pérdida de reservas de carbono después del corte de la foresta y su reemplazo por cultivos. En cada uno de éstos sistemas se establecieron al azar cinco transectos donde se evaluó la biomasa arbórea. Dentro de éstos transectos se establecieron cuadrados también al azar para cuantificar la biomasa herbácea y la biomasa de hojarasca. El carbono total en el bosque primario fue de 485 tm C ha-1, superando ampliamente las reservas del bosque secundario de 50 años y de bosque descremado de 20 años. Con relación al bosque primario se observa una reducción de reservas en más de 50% del bosque secundario de 50 años (234 tm C ha-1). El bosque descremado de 20 años perdió más del 80% de reservas (62 tm C ha-1). El nivel de reservas de carbono en la biomasa de hojarasca de los sistemas boscosos, no es significativo al compararlo con el total de las reservas de carbono de la biomasa aérea; sin embargo si es significativo para sistemas agroforestales. Los sistemas agroforestales secuestraron entre 19 a 47 tm C ha-1, dependiendo de la cantidad de especies forestales, tipo de cultivo, edad y tipo de suelo y recuperan el potencial de captura en forma productiva. Los sistemas agrícolas capturaron poco C (5 tm C ha-1), además generan fugas de gases efecto invernadero (GEI) cuando se usan agroquímicos y quema de rastrojos, entre otros. Palabras clave: carbono, secuestramiento, sistemas de uso de la tierra, agroforestería.

Abstract Carbon (C) reserves of the aerial biomass were determined, to evaluate the potential of C

captures in different land uses in the region of, San Martin, Perú. The land use systems (LUS) were: Primary forest, secondary forest of different ages, traditional agricultural maize systems (Zea maiz), rice (Oriza Sativa), pastures (Brachiaria) and coffee agroforestry systems (Coffea arabica) under shade and cocoa (Cacao sp.) also under shade. These LUS were compared with other LUS of other regions of Perú and the loss of C reserves were monitored after land clearing of the forest for cropping. Five random transects for each land use system and within each of these transects; tree and herbaceous biomass and litter biomass were monitored. Total C in primary forest was 485 tm C ha-1, much higher than the carbon reserves of the 50 years secondary forest (234 tm C ha-1 which is 50% lost ) and the 20 years logged forest (60 485 tm C ha-1 which is 80% lost). The level of C reserves in the biomass litter of the wooded systems is not significant when compared with the total of the C reserves of the aerial biomass; nevertheless it is significant for agroforestry systems. The agroforestry systems sequestered between 19 a 47 tm C ha-1 and varied in tree species, type and age of crop, soil class and recovered the C capture potential in a productive way. The cropping systems sequestered low levels of C (5 tm C ha-1 ) and generated greenhouse gas emissions (GGE) when burning or over use of agrochemicals or other inputs, are imployed. Key words: carbon, sequestering, land use systems, agroforestry.

Introducción El carbono es un componente esencial de todos los

seres vivos. Existe en su mayor parte como dióxido de carbono en la atmósfera, los océanos y los combustibles fósiles (carbón, petróleo y otros

hidrocarburos). El dióxido de carbono en la atmósfera es absorbido por las plantas y convertido en carbohidratos y tejidos a través del proceso de fotosíntesis, como parte del ciclo del carbono.

DETERMINACIÓN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AÉREA, SAN MARTÍN, PERU Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Los bosques tropicales desempeñan un papel vital en el ciclo global del carbono. Los bosques tropicales, al cubrir un área extensa y ser ecosistemas extremadamente dinámicos, regulan la cantidad de dióxido de carbono en la atmósfera mediante la fijación del mismo y su reincorporación al ciclo normal (Dixon, 1995; Gralb et al., 2001).

En los últimos años The International Centre for Research in Agroforestry (ICRAF), ahora “The World Agroforestry Centre” ha desarrollado estudios que evalúa las reservas de carbono en diferentes sistemas de uso de la tierra, en dos sitios de los trópicos húmedos del Perú y un sitio de trópico semi-seco dentro de un ecosistema de montañas. La primera área de estudio está ubicada en la región amazónica, en la provincia de Alto Amazonas, distrito de Yurimaguas a una altura de 180 msnm y con precipitaciones anuales de 2 200 mm y una temperatura promedio de 260 C. El suelo es un Ultisol típico, silicio Iso-hipertérmico, la textura de los suelos son franco arenosos con porcentajes de arcilla no mayor de 20% en los primeros 15 cm de profundidad. El nitrógeno y la materia orgánica son bajos con alta acidez y con bajos niveles de cationes y fósforo y alta saturación de aluminio.

La segunda área de estudio, está ubicada en la Región de Ucayali, Pucallpa, Perú, también en la región amazónica, a una altura de 250 msnm y con precipitaciones anuales que van desde los 1 800 mm hasta los 3 500 mm por año y una temperatura promedio de 25°C.

Los sistemas de uso de la tierra estudiados en la zona de Yurimaguas fueron los de barbechos mejorados de ciclo corto. En Pucallpa se estudiaron sistemas de barbechos de ciclo corto así como un bosque de mas de 40 años con la madera valiosa ligeramente extraída y bosques secundarios de 3.5 y 25 años. Otros sistemas evaluados fueron los pastos naturales degradados de más de 30 años.

En el departamento de San Martín, la superficie total del área boscosa es de 3 553 642 ha (72.45% del bosque original), estas áreas se encuentran en zonas montañosas. La superficie deforestada en el año 1990 fue de 1 351 158 ha, muchas de éstas áreas han sido usadas para la producción de cultivos anuales, pastos, sistemas perennes y en algunos casos agroforestería. Algunos de estos sistemas de uso de la tierra han reducido la capacidad de capturar o fijar carbono. Los objetivos de la investigación fueron: • Cuantificar las reservas de carbono de la biomasa

aérea en diferentes sistemas de uso de la tierra en la localidad de San Martín.

• Determinar la proporción relativa del aporte de carbono en cada componente del sistema.

• Discutir algunas implicancias ambientales que puedan tener éstas reservas de carbono por la deforestación.

Ubicación de los sistemas Los sistemas evaluados fueron localizados en el

Departamento de San Martín en las provincias de Lamas y San Martín. Geopolíticamente el sistema de bosque primario se encuentra ubicado en la provincia de Lamas, distrito de Tabaloso; el sistema de bosque secundario de 50 años se encuentra ubicado en la provincia de San Martín, distrito de La Banda de Shilcayo; el sistema de bosque secundario de 20 años se encuentra ubicado en la provincia de San Martín, distrito de La Banda de Shilcayo; los sistemas agrícolas (arroz, maíz) y el sistema de pastos mejorados se encuentran en la provincia de San Martín, distrito Juan Guerra; el sistema agroforestal de café se encuentra en la provincia de Lamas, distrito Zapatero; y el sistema agroforestal de cacao se encuentra ubicado en la provincia San Martín, distrito Tarapoto. DESCRIPCIÓN DE LOS SISTEMAS EVALUADOS EN SAN MARTÍN. Sistema de Bosque Primario El bosque primario evaluado pertenece a la comunidad de Ungurahuy, quienes poseen un total de 6 000 ha, el área evaluada fue de 4 ha. Se encuentra a una altura de 1193 msnm, con gran variedad de especies y abundante estrato de sotobosque, presenta laderas con fuerte pendiente desde 50%. En éste ecosistema se puede observar árboles con diámetro a la altura del pecho (dap) >30 cm. No se ha realizado aprovechamiento de especies en esta área, y se observa especies muertas y caídas de forma natural.

Se determina a éste bosque como, Bosque húmedo de montañas, por sus características fisiográficas, así mismo presenta una densa vegetación, con especies arbóreas como quina quina (Zschokka sp.), requia (Guarea guidonia), cumala (Virola sp.), lagarto caspi (Callophylum brasilense), moena canela (Nectándra sp.), shimbillo (Inga sp.) abundantes especies de palmeras (360/ha) principalmente la huacrapoma utilizada para parquet. No se observa gran número de especies epífitas, éste bosque tiene potencial maderable, tal como podemos observar por las especies encontradas.

El bosque evaluado presenta diversidad de especies arbóreas, muchas de la cuales son comerciales y otras utilizadas como medicina natural; con relación a especies de fauna silvestre, según lo indicado por pobladores del lugar se encuentran variedades de ofidios como la shushupe (Lachesis muta), boas comunes (Contrictor contrictor), aves como el tucán (Ramphastus momiles cuvieri), el carpintero (Geophlocus lincatus), el pihuicho (Psilopsiagon aurifrons) y lechuzas (Ninox sp.), con relación a mamíferos hay presencia de ronsoco (Hidrochoerus hridrochoeris), coto mono (Alovata seniculus), entre otros.

TATIANA LAPEYRE, JULIO ALEGRE Y LUIS ARÉVALO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 35-44

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Sistema de Bosque Secundario- 50años El bosque secundario de 50 años evaluado, forma parte del cerro escalera, que tiene una característica climática regional determinante en el clima local, ya que intercepta las masas de aire húmedo provenientes de la Amazonía. La temperatura hasta los 1 000 msnm se sitúa alrededor de los 25º C, a partir de los 1 000 hasta los 2 000 msnm, la temperatura disminuye hasta los 22 ºC. El Cerro Escalera forma parte de la cadena de montañas Cahuapanas que se extienden longitudinalmente al noreste de la ciudad de Tarapoto, esta cadena presenta la cadena mas joven en Andes Orientales y concentra la cadena de montañas Cerros Azules del Biabo y las montañas del Bosque de protección Nacional Alto Mayo y Cordillera Colán. El área evaluada fue de 4 hectáreas y es localizada sobre los 700 msnm; hace aproximadamente 50 años, que ésta área es protegida y no presenta aprovechamiento de especies, el relieve del lugar evaluado es suave- ondulado con pendientes de máximo 50%. Se determinaron especies como tortilla caspi (Psychotria sp.), moena (Aniba amazónica), entre otras. Sistema de Bosque Secundario-20 años El sistema de bosque secundario de 20 años, se localiza en el distrito de La banda del Shilcayo, en un área que se ha desarrollado luego de un aprovechamiento selectivo de especies comerciales y del uso de leña por la intervención de pobladores cercanos al área. Se observa un ecosistema en recuperación, con la mayoría de especies forestales por debajo de los 30 cm dap, abundante sotobosque y lianas. De acuerdo a lo mencionado por el propietario del área el sistema no ha sido intervenido en los últimos 20 años, se pudo apreciar áreas con especies menores a 10 cm de dap, sin embargo, por lo observado no se considera que el sistema no ha sido intervenido en los últimos 20 años y por ello se le ha determinado como un sistema descremado. El relieve es abrupto en algunos sectores, con pendientes mayores a 100%, pero en la mayoría del área predomina una pendiente menor al 50%. Entre las principales especies encontradas tenemos: shimbillo (Inga sp.), cetico (Cecropia peltandra), ana caspi (Apulcia molares). Sistema de arroz (Oriza sativa) El sistema de arroz se localiza en la Estación Experimental El Porvenir del Instituto de Investigación Agraria, tiene un tiempo de siembra de 70 días y un área de 5.5 ha. La preparación del terreno la realizan mediante un arado antes de la siembra, el lote evaluado tiene como fin la producción de semilla e investigación y es de la variedad capirona. Se realizan dos campañas al año, la primera de Enero a Julio y la segunda de Agosto a Diciembre.

El sistema es rotativo, con pozas de descanso de 1 a 2 meses y, la fertilización la realizan 150-60-60 de N, P2O5 y K2O respectivamente; el fósforo se incorpora en dos partes de 75 y 75. El deshierbo se realiza con herbicida pre-emergente Machete y/o Saturn, después del transplante con herbicida post-emergente a los 15-20 días. Sistema de maíz (Zea maiz) El sistema de maíz se localiza, también en la Estación Experimental El Porvenir del Instituto de Investigación Agraria, tiene un tiempo de siembra de 90 días y un área de 8 ha, la distancia de siembra de 80 x 50, dos plantas por golpe, 51 plantas / ha. La siembra se mantiene con lluvias del lugar, y se obtiene 4.5 ton/ha. Se aplica herbicida pre-emergente Atracina 1.5 litros /ha, una sola aplicación antes de la siembra, y Fasta para el control de cogollero 1 litro / ha. La fertilización con N-P-K, se realiza con las siguientes proporciones 120, 80 y 60 de de N, P2O5 y K2O respectivamente. El nitrógeno se aplica fraccionado, 60 en la siembra y 60 en la floración. Todo material de cosecha es incorporado nuevamente al terreno, no se realiza quema y el fin de la producción es la semilla la cual se obtiene a los 120 días de sembrado. Sistema de pastos manejados Este sistema pertenece a la Estación Experimental El Porvenir, el área evaluada es de 2 ha. La especie Brachiaria brisantha, especie plantada desde 1996, son pasturas sin abonamiento, la siembra se realiza con preparación mecánica y siembra manual; posee una densidad de siembra de 1x 60 cm, se produce la floración en un promedio de 140 días, y se realiza fertilización orgánica por ovinos. El pasto evaluado tiene 3 meses con una altura promedio de 80 cm. El pastoreo se hace con 24-30 animales cada 15 o 20 días. Se realiza una quema controlada en el área si existen problemas de garrapatas. Los niveles de fertilización son de 45, 45 y 30 de N-P-K. y se obtiene 15 kg de semillas por ha y 46-55 kg /ha de forraje verde. Sistema de café (Coffea arbica) - guaba (Inga edulis) El sistema Agroforestal café (Coffea arbica) - guaba (Inga edulis) se localiza en la localidad de Nuevo Mundo, con trocha carrozable de acceso a la parcela. La edad del sistema es de 04 años combinada con especies de guaba con un total de 7 ha plantadas a un distanciamiento de 1.5 x1.5 m. La época de cosecha son los meses de Marzo a Junio La producción promedio es de 15 quintales por hectárea. No se usa abono para el mantenimiento y los deshierbo son manuales con machete. Se utiliza sin embargo el insecticida Thiodan para la broca del café. La poda de las dos especies del sistema (el café y la


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guaba) se realiza durante los meses de Agosto a Octubre. El terreno no es inundable y posee una pendiente de 60% en los lugares más inclinados. Presenta solo a la guaba, como especie forestal que otorga sombra al café y como recicladora de nutrientes. El área basal de ésta especie es de 1.92 m2/ha y se estima en 280 árboles por /ha. Sistema de cacao (Cacao sp.) El Sistema de cacao ubicado en la localidad de Cachiyacu, cercano al río Cumbaza y a la ciudad de Tarapoto sobre un suelo rojizo con textura franco arcilloso y estructura moderada y subangular, con pendientes de 30% y no inundable. La precipitación localizada es de 800 a 1000 mm, con una temperatura promedio de 25°C y una humedad relativa de 70%.

La edad de la plantación es de 15 años con especies forestales entre los 15 y 20 años. El área basal total de especies forestales es de 5.71 m2 /ha, estimándose entre las principales especies: 30 árboles de guaba/ha (Inga edulis), 60 árboles/ha de pumaquiro (Simira sp), 40 árboles/ha de bolaina blanca (Guazuma crinita), 20 árboles/ha de bolaina negra (Guazuma ulmifolia), 20 árboles/ha de shimbillo blanco (Inga sp.). El área de la plantación es de 3 ha. El cacao fructifica al tercer año, y en los meses de mayor cosecha son entre Abril y Agosto y los meses con menor cosecha, Setiembre a Diciembre produciendo en promedio 350 kg por hectárea.

El mantenimiento se realiza mediante podas regulares tanto para el cacao como para las especies forestales y el desmalezado mediante machete, no se aplica insecticidas, tampoco abonos (ya sea químicos u orgánicos). La densidad de la plantación es de 4 x 4 metros. Materiales y métodos

Para la estimación del carbono contenido en los diferentes sistemas de uso de la tierra, se seleccionaron los sistemas más frecuentes y de mayor importancia en el Departamento de San Martín, hoy región San Martín, de acuerdo a lo verificado en campo y a los objetivos de comparación.

En los sistemas boscosos el inventario exploratorio forestal solo tiene el propósito de estimar el volumen de madera (expresan el volumen en los troncos principales con valor comercial) y no es suficiente para la estimación de la cantidad de carbono, ya que se ignora el volumen de los componentes de los árboles sin valor comercial y otras fuentes de carbono en el ecosistema.

La determinación del número de muestras de cada uno de los sistemas se realiza con un coeficiente de variación del 30% para sistemas boscosos y 20% para sistemas agrícolas. El 20% de error de la muestra considerando que sería a nivel exploratorio, es el error utilizado en sistemas forestales para la

realización de inventarios, en los actuales Planes de Manejo Forestal que vienen desarrollando, supervisados por el Instituto Nacional de Recursos Naturales.

Fórmula: n = [(T2CV)/E]2.

La comparación de las evaluaciones se realizó mediante el diagrama de cajas (boxplot). Éste es un gráfico simple ya que se realiza básicamente con cinco números, en donde se observa en forma clara la distribución de los datos, dispersión de las medias y sus principales características. También permite comparar en forma simultánea diversos conjuntos de datos.

Se utiliza como herramienta visual para ilustrar los datos, para estudiar simetría, colas y supuestos sobre la distribución y para comparar diferentes poblaciones (Juran & Gryna, 1988).

El gráfico contiene un rectángulo, orientado con el sistema de coordenadas tal que el eje vertical tiene la misma escala del conjunto de datos, la parte superior y la inferior del rectángulo coinciden con el tercer cuartel y el primer cuartel de los datos. Esta caja se divide con una línea horizontal a nivel de la mediana, y una línea vertical (un bigote) que se extiende desde la mitad de la parte superior de la caja hasta la mayor observación de los datos si se encuentran dentro de un paso, definiendo un “paso” como 1.5 veces el rango intercuartil; igual se hace en la parte inferior de la caja.

En cada uno de los transectos o muestras de los sistemas se realiza la metodología de evaluación presentada en el siguiente ítem, tratando de considerar todos los tipos de sumideros aéreos de los sistemas (árboles, arbustos, herbáceas y hojarascas). Metodología de la evaluación

La metodología de evaluación que se utilizó fue desarrollada por el ICRAF siguiendo los procedimientos del Manual de determinación de las reservas totales de carbono en los diferentes sistemas de uso de la tierra (Arévalo et al., 2003). Esta metodología se basa en la determinación de la biomasa total mediante el uso de ecuaciones alométricas si son árboles y en la toma de muestras en forma disturbativa del sotobosque, cultivos, pastos etc. así como la hojarasca (Arévalo et al., 2003; Woomer et al., 2000).

Resultados y discusión 1. Número de individuos y área basal En el bosque primario se encontró el siguiente número de individuos/ha y área basal /ha, en cada una de las siguientes clases diamétricas (dap): <10 cm 1460 ind/ha y 3.58 m2/ha; 10-20 cm 600 ind/ha y 8.61m2/ha; 20-30cm 60ind/ha y 2.53 m2/ha;>30 cm 120 ind/ha y 24.6 m 2 ha-1 m2 ha-1.


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Siendo las siguientes especies las más abundantes y dominantes con dap menores a 30 cm: shimbillo (Inga sp.) 300 ind/ha y 2.29 m2 ha-1; batajuco (n.i) 240 ind/ha y 1.32 m2 ha-1, moena (Nectándra sp.) 140 ind/ha y 1.09 m2 ha-1, mullaquilla (n.i) 240 ind/ha y m2 ha-1, shamoja (Macroenemum sp.) 140ind/ha y 0.46 m2 ha-1. Las especies más abundantes y dominantes mayores a 30 cm de dap: cumala (Virola sebifera) 20 ind/ha y 4.36 m2 ha-1, leche caspi (Couma macrocarpa) 8 ind/ha y 3.08 m2 ha-1, quina quina (Zschokka so ) 16 ind/ha y 2.74 m2 ha-1), shimbillo (Inga sp.) 16 ind/ha y 2.28 m2 ha-1, moena (Ocotea sp.) 8 ind/ha y 0.77 m2 ha-1.

En el bosque secundario de 50 años se encontró el siguiente número de individuos/ha y área basal /ha, en cada una de las clases diamétricas (dap): <10 cm. 1780 ind/ha y 4.47 m2 ha-1; 10-20 cm 340 ind/ha y 4.96 m2 ha-1; 20-30cm 340ind/ha- 4.96 m2 ha-1;>30 cm 100 ind/ha y 20.82 m2 ha-1.

Siendo las siguientes especies las más abundantes y dominantes menores a 30 cm de dap: tortilla caspi (Psychotria sp.) 200 ind/ha y 7.90 m2 ha-1; mapichi 220 ind/ha y 1.78 m2 ha-1,tangarana (Triplaris peruviana) 140 ind/ha y 1.12 m2 ha-1, moena amarilla (Aniba amazónica) 260ind/ha y 0.66 m2 ha-1. Las especies más abundantes y dominantes mayores a 30 cm: pino chuncho (Schizolobium sp.) 8 ind/ha y 3.00 m2 ha-1, catahua (Hura crepitans) 8 ind/ha y 2.04 m2

ha-1, fapina (Cupania latifolia) 8 ind/ha y 1.90 m2 ha-1 entre otras. En el bosque secundario de 20 años se encontró el siguiente número de individuos/ha y área basal /ha, en cada una de las clases diamétricas: <10 cm 1470 ind/ha y 2.96 m2 ha-1; 10-20 cm 320 ind/ha y 4.65 m2

ha-1; 20-30cm 140ind/ha y 6.85 m2 ha-1;>30 cm 20 ind/ha y 1.89 m2 ha-1. Las siguientes especies las más abundantes y dominantes menores a 30 cm: cetico (Cecropia peltandra) 140 ind/ha y 2.57 m2 ha-1; estaca caspi (n.i) 60 ind/ha y 1.97 m2 ha-1, junjulí (Persea coerulea) 20 ind/ha y 1.02 m2 ha-1, bellaco caspi (Himatanthsu sucumba) 120 ind/ha y 0.62 m2 ha-1, entre otros. La única especie mayor a 30 cm encontrada fue: moena (Aniba amazónica) 20 ind/ha y 1.90 m2 ha-1. 2. Reservas de carbono

Es claro que los sistemas permanentes y con mayor crecimiento presentan los valores más altos de acumulación de Carbono. El Bosque primario contiene un promedio de 485 tm C ha-1 (100%), valor que se reduce drásticamente si éste bosque se deforesta y quema para plantar cultivos anuales en las mismas áreas llegando a valores muy bajos de menos de 5 tm C ha-1 (1%). Recuperar el estado inicial de las reservas del bosque primario tomará muchos años, tal como se puede apreciar con el bosque secundario de 50 años que alcanza solo un 48% de lo que se tenía en reservas el bosque primario (Figura 1).

485.3

234.3

62.1

1.7 4.4 2.3 19.3

47.2

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

500

TM C/ha

B.PRIMARIO

B SECUNDARIO 50 a

.

B SECUNDARIO 20 a

.

ARROZMAIZ

PASTOS

CAFÉ-GUABA

CACAO

Figura 1 Carbono en biomasa aérea de los Sistemas evaluados

Hay que destacar que no se podrá observar una

recuperación significativa de los niveles de captura de carbono si estos sistemas son continuamente perturbados o descremados (extracción selectiva de madera), además de disminuir significativamente su biodiversidad, tal como se observa en el bosque secundario de 20 años ya descremado que contó con solo con 13% de lo capturado por el bosque primario.

El sistema de café-guaba, es un sistema de cuatro años y el sistema de cacao con especies forestales de 15 años, ambos sistemas agroforestales presentan valores de 19 tm C ha-1 /ha y 47 tm C ha-1 respectivamente. Estos valores están por encima de los valores que presentan los sistemas puramente agrícolas de corta duración, lo cual nos demuestra la importancia del establecimiento de éstos sistemas para la recuperación del potencial de captura de Carbono en áreas anteriormente perturbadas por tumba y quema y usados para agricultura. Los sistemas agroforestales pueden recuperar ambientalmente áreas perturbadas y tener un sistema productivo cíclico a corto y mediano plazo, con un adecuado y mejor manejo de las tierras de aptitud forestal. 3. Flujos de carbono

Las reservas totales de carbono almacenado nos dan un indicativo del grado de captura de carbono de un sistema, pero no nos especifica la dinámica de éste carbono, por lo cual se ha elaborado los flujos anuales de captura de carbono por hectárea. Estos flujos anuales son los que expresan el dinamismo en acumular el Carbono y es el que la comunidad internacional está considerando para el otorgamiento de créditos por éste servicio ambiental. Cabe destacar que los flujos presentados son un promedio de captura anual en el tiempo de vida del sistema, dado que el crecimiento de una población vegetal no se realiza de manera uniforme en el tiempo, existiendo un mayor crecimiento en los primeros años.

El flujo de carbono en el sistema de bosque secundario de 20 años (3.10 tm Cha-1 año-1 ) fue menor en comparación con el del bosque secundario de 50 años (4.69 tm C ha-1 año-1 ), y esto se debe a las características de éste sistema, el cual fue perturbado y


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descremado, y presenta especies forestales con dap (diámetro a la altura del pecho) menores a 30 cm, y con 2.5 m2 de área basal /ha, mientras que en el bosque secundario de 50 años se observa mayor biodiversidad de especies forestales con dap mayores a los 30 cm totalizando 20 m2 de área basal /ha. Se puede observar en la Figura 2 que el flujo de carbono del sistema de cacao (3.15 tm/ha/año), es menor que el flujo de carbono del sistema de café-guaba (4.82 C ha-1 año-1), esto puede deberse a las edades de los sistemas; el sistema de café tiene una edad de cuatro años, mientras que el sistema de cacao tiene 15 años y como es conocido las capturas de Carbono se deben al incremento de la biomasa anual del sistema y en los primeros años de vida de un sistema este incremento tiene un índice mayor que en los años posteriores, hasta llegar al equilibrio. Los sistemas agroforestales, presentan un flujo de Carbono superior al bosque secundario de 20 años, a pesar de ser los sistemas agroforestales, sistemas plantados; ello podría deberse tanto a la edad de los sistemas como a las perturbaciones al que ha sido expuesto el bosque secundario de 20 años, provocando con ello una alteración al crecimiento regular del sistema.

4.69

3.10

4.82

3.15

0.00

0.50

1.00

1.50

2.00

2.50

3.00

3.50

4.00

4.505.00

TM C/ha/año

B SECUND. 50 a

.

B SECUND. 20 a

.

CAFÉ-GUABA

CACAO

Figura 2 Captura Anual de Carbono por Sistemas.

En las figuras 3.4 y 5 se muestra la captura de

Carbono de cada tipo de biomasa aérea evaluada en los sistemas boscosos, en las cuales se puede verificar la importancia de la biomasa arbórea viva, la cual proporciona el mayor porcentaje a la cantidad total de reservas de carbono del sistema, seguido por la biomasa arbórea muerta.

Cabe destacar que en el sistema de bosque primario se encuentra la mayor cantidad árboles parados y caídos muertos, esto probablemente por que el sistema está en un proceso de regeneración continua, motivo por el cual porcentualmente en éste sistema hay menos árboles vivos que en los sistemas de bosque secundario, por lo que se puede deducir que hay una gran variación en la dinámica forestal de éste sistema (la dinámica forestal del sistema varia en: estructura de la población, en estratos, número de individuos de cada especie, y repartición de los

individuos de cada especie en clases de edad) y está abriendo espacio a especies con dap menor. En estas áreas se muestra un incremento en el flujo anual de captura de carbono por la renovación del área e incremento de poblaciones jóvenes y posteriormente de especies forestales por la renovación de las poblaciones, permitiendo que la dinámica forestal, se reactive mediante la gestión de luz por los aclareos naturales.

Figura 3. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa aérea evaluada- Bosque primario.

38%

13%

48%

1%0%

CAV CAPM CACM Csotobosque Chojarasca

Figura 4. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa aérea evaluada - Bosque secundario 50a.

76%

1%

21%0% 2%

CAV CAPM CACM

Csotobosque Chojarasca

Figura 5. Porcentanje de captura de carbono por tipo de biomasa aérea acumulado Bosque secundario-20 a.

79%

9%5%1% 6%

CAV CAPM CACM Csotobosque Chojarasca


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Los niveles de hojarasca y sotobosque, contribuyen muy poco a la captura total de carbono de los sistemas boscosos y sólo fueron relativamente significativos en el bosque secundario de 20 años, esto podría deberse a que el sistema por las perturbaciones continuas no ha logrado alcanzar su nivel real de captura de carbono, de acuerdo a su edad. Cuantitativamente los valores de herbácea y hojarasca de cada sistema boscoso se muestra en la Tabla 1. Tabla 1. Toneladas de Carbono capturado en biomasa herbácea y hojarasca por hectárea de los sistemas boscosos evaluados.

tm C ha-1

Sistemas de bosques Carbono herbácea

Carbono hojarasca

B. Primario 0.8 3.51

B.Secundario 50 a. 1.03 4.7

B.Secundario 20 a. 0.59 3.90 4. Captura de carbono en cada tipo de biomasa

En las Figuras 6 y 7, se muestra en porcentajes, las capturas de carbono de cada tipo biomasa aérea evaluada en los sistemas agroforestales. Se puede apreciar que en éstos tipos de sistemas los niveles de hojarasca ayudan significativamente a incrementar el total de reservas de carbono del sistema; esto puede deberse a que en el sistema solo se evalúa tres tipos de biomasa aérea, siendo importante su consideración para la contabilidad total del carbono.

Aunque en cada uno de los sistemas agroforestales, se desarrollan especies diferentes, y tienen edades distintas, es necesario indicar que el nivel de hojarasca en el sistema de café es de 3.98 tm ha-1 y en el sistema de cacao es de 5.07 tm, y estos niveles fueron mayores a los sistemas de bosque secundario. Los niveles de captura de carbono en la biomasa herbácea de éstos sistemas fueron de 0.027 tm C/ha para el café y 0.028 tm C ha-1 para el cacao, menores a las obtenidas en los sistemas boscosos.

Figura 6. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa aérea - Sistema de café-guaba.

79%

0%

21%

CAV Cherbacea Chojarasca

Figura 7. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa aérea evaluada-Sistema de cacao.

89%

0% 11%

CAV Cherbacea Chojarasca

5. Dispersión de las reservas de carbono en cada sistema de uso de la tierra

En las Figuras 8, 9 y 10 se comparan los sistemas con respecto al nivel de reservas de carbono total y la variabilidad que presentan entre los diferentes transectos. En base a esta información y análisis respectivo podemos indicar lo siguiente: • Los niveles de carbono encontrados en los

transectos del bosque primario son bastante altos y la mayor parte sobrepasa los 400 tm C ha-1, presentándose una alta dispersión entre los transectos debido a la variabilidad innata de éste ecosistema y que también están influenciados por la variabilidad del suelo en que se desarrollan. El Bosque secundario de 50 años, es el siguiente sistema con mayor cantidad de reservas de carbono, presenta también una distribución asimétrica, con una mayor variación con el 50% de valores cercanos a un rango entre los 300 tm C ha-1 y 400 tm C ha-1 y el 50% de esos transectos presentan valores muy cercanos a las 200 tm /ha.

• El Bosque secundario descremado de 20 años, presenta distribución asimétrica con el 80% de sus valores por encima de los 50 tm C ha-1 , solo un valor presenta bastante alto y por encima del promedio, cerca del 94 tm C ha-1 .

• Con relación a los sistemas agroforestales, se puede indicar que no presenta grandes rangos de variación, como se observa en los sistemas de bosque primario y secundario de 50 años. Para el sistema de cacao el 75% de los valores de las reservas de Carbono se encuentra por encima de los 50 tm C/ha. Para el sistema de café- guaba el 75% de los niveles de los transectos se encuentra por encima de las 20 tm C ha-1 . Es significativo el incremento de captura de Carbono en estos sistemas con relación a los sistemas agrícolas.

• Los sistemas agrícolas de maíz y arroz y el sistema de pastos presentan muy poca dispersión debido a la homogeneidad de plantaciones anuales y


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perennes de corte bajo. La mayor mediana entre los tres sistemas la presenta el sistema de maíz.

Figura 8. Comparación entre los sistemas boscosos evaluados

Figura 9 Comparación entre los sistemas agroforestales y agrícolas evaluados.

Figura 10. Comparación entre los sistemas agrícolas.

Haciendo una síntesis de lo observado en las Figuras 8, 9, 10, se puede inferir que, mientras mayor complejidad tiene el sistema, más amplio es el rango de variación entre los transectos evaluados, siendo ello observado en los sistemas boscosos, principalmente en bosques sin intervención humana y que tienen una gran dinámica forestal natural. 6. Climas predominantes en cada localidad

Para realizar un análisis comparativo entre los resultados obtenidos de la captura de carbono de

biomasa aérea en los sistemas evaluados en Yurimaguas y los evaluados en Tarapoto, se realiza primero el análisis de los diferentes climas en éstas áreas: En Yurimaguas el clima es húmedo tropical, con un régimen térmico casi uniforme en toda la zona, sufriendo un descenso durante los meses de Mayo, Junio y Julio, con temperaturas superiores a los 24 ºC, y precipitaciones cuyos promedios oscilan entre los 2 000 y 4 000 mm. En Tarapoto el clima es seco tropical y subhúmedo y húmedo tropical, en el clima seco tropical se presenta mayor tiempo de exposición del sol, con temperaturas promedio superiores a los 24 ºC y precipitaciones en un rango de 1 000 y 2 000 mm y en algunos sectores con rangos inferiores a los 1000 mm (Bosque secundario 20 años, sistemas agrícolas, sistema de pastos y sistema agroforestal de cacao); el clima húmedo subtropical se caracteriza por fluctuación de la temperatura entre los 16ºC y 24 ºC, con precipitaciones que oscilan entre los 1 100 y 2 000 mm siendo éstas suaves y prolongadas (bosques secundarios de 50), se encuentran ocupando las partes altas, a partir de una elevación aproximada de 700 metros. En el clima húmedo tropical se localizaron las áreas de Bosque Primario y el sistema de café. La presión de deforestación en la zona Yurimaguas, se ha incrementado en los últimos años especialmente por la apertura de la carretera que une esta localidad con la ciudad de Tarapoto y en la ciudad de Tarapoto la deforestación ha sido tal que solo han quedado pequeñas áreas con difícil acceso; las áreas boscosas evaluadas son estos pequeños vestigios que quedan cercanos a la ciudad de Tarapoto. Con relación a los suelos se puede indicar que en Yurimaguas el suelo es un Ultisol típico, silicio Iso-hipertérmico. La textura de los suelos son franco arenosos con porcentajes de arcilla no mayor de 20% en los primeros 15 cm de profundidad. El nitrógeno y la materia orgánica es baja con alta acidez y con bajos niveles de cationes y fósforo y alta saturación de aluminio. La textura de los suelos de Tarapoto van desde Franco a Franco arcilloso con altos porcentajes de arcilla llegando hasta 35% en los primeros 20 cm. El pH de estos suelos va desde ácido con niveles de pH de 4.5 hasta alcalino con pH de 10 en algunos casos, con porcentaje cero de saturación de aluminio y tienen alto nivel de fósforo y son clasificados como inceptisoles. Comparativamente se puede indicar de acuerdo a los resultados, lo siguiente: • El Bosque primario en Tarapoto presenta mayor

cantidad de reservas de carbono que los bosques primarios en Yurimaguas, la mayor cantidad de biomasa arbórea en éste sistema, sotobosque y hojarasca son mayores que en bosques primario de Yurimaguas.


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• El Bosque secundario de 50 años, tiene gran cantidad de reservas, y casi se asemeja a las reservas del bosque primario de 100 años de Yurimaguas, esta peculiaridad, puede tener su explicación en el microclima de este sistema el cual es bastante húmedo todo el año, lo que propicia que las especies crezcan y tengan grandes volúmenes.

• El Bosque secundario de 20 años de Tarapoto, no guarda relación con las reservas de los bosques secundarios de Yurimaguas y tiene menores reservas que éstos a pesar que cronológicamente es mayor. Esto puede tener su explicación en que el bosque secundario de Tarapoto es un bosque descremado y en algunas áreas se nota intervención reciente y las especies arbóreas de este sistema no presentan un diámetro mayor a 25 cm de dap, también es probable que el clima haya influenciado en su desarrollo, ya que el microclima en el bosque secundario de 20 años es seco y con menores precipitaciones.

• El sistema de cacao-15 años de Tarapoto tiene reservas similares al sistema de cacao de Yurimaguas de 20 años, la diferencia entre ambas puede deberse a la edad. Con relación a los sistemas de café-guaba se puede observar que las reservas del sistema de Tarapoto son menores ya que tiene solo cuatro años en comparación de los 10 años del sistema de Yurimaguas. En éste tipo de sistemas la diferencia la otorga el número de especies forestales que se localicen por hectárea en la plantación.

• Con relación a la comparación del Flujo de Carbono entre los sistemas de Yurimaguas y los sistemas de Tarapoto, siguen básicamente el esquema general, donde el flujo de Carbono es mayor en sistemas más jóvenes.

7. Curvas alométricas

Se desarrolló la fórmula alométrica para el café, de cuatro años, debido que en investigaciones anteriores se pudo observar que la fórmula utilizada para conocer la biomasa aérea viva en los diferentes sistemas (0.1184* dap 2,53) no se adecuaba a las características del café. Para el desarrollo de ésta fórmula se realizó el método destructivo de tres a cuatro especies de café por transecto. La mejor correlación se obtuvo entre el diámetro del arbusto y la biomasa seca, siendo su formula la siguiente: Y =0.0474 X 2.629, donde Y es la biomasa seca del café y X el diámetro del arbusto. El método para realizar las curvas alométricas está descrito en el Manual de determinación de las reservas totales de carbono en los diferentes sistemas de uso de la tierra (Arévalo et al., 2003).

Conclusiones 1. Los sistemas de bosques evaluados (Bosque

primario, Bosque secundario 50 años y Bosque secundario de 20 años) tienen los contenidos más altos de Captura de Carbono. Los bosques menos intervenidos presentan mayor cantidad de Carbono. El nivel de Carbono en todos los sistemas agrícolas y agroforestales es mas bajo que el de los bosques naturales.

2. El nivel de Carbono en biomasa aérea de los sistemas agroforestales avaluados (café-guaba, cacao) son más altos que los sistemas agrícolas y los de pastos manejados, teniendo en cuenta esto y los beneficios ambientales de estos tipos de sistemas es recomendable utilizarlos en áreas degradadas.

3. Existe grandes pérdidas de los sumideros de carbono, si se cambian extensiones de bosque por cultivos agrícolas, convirtiéndose éstas áreas en áreas con insignificantes niveles de captura y en algunos casos, áreas que son fuentes de emisión de Gases Efecto Invernadero- GEI.

4. Las retenciones de carbono en los sistemas boscosos evaluados, tienen mayor variabilidad que sistemas agroforestales y agrícolas, de acuerdo al área de evaluación determinada del sistema, por la dinámica y características forestales de las mismas.

5. Los sistemas agroforestales, al combinar los cultivos o frutales con especies forestales, incrementan sus niveles de captura de Carbono, mejorando además su productividad. En el mercado de CO2 equivalente se podría obtener pagos que mejoraría la rentabilidad de la producción y ayudaría a su mantenimiento, con ello el establecimiento de estos sistemas serían más atractivos para las comunidades de diferentes lugares del país.

6. Los cultivos agrícolas no contribuyen significativamente con la retención de carbono. El CO2 atmosférico, uno de los principales gases efecto invernadero, no es sustancialmente retenido en los cultivos, además puede producir fugas de otros GEI, como óxido nitroso, producto de la incorporación de plaguicidas o CO2 por la quema de rastrojos agrícolas; lo cual reduce aún más su captura neta total.

RECOMENDACIONES 1. Es necesario monitorear el incremento de biomasa

y la captura de carbono en plantaciones y en diferentes especies forestales comerciales, así como el desarrollo de fórmulas alométricas de cada una de las especies más utilizadas en los sistemas agroforestales peruanos.

2. Realizar cálculos de retenciones de carbono y CO2 equivalente netos en diferentes sistemas de uso de la tierra, considerando las fugas de CO2 u


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otros gases efecto invernadero por actividades antrópicas o el uso de plaguicidas, en los mismos.

3. Si en los próximos años se efectuase un pago por captura de carbono en bosques, es recomendable realizar las negociaciones con bosques secundarios, donde el flujo anual de crecimiento en la biomasa es mayor que en los bosques adultos, que casi ya han llegado al equilibrio.

4. Una opción para recuperar las áreas deforestadas que están en proceso de degradación, podrían ser los sistemas agroforestales, que pueden almacenar cantidades adicionales de carbono. Así mismo desarrollar tecnologías agroforestales ecológicamente sostenibles para los agricultores de bajos recursos y el aumento del bienestar de la población que vive dentro y alrededor de la foresta y otros ecosistemas.

5. Se debe establecer y mantener programas nacionales con diferentes ecosistemas, con una base estratégica de investigación, que además de desarrollar sistemas agroforestales sostenibles para el trópico húmedo y semi-árido, en el que se incluya la zona andina con ecosistemas de montañas; se tenga la capacidad de evaluar los aspectos medio ambientales como el secuestro de carbono y la emisión de gases efecto invernadero.

6. La metodología utilizada para la estimación de carbono, puede adecuarse para conocer el carbono almacenado en plantaciones forestales, y agroforestería y estimar con ello el pago por servicios ambientales de captura de carbono que debería negociarse.

Agradecimientos

Agradezco la colaboración financiera de “The World Agroforestry Centre”, al Instituto de Cultivos Tropicales de Tarapoto por el servicio de su laboratorio y al Instituto Nacional de Recursos Naturales por el tiempo que me otorgó para la realización de la etapa de campo. Así mismo agradezco la colaboración al Ing. Roque Fernández, Ing. Piero del Pozo del INRENA y al Señor Aniceto Daza del Herbario Forestal de la Universidad Nacional Agraria.

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Arévalo L., Alegre J.C. & Palm C. 2003. Manual de reservas de carbono en diferentes Sistemas de uso de la tierra. Edición: Grafica Miguel Alvarez.

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Douglas C.M. 1991. Design and Análisis of Experiments, ed.John Wiley and Sons New York.

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1 Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), Perú, e-mail [email protected] 2 Universidad Agraria la Molina (UNALM) Perú, e-mail: [email protected] 3 Proyecto Cordillera Azul (CIMA) Tarapoto, Perú. e-mail: [email protected]


RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAÑAS EPÍGEAS (ARANEAE) EN LAS LOMAS DE LACHAY, PERÚ, ANTE LA OCURRENCIA DEL EVENTO EL NIÑO 1997-98

RESPONSE OF A EPIGEIC SPIDER ASSEMBLAGE (ARANEAE) IN THE NATURE RESERVE

“LOMAS OF LACHAY” (LIMA, PERÚ) IN THE FACE OF THE 1997-1998 EL NIÑO Alfredo Giraldo1, Dante Pérez1 y Germán Arellano1

Resumen El presente estudio describe la respuesta de una comunidad de arañas epígeas ante los cambios

ambientales provocados por El Niño (EN) 1997-98 en formaciones de lomas de la Costa Central del Perú. La araneofauna fue muestreada durante los años 1998 y 1999 (cuatro veces por año), usando trampas pitfall distribuidas en un área mixta de loma de herbáceas y loma tipo parque en la Reserva Nacional de Lachay. La respuesta de la comunidad fue evaluada analizando los patrones de variación temporal correspondientes a: la composición y abundancia de familias, las abundancias relativas de los gremios, las variables comunitarias (abundancia, biovolumen por individuo, riqueza y diversidad) y las abundancias de las 10 familias más frecuentes. La familia más abundante fue Linyphiidae, incluyendo el 68% de la abundancia registrada durante los dos años y alcanzando la posición de dominante en seis de las evaluaciones (> 80% de la abundancia por evaluación). Durante la mayor parte del tiempo de estudio, las tejedoras fueron más abundantes que las vagabundas según los valores de la proporción de abundancia tejedoras:vagabundas. El gremio de las tejedoras estuvo representado mayoritariamente por las tejedoras de suelo (= Linyphiidae) durante ambos años. Los gremios particulares de arañas vagabundas, mostraron diferentes tendencias de variación: las cursoriales en vegetación y las emboscadoras fueron más abundantes durante 1998, mientras que las cursoriales en suelo y las perseguidoras lo fueron durante 1999. Las variables comunitarias fueron notoriamente influenciadas por la dominancia de Linyphiidae durante 1998, a consecuencia de ésta la abundancia se incrementó entre Febrero y Agosto, la diversidad disminuyó en el mismo periodo y asimismo, la riqueza y el biovolumen por individuo disminuyeron en Agosto. Entre las diez familias más comunes hubo diferentes tipos de respuesta: cuatro favorables, tres desfavorables, una indeterminada y dos de relativa indiferencia. Palabras clave: Comunidad de arañas epígeas, El Niño 1997-98, patrones de variación temporal, formaciones vegetales de lomas, Reserva Nacional de Lachay, pitfall.

Abstract

The present study describes the response of epigeic spider assemblages facing environmental changes caused by the 1997-1998 El Niño event in “lomas” formations of the Peruvian central coast. Spiders were sampled during 1998 and 1999 (four times per year), using pitfall traps that were distributed in a mixed area of herbaceous lomas and park type lomas in the Lachay National Reserve. The response of the assemblage was evaluated analyzing temporary variation patterns corresponding to the following: composition and abundance of families, relative abundance of the guilds, community variables (abundance, individual biovolume, richness and diversity) and abundance of the ten most common families. The most abundant family was Linyphiidae, including 68% of the registered abundance during the two years and reaching a dominant position in six evaluations (> 80% of the abundance per evaluation). During most part of the study, web builders were more abundant than the wanderers as is indicated by the values of the web builders:wanderers ratio of abundance. The guild of the web builders was represented mostly by the ground weavers (i.e. Linyphiidae) during both years. Particular guilds of wanderer spiders, showed different variation trends: foliage runners and ambushers were more abundant during 1998, whilst ground runners and stalkers were so during 1999. Community variables were notoriously influenced by the Linyphiidae dominance during 1998. As a consequence, abundance was increased from February to August, diversity decreased in the same period and also, richness and individual biovolume decreased in August. Among the ten most common families there were different kinds of responses: four were favorable, three were unfavorable, one was uncertain and two were of relative indifference. Key words: epigeic spider assemblage, El Niño 1997-98, temporary variation patterns, lomas vegetal formations, Lachay National Reserve.

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAÑAS EPÍGEAS ANTE EL NIÑO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Introducción El evento El Niño (EN) consiste en la alteración

periódica y cíclica de los patrones habituales de variación de las temperaturas superficiales y nivel del mar en el Océano Pacífico, durante un periodo de 3 años (Arntz & Fahrbach, 1996). En la costa peruana sus dos manifestaciones físicas más evidentes son: (1) Desplazamiento anormal hasta los 10° a 14°S de aguas superficiales tropicales de 30 m de espesor y (2) Grandes precipitaciones propias de la zona de convergencia intertropical hasta aproximadamente los 7°S (Aguilar, 1990). El término lomas es usado para nombrar a la vegetación dependiente de las neblinas que crece en la región costera del Perú y el Norte de Chile, desde Illescas (6° 52’ L.S.) hasta La Serena (29° 54’ L.S.) (Brack, 1976; Dillon & Rundel, 1990; Dillon, 1997). Dicha vegetación se desarrolla en las laderas orientadas hacia el mar, las cuales favorecen la condensación de las neblinas traídas por los vientos que soplan de Sur y Sur-Oeste, hasta una altitud de 1 000 m (Brack, 1976). Durante los últimos dieciocho años, un creciente número de investigaciones ha contribuido al esclarecimiento de las repercusiones que tiene el EN sobre las diferentes comunidades bióticas que habitan en las Lomas. Son destacables al respecto los estudios realizados sobre: flora y vegetación (Dillon & Rundel, 1990; Cano et al., 1999; Teixeira, 2000; Tovar, 2003), coleópteros (Giraldo, 2002), aves (Velarde, 1983; Tori, 2000; Véliz, 2002) y el zorro andino Dusicyon culpaeus (Falero & Sánchez, 1988).

El orden Araneae es uno de los grupos más comunes y ubicuos de animales, con la capacidad de prosperar en los más variados hábitats, aun a grandes altitudes (Mani, 1968; Turnbull, 1973). Sus niveles de especiación y abundancia son muy altos, especialmente en los bosques tropicales, con cifras que oscilan ente las 300 y 800 especies por hectárea (Coddington et al., 1991) y hasta un 85 % de la abundancia de los artrópodos inventariados (Basset, 1995). Por otra parte, actúan como los principales reguladores de las poblaciones de insectos (Reichert, 1974) e incluso pueden ejercer una influencia indirecta sobre la tasa de descomposición de materia orgánica en el suelo (Wise et al., 1999; Lawrence & Wise, 2000). Estos rasgos hacen de las arañas un grupo con gran potencial como indicador de biodiversidad, así como para la caracterización de hábitats y de las disturbancias que actúan sobre ellos (New, 1999).

La información disponible sobre las arañas que habitan en las formaciones de lomas se debe en gran medida a las investigaciones del Dr. Pedro Aguilar, las cuales se concentraron en las lomas de la Costa Central e incluyeron tanto aspectos ecológicos como inventarios de ellas. Entre ellas encontramos evaluaciones generales de Arthropoda (Aguilar, 1954, 1963, 1964, 1976, 1977, 1981, 1985; Aguilar &

Turkowsky, 1977) evaluaciones de Araneae (Aguilar et al., 1986) y el estudio de la biología de Sicarius peruensis Keys (Aguilar & Mendez, 1971). Con respecto a las lomas de la Costa Central, cabe añadir la descripción de dos nuevas especies de Salticidae provenientes de los tillandsiales de Lima (Galiano, 1977) y el listado de especies obtenido en la evaluación rápida efectuada por Córdova & Santisteban (1999) en la Reserva Nacional de Paracas. Para las lomas de la Costa Sur se dispone de un registro de la fluctuación altitudinal de la abundancia de arañas en las Lomas de Mollendo-Matarani (López et al., 1978).

El presente estudio se propone hacer una descripción de los patrones de variación temporal que caracterizaron a la comunidad de arañas epígeas en las lomas de Lachay, durante los años 1998 y 1999, los cuales fueron meteorológicamente influenciados por la ocurrencia de El Niño 1997-98. Materiales y métodos Área de estudio: Los muestreos fueron realizados en la Reserva Nacional de Lachay ubicada a 105 Kms. al norte de la ciudad de Lima (11° 21´ 00´´-11° 21´ 58´´ L.S., 77° 22´ 25´´-77° 22´ 28´´ L.O.). De su superficie total de 5 070 ha, el área de estudio abarcó aproximadamente unas 430 ha comprendidas entre el Cerro Redondo, la Quebrada Yerbabuena y el Puquial, con un rango altitudinal de 200–600 msnm Este espacio constituye una muestra representativa de las biocenosis denominadas loma de herbáceas y loma tipo parque (Brack, 1976). Durante los dos años de estudio la cobertura vegetal estuvo representada mayoritariamente por las solanáceas Nicotiana paniculata y Urocarpidium peruvianum, condición atribuida al incremento de precipitación provocado por El Niño durante 1998 (Cano et al., 1999; Teixeira, 2000; Tovar, 2003). La estacionalidad típica de la zona incluye cuatro épocas a lo largo del año (Torres & López Ocaña, 1981): seca (Enero – Marzo), inicios de época húmeda (Abril – Junio), época húmeda (Julio – Septiembre) e intermedia (Octubre – Diciembre). Durante los años de estudio, los registros de la estación meteorológica de la Reserva indicaron un aumento inusual de la precipitación, mientras que la humedad y la temperatura no superaron el rango de años normales. Los datos de precipitación total mensual de 1998, 1999 y 2000 (este último como referencia de un año normal) pueden observarse en el Anexo 1. Muestreo: Se realizaron cuatro salidas por cada año en los meses de Febrero, Mayo, Agosto y Diciembre como representativas de las cuatro épocas señaladas anteriormente. Se emplearon trampas pitfall para evaluar la comunidad de arañas epígeas presente en 31 estaciones de muestreo que fueron distribuidas sistemáticamente dentro del área de estudio. Las trampas fueron envases de plástico transparente con

ALFREDO GIRALDO, DANTE PÉREZ Y GERMÁN ARELLANO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 45-58

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un diámetro de 9 cms y una capacidad aproximada de 572.5 cm3, enterrados al ras del suelo y llenos a la mitad de su capacidad con una mezcla de 7 partes de agua por 1 de formol al 40%, además de ¼ de cucharita de detergente. El tamaño de la unidad muestral fue de dos trampas por estación con un esfuerzo temporal de siete días, el mismo que resultó satisfactorio para medir la diversidad de la entomofauna capturada simultáneamente (Ramírez et al., 2002).

Los especímenes adultos fueron determinados a nivel de familia siguiendo las claves de Gerchsman & Schlapelli (1963) y Nentwig (1993). Aunque la diferenciación de los especimenes en morfoespecies fue necesaria para calcular el biovolumen, se optó por no emplear esta aproximación en el resto del análisis. El uso de morfoespecies en arañas ha demostrado su eficacia en algunos casos, alcanzado una frecuencia de concordancia superior al 80% con las especies taxonómicas (Oliver & Beattie, 1993, 1996), sin embargo en otros ensayos apenas ha alcanzado un 50% de concordancia (Derraik et al., 2002). Estos ensayos coinciden en que este taxón es afectado por la sobreestimación de especies, dado el alto grado de variablidad intraespecífica que lo caracteriza. Con los datos de familias, se corre el riesgo de enmascarar los patrones específicos, sin embargo existe al menos una experiencia anterior en la que los patrones de variación espacial y temporal de la riqueza de familias concordaron con aquellos observados para la riqueza específica (Churchill & Arthur, 1999). El trabajo fue realizado en el Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos del Departamento de Biología de la UNALM en donde fueron depositados los especimenes.

Las variables ambientales consideradas fueron de dos tipos: meteorológicas y de vegetación. La precipitación total mensual, temperatura promedio mensual y humedad promedio mensual provienen de los registros de la estación meteorológica de la Reserva. Los datos de densidad de herbáceas (individuos/m2), diversidad gamma de herbáceas (en toda el área de estudio) y diversidad alfa promedio de herbáceas (por estación de muestreo), se obtuvieron mediante evaluaciones realizadas simultáneamente por el Laboratorio de Ecología de Procesos (UNALM). Dichos datos y un análisis detallado de los mismos pueden consultarse en las Tesis de Teixeira (2000) y Tovar (2003). Análisis de los datos: Para establecer la afinidad entre la composición y abundancias relativas de las familias muestreadas en cada fecha de evaluación, se realizó un análisis cluster con los datos de abundancia de las familias transformados a la escala logarítmica, usando la técnica de unión promedio de clusters (average linkage clustering) y el coeficiente de correlación de Pearson (Krebs, 1989). El coeficiente de Pearson fue escogido, a pesar de sus limitaciones (Krebs, 1989)

por su escala de fácil interpretación y porque en el presente caso, brindó un dendrograma equivalente al obtenido con la distancia euclidiana como medida de similaridad.

Las familias de arañas se agruparon en gremios a dos niveles: gremios amplios, tejedoras y vagabundas y, gremios particulares que resultan de la subdivisión de los gremios amplios. Para comparar la abundancia y el número de familias correspondiente a los gremios amplios se calculó la proporción tejedoras: vagabundas (T:V). Una vez calculados, los valores fueron transformados a la escala logarítmica, de modo que valores positivos indicarán un predominio de tejedoras, mientras que el caso contrario sea señalado por los valores negativos. El gremio de tejedoras está compuesto por tejedoras de suelo, tejedoras simétricas, tejedoras asimétricas y tejedoras laminares, en tanto las vagabundas incluyen cursoriales en follaje, cursoriales en suelo, emboscadoras y perseguidoras. La denominación de los gremios particulares se basa en las empleadas por Uetz et al. (1999) y Whitmore et al. (2002). La inclusión de cada familia en un gremio se hizo consultando las clasificaciones propuestas por Uetz et al. (1999), Ysnel & Canard (2000), Toti et al. (2000) y Whitmore et al. (2002). En dichas clasificaciones no se incluye a las familias Ctenizidae, Diguetidae, Loxoscelidae y Oecobiidae, por lo cual su asignación se hizo en base a revisión bibliográfica adicional (Aguilar & Mendez, 1971; Gerchsman & Schlapelli, 1963; Nentwig, 1993; Boulton & Polis, 1999).

La abundancia se presenta a través de sus valores total y promedio por fecha de evaluación. Para este último se calculó un intervalo de confianza usando la distribución t (Steel & Torrie, 1988). El término abundancia debe ser interpretado como abundancia-actividad, puesto que las capturas efectuadas con trampas de caída (pitfall) reflejan la abundancia y la actividad de los artrópodos capturados en combinaciones desconocidas y variables (Greenslade, 1964; Ausden, 1996).

El biovolumen por individuo se presenta a través de sus valores total y promedio por fecha de evaluación. El biovolumen es una medida del tamaño corporal, que fue empleada por Siemann et al. (1999) para describir las relaciones entre abundancia, diversidad y tamaño corporal existentes en una comunidad de artrópodos de pastizales. Dicha medida es el resultado de multiplicar los promedios de longitud, ancho y grosor de cinco especímenes de cada morfoespecie (a menos que se hayan capturado menos), los cuales fueron medidos usando un vernier. La longitud fue la distancia desde el borde anterior del quelícero a la punta del abdomen. El ancho y el grosor fueron medidos en las partes más anchas o más gruesas respectivamente, sean del prosoma o del opistosoma. Los apéndices no fueron incluidos en las mediciones. Para obtener el valor de biovolumen por


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individuo se dividió su valor entre la abundancia por muestreo o por unidad muestral, según el caso.

La riqueza es el número de familias halladas por fecha de evaluación en toda el área de estudio (total) y en cada unidad muestral (promedio).

La diversidad se calculó empleando el índice de Shannon (Magurran, 1988; Krebs, 1989). El cálculo del índice de Shannon a partir de niveles taxonómicos supraespecíficos se justifica, puesto que la comunidad examinada cumple los requisitos establecidos para ello por Giraldo & Arellano (2002) es decir: pertenence a un grupo taxonómico amplio (alta probabilidad de capturar varias familias), buena parte de las familias (39%) incluyen a una sola morfoespecie y su diversidad está determinada por la equidad. Dos niveles espaciales son considerados en el cálculo de la diversidad, toda el área de estudio (diversidad gamma) y cada estación de muestreo (diversidad alfa). Los valores de diversidad alfa sirven para calcular un valor promedio por fecha de evaluación que cuenta con su respectivo intervalo de confianza calculado con la distribución t.

Las diez familias más comunes, las cuales incluyeron el 96.6% de la abundancia total, fueron seleccionadas para examinar la variación temporal de sus abundancias, así como para establecer correlaciones entre éstas y las variables ambientales consideradas.

El análisis cluster y las correlaciones que se requirieron fueron realizados con el programa Statistica versión 6.0. Resultados y discusión Composición y abundancia de familias y gremios: Se capturó un total de 4,404 especímenes incluidos en 23 familias (Tabla 1). La familia más abundante fue Linyphiidae con un 68 % de la abundancia total, seguida por Anyphaenidae y Salticidae, las cuales representaron el 11 % y 4 % respectivamente.

Figura n° 1. Dendrograma de las 8 fechas de evaluacióna partir de las abundancias de las familias muestreadas

Coeficiente de correlación de Pearson

Distancia de unión

FEB_99 DIC_99 DIC_98

AGO_99 MAY_99 MAY_98 AGO_98 FEB_98

0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 0.35 0.40 0.45

La segunda tiene un grado de cohesión menor, con

Febrero-1999 separado de las evaluaciones de Diciembre. Dichas agrupaciones responden a cambios en la composición y número de las familias que actuaron como dominantes en cada fecha de evaluación, es decir aquellas que en conjunto incluyeron alrededor del 80% de la abundancia registrada. En la primera agrupación todas las fechas se caracterizaron porque Linyphiidae fue la familia más abundante, siendo dominante exclusiva de todas las fechas, excepto Mayo-1998 y Agosto-1999, en las cuales compartió su dominancia con Theraphosidae y Anyphaenidae respectivamente. Por lo tanto, en la primera agrupación se observaron como máximo dos familias actuando como dominantes. En la segunda agrupación, Febrero-1999 presentó cuatro familias dominantes, de las cuales Anyphaenidae y Gnaphosidae fueron las más abundantes. En las

Gremios Familias 1998 1999 Total

Tds Linyphiidae 2010 1003 3013T asim Theridiidae 70 39 109T sim Araneidae 13 0 13T asim Loxoscelidae 1 6 7T lam Agelenidae 3 0 3T lam Filistatidae 2 0 2T lam Diguetidae 1 0 1

2100 1048 3148

Cf Anyphaenidae 260 226 486P Salticidae 46 118 164Cs Gnaphosidae 53 77 130Cs Theraphosidae 72 45 117E Thomisidae 45 23 68Cs Lycosidae 19 47 66Cs Ctenidae 31 26 57Cs Oecobiidae 8 35 43Cf Clubionidae 3 29 32Cs Zodariidae 11 20 31Cs Oonopidae 16 11 27Cs Ctenizidae 2 20 22P Oxyopidae 5 1 6P Mimetidae 3 1 4Cs Dysderidae 1 1 2Cs Sicariidae 1 0 1

576 680 1256

Tabla 1. Abundancias de las familias de arañas colec_

suelo, E= emboscadoras, P=perseguidoras.

tadas en la Reserva Nacional de Lachay.Tds= tejedoras

de suelo, T asim= tejedoras asimétricas,T lam= tejedoras

laminares, Cf= cursoriales en follaje, Cs= cursoriales en

Abundancias

Tejedoras

Vagabundas


__________________________________________________________________________________________

49

evaluaciones de Diciembre, las familias más abundantes fueron Linyphiidae y Anyphaenidae en ambos casos, sin embargo se distinguieron porque Diciembre-1998 tuvo a Linyphiidae como la familia de mayor importancia numérica y hubo en total tres familias dominantes, en cambio durante Diciembre-1999 la familia de mayor importancia numérica fue Anyphaenidae y hubo en total seis familias dominantes.

La proporción T:V de abundancias (Figura 2) tuvo su valor máximo en Agosto-1998 y su valor mínimo en Febrero-1999. Predominaron los valores positivos, con lo que se evidencia una superioridad numérica de las tejedoras sobre las vagabundas, excepto para las evaluaciones de Diciembre-1998, Febrero-1999 y Diciembre-1999. En el caso de la proporción T:V del número de familias (Figura 2) el valor máximo correspondió a Febrero-1998 y el valor mínimo a Mayo-1999. Todos los valores fueron negativos, debido al mayor número de familias que componen el gremio de las vagabundas (16) en comparación con el número de familias tejedoras (7). Los mayores valores (más cercanos a cero) correspondieron a las dos primeras evaluaciones, debido a que sólo en ellas fueron registradas las familias de tejedoras simétricas y tejedoras laminares

El gremio de las tejedoras incluyó seis familias, de las cuales Linyphiidae (tejedoras de suelo) fue la más abundante durante todas las fechas de evaluación, pues incluyó entre el 73 y el 98 % de la abundancia de tejedoras (91 % en promedio). Las familias de tejedoras asimétricas estuvieron presentes ambos años aunque con tendencias opuestas, Theridiidae con mayor abundancia durante el 1998 y Loxoscelidae con mayor abundancia durante 1999. Las cuatro familias integrantes de las tejedoras simétricas y laminares sólo se registraron durante 1998. Con respecto a la familia Araneidae, cabe señalar que su susceptibilidad de captura a través del método de captura empleado es

baja, tal y como fuera observado en evaluaciones previas realizadas en lomas de xerófitas (Aguilar & Turkowsky, 1977; Aguilar, 1977).

Figura 3. Variación de los porcentajes de abundancia de los gremios de arañas

vagabundas

020406080

100

*Feb98

May-98

Ago-98

Dic-98

Feb- 99

May- 99

Ago- 99

Dic-99

Cursoriales en follaje Cursoriales en sueloemboscadoras perseguidoras

El gremio de las vagabundas incluyó 17 familias, entre las cuales se destacaron Theraphosidae, que incluyó el 39 y 35 % de la abundancia de vagabundas en las evaluaciones de Mayo-1998 y Mayo-1999 respectivamente y Anyphaenidae, que incluyó entre 23 y 76 % de la abundancia de vagabundas en el resto de evaluaciones.

Los gremios particulares de vagabundas presentaron diferencias en los porcentajes de abundancia que representaron a través del tiempo (Figura 3). Las cursoriales en follaje presentaron su menor porcentaje en Mayo-1999 (20%) y su mayor porcentaje en Agosto-1998 (80%). Los valores mínimos de ambos años correspondieron al mes de Mayo, los valores máximos correspondieron al mes de Agosto durante 1998 y a los meses de Febrero y Agosto durante 1999 (50 y 48 % respectivamente) asimismo, de un año al otro hubo una disminución en el porcentaje registrado para el mes de Diciembre.

Las cursoriales en suelo presentaron su menor porcentaje en Agosto-1998 (11%) y su mayor porcentaje en Mayo-1999 (65%). En ambos años, los valores mínimos corresponden al mes de Agosto y los valores máximos al mes de Mayo, también de un año al otro, hubo un aumento en el porcentaje registrado para los meses de Febrero y Diciembre.

Las emboscadoras presentaron su menor porcentaje en Diciembre-1999 (1%) y su mayor porcentaje en Mayo-1998 (11%). Los porcentajes se mantuvieron muy similares durante 1998 y fueron en general mayores a los de 1999, excepto por el registrado en Agosto que fue el de máximo valor para dicho año.

Figura 2. Proporciones tejedoras: vagabundas para los años 1998 y1999.

May-99

Feb-99

* Feb-98

Dic-98 May-98

Ago-98

Dic-99

Ago-99

-1.3 -0.8 -0.3 0.2 0.7 1.2

abundancias n° de familias


50

Las cursoriales en suelo presentaron su menor

porcentaje en Agosto-1998 (11%) y su mayor porcentaje en Mayo-1999 (65%). En ambos años, los valores mínimos corresponden al mes de Agosto y los valores máximos al mes de Mayo, también de un año al otro, hubo un aumento en el porcentaje registrado para los meses de Febrero y Diciembre

Las emboscadoras presentaron su menor porcentaje en Diciembre-1999 (1%) y su mayor porcentaje en Mayo-1998 (11%). Los porcentajes se

mantuvieron muy similares durante 1998 y fueron en general mayores a los de 1999, excepto por el registrado en Agosto que fue el de máximo valor para dicho año.

Las perseguidoras presentaron su menor porcentaje en Agosto-1998 (1%) y su mayor porcentaje en Agosto-1999 (24%). Los porcentajes fueron mayores en 1999 y de un año al otro, los valores aumentaron para los meses de Agosto y Diciembre. Así, cabe señalar que 1998 resultó más favorable para las cursoriales en follaje y las emboscadoras, mientras

feb-98 may-98 ago-98 dic-98 feb-99 may-99 ago-99 dic-99

total 789 607 885 395 211 759 525 233

promedio 25.452 19.581 28.548 12.742 6.806 24.484 16.935 7.516

20,56 - 30,34 13,75 - 25,41 21,61 - 35,48 9,28 - 16,20 4,40 - 9,21 13,72 - 35,25 10,39 - 23,48 4,62 - 10,41

total 5.74 27.69 2.87 13.07 24.69 13.27 10.61 25.54

promedio 6.41 23.42 3.79 15.86 23.49 14.82 14.88 25.96

3,17 - 9,65 13,15 - 33,69 1,57 - 6,01 9,53 - 22,2 16,73 - 30,25 8,63 - 21,01 8,12 - 21,64 15,95 - 35,96

total 18 15 10 15 13 14 14 17

promedio 3.48 3.61 2.26 3.52 2.94 3.06 3.86 3.26

3,00 - 3,97 3,02 - 4,20 1,87 - 2,65 3,08 - 3,95 2,43 - 3,64 2,59 - 3,54 3,38 - 4,35 2,52 - 3,99

gamma 1.340 1.834 0.665 2.437 2.825 1.192 1.935 3.295

alfa prom. 0.976 1.200 0.489 1.356 1.287 0.899 1.418 1.355

0,77 - 1,18 0,98 - 1,42 0,35 - 0,63 1,17 - 1,54 1,04 - 1,53 0,66 - 1,13 1,22 - 1,62 1,05 - 1,66

abundancias 0.759 0.375 1.059 -0.046 -1.148 0.734 0.275 -0.555

familias -0.196 -0.301 -0.368 -0.602 -0.740 -0.778 -0.564 -0.669

variables comunitarias calculados con la distribución t a un α = 0.05

Biovolumen por individuo (mm3/ind.)

Tabla n° 2. Abundancia, biovolumen/ind., riqueza, diversidad y proporciones tejedoras:vagabundas de la comunidad de arañas muestreada durante 1998 y 1999 en las lomas de la Reserva Nacional de Lachay. Intervalos de confianza de las

Diversidad (H´)

Proporción T:V

Riqueza (n° familias)

Abundancia

Abund. Biovol./ind. Riqueza H´gamma H´alfa T/V T/Vprom. prom. prom. prom. abund. fam.

Abund. prom. 1 -0.823 -0.276 -0.979 -0.818 0.958 0.581Biovol./ind. prom. 0.012 1 0.348 0.836 0.738 -0.788 -0.505

Riqueza prom. 0.507 0.399 1 0.3526 0.7733 -0.1388 0.0952H´gamma 0.000 0.01 0.392 1 0.836 -0.908 -0.497

H´alfa prom. 0.013 0.037 0.024 0.010 1 -0.697 -0.362T/V abund. 0.000 0.02 0.743 0.002 0.055 1 0.575

T/V fam. 0.131 0.202 0.823 0.211 0.378 0.316 1

* Los coeficientes de correlación en negrita son signficativos a un α < 0,05 diagonal, el p valor correspondiente se presenta a la izquierda de la diagonal. * Los coeficientes de correlación para cada par de comparación se presentan a la derecha de la

Tabla n° 3. Matriz de correlación para las series temporales de variables comunitarias y proporciones T:V


__________________________________________________________________________________________

51

que 1999 lo fue para las cursoriales en suelo y las perseguidoras, siendo destacable la alternancia en el porcentaje que ocuparon los gremios de cursoriales. El muestreo con trampas pitfall pudo haber favorecido la captura de las familias cursoriales, en vista del porcentaje que incluyeron y por el mayor grado de actividad que despliegan al ras del suelo, no obstante cada gremio particular estuvo representado entre las cinco familias más abundantes. Variación temporal de las variables comunitarias:

La abundancia promedio (Figura 4) presentó sus valores extremos en cada uno de los dos años, el máximo en Agosto-1998 y el mínimo en Febrero-1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variación en el transcurso de los dos años presentó cuatro secuencias de valores: Febrero, Mayo y Agosto de 1998 con valores altos, un descenso durante Diciembre-1998 y Febrero-1999, un ascenso durante Mayo y Agosto de 1999 y, un nuevo descenso durante Diciembre-1999. Su variación intranual fue diferente en cada año, durante 1998 hubo valores altos y sin mayores fluctuaciones en Febrero, Mayo y Agosto seguidos por un descenso en Diciembre, mientras que en 1999 pasó a ser cíclica con un valor bajo en Febrero, un ascenso en Mayo y un retorno a menores valores en Diciembre. Comparando los valores de un año al otro, el único cambio significativo correspondió al mes de Febrero, cuya abundancia promedio descendió de 25.45 a 6.8 individuos capturados por unidad muestral.

Figura n°4. Variación temporal de la abundancia promedio durante los años 1998 y 1999

ind.

/uni

dad

mue

stra

l

05

10152025303540

Feb-98May-98

Ago-98Dic-98

Feb-99May-99

Ago-99Dic-99

Su correlación directa y significativa con la

proporción T:V de abundancias es consecuencia de la dominancia de Linyphiidae, tanto al interior del gremio de las tejedoras, como en la comunidad en su conjunto.

El biovolumen por individuo promedio (Figura 5) presentó sus valores extremos en cada uno de los dos años, el mínimo en Agosto de 1998 y el máximo en Diciembre de 1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variación en el transcurso de los dos años, incluyó cuatro secuencias de valores: Febrero de 1998 con un valor bajo, un ascenso durante Mayo de 1998, un descenso en Agosto de 1998 y un ascenso

desde Diciembre de 1998 hasta Diciembre de 1999. Su variación intranual fue diferente para cada año, con oscilaciones pronunciadas durante 1998 y una mayor constancia durante 1999. Comparando los valores de un año al otro, se observan cambios significativos para los meses de Febrero y de Agosto, cuyos valores de biovolumen promedio por individuo ascendieron de 6.41 mm3 y 3.79 mm3 a 23.49 mm3 y 14.82 mm3 por unidad muestral respectivamente. Esta variable comunitaria presentó correlaciones significativas inversas con la abundancia y con la proporción T:V de abundancias. Así, los descensos de Febrero de 1998 y Agosto de 1998 estuvieron provocados por un predominio de arañas de pequeño tamaño (Linyphiidae), mientras que en el resto de muestreos la representación de arañas de mayor tamaño se torno más importante (Por Ej.: Anyphaenidae, Gnaphosidae, Theraphosidae).

La riqueza promedio presentó sus valores extremos durante los meses de Agosto de cada uno de los dos años, el mínimo en 1998 y el máximo en 1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variación en el transcurso de los dos años, presentó tres secuencias de valores: Febrero y Mayo de 1998 con valores altos, un descenso durante Agosto-1998 y, un ascenso desde Diciembre-1998 hasta Diciembre-1999. La variación intranual fue distinta para cada año, durante 1998, se observa un descenso significativo durante el mes de Agosto, mientras que durante 1999 sólo el valor correspondiente al mes de Agosto se insinúa superior aunque no lo es de manera significativa (Figura 6). Comparando los valores de un año al otro, el único cambio significativo correspondió al mes de Agosto, cuya riqueza promedio ascendió de 2.26 a 3.86 familias por unidad muestral.

La riqueza promedio presentó sus valores extremos durante los meses de Agosto de cada uno de los dos años, el mínimo en 1998 y el máximo en 1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variación en el transcurso de los dos años, presentó tres secuencias de valores: Febrero y Mayo de 1998 con valores altos, un descenso durante Agosto-1998 y, un ascenso desde Diciembre-1998 hasta Diciembre-

Figura nº5. Variacion temporal del biovolumen/ind. promedio durante los años 1998 y 1999

mm

3 /ind/

unid

ad m

uest

ral

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Feb-98Mayo-98

Ago-98Dic-98

Feb-99Mayo-99

Ago-99Dic-99


52

1999. La variación intranual fue distinta para cada año, durante 1998, se observa un descenso significativo durante el mes de Agosto, mientras que durante 1999 sólo el valor correspondiente al mes de Agosto se insinúa superior aunque no lo es de manera significativa (Figura 6). La correlación inversa y significativa con la abundancia promedio, indica que su valor está sujeto en mayor medida a las abundancias relativas de las familias (equidad) y no al número de ellas (riqueza). Como se indicó en la interpretación del dendrograma, la familia que reunió la mayor cantidad de dominancias fue Linyphiidae, así, podría ser que los cambios en la diversidad gamma estuvieron literalmente conducidos por los cambios en la abundancia de dicha familia. Por esta misma razón se correlaciona inversa y significativamente con la proporción T:V de abundancias. Su correlación directa y significativa con el biovolumen por individuo promedio refleja la mayor abundancia de arañas grandes durante los muestreos en los cuales se produjeron incrementos en la diversidad.

Figura n° 6. Variación temporal de la riqueza

promedio durante los años 1998 y 1999

n° fa

mili

as/u

nida

d m

uest

ral

1.6

2.2

2.8

3.4

4.0

4.6

Feb-98May-98

Ago-98Dic-98

Feb-99May-99

Ago-99Dic-99

Figura n° 7. Diversidades gamma y alfa promedio para los años 1998 y 1999

0.0

1.0

2.0

3.0

* Feb-98

May-98

Ago-98

Dic-98

Feb-99

May-99

Ago-99

Dic-99

bits

/indi

vidu

o

H´alfa prom H´gamma

La diversidad alfa promedio presentó sus valores

extremos en cada uno de los años, el mínimo en Agosto-1998 y el máximo en Agosto-1999. La variación en el transcurso de los dos años, considerando los intervalos de confianza, presentó cuatro secuencias de valores : Febrero y Mayo de 1998, el descenso de Agosto-1998, un ascenso de Diciembre-1998 a Mayo-1999 y un nuevo ascenso para Agosto y Diciembre de 1999 (Figura 7). Al

comparar los valores de un año al otro, se observa que sólo los meses de Agosto no traslaparon sus intervalos de confianza. Esta variable presenta correlaciones significativas con la abundancia promedio (inversa) y con la riqueza promedio (directa), cuyos valores denotan un mayor grado de dependencia con la riqueza en comparación con la equidad. Su correlación directa y significativa con el biovolumen por individuo promedio, queda explicada por el mismo razonamiento expuesto para la diversidad gamma. La correlación directa y significativa con la diversidad gamma queda de manifiesto al comprobar que en la mayoría de fechas de evaluación mostraron las mismas tendencias (ascendentes ó descendentes), en ocasiones con valores muy próximos (Agosto-1998 y Mayo-1999).

La cercanía entre valores de diversidad calculados a escalas espaciales diferentes, indica el tipo de distribución espacial que caracterizó a las especies (o familias) dominantes, uniforme cuando los valores son próximos y agregada cuando los valores se distancian. En el presente caso, los menores valores de diversidad gamma fueron los más próximos a los de diversidad alfa promedio y tal proximidad fue más frecuente al inicio del periodo de estudio (Febrero, Mayo y Agosto de 1998) que hacia el final, a la vez que el distanciamiento entre valores se acentuó (Diciembre-1999). Por tanto, la familia que actuó como dominante durante 1998 tendría que haber presentado, no sólo incrementos de abundancia sino también un proceso de expansión dentro del área de estudio. Esto puede verificarse al observar los cambios en el coeficiente de variabilidad espacial de la abundancia de la familia Linyphiidae (Figura 8), el cual aumentó de un año al otro si se realiza una comparación mes a mes y mantuvo una relación directa significativa con la diversidad gamma (r = 0,80; P = 0.017). Se incluyen además los coeficientes de variabilidad espacial de dos familias que también actuaron como dominantes (especialmente cuando Linyphiidae declinó) pero sin embargo no ejercieron una influencia significativa en la tendencia de la diversidad gamma (r = 0.24; P = 0.568 para Anyphaenidae y r = - 0.45; P = 0.265 para Gnaphosidae) (Figura 8).

Figura n° 8. Coeficientes de variabilidad

espacial de tres familias dominantes

0

100

200

300

* Feb-98

May-98

Ago-98

Dic-98

Feb-99

May-99

Ago-99

Dic-99

Linyphiidae Anyphaenidae Gnaphosidae


__________________________________________________________________________________________

53

Variación temporal de familias: Entre las diez familias más comunes se encontraron diversos tipos de respuesta frente a la ocurrencia de El Niño: - Las familias Theridiidae, Ctenidae, Linyphiidae y Thomisidae tuvieron una respuesta favorable con mayores abundancias y/o periodos de actividad anual más largos durante 1998. En 1999, estas familias mostraron la tendencia de concentrar sus abundancias en picos definidos como en Linyphiidae (Mayo) y Thomisidae (Agosto) ó en periodos continuos como en Theridiidae (Mayo a Diciembre). La familia Ctenidae fue la excepción dado que mantuvo una actividad importante durante 1999, con un nivel más bajo en Mayo y los más altos en Agosto y Diciembre (Figuras 9a, b, c y d). - La familia Anyphaenidae tuvo una respuesta indeterminada puesto que su mayor abundancia se ubicó a la mitad del periodo de estudio (Diciembre-1998 y Febrero-1999) siendo superior a la observada tanto para Febrero-1998 como para Diciembre-1999 y asimismo, porque el periodo de actividad anual no fue alterado. Podría tratarse desta favorable tardía o tal vez consecuencia de la combinación de las distintas tendencias que presentaron las morfoespecies integrantes de esta familia (Figura 9e).

- Las familias Salticidae, Lycosidae y Oecobiidae tuvieron una respuesta desfavorable con mayores abundancias y/o periodos de actividad anual más largos durante 1999, siendo destacable el aumento progresivo que muestran sus abundancias desde Febrero-1998 hasta Diciembre-1999. Para Lycosidae y Oecobiidae resulta visible una preferencia por los meses de Febrero y Diciembre, mientras que para Salticidae se presentó una notable actividad durante todo el año con picos en Febrero y Agosto (Figuras 9f, g y h). - Las familias Gnaphosidae y Theraphosidae fueron relativamente indiferentes conservando sus patrones de variación anual inalterados, aunque sufriendo cambios de abundancia durante 1998. Para Gnaphosidae las mayores abundancias correspondieron a los meses de Febrero y Diciembre de ambos años, pero con un descenso evidente en Febrero-1998. Para Theraphosidae las mayores abundancias correspondieron al mes de Mayo de ambos años, con un aumento evidente durante 1998 (Figuras 9i y j). Dicho incremento tuvo un efecto notable en el biovolumen por individuo promedio que se registró en dicho muestreo.

Figura n° 9. Niveles de abundancia como una proporción de la máxima abundancia observada para lasfamilias de arañas más comunes. Números entre paréntesis son la máxima abundancia observada.

0

0.5

1

F M A D F M A D

Theraphosidae (70)

1998 1999

j)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Salticidae (44)

f)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Gnaphosidae (36)

i)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Lycosidae (21)

g)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Ctenidae (16)

b)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Oecobiidae (28)

h)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Anyphaenidae (112)

1998 1999

e)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Thomisidae (19)

d)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Linyphiidae (796)

c)

0

0.5

1

F M A D F M A D

Theridiidae (35)

a)


54

Es importante señalar que los patrones de variación intranual del año 1999 para las familias Ctenidae, Gnaphosidae y Salticidae presentados aquí, son coincidentes ó muy similares a los hallados por Aguilar (1977) en un tillandsial (loma de xerófitas) ubicado a 40 km al sur de Lima, el cual fue evaluado durante un año de régimen estacional normal. Así, al

menos para estas familias podría ser que los ciclos de actividad empezaron a retornar a su ritmo habitual al transcurrir un año de la ocurrencia de El Niño 1997-98.

Para una mejor comprensión de las respuestas de cada familia conviene examinar la relación existente entre la variación temporal de sus abundancias y una serie de variables ambientales (Tabla 4). Se observan correlaciones positivas significativas entre Linyphiidae y la diversidad alfa promedio de herbáceas, así como entre Theridiidae y la densidad de herbáceas. Las correlaciones negativas significativas se establecieron entre: Theraphosidae y la diversidad gamma de herbáceas; Oecobiidae y la diversidad alfa promedio de herbáceas y tambien, Lycosidae con la precipitación total mensual, la densidad de herbáceas y la diversidad alfa promedio de herbáceas. Las familias del gremio de las tejedoras respondieron positivamente al aumento de densidad vegetal y además a la distribución uniforme de la misma dentro del área de estudio (div. alfa prom.), condiciones que proveen del soporte necesario para la construcción de telarañas y favorecen la existencia de microhábitats. Por el contrario, familias del gremio de las vagabundas con sus correlaciones negativas evidencian preferencia por condiciones en las que proliferan los espacios libres de vegetación, adecuados para sus desplazamientos en busca de presas y con una menor disponibilidad de humedad en el suelo. Relaciones semejantes fueron halladas previamente por Buddle et al. (2000) en bosques de Canadá con

diferentes estadíos sucesionales, en los cuales la riqueza de plantas y la abundancia de plantas mésicas estuvieron directamente relacionadas con la abundancia de la familia Linyphiidae e inversamente relacionadas con la abundancia de la familia Lycosidae.

Se presentaría una respuesta favorable de las

familias tejedoras frente a las condiciones ambientales ligadas al aumento de precipitación inducido por El Niño, las cuales son análogas a las de una época húmeda de años normales en tanto, las familias vagabundas podrían presentar una reacción opuesta. Excepciones a estas tendencias generales fueron las observadas por las familias Ctenidae, Theraphosidae y Thomisidae. Sólo en el caso de Thomisidae, podría ser evidente una explicación, estas arañas dependen estrechamente de las flores (y por ende del desarrollo vegetal) para tener acceso a la entomofauna asociada a ellas.

Mención especial merece la familia Linyphiidae dado su rol dominante durante la mayor parte del periodo de estudio. Este grupo de arañas posee una serie de rasgos ideales para actuar como pioneras, los cuales les permiten prosperar en un ecosistema normalmente caracterizado por una marcada estacionalidad y asimismo, aprovechar las condiciones ambientales impuestas por El Niño: En primer lugar, sus cortos ciclos vitales comparados con los de arañas más grandes, les permiten producir varias generaciones al año si las condicionan se tornan favorables para ellas. Al respecto, Draney & Crossley (1999) comprobaron que las especies de Linyphiidae capturadas en ambientes de menor estadío sucesional tienden a ser multivoltinas y podrían ser capaces de reproducirse oportunísticamente cuando el hábitat se torna favorable o cuando colonizan un hábitat favorable. En segundo lugar, su alta capacidad de dispersión aérea mediante el mecanismo denominado

pp. total temp. humedad densidad div. alfa div. gammamensual promedio promedio herbáceas herbáceas herbáceas

(mm) (C°) (%) (ind/m2) (H´) (H´)Linyphiidae 0.696 -0.343 0.507 0.642 0.808 -0.370

Anyphaenidae -0.084 0.082 -0.212 -0.078 -0.120 0.243Salticidae -0.288 -0.077 0.013 -0.453 -0.470 0.437

Gnaphosidae -0.437 0.662 -0.608 -0.241 -0.591 0.415

Theraphosidae -0.219 -0.039 -0.159 -0.154 0.052 -0.763Theridiidae 0.667 0.193 0.485 0.879 0.464 -0.240Thomisidae 0.108 -0.161 0.107 0.025 0.242 -0.448

Lycosidae -0.735 0.123 -0.289 -0.723 -0.894 0.488

Ctenidae -0.316 0.101 -0.139 -0.308 -0.251 -0.357

Oecobiidae -0.439 0.144 0.042 -0.387 -0.724 0.496

familias de arañas más comunes. Valores resaltados en negrita indican significación a un α < 0,05Tabla n° 4. Coeficentes de correlación entre las variables ambientales y la abundancia de las


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aerostación (ballooning), al cual tienen acceso durante todas las fases de su vida dado su pequeño tamaño. Se trata de la familia de arañas que más utiliza este mecanismo de dispersión con probabilidades de éxito mayores a las de otras familias de arañas de mayor tamaño (Suter, 1999). Asimismo, como lo señalan Thomas & Jepson (1999), este mecanismo está más desarrollado en poblaciones en ambientes impredecibles y les sirve para trasladarse de hábitats de baja calidad a otros de mejor calidad. En tercer lugar, de acuerdo con estudios realizados en campos de cultivo, la dieta de las Linyphiidae está constituida en un 48% por especies del orden Collembola (Nyffeler, 1999). Dicha preferencia alimenticia podría resultar ventajosa en las condiciones de alta humedad que caracterizan al suelo de las lomas durante la época húmeda y bajo la influencia de El Niño, las mismas que incrementarían la abundancia de Collembola, dado que dicho factor ha sido determinado como influyente en la actividad, densidad y distribución espacial de este taxón (Crawford, 1981; Alvarez et. al., 1999). Sin embargo, la evidencia de una reciente investigación realizada en una formación vegetal dunar de Bélgica, indica que si bien las fenologías de ambos taxa pueden estar correlacionadas, dicha relación estaría subordinada a una preferencia microhábitat común (Bonte & Mertens, 2003).

Un factor adicional que explicaría la asociación positiva entre Linyphiidae y las condiciones ambientales propiciadas por El Niño, es el pequeño tamaño que caracteriza a sus especies, el cual las haría más susceptibles a la desecación por el incremento de la relación superficie corporal/volumen. Ello contrasta con el mayor tamaño de las arañas cursoriales, las cuales en su mayoría incrementaron sus abundancias a medida que la influencia de El Niño disminuye. Al respecto, Bonte et al., (2000) propusieron este rasgo como una posible explicación para la total ausencia de especies de Erigoninae (Linyphiidae) durante los meses de verano en una formación vegetal dunar de Bélgica. Por otra parte, Ruzicka (2002) al evaluar la araneofauna de unos promontorios rocosos en la Republica Checa, observó que las arañas pequeñas, representadas en su mayoría por Linyphiidae, evitaron las áreas expuestas de tales elevaciones donde el riesgo de desecación es mayor. Dichas áreas fueron mas bien ocupadas por arañas de mayor tamaño, tales como Gnaphosidae y Lycosidae. Si nos acogemos a este planteamiento, el patrón de variación temporal descrito para el biovolumen por individuo adquiere un claro significado biológico.

Sobre los efectos de El Niño 1997-98 en otras poblaciones de arañas, podemos referirnos al seguimiento de dos poblaciones del género Hogna (Lycosidae) efectuado por Baert & Maelfait (2000) en tres islas del archipiélago de las Galápagos. En años climáticamente normales Hogna albemarlensis habita preferentemente las marismas costeras, estando

asociada a los borde de los cuerpos de agua y nunca supera la altitud de 600 m, nivel altitudinal a partir del cual es reemplazada por H. galapagoensis, la cual es típica de zonas altas. Como consecuencia de las lluvias frecuentes provocadas por El Niño, las islas se llenaron de charcos permanentes, que permitieron la expansión de H. albemarlensis hasta por encima de los 600 m y en consecuencia, H. galapagoensis fue desplazada a altitudes mayores. Salvando las respectivas diferencias en términos de escala espacial y características de hábitat, las dinámicas que fueron observadas en Las Galápagos, guardan alguna relación con las descritas aquí para las arañas epigeas de Lachay. Conclusiones

La respuesta de la comunidad de arañas epígeas de las lomas de Lachay ante las precipitaciones provocadas por El Niño 1997-98, tuvo su principal expresión en el incremento de abundancia y consiguiente dominancia de la familia Linyphiidae durante la mayor parte de 1998. Tal dominancia coincidió con un desplazamiento del gremio de vagabundas, las cuales serían el componente mayoritario de la comunidad durante las épocas seca e intermedia, según lo sugiere el patrón observado durante 1999. Sus efectos en las variables comunitarias fueron los incrementos en la abundancia, además de los descensos en el biovolumen por individuo, la riqueza y la diversidad registrados para dicho año. Agradecimientos

Al Dr. Edgar Sánchez Infantas, Líder del Proyecto en el marco de la Red de Impacto Biológico “El Niño” RIBEN financiado por CONCYTEC. Al personal de la Reserva Nacional por las facilidades brindadas durante cada muestreo. De manera especial a Beatriz Fuentealba y Karen Eckhardt por su ayuda en el trabajo de laboratorio.

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1 Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos del Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n Apartado 12-056 Lima 12 Perú. Correo electrónico: Giraldo [email protected] / . Pérez [email protected] /Arellano [email protected]


ESCARABAJOS SCARABAEINAE SAPRÓFAGOS (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) EN UN BOSQUE MUY HÚMEDO PREMONTANO DE LOS ANDES OCCIDENTALES COLOMBIANOS

SCARABAEINAE SAPROPHAGOUS BEETLES (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) OF VERY

HUMID PREMONTANE FOREST FROM THE ANDES OF WESTERN COLOMBIA

Juan Carlos García Ramírez1 y Luis Carlos Pardo Locarno2

Resumen

Los bosques de niebla de Tambito (flanco oeste de la Cordillera Occidental, Cauca) albergan un interesante ensamblaje de escarabajos Scarabaeinae saprófagos reconocidos preliminarmente en este trabajo con el propósito de examinar su estructura (composición y abundancia), hábitos alimenticios y hábitats preferidos. Entre los meses de Enero y Julio de 2001 se realizaron cuatro muestreos a través de transectos y trampas en bosque secundario maduro, bosque secundario temprano y pastizal en regeneración. Se acumuló un total de 2578 ejemplares de los géneros Onthophagus, Dichotomius, Ontherus, Uroxys, Canthidium, Oxysternon, Sulcophanaeus, Scybalocanthon, Coprophanaeus, Deltochilum y Canthon; 2271 corresponden a 16 especies atraídas a las coprotrampas y 307 a 11 especies atraídas a las necrotrampas. En ambos casos se observó mayor riqueza en el bosque secundario maduro, anotando que la riqueza del gremio declina desde los ambientes de mayor estructura vegetal a los menos estructurados (23%) y desde la coprofagia a la necrofagia (31%). La abundancia total declinó de manera similar respecto al estado de regeneración del hábitat en ambos tratamientos (coprófagos 69%, necrófagos 91%). El pastizal exhibió una menor colecta explicable por la ausencia de vacunos que en otros casos han ocasionado una notable abundancia de coprófagos. Palabras clave: Cauca, Colombia, Diversidad, Escarabajos Copronecrófagos, Scarabaeinae, Tambito.

Abstract The cloud forests of Tambito (west flank of the Cordillera Occidental, Cauca) harbors an

interesting assemblage of saprophagous beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) recognized preliminarily in this research with the purpose of presenting their structure (composition and abundance), feeding habits and favorite habitats. During the months of January and September of 2001 we carried out four samplings integrated by transects and traps in mature secondary forest, early secondary forest and pasture. We captured a total of 2578 individuals belonging to the Onthophagus, Dichotomius, Ontherus, Uroxys, Canthidium, Oxysternon, Sulcophanaeus, Scybalocanthon, Coprophanaeus, Deltochilum and Canthon genera; 2271 individuals correspond to 16 species attracted to the coprotraps and 307 to 11 species attracted to the necrotraps. In both cases, higher species richness was observed in the mature secondary forest, the richness of the guild declines by 23% from conserved to intervened environments and 31% from coprophagy to necrophagy. Total abundance declined with respect to the degree of habitat regeneration for both treatments (coprophagous 69%, necrophagous 91%). The pasture exhibited a smaller accountable collection of beetles, explained by the absence of bovines that otherwise would cause a noticeable abundance of coprophagous species. Key words: Cauca, Colombia, Copro-necrophagous Beetles, Diversity, Scarabaeinae, Tambito.

Introducción Algunos grupos faunísticos son influenciados

significativamente por la heterogeneidad espacial, respondiendo en mayor grado a la estructura del hábitat (en el sentido fisonómico del ordenamiento vertical y horizontal de sus componentes: cobertura, D.A.P., entre otras), que a la presencia o ausencia de especies vegetales (Krebs, 1972). Por este motivo, la predicción sobre los efectos de las alteraciones del hábitat se ha dirigido a observar la relación existente entre la distribución de las especies y las características de éste, reflejando su importancia en la

identificación de organismos que son especialmente sensibles a tales alteraciones y en prácticas de manejo que puedan incrementar la disponibilidad del hábitat para esas especies.

En los trópicos el factor que posee mayor efecto sobre la microdistribución espacial de los escarabajos es la cobertura vegetal, reconociendo a los Scarabaeinae en una relación estenotípica hacia esta (Halffter, 1991). Existen particularidades biológicas de los escarabajos Scarabaeinae (preferencias alimenticias, hábitos de nidificación) que los articulan sólidamente a ciertas condiciones del hábitat en

ESCARABAJOS SAPRÓFAGOS DE UN BOSQUE DE LOS ANDES OCCIDENTALES COLOMBIANOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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ausencia de las cuales el gremio se modifica de forma notable. La pérdida de cobertura vegetal representa una serie de factores que influye en las oscilaciones diarias de humedad y temperatura del aire, temperatura del suelo e insolación directa, lo cual afecta en especial a este gremio no solo por el cambio de las condiciones microclimáticas sino también por la desaparición de mamíferos que producen su principal fuente de alimento (Lovejoy et al., 1986; citados por Halffter et al., 1992).

En Colombia varios autores han examinado esta circunstancia en diferentes ecosistemas selváticos con algún grado de intervención, notando que el gremio Scarabaeinae declina su riqueza a medida que el hábitat pierde su estructura vegetal y, consecuentemente, otras particularidades de su oferta ambiental (Escobar, 1994, 1997; Camero, 1999). Se sabe también que la abundancia no necesariamente declina con la degradación de hábitats selváticos a paisajes agrícolas, como sucede en potreros que presentan grandes poblaciones de escarabajos, especialmente nocturnos, preadaptados a áreas abiertas y al consumo de estiércol de vacunos.

No obstante la cantidad de estudios realizados sobre escarabajos Scarabaeinae, los aspectos y detalles de la relación entre riqueza y abundancia con diferentes hábitats forestales en diferentes regiones geográficas permanecen sin abordar, además que su factibilidad como organismos indicadores requiere de mayor detalle de investigación básica al respecto. El trabajo que se presenta a continuación compara el cambio de estructura de las comunidades de coleópteros coprófagos y necrófagos (Coleoptera: Scarabaeinae) y examina los hábitos alimenticios más frecuentes de las especies en hábitats con diferentes estados sucesionales (bosque secundario maduro, bosque secundario temprano y pastizal en regeneración) dentro de un bosque muy húmedo de montaña del Chocó Biogeográfico Caucano de Colombia. Materiales y métodos Área de estudio. Este trabajo se llevó a cabo en el Centro de Estudios Ambientales Tambito (CEAT), una reserva natural ubicada en el flanco oeste de la Cordillera Occidental colombiana en el municipio de El Tambo, departamento del Cauca (N 2° 29’, W 77° 10’) – (Figura 1).

La reserva tiene una extensión aproximada de 3000 ha, con un rango altitudinal desde 1374 a 2894 m. La precitación y temperatura varían con la altitud: 3500 mm de precipitación y 12 °C promedio anual en la parte alta, a más de 4000 mm y 18 °C promedio anual en la parte baja. Un registro de la precipitación en Tambito durante siete años indicó una estacionalidad bimodal con temporadas de mayor lluvia en Octubre/Noviembre y Febrero/Marzo y una temporada de menor precipitación en Julio/Agosto.

Tambito se caracteriza por presentar una humedad relativa cercana al 90% durante aproximadamente 20 horas del día en la temporada de menor precipitación y de 22 horas durante la temporada más lluviosa a una altitud de 1400 m (Jarvis et al., 2000; Project HERB, 2000).

Figura 1. Ubicación del Centro de Estudios Ambientales Tambito en Colombia y en el departamento del Cauca.

Según la clasificación de zonas naturales de vida de Holdridge (1996), Tambito corresponde al bosque muy húmedo premontano y montano bajo, y de acuerdo a la clasificación de formaciones vegetales de Cuatrecasas (1958) a la selva subandina y andina. Los elementos florísticos que determinan la estructura vertical del bosque de Tambito son principalmente especies de la familia Arecaceae para las palmas, Lauraceae para las especies arbóreas grandes y Chloranthaceae, Melastomataceae y Rubiaceae como representantes del sotobosque. Método de muestreo. Se efectuaron muestreos durante los meses de Enero, Abril, Junio y Julio de 2001. Fueron instaladas ocho trampas de caída (vasos plásticos) con coprocebos (estiércol humano) a distancias de 70 m una de otra, manejando dos transectos por cada tipo de hábitat. Las necrotrampas fueron elaboradas con recipientes de plástico y cebadas con vísceras de pescado, ubicando seis a igual distancia y número de transectos por hábitat que las anteriores. Unidades de muestreo. Los muestreos se realizaron en una franja altitudinal entre 1400 a 1500 m en tres tipos de hábitat: a) BOSQUE SECUNDARIO MADURO (BSM): zona poco intervenida; con 30-40 años de recuperación; caracterizado por elementos florísticos representativos de los bosques premontanos; especies de la familia Moraceae presentes en casi todos los estratos; y árboles con un gran porcentaje de cobertura. b) BOSQUE SECUNDARIO TEMPRANO (BST): zona en estado transicional temprano, con aproximadamente 15 años

JUAN CARLOS GARCÍA RAMÍREZ Y LUIS CARLOS PARDO LOCARNO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 59-63

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de recuperación; área muy homogénea donde es común vegetación de los estratos arbustivo y subarbóreo, predominando especies de la familia Melastomataceae. c) PASTIZAL EN REGENERACIÓN (PR): zona de potreros abandonados cuya vegetación se limita a los estratos rasante, herbáceo y arbustivo (en menor porcentaje) dominados por pastos y helechos. Captura e identificación de especies. La revisión de las trampas se realizaba 24 horas después de haber sido activadas con los cebos correspondientes. Los individuos capturados eran colectados y conservados en una solución de alcohol-formol para posteriormente ser identificados en laboratorio. Parte de los especimenes se depositaron en el Museo de Historia Natural de la Universidad del Cauca y el restante en la colección privada de Luis Carlos Pardo Locarno. Resultados y discusión

Durante el período de estudio se registraron un total de 2583 individuos de Scarabaeinae de los géneros Onthophagus, Dichotomius, Ontherus, Uroxys, Canthidium, Oxysternon, Sulcophanaeus, Coprophanaeus, Deltochilum, Canthon y Scybalocanthon; 2271 ejemplares y 16 especies fueron capturadas en las coprotrampas (Tabla 1) y 307 ejemplares y 11 especies en las necrotrampas (Tabla 2).

Entre las especies presentes en las coprotrampas

que aportaron mayor número de individuos se

encuentran Scybalocanthon sp. (42%), Uroxys sp.1 (40%) y Dichotomius satanas (11%), las cuales totalizan el 93% de las capturas. En las necrotrampas las más abundantes fueron Scybalocanthon sp. (45%), Deltochilum aff. valgum (23%) y Deltochilum parile (8%), constituyendo el 76% del total de capturas. Asimismo, las especies menos abundantes en ambos gremios fueron S. velutinus, Canthidium sp.1 y O. mirabilis representando menos del 2% del total.

Tabla 2. Especies y número de individuos capturados con necrotrampas en cada hábitat (PR = Pastizal en Regeneración, BST = Bosque Secundario Temprano, BSM = Bosque Secundario Maduro). Especie PR BST BSM TOTAL

Canthidium sp. 1 1 0 2

Canthidium sp. 1 0 0 1 1

Coprophanaeus edmondsi 0 0 5 5

Deltochilum mexicanum 1 1 15 17

Deltochilum parile 0 9 16 25

Deltochilum aff. valgum 13 26 33 72

Dichotomius satanas 0 3 20 23

Onthophagus mirabilis 0 0 4 4

Scybalocanthon sp. 2 17 121 140

Sulcophanaeus velutinus 0 0 1 1

Uroxys sp. 1 3 0 14 17

Total 20 57 230 307

Se puede notar que la riqueza de los coprófagos desciende desde los ambientes de mayor estructura vegetal (BSM) a los menos estructurados (PR) en 25% y de igual forma la abundancia en 69% (Tabla 1). El Pastizal en Regeneración exhibió una menor colecta debido a la ausencia de vacunos, los cuales en otras investigaciones han ocasionado una notable abundancia a causa de la existencia permanente del recurso alimenticio. Para los necrófagos la riqueza disminuyó en 50% y la abundancia en 91% desde ambientes más conservados (BSM) a menos conservados (PR) (Tabla 2). En ambos gremios se observó mayor riqueza y abundancia en los transectos de Bosque Secundario Maduro. Las especies con mayor preferencia por ambientes forestales estructurados fueron D. aff. valgum, D. parile y Scybalocanthon. sp.

En general, los resultados muestran gran diferencia numérica en la riqueza y abundancia entre los hábitats estudiados, encontrándose más especies e individuos en el Bosque Secundario Maduro en comparación al Bosque Secundario Temprano y el Pastizal en Regeneración, lo cual indica que existe una fuerte relación entre los estados sucesionales de la vegetación y el ensamblaje de coleópteros coprófagos y necrófagos de Tambito (Tabla 3). Esta relación

Tabla 1. Especies y número de individuos capturados con coprotrampas en cada hábitat (PR = Pastizal en Regeneración, BST = Bosque Secundario Temprano, BSM = Bosque Secundario Maduro). Especie PR BST BSM TOTAL

Canthidium sp. 1 0 1 0 1

Canthon sp. 1 0 0 1

Coprophanaeus edmondsi Arnaud, 1997 0 0 1 1

Deltochilum mexicanum Burm, 1848 9 12 8 29

Deltochilum parile Bates, 1887 1 6 21 28

Deltochilum aff. valgum Buró, 1873 24 19 44 87

Dichotomius satanas (Harold, 1867) 107 66 75 248

Ontherus sp. 1 1 0 0 1

Ontherus sp. 2 0 0 2 2

Onthophagus mirabilis Bates, 1887 0 0 1 1

Onthophagus curvicornis Latreille, 1811 5 3 3 11

Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801) 0 1 0 1

Scybalocanthon sp. 75 115 763 953

Sulcophanaeus velutinus (Murray, 1856) 0 1 1 2

Uroxys sp. 1 173 370 358 901

Uroxys sp. 2 0 0 4 4

TOTAL 396 594 1281 2271

ESCARABAJOS SAPRÓFAGOS DE UN BOSQUE DE LOS ANDES OCCIDENTALES COLOMBIANOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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apunta a que estados maduros de sucesión ecológica albergan una composición más compleja y una mayor abundancia de especies de escarabajos saprófagos. Tabla 3. Riqueza y abundancia de escarabajos saprófagos (PR = Pastizal en Regeneración, BST = Bosque Secundario Temprano, BSM = Bosque Secundario Maduro).

Parámetro / Hábitat PR BST BSM

Nº de especies 10 11 13 % de especies % de abundancia

29.4 16.1

32.4 25.2

38.2 58.7

El comportamiento de ambos gremios indica que

la riqueza declina desde la coprofagia a la necrofagia en un 31% mientras la abundancia lo hace en un 86%. De las 17 especies anotadas el 59%, es decir 10 especies, poseen ambos comportamientos alimenticios, siendo sólo una especie exclusivamente necrófaga (Canthidium sp.) y seis exclusivamente coprófagas (Canthon sp., Ontherus sp. 1, Ontherus sp. 2, Onthophagus curvicornis, Oxysternon conspicillatum y Uroxys sp. 2) (Tabla 4). Sin embargo, Sulcophanaeus velutinus es reconocida como una especie coprófaga, y a falta de evidencias sobre su hábito alimenticio se califica la captura en las necrotrampas como un evento accidental.

Desde el punto de vista de la zoogeografía del

gremio resulta importante destacar el registro de Onthophagus mirabilis Bates y Coprophanaeus

edmonsi Arnaud. La primera especie, descubierta inicialmente en Ecuador y posteriormente en Panamá por Howden & Young (1981), sólo se conocía en el Valle del Cauca y la segunda en Chocó (Medina et al., 2001). De igual manera, Sulcophanaeus velutinus había sido colectada solamente en el Valle del Cauca (Cuenca Calima) y Nariño (Medina et al., 2001) y no había sido registrada para el departamento del Cauca.

La riqueza observada en Tambito (16 especies), muestra similitudes en cuanto a lo observado en varias localidades a equivalente altitud de la Quebrada Cristalina, La Palmera y Río Bravo en la Cuenca del Río Calima (Valle del Cauca) en donde muestreos cortos de 2 a 9 días reunieron de 4 a 19 especies (Pardo Locarno, com. per.) (Tabla 5). Tabla 5. Comportamiento de captura de escarabajos Scarabaeinae en varias localidades de la Cuenca Calima-Río Bravo, Valle. Localidad Altitud

Spp. N°

Ejemplares Observaciones

Q. Cristalina Calima

1420 12 99 15 coprocebos; bajo dosel; 2 días




1420 4 43 2 necrocebos; borde selva; 2 días

Palmera Río Bravo Calima


Palmera Río Bravo Calima

1450 7 150 12 coprocebos; potrero; 2 días

Cielo Roto Río Bravo


Con La Palmera y Río Bravo, Tambito comparte

el 90% de las especies, excepto por una de Canthon (de La Palmera), Onthophagus mirabilis y Oxysternon conspicillatum, aunque este último se le conoce de otras localidades a similar altitud en la Cuenca del Calima. Con la Quebrada Cristalina comparte todas las especies de porte mayor (V gr. Deltochilum, Coprophanaeus, Sulcophanaeus) y la mayoría de porte mediano o menor.

Esta situación permite inferir que ambas cuencas (Tambito-Calima) presentan una composición similar de escarabajos Scarabaeinae a la misma altitud, aunque la expresión de abundancia en ambos casos sea diferente debido presumiblemente a las condiciones ambientales de cada cuenca en lo referente a masa boscosa y estado de conservación, las cuales son mejores en Tambito por ser actualmente un área de reserva mientras que la Quebrada Cristalina y Río Bravo son regiones agrícolas intensamente intervenidas.

Tabla 4. Listado total de especies y hábitos alimenticios encontrados. Hábito alimenticio / Especie Coprofagía NecrofagiaCanthidium sp. X Canthidium sp. 1 X X Canthon sp. X Coprophanaeus edmondsi X X Deltochilum mexicanum X X Deltochilum parile X X Deltochilum aff. valgum X X Dichotomius satanas X X Ontherus sp. 1 X Ontherus sp. 2 X Onthophagus mirabilis X X Onthophagus curvicornis X Oxysternon conspicillatum X Scybalocanthon sp. X X Sulcophanaeus velutinus X X Uroxys sp. 1 X X Uroxys sp. 2 X

JUAN CARLOS GARCÍA RAMÍREZ Y LUIS CARLOS PARDO LOCARNO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 59-63

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Del mismo modo, Tambito comparte cuatro especies (D. mexicanum, D. satanas, O. conspicillatum, S. velutinus) con lo registrado a similares altitudes en La Planada (Nariño) por Escobar & Chacón (2000) y cuatro (D. mexicanum, D. parile, D. satanas, O. curvicornis) con lo observado por Medina et al. (2002) para los bosques de niebla de Ucumarí (Risaralda). De otro lado, acorde con el listado de Medina et al. (2001), que reconoce 283 especies de Scarabaeinae para Colombia, siete de las especies identificadas para Tambito son nuevos registros para el departamento del Cauca (Coprophanaeus edmondsi, Deltochilum mexicanum, Deltochilum parile, Dichotomius satanas, Onthophagus mirabilis, Onthophagus curvicornis y Sulcophanaeus velutinus). Conclusiones La respuesta del gremio Scarabaeinae en la reserva Tambito en cuanto a la variación de la riqueza y abundancia en diferentes ofertas de hábitat (bosque secundario maduro, secundario temprano y pastizal en regeneración) y preferencias alimenticias (estiércol y carroña) hace concluir que es notablemente sensible ante las perturbaciones debido al descenso numérico de individuos y especies en una u otra circunstancia (carroñeros y estercoleros). Estas cualidades permitirían la utilización del gremio para examinar procesos de simplificación ecológica y monitoreamiento de estados de recuperación de hábitats forestales. No obstante, los resultados aquí obtenidos y los registrados en la literatura, se requiere una implementación más precisa para fines de monitoreo en una escala regional y temporal más amplia y el reconocimiento de los detalles biológicos y ecológicos de las especies observadas. Agradecimientos La fase de campo fue auxiliada por la Fundación Proselva, Patricia Torres, Marciano Salazar, Luis Alfonso Ortega y Alejandra Cañón; la fase de sistematización y correcciones contó con la colaboración de Andy Jarvis, Carlos Gonzáles, Ángela Arcila y Mark Mulligan. Literatura citada Camero E. 1999. Estudio comparativo de la fauna de

coleópteros (Insecta: Coleoptera) en dos ambientes de bosque húmedo tropical Colombiano. Revista Colombiana de Entomología. 25: 131-135.

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1 Ecólogo. Fundación Universitaria de Popayán. Carrera 61 Nº 18-16 Cali, Valle del Cauca. E-mail: [email protected] 2 I.A, MSc-Biología. Instituto de Investigaciones Ambientales del Pacifico.


EFECTO INSECTICIDA DE SACHA YOCO (Paullinia clavigera var. bullata Simpson) (SAPINDACEAE) Y OREJA DE TIGRE (Tradescantia zebrina Hort ex Bosse) (COMMELINACEAE) EN EL CONTROL DE Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova García y López, 1941, PRINCIPAL VECTOR

DE MALARIA EN UCAYALI, PERÚ

INSECTICIDAL EFFECT OF Paullinia clavigera var. bullata Simpson (SAPINDACEAE) AND Tradescantia zebrina Hort ex Bosse (COMMELINACEAE) IN THE CONTROL OF Anopheles benarrochi

Gabaldon, Cova García & López 1941, MAIN VECTOR OF MALARIA IN UCAYALI, PERU

Diana Pérez 1 y José Iannacone2

Resumen La resistencia de los mosquitos vectores de enfermedades metaxénicas a los insecticidas

químicos, se ha incrementado en los últimos años. Frente a esta realidad, se está realizando la búsqueda de métodos alternativos, utilizando extractos de plantas con actividad larvicida. El objetivo del presente trabajo fue evaluar la mortalidad larvaria del III estadio de Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova García & Lopez, 1941 bajo la decocción de Paullinia clavigera var. bullata Simpson (Sapindaceae) y de la infusión de Tradescantia zebrina Hort ex Bosse (Commelinaceae). Los mayores porcentajes de mortalidad, fueron de 100 % a 24 h de exposición a las concentraciones de 10 y 20 % en P. clavigera y de 10 % en T. zebrina. P. clavigera mostró más eficiencia insecticida sobre A. benarrochi en comparación con T. zebrina en términos de CL50 de 1 a 12 h de exposición; sin embargo, a las 24 h los valores de CL50 fueron similares (P. clavigera, CL50 = 0.81 % y T. zebrina CL50 = 0.86 %). Palabras clave: Anopheles benarrochi, biocida, extractos vegetales, mortalidad larvaria, Paullinia, Tradescantia.

Abstract The resistance of mosquito vectors of metaxenic diseases to chemical pesticides has increased

in the last years. Facing this reality, a search of alternative methods has begun employing plant extracts with larvicide activity. The aim of the current research was to evaluate the mortality on third stage larvae of Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova García & Lopez, 1941 using cooked extract of Paullinia clavigera var. bullata Simpson (Sapindaceae) and tea extract of Tradescantia zebrina Hort ex Bosse (Commelinaceae). The highest mortality percentages were 100 % on 24 h at 10 % and 20 % concentrations with P. clavigera and at 10 % with T. zebrina. Paullinia clavigera showed more insecticide efficient over A. benarrochi in comparison to T. zebrina in terms of LC50 at 1 to 12 h exposure; however, at 24 h, the values of LC50 were similar (P. clavigera, LC50 = 0.81 % and T. zebrina LC50 = 0.86 %). Key words: Anopheles benarrochi, biocide, larval mortality, Paullinia, Tradescantia, vegetable extracts.

Introducción

La malaria es un problema de salud pública en numerosos países de América Latina, donde se le considera una enfermedad endémica de alta prevalencia (Iannacone & Caballero, 1999; Blanco et al., 2000; Bobadilla et al., 2002), cuya distribución en Latinoamérica hasta el año 1999, sitúa a Brasil como el país con mayor número absoluto de casos (50.5 %), seguido por los países de la región subandina con 32.3% (OPS 2001). En la actualidad, las estrategias mundiales para prevenir y controlar la expansión de la enfermedad se basan en la utilización de insecticidas químicos en el control del vector Anopheles, pero su uso indiscriminado, ha favorecido el desarrollo de mecanismos de resistencia (Klein et al., 1991). En efecto, según la OMS (1992) en América se ha demostrado la resistencia de especies vectoras tales como Anopheles albimanus (Wiedemann, 1821),

Anopheles pseudopunctipennis Theobald, 1901, Anopheles darlingi (Root, 1926) y Anopheles vestitipennis Dyar & Knab, 1906, a carbamatos, piretroides y organofosforados; este último grupo químico, es responsable de la resistencia en más de veinte especies de mosquitos a nivel mundial. En el Perú se emplea el temefos en los programas de control larvario, constituyendo un elemento de riesgo en salud pública debido a su toxicidad en humanos y su moderado impacto en el ambiente (Iannacone & Alvariño, 1998). En muchos países, el empleo de controladores biológicos ha cobrado gran relevancia y se considera con frecuencia una alternativa a los insecticidas (De Barjac, 1987). Se conoce la capacidad infectiva del hongo Beauveria bassiana (Bals-Criv) Vuill, el nemátodo Romanomermis culicivorax Ross & Smith, 1976 (Santamarina & Perez, 1997), la bacteria

DIANA PÉREZ Y JOSÉ IANNACONE

Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 64-72 __________________________________________________________________________________________

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Bacillus thuringiensis var. israelensis H-14 (Iannacone & Alvariño, 1997), el crustáceo Chlamydoteca sp.; así como de peces larvívoros (Iannacone & Alvariño, 1997; Iannacone et al., 2000), entre otros, sobre larvas de anofelinos. El empleo de productos derivados de plantas para el control de larvas de mosquitos, es una alternativa natural y es considerada segura para el medio ambiente (Iannacone et al., 2002); tal es así que se continúan investigando como repelentes en mosquitos adultos (Yang et al., 2004), y como intoxicantes e inhibidores del crecimiento frente a larvas (OPS, 1999, 2000; Iannacone et al., 2002). La Región Ucayali cuenta con una gran diversidad de especies vegetales que, entre otros usos, pueden ser utilizadas como biocidas; sin embargo es muy limitado el conocimiento y uso de estas especies. Mediante estudios etnobotánicos en Ucayali, Paullinia clavigera Simpson y Tradescantia zebrina Hort ex Bosse han sido seleccionadas con potencial biocida para ser investigadas en el control de los vectores de la malaria, especialmente en A. benarrochi considerado en Ucayali el vector primario (Pérez, 2002; Schoeler et al., 2003). Las poblaciones naturales de P. clavigera se ubican en ecosistemas de altura Amazónica, formando parte del bosque primario y en planicies anegadizas, requieren de poca luminosidad, de moderada a alta humedad relativa y de altitudes de 150 a 2000 msnm. Prefieren los suelos arcillosos. Su raíz se utiliza como ictiotóxico para la pesca, y presenta actividad antifúngica y molusquicida. El contenido de taninos (principalmente ácido catecutánico y catecol) es muy alto, por lo que provoca efectos en el sistema nervioso central; asimismo presenta una gran cantidad de cafeína que varía de 3 a 5 % del peso seco, y una saponina llamada timbonina con propiedades ictiotóxicas, se encuentra en cantidades pequeñas. En la especie congenérica a P. clavigera, Paullinia pinnata se han registrado actividades molusquicidas contra Biomphalaria glabrata, hospedero intermediario de Schistosoma mansoni (Melendez & Carriles, 2002), posiblemente debido a flaconas glicosiladas (Abourashed et al., 1999). En Paullinia cupana “Guarana” se ha evaluado su importancia como remedio herbal natural y etnobotánico (Myerscough, 1998) y se ha evaluado la toxicidad del extracto acuoso sobre células de ovario de hamster y sobre la bacteria Vibrio fisheri, encontrándose que dosis altas pudieran ser dañinas para la salud humana (Santa María et al., 1998). Extractos acuosos de P. cupana han mostrado actividad genotóxica y mutagénica en células bacterias de Escherichia coli (da Fonseca et al., 1994). Altas concentraciones de cafeína se han encontrado en Paullina yoco y P. cupana (Schutter, 1994; Cipollini, 2000). Plotkin (1988) señala a P. cupana como una fuente potencial de plaguicida biodegradable.

En el caso de T. zebrina se le encuentra en ecosistemas de Bosque húmedo tropical, en suelos franco limosos con abundante materia orgánica, no tolera inundaciones prolongadas, ni exposición directa al sol. Se reporta que la hoja por contacto puede desencadenar picazón tóxica, con propiedades cáusticas e inflamatorias a la piel. La planta posee principalmente antocianinas. Se le considera una planta de importancia ornamental; se le ha usado para la detección de radiaciones y para el biomonitoreo de la calidad del aire para detectar metales trazas (Isidoro et al., 2003; Kim et al., 2003; Sumita et al., 2003). Bajo estas consideraciones, el objetivo del presente trabajo fue evaluar in vitro la mortalidad de larvas de A. benarrochi empleando el extracto por decocción de P. clavigera var. bullata y por infusión de T. zebrina. Materiales y métodos Mosquitos adultos

Se colectaron los mosquitos en estado adulto según el protocolo propuesto por Macedo et al. (1997) intradomiciliariamente, con cebo animal, en el caserío San José del distrito de Campo Verde, provincia de Coronel Portillo, departamento de Ucayali, Perú. Zona de alto riesgo endémico para malaria. Luego se trasladaron al Laboratorio de Entomología del Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP), filial Ucayali, ubicado en la carretera Federico Basadre (CFB) km 12.400. La especie A. benarrochi se identificó a nivel del estadio adulto usando las claves de determinación taxonómica (Lounibos et al., 1997; Sallum et al., 1997; Calle et al., 2002). Crianza de larvas

Se siguió las recomendaciones de Macedo et al. (1997), usando fuentes de porcelana de 40 x 28 x 5 cm con agua de criadero artificial, la cual se adicionó interdiariamente. La alimentación a base de materia orgánica fue provista ad libitum mediante la planta acuática Pistia stratiotes L., las cuales fueron introducidas en el medio de crianza, así como por microorganismos en suspensión provenientes del agua de criadero. Extractos botánicos

Las lianas de P. clavigera (PC) fueron colectadas en el km 83 de la CFB, Caserío “Señor de los Milagros”, jurisdicción del distrito de Irazola, Provincia de Padre Abad y T. zebrina (TZ) fue obtenida del Banco de Genes de Plantas Biocidas y Medicinales del Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP), Ucayali, ubicada en la CFB km 12.400. Las lianas de PC fueron secadas directamente al sol por espacio de dos semanas aproximadamente y se trituraron en un molino de martillo. Se pesaron 250 g de PC y se realizó la decocción con 2.5 L de agua destilada, la cual fue estandarizada a pH 7 con NaON 1N, la decocción se realizó por espacio de 2 h hasta obtener un L de solución madre de color rojo tinto. Para el caso de TZ

EFECTO INSECTICIDA DE Paullinia clavigera var. bullata Y Tradescantia zebrina EN EL CONTROL DE Anopheles benarrochi, VECTOR DE MALARIA EN UCAYALI, PERÚ

Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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se secó toda la planta directamente al sol hasta perder el 90 % de humedad aproximadamente, se trituró en un molino de martillo; se realizó una infusión con 100 g de TZ triturada en 1 L de agua destilada a 80 ºC, del cual se obtuvo 800 ml de solución madre. Bioensayos

Se utilizaron larvas del III estadio de A. benarrochi, los cuales se expusieron al extracto de PC por decocción y a TZ por infusión. Se prepararon concentraciones al 5 %, 10 %, 15 % y 20 % para PC y concentraciones de 2.5 %, 5 %, 7.5 % y 10 % para TZ ([peso seco en g de la planta/ volumen de agua destilada] x 100), los cuales correspondieron a agregar 20; 40; 60; y 80 ml del extracto patrón (Solución Madre) de ambas especies de plantas, y enrasados a 100 ml con agua destilada. Se emplearon vasos de plástico circulares descartables de 250 ml de capacidad. Todos los bioensayos se realizaron a una temperatura no controlada de 30 °C ± 5 °C y humedad relativa entre 60 y 85 %. Evaluación de la mortalidad

Las lecturas de mortalidad de A. benarrochi se realizaron a 1, 4, 8, 12 y 24 h de exposición. Las larvas se consideraron muertas cuando no reaccionaron al momento de ser tocadas con un puntero romo en la región cervical durante 10 seg. de observación (Macedo et al., 1997). Análisis estadístico

Las pruebas de toxicidad aguda de los extractos acuosos sobre A. benarrochi se evaluaron en cuatro concentraciones más el control, con cuatro repeticiones, en un diseño de Bloque Completo al Azar (DBCA): 5 x 4. La eficacia de los tratamientos y las repeticiones se evaluó a través de un análisis de varianza (ANDEVA) de dos vías, previa transformación de los datos a raíz cuadrada del arcoseno. En el caso de existir diferencias significativas entre los tratamientos y entre las repeticiones se realizó la prueba de Tukey. Los cálculos de la mortalidad corregida se realizaron mediante la fórmula de Abbott en caso de muerte natural en el grupo testigo cuando éste era menor al 20 % (Macedo et al., 1997). Los datos se analizaron mediante el paquete SAS Institute Inc, 1989. Las concentraciones letales medias (CL50), así como sus límites de confianza se determinaron utilizando el programa de la EPA Probit. Resultados y discusión

Las principales condiciones y criterios de aceptabilidad para la prueba de toxicidad aguda con las formas larvarias del mosquito A. benarrochi, empleando extractos de PC por decocción y de TZ por infusión, mostraron un 80 % de sobrevivencia en los controles (Tabla 1).

Tabla 1. Condiciones y criterios de aceptabilidad de la prueba de toxicidad aguda con Anopheles benarrochi Tipo de bioensayo Tiempo de exposición Temperatura Humedad relativa pH de la solución Fotoperiodo Tamaño de envase Volumen de la solución / envase Edad de organismos Nº de réplicas / concentración Nº de concentraciones más control Nº de larvas / concentración Nº de larvas por envase Nº total de larvas por ensayo Régimen de alimentación Agua control y de dilución Tiempo de observación Respuesta letal Criterio de aceptabilidad sugerida

estático 1. 4, 8, 12 y 24 h 29 ± 6 °C 60 – 85 % 7 12:12 capacidad de 250 ml 100 ml larvas del III estadio 4 40 5 10 200 no requiere destilada Directa por 10 seg. mortalidad (cuando no reaccionan al con algún movimiento al ser tocadas en la región cervical). Sobre 80% de sobrevivencia en los controles.

Tabla 2. Efecto de extractos acuosos de Paullinia clavigera en la mortalidad de larvas de Anopheles benarrochi en bioensayos de laboratorio a diferentes horas de evaluación.

Promedio en una misma línea vertical seguidos por la misma letra minúscula no difieren significativamente a P = 0,05. Prueba de Tukey (SAS, 1989). Sign.= Significancia. Valores entre paréntesis están corregidos por la fórmula de Abbott. Los valores de las concentraciones en ml fueron transformados a % ([peso seco de la planta/volumen de agua destilada] x 100).

Los resultados de mortalidad de larvas después de

la aplicación del extracto de PC por decocción a las concentraciones de 5, 10, 15 y 20 % a 24 h de evaluación mostraron diferencias significativas en comparación con el testigo absoluto (agua destilada). Las mortalidades diferentes al control se inician a 1 h de exposición en concentraciones de 10, 15 y 20 %; asimismo, la concentración al 5 %, inicia su efecto a 4 h de exposición con 10 % de mortalidad y se va incrementando hasta 24 horas con 95 % (Tabla 2).

% Mortalidad

Sig. % Mortalidad

Sig. % Mortalidad

Sign. % Mortalidad

Sig. % Mortalidad

Sig.

Agua destilada 0 c 0 c 0 c 0 c 10 (0) b5 0 c 10 c 32,5 b 57,5 b 85 (83,33) a10 15 b 47,5 b 90 a 95 a 100(100) a15 22,5 b 57,5 ab 92,5 a 97,5 a 97,5(97,22) a20 42,5 a 82,5 a 97,5 a 97,5 a 100(100) a

Concentración (%)

4 horas1 hora 24 horas8 horas 12 horas



67

Tabla 3. Efecto de extractos acuosos de Tradescantia zebrina en la mortalidad de larvas de Anopheles benarrochi en bioensayos de laboratorio a diferentes horas de evaluación.

Promedio en una misma línea vertical seguidos por la misma letra minúscula no difieren significativamente a P = 0.05. Prueba de Tukey (SAS, 1989). Sign.= Significancia. Valores entre paréntesis están corregidos por la fórmula de Abbott. Los valores de las concentraciones en ml fueron transformados a % ([peso seco de la planta/volumen de agua destilada] x 100).

A diferencia de PC, Tradescantia inicia recién su

efecto biocida a 8 h de exposición, en forma significativa con respecto al testigo (agua destilada), en concentración del 10 %; observándose a las 12 h y a las 24 h mortalidades significativas a las diferentes concentraciones (Tabla 3).

El PC presenta mayor efecto insecticida que TZ de 1 a 12 h de exposición. Sin embargo, a 24 h de exposición los valores de CL50 son numéricamente semejantes (Tabla 4).

Tabla 4. Valores de la concentración letal media (CL50) en los extractos acuosos de Paullinia clavigera y Tradescantia zebrina sobre larvas de Anopheles benarrochi. CL50 (%)

Periodo de exposición (h)

Paullinia clavigera Tradescantia zebrina

1 25.46 (21.54 – 30.09) > 17.62 4 11.21 (9.55 – 13.16) > 17.62 8 6.17 (5.43 – 7.02) 17.62 (14.35 – 21.63) 12 1.99 (1.36 – 2.91) 7.23 (6..53 – 8.02) 24 0.81 (0..55 – 1.18) 0.86 (0.52 – 1.40)

Más de 2000 especies de plantas poseen

químicos con propiedades biocidas en el control de plagas, y entre éstas, 344 especies han demostrado que tienen algún grado de actividad contra las larvas de mosquitos (Sukumar et al., 1991). La Tabla 5 muestra 54 plantas pertenecientes a 30 familias con propiedades larvicidas contra culícidos reportadas en la literatura mundial en los últimos seis años (entre 1998 al 2003).

La efectividad de los insecticidas vegetales es dependiente de algunos factores extrínsecos, tales como la especie y variedad de la planta, época de recolección, parte cosechada y forma de preparación, extracción y aplicación (Iannacone et al., 2002). Además Amadiola (2000), señala que las diferencias en la toxicidad de diferentes extractos pudieran deberse a la solubilidad de sus compuestos activos en

los solventes o a la presencia de inhibidores activos en los solventes o a la presencia de inhibidores de principios insecticidas. En el presente estudio, en ambas especies de plantas se empleó agua destilada como solvente.

Entre los factores inherentes al organismo de prueba, es de destacar la variación de la susceptibilidad de acuerdo a la edad, estado de desarrollo,

reorganización anatómica y a las variaciones propias de la muda; existe además, una tasa metabólica muy baja en individuos cercanos a la pupación, como las larvas; tal es así que se prefirió trabajar con el III estadio, debido a que Mulla & Su (1999) muestran que este estadio fue el más susceptible en comparación con el IV (Xue et al., 2000).

De otro lado, la actividad tóxica de los principios activos de las plantas biocidas empleadas sería de ingesta y de contacto (Stoll, 1989; Rodríguez, 2000). De ingesta, porque al alimentarse las larvas mediante filtración y al no poseer una ingestión selectiva de partículas, los larvicidas pueden ingresar libremente produciendo toxicidad digestiva (Macedo et al., 1997); y de contacto, mediante tres mecanismos interdependientes: transporte desde la cutícula al sitio de acción, inhibición enzimática y efecto sobre el sistema nervioso central, respiratorio u otro sistema involucrado como una consecuencia bioquímica del primer mecanismo (Gunther & Jeppson, 1962). Se concluye que ambas especies de plantas P. clavigera y T. zebrina son candidatas ideales y promisorias como agentes biocidas naturales para el control larvario de A. benarrochi, debido a que producen CL50s de 0.81 % a 0.86 % a las 24 h de exposición (Tablas 2 y 3). Literatura citada Abourashed E.A., Toyang N.J., Choinski J.Jr. & Khan

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% Mortalidad

Sign. % Mortalidad

Sign % Mortalidad

Sign. % Mortalidad

Sign. % Mortalidad

Sig.

Agua destilada 0 a 0 a 0 b 0 b 15(0) c2,5 0 a 0 a 0 b 0 b 65 (58,82) b5 0 a 0 a 0 b 17,5 b 90 (88,24) ab

7,5 0 a 0 a 10 b 52,5 a 95(94,12) ab10 0 a 0 a 42,5 a 80 a 100 (100) a

Concentración (%)

1 hora 4 horas 8 horas 12 horas 24 horas


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Tabla citada en el texto

Tabla 5. Plantas con propiedades biocidas empleadas para el control de mosquitos culícidos entre 1998 al 2003.

Familia Nombre científico Parte de la planta Especie de mosquito Referencia

Acanthaceae Justicia pectoralis Vault hojas Aedes aegypti (L.) Chariandy et al. (1999)

Aizoaceae Glinus oppositifolius (L.) D.C. hojas Anopheles gambiae s.l. Giles Diallo et al. (2001)

Aizoaceae Glinus oppositifolius (L.) D.C. hojas Culex quinquefasciatus Say Diallo et al. (2001)

Aizoaceae Glinus oppositifolius (L.) D.C. hojas Aedes aegypti (L.) Diallo et al. (2001)

Anacardiaceae Lannea velutina A. Rich hojas Anopheles gambiae s.l. Giles Diallo et al. (2001) Anacardiaceae Lannea velutina A. Rich hojas Culex quinquefasciatus Say Diallo et al. (2001) Anacardiaceae Lannea velutina A. Rich hojas Aedes aegypti (L.) Diallo et al. (2001) Anacardiaceae Pistacia lentiscus L. hojas Culex pipiens molestus Forskal Traboulsi et al. (2002) Anacardiaceae Schinus molle L. hojas Culex quinquefasciatus Say Iannacone et al. (2002) Annonaceae Annona cherimolia Miller semillas Anopheles sp. Bobadilla et al. (2002) Annonaceae Annona muricata L. semillas Anopheles sp. Bobadilla et al. (2002) Annonaceae Annona squamosa L. hojas Culex quinquefasciatus Say Jaswanth et al. (2003) Apiaceae Apium graveolens L. semillas Aedes aegypti (L.) Nomin & Nair (2001) Apiaceae Daucus carota L. semillas Aedes aegypti (L.) Momin et al. (2002) Apocynaceae Rhazya stricta Decne hojas Culex pipiens L. El Hag et al. (1999) Araliaceae Cussonia barteri Seem hojas Anopheles gambiae s.l. Giles Diallo et al. (2001)



71

Araliaceae Cussonia barteri Seem hojas Culex quinquefasciatus Say Diallo et al. (2001) Araliaceae Cussonia barteri Seem hojas Aedes aegypti (L.) Diallo et al. (2001) Asteraceae Spilanthes acmella Murr. hojas Culex quinquefasciatus Say Pitasawat et al. (1998)

Betulaceae Alnus glutinosa (L.) Gaertn hojas Aedes albopictus (Skuse) David et al. (2000)

Betulaceae Alnus glutinosa (L.) Gaertn hojas Culex pipiens L. David et al. (2000)

Boraginaceae Cordia curassavica (Jacq.) Roem & Schutt raíces Aedes aegypti (L.) Ioset et al. (2000)

Euphorbiaceae Manihot utilissima Pohl. hojas Aedes aegypti (L.) Chariandy et al. (1999) Fabaceae Cassia obtusifolia L. semillas Aedes aegypti (L.) Jang et al. (2002)

Fabaceae Cassia obtusifolia L. semillas Culex pipiens pallens Coquillett Jang et al. (2002)

Fabaceae Cassia tora L. semillas Aedes aegypti (L.) Jang et al. (2002)

Fabaceae Cassia tora L. semillas Culex pipiens pallens Coquillett Jang et al. (2002)

Fabaceae Lonchocarpus chiricanus Pittier raíces Aedes aegypti (L.) Ioset et al. (2001)

Fabaceae Vicia tetrasperma (L.) Schreber semillas Aedes aegypti (L.) Jang et al. (2002)

Fabaceae Vicia tetrasperma (L.) Schreber semillas

Culex pipiens pallens Coquillett Jang et al. (2002)

Fagaceae

Quercus lusitanica var. infectoria (G. Olivier) A. DC

corteza-tronco Culex pipiens L. Redwane et al. (2002)

Fagaceae Quercus robur L. hojas Aedes albopictus (Skuse) David et al. (2000) Fagaceae Quercus robur L. hojas Culex pipiens L. David et al. (2000)

Geraniaceae Pelargonium citrosa Van Leenii hojas Anopheles stephensi Liston Jeyabalan et al. (2003)

Labiaceae Delphinium x cultorum Voss flores Aedes aegypti (L.) Miles et al. (2000)

Labiaceae Hyptus martiusii Mart ex Benth hojas Aedes aegypti (L.) Araujo et al. (2003)

Labiaceae Lavandula stoechas L. hojas Culex pipiens molestus Forskal Traboulsi et al. (2002) Labiaceae Mentha microphylla Koch hojas Culex pipiens molestus Forskal Traboulsi et al. (2002)

Labiaceae Minthostachys setosa (Briq.) Epling hojas Aedes aegypti (L.) Ciccia et al. (2000)

Labiaceae Origanum syriacum L. hojas Culex pipiens molestus Forskal Traboulsi et al. (2002)

Labiaceae Thymus capitatus (L.) Hoffm. & Link hojas Culex pipiens L. Mansour et al. (2000)

Lauraceae Persea americana Mill. fruto Aedes aegypti (L.) Oberlies et al. (1998) Magnoliaceae Illicium verum Hook hojas Culex quinquefasciatus Say Pitasawat et al. (1998) Malvaceae Pavonia zeylanica L. hojas Culex quinquefasciatus Say Vahitha et al. (2002)

Meliaceae Azadirachta indica Adr. Juss hojas Anopheles stephensi Liston Siddiqui et al. (2003)

Meliaceae Azadirachta indica Adr. Juss hojas Culex pipiens L. El Hag et al. (1999)

Meliaceae Azadirachta indica Adr. Juss hojas Culex quinquefasciatus Say Iannacone et al. (2002)

Meliaceae Turraea wakefieldii raíces Anopheles gambiae s.l. Giles Ndung´uM et al. (2003) Menispermaceae

Abuta grandifolia (Mart.) Sandwith hojas Aedes aegypti (L.) Ciccia et al. (2000)

Mimosaceae Acacia ferruginea D.C. hojas Culex quinquefasciatus Say Vahitha et al. (2002) Myrtaceae Myrtus communis L. hojas Culex pipiens molestus Forskal Traboulsi et al. (2002)

Myrtaceae Syzygium aromaticum (Gaertn) Linn. hojas Culex pipiens L. El Hag et al. (1999)

Orchidaceae Vanilla fragans Ames hojas y tronco Aedes aegypti (L.) Sun et al. (2001)

Piperaceae Piper longum L. fruto Culex pipiens pallens Coquillett Lee (2000)

Piperaceae Piper nigrum L. fruto Aedes aegypti (L.) Yang et al. (2002) Piperaceae Piper nigrum L. fruto Aedes togoi Theobald Park et al. (2002)

Piperaceae Piper nigrum L. fruto Culex pipiens pallens Coquillett Park et al. (2002)

Piperaceae Pothomorphe peltata L. hojas Aedes aegypti (L.) Mongelli et al. (2002)


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Rosaceae Quillaja saponaria Molina corteza-tronco Aedes aegypti (L.) Pelah et al. (2002)

Rosaceae Quillaja saponaria Molina corteza-tronco Culex pipiens L. Pelah et al. (2002)

Rutaceae Feronia limonia (L.) Swingle hojas Culex quinquefasciatus Say Rahuman et al. (2000)

Rutaceae Feronia limonia (L.) Swingle hojas Anopheles stephensi Liston Rahuman et al. (2000)

Rutaceae Feronia limonia (L.) Swingle hojas Aedes aegypti (L.) Rahuman et al. (2000)

Rutaceae Melicope subunifoliata (Stapf) T.G. Hartley

corteza-tronco Aedes aegypti (L.) Hung et al. (2003)

Salicaceae Populus nigra L. hojas Aedes albopictus (Skuse) David et al. (2000) Salicaceae Populus nigra L. hojas Culex pipiens L. David et al. (2000)

Sterculiaceae Mansonia gagei Drumm corteza-tronco Aedes aegypti (L.) Tiew et al. (2003)

Thymelaeaceae Dirca palustris L. semillas Aedes aegypti (L.) Ramsewark et al. (2001) Tiliaceae Microcos paniculata L. hojas Aedes aegypti (L.) Bandara et al. (2000) Verbenaceae Lantana camara L. hojas Culex quinquefasciatus Say Iannacone et al. (2002)

Verbenaceae Stachytarpheta jamaicensis (L.) Vaht hojas Aedes aegypti (L.) Chariandy et al. (1999)

Zingiberaceae Kaempferia galanga Kencur hojas Culex quinquefasciatus Say Pitasawat et al. (1998)

1 Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana – Ucayali. Jr. Progreso 102, Pucallpa, Ucayali, Perú. E-mail: [email protected] / [email protected] 2 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo Libre, Lima, Perú. E-mail: [email protected]


DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS (FORMICIDAE) EN TRES OLIVARES CON DIFERENTE MANEJO AGRONÓMICO EN GRANADA, ESPAÑA

NEST DENSITY OF THE ANT ASSEMBLAGE (FORMICIDAE) IN THREE OLIVE ORCHARDS

UNDER DIFFERENT AGRICULTURAL MANAGEMENT IN GRANADA, SPAIN

Inés Redolfi1, Alberto Tinaut2, Felipe Pascual2 y Mercedes Campos3

Resumen Se han estudiado los nidos de hormigas presentes en tres olivares con diferente manejo

agronómico, ubicados a 20 km de la ciudad de Granada (España). En cada olivar se observó el área correspondiente a 60 árboles (seis hileras contiguas de 10 árboles) y los cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de árboles. En el suelo bajo la copa de cada árbol y en las calles se determinó el número de los nidos en actividad de cada especie, en un área total de 540 m2 (9 m2/árbol) y 500m2 (100 m2/calle) respectivamente, con una duración de 15 minutos por árbol y por transecto entre las 9:00 y 14:00 horas. También se determinó el número de nidos en el tronco del árbol mediante observación de los mismos en 5 minutos, durante los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997 y 1998. Los resultados indican que la perturbación producida por las prácticas agronómicas afecta el número y abundancia de los hormigueros en el suelo bajo el árbol y en las calles. Los olivares con manejo ecológico (Arenales) y abandonado (Colomera 2) presentaron significativamente mayor densidad de nidos en el suelo bajo el árbol que el olivar con aplicación de plaguicidas (Colomera 1). Este último no presentó hormigueros en las calles. La perturbación por laboreo y aplicación de plaguicidas en el olivar abandonado tuvo como respuesta el aumento de nidos por gemación y la disminución posterior de los mismos. En los árboles de 80 años (Arenales) se presentan hormigueros en el tronco y no en los de 25 años. Palabras claves: Formicidae, densidad de nidos, olivar, diferente manejo agronómico, Granada, España.

Abstract Ant nests were studied in three olive orchards under different agricultural management located

20 km away from Granada City, Spain. In each orchard, It was monitored the area covered by 60 trees (six contiguous rows of 10 trees each) and five transects of 100 m long and 1 m wide on the alleyways among the tree rows. It was determined for each ant specie, the number of active nests in the ground under each tree crown -9 m2/tree- and in the alleyways -100 m2/alley- for a period of 15 min per tree and per transect between 09:00 and 14:00 hours, during May, July and September of 1997 and 1998. It was also determined the number of ant nests within the tree trunk through five-minute observation intervals. Results indicate that disturbances caused by cultural practices affect the number and abundance of ant nests in the ground under the trees and in the alleys. Olive orchards with an ecological management (Arenales) or abandoned (Colomera 2) showed significantly higher nest density in the ground below the tree than the orchard with pesticide application (Colomera 1). This orchard did not show any nest in the alleys. Cultural practices and pesticide applications done in the abandoned olive orchard resulted in the increase of subsidiary nests and their posterior decrease. Eighty-year old olive trees (Arenales) show nests in their trunks, while 25-year old trees do not show them. Keys words: Formicidae, nests density, olive orchards, different agricultural management, Granada, España.

Introducción Las hormigas ocupan un lugar muy importante en

los ecosistemas, interviniendo en el ciclo de nutrientes en la naturaleza, en el enriquecimiento de los suelos y en una gran diversidad de interacciones tróficas, de tal manera que son mencionadas como controladores biológicos de plagas, bioindicadores y como elementos importantes para definir el índice de biodiversidad integral (Adlung, 1966; Majer, 1972,

1994; Andersen, 1990; Majer & Beeston, 1996; Detraint, 1990; Paulson & Akre, 1992; Fiala et al., 1994; Weseloch, 1993, 1996; Peng et al., 1997; Rabistch, 1997; Morris, 1997; Redolfi, 1999; Morris et al., 1998a; Morris et al., 2002). Las hormigas forman parte de la estructura y función del agrosistema del olivo (Olea europeae L.) y los estudios de la biocenosis se han intensificado en este cultivo, especialmente frente a la demanda de cultivos

DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS EN OLIVARES EN GRANADA, ESPAÑA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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ecológicos (Morris, 1997; Morris et al., 1998a b; Redolfi et al., 2003). Así, el estudio para determinar el número y densidad de los hormigueros de la comunidad de hormigas en olivares con diferentes prácticas agronómicas, contribuirá a generar conocimiento en la línea base, para utilizar a las hormigas como bioindicadores para el manejo de este agrosistema. Materiales y Métodos Ubicación y vegetación potencial de la zona de estudio

La zona de estudio se encuentra a 20 km al norte de la ciudad de Granada (Andalucía). La vegetación se corresponde con un encinar más o menos sustituido por el cultivo del olivo. La mayor parte del olivar se sitúa en los pisos Termo y Mesomediterráneo en los cuales la vegetación climácica se correspondería con la serie de los acebuchales, para el piso Termomediterráneo y de los encinares para el piso Mesomediterráneo (Rivas-Martínez, 1987). En el primitivo bosque existían especies típicas del clima de la Meseta Mediterránea, como la encina (Quercus ilex L.), o el pino de alepo (Pinus alepensis Miller) y según lo permitiera la constitución edáfica, el alcornoque (Quercus suber L.); alternando con especies herbáceas como Smilax aspera L., Rhamnus alaternus L., Daphne gnidium L., Helleborus foetidus L. y Paeonia broteri Boiss. & Reut., entre otras. La vegetación primitiva de la zona puede todavía contemplarse en los linderos y claros del olivar. Por degradación, se ha producido una vegetación arbustiva que comprende, entre otras, a Asparagus acutifolius L., Convolvulus arvensis L., Euphorbia characias L., Reseda lutea L. y Rubus ulmifolius Schoot. Sin embargo, la mayoría son especies de flora arvense más o menos ruderal y de amplia distribución geográfica (González, 1989; Morris, 1997). Características de los tres olivares

Las observaciones se realizaron en tres olivares: Arenales, Colomera 1 y Colomera 2, plantados a marco real con distancia entre pies de unos 10 m y altura media de 3.5 m. El arado de las zonas claras del olivar (calles), forma un cuadrado sin arar debajo de la copa. Debido a esta práctica, se puede considerar que el olivar presenta un diseño muy característico en comparación con otros cultivos: los árboles en el centro de un cuadrado de unos 9 m2 sin arar, separados entre sí por calles aradas de 7 m, prácticamente sin vegetación. Los tres olivares se diferencian por las prácticas agronómicas: Arenales. El cortijo “Arenales de San Pedro” abarca una extensión de 525 ha con un total aproximado de 28 600 árboles. Los olivos tienen una edad de 80 años y son de tres pies. El riego es por inundación y el laboreo de tipo tradicional. En 1997 se llevó a cabo una poda severa, mientras que en 1998 sólo un aclareo. No se realizaron tratamientos con agroquímicos. El suelo es franco arenoso (Barahona,

com. per.), con un porcentaje de grava del 43.97% bajo el árbol y del 34.49% en las calles. Los bancales, con escasa vegetación arbustiva están distribuidos entre las parcelas y en los límites del cultivo. Colomera. La finca “La Granja” tiene una extensión de 320 ha con aproximadamente 16 300 árboles. Los olivos tienen una edad de 25 años y son de dos y tres pies. En este olivar se escogieron dos parcelas separadas por una distancia de 600 m. Colomera 1: El riego es por goteo de cuatro mangueras por árbol, con fertirrigación y el laboreo correspondiente a un olivar de tipo moderno. El tipo de poda fue similar a la de Arenales. Se hicieron tratamientos con agroquímicos contra Pyays oleae Bern. y Batrocera oleae (Gmel.) y herbicidas bajo la copa del árbol. Presenta un suelo franco bajo el árbol y franco–arcilloso en las calles (Barahona, com.per), con un porcentaje de grava del 40.46% bajo la copa del árbol y del 32.13% en las calles. Los bancales se encuentran sólo en ecasas áreas limítrofes del olivar. Colomera 2: Es una parcela de 1ha, abandonada durante 10 años, tiempo en el cual no se efectuó ningún tipo de laboreo, riego o tratamiento fitosanitario. Está rodeada por el olivar con riego por goteo a manera de una pequeña isla. Este olivar no presentó al inicio del estudio el cuadrado de área sin arar bajo la copa del árbol, ya que hasta Julio de 1997 todo el suelo de la zona estaba cubierto por malezas y después de esta fecha, el arado severo fue hasta el pie del árbol, eliminando todo tipo de vegetación y en 1998 se prosiguió con esta labor y se realizaron tratamientos con agroquímicos. Presenta un suelo franco (Barahona, com.per.), con un porcentaje de grava del 44.34% bajo el árbol y del 42.96% en las calles. Variedad de olivo

Las variedades de olivo que se encuentran cultivadas en la zona de estudio son “picual” o “marteño” en más del 80% y “hojiblanco” en un 15%. Las observaciones del presente trabajo se realizaron sobre la variedad “picual”, también denominada como “nevadillo” y “lopereño”, que es la principal variedad distribuida en las zonas de Córdoba, Jaén y Granada. Factores abióticos El clima se caracteriza por inviernos fríos, así como por un largo periodo estivo-otoñal de elevadas temperaturas y muy seco. La pluviometría media anual es de unos 500 mm, con reparto normalmente igualado, excepto de Junio a Agosto donde es muy escasa. La humedad relativa no presenta por lo general valores muy elevados (38.5-65%), salvo en ciertas fechas muy determinadas. La climatología, típicamente continental, produce importantes variaciones térmicas y pluviométricas. Las heladas suelen presentarse de Noviembre a Marzo, ambos inclusive, aunque no es raro su presencia fuera de dicha época. Generalmente, las temperaturas máximas alcanzan sus valores más elevados (43°C-45°C) en Junio-Agosto, lo que, en principio puede constituir un

INÉS REDOLFI, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 73-81

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factor de gran importancia en el condicionamiento del cultivo y de los fitófagos (Morris, 1997). El suelo: corresponde a un tipo ambisol cálcico sobre costra caliza de buen drenaje con escaso abonado orgánico (Pérez & Prieto, 1980). Está formado sobre sedimentos del Plioceno, profundos, bien drenados, de textura franca y muy aptos para el cultivo del olivar. El nitrógeno es un elemeno deficitario, que se debe administrar con la fertilización. El contenido de K del suelo es aceptable, si bien con frecuencia se observan síntomas de deficiencia de este elemento en el cultivo, por interacción con la absorción con el calcio. Normalmente, el suelo presenta escaso abonado mineral y es de secano (González, 1989).

Los datos climatológicos correspondientes a los años de estudio 1997 y 1998, se presentan en Redolfi (1999) y Redolfi et al. (1999, 2003). Así mismo, estos autores determinan que no existen diferencias significativas en la temperatura, humedad y precipitación en las tres zonas de estudio, en cada fecha de muestreo. Determinación del número de hormigueros

En cada olivar se observó el área correspondiente a 60 árboles (seis hileras contiguas de 10 árboles) y los cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de árboles. En el suelo correspondiente a cada árbol y en las calles, en un área que supone un total de 540 m2 (9m2/árbol) y 500 m2 (100m2/calle) respectivamente, se determinó el número de los nidos en actividad de cada especie. La observación y toma de muestras tuvo una duración de 15 minutos por árbol y por transecto entre las 9:00 y 14:00 hs, en los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997 y 1998. Esta metodología ha sido ampliamente utilizada tanto en ecosistemas naturales (Bernstein & Gobbel, 1979; Tinaut, 1979; Cushman et al., 1988; Cerdá & Retana, 1988; Dejean et al., 1994; Orr & Charles, 1994; Ofer et al., 1996; Cerdá & Retana, 1998), como también en agroecosistemas arbóreos, principalmente de cacao, café, mango y palmera, para realizar el mapeo de las diferentes especies (Room, 1971, 1974; Majer, 1972, 1987, 1994; Leston, 1978; Jackson, 1984; Majer & Delabie, 1993; Perfecto & Snelling, 1995; Peng et al., 1997). Análisis de los datos

El análisis de las variables entre los diferentes meses, años y zonas de muestreo se efectuó mediante el test no-paramétrico de suma de rangos de Kruskal-Wallis. Así también, se utlilizó el test no-paramétrico U de Mann-Whitney y las pruebas estadísticas correspondientes del paquete estadístico Stat View y Systat 5.0 para Macintosh.

Resultados y discusión Número de nidos en el suelo bajo la copa del árbol

Se presentaron 14 especies con nidos en el suelo, bajo la copa del árbol: Aphaenogaster gibbosa (Latreille), A. senilis Mayr, Messor barbarus (L.), Crematogaster auberti Emery, C. sordidula (Nylander), Solenopsis latro Forel, Tetramorium semilaeve André, Tapinoma nigerrima (Nylander), Plagiolepis pygmaea (Latreille), Camponotus foreli Emery, C. sylvaticus Olivier, Cataglyphis rosenhaueri Santschi, C. velox Santschi y Formica subrufa Roger.

Tabla 1. Número de nidos en el suelo bajo la copa del árbol (n=60) en el olivar Arenales. 1997. Especie Mayo Julio Septiembre A. gibbosa 2 1 0 A. senilis 16 23 5 M. barbarus 0 1 0 C. sordidula 1 0 7 S. latro 2 0 10 T. semilaeve 3 2 6 T. nigerrima 8 8 3 P. pygmaea 24 20 1 C. foreli 1 0 0 C. sylvaticus 2 2 2 C. rosenhaueri 1 2 2 F. subrufa 1 0 0 Total 61 59 36 Arenales: manejo ecológico El mayor número de especies correspondió al olivar Arenales (S=13), a continuación Colomera 2 (S=8) y Colomera 1 (S=5). Las especies comunes a las tres zonas fueron: M. barbarus, T. semilaeve, T. nigerrima, P. pygmaea y C. rosenhaueri. Las especies T. nigerrima, P. pygmaea y A. senilis constituyeron el mayor número de nidos y permanecieron activos durante toda la campaña. A. senilis sólo estuvo presente en el olivar de Arenales (Tablas 1- 6). La ubicación de la entrada de los hormigueros fue de manera definida para la mayoría de las especies (Redolfi et al., 1999). En el olivar de Arenales, el número de nidos en el suelo más frecuente por árbol durante toda la campaña fue de dos (n=21) y tres (n=9). En los olivares Colomera 1 y Colomera 2, se detectó generalmente un nido en el suelo bajo la copa del árbol, a excepción del muestreo del mes de Septiembre en Colomera 2, en que se encontraron con mayor frecuencia dos nidos por árbol (n=18) debido al aumento de las poblaciones de T. semilaeve y S. latro. Estas dos especies se encontraron en el suelo bajo la copa del mismo árbol, pero con un comportamiento agresivo de T. semilaeve, cuyas obreras rodeaban los frutos de aceituna en donde se encontraban refugiadas las obreras de S. latro (Redolfi et al., 1999). La


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presencia conjunta de especies con nidos en el suelo bajo la copa del árbol implicó a la mayoría de las especies en este habitat. Las frecuencias mayores correspondieron a las especies A. senilis-P. pygmaea (n=9) y A. senilis-T. nigerrima (n=5). En todos estos casos no se observó un comportamienteo agresivo entre las obreras de diferentes especies, lo cual no coincide con la agresividad reportada para T. nigerrima (Cerdá et al., 1989). Las únicas especies que no compartieron el suelo bajo la copa del árbol fueron M. barbarus, C. foreli y F. subrufa.

Tabla 2. Número de nidos en el suelo bajo la copadel árbol (n=60) en el olivar Colomera 1. 1997. Especie Mayo Julio Septiembre M. barbarus 1 0 0 T. semilaeve 2 0 0 T. nigerrima 5 2 3 P. pygmaea 5 7 0 Total 13 9 3 Colomera 1: manejo con pesticidas

Tabla 3. Número de nidos en el suelo bajo la copa delárbol (n=60) en el olivar Colomera 2. 1997. Especie Mayo Julio Septiembre M. barbarus 0 4 6 C. auberti 14 10 0 S. latro 0 0 12 T. semilaeve 0 0 58 T. nigerrima 46 9 1 P. pygmaea 1 0 0 C. rosenhaueri 0 1 0 Total 61 24 77 Colomera 2: abandonado. Arado severo a partir de Julio1997.

Los olivares Colomera 2 y Arenales, presentaron el mayor número de nidos en 1997, con diferencias altamente significativas (P<0.0001) al olivar Colomera 1, debido probablemente a la aplicación de agroquímicos en este último, tal como mencionan Buren & Whitcomb (1997) con la disminución de hormigas en cultivos de cítricos por aplicación de plaguicidas (Tablas 1-3, 7 y 11). El número de nidos fue superior durante 1997 con respecto a 1998 en las tres zonas (significativamente, P<0.0001 en Arenales y Colomera 2; no significativa, P=0.1 en Colomera 1) (Tabla 7), debido probablemente a las diferencias climáticas entre los dos años (Redolfi et al., 2003), lo cual puede haber influido de manera directa sobre el comportamiento de las diferentes especies de hormigas o bien de forma indirecta al afectar la fenología del árbol y malas

hierbas que representan la base del nicho de los Formicidae. En el año 1998 se observó un descenso Tabla 4. Número de nidos en el suelo bajo la copa del árbol (n=60) en el olivar Arenales. 1998. Especie Mayo Julio Septiembre A. gibbosa 1 1 0 A. senilis 20 22 2 A. auberti 1 0 0 C. sordidula 0 1 0 S. latro 0 0 4 T. semilaeve 0 0 6 T. nigerrima 11 2 0 P. pygmaea 10 2 0 C. sylvaticus 3 1 0 Total 46 29 12 Tabla 5. Número de nidos en el suelo bajo la copa del árbol (n=60) en el olivar Colomera 1.1998. Especie Mayo Julio Septiembre M. barbarus 1 0 0 T. nigerrima 3 2 0 P. pygmaea 2 0 0 C. rosenhaueri 0 0 1 Total 6 2 1 de las precipitaciones y un aumento de las temperaturas a partir del mes de Abril, con respecto a 1997. Esto ocasionó una disminución del período de floración del árbol y las malezas, y provocó el marchitamiento de la cubierta vegetal del suelo en el mes de Julio, con una antelación de aproximadamente 25 días, con respecto al año 1997. Estas diferencias climáticas entre los dos años, explicarían la disminución tan marcada del número de nidos de P. pygmaea en Arenales y en menor grado en Colomera 1, considerando que esta especie resiste con dificultad las temperaturas elevadas (Retana et al., 1989).

Tabla 6. Número de nidos en el suelo bajo la copa del árbol (n=60) en el olivar Colomera 2. 1998. Especie Mayo Julio Septiembre M. barbarus 0 0 4 T. nigerrima 11 2 0 C. rosenhaueri 0 1 0 C. velox 1 0 0 Total 12 3 4 Colomera 2: manejo con pesticidas en 1998

Asímismo, estas condiciones pudieron ser las causantes de la desaparición de T. nigerrima a partir del mes de Julio de 1998 en los tres olivares. Sin


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embargo, en Colomera 2, la disminución altamente significativa (P<0.001) del número de nidos tiene otra explicación aparte de las diferencias climáticas entre ambos años, ya que el laboreo intenso iniciado en este cultivo en Julio de 1997 y las aplicaciones de plaguicidas realizadas en 1998, provocaron probablemente la disminución del número de nidos bajo la copa del árbol y esta zona pasó a ser un continuo con el olivar que lo rodeaba (Tablas 1-7 y 11).

El número de nidos tuvo una tendencia a disminuir

entre los meses de Mayo a Septiembre, en ambos años, en las tres zonas (Tablas 1-6). En Arenales las diferencias no fueron significativas entre los meses de Mayo y Julio (1997: P=0.6; 1998: P=0.2), pero si lo fueron entre Julio y Septiembre (P<0.05, ambos años). Colomera 1 no presentó deferencias significativas entre meses en los dos años (P>0.05) y Colomera 2 se caracterizó por diferencias altamente significativas entre meses (P<0.0001) en el año 1997 y la ausencia de diferencias significativas entre los meses de Julio y Septiembre (P>0.05) en 1998, debido al laboreo que se inició en esta zona (Tabla 7). Sin embargo, en el olivar Colomera 2, el número de nidos aumentó significativamente (P<0.001) en el mes de Septiembre de 1997 debido a la aparición de T. semilaeve, lo cual también ocurrió en Arenales, aunque en menor grado, mientras que en Colomera 1 esta especie no se

presentó (Tablas 1-6). Este aumento de la población de T. semialeve y aparición de S. latro no se vuelve a producir en el olivar Colomera 2 en 1998, debido probablemente al uso de plaguicidas durante ese año, mientras que en Arenales se presentaron nuevamente las dos especies, lo cual indica que la ausencia de los dos especies en Colomera 2 no se debe a los cambios en las condiciones climáticas (Tablas 4 y 6). Tabla 8. Número de nidos en las calles en los olivares Arenales y Colomera 2. 1997. Zona Especie Mayo Julio Septiembre Arenales A. senilis 0 2 0 M. barbarus 0 1 0 C. sylvaticus 0 1 0 C. rosenhaueri 1 0 0 Total 1 4 0 Colomera 2 M. barbarus 13 10 46 M. bouvieri 0 1 16 T. nigerrima 7 7 12 C. rosenhaueri 5 1 2 C. velox 0 1 0 Total 25 20 76 Número de nidos en las calles

Las ocho especies con hormigueros en las calles del olivar fueron: A. senilis, M. barbarus, Messor bouvieri Bondroit, T. nigerrima, C. sylvaticus, C. rosenhaueri, C. velox y F. subrufa. La especie M. bouvieri fue la única especie que presentó nidos exclusivamente en las calles del olivar. En el olivar de Arenales se observó mayor número de especies (n=6) que en Colomera 2 (n=5), mientras que Colomera 1 no presentó nidos en las calles. Las especies comunes a las dos zonas fueron M. barbarus, C. rosenhaueri y C. velox (Tablas 8-9). Tabla 9. Número de nidos en las calles en los olivares Arenales y Colomera 2. 1998. Zona Especie Mayo Julio Septiembre Arenales M. barbarus 1 0 0 C. rosenhaueri 4 1 0 C. velox 0 1 0 F. subrufa 0 1 0 Total 5 3 0 Colomera 2M. barbarus 26 10 0 C. rosenhaueri 8 0 0 Total 34 10 0

En el olivar Colomera 2 el número de nidos fue significativamente más elevado que en Arenales

Tabla 7. Valores medios, mínimos y máximos de nidosen el suelo/árbol (n=60), en los tres olivares. 1997 y1998. Número de nidos

Zona Año Mes sx ± Mín. Máx. Arenales 1997 Mayo 1.03 ± 1.17 a d f 0.00 4.00 Julio 0.95 ± 0.79 a 0.00 3.00 Sept. 0.60 ± 0.78 b 0.00 3.00 Colomera 1 Mayo 0.21 ± 0.45 a e f 0.00 2.00 Julio 0.15 ± 0.40 a 0.00 2.00 Sept. 0.05 ± 0.22 a 0.00 1.00 Colomera 2 Mayo 1.01 ± 0.59 a d f 0.00 2.00 Julio 0.41 ± 0.61 b 0.00 2.00 Sept. 1.28 ± 0.58 c 0.00 3.00 Arenales 1998 Mayo 0.75 ± 0.87 a d g 0.00 3.00 Julio 0.48 ± 0.53 a 0.00 2.00 Sept. 0.20 ± 0 54 b 0.00 3.00 Colomera 1 Mayo 0.10 ± 0.30 a e f 0.00 1.00 Julio 0.03 ± 0.18 a 0.00 1.00 Sept. 0.01 ± 0.12 a 0.00 1.00 Colomera 2 Mayo 0.20 ± 0.40 a e g 0.00 1.00 Julio 0.05 ± 0 22 b 0.00 1.00 Sept. 0.08 ± 0.33 b 0.00 2.00 Las cifras con la misma letra no difierensignificativamente entre sí (Kruskal-Wallis y la pruebade la U de Mann-Whitney, P>0.05). a, b, c: entre meses en cada zona; d, e: entre zonas en cada año; f, g: entre años en cada zona.


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(P<0.0001) en los dos años de estudio, excepto en el mes de Septiembre de 1998 en el cual no se observaron hormigueros en las calles a causa del laboreo que se inicio en esta zona (Tablas 10 y 11). Igualmente, el escaso número de hormigueros en Arenales (n=1-5) que no presentó diferencias significativas (P=0.6) entre años y entre Mayo y Julio en ambos años (P=0.8; P=0.1) y la ausencia de estos en Colomera 1 se debió al laboreo continuo en las calles que ocasionó un gran disturbio en el área.

En el olivar Colomera 2, con un gran número de

nidos (n=20-76) durante la campaña 1997, disminuyó el número de hormigueros (n=10-34) y de especies (n=2) en 1998 (P=0.008). Así, las diferencias altamente significativas entre Colomera 2 y Arenales en 1997 (P<0.0001) descienden en 1998 a P=0.04 debido al laboreo que se inició en esta zona (Tabla 10). La especie M. barbarus presentó el mayor número de nidos y permaneció durante toda la

campaña en 1997, ya que este formicido es muy abundante en terrenos de cultivo abandonados (Acosta, 1980), que permite el establecimiento de malezas cuyas semillas contribuyen a que se mantenga este formícido de costumbres marcadamente granívora. También, se observaron numerosas pistas de esta especie, esto es, rutas principales de forrageo asociadas a la existencia de fenómenos persistentes a una determinada organización de territorio (Oster & Wilson, 1978). Un hormiguero puede tener una o más pistas simultáneamente (Rosengren, 1977; Cherix & Rosengren, 1979), cuyo trazado presenta en algunos casos gran estabilidad y persistencia en el tiempo (Rosengren, 1977; David & Wood, 1980). Estas pistas minimizan los encuentros entre miembros de distintos nidos (Harrison & Gentry, 1981; Porter & Jogersen, 1981), evitando así las agresiones que se han observado después de provocar un disturbio en las zonas circundantes a los nidos (Acosta et al., 1985). En Colomera 2, al inicio de los muestreos en Mayo de 1997, todas las calles mostraban una cubierta vegetal continua y se contabilizaron un total de 25 hormigueros pertenecientes a tres especies. Igualmente, Castro et al. (1996), observan una influencia positiva de la cubierta vegetal sobre la abundancia de hormigas. En el mes de Julio se inició el laboreo con un arado profundo que provocó un gran disturbio en toda la zona y se contabilizó 20 hormigueros correspondientes a cinco especies. En esta ocasión se observó el traslado de huevos e inmaduros por parte de las obreras de C. rosenhaueri y T. nigerrima, especie que puede cambiar rápidamente su sitio de nidificación por disturbios en el área (Cerdá et al., 1989). El arado continuo de la

zona eliminó todas las malezas de las calles e incluso bajo la copa del árbol, pero una vez que cesó el disturbio las hormigas reorganizaron sus nidos y el número se elevó a 76 hormigueros en el mes de Septiembre. M. barbarus siguió presentando el mayor número de nidos y se observó en el cono de entrada a los nidos un gran número de restos de obreras de la misma especie, por lo que se asume que la alteración producida por el arado afectó y posiblemente también ocasionó numerosas agresiones entre individuos de las

Tabla 10. Valores medios, mínimos y máximos denidos/ transecto (5 calles) en los tres olivares. 1997 y1998. Número de nidos

Zona Año Mes sx ± Mín. Máx. Arenales 1997 Mayo 0.20 ± 0.44 a d f 0.00 1.00 Julio 0.80 ± 0.44 a 0.00 2.00 Sept. 0.00 b 0.00 0.00 Colomera 2 Mayo 5.00 ± 3.00 a e g 0.00 8.00 Julio 4.00 ± 2.34 a 0.00 6.00 Sept. 15.00 ± 2.16 b 0.00 18.00Arenales 1998 Mayo 0.80 ± 0.83 a d f 0.00 2.00 Julio 0.60 ± 0.54 a 0.00 1.00 Sept. 0.00 a 0.00 0.00 Colomera 2 Mayo 6.80 ± 0.83 a e g 6.00 8.00 Julio 2.00 ± 1.22 b 0.00 3.00 Sept. 0.00 c 0.00 0.00 Las cifras con la misma letra no difierensignificativamente entre si (Kruskal-Wallis y la prueba de la U. de Mann-Whitney, P>0.05). a, b, c: entre meses en cada zona d, e: entre zonas en cada año f, g: entre años en cada zona

Tabla 11. Número / m2 de hormigueros bajo la copa del árbol y en las calles en los tres olivares. 1997 y 1998. Nidos bajo la copa del árbol Nidos en las calles

M J S M J S Año Zona n /m2 n /m2 n /m2 n /m2 n /m2 n /m2 1997 Arenales 61 0.113 59 0.109 36 0.067 01 0.002 04 0.007 00 0.000 Colomera 1 13 0.024 09 0.017 03 0.006 00 0.000 00 0.000 00 0.000 Colomera 2 61 0.113 24 0.044 77 0.143 25 0.046 20 0.037 76 0.141 1998 Arenales 46 0.085 29 0.054 12 0.022 05 0.009 03 0.006 00 0.000 Colomera 1 06 0.011 02 0.004 01 0.002 00 0.000 00 0.000 00 0.000 Colomera 2 12 0.022 03 0.006 04 0.007 34 0.063 10 0.019 00 0.000 M: Mayo, J: Julio, S: Septiembre


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colonias vecinas, al romperse el orden establecido por las pistas de forrageo, tal como se menciona con M. capitatus Latr. (Acosta et al., 1985). En la siguiente campaña, en 1998, se comprobó la desaparición en las calles de las especies M. bouvieri, T. nigerrima y C. velox, permaneciendo sólo M. barbarus y C. rosenhaueri, la última de las cuales ya no se encontró en el mes de Julio. La permanencia de M. barbarus en las calles despues del intenso arado se debe sin duda a la profundidad de los nidos de esta especie, más de 2 m, mientras que los nidos de C. rosenhaueri suelen situarse entre los 0.5 y 1 metro (Plaza & Tinaut, 1989). Tabla 12. Número de nidos en el árbol (n=60) en elolivar de Arenales. 1997 y 1998.

Año Zona Especie Mayo Julio Septiembre 1997 Arenales C. scutellaris 3 5 1

C. lateralis 2 0 0 Total 5 5 0

1998 Arenales C. scutellaris 9 9 0 C. lateralis 2 1 0 Total 11 10 0

Tabla 13. Valores medios, mínimos y máximos de nidos por árbol (n=60) en Arenales. 1997 y 1998. Número de nidos

Año Mes sx ± Mín. Máx. 1997 Mayo 0.08 ± 0.27 a d 0.00 1.00

Julio 0.08 ± 0.27 a 0.00 1.00 Sept. 0.01 ± 0.12 a 0.00 1.00

1998 Mayo 0.20 ± 0.40 a d 0.00 1.00 Julio 0.16 ± 0.37 a 0.00 1.00 Sept. 0.00 a 0.00 0.00

Las cifras con la misma letra no difierensignificativamente entre si (Kruskal-Wallis, U de MannWhitney, P>0.05). a: entre meses, d: entre años. Número de nidos en el árbol

El olivar de Arenales presentó dos especies con nidos en el árbol: Crematogaster scutellaris (Olivier) y Camponotus lateralis (Olivier). En los olivares Colomera 1 y 2 no se encontraron nidos de hormigas en los árboles, seguramente debido a la menor edad de éstos que no permitían el nicho especial que necesitan estas especies, según lo menciona Casevitz-Weulersse (1972). El número de nidos permanece de Mayo a Julio, pero desciende en el mes de Septiembre sin diferencias significativas (1997: P=0.7 y 1998: P=0.1). La especie C. scutellaris presentó el mayor número de nidos (n=3-9) durante la campaña, en cada año de estudio (Tablas 12 y 13). Morris (1997) menciona que fue el formícido más abundante en los dos olivares de Granada (Arenales y Parque de Invierno) y estuvo presente durante toda la temporada,

es decir desde Abril hasta Septiembre. Esta especie, conocida en Andalucía Occidental como “morito” o “fraile”, es una hormiga común en toda la región mediterránea y especialmente abundante en todos los alcornocales (Villagrán & Ocete, 1990), pero también puede encontrarse en otros árboles: olivo, álamo, almendros e higueras (Casevitz-Weulersse, 1972). Soulié (1956) y Bonnemaison (1965) indican el carácter esencialmente arborícola de esta hormiga. Las obreras fueron observadas en troncos viejos cortados tanto a ras del suelo como a 0.80 cm de altura en donde la corteza estaba separada de la madera. La especie C. lateralis, con muy pocos nidos (n=1-2) (Tabla 12), es también citada por Morris (1997), como una de las menos frecuentes en el olivar. Agradecimientos

El presente trabajo se ha realizado con el financiamiento de la Junta de Andalucía y la Beca de la AECI (Mutis) a I. Redolfi. Los autores agradecen a la Dra. Paqui Ruano y Dra. Consuelo Arellano las sugerencias en el análisis estadístico y la revisión del manuscrito; así como la asistencia técnica de H. Barroso y A. Melgar. Literatura citada Acosta F.J. 1980. Las comunidades de hormigas en las

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1 Estación Experimental del Zaidín (CSIC), Profesor Albareda 1, Granada, España (1996-1999).Universidad Nacional Agraria La Molina. Facultad de Ciencias. Departamento Académico de Biología. Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos. Av. La Molina s/n. La Molina. Apartado 12-056. Lima12. Perú. Correo electrónico: [email protected]. 2 Universidad de Granada, Campus Universitario Fuentenueva. 18071. Granada. España. Correos electrónicos: [email protected]/ [email protected]. 3 Estación Experimental del Zaidín (CSIC).Correo electrónico: [email protected].


PATRONES DE NIDIFICACIÓN DE Trigona (Tetragonisca) angustula Y Melipona rufiventris (Hymenoptera: Meliponini) EN EL NORTE DE LA PAZ, BOLIVIA

NESTING PATTERNS OF Trigona (Tetragonisca) angustula Y Melipona rufiventris (Hymenoptera:

Meliponini) IN NORTHERN LA PAZ, BOLIVIA

María Copa - Alvaro1

Tres comunidades Tacanas en el norte de La Paz, con el objeto de criar abejas nativas, trasladaron colonias silvestres de su bosque aledaño a cajas racionales. De estas colonias se registró información sobre: tipo de bosque y especies de árboles donde anidan, diámetro a la altura del pecho del árbol hospedero y altura al tubo de ingreso. Trigona (Tetragosnisca) angustula (n = 100) ubica sus nidos principalmente en áreas de barbecho (descanso de cultivos, chacos y potreros) con mayor frecuencia en la especie arbórea Astronium urundeuva; la otra especie de abeja Melipona rufiventris (n = 24) ubicó sus nidos en la matriz boscosa y no se encontraron señales de preferencia por alguna especie arbórea. El mayor porcentaje de nidos de T. angustula fue encontrado en árboles muertos y la altura promedio al tubo de ingreso fue registrado en 32 cm (DS = 24.4); el diámetro promedio a la altura del pecho de los árboles hospederos fue de 37 cm (DS = 13.4) mientras que para M. rufiventris fue de 42 cm (DS = 14.5). Este trabajo es el primer estudio de nidificación de estas abejas en la zona y en Bolivia Palabras clave: abejas sin aguijón, nido, especies de árboles, hábitat, Bolivia.

Abstract Three Tacana communities in northern La Paz wanted to moved wild colonies from a nearby

forest to beehives with the purpose of raising native bees. Previously, we registered data on the type of forest and the species of trees where they built their nests, the diameter at breast height (dbh) of host trees, and the height of the entrance tube. Trigona (Tetragosnisca) angustula (n = 100) had their nets principally in disturbed forest areas (agricultural field, abandoned fields, chacos and horse pastures), and with higher frequency in the tree species Astronium urundeuva; whereas Melipona rufiventris (n = 24) located their nests within the forest and we did not encounter signs of preference for any tree species. The highest percentage of T. angustula nests were found in dead trees, and the mean height of the entrance tube was 32 cm (DS = 24.4) . The average diameter at breast height for its host trees was 37 cm (DS = 13.4), while it was 42 cm (DS = 14.5) for M. rufiventris. Key words: stingless bees, nests, tree species, habitat, Bolivia.

Introducción

Dentro de la tribu Meliponini, que agrupa a todas las abejas sin aguijón, se encuentran dos géneros comunes y de importancia económica en las tierras bajas de Sudamérica: Trigona y Melipona.

Además del interés biológico por este grupo, los ingresos generados por el comercio de miel, cera y otros productos, han impulsado la búsqueda de información local sobre biología y manejo racional de estas especies en el rango de su distribución.

En general, nidifican casi en cualquier cavidad que encuentren disponible, agujeros de árboles, pisos, paredes, nidos abandonados de ceramícidos o nidos vivos de termitas y hormigas. En Costa Rica se observó en un área de ecotono bosque – sabana que los nidos del género Trigona se ubicaban entre 60 y 180 m al borde (Hubbell & Jhonson, 1977). Cuando los nidos no son subterráneos las alturas a las cuales nidifican oscilan entre el nivel del suelo hasta los 12 m (Nates-Parra, 1996). La altura a la piquera o tubo de

ingreso encontrada para Melipona favosa fue 22 ± 0.5 m (Moreno & Cardozo, 2002)

En el Estado de Portuguesa - Venezuela se ha observado que en condiciones naturales el árbol más utilizado por Melipona compressipes y Scaptotrigona sp. es la especie maderable Pithecellobium saman (Leg. Mimosoideae); Trigona (Tetragonisca) angustula utiliza los troncos de los árboles de Astronium graveoleus (Anacardiaceae) y Trichanthera gigantea (Acantaceae) (Moreno & Cardozo, 2002). Sin embargo, existen lugares donde no se ha observado ninguna preferencia por el uso de especies arbóreas como Costa Rica (Hubbell & Johnson, 1977).

Algunas especies, como Apis mellifera, Nannotrigona testaceicornis y Trigona (Tetragonisca) angustula, se adaptan muy bien a las condiciones urbanas, siendo bastante comunes en las ciudades de Brasil (Moreno & Cardozo, 1997; Silva & Amaral, 1996).

MARÍA COPA – ALVARO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 82-86

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En Bolivia, aunque son pocos los que trabajan con abejas nativas, principalmente grupos originarios, el interés aumenta con el tiempo. Un ejemplo claro son tres comunidades Tacanas que se unieron para solicitar apoyo en la iniciación de la meliponicultura en su zona.

Con esta iniciativa y la necesidad de conocer los requerimientos locales de las abejas en cuanto a nidificación, se tomaron datos sobre diámetro a la altura del pecho, altura de los árboles hospederos y altura al tubo de ingreso de los nidos. Con el propósito de ganar un mejor entendimiento sobre las preferencias de estas abejas para establecer sus nidos, nos planteamos las siguientes preguntas: 1. ¿cuáles son las características del bosque utilizado con más frecuencia por las dos especies?, 2. ¿qué árboles fueron utilizados en mayor frecuencia?.

Figura 1. Área de estudio. Materiales y métodos Área de estudio

Las tres comunidades Tacanas; Santa Fe (S 13° 44’ 58’’, W 68° 09’ 22’’), San Pedro (S 13° 48’ 05’’,

W 68° 06’ 28’’) y Carmen Pecha (S 13° 45’ 55’’ y W 68° 04’ 53’’), se encuentran en el municipio de Ixiamas y pertenecen a la Tierra Comunitaria de Origen Tacana, en el Norte del Departamento de La Paz (Figura 1).

La temperatura promedio en la zona es 26° C con 1800 – 2000 mm de precipitación anual, la época de lluvias se prolonga de diciembre a marzo y la seca de junio a octubre (CIPTA – WCS, 2002).

Santa Fe presenta fragmentos de sabana arbolada rodeada por bosque húmedo amazónico, la comunidad se encuentra a 7 km de la base de la Serranía El Tigre. En el área de San Pedro domina la sabana arbolada, el bosque de donde se obtuvieron las abejas, es un bosque de galería, formación ubicada alrededor de los arroyos principales que se prolongan hasta su desembocadura en el río Beni. Carmen Pecha al igual

que San Pedro se encuentra en una zona con sabanas arboladas y el bosque en galería de donde provienen las abejas es el mismo de San Pedro (Figura 1).

La principal actividad de los comunarios es la agricultura. Anualmente limpian áreas boscosas para utilizarlas como nuevas tierras de cultivo,

PATRONES DE NIDIFICACIÓN EN ABEJAS SIN AGUIJÓN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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paralelamente dejan una superficie similar como área de recuperación en nutrientes denominada barbecho (CIPTA – WCS, 2002). Mediciones en los sitios de nidificación

Meses previos al traslado, los comunarios en sus recorridos cotidianos a las áreas de chaco, salidas de cacería y caminatas al bosque, buscaron nidos de abejas nativas sobre las sendas ya establecidas, no abrieron nuevas sendas. La búsqueda fue principalmente hasta donde la vista les permitía distinguir los tubos de ingreso y las abejas sobrevolando el mismo, en algunos casos ubicaron nidos por el zumbido revelador en caminatas nocturnas. Únicamente en la comunidad de San Pedro se realizó una salida específica para encontrar la mayor cantidad de nidos, el lugar que tenia una cantidad importante de nidos para el traslado es una zona que antiguamente era transitada por sus antepasados (J. Dapara com. pers., 2003).

En Junio 2001 se realizó el traslado de las primeras colonias silvestres a cajas racionales, por cada una de las colonias trasladas se tomaron los siguientes datos: especie de abeja, hábitat (diferenciado en barbecho, ecotono bosque – sabana y bosque), especie arbórea, diámetro a la altura del pecho (DAP), diámetro interno y altura en la que se encontró el ingreso al nido. Todos los árboles fueron diferenciados en dos categorías: árboles vivos y troncos (árboles muertos caídos o parados).

Después de un primer traslado conjunto entre personal técnico y comunarios, la comunidad se hizo cargo de los demás traslados, por esta razón muchos datos acordados no fueron tomados y entonces el tamaño de muestra para cada uno de los parámetros no es el mismo. También debemos resaltar que los registros corresponden a nidos encontrados a alturas menores a metro y medio, esto debido a la dificultad que se presenta en el momento de los traslados, sacar el nido sin causarle daño.

El proyecto otorgó un total de 150 cajas 125 para T. angustula y 25 para M. rufiventris.

Para estimar la cantidad de árboles caídos en los alrededores se realizó una medición de densidad de árboles; en un transecto de 200 m de longitud, cada 20 m se ubicó una cruz a partir del cual se tomó las distancias a los árboles vivos y a los troncos más cercanos. Con estas distancias se obtuvo la densidad como lo muestra Rabinowitz (2003).

Las medidas son expresadas en promedio ± DS, para determinar diferencias entre especies en cuanto a la altura al tubo de ingreso y el diámetro interno del árbol hospedero se utilizó una prueba t-student (two tailed). Se utilizó una prueba de Chi – cuadrado para determinar si el encuentro de los nidos fue diferente en algún tipo de hábitat, el valor esperado fue igual para todos los hábitats ya que inicialmente no existió sesgo en la búsqueda de nidos, nivel de significancia 0.05.

Resultados En total se trasladaron 130 colonias de abejas

silvestres, de las cuales 100 fueron de T. angustula (19 en Carmen Pecha, 48 en Santa Fe y 33 en San Pedro) , 24 de M. rufiventris (6 en Carmen Pecha, 10 en Santa Fe y 8 en San Pedro) y el resto otras especies.

En la Tabla 1 se encuentra el resumen de los patrones observados en la nidificación de ambos tipos de abejas. Tabla 1. Resumen de los patrones encontrados en los nidos de Trigona (Tetragonisca) angustula y Melipona rufiventris. Parámetros T. angustula N M.

rufiventris N

Barbecho * 45 Barbecho 4

Ecotono 22 Ecotono 4 Hábitat

Bosque * 18 Bosque * 12

Especie hospedera frecuente

Astronium urundeuva (47 %) 85 -

Diámetro a la altura del pecho 37.7 ± 13.4 71 42.4 ± 14.5 14

Altura de árboles vivos 15.9 ± 8.9 30 19.4 ± 6.5 11 Altura al pico de

ingreso ** 32.2 ± 24.4 75 97.2 ± 116.9 18

Diámetro interno ** 10.2 ± 2.87 7 17.5 ± 2.76 3 * Prueba Chi2; por especie: P < 0.05. ** Prueba t-student (2-tailed) entre especies: P < 0.05 Trigona (Tetragonisca) angustula o señorita Hábitat: Los nidos en barbecho (que incluye chacos, potreros y áreas abiertas) fueron encontrados en una frecuencia mayor a la esperada (Chi2 = 9.8; gl = 1; P < 0.01), el número de nidos en el ecotono bosque – sabana no fue diferente a lo esperado y en la matriz boscosa ligeramente menor (Chi2 =3.8; gl = 1; P = 0.05). Especies arbóreas y características de la entrada: 24 especies arbóreas fueron utilizadas por las abejas sin aguijón para establecer los nidos (Tabla 2), Astronium urundeuva (Anacardiaceae) fue utilizada en un 47 %. Cuarenta y dos por ciento de los nidos se encontraron en troncos de árboles secos o caídos. La altura promedio de los árboles vivos fue 15.89 m (DS = 8.9) y el diámetro de la cavidad interna fue 10.2 cm (DS = 2.87).

La frecuencia de nidos ubicados en árboles y troncos de A. urundeuva (47 %) fue mayor a la esperada (14 %), basados en la densidad de árboles de esta especie (Chi2 ,P < 0.01, gl = 1) Melipona rufiventris o Erereu Hábitat: El hábitat en que se encontró mayor cantidad de colonias es bosque húmedo amazónico, la frecuencia de encuentros fue mayor a la esperada (Chi2 = 4.3; gl = 1; P < 0.05). Especies arbóreas e ingreso: 17 especies arbóreas fueron utilizadas para ubicar los nidos (n = 20). M.

MARÍA COPA – ALVARO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 82-86

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rufiventris no mostró preferencia por ninguna de los árboles en particular (Tabla 2); 17 % de los nidos se encontraron en troncos o árboles caídos; la altura promedio de los árboles vivos fue de 19.4 m (DS = 6.5). Seis nidos fueron ubicados en la base de árboles con aletones y el diámetro interno donde se encontraron los nidos fue 17.5 (DS = 2.76). Tabla 2. Frecuencia de nidos encontrados enespecies arbóreas. Trigona (Tetragonisca)angustula, N = 100; Melipona rufiventris, N = 24.

Nom

bre

com

ún

T.

angu

stul

a M

. ru

fiven

tris

Familia Verbenaceae Vitex pseudolea taruma 0.01 Familia Ulmaceae Phyllostylon sp. cuta 0.01 0.08Familia Tiliaceae Apeiba membranaceae cabeza de mono 0.04Familia Phytolacaceae Gallesia integrifolia ajo ajo 0.01 Familia Moraceae Ficus sp. bibosi 0.04Poulsenia armata chamane 0.03 0.04Bastacarpus costaricensis chicle, mascajo 0.04Ficus sp. mata palo 0.04 0.04Claricia racemosa mururé 0.01 Pseudolmedia laevis nui 0.03 0.08Familia Meliaceae Trichilia sp. shapuraqui 0.01 Familia Guttiferae Clophyllum brasiliensis palo María 0.01 Familia Fabaceae Miroxylon balsamun recino 0.02 0.04Familia Euphorbiaceae Sapium sp. leche leche 0.04Familia Combretaceae Terminalia sp. verdolago 0.03 0.04Terminalia sp. verdolago blanco 0.01

Terminalia sp. verdolago de

pampa 0.01 Familia Cecropiaceae Cecropia sp. ambaibo 0.04Familia Bombacaceae Ochroma pyramidale balsa 0.01 Familia Bignoniaceae Tabebuia serratifolia tajibo 0.03 tajibo macho 0.01 Anacardiaceae Spondias monbin cedrillo 0.04Astronium urundeuva cuchi 0.47 0.04sin identificar cari cari 0.01 sin identificar chaquillo 0.02 0.08sin identificar cuatidire 0.04sin identificar curupaú 0.04

sin identificar manicillo 0.02 sin identificar nandú 0.04sin identificar quina quina 0.01 sin identificar sumaqui 0.01 sin identificar toco 0.02

sp 0.15 0.18 Densidad de árboles - troncos

Se registró una densidad de 0.17 árboles vivos/ m2 y 0.08 troncos/ m2. De los árboles vivos las especies más comunes fueron: Inga sp. (14 %) y una especie no identificada denominada localmente como jachao (20 %); en la categoría de troncos, árboles muertos, la especie más abundante fue también Inga sp. (18 %) seguida por Cecropia sp. (14 %) y A. urundeuva (14%). Discusión

Las características de los nidos encontrados en Ixiamas indican que T. angustula ubica sus nidos generalmente en barbechos, áreas utilizadas en la agricultura que permanecen en descanso por algunos años; es posible que la mayor ocurrencia se deba a la mayor variedad y abundancia de flores que las abejas pueden encontrar en este tipo de bosque, un área en descanso generalmente tiene una cantidad importante de especies pioneras, hiervas, lianas y pequeños arbustos. Además de esto la cantidad de cavidades adecuadas puede también ser un factor importante en la selección de un hábitat por estas abejas.

Las actividades humanas reflejadas en los cultivos, barbechos, áreas de extracción maderera y otros, han generado una mayor disponibilidad de árboles caídos y pedazos de troncos que son utilizados por las abejas señoritas. Sin embargo, estas cavidades efímeras mueven a las abejas a buscar otra cavidad en un tiempo más corto que estando en un bosque natural donde los árboles vivos ofrecen cavidades seguras a largo plazo y entonces un menor esfuerzo dedicado a la búsqueda y el establecimiento de nuevos nidos.

Según Hubbell & Johnson (1977), el uso de cavidades no depende de las especies arbóreas sino de la disponibilidad de cavidades; es posible que la preferencia por A. urundeuva (Anacardiaceae) observada en la zona de Ixiamas, se deba en parte a la alta frecuencia de cavidades que esta especie puede ofrecer, pero además de esto esta especie tiene otras características favorables para las abejas, como ser dureza y resistencia, por lo cual es utilizado en la construcción de viviendas, así, la oferta de un refugio adecuado por el difícil acceso a los depredadores puede aumentar la frecuencia de encuentros en este árbol. Otra propiedad importante del género Urundeuva es que resulta fuertemente aromática, característica que podría ser importante en el momento de la prospección por las abejas para instalar nuevas cavidades, aumentando así su uso.

PATRONES DE NIDIFICACIÓN EN ABEJAS SIN AGUIJÓN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Pese a que la búsqueda de nidos fue únicamente hasta metro y medio observamos que T. angustula ubica sus nidos por debajo de los 50 cm, es probable que la altura promedio para M. rufiventris, de 97 cm, no sea representativo ya que la búsqueda no se realizó a mayores alturas y según Moreno & Cardoso (2002) puede ubicar sus nidos a alturas mayores a 22 m. Las menores alturas de ingreso en T. angustula pueden ser un producto de la preferencia de ubicación en trocos, árboles muertos que generalmente están caídos así sus piqueras de ingreso también se encontraran a este nivel.

Por el rango de vuelo no superior a los 2 km (Nates-Parra, 1996) y por la baja frecuencia en la formación de enjambres (Roubick, 1989), M. rufiventris encuentra en la matriz boscosa del bosque húmedo amazónico, cavidades resistentes en árboles vivos, altos y gruesos para ubicar sus nidos, probablemente porque los recursos utilizados se encuentran en el dosel. Esta característica haría susceptible a la especie frente a cambios estructurales en el bosque. Conclusiones

Es importante que en el inicio y a lo largo del manejo en la crianza de abejas nativas se considere las características de los lugares de nidificación en condiciones naturales, T. angustula ubica sus nidos principalmente en troncos de A. urundeuva, para M. rufiventris no se observaron preferencias, sin embargo, los árboles utilizados por esta abeja tienen un DAP promedio de 42 cm y una altura de 19 m, árboles grandes que generalmente se encuentran en el bosque y no en barbechos donde se observó mayor ocurrencia de nidos de abejas señorita (T. angustula). Agradecimientos

A todos los comunarios que independientemente realizaron los registros, a Julio Dapara y Antenor Dapara por proporcionarme información importante de la comunidad de San Pedro y a todos los participantes de la crianza de abejas nativas por su esmero, participación y amistad genuina. A Juan Clemente por su instrucción inicial sin la cual no hubiera sido posible iniciar el traslado. A Teresa Tarifa por el apoyo en el manuscrito. El presente

trabajo forma parte del programa de Automonitoreo realizado por las Comunidades Tacanas para alcanzar la participación de los pobladores en el manejo de los recursos en su área de alcance, con apoyo del Programa "Conservación de Biodiversidad a Nivel Paisaje" de la Wildlife Conservation Society financiado por USAID/ Global a través del Acuerdo Cooperativo LAG-A-00-99-00047-00. Las opiniones aquí expresadas representan a los autores y no necesariamente reflejan los criterios de USAID.

Literatura citada CIPTA – WCS. 2002. Estrategia de desarrollo

sostenible de la Tierra Comunitaria de Origen Tacana con base en el manejo de los recursos naturales 2001 - 2005. WCS - Bolivia.

Hubbell S.P. & Johnson L.K. 1997. Competition and nest spacing in a tropical stingless bee community. Ecology. 58: 949-963.

Moreno F.A. & Cardozo A.F. 1997. Abundancia de abejas sin aguijón (Meliponinae) en especies maderables del estado de Portuguesa, Venezuela. Vida Silvestre Neotropical. 6 (1-2): 53-56.

Moreno F.A. & Cardozo A.F. 2002. Técnicas de campo para localizar y reconocer abejas sin aguijón (Meliponinae).

Nates-Parra G. 1996. Abejas sin aguijón (Hymenoptera: Meliponini) de Colombia. En: Insectos de Colombia. Academia Javeriano. Bogota.

Rabinowitz A. 2003. Manual de capacitación para la investigación de campo y la conservación de la vida silvestre. Wildlife Conservation Society.

Roubick D. 1989. Ecology and natural history of tropical bees. Cambridge. University Press, Cambridge, 514 pp. En: Martins, C. F., Cortopassi-Laurino, M., Koedam, D. & V. L. Imperatriz-Fonseca. (s/f). The use of tree for nesting by stingless bees in Brazilian Caatinga.

Silva R. & Amaral F. 1996. Influencia de um gradiente de rbanizacao na abundancia, riqueza e composicao em espécies de abelhas em Belo Horizonte (MG). XXII Congresso de Brasileiro de Zoología.

1 Wildlife Conservation Society - Living Landscape Program, Northwestern Bolivian Andes Landscape Project, Casilla 3 - 35181 San Miguel, La Paz - Bolivia Dirección actual: Alto Obrajes, Sector “A”, Calle Félix Eguino Nº 483, Tel. 2-731027, La Paz – Bolivia. Correo electrónico [email protected]


ABUNDANCIA DE Amblyrhynchus cristatus EN EL NIÑO (97-98) Y LA NIÑA (01-02) EN SANTA CRUZ, GALÁPAGOS

ABUNDANCE OF Amblyrhynchus cristatus IN EL NIÑO (97-98) AND LA NIÑA (01-02) IN SANTA

CRUZ, GALAPAGOS

Alizon Llerena1, Cruz Márquez2, Howard L. Snell3 y Alberto Jaramillo4

Resumen La iguana marina (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) es una especie endémica de Galápagos

que forrajea en el mar (Bartholomew & Vleck, 1979). Estudios científicos han mostrado que el Evento El Niño Oscilación Sur (ENOS) produce impactos negativos en la fauna de las islas (Wikelski & Corinna, 2000; Romero & Wikelski, 2001) y en 1997 la Fundación Charles Darwin (FCD) establece un sitio de muestreo permanente al Sur de la isla Santa Cruz, entre Punta Núñez y el muelle de la FCD, para obtener información científica y extrapolarla para el conocimiento del efecto de El Niño en otras poblaciones de iguanas marinas del archipiélago y su recuperación en los subsiguientes años. Se registró la abundancia en una transecta de 6.1 km dividida en estaciones de 100 m (61 estaciones) durante un día cada mes. ANOVA y t-test fueron usados para comparar las abundancias en El Niño (1997-98) y La Niña (2001-02), usando solamente los datos del segundo semestre de cada año; y estas fueron diferentes (t= 4.349; gl= 5; P< 0.004). Al comparar la abundancia en los estratos poblacionales de A. cristatus, los machos adultos fueron menos abundante durante El Niño con respecto a La Niña (t= 2.195; P<0.0039). En hembras los promedios de abundancia no difieren (t= 0.171 P> 0.44) mientras en juveniles la diferencia es significativa, notándose la recuperación en La Niña (t= 7.377; P< 0.0004). Los resultados indican que las iguanas marinas, luego de un evento El Niño, tardan aproximadamente 4 años para recuperarse. Palabras Calves: Abundancia, El Niño-La Niña, Amblyrhynchus cristatus, Santa Cruz, Galápagos.

Abstract The marine iguana (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) is an endemic species in Galapagos

that forages in the sea (Bartholomew & Vleck, 1979). Scientific studies of marine iguanas have shown that El Niño Southern Oscillation events (ENSO) produce negative impacts on the fauna of the isles (Wikelski & Corinna, 2000; Romero & Wikelski, 2001) and in 1997 the Charles Darwin Foundation (CDF) established a permanent sampling site in southern Santa Cruz Island, between Punta Núñez and the CDF dock, to obtain scientific information and extrapolate it to understand the effect of El Niño on other marine iguana populations of the archipelago and their recuperation in succeeding years. Abundance was recorded along a 6.1 km transect divided into sections of 100 m (61 sections) on one day each month. ANOVA and Student’s t-tests were used to compare abundance in El Niño (1997-98) and La Niña years (2001-2002), using only data from the second six months of each year; they differed significantly (t= 4.349, P<0.004). On comparing the abundance of population classes of A. cristatus, adult males were less common during El Niño than during La Niña (t= 2.195; P<0.0039). Among females, abundance means did not differ (t= 0.171; P>0.44), while in juveniles the difference is significant, indicating population recuperation in La Niña (t= 7.337; P<0.0004). The results indicate that marine iguanas, after an El Niño event, take about 4 years to recover. Key Words: Abundante, El Niño-La Niña, Amblyrhynchus cristatus, Santa Cruz, Galapagos.

Introducción La iguana marina (Amblyrhynchus cristatus Bell,

1825) pertenece a uno de los dos géneros de iguanas endémicos del Archipiélago de Galápagos (Snell & Márquez, 2002) y está ampliamente distribuida en las islas, con mayores concentraciones en las islas occidentales (Laurie, 1986). Las iguanas marinas son los únicos lagartos en el mundo que forrajean bajo el mar (Bartholomew & Vleck, 1979). Son herbívoros

que se alimentan de algas inter y submareales a lo largo de las costas rocosas de las islas Galápagos del Ecuador (Wikelski & Corinna, 2000). Laurie (1984) sugirió que las iguanas marinas son más abundantes en los años de La Niña (años con aguas marinas frías, con temperaturas menores que el promedio normal), cuando las algas verdes y rojas son abundantes como alimento disponible en su dieta preferida, opuesto a los años El Niño o también llamadas ENOS (El Niño -

ABUNDANCIA DE Amblyrhynchus cristatus EN EL NIÑO (97-98) Y LA NIÑA (01-02) EN GALÁPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Oscilación Sur; años con aguas cálidas y temperaturas mayores de los promedios normales). La abundancia de iguanas marinas son menores cuando ocurre un año de El Niño.

El aumento en las precipitaciones que acompañan a El Niño tiene como resultado una mayor disponibilidad de alimentos para la mayoría de los organismos terrestres de Galápagos, pero en general, la vida marina es la que más sufre de consecuencias agresivas del ambiente (Cayot, 1985). Durante los años de El Niño en Galápagos, las temperaturas de la superficie del mar aumentan de promedios de 18 ºC a un máximo de 32 ºC, debido a que se interrumpen las corrientes frías, y con ello los afloramientos ricos en nutrientes.

Los eventos ENOS se repiten en intervalos de 3 a 7 años, pero luego de 1990 fueron más continuos. El índice de la Oscilación del Sur, en síntesis, muestra la gravedad de El Niño, y fue positivo (indicativa de condiciones de La Niña) durante los años 1990-1995 y negativo (indicativa de condiciones de El Niño) en 1997–1998 cuando las temperaturas superficiales del mar aumentaron en promedio por la interrupción de las corrientes frías (Wikelski et al., 1993).

La escasez de alimento en los años de El Niño hace que las iguanas marinas mueran produciéndose un descenso en su abundancia (Cooper & Laurie, 1987; Castillo et al., no publicada). De ahí resalta la importancia de un monitoreo continuo sobre la población de iguanas marinas. En 1997 la FCD (Fundación Charles Darwin) empezó un programa de monitoreo a largo plazo con el fin de conocer la interacción entre estos organismos y el ambiente en función del fenómeno de El Niño con las repercusiones posibles para su conservación en tiempo y espacio. Materiales y métodos

El área de estudio se ubica al sur de la Isla Santa Cruz hacia el oeste del Archipiélago de Galápagos y tiene una extensión de 6.1 km, que equivalen al 3.5% de los 173 km que constituyen el perímetro total de la isla. Consta de 61 estaciones de 100 m cada una, desde la entrada de Punta Núñez con la estación No.1 (0.74588º lat. S y 90.25537º long. O) hasta la estación No. 61 (0.74339º lat S. y 90.30470º long. O) en el muelle de la Estación Científica Charles Darwin (Figura 1).

Laurie (1984) describe el clima local como bi-estacional: de Enero a Mayo es la estación caliente con lluvia representativa y de Junio a Diciembre es frío y frecuentemente nublado con persistente y muy ligera llovizna. El suelo está constituido principalmente por arena orgánica (conchilla, restos de erizos y coral) y rocas de origen volcánico. Aproximadamente 4 km de la transecta está formada por un acantilado cuya altura va desde los 3 m hasta los 33 m de altura. La vegetación terrestre está

conformada por manglar y plantas de borde costero (Sesuvium Molina, 1975) mientras que la flora marina está constituida por macroalgas rojas (Rodophyta), verdes (Chlorophyta) y grises (Phaeophyta).

A partir de enero de 1998, durante el último día de cada mes se realizó el trabajo de campo; el traslado al lugar se hizo en un bote con motor fuera de borda (panga) el acceso a la zona tuvo que hacerse por lo menos una hora antes o después de la marea alta, por ser este un sector muy peligroso de la cosa. Para la medición de la abundancia de A. cristatus, se caminó a lo largo de las 61 estaciones desde las primeras horas de la mañana (07H00) cuando la actividad de las iguanas marinas es mayor. Partiendo desde la estación No.1, se contó todas las iguanas que están al paso en un área de más o menos 8 m a cada lado de la transecta lineal, por lo que se está calculando una abundancia relativa con respecto al espacio observado. Fue necesaria la utilización de binoculares que facilitó la observación de los individuos, sobre todo en los acantilados más altos. Los datos obtenidos se anotaron en formularios que categorizan a las iguanas por tamaño y sexo. Además se registró el estado del tiempo y la condición de la marea que influye en la presencia o ausencia de los animales. El conteo total duró aproximadamente 8 horas, tiempo que se tarda en recorrer caminado los 6.1 km.

Por ausencia de información continua en el primer semestre de los años 1997 y 1998 se decidió incluir en el análisis únicamente los datos del segundo semestre de los años de El Niño (1997-1998) y de La Niña (2001-2002), para que la información pueda ser comparativa y los resultados sean confiables.

Figura 1. El área del estudio se extiende por la costa desde Punta Núñez hasta el muelle de la ECCD. Resultados

Los promedios de abundancia de A. cristatus durante El Niño (36.42) comparadas con las de La Niña (44.74) fueron significativamente diferentes (t=

ALIZON LLERENA, CRUZ MÁRQUEZ, HOWARD L. SNELL Y ALBERTO JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 87-91

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4.349; gl= 5; P< 0.004); con mucha más relevancia se observa que difieren los promedios de 1998 (24.23), El Niño, con los del 2002 (51.55), La Niña (Figura 2).

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Julio Agosto Setiembre Octubre Noviembre Diciembre

Abu

ndan

cia

1997 1998 2001 2002

Figura 2. Abundancia promedio de A. cristatus, registrada a lo largo de una transecta de 6.1 km establecidos en 61 estaciones georeferenciadas entre Punta Núñez y el Muelle de la Estación Científica Charles Darwin, durante El Niño (1997-1998) y La Niña (2001-2002).

Los promedios mensuales de abundancia de A. cristatus en El Niño fueron más variables (coeficiente de varianción 1997= 0.84; 1998= 0.93) con relación a los de La Niña (coeficiente de variación 2001= 0.98; 2002= 0.96), mostrando una abundancia por estación de muestreo poco variable en El Niño y muy variable en La Niña (F = 15.195; gl= 5; P< 0.0025 Figura 3).

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Abu

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1997 1998 2001 2002

Figura 3. Promedios de abundancia en los años Niño y Niña con desviación estándar, donde se ve claramente la variación de los promedios entre los dos periodos de estudio.

Comparando los resultados de abundancia en los

sustratos poblacionales de Amblyrhynchus cristatus (machos, hembras y juveniles) durante El Niño (1997-98) con los datos de los años de La Niña (2001-02), éstos muestran que si hay diferencia, principalmente entre la población de machos. Es evidente que este sustrato poblacional de adultos fue más afectado durante el fenómenos (t= 2.195; gl= 5; P< 0.039). Se debe notar que la abundancia en los adultos machos aun no se ha recuperado en 2001-02 (Figura 4).

La abundancia de las iguanas hembras no fue muy afectada durante El Niño. Los valores fueron comparados con los de los años de La Niña y no fueron muy diferentes (t= 0.171; gl= 5; P> 0.44; Figura 5).

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Niño Niña

Figura 4. Abundancia de iguanas marinas machos durante El Niño (1997-98) vs. La Niña (2001-02).

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Niño Niña

Figura 5 Abundancia de iguanas marinas hembras durante El Niño (1997-98) vs. La Niña (2001-02).

En El Niño la abundancia de los juveniles, fue muy afectada, pero en la Niña, la recuperación de la abundancia fue exitosa, por el reclutamiento de nuevos individuos cada año (Figura 6) comparadas las abundancias de ambos eventos muestran una marcada diferencia (t= 7.377; gl= 5; P< 0.0004).

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Niño Niña

Figura 6. Abundancia de iguanas marinas juveniles durante El Niño (1997-98) vs. La Niña (2001-02). Discusión

La abundancia promedio de A. cristatus al comienzo del evento El Niño (1997-98) se mantiene estable pero decrece notablemente en diciembre del mismo año, conforme con Castillo et al. (sin publicar) quienes mostraron que la salud de las iguanas marinas se deterioró a partir del sexto mes consecutivo con condiciones del evento El Niño (1997-98), es decir que el decrecimiento de la población de iguanas marinas está relacionado con las condiciones

ABUNDANCIA DE Amblyrhynchus cristatus EN EL NIÑO (97-98) Y LA NIÑA (01-02) EN GALÁPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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ambientales del momento. La abundancia en el periodo de La Niña no difiere luego de algunos meses (dependiendo de la prolongación del evento). Potenciales impactos son exacerbados en los animales adultos, produciéndoles disminución en peso y una posterior mortalidad, por la falta de algas verdes y rojas como alimento disponible en el ambiente inter y submareal a lo largo de las costas del archipiélago (Wikelski et al., 1993).

En lugares con pocas probabilidades de alimentación intermareal pero con oportunidades de alimentación submareal por buceo la mortalidad de los adultos fue pequeña y la juvenil muy grande. Por otra parte en sitios donde la alimentación es esencialmente intermareal, los animales jóvenes y adultos murieron en igual número durante El Niño (Laurie, 1984). Al relacionar los niveles de salud con el sexo de los animales se observó que durante el evento El Niño (1997-98) los machos adultos fueron los más afectados, presentando la mayor mortalidad (Castillo et al., sin publicar), las fuertes marejadas y un nivel de mar extremadamente alto, restringen el acceso a la zona de alimentación. Laurie (1984), observó una muerte en masa de las iguanas marinas en todas las islas. De igual forma en este estudio muestra claramente cómo la población de machos adultos sufrió una disminución drástica durante el evento El Niño 1997-98. Castillo et al. (sin publicar) comenta que el mayor deterioro del estado de salud detectado en machos adultos, con respecto a hembras y juveniles durante El Niño 1997-98, coincide con el patrón de mortalidad de el evento El Niño 1982-83.

La abundancia de las iguanas marinas en los estratos adultos, es recuperada luego de 4 años posteriores al fenómeno de El Niño (Laurie, 1986). En este estudio también es observado el mismo comportamiento anotado por Laurie (1984, 1986). Las Figuras 2, 5 y 6 muestran claramente la recuperación de la población de A. cristatus en el parche poblacional comprendido entre Punta Núñez y el muelle de la Estación Científica Charles Darwin; recuperación que también ha sido gradual en el lapso de 4 años. Según los estudios de Laurie (1986), Wikelski et al. (1993) y Wikelski & Trillmich (1994), este estudio establece, luego de desarrollado un evento El Niño en las Islas Galápagos, que la recuperación de la abundancia en la población de iguanas marinas es lenta, entre 3 y 4 años. Este comportamiento también se refleja en el estudio realizado por Castillo et al. (sin publicar) en el que observa cómo la salud de las iguanas marinas es recuperada luego de un lapso de más o menos cuatro años de haber culminado el evento, por lo que está recuperación esta relacionada con la abundancia de estos animales.

Las condiciones de El Niño 1997-98 ocasionaron un claro efecto en la disminución de la abundancia por causas de mortalidad en los individuos adultos que reciben el mayor efecto por el evento. La recuperación

de la población luego de El Niño es gradual; esto sugiere que las iguanas marinas son afectadas en su fisiología por estrés e ingestión de algas pardas, que son de difícil digestión, recurso utilizado por las iguanas en ausencia de las algas verdes y rojas de fácil digestión, según Wikelski & Corinna (2000).

El decrecimiento de la abundancia en cada una de las estaciones de muestreo de la transecta, presentan disminución gradual durante el transcurso del evento El Niño. Durante los años subsiguientes de La Niña la abundancia de A. cristatus se recupera en forma gradual con grandes picos en algunas estaciones de muestreo, la misma que fue diferente entre ambos eventos, mostrando claramente que la población estuvo recuperada al cuarto año luego de transcurrido el fenómeno. Estas mismas observaciones fueron registradas por Laurie (1986) y Wikelski et al. (1993). Conclusión

El fenómeno de El Niño es un evento natural que ocurre con frecuencia, en el Pacifico Sur. Su presencia altera y cambia las temperaturas de las aguas marinas y ambientales causando un deterioro en la flora y fauna marina que habitan en las costas del Océano Pacifico. Las iguanas marinas, fauna endémica de las islas Galápagos, son seres frágiles que son afectados por las anomalías del ambiente. El Evento ENOS 1997-98 causó un gran impacto en la abundancia de la población de A. cristatus disminuyendo su número en un 35.6 % desde el inicio de El Niño (1997) hasta su finalización (1998). Las iguanas adultas, en especial los machos, fueron los más afectados durante el evento por ser las que buscan su alimento en zonas más profundas y alejadas de la costa. Cuatro años fueron requeridos para que la población de las iguanas marinas vuelva a recuperar los niveles normales de abundancia que tuvieron al inicio del evento. Pese a que los machos adultos de A. cristatus aun no muestran los niveles de abundancia de inicios del evento en 1997, se puede considerar recuperados los niveles de abundancia de la población, cuatro años después de iniciado el evento. Agradecimientos

A la Fundación Charles Darwin, los donantes y administradores de los fondos, ya que sin su apoyo no hubiese sido posible la culminación de este trabajo Nuestra sincera gratitud, del mismo modo a cada uno de los voluntarios, becarios y empleados que acompañaron y apoyaron en la toma de los datos durante los seis años de estudio. También agradecemos a nuestros compañeros del Área de Investigación y Conservación Marina, en especial a Julio Delgado nuestro motorista, quienes apoyaron en la logística del trabajo en el campo.

ALIZON LLERENA, CRUZ MÁRQUEZ, HOWARD L. SNELL Y ALBERTO JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 87-91

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91

Literatura citada Bartholomew G.A. & Vleck D. 1979. The relation of

oxygen consumption to body size and to heating and cooling in the Galapagos marine iguana, Amblyrhynchus cristatus. J. Comp. Physiol. B. Biochem. Syst. Environ. Physiol. 132: 285-288.

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Apéndice de fotografías

Fotos 1a-b. Iguanas marinas tomando sol en sus habitats naturales. a) En rocas adyacentes a los acantilados y b) En suelo arenoso, cerca de los manglares de la costa.

1 Fundación Charles Darwin, Galápagos. Dirección postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrónico: [email protected] 2 Fundación Charles Darwin, Galápagos. Dirección postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrónico: [email protected] 3 Fundación Charles Darwin, Galápagos. Dirección postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrónico: [email protected] 4 Fundación Charles Darwin, Galápagos. Dirección postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrónico: [email protected]


“EL NIÑO OSCILACIÓN DEL SUR” Y ESTADO DE SALUD DE LAS IGUANAS MARINAS (Amblyrhynchus cristatus) EN GALÁPAGOS

EL NIÑO - SOUTHERN OSCILLATION AND HEALTH STATUS OF GALAPAGOS MARINE

IGUANA (Amblyrhynchus cristatus)

Patricia Castillo-Briceño1, Cruz Márquez2, David Wiedenfeld3, Howard Snell4 y Alberto Jaramillo5

Resumen El Niño / Oscilación del Sur (ENOS) por interacción oceánico–atmosférica en el océano

Pacífico tropical afecta al componente biológico. Estudios científicos sugieren que en iguanas marinas (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) de Galápagos el impacto es negativo. La Fundación Charles Darwin para obtener información de largo plazo estableció un proyecto permanente de monitoreo en un sector de la isla Santa Cruz. El área de estudio abarca 6.1 km de costa desde Punta Núñez al sureste de la Isla hasta el muelle de la Estación Científica Charles Darwin. Este trabajo analizó el estado de salud de la población de iguanas marinas en esta zona por niveles 0–5 (saludable a muerta), comparando entre los períodos ENOS (1997-98) y Post ENOS (2000-01). Se determinó la diferencia entre éstos, y la relación entre niveles de salud y condiciones ambientales (precipitación, temperatura superficial del mar y del aire). Los resultados mostraron una diferencia significativa (z0,05=0.4477; P<0.0001) en el nivel de salud de la población de iguanas marinas entre los dos períodos, pese a que los niveles de salud no presentaron relación directa (r<0.426) con las condiciones ambientales. Sin embargo, si las condiciones ambientales anómalas se mantienen la relación es directa (r=0.624), siendo notorio el deterioro del estado de salud después del sexto mes con temperatura superficial del mar >23°C (promedio Post ENOS), que luego de un periodo igual en condiciones normales se recupera. Palabras Clave: Amblyrhynchus cristatus, efecto de ENOS, estado de salud, temperatura superficial del mar, Galápagos.

Abstract El Niño / Southern Oscillation (ENSO) affects biological components by its oceanic–

atmospheric interaction in the tropical Pacific ocean. For Galápagos marine iguanas (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) scientific studies propose a negative impact. Charles Darwin Foundation, in order to acquire long term data, has established a permanent monitoring project in an area of Santa Cruz Island. This area has 6.1 km of coastal land (61 sampling stations), from Punta Núñez (SE of the island) to Charles Darwin Research Station dock. This research shows the health state of the marine iguana population from this zone, considering six levels from 0 to 5 (healthy to dead), comparing ENSO (1997-98) and Post ENSO (2000-01) periods. Their differences and relation to health levels and environmental conditions (rain, superficial sea temperature and air temperature) were determined. Results showed significant differences (z0.05=0.4477; P<0.0001) in the health level of the marine iguana population between these periods, although health levels were not directly related (r<0.426) to environmental conditions. But if anomalous environmental conditions are maintained, a direct relationship (r=0.624) is found. Health state diminishing was notorious after sixth months with superficial sea temperature higher than 23°C (Post ENSO average), and recovering was noticed after an equal period of normal conditions. Key words: Amblyrhynchus cristatus, ENSO effect, health state, sea superficial temperature, Galápagos.

Introducción Las iguanas marinas (Amblyrhynchus cristatus

Bell, 1825: Squamata, Iguanidae) endémicas de Galápagos donde están ampliamente distribuidas, con mayores concentraciones en las islas occidentales (Laurie, 1986), son los únicos saurios que dependen totalmente del mar para subsistir (Howick, 1977).

Están adaptadas morfológica, fisiológica y etológicamente a vivir en el borde costero. Ajustan su temperatura corporal con variaciones de postura

(Dowling, 1962), descansan y se reproducen en arrecifes de arena orgánica y lava (Carpenter, 1966). Ingieren agua de mar, eliminando la sal con saliva por las fosas nasales y se alimentan de algas, en especial durante bajamar, con técnicas de forrajeo submareal e intermareal (Wikelski et al., 1993). En febrero, época de baja producción algal y posterior a la temporada de apareamiento, los machos presentan desgaste físico; hacia junio se recuperan, pues dedican más tiempo al

CASTILLO-BRICEÑO, MÁRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL Y JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 92-97

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forrajeo y los nutrientes del mar favorecen la producción algal (Drent et al., 1999).

ENOS es un fenómeno natural de interacción oceánico–atmosférica relacionado con la intensidad y dirección de los vientos alisios, temperatura superficial del mar (TSM), presión atmosférica superficial, temperatura del aire (TA), pluviosidad y nivel del mar. A lo largo del Pacífico tropical se manifiesta con la fluctuación de las fases cálida (“El Niño”) y fría (“La Niña” o “El Viejo”) de la TSM, con repercusiones sobre el componente biológico. En Galápagos implica mayor alimento disponible para la fauna terrestre, pero una disminución drástica para la marina (Laurie, 1984). Esta disminución puede causar mortalidad de iguanas marinas por inanición como la registrada durante ENOS 1982-83 (Cooper & Laurie, 1987), debido a que las algas verdes y rojas que son su alimento habitual desaparecen y son reemplazadas por algas pardas de difícil digestión, afectando a más del 90% de la población (Laurie, 1990).

Por esta razón, en 1997, la Fundación Charles Darwin (FCD) inició un programa de monitoreo permanente para determinar la interacción iguanas marinas–ambiente en función del evento ENOS y su influencia en la permanencia de esta población. Materiales y métodos

El área de estudio está ubicada al sur de la isla Santa Cruz en Galápagos y abarca 6.1 km (3.5% del perímetro total de la Isla). Consta de 61 estaciones de 100 m cada una, desde la entrada de Punta Núñez (sureste de la isla) con la estación N° 100 (0°44’45”S, 90°15’19”O) hasta el muelle de la Estación Científica Charles Darwin (ECCD) con la estación N° 6100 (0°44’36”S, 90°18’17”O) (Figura 1).

Figura 1. Mapa del área de estudio. La zona de muestreo (acantilado) está resaltada en gris.

El clima local es biestacional: caliente con lluvia representativa (Enero–Mayo) y frío con llovizna ligera y persistente, frecuentemente nublado (Junio–Diciembre). En la costa el suelo está constituido principalmente de conchilla y roca volcánica, con presencia de manglar y plantas de ribera como Sesuvium, y macroalgas en la zona intermareal.

Los monitoreos son mensuales, las iguanas son capturadas aleatoriamente para medir: longitud corporal (de boca a cloaca), ancho de cabeza (en el borde anterior de los orificios auditivos) y peso; información ingresada a la base de datos. El nivel de salud se determinó por el aspecto externo del animal (Tabla 1).

Tabla 1. Descripción de los niveles de salud en iguanas marinas. Nivel

de salud Características

0 Saludable y robusta

1 Base de la cola delgada, huesos de cadera ligeramente prominentes

2 Huesos de cadera y rodillas perfilados, costillas poco prominentes

3 Condición semiesquelética con capacidad de desplazamiento

4 Condición semiesquelética sin capacidad de desplazamiento

5 Muerte por deterioro de salud, especialmente inanición

Para establecer los efectos del evento ENOS sobre

el estado de salud de la población de iguanas marinas, se observaron 1648 animales entre los periodos ENOS 1997-98 (condiciones anómalas) y Post ENOS 2000-01 (condiciones normales), de Noviembre del primer año a Diciembre del segundo en cada período. Con la prueba de U (Mann-Whitney) se comparó las series del nivel de salud para los dos periodos infiriendo al estadístico zα=0.05. El nivel de salud y su relación con las condiciones ambientales: TSM, TA, precipitación y frecuencia acumulada de TSM >23ºC (promedio durante el periodo Post ENOS) se analizó por regresión lineal y su coeficiente de correlación crítico (rt=0.426). Resultados

El nivel de salud de las iguanas marinas durante ENOS 1997-98 fue 2.07 mientras en el período Post ENOS 2000-01 fue 0.24. El pico máximo en ambos casos se presentó en Julio con 3.17 y 0.46 respectivamente, mientras los mínimos ocurrieron en Diciembre 1998 (0.20) y Noviembre 2000 (0.04). El estado de salud significativamente diferente (z0.05=0.4477; P<0.0001) entre estos periodos, fue mejor en la época normal (Figura 2; Tabla 2).

EL NIÑO Y ESTADO DE SALUD DE LAS IGUANAS MARINAS EN GALÁPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Tabla 2. Niveles de salud promedio de ENOS1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Nivel de Salud

Mes ENOS

(1997-98) Post ENOS (2000-01)

Noviembre 1.07 0.04 Diciembre 0.96 0.07 Enero 1.09 0.13 Febrero 1.67 0.41 Marzo 2.94 0.09 Abril 2.11 0.24 Mayo 2.63 0.29 Junio 2.65 0.23 Julio 3.17 0.46 Agosto 2.14 0.15 Septiembre 1.38 0.32 Octubre 0.87 0.19 Noviembre 1.17 0.12 Diciembre 0.20 0.19 Promedio 2.07 0.24 La mayor parte de la población durante el ENOS

1997-98 estuvo en los niveles 0 (35 %) y 5 (30 %),

mientras en el lapso Post ENOS 2000-01 el 81 % correspondió al nivel 0 (Figura 3; Tabla 3). El histórico de los niveles de salud desde 1997 hasta 2003 mostró que entre 1997 y 1998 hubo el mayor deterioro, mientras que el mejor estado de salud ocurrió entre el 2000 y 2001 (Figuras 4 y 5).

Respecto al nivel de salud de acuerdo con la estructura poblacional, durante ENOS 1997-98 los machos adultos fueron más afectados, con mayor mortalidad; situación opuesta a la del periodo Post ENOS 2000-01 en el que fueron los juveniles (Figura 6).

Entre el estado de salud y la frecuencia acumulada de TSM >23ºC se presentó una relación directa (r=0.624) con tendencia ascendente. Pero con las condiciones climáticas en general: TSM (Figura 7), TA (Figura 8) y precipitación (Figura 9), no hubo correlación (r <0.426). El deterioro del estado de salud de las iguanas marinas fue evidente a partir del sexto mes con TSM >23ºC, mientras en la etapa Post ENOS 2000-01 no se identificó este patrón, pero se observó que a partir del sexto mes consecutivo en condiciones normales la recuperación es patente (Figura 10). Discusión

La elevada mortalidad de iguanas marinas registrada en Punta Núñez durante el evento ENOS 1997-98 con respecto al periodo Post ENOS 2000-01

Figura 2. Sucesión mensual del nivel de salud para los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Figura 3. Distribución porcentual de los niveles de salud para los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01


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en que fue muy baja; es comparable con la mortalidad durante ENOS 1982-84 registrada en la mayor parte de las islas Galápagos con respecto a los períodos previo 1981-82 (Laurie, 1984; Cooper & Laurie, 1987) y posterior (Buttemer & Dawson, 1993) cuyas condiciones ambientales fueron normales. Lo que supone una relación entre el deterioro del estado de salud de esta población y las condiciones ambientales anómalas características de ENOS, especialmente en la parte marina.

Tabla 3. Distribución porcentual de los niveles de salud en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

ENOS 1997-98 ENOS 2000-01 Nivel de Salud Individuos % Individuos %

0 412 35.1 734 80.7 1 200 17.0 137 15.1 2 165 14.0 39 4.3 3 40 3.4 0 0.0 4 3 0.3 0 0.0 5 355 30.2 0 0.0

Totales 1175 100 910 100

Figura 4. Distribución anual de los niveles de salud desde 1997 hasta el 2003.

Figura 5. Sucesión anual del nivel de salud desde 1997 hasta el 2003.

ENOS 97-98

0,0

0,5

1,0

1,5

2,0

2,5

Machos Hembras Juveniles

Nive

l de

Salu

d

Post ENOS 00-01

Machos Hembras Juveniles Figura 6. Niveles de salud vs. estructura poblacional para los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Figura 7. Niveles de salud vs. temperatura superficial del mar en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Figura 8. Niveles de salud vs. temperatura del aire en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Figura 9. Niveles de salud vs. precipitación en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

EL NIÑO Y ESTADO DE SALUD DE LAS IGUANAS MARINAS EN GALÁPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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Figura 10. Niveles de salud vs. frecuencia acumulada de la temperatura superficial del mar (TSM) >23ºC en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Durante El Niño en Galápagos la TSM (promedio normal 18ºC) alcanza los 32ºC, las corrientes frías, salinidad y afloramientos de nutrientes decrecen (Wikelski et al., 1993), con la subsiguiente alteración ecológica. Desaparecen la mayoría de algas de aguas frías comunes durante los períodos normales (Cooper & Laurie, 1987), alimento habitual de iguanas marinas, quienes presentarán peso bajo y alta mortalidad por inanición (Laurie, 1984). Cuando las condiciones ambientales se normalizan inicia un proceso de restauración de la flora algal en tres fases: disminución de biomasa algal con mortalidad masiva de herbívoros por falta de alimento, menor presión de forrajeo con recuperación de algunas algas e incremento de biomasa algal que estimula la repoblación de herbívoros (Garske, 2002). Proceso que coincide con los resultados del presente estudio, donde el estado de salud deteriorado de las iguanas marinas durante las condiciones anómalas del evento ENOS 1997-98, mejora progresivamente en el lapso de tres años de condiciones ambientales normales hasta el periodo Post ENOS 2000-01 en que alcanza su mejor nivel (Figuras 4 y 5).

El mayor deterioro del estado de salud en machos adultos, con respecto a hembras adultas y juveniles durante ENOS 1997-98, coincide con la alta mortalidad de iguanas de mayor tamaño en ENOS 1982-83. Generalmente en organismos forrajeros el tamaño es inversamente proporcional a la eficiencia alimentaria (Wikelski et al., 1993), aunque también influyen la disponibilidad de alimento y estrategia de forrajeo (Laurie, 1984). Durante ENOS el mayor daño ocurre en las zonas intermareal y submareal someras, donde la mitigación de anomalías en la TSM es menor (Garske, 2002), lo cual afecta más a los machos adultos que se alimentan en ambas zonas (especialmente submareal), mientras hembras y juveniles lo hacen en la zona intermareal. También el metabolismo influye, cuando la temperatura del medio es de 25°C el consumo de oxígeno es bajo lo cual aprovechan para alimentarse y optimizar energía, pero al aumentar la temperatura durante El Niño el consumo se incrementa (mayor consumo de oxígeno

de 30ºC a 40ºC) afectando la alimentación bajo el agua (Bennet et al., 1975).

La ausencia de relación significativa entre las condiciones ambientales típicas de un fenómeno ENOS y los niveles de salud se deberían a que el efecto es indirecto. La accesibilidad al alimento sería un factor determinante en el estado de salud de la población de iguanas marinas, en función del impacto de estas condiciones mantenidas en el tiempo sobre la producción algal. La correlación entre niveles de salud y frecuencia

acumulada de la TSM >23ºC significaría que la verdadera causa que afecta a la salud de la población es la extensión temporal de temperaturas elevadas (Figura 10). Estas condiciones sostenidas al afectar la disponibilidad algal se verían reflejadas en el progresivo deterioro del estado de salud de las iguanas marinas. De esta forma el nivel de salud de las iguanas actuaría como indicador de las condiciones ambientales anómalas preexistentes, pero no de las presentes. A la vez quedaría expuesta la posibilidad de que para el estado de salud, la duración de las condiciones atípicas características de fenómenos naturales como el evento ENOS tendría un mayor impacto que la intensidad en sí de los mismos. Conclusiones

El impacto negativo sobre la población de iguanas marinas del fenómeno natural ENOS puede ser exitosamente compensado en un tiempo relativamente corto, si las condiciones del entorno se normalizan y no existe interferencia de otros factores, situación observada durante ENOS 1982-83 y se corrobora en el presente estudio, donde el historial del estado de salud muestra una recuperación total en el periodo Post ENOS 2000-01con respecto a ENOS 1997-98.

El notorio impacto de las condiciones ambientales de este evento sobre el estado de salud de las iguanas, resalta su alta capacidad de repoblación y recuperación, alcanzando un nuevo estado estable de salud en condiciones normales. Esta interacción como medio de selección natural garantiza la permanencia temporal de la especie, pues renueva periódicamente la población y la restaura con los individuos mejor adaptados, en función de su capacidad de supervivencia.

Las condiciones ambientales anormales mantenidas causan el progresivo deterioro del estado de salud de las iguanas marinas, en consecuencia para esta población la duración de las condiciones atípicas es un factor crítico tanto o más importante que las anomalías en sí, pues recién a partir de seis meses las repercusiones del evento son significativas. Es así que la extensión temporal de las anomalías es directamente proporcional al deterioro de la salud de estos organismos y afecta en mayor grado que la intensidad con que se presentan. De esta forma el nivel de salud de las iguanas marinas no representa las condiciones


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ambientales anómalas o normales en curso, sino que estará siempre referido a las condiciones previas sostenidas durante un lapso mínimo de seis meses. Agradecimiento

Nuestra sincera gratitud a las voluntarias y voluntarios de colegios, universidades y profesionales que nos apoyaron en la toma de datos durante los muestreos. A las organizaciones internacionales que canalizaron sus fondos a través de la FCD y a la misma por el apoyo logístico a través del Área de Investigación y Conservación Marina. Finalmente, a todas y cada una de las personas que han participado en los monitoreos y nos ayudaron durante la realización del presente estudio. Literatura citada Bennet A.F., Dawson W.R. & Bartholomew G.A.

1975. Effects of Activity and Temperature on Aerobic and Anaerobic Metabolism in the Galapagos Marine Iguana. En: J. comp. Physiol. 100: 317-329. Springer-Verlag.

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1 Fundación Charles Darwin ECCD, Puerto Ayora, Galápagos–Ecuador. Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Sede Manabí km 8 ½ vía Bahía de Caráquez–Chone Villas del IESS Mz D–33, Manta–Ecuador. Correo electrónico: [email protected]; [email protected] 2 (Fundación Charles Darwin) ECCD, Puerto Ayora, Galápagos–Ecuador. Casilla Postal: 17-01-3891. Correo electrónico: [email protected] 3 (Fundación Charles Darwin). Correo electrónico: [email protected] 4 (Fundación Charles Darwin). Correo electrónico: [email protected] 5 (Fundación Charles Darwin). Correo electrónico: [email protected]


ESTADO ACTUAL DE LAS POBLACIONES DE TORTUGAS TERRESTRES GIGANTES (Geochelone spp., Chelonia: Testudinae) EN LAS ISLAS GALÁPAGOS

POPULATION STATUS OF GIANT LAND TORTOISES (Geochelone spp., Chelonya: Testudinae)

FROM THE GALAPAGOS ISLANDS

Cruz Márquez1, David Wiedenfeld2, Howard Snell3, Thomas Fritts4, Craig MacFarland5, Washington Tapia6 y Sixto Naranjo7

Resumen

Se estudió el estado actual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes (Geochelone) en las islas Galápagos. Métodos de distribución geográfica, marca-recaptura, estructura, densidad, relación de sexo, depredación y amenazas, son usados en el contexto del estudio. Resultados de registros antiguos indican que la distribución y demografía poblacional actual de las tortugas gigantes está muy por debajo de la que existió en los siglos XVI-XVIII y fue diferente entre las de 1974 y 1992-2002. La distribución poblacional actual es similar a la de 1974 estimada por MacFarland. Demografías poblacionales actuales son diferentes a las de 1974. Los valores de t estuvieron entre 29 á 175, P <0.001. Las densidades poblacionales variaron desde 57 á 799 tortuga/km2. Las estructuras poblacionales actuales de G. vandenburghi y G. nigrita, en los machos, hembras y juveniles son diferentes con las de 1974. Los machos, las hembras y los juveniles, los tamaños poblacionales actuales de G. ephippium y microphyes, no son diferentes a las de 1974. Las estructuras poblacionales de las seis poblaciones remanentes, las actuales, con las de 1974, en algunos de los tres grupos de sexos son diferentes, y en otros no (Ji-Cuadrados lo muestran). Las proporciones de sexo (hembras: machos) actuales de las tortugas, en mayoría son superiores a las de 1974. En las islas Galápagos, en la actualidad cada vez son menos las poblaciones de tortugas gigantes que mantienen depredadores y competidores en su ambiente; ya que, las amenazas potenciales de las poblaciones de tortugas supervivientes están siendo erradicadas cada día, pero aún se mantienen algunas. Los cerdos y perros cimarrones son erradicados de Santiago e Isabela respectivamente; pero aún quedan los domésticos como amenazas potenciales permanentes. Las islas Pinta Española y Santa Fe, actualmente no tienen cabras, pero éstas habitan en Isabela, Santiago, Santa Cruz y San Cristóbal. Palabras Claves: Estado poblacional de las Tortugas Gigantes, Islas Galápagos.

Abstract The present status of populations of giant land tortoises (Geochelone spp) in the Galápagos

Islands was studied. Geographical distribution, mark and recapture methods, population structure, population density, sex ratios, predation and other threats were considered in this context. Old records show that the present distribution and population demography of giant tortoises is much more restricted than that seen during the 16th to 18th centuries and, although there were further population changes between 1974 and 1992 – 2002, the population distribution is still similar to that estimated by McFarland (1974). Present population demographics differ from those of 1974, the values of Student’s t range from 29 to 175 (P < 0.001). Population densities vary from 57 to 799 tortoises / km2. The present population structures of G. vandenburghi and nigrita for males, females and juveniles differ from those of 1974. However, these three population classes in G. ephippium and G. microphyes have remained unchanged since 1974. Comparing the present population structures of the six remaining populations with those of 1974, Chi-squared tests show that population structure differs in some populations but not others. Present sex ratios (females: males) of tortoises are in general higher than those of 1974. There are now fewer populations of tortoises affected by predators and competitors. Potential threats to surviving tortoise populations have been generally eliminated. Wild pigs and dogs in both Santiago and Isabela islands have been eradicated although domestic ones remain as a permanent, potential threat. The islands of Pinta, Espanola and Santa Fe no longer have goats, although they are still present in Isabela, Santiago and San Cristobal. Key words: Populations status, giant tortoises, Galapagos Islands.

MÁRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 98-111

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99

Introducción Las tortugas terrestres gigantes, fueron abundantes

en todos los continentes, pero actualmente solo habitan en el atolón de Aldabra en las islas Seychelles (Geochelone gigantea) y en las islas Galápagos (Gunther, 1875; MacFarland et al., 1974). Las poblaciones de tortugas fueron abundantes en las islas Galápagos en los siglos XVI hasta el XVIII, (Porter, 1815; Vandenburgh, 1914). Distribuidas en las islas donde ahora habitan (Figura 1), ellas fueron diezmadas por la presencia de filibusteros (piratas, balleneros, cazadores de focas, mercaderes y colonos. Townsend, 1925; Slevin, 1959). Los problemas de depredación que sufrieron estos reptiles por mamíferos cimarrones y los humanos en Isabela, Santiago, San Cristóbal, Floreana, Española, Pinta, Santa Fe, Santa Cruz y Pinzón, fueron documentados desde hace muchas décadas (Beck, 1903).

Estudios taxonómicos mencionan que en las islas Galápagos se presentan poblaciones del género Geochelone (Fitzinger, 1835) con 14 especies de tortugas terrestres gigantes, distribuidas en 10 islas (Tabla 1, Gunther, 1875, 1877; Baur, 1889; Van

Denburgh, 1914). Muchas de las poblaciones de tortugas fueron disminuidas por la depredación de huevos, juveniles y adultos por mamíferos cimarrones y el hombre. En el 1964 ya se comprueba la extinción de 3 especies en Santa Fe y Floreana por captura humana y una de dudosa existencia en Rábida. En los años 1964-1974 (periodo de la última revisión entera de las poblaciones de las tortugas; MacFarland et al. , 1974) sobrevivían entonces 12 especies, 10 con poblaciones pequeñas recuperables y dos no recuperables (Figura 1). Estas dos fueron la de Pinta (G. abingdoni) porque se la considera extinta en la isla, solamente queda un ejemplar macho “Solitario Jorge” que se lo mantiene en cautiverio desde 1972 en la Estación Científica Charles Darwin (FCD) y el Parque Nacional Galápagos (PNG) y la especie de Fernandina (G. phantastica) que se extinguió con la erupción de 1977, cuando el magma cubrió la mayor parte de la isla.

La taxonomía de las tortugas gigantes de Galápagos hasta el momento es muy discutida por varios científicos. Algunos las consideran subespecies y otros especies, y en el pasado le asignaron algunos

Figura 1. Distribución de las tortugas terrestres gigantes (Geochelone nigra) de las islas Galápagos en los siglos XVI – XVIII (VanDenburgh, 1914), 1964 – 1974 y la actual 1992 - 2002. Se indica también las 4 poblaciones de tortugas gigantes que se han extinguido hasta la fecha.

ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALÁPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

100

Tabla 1. Especies de tortugas gigantes, morfología del carapacho y tipo de ambiente. = islas de ambiente árido ** = isla de ambiente semiárido *** = isla de ambiente húmedo.

Isla o volcán Especie de

tortuga

Morfotipo de

carapacho

Española* G. hoodensis Montura

Pinzón* G. ephippium Montura

Pinta* G. abingdoni Montura

San Cristóbal** G. chathamensis Intermedio

Santiago*** G. darwini Cúpula

Santa Cruz*** G. nigrita Cúpula y Montura

Isabela volcán Cerro

Azul*** G. vicina Cúpula

Isabela volcán Sierra

Negra*** G. guntheri Intermedia y Cúpula

Isabela volcán

Alcedo***

G.

vandenburghi Cúpula

Isabela volcán

Darwin** G. microphyes Intermedia y Cúpula

Isabela volcán Wolf** G. becki Montura, Intermedia

y Cúpula

Fernandina G. phantastica Montura

Santa Fe G. spp. Montura

Floreana G.

galapagoensis Montura

nombres científicos. En 1835, Darwin dio el nombre de Testudo nigra, Gunther (1875, 1877) asignó a todas las especies el nombre genérico de Testudo, con las respectivas especies actuales, y solamente llamó T. nigra a la especie de la isla Santiago (Baur, 1889). Harland (1827, 1835) usó por primera vez el nombre de Geochelone elephantopus, el cual fue utilizado hasta 1988. Ernst & Barbour (1989) y Fritts (2001) consideraron a todas las subespecies como especies únicas individuales. Prichard (1996) sugirió volver a reconsiderar Geochelone nigra, para todas las subespecies de tortugas gigantes de Galápagos. Caccone et al. (1999, 2002) y Ciofi et al. (2002), en estudios genéticos de ADN satelital, volvieron a asignar el nombre específico de Geochelone nigra, manteniendo los mismos nombres subespecíficos, ya utilizados por Darwin en 1835 y Van Denburgh (1914). Para este trabajo, se usará el género Geochelone y los nombres de las especies correspondientes en cada una de las islas y/o volcanes, según la nomenclatura de Ernst & Barbour (1989) y Fritts (2001).

Hace 30 años se realizó un estudio similar por MacFarland et al. (1974), desde entonces no se ha elaborado ningún informe que presente una evaluación del estado actual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes en Galápagos. Por eso este documento pretende mostrar el estado actual (en el período 1992 – 2002), la distribución, demografía, proporción de sexo, estructura actual poblacional, depredación y amenazas de las poblaciones de tortugas del Archipiélago. También se pretende comparar el estado actual de las tortugas con las estimadas en 1974 y evaluar los 40 años de labor conservacionista desplegados por el PNG y la FCD, protegiendo y conservando las poblaciones de tortugas gigantes, que estuvieron más amenazadas por el hombre y organismos cimarrones introducidos. Materiales y Métodos Área de estudio

Se estudiaron las tortugas en distintos escenarios, en ambientes áridos, semiáridos y húmedos: Ambiente árido: Española (-1º - 38’-S, - 89º - 67’ - O), con una superficie de 60.5 km2 y altitud máxima 206 msnm, con una precipitación anual de 10 mm en años secos y 600 mm en años lluviosos, con una temperatura promedio anual de 23.8oC. La cobertura vegetal más común está compuesta por lianas, hierbas, arbustos y árboles. Incluye especies de aves: como pinzones de cactus (Geospiza conirostris), cucuve (Nesomimus macdonaldi), paloma silvestre (Zenaida galapagoensis), gavilán de Galápagos (Buteo galapagoensis) y canario maría (Dendroica petechia). Las tortugas comparten la isla con dos otros reptiles, las culebras (Philodryas hoodensis) y lagartijas (Microlophus delanoni).

Ambiente semi-árido: Pinzón (-0o - 36’ - S, - 90º - 40’ - O), con una superficie de 18.15 km2, una altitud máxima de 458 msnm, y San Cristóbal (-0o - 49’ - S, - 89º - 25’ - O), con una superficie de 558.09 km2, una altitud de 730 msnm. Ambas islas son de origen volcánico, con una precipitación anual de 368 mm en años secos y 860 mm en años lluviosos, una temperatura máxima promedio anual de 25.3oC. La cobertura vegetal más común esta compuesta de árboles, arbustos, lianas y hierbas. Mantienen algunas especies de aves como pinzones (Geospiza spp.), palomas silvestres, cucuves (Nesomimus melanotis en San Cristóbal), canario maría, papamoscas (Myiarchus magnirostris), cuclillo (Coccyzus melacoryphus) y gavilán en Pinzón; San Cristóbal no tiene gavilán. De reptiles: hay varias especies como culebras (Antillophis slevini) y lagartijas de lava (Microlophus duncanensis) en Pinzón, culebras (Alsophis biserialis), lagartijas de lava (Microlophus bivitatus), geckos (Phyllodactylus leei y P. darwini) en San Cristóbal.

Ambiente húmedo: Santa Cruz (-0o - 37’ - S, - 90º - 21’ - O), con una superficie de 985.55 km2, una altitud


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máxima de 864 msnm, con una precipitación promedio anual de 640 mm, y temperatura máxima promedio anual de 26.7oC: Santiago (-0o - 16’ - S, - 90º - 42’ - O), con una superficie de 584.65 km2, con una altitud máxima de 907 msnm, con una precipitación promedio anual de 381 mm, y una temperatura máxima promedio anual de 25.3oC: Isabela (-0o - 25’ - S, - 91º - 6’ - O), en una superficie de 4588 km2, y una altitud máxima de 1028-1700 msnm, con una precipitación promedio anual de 436 mm, y temperatura máxima promedio anual de 24.2oC. Todas son de origen volcánico. La cobertura vegetal más común es de árboles, arbustos, hierbas, helechos y áreas de pampa. Mantienen algunas especies de aves, tal como pinzones (Geospiza spp.), palomas silvestres, cucuves (Nesomimus parvulus), cuclillos, canario maría, papamoscas, pachay (Lateralus spilonotus), gallareta (Neocrex erythrops), gallinula (Gallinula chloropus), gavilán, garzas (Herodyas spp.), golondrinas (Progne modesta), flamencos (Phoenicopterus ruber), patillos (Anas bahamensis) y pájaro brujo (Pyrocephalus rubinus); reptiles como culebras (Antillophis steindachneri) en Santa Cruz, (Alsophis biserialis) en Isabela y Santiago, lagartijas de lava (Microlophus albemarlensis) en Santa Cruz, Isabela y Santiago, iguanas terrestres (Conolophus subcristatus) en Santa Cruz e Isabela y geckos (Phyllodactylus galapagoensis) en Isabela, Santa Cruz y Santiago (Figura 1). Morfología de Carapachos

Las especies de tortugas de las islas Galápagos, las conforman tres morfotipos dependiendo de las características climáticas y zonas vegetales de las islas (húmeda, árida y semiárida). Las tortugas con carapacho de forma Domo o Cúpula, por lo general habitan en las zonas sureñas de las islas grandes y húmedas. Es la tortuga de mayor tamaño y peso, un macho puede alcanzar 1.70 m de longitud de carapacho, un peso de 320 kg; una hembra hasta los 120 cm en LC y 100 kg de peso, tienen extremidades y cuello corto, son lentas en el desplazamiento. La tortuga con carapacho en forma de silla de montar o de morfotipo montura viven en islas bajas y áridas. Son las tortugas más pequeñas del Archipiélago, es la verdadera tortuga Galápago. Los machos pueden alcanzar hasta los 100 cm en longitud de carapacho y un peso de 85 kg (depende de la isla). Las hembras alcanzan los 70 cm de LC y 40 kg de peso. Estas tortugas tienen cuello y extremidades largas, su locomoción, es muy rápida con relación a las anteriores. Las tortugas de morfología de carapacho intermedia habitan en islas semiáridas y son, de tamaño intermedio. Los machos alcanzan los 112 cm en longitud de carapacho y un peso de hasta 80 kg, con cuello y extremidades intermedias (Tabla 1).

Métodos usados en el campo El estudio fue realizado con la captura y marcación

- recaptura de tortugas en las varias poblaciones. En la década del 1964 - 1974, como en la década del 1992 – 2002, el estudio se realizó en distintas fechas y años. Durante 1992-2002, el número de observadores varió en 3, 6, y 9, dependiendo de la disponibilidad de personas y del tamaño de la población donde se marcaron y recapturaron las tortugas. En las poblaciones pequeñas como la de Pinzón, y los volcanes de Isabela (a excepción de volcán Alcedo) fueron con tres observadores. En las poblaciones medianas de tortugas como Santiago, San Cristóbal, Santa Cruz y Española, fueron dos grupos de tres personas cada uno. Las poblaciones grandes como la de Alcedo, incluyeron tres y cuatro observadores en cada grupo (Tabla 2). Tabla 2. Métodos y variables usadas por sitio de estudio. LC = Largo curvo del carapacho, v = volcán. Parámetros Métodos Subtítulos Sitios de

trabajo

Distribución Se usó GPS con Track programado

Programa G7Towin

En todos los lugares

Demografía Petersen Jolly-Seber

Marca con pintura Recaptura

Pinzón, v.Darwin, etc v. Alcedo, Sta. Cruz, v. Cerro Azul, etc.

Densidad Longitud de las transectas 2-8 Km

Ancho de las transectas 50-200m

En todos los lugares

Estructura El tamaño en LC. cm

Tamaños de clases de 10 en 10 en cm

Para todas las poblaciones-lugares

Proporción de Sexo Machos/hembras Hembras/machos En todos los

sitios

Mortalidad Natural y Depredación

Cuantificación de animales muertos por causa natural o por depredación

Huevos, crías o adultos

En todos los sitios

Amenazas Potenciales

Observación de presencia de depredadores

Hormigas, perros, cerdos, gavilanes y el hombre

En todos lo lugares de muestreo

Desde 1992 al 2002, la distribución de las tortugas en cada una de las poblaciones fue mapeada vía GPS, y los datos fueron desplegados en mapas usando el programa mediante un Sistema de Información Geográfica (GIS, Figuras 1 y 2). MacFarland (1974) presentó una distribución de las tortugas usando altímetro y ubicó en mapas con gradientes altitudinales.

Las estimaciones poblacionales de las tortugas en cada uno de los lugares de muestreo, se realizó mediante el método de Marca-Recaptura de Petersen (para poblaciones pequeñas) y modelos modificados Jolly-Seber (para las poblaciones grandes; Crebs,


102

Figura 2 a-c. Tortugas que muestran la forma de los tres sistemas de marcación que han sido usados (a = marcación con herradura, b = marcación con Pits, trasmisor de implantación permanente y c = marcación con pintura, para una revisión rápida) para marcar a cada una de las tortugas que fueron capturadas en la marcación – recaptura, para las estimaciones poblacionales (Fotos: Cruz Márquez).

1989). Las tortugas fueron marcadas con pintura, herradura en la cuarta placa vertebral y etiquetas PITs (transponder de implantación permanente) implantado en forma subcutánea en la región femoral izquierda (Figura 3 a-c). MacFarland (1974) para mostrar las estimaciones poblacionales, usó el método de Marca-Recaptura de Lincoln.

0

1000

2000

3000

4000

5000

6000

7000

V. W

olf

V. D

arwi

n

V. A

lced

o

V.S.

Neg

ra

V. C

. Azu

l

Sta.

Cru

z

Espa

ñola

S.C

ristó

bal

Sant

iago

Pinz

ón

Pint

a

Tam

año

Pobl

acio

nal

n2 n1

Figura 3. Estimaciones poblacionales de tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp. ) actual (1992 – 2002, n2) y del pasado (1974, n1) de seis islas del Archipiélago de las Galápagos. Los datos de tamaños corporales en longitud de carapacho (LC) de las tortugas medidas se clasificaron en tamaños de clase de 10 en 10 cm, desde el menor al mayor. Para la densidad poblacional, se midió la distancia a la tortuga más cercana y distante a la línea o transecta, tal como lo realizó MacFarland et al. (1964 –1974).

Los transeptos fueron determinados en forma aleatoria en los distintos caminos usados por las tortugas, para su desplazamiento cotidiano en busca de alimento. Las medidas de los transeptos fueron variables. La longitud fue de 2 – 8 km y el ancho de acuerdo a la visibilidad que permitía el bosque entre 50 a 200 m (Tabla 3).

Para cuantificar mortalidad y amenazas, en todas las poblaciones de tortugas, se hizo observación de presencia de individuos muertos por causa natural o depredación, que tipo de depredador y a que nivel (huevos crías o adultos). Estos fueron clasificados en seis grupos: 1) Las tortugas de muerte natural, su carapacho estuvo intacto sin desmembramiento del cuerpo. 2) Las tortugas sacrificadas por humanos, su cuerpo estuvo desmembrado con un hacha o machete. 3) Las jóvenes tortugas atacadas por animales como cerdos, su carapacho fue encontrado abierto por la parte dorsal en forma desordenada. 4) Los neonatos y juveniles de tortugas que fueron atacados por gavilanes, en su carapacho se observaba claramente las garras, sus huesos rotos y consumida su carne. 5) Tortugas por muerte natural, el cuerpo fue encontrado intacto. 6) Los nidos fueron removido por los cerdos hasta comerse los huevos y las cáscaras fueron encontradas en el substrato removido. Al excavar los nidos, verificar presencia de hormigas Solenopsis spp.


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en el nido atacando a los neonatos que habían iniciado el proceso de eclosión. Tabla 3. Tamaños poblacionales estimados de las tortugas terrestres gigantes (Geochelone) de las islas Galápagos hasta 1973 por Macfarland et al. (1974). (N = Tamaño estimado de población de las tortugas gigantes en un lapso de 9 años, desde 1965 - 1973). La mayoría de los intervalos mínimos estimados, son mayores a la N estimada, se exceptúan G. guntheri y G. ephippium, cuyos valores mínimos son menores a los N estimados. La cantidad de tortugas juveniles repatriadas hasta 1974 fue mínima, el programa comenzó en 1965 con la población de la isla Pinzón, para 1973, ya se habían repatriado 122 animales a Pinzón y 14 individuos liberados a volcán Wolf. La información de este Tabla, nos permitirá efectuar comparaciones con los estimados actuales de población.

Isla o Volcán Población Área

(km2)

Isabela v. Wolf G. becki 5.0

“ v. Darwin G. microphyes 4.1

“ v. Alcedo G. vandenburghi 7.91

“ v. Sierra Negra G. guntheri 5.69

“ v. Cerro Azul G. vicina 16.61

Santa Cruz G. nigrita 4.65

Española G. hoodensis 4.30

San Cristóbal G. chathamensis 3.08

Santiago G. darwini 9.40

Pinzón G. ephippium 4.0

Pinta G. abingdoni 0

Los análisis estadísticos usados fueron: para la

comparación de los tamaños poblacionales estimados entre 1964 - 1974 y 1992 - 2002, se transformaron los Errores Estándar a Desviación Estándar, y luego a varianzas, se usó la prueba t de Student, que puede comparar diferencias entre ambas temporadas. Ji-Cuadrado, fue usada para comparar las estructuras poblacionales de machos hembras y juveniles, entre los grupos de tamaños de clases de 1974 y los actuales (Zar, 1999). Resultados Distribución

La distribución geográfica actual, es similar a la que presentó MacFarland (1974), pero diferente en lo referente a la historia del pasado de cada población (Siglos XVI-XVIII), solo difieren en nuevos lugares, pequeñas extensiones de áreas y los tamaños de muestras de individuos marcados, como en la estimación poblacional de cada isla o población (Figura 1). Demografía

En comparación, en el estudio actual, los tamaños poblacionales más bajos lo mostraron, las poblaciones

de Pinzón, volcán Sierra Negra, Volcán Darwin y la isla Española con 532, 694, 818 y 860 individuos respectivamente. Las más altas estuvieron entre Santa Cruz y los volcanes Cerro Azul y Alcedo, con 3391, 2574 y 6320 individuos respectivamente. Los tamaños intermedios, lo presentaron las islas y volcanes remanentes; mas 3261 repatriados (Tabla 5 y Figura 4). Todas las estimaciones poblacionales, realizadas entre 1992 hasta el 2002, fueron significativamente diferentes a las estimadas por MacFarland en 1974 (Tabla 5). Las comparaciones estadísticas mostraron diferencias en el tamaño de los estimados entre 1974 y 1992 - 2002 (ts = 29 - 175, g. l. = 307 - 6318, P < 0.0005), se exceptúan las poblaciones de tortugas gigantes de Santa Cruz y la de volcán Wolf, de los datos existentes, no se pudo obtener Errores Estándar, de las estimaciones anteriores, y Pinta que existe un solo individuo macho.

Tabla 4. Estimaciones poblacionales de las tortugas terrestres gigantes de las islas Galápagos entre 1992 al 2002. n = número de tortugas capturadas; N* = población actual estimada; Intervalos = población mínima y máxima estimada; Densidad / km2 = cantidad de tortugas que actualmente se estima que viven en un kilómetro cuadrado en el sitio de marcación; Fuente = es el autor y año del monitoreo: CM = Cruz Márquez, PNG = Parque Nacional Galápagos, GM = Germán Morillo; Individuos repatriados = Tortugas jóvenes desarrolladas en cautiverio y devueltas a su lugar de origen, como incremento a la población.

Isla o

Volcán Especie n Intervalo

Rep

atria

dos

v. Wolf G. becki 0 1000 – 2000 14

v. Darwin G. microphyes 65 500 – 1000 0

v. Alcedo G.

vandenburghi

402 3000 – 5000 0

v. Sierra

Negra

G. guntheri 219 200 - 300 0

v. Cerro

Azul

G. vicina 196 400 - 600 0

Santa Cruz G. nigrita 1460 2000 - 3000 0

Española G. hoodensis 15 20 - 30 0

San

Cristóbal

G.

chathamensis

213 500 - 700 0

Santiago G. Darwin 389 500 - 700 0

Pinzón G. ephippium 100 150 - 200 122

Pinta G. abingdoni 1 Muy pequeña 0

Total 3060 8270 – 13530 136


104

Densidad

En las zonas de muestreo, las densidades poblacionales fueron calculadas en forma general dentro del área de estudio, sin especificar los lugares donde las tortugas fueron más o menos densas así, para los volcanes Darwin, Sierra Negra, Cerro Azul, Wolf y las islas Pinzón, Española y Santiago, fueron mayores de 100 y 200 tortugas/km2. Mientras que las de las islas San Cristóbal, Santa Cruz y del volcán Alcedo, las densidades fueron mayores a 500 y 700 tortugas/km2 respectivamente (Tabla 6). Estructuras Poblacionales:

En 1992-2002, se observaron diferencias en las estructuras poblacionales entre los machos y las hembras de las tortugas G. vandenburghi, G. nigrita, G. vicina y G. hoodensis. En G. guntheri, G. chathamensis y G. darwini; también las hembras y los juveniles, fueron diferentes en la estructura de la población; se exceptúan las poblaciones de G. microphyes y G. ephippium, que la estructura

poblacional en los tres estratos no fue diferente (Tabla 7, Figura 5-b y Figura 6). Estas mismas diferencias fueron observadas en las estructuras poblacionales actuales (1992-2002) comparadas con las del pasado (1964-1974). Las diferencias existentes entre los tres estratos poblacionales (♂, ♀ y juveniles) de las tortugas gigantes que ocurrieron entre las décadas del 60-70 y las actuales 92-02, en los que se observan variaciones, según la isla, volcán o población, (Ji-Cuadrados lo muestran, Tabla 7). Proporción Sexual Las marcaciones y recapturas realizadas entre 1992 hasta el 2002, cuatro de las poblaciones, la proporción sexual es próxima a 1:1, se exceptúan G. microphyes, guntheri, G. nigrita, G. hoodensis, y G. darwini, cuya proporción sexual se encuentra por debajo de 0.8♀:1♂. Pinta no ha podido ser recuperada, a pesar de los esfuerzos desplegados por el PNG y la FCD, y su proporción de sexo se

mantiene en 0♀:1♂ (Tabla 8). La proporción sexual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes, que determinó MacFarland (1974), no fue 1:1, se exceptúa G. vandenburghi. Mortalidad Natural y Depredación:

El número de tortugas observadas muertas, por causas

naturales o sacrificadas por el hombre, en cada una de las poblaciones de tortugas, fue principalmente en Sierra Negra, seguida por la de Cerro Azul, Alcedo y San Cristóbal. En el resto de poblaciones visitadas, solamente se registró restos de individuos por muerte natural, acción que fue más notoria y con mayor abundancia en las poblaciones de Santa Cruz y volcán Alcedo, estos animales no estuvieron destrozados los carapachos por cortes con machete o hacha, y todas las partes corporales estuvieron completas en el lugar (Tabla 9). Amenazas Potenciales:

En Cerro Azul, Los Cinco Cerros, se registró el 1.8% (12/671) con mordeduras antiguas de perros; sobretodo placas caudales anteriores y posteriores destruidas. En esta misma población, se observó el 4.6% (31/671) de las tortugas más viejas con llagas hechas por las hormigas Solenopsis spp. La Tabla 10, muestra los organismos introducidos y nativos que aun amenazan a las tortugas gigantes en su hábitat natural;

Tabla 5. Estimaciones poblacionales de las tortugas terrestres gigantes de las islas Galápagos entre 1992 al 2004. n = número de tortugas capturadas; N* = población actual estimada; Intervalos = población mínima y máxima estimada; Densidad / km2 = cantidad de tortugas que actualmente se estima que viven en un kilómetro cuadrado en el sitio de marcación; Fuente = es el autor y año del monitoreo: CM = Cruz Márquez, PNG = Parque Nacional Galápagos, Individuos repatriados = Tortugas jóvenes desarrolladas en cautiverio y devueltas a su lugar de origen, como incremento a la población. Isla o

Volcán

Género y

Especie n N* Intervalo

Densid.

km2 Fuente

Indivi.

Repa.

v. Wolf G. becki 426 1139 276-3568 228 CM

1999

40

v. Darwin G.

microphyes

160 818 561-1075 205 CM

2004

0

v. Alcedo G.

vandenburghi

2470 6320 5000-

10000

799 CM

1995

0

v. S.

Negra

G. guntheri 419 694 400-700 122 CM

1995

286

v. C. Azul G. vicina 671 2574 1800-

2700

155 CM

1995

357

Santa Cruz G. nigrita 2310 3391 2311-

6703

730 CM

2002

210

Española G. hoodensis 199 860 800-1200 200 CM

2002

1293

S.Cristóbal G.

chathamensis

1652 1824 1400-

2000

559 PNG

2004

55

Santiago G. darwini 366 1165 891-1370 124 CM

2002

498

Pinzón G. ephippium 235 532 459-605 134 CM

2004

552

Pinta G. abingdoni 1 1 no aplica

Total 8909 19318 13898-

29921

3291


__________________________________________________________________________________________

105

depredación que ocurre en cualquiera de sus estadios de vida o compiten por el alimento (Figura 6, tortugas destruidas sus placas marginales anteriores y posteriores por perros cimarrones entre 1980-1983). Tabla 6. Diferencias estadísticas de las estructuras poblacionales de tortugas terrestres gigantes entre las décadas de 1964 – 1974 con las de 1992 – 2002. * = Ausencia de información. Isla o

volcán Especie t g. l. Probabilidad

v. Wolf G. becki * * *

v. Darwin G. microphyes 170.59 307 < 0.0005

v. Alcedo G.

vandenbughi

132.79 5607 < 0.0005

v. Sierra

Negra

G. guntheri 29.02 771 < 0.001

v. Cerro

Azul

G. vicina 54.73 2768 < 0.0005

Santa Cruz G. negrita * * *

Española G. hoodensis 65.06 871 < 0.0005

San

Cristóbal

G.

chathamensis

60.89 1889 < 0.0005

Santiago G. darwini 175.92 1550 < 0.0005

Pinzón G. ephippium 60.23 482 < 0.0005

Pinta G. abingdoni * * *

Discusión Distribución

En los siglos XVI al XVIII, las poblaciones de tortugas gigantes, fueron abundantes y ampliamente distribuidas en las islas donde habitan (Porter, 1815; Vandenburgh, 1914; Slevin, 1959). La distribución actual, es similar a la distribución que mostró MacFarland et al. (1974), y diferente a la que observaron científicos, coleccionistas, piratas, cazadores de ballenas, focas y los primeros colonos. Según registros de estos hombres, las tortugas se las encontraba por miles y miles en los mismos lugares y poblaciones, donde actualmente son pocos o están extintas (Townsend, 1925). Actualmente, la única población de tortugas estable, que mantiene una amplia distribución y abundancia de individuos, es G. vandenburghi de volcán Alcedo. Las poblaciones remanentes de las otras subespecies tienen distribuciones parchadas y aisladas por barreras geográficas de flujos de lava, carreteras, pueblos y otros.

La distribución espacial de las tortugas repatriadas en Española, sexualmente madura, están dispersas en la mayor parte de la isla, siempre prefiriendo los parches de cactos Opuntia megasperma variedad

Figura 4a-b. Estructuras poblacionales actuales (M2, H2, J2) y del pasado (M1, H1, J1) de las tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp.) de seis islas del Archipiélago de Galápagos. (a = representa las poblaciones de los volcanes Alcedo, Cerro Azul y Wolf, G. vandenburghi, G. vicina y G. becki respectivamente; San Cristóbal y Santa Cruz; G. chathamensis y G. nigrita respectivamente, b (en la siguiente Pág.) = muestra las poblaciones de Pinzón, Española y Santiago, G. ephippium, G. hoodensis y G. darwini, respectivamente; y los volcanes Darwin y Sierra Negra; G. microphyes y G. guntheri, respectivamente. orientalis en la región central, media y alta de la isla. Con referencia al uso del mismo hábitat, las repatriadas sexualmente maduras, han convergido al mismo ambiente de sus progenitores. Entre 1964-1974, la distribución de los 14 últimos ejemplares (12♀ y 2♂) adultos supervivientes, era muy escasa y dispersa, la reproducción ocurría en forma normal, pero el reclutamiento de jóvenes era de cero, la depredación del gavilán de Galápagos en los neonatos y juveniles era el problema (Márquez et al., 1999). Las tortugas preferían vivir bajo los troncos de cactos esperando la caída de una flor, fruto o un cladodio

G. darwini , 2002, n2=366; 1974, n1=286

020406080

10-1

9.9

20-2

9.9

30-3

9.9

40-4

9.9

50-5

9.9

60-6

9.9

70-7

9.9

80-8

9.9

90-9

9.9

100-

109.

911

0-11

9.9

120-

129.

913

0-13

9.9

140-

149.

9

Largo Curvo (cm)

G. guntheri , 1995, n2=419; 1974, n1=84

0204060

G. microphyes, 2000, n2=112; 1974, n1=65

0

20

H1

M1J1

H2

M2

J2

G. hoodensis, 2002, n2=199; 1974, n1=15

0

20

40

G. ephippium , 2002, n2=330; 1974, n1=47

020406080

4-a)


106

para alimentarse, el sobre pastoreo de las cabras había eliminado la mayor parte del forraje en la isla. El mejor método de protección y conservación que optó la FCD/PNG, fue trasladar a cautiverio los últimos supervivientes de la Española, para reproducirlos y restaurar la población con 1293 individuos a la fecha.

Comportamiento similar es observado en los individuos repatriados sexualmente maduros en las islas Pinzón y Santiago, su distribución geográfica es similar a la de los adultos nativos. Dentro de este mismo contexto, se ha registrado, que las poblaciones de G. vicina, G. guntheri, G. becki y G. chathamensis, que también recibieron en su población jóvenes desarrollados en cautiverio, siguen el mismo patrón ecológico de distribución espacial en el hábitat natural de sus progenitores. Demografía En la actualidad, los tamaños poblacionales de las tortugas gigantes en el Archipiélago, han incrementado o disminuido por diferentes aspectos relacionados con los seres humanos en las islas. Dos ejemplos: G. guntheri, continúa disminuyendo su población, por la depredación humana, mientras G. hoodensis sigue aumentando por restauración con

jóvenes desarrollados en cautiverio a través del trabajo de conservación de la FCD y PNG. Las actividades de conservación incluyen primero, el control y erradicación de especies introducidas que compiten en el forraje y depredan huevos y neonatos en el hábitat. Segundo, traslado total a cautiverio de los 14 últimos ejemplares supervivientes de la población de la isla Española, para reproducir y criar jóvenes en cautiverio. Tercero, protección de nidos y traslado de huevos y neonatos al Centro de Crianza, y desarrollar crías hasta una edad que puedan sobrevivir en su ambiente. Cuarto, la exploración de nuevos ambientes, que no fueron localizados antes, donde habitan tortugas en la actualidad.

Figura 5a-b. Tortuga gigante subadulta mordida y destruidas algunas de sus placas marginales caudales posteriores derecha, anales y gulares del plastrón por perros cimarrones en la zona de los Cinco Cerros del volcán Cerro Azul en el Sur de la isla Isabela; a = vista dorsal, b = vista ventral. (Foto: Cruz Márquez, 1994).

Con estas acciones conservacionistas, al menos el 75% de las especies de tortugas más amenazadas, han superado el cuello de botella en que se encontraron (por ejemplo, G. hoodensis y G. ephippium), a través de la restauración con jóvenes desarrollados en cautiverio.

G. n. nigrita , 1974, n1=781; 2000, n2=1560

050

100150200250300350

10-1

9.9

20-2

9.9

30-3

9.9

40-4

9.9

50-5

9.9

60-6

9.9

70-7

9.9

80-8

9.9

90-9

9.9

100-

109.

911

0-11

9.9

120-

129.

913

0-13

9.9

140-

149.

915

0-15

9.9

160-

169.

9

Largo Curvo (cm)

G. n. vandenburghi , 1974, n1=291; 1995, n2= 1680

050

100150200250300350

G. n. chathamensis, 1974, n1=133; 2002, n2= 652

050

100150

G. n. vicina , 1974, n1= 83; 1995, n2=671,

050

100

M1H1J1H2M2J2

G. n. becki , 1974, n1=25; 2000, n2=426

050

100

4 b)


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107

La gran amenaza que presentaron algunas poblaciones de tortugas, ameritó que investigadores realicen estudios entre 1962-1964, probando formas de incubar y criar tortugas en condiciones de cautiverio, y los estudios sugirieron establecer un Centro de Crianza en 1965 (Snow, 1964). MacFarland et al. (1974), también reflejaron claramente el problema. Técnicas de mejoramiento de crianza para tortugas, fueron establecidas en 1987 (Snell et al., 1988). Sirvieron para aumentar la población de la isla Española en un 98%, la de Pinzón el 84%, Santiago incremente el 56%, Cerro Azul, Sierra Negra y Santa Cruz acrecienten el 54, 45 y 7% de individuos respectivamente en sus poblaciones con relación a los estimados de 1974. Las poblaciones de tortugas de volcán Wolf y San Cristóbal, recibieron mínimo incremento poblacional, sin embargo G. chathamensis, está en mejor estado poblacional, por la ausencia de depredadores. Los 3292 repatriados de todas las especies han fortalecido las distintas poblaciones, posterior a lo estimado por MacFarland (1974). Densidad

Las densidades poblacionales estimadas, son menores de 100 tortugas/km2, las intermedias, menores a 300 tortugas/km2 y las altas, menores que 800 tortugas/km2. MacFarland et al. (1974) no determinan estimaciones de densidades poblacionales en ninguna de las poblaciones. No existen estudios científicos previos, que registren densidades de tortugas en el pasado. Observaciones puntuales indican que las tortugas se encontraron en grandes cantidades (por miles), por ejemplo en las pampas de Sierra Negra y otras islas (Darwin, 1835; Rothschild, 1896; Beck, 1903; Townsend, 1925; Slevin, 1931). Densidades actuales aún son menores a 4 tortuga/ha. Densidades mayores a 4 tortuga/ha son localizadas en Alcedo y Santa Cruz (Márquez et al., 1995; Torres, 2000). Según Stoddart & Savy (1983), las densidades estimadas de Geochelone gigantea en el Atolón de Aldabra, son entre 500 y 7000 tortugas/km2, equivalente a 5 y 70 tortugas/ha. Las densidades de tortugas en Galápagos se encuentran por debajo y sobre el valor mínimo, con relación a lo estimado en Aldabra. Probablemente en los siglos XVI hasta el XVIII las densidades de las tortugas en el Archipiélago podrían haber sido similares o mayores a las que hoy se registran en el Atolón de Aldabra. Estructura

Las estructuras poblacionales de G. microphyes y G. ephippium, no son diferentes en ninguno de los tres estratos poblacionales comparados. Esto indica que a partir de 1974, especialmente G. microphyes, tuvo un bajo incremento poblacional natural, hasta la fecha. Los gavilanes son los limitantes del reclutamiento de jóvenes, haciendo lento el incremento poblacional. En Pinzón con G. ephippium, ratas negras y gavilanes no permiten reclutamiento. La restauración in situ es solo

con jóvenes reclutados en cautiverio, e incrementa ciertos tamaños de clase gradualmente y mejora la estructura y tamaño de la población.

La población estructural estratificada de las tortugas G. vandenburghi y G. nigrita, actual, es sustancialmente diferente con las de 1974, en los tres estratos. Esta morfología estructural poblacional, se relaciona con las tasas de crecimiento de cada uno de los individuos que en el estudio de MacFarland et al. (1974), se asume que fueron animales subadultos y juveniles, actualmente son adultos hembras y machos. Tortugas que nacieron en aquel tiempo, son subadultos y adultos en ciertos casos. También los nacimientos de años posteriores lograron sobrevivir y mantener la población actual, como subadultos y juveniles. Los esfuerzos de muchos años de conservación del SPNG y la FCD particularmente en la población de Santa Cruz, con el control mediante casería de cerdos por parte de guarda parques y la comunidad, han disminuido la depredación de jóvenes y el aumento del reclutamiento en la población.

En las poblaciones de G. hoodensis, G. ephippium, G. darwini, G. vicina y G. guntheri, estructuras poblacionales son reforzadas con jóvenes desarrollados en cautiverio, ganando cierto nivel de restauración, mostrando una imagen diferente de su estructura, con relación a lo que presentaron en 1974. Los estratos juveniles fueron de cero en las islas Española y Pinzón y bajos números en Santiago. También, en Española y Pinzón, los estratos poblacionales de machos y hembras adultas, fueron mínimos. Paralelamente, la erradicación de cerdos cimarrones en Santiago y el control de ratas en Pinzón, son factores que han ayudado un poco en la recuperación de los estratos poblacionales en términos generales.

Estructuras poblacionales de machos y hembras de G. vicina y G. hoodensis, actuales, no son similares, pero si lo son las de los juveniles con las de 1974. Esto se relaciona con tasas de crecimiento de individuos repatriados (Española). Jóvenes y subadultos registrados en 1974, en la actualidad son adultos, más los individuos repatriados que ahora son adultos (Cerro Azul). La no diferencia en los juveniles, se relaciona: primero, en G. hoodensis, no registró juveniles en 1974, ahora registra el 6.02% de reclutamiento natural en la población, más los jóvenes repatriados cada año (Márquez et al., 2000; Márquez & Naranjo, 2002). Segundo, en G. vicina, a pesar de recibir el 54% de jóvenes repatriados en la población, hasta 1984-1995 que se erradican los perros cimarrones, habían disminuido el 72% de la restauración total.

La población estratificada actual de G. guntheri, con la de 1974, hembras y juveniles son diferente y no diferente los machos. Esto indica que, hembras, juveniles y subadultos, presentes en 1974 son adultos actualmente, con mayor producción y reclutamiento


108

de jóvenes. La población de machos adultos ha recibido poco incremento y mayor depredación humana. La estructura poblacional actual de G. chathamensis, con la de 1974, los juveniles son diferente, y no diferente los machos y las hembras. Morfología poblacional que se relaciona con las tasas de sexo; en 1974 la relación de sexo era 0.7♀:1♂, actualmente es 1♀:1♂. A mayor cantidad de hembras reproductoras, mayor será la producción de juveniles en la población (Márquez, 1994). De tal manera que la población juvenil actual supera a la de adultos, y también a la de 1974. A esto se suma la erradicación de perros y cerdos cimarrones, favoreciendo el crecimiento poblacional juvenil y de adultos.

La estructura poblacional actual de G. darwini, en comparación con la de 1974, los machos son diferente, y no diferente las hembras y juveniles. Esto tiene relación con la incubación de los huevos en condiciones naturales. Las zonas de anidación en Santiago se ubican arriba de los 200 msnm, donde las temperaturas de incubación están por debajo de los 28oC, ocasionando el 75% de machos en la prole que se desarrolla (Enríquez, 1984; Snell et al., 1988). De tal manera, que las crías y huevos que se trasladan a cautiverio, se encuentran en sus últimos estadios de desarrollo fetal, y los fetos vienen con sexo preestablecido, por tanto, lo que se repatría a la isla, en su mayoría son machos. Permitiendo que la población de hembras se mantenga baja, y la de machos siga en progreso. Por otro lado, en el pasado, la población juvenil se mantuvo limitada por cerdos y gavilanes y a partir del 2000, los cerdos fueron erradicados. Sin embargo los gavilanes aun mantienen limitado el reclutamiento de jóvenes en la isla (Márquez et al., 2002). Proporción sexual

La proporción sexual de las poblaciones de tortugas gigantes en la actualidad no es en absoluto similar a lo encontrado en 1974, en sentido progresivo o negativo, comportamiento ecológico que está relacionado con algunos factores, antropogénicos, ambientales y de conservación a saber: primero, las exploraciones de nuevas áreas habitadas por tortugas permitió localizar y marcar más tortugas en la población. Segundo, el control y erradicación de perros y cerdos en Isabela, Santiago y San Cristóbal, por personal del SPNG y la comunidad, y de las cabras en las islas Española y Pinta, han ayudado en el fortalecimiento de las poblaciones de tortugas. Tercero, los métodos de conservación utilizados desde 1965 hasta 1986 permitieron que poblaciones como la de Española, su proporción de sexo cambiara de 1♀:0.3♂ a 0.7♀:1♂, solamente incubando los huevos con incubadora solar, y a partir de 1987, estudios de determinación de sexo por la temperatura en la incubación de los huevos, fue el factor determinante en el aumento de la tasa de machos y hembras en la población de Española (Sancho, 1988; Márquez et al.,

1989). Por otro lado, la intervención humana, el traslado de huevos y neonatos a cautiverio, la crianza de juveniles en cautiverio, permitió restaurar otras poblaciones más amenazadas. Mortalidad Natural y Depredación

La depredación en las poblaciones supervivientes de tortugas gigantes de las islas Galápagos es uno de los factores que aún no ha podido ser solucionado. Por un lado, los depredadores cerdos cimarrones recientemente fueron erradicados de la isla Santiago, y hace algunas décadas, fueron eliminados en San Cristóbal. En Isabela y Santa Cruz, personal del SPNG y la comunidad caza a los cerdos para consumo y al mismo tiempo los controla. Las ratas negras en Pinzón y otras islas, donde estas ocurren, son otros depredadores de difícil eliminación. Los perros cimarrones fueron erradicados en Isabela y Santa Cruz, pero aún quedan los domésticos como depredadores potenciales que surgen de vez en cuando en las islas con presencia humana. Los herbívoros competidores y destructores de nidos de tortugas, los burros cimarrones, se mantienen en algunas de las poblaciones de tortugas. El ganado, caballos, y las cabras cimarronas introducidas, continúan en algunas islas.

Las hormigas Solenopsis spp., en las poblaciones de tortugas de Santa Cruz e Isabela Sur se alojan en los nidos, perforan los huevos y se comen embriones y neonatos al eclosionar y atacan la piel de los jóvenes y adultos. La hormiga se transporta a kilómetros de distancia usando la región ventral del carapacho de las tortugas, donde hace también nidos. En todas las poblaciones de tortugas de Isabela, cazadores furtivos sacrifican las tortugas para comerlas, acción que ocurre con más énfasis y mayor abundancia en los volcanes de Cerro Azul y Sierra Negra. En 1994, en San Cristóbal se registraron dos tortugas sacrificadas por cazadores de cabras. En el 2000, Guías del SPNG, en Bahía Urbina, al Oeste del volcán Alcedo, registraron tres carapachos de tortugas adultas, sacrificadas por cazadores. Estas acciones contrastan con los esfuerzos conservacionista que hace más de 40 años la FCD y SPNG vienen desarrollando en pro de la conservación en Galápagos. Amenazas Potenciales

Estas acciones indican que una parte de la comunidad galapagueña aún no está conciente que las tortugas son reptiles protegidos; por tanto aún queda mucho trabajo de educación ambiental que hacer, en las islas donde el hombre habita. Dentro de este mismo contexto, el hombre es una amenaza potencial, para las poblaciones de tortugas gigantes en las islas, de igual forma los cerdos cimarrones, los perros domésticos y las hormigas Solenopsis spp. Por lo tanto la protección, para conservar las tortugas gigantes en las islas Galápagos, debe continuar, hasta que las amenazas hayan terminado para siempre. Fritts et al. (2000) sugieren como prioridades principales,


__________________________________________________________________________________________

109

acciones similares a efectuarse, para poder conservar las especies endémicas de tortugas terrestres gigantes en el Archipiélago.

Para la restauración natural de la población de tortugas G. chathamensis, fue requerida escasa intervención humana. La erradicación de perros, cerdos y el control de los burros, solo fue necesario para que se restaure sin reclutamiento de jóvenes en cautiverio. La población juvenil es ahora superior a la adulta. Modelos como este son requeridos en otras poblaciones, sin presencia de gavilanes, que es el mayor limitante del reclutamiento en las poblaciones de tortugas. Todas las poblaciones de tortugas con presencia de gavilanes requerirán de un mayor reclutamiento de jóvenes en cautiverio, hasta que hayan ganado un alto reclutamiento de hembras, como la de volcán Alcedo. Luego podrán quedar exentas de peligro, por este depredador natural, que por su condición de endémico será permanente. Se asume que las poblaciones de ambos organismos endémicos interactúan, igual como coevolucionaron en el pasado. Conclusiones

Al comparar el estado actual (1992 – 2002) de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp.) en relación a 1974 se determina: 1. La distribución geográfica actual, tiene poca

variación con relación a la localizada en 1974. 2. La demografía poblacional actual, varía mucho en

sentido progresivo, con relación a los estimados de 1974. Pero se asume que aún las poblaciones son pequeñas, con relación a lo existente entre los siglos XVI-XVIII y los tamaños poblacionales de G. gigantea de Aldabra.

3. Las densidades poblacionales actuales en general, aún son pequeñas, menores a 4 tortuga/ha, con relación a los estimados de Aldabra por Stoddart & Savy (1983), y mucho menos a lo que pudo haberse estimado en los siglos XVI-XVIII. Actualmente, en el borde Sur del volcán Alcedo, es la única población donde las tortugas están más agrupadas en las épocas frías en Galápagos y las densidades son mayores a 4 tortuga/ha.

4. Con relación a lo mostrado en 1974, las estructuras poblacionales actuales de las tortugas son significativamente diferentes, en algunas al menos son similares y en otras han declinado G. guntheri en la actualidad (2004) se consideran menos de 600 individuos en la población.

5. Con relación a lo registrado en 1974, la proporción sexual actual de las tortugas gigantes de Galápagos ha mejorado sustancialmente en un 50% en ascender a 1:1 o al menos próxima a 1:1. Comportamiento ecológico relacionado con la intervención humana, en términos de restauración poblacional en algunas de ellas.

6. La depredación de las tortugas en Galápagos, por causas de organismos cimarrones y

antropogénicos, es un factor de difícil solución, por las grandes extensiones de áreas silvestres de difícil acceso en los ecosistemas isleños y del tipo de depredador.

7. Las tortugas en general aún mantienen amenazas potenciales múltiples, entre ellas la antropogénica, el gavilán de Galápagos, hormigas de fuego (Solenopsis spp.), ratas negras y los cerdos. La isla Isabela es la más grande del archipiélago donde habitan 5 especies de tortugas gigantes. Las tres especies del Norte se encuentran amenazadas por varios factores; pero aun tienen poblaciones con algunos miles de individuos; mientras en el Sur es otro el problema. Una de las dos especies del Sur (G. vicina) aun mantiene una población moderada de miles de individuos. La otra, G. guntheri, sigue en declinación por presión humana, y su población se cree menor a 600 individuos. La FCD/SPNG incrementan investigación, manejo y actividades educativas, en un serio esfuerzo por restaurar la población de G. guntheri, la segunda más en peligro de las tortugas de Galápagos.

Agradecimiento

Nuestra sincera gratitud a los colaboradores, Guarda Parques, Voluntarios y Becarios del FCD/PNG, que participaron en el campo en los distintos muestreos, para conseguir la información en las poblaciones de tortugas. A las organizaciones internacionales PNUD y UNF, FZS, FOG_SUIZA y otros que a través de la FCD/PNG, financiaron los distintos proyectos de estudios de tortugas Terrestres Gigantes en Galápagos; ya que, sin su ayuda y apoyo, no hubiera sido posible, terminar este estudio. Al PNG, por permitirnos realizar los estudios pertinentes en las islas, y a la FCD, por la logística y administración de los fondos. Literatura citada Baur G. 1889. The gigantic land tortoises of the

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1 Estación Científica Charles Darwin, Casilla 17013891 Quito, Isla Santa Cruz, Galápagos-Ecuador Fax: (593-5) 2526146 ó 147 Teléfonos: 2526146 ó 147 Correo electrónico: [email protected] 2 Estación Científica Charles Darwin, Casilla 17013891 Quito, Isla Santa Cruz, Galápagos-Ecuador Fax: (593-5) 2526146 ó 147 Teléfonos: 2526146 ó 147 Correo electrónico: [email protected] 3 Department of Biology, University of New Mexico, Albuquerque, New Mexico, NM87131-USA. Correo electrónico: [email protected] o [email protected] 4 Department of Biology, University of New Mexico, Albuquerque, New Mexico, NM87131-USA. 5 Center for Protected Areas Management and Training Department NRRT Forestry Building CSU, Fort Collins, CO 80523-1480. Correo electrónico: [email protected] 6 Parque Nacional Galápagos, Puerto Ayora, Isla Santa Cruz, Galápagos-Ecuador Fax: 593-5-526 Teléfono 2526-511 ó 180. Correo electrónico: [email protected] 7 Parque Nacional Galápagos, Puerto Ayora, Isla Santa Cruz, Galápagos-Ecuador Fax: 593-5-526 Teléfono 2526-511 ó 180. Correo electrónico: [email protected]


DISPERSIÓN, SUPERVIVENCIA Y REPRODUCCIÓN DE LA PAVA ALIBLANCA Penelope albipennis TACZANOWSKI, 1877 (CRACIDAE) REINTRODUCIDA A SU HÁBITAT NATURAL EN PERÚ

DISPERSAL, SURVIVAL AND REPRODUCTION OF REINTRODUCED WHITE-WINGED GUAN

Penelope albipennis TACZANOWSKI, 1877 (CRACIDAE) TO ITS NATURAL HABITAT

Fernando Angulo Pratolongo1

Resumen La pava aliblanca (Penelope albipennis) es un crácido endémico de los bosques secos del

noroeste del Perú y se encuentra críticamente amenazado de extinción debido a la cacería y destrucción del hábitat. En el año 2000 se estableció el programa de reintroducción de esta especie. Este consistió en la liberación de individuos nacidos en cautiverio en el zoocriadero Barbara D’Achille en áreas donde la especie hubiera desaparecido con anterioridad y que en el presente aseguraran su conservación. Entre Septiembre de 2001 y Julio de 2003 fueron liberados un total de 20 pavas aliblancas en el Área de Conservación Privada Chaparrí, Lambayeque, Perú. La adaptación de las aves al lugar fue medida mediante su dispersión, supervivencia y reproducción. Se ha determinado en base a la distancia de dispersión, que es factible conectar la población reintroducida con las poblaciones silvestres aledañas. Con respecto a la supervivencia, evaluada a los dos años después de la liberación ha sido del 55%. En cuanto a la reproducción, se ha obtenido tres polluelos nacidos en libertad de padres reintroducidos. Palabras Claves: Pava Aliblanca, Penelope albipennis, reintroducción, dispersión, reproducción, supervivencia, crácidos, Chaparrí, bosque seco.

Abstract The White-winged Guan (Penelope albipennis) is a cracid endemic to the Northwestern

Peruvian dry forests that is critically endangered due to poaching pressure and habitat loss. In the year 2000, a species reintroduction program was established which consisted in the release of captive born and raised animals from the Barbara D’Achille captive breeding center. The guans were released in areas where the species had disappeared and that were safe for reintroduction and conservation. Between September 2001 and July 2003, 20 White-winged Guans were released at the Chaparrí Private Conservation Area, Lambayeque, Perú. The bird’s adaptation to the area was measured through its dispersion, survival and reproduction. Based on the measured dispersion distance, it has been found that it is actually feasible to link the reintroduced population with the surrounding wild populations. Survival has been established at 55 %, measured two years after the animals were released. With respect to reproduction, 3 wild-born chicks were born from reintroduced parents. Key words: White-winged Guan, Penelope albipennis, reintroduction, dispersion, reproduction, survival, cracids, Chaparrí, dry forests.

Introducción

La reintroducción de individuos reproducidos en cautiverio al hábitat silvestre es una herramienta común usada para el rescate de especies en peligro de extinción. Este proceso consiste básicamente en tomar algunos animales silvestres y con ellos empezar un programa de crianza en cautiverio y luego, seleccionar los individuos más aptos para ser liberados en un área apta previamente escogida.

Este proceso se viene aplicando en la pava aliblanca Penelope albipennis Taczanowski, 1877, un crácido endémico de los Bosques Secos de la costa norte del Perú y críticamente amenazado de extinción (BirdLife International, 2000) debido a la destrucción

de su hábitat por presión demográfica y a la cacería. La población silvestre en la actualidad se estima en menos de 300 individuos (Díaz & del Solar, 1997), y el resultado del último censo, realizado en 1987, fue de 82 ejemplares (Ortíz & Díaz, 1997).

El Proyecto de Conservación de la Pava Aliblanca, gerenciado por la Asociación Cracidae Perú, se creó con el objetivo principal de reproducir a la pava aliblanca en cautiverio y reintroducirla en lugares donde actualmente estuviera extinta, y así contribuir a su recuperación y evitar su extinción. El programa de reproducción en cautiverio funciona en el Zoocriadero Bárbara D’Achille, de propiedad del Sr. Gustavo del Solar, ubicado en el pueblo de Olmos, departamento

FERNANDO ANGULO PRATOLONGO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 112-117

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de Lambayeque, en la costa norte de Perú. Allí se mantiene el plantel reproductor que provee los individuos para el Programa de Reintroducción. En este centro también se realizan investigaciones sobre biología reproductiva, sanidad y el comportamiento en cautiverio de la especie. El programa de reintroducción de la pava aliblanca

Este programa, se basa en la guía para reintroducciones de la International Union for Conservation of Nature (IUCN, 1995) y se implementó desde el año 2000 en los territorios de la Comunidad Campesina “Santa Catalina de Chongoyape”, parte de los cuales forman el Área de Conservación Privada Chaparrí de 34 412 hectáreas (Angulo, 2002) (Figura 1).

Figura 1. Área de distribución de la pava aliblanca (Penelope albipennis) y ubicación del programa de reproducción en cautiverio y reintroducción.

El principal objetivo del programa de reintroducción fue el establecer una población de pavas aliblancas viable en el largo plazo, que permita que los individuos reintroducidos se reproduzcan en libertad, de modo que la nueva población generada, - que se puede considerar silvestre - se conecte con las poblaciones silvestres existentes en las zonas aledañas. Estas se encuentran distanciadas entre 12 y 19 km del área de reintroducción. Una de ellas, la población de la Zona Reservada de Laquipampa, se encuentra dentro de esta área protegida, creada especialmente para la conservación de la pava aliblanca. De esta forma, se pretende construir un corredor entre el área de

reintroducción y los sectores antes señalados, que facilite el intercambio de material genético entre individuos, evitando una posible depresión genética de estas pequeñas poblaciones con tanto riesgo de desaparecer por el aislamiento geográfico (Angulo, 2003).

Una segunda finalidad del programa fue devolver a la comunidad de Santa Catalina un recurso, que bien manejado, resulta provechoso para los propios pobladores, usando a la pava aliblanca y a su hábitat como eje del flujo de turismo.

Los criterios usados para considerar el área como apta para este programa fueron los siguientes (IUCN, 1987; Balmford et al., 1996; Seddon et al., 1997): 1. La causa de que la especie desaparezca de ese lugar haya sido erradicada. 2. El lugar satisfaga los requerimientos de hábitat y se encuentre en suficiente extensión para la supervivencia de la especie.

El área seleccionada contó anteriormente con poblaciones silvestres de pava aliblanca, las cuales fueron exterminadas debido principalmente a la cacería. Al constituirse el área escogida como área protegida, se aseguró que la causa fuera erradicada, pues al ser de propiedad privada (comunal), son los mismos pobladores locales los comprometidos con la conservación de sus recursos y los que no permiten su cacería. Además, la misma causa de desaparición de la especie del área, ahora ya erradicada, asegura que el componente “hábitat” se encuentre en buen estado, pues no ha sido la destrucción de este la razón de la extirpación. Métodos Reintroducción Las aves reintroducidas fueron seleccionadas del zoocriadero siguiendo los siguientes criterios: • Individuos de las generaciones F1 o F2 (nacidos en cautiverio), que fuesen sexualmente maduros al momento de la liberación, con el objetivo de que durante la primera temporada de reproducción que tengan que experimentar en libertad, tuvieran disposición a la reproducción. • Individuos con la mínima consanguinidad posible entre el grupo a liberar. • Adecuada proporción de sexos para formar el grupo fundador. En este caso la proporción hembras : machos es 1:1 debido a la monogamia de la especie. • Óptimo estado de salud (buen estado físico), para evitar el desarrollo y transmisión de enfermedades entre las mismas pavas y hacia otra fauna del lugar, y para garantizar un óptimo desenvolvimiento. • El carácter de las aves. Estas no deben ser ni demasiado mansas ni demasiado ariscas.

Para facilitar la adaptación de los individuos a reintroducir al estado silvestre, se probaron tres diferentes métodos.

LA PAVA ALIBLANCA Penelope albipennis, REINTRODUCIÓN A SU HÁBITAT NATURAL Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________

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El primero consistió en una fase de semicautiverio en la quebrada “Pavas” (790 27’ 33” LO y 060 31’ 17” LS), para lo que se construyó una jaula de malla de 70 x 30 m (2100 m2) y 13 metros en su parte más alta. Esta jaula dejaba encerrado dentro de ella árboles y arbustos propios del hábitat y además, parte de un curso de agua permanente. Allí se mantuvieron 10 ejemplares por un tiempo variable (desde 01 hasta 15 meses) para que experimentaran el futuro hábitat, aprendieran a alimentarse, bebieran de fuentes naturales y ejercitaran sus miembros.

Como segundo método también de semicautiverio, se construyó frente al cerro Chaparrí (790 28’ 23” LO y 060 32’ 07” LS) una jaula de 25 m de largo, 5.5 m de ancho y una altura promedio de 2 m, que ocupa una área útil de 138 m2. Ahí se mantuvieron 06 ejemplares por periodos entre 01 y 03 meses. La distancia entre ambas jaulas fue de 2.2 km.

El tercer método consistió en la liberación de individuos provenientes del zoocriadero sin adaptación previa. Esto se llevó a cabo cuando hubo que sustituir individuos liberados mediante las estrategias anteriores.

Durante el semicautiverio se suministró alimento suplementario a las pavas a reintroducir (plátano, uva y tomate), especialmente durante la temporada de sequía. Se colocaron nidos artificiales (del mismo tamaño y forma que aquellos usados en el zoocriadero) en lugares seleccionados donde se creía podrían escoger las aves para anidar e incentivar la reproducción.

Además, las pavas fueron preparadas contra depredadores usando un gavilán acanelado Parabuteo unicinctus Temminck, 1824, entrenado, al cual se le hizo matar gallinas negras en presencia de las pavas. Este rapaz es un depredador natural tanto de individuos adultos como de polluelos de pava aliblanca en estado silvestre (Ortíz & Díaz, 1997). Asimismo, se realizó un control anti-predadores colocando trampas donde se capturó y reubicó individuos de gato montés Oncifelis colocolo Molina, 1782, zorro costeño Pseudalopex sechurae Thomas, 1900 y muca o hurón Didelphis albiventris Lund, 1840. En el aspecto sanitario, se realizaron pruebas para descartar las siguientes enfermedades, las cuales son las más comunes entre los galliformes en el área de influencia del centro de reproducción en cautiverio: Mycoplasma, Salmonella, Newcastle y Gumboro. También se realizaron exámenes para descartar la presencia de parásitos internos y externos. Las pruebas fueron hechas a las aves aun estando en el zoocriadero y fueron seleccionados y llevados al área de reintroducción aquellos individuos que dieron negativo a todas las pruebas.

Un total de 16 individuos fueron liberados entre el 23 de Septiembre y el 11 de Octubre de 2001, de los cuales, 09 fueron equipados con radiotransmisores

AVM tipo “Backpack” (mochila), de 23 gramos de peso y con vida útil de 1.5 años. Todos los individuos fueron marcados con una combinación de 2 anillos - uno en cada pata-, de diferente color para individualizarlos.

Una vez liberadas las aves, se les monitoreó usando el método la telemetría y la observación directa con el objetivo de evaluar que metodología de adaptación de los individuos al medio es la que mejor funciona y poder medir el cumplimiento de los objetivos. Siguientes liberaciones

Luego de la primera liberación del 2001 se continuó con el desarrollo del Programa de Reintroducción mediante la división transversal de la jaula de la quebrada “Pavas”, donde en Enero de 2002, una hembra de una pareja reproductora del zoocriadero fue trasladada a la primera mitad junto con sus 2 polluelos de 02 días de nacidos.

En Marzo del mismo año, 06 juveniles fueron transportados a la segunda mitad de la jaula. Estos individuos tenían entre 10 y 13 meses de edad al momento del traslado. Tres de estas pavas murieron en el interior de la jaula de semicautiverio debido a la presencia de un zorro costeño. En Octubre de 2002, fue llevado desde el zoocriadero a la misma jaula, el macho (pareja de la hembra de la primera mitad y padre de los polluelos de 11 meses de edad en ese entonces), los cuales fueron separados de su madre y colocados junto a los tres juveniles en la segunda mitad.

Posteriormente, en Noviembre de 2002, dos juveniles (de 19 y 23 meses de edad a la fecha de liberación) fueron liberados en el sector “Pavas” y la pareja mantenida en la primera mitad de la jaula, padres de los polluelos separados, fue transportada al sector Chaparrí en Mayo de 2003 y luego liberada en este lugar, el macho en Junio y la hembra en Julio de 2003. Resultados

Se ha hecho una evaluación preliminar de los resultados obtenidos en el Programa de Reintroducción hasta Octubre de 2003, basándose en tres criterios: Dispersión, Supervivencia y Reproducción.

En lo referente a la dispersión, se ha encontrado que en general, todos los individuos liberados interactúan fuertemente entre ellos para formar parejas, las cuales una vez logradas, permanecen en un territorio cuya extensión es variable en función a la disponibilidad de agua y alimento, especialmente en la época seca o de menor precipitación.

Se ha observado que los machos, al ser liberados, se ubican rápidamente en un territorio que reúna condiciones ecológicas óptimas, mientras que las hembras son más errantes y se mueven en áreas más extensas durante los primeros días posteriores a la liberación. Luego, se suelen conformar las parejas si es


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que existe afinidad entre los individuos. Cabe destacar que las pavas aliblancas formaron parejas tanto durante el semicautiverio como en libertad luego de la liberación.

La distancia que los individuos pueden moverse del lugar de liberación está determinada también por la disponibilidad de alimento y agua. En este caso, tres parejas (Parejas Nº 1,2 y 3) se asentaron en áreas con relativamente buena oferta de hábitat cerca de sus respectivos lugares de liberación, lo que impulsó al resto de individuos a moverse en diferentes direcciones en busca de hábitat apropiado.

Estos movimientos se dieron generalmente en solitario, pudiendo ser en un comienzo en pares. La distancia que las aves llegaron a alejarse de su lugar de la liberación varió desde los pocos metros hasta los 13 km, habiéndose registrado dispersiones de 06, 07, 10, y 11 kilómetros, resultando esto en la posibilidad de que se de un refrescamiento genético.

Un hecho que se ha notado de esta experiencia es la capacidad de las pavas aliblancas de sobrevivir en áreas donde la formación vegetal predominante es el Algarrobal, que ocurre sobre terrenos generalmente planos y está dominada por el algarrobo (Prosopis spp.). Este tipo de hábitat es bastante diferente a los bosques heterogéneos de colinas que es el hábitat usado en la actualidad por las poblaciones silvestres, y anteriormente cubría extensas áreas en las partes bajas del actual rango de distribución de la pava aliblanca, pudiendo haber servido de corredor biológico para la dispersión de la especie en épocas remotas.

En lo referente a la supervivencia, se ha encontrado depredación de adultos en libertad por parte del gato montés y del hombre. El único caso de depredación por el hombre se dio fuera del área de conservación por un poblador que reportó no conocer la especie ni nunca haber escuchado hablar de ella.

En un caso se encontró un individuo muerto y devorado sin poder determinarse la causa del deceso. Se ha registrado también depredación de nidos por parte del zorro costeño y de la muca.

Del total de pavas liberadas en el primer grupo (n = 16), cinco tuvieron que ser retiradas al no tener una conducta apropiada para vivir en libertad. Del restante (n = 11), dos tuvieron que ser retiradas debido a problemas sanitarios, lo que deja un total de nueve pavas. De este total, tres murieron, lo que el restante representa un 37.5% de permanencia sobre el total a los dos años de liberación, mientras que esta, en base a los individuos que permanecieron (n = 11) en el área de liberación, es de 55% en el mismo lapso.

Con respecto a la reproducción, esta empezó a manifestarse ya desde el semicautiverio, cuando una pava construyó un nido dentro de la jaula de la quebrada “Pavas” e incubó tres huevos los cuales fueron infértiles. Los nidos artificiales fueron aceptados únicamente por la pareja Nº 1, una de las tres que se establecieron inmediatamente después de la

liberación. La hembra de esta pareja, asentada en el sector Chaparrí, utilizó un nido artificial colocado en un árbol, donde incubó su nidada la cual fue infértil, luego de que construyera su primer nido sobre el suelo y este fuera predado a los pocos días de ser depositados los huevos.

Las parejas Nº 2 y 3, asentadas en el sector “Pavas”, eligieron construir su propio nido. Hicieron varios intentos hasta que finalmente los establecieron de forma bastante similar al de una pava silvestre. El nido de la pareja Nº 2, conteniendo tres huevos, fue predado por una muca y luego ningún otro intento de anidación fue mostrado por esta pareja.

La pareja Nº 3, construyó un nido en un árbol de cerezo cimarrón (Muntingia calabura) que medía 12 m de altura aproximadamente. El nido se encontraba a una altura de 05 metros sobre el nivel del suelo, cubierto de enredaderas, y construido de forma más elaborada que uno de pavas silvestres. Esta pareja tuvo éxito en este proceso, y a principios de Abril de 2002 nació un polluelo después de 30 días de incubación.

Este polluelo se convierte en el primer polluelo nacido en estado silvestre de pavas aliblancas reintroducidas y se le puede considerar técnicamente como silvestre. Este suceso es el comienzo del establecimiento de la nueva población de pavas aliblancas dentro del Área de Conservación Privada Chaparrí.

En Diciembre de 2002, la hembra de la pareja Nº 3, se echó nuevamente a incubar dos huevos en un nuevo nido construido por la pareja en un arbusto, a 1.5 m de altura. De estos dos huevos, solo uno fue fértil y el día 16 de enero nació un polluelo, el cual fue devorado tres días después presumiblemente por un sotillo Eira barbara Linnaeus, 1758 o un gato montés.

Dicha pareja intentó nuevamente reproducirse para lo cual construyó un nuevo nido y en los primeros días de Abril de 2003 nacieron 2 nuevos polluelos en libertad hijos de padres reintroducidos.

El éxito reproductivo de individuos reintroducidos, ya sean estos reproducidos en cautiverio o no, es un indicador del éxito de la implementación de un programa de reintroducción (Sanz & Grajal, 1988).

Esto demuestra asimismo que las pavas aliblancas reintroducidas construyen un nuevo nido para cada evento reproductivo, pues la pareja Nº 3 incubó sus tres nidadas en tres nidos diferentes.

Tratando exclusivamente sobre la dispersión (en este caso la separación del grupo familiar) de los juveniles nacidos en libertad hijos de padres reintroducidos, se ha encontrado que el primer polluelo (nacido en 2002), se separó de sus padres a los 11 meses de edad y se unió a dos pavas jóvenes liberadas anteriormente, formando un pequeño grupo que se dedicó a explorar sus alrededores, dispersándose hasta 04 km del lugar de nacimiento. En el caso de los dos polluelos de la segunda camada (nacidos en 2003), estos se separaron de los padres a los seis meses de

LA PAVA ALIBLANCA Penelope albipennis, REINTRODUCIÓN A SU HÁBITAT NATURAL Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________

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edad, uniéndose igualmente, al grupo de juveniles que integraba su hermano mayor.

Este comportamiento pareciera ser normal, pues los jóvenes deben buscar pareja y nuevos territorios para cuando estén maduros sexualmente. En el primer caso (11 meses), la separación coincide justamente con la llegada de la nueva temporada reproductiva de los padres, mientras que en el segundo caso (06 meses), esta ocurrió antes de la llegada de la siguiente temporada reproductiva, por lo que se presume que no ocurrió por presión de los padres.

Tentativamente, esto se puede explicar con la teoría de que el primer polluelo, por ser uno solo, se encontraba mas apegado a los padres y se separó de estos debido a la presión de los progenitores, mientras que los siguientes dos polluelos, por el hecho de estar acompañados entre ellos mismos, y además, debido a que en los alrededores ya existía un grupo de pavas juveniles, facilitó su separación de los padres pues contaron con un grupo al cual integrarse.

Esta explicación de los mecanismos de separación del grupo familiar que pretende descifrar la forma en que esta especie mantiene o amplia su rango de extensión y los factores que la afectan, con el objetivo de poder manejar este factor para el establecimiento de corredores biológicos, es solo tentativa y teórica.

En cuanto a sanidad, se encontró que una pava sufrió de una lesión en una pata lo que le impedía desplazarse correctamente, mientras que otra fue atacada por una infección al oído (otitis), por lo que ambas tuvieron que ser retiradas del programa y sustituidas por nuevos ejemplares. Conclusiones y recomendaciones 1. Sería factible el conectar la población reintroducida con las poblaciones silvestres aledañas (dispersión máxima = 13 km vs. población aledaña a menor distancia = 12 km). 2. Los juveniles forman grupos que se mueven constantemente, habiendo llegado a alejarse hasta 04 km de su lugar de nacimiento o liberación. 3. El mecanismo de separación del grupo familiar padres-hijos se da al menos entre los 06 y 11 meses de edad. 4. La formación vegetal Algarrobal puede mantener poblaciones de pavas aliblancas al menos en bajas densidades y por periodos cortos de tiempo. Pero el Algarrobal es actualmente intensamente usado por los pobladores locales para pastoreo de ganado, extracción de leña y carbón y conversión en áreas agrícolas, por lo que probablemente en la actualidad no sea hábitat apropiado para las pavas debido a la presencia humana. 5. No se ha encontrado mayores diferencias en lo referente a la supervivencia basándose en el tiempo de permanencia en semicautiverio o la ausencia de este. Es recomendable tener a los individuos el menor

tiempo en semicautiverio pues hay riesgos de predación en esta condición. 6. Durante la fase de semicautiverio se recomienda mantener algunos individuos de manera permanente para servir de “maestros” para los individuos recién arribados pues enseñan a estos de donde beber, que comer, donde dormir, etc. 7. La supervivencia en base a los individuos que permanecieron (n = 11) en el área de liberación es de 55% al cabo de dos años de libertad. 8. La reproducción de individuos reintroducidos es factible. Estas aves pueden comportarse en ese aspecto como silvestres, al construir nidos y proteger sus polluelos como tales. 9. El hecho de haber obtenido un primer polluelo a los 06 meses de la liberación de los padres y al año siguiente dos polluelos más, es un hecho alentador y que da una esperanza de poder salvar esta especie de la extinción. 10. La labor de difusión y educación de la población en el área donde se realizará una reintroducción y zonas aledañas debe ser intensa antes y durante la fase de implementación. 11. Se recomienda el monitoreo de los individuos liberados dentro de un programa de reintroducción, pues permite evaluar la validez de los métodos usados y rediseñar el programa en el futuro. Agradecimientos

A Don Gustavo del Solar por la confianza depositada. Al Sr. Heinz Plenge, al personal de la Asociación Cracidae Perú, del Zoocriadero Bárbara D’Achille y del Programa de Reintroducción. A la Comunidad Santa Catalina de Chongoyape. A la Fundación Backus por el valioso apoyo económico. Al Lincoln Park Zoo Neotropic Fund por apoyar económicamente en parte de este proyecto. A Idea Wild por colaborar con parte del equipo de telemetría. A Fernando González-García y Fabiola Riva por la paciente revisión de los primeros borradores. A todos ellos, mi más profundo agradecimiento por ayudar a hacer este proyecto una realidad. Literatura citada Angulo F. 2002. Área de Conservación Privada

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1 Director del Zoocriadero Bárbara D’Achille & Programa de Reintroducción de la Pava Aliblanca. Asociación Cracidae Perú. Torres Paz 708 Chiclayo, Lambayeque, Perú Correo electrónico: [email protected]


COMUNIDADES DE ROEDORES DE PAMPAS DE ALTURA EN LAS SIERRAS GRANDES EN CÓRDOBA, ARGENTINA

RODENT COMMUNITIES OF HIGH PAMPAS IN THE SIERRAS GRANDES OF CORDOBA,

ARGENTINA.

M. B. Kufner1, G. Gavier y D. Tamburini

Resumen Se estudió la composición de comunidades de roedores, su abundancia relativa y su relación

con la estructura del hábitat, en las pampas de altura de las Sierras Grandes de Córdoba. Se establecieron cuatro sitios de muestreo, dos en la Pampa de San Luis a 1 900 msnm, con pendientes suaves, céspedes resultantes de pastoreo y matas y herbáceas estivales. Los otros dos en un área escarpada y rocosa, con pajonales y pastizales bajos cerca de Cuchilla Nevada, entre 1 700 y 1 800 msnm. Estacionalmente, cuadrículas de trampas Sherman se activaron durante tres noches consecutivas. La cobertura de la vegetación se estimó como descriptor del hábitat. Tres especies fueron registradas: Akodon spegazzinii Thomas, 1897, Phyllotys xanthopygus (Waterhouse, 1837) y Oligoryzomys flavescens (Waterhouse, 1837). La abundancia relativa de la comunidad es mayor en invierno y otoño y en la primera zona que reúne características más “amigables”. A. spegazzini hace uso generalista del hábitat, mientras que P. xantophygus es más abundante en el sitio escarpado rocoso. El sobrepastoreo afecta el hábitat y la comunidad. Estos datos y los de otros autores sobre las comunidades de roedores del macizo de las Sierras Grandes, permiten pensar en una estructura característica por encima de los 1 700 m de altitud. Palabras clave: Comunidades roedores, Pampas de altura, Hábitat, Sierras Grandes, Córdoba.

Abstract The composition of rodent communities, and their relative abundance and relationship with

habitat structure, were studied in the high pampas of the Sierras Grandes, Córdoba, Argentina. Four sampling places were set: two in Pampa de San Luis at 1 900 m above sea level, a place with soft slopes covered by short and tall grasses and summer herbs. The two other sites were sharp and rocky, with tall and low grassland, near Cuchilla Nevada between 1 700 and 1 800 m above sea level. Grids of 20 Sherman traps distanced 10 m each, were activated during three consecutive nights, seasonally during 1997 and 2000. Vegetation cover was assessed as habitat descriptor. With a capture effort of 876 night traps, three species were registered: Akodon spegazzinii Thomas, 1897, Phyllotys xanthopygus (Waterhouse, 1837) y Oligoryzomys flavescens (Waterhouse, 1837). The relative abundance in the community was higher in winter and autumn, and in the first area that gathers more "friendly" characteristics. A. spegazzini uses habitat in a generalist way, while P. xantophygus prefers the rocky place. Overgrazing affects both, habitat and community. Our data and other authors' about rodents of Sierras Grandes Mountains, suggest a characteristic community structure above 1 700 m altitude. Key words: Rodent communities, High Pampas, Habitat, Sierras Grandes, Cordoba.

Introducción Las sierras de Córdoba caracterizadas por su

variedad topográfica y fisonómica sustentan una diversidad de especies que Polop (1989) ha mencionado de importancia zoogeográfica y evolutiva. La estructura del hábitat influye en la organización y distribución de las comunidades de mamíferos; variaciones altitudinales de la diversidad de roedores han sido comprobadas en los diferentes pisos de vegetación de las sierras (Polop, 1989; Kufner et al., 1998; Altrichter et al., en prensa). En el macizo de las Sierras Grandes se han encontrado semejanzas entre comunidades de roedores de la Pampa de Achala -parte central mencionada frecuentemente como "isla biogeográfica"- y de la

zona más austral del mismo, la sierra de Comechingones (Polop, 1991; Priotto et al., 1996).

Se analizan las comunidades de roedores y su relación con el hábitat en los pastizales de altura de la Pampa de San Luis, ubicada en la porción Norte de dicho macizo. Ello colaborará asimismo a dilucidar algunos patrones corológicos pseudoandinos. La intervención humana en el hábitat complejiza, sin embargo, la interpretación de los procesos y relaciones referidos. En este sentido, se investiga la influencia sobre la diversidad, del pastoreo como actividad dominante en el área.

M. B.KUFNER, G. GAVIER Y D. TAMBURINI Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp.118-121

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Materiales y métodos Área de estudio. Según Capitanelli (1979) en las Sierras Grandes el clima es semihúmedo, con invierno térmico, sin verano y escaso déficit hídrico, prevaleciendo atributos típicos de altura: temperaturas bajas, heladas, vientos fuertes, nevadas en invierno y lluvias concentradas en verano. El promedio anual de precipitaciones es de 840 mm, con oscilaciones marcadas. La temperatura media anual es de 14.5ºC. La amplitud térmica diaria puede ser importante, descendiendo la temperatura entre 15° y 20ºC en pocas horas.

La vegetación se distribuye en pisos altitudinales. Aproximadamente desde los 1 000 msnm aparece el piso de “pastizales serranos” que se desarrolla sobre distintos tipos de roca. Los pastizales se componen de “céspedes” de juncáceas, ciperáceas, especies rastreras y arrosetadas; los “pajonales” de gramíneas altas en penacho y los “pastizales bajos” con menor porte y mayor diversidad (Luti et al., 1979; Cabido et al., 1989). El área de estudio está ubicada en la Pampa de San Luis en las Sierras Grandes de la provincia de Córdoba, en el Dpto. Cruz del Eje. Los sitios de muestreo se ubicaron en dos lugares separados por una distancia aproximada de 10 km. La Zona I se encuentra al SW de la Pampa de San Luis, a 1 900 msm; consta de altiplanicies o valles inclinados levemente hacia el E, de escasa pendiente, relieve ondulado y sectores de suelo profundo y superficial. La vegetación consiste en céspedes resultantes del pastoreo y matas y herbáceas estivales. La Zona II está cercana a la localidad de Cuchilla Nevada, entre 1 700 y 1 800 msnm. Se trata de un hábitat escarpado y heterogéneo, con pendientes marcadas y afloramientos de rocas metamórficas. La vegetación consta de pajonales y pastizales bajos. Metodología. La composición de comunidades de roedores y su abundancia relativa, así como su relación con la estructura del hábitat se determinó en dos áreas representativas de la vegetación característica de las pampas de altura. En cuatro sitios de muestreo apareados, se establecieron otras tantas cuadrículas de 20 trampas tipo Sherman en un arreglo de 4x5 trampas, distanciadas entre sí 10 metros. Las cuatro grillas utilizadas permitieron abarcar diversos microhábitats como roquedales, distintas condiciones de pastizales y diferentes pendientes o relieve. En cada sitio -en 1997 y en 2001- se activaron estacionalmente las trampas, durante tres noches consecutivas. La composición de la comunidad se determinó en base al registro de todas las especies capturadas. La identificación taxonómica fue realizada teniendo en cuenta caracteres externos y análisis electroforéticos. El índice de abundancia relativa se estimó corrigiendo el número de individuos según el esfuerzo de captura realizado en cada sitio; se dividió por el número de noches trampas y se multiplicó por

doscientos, obteniéndose un valor estandarizado que permitió establecer comparaciones. Las diferencias en abundancia relativa por especies, por sitios, por estaciones y para el muestreo total se evaluaron mediante un test χ2. El uso del hábitat se estimó a partir de la relación entre la abundancia relativa de micromamíferos y la cobertura vegetal (M'Closkey & Fieldwick, 1975). En cada grilla se evaluó la cobertura de la vegetación según el método de Canfield (Hays et al., 1981). En tres transectas de 30 metros de longitud se midió en todos los sitios la cobertura comprendida entre el suelo y un metro de altura, considerando los siguientes estratos de vegetación: E1 = 0 a 0.05 m, E2 = 0.06 a 0.20 m, E3 = 0.21 a 0.50 m y E4= más de 0.50 m. Asimismo se estimó el porcentaje de roca y suelo expuesto. Estas mediciones llevadas a cabo en invierno y primavera de 1997 y 2000, permitieron analizar las diferencias en la estructura de la vegetación entre las Zonas I y II y el cambio entre los dos períodos estudiados. Resultados Estructura del hábitat

La vegetación de la Zona I presentó pastizales no muy altos (Tabla 1a) y proporciones de roca expuesta entre un 70 y 80% más bajas que la Zona II. Ésta con una fisonomía más escarpada que la anterior se caracterizó por pasturas más densas y altas (Tabla 1b) alternando con roquedales. Tabla 1. Cobertura de la vegetación (%) por estratos.

a) Zona I.

Estrato Invierno 1997

Invierno 2000

Primavera 1997

Primavera 2000

de 0 a 5 cm

41.09 37.66 47.18 39.58

de 5 a 20 cm

10.78 31.7 9.11 22.48

de 20 a 50 cm

14.29 30.64 21.41 37.94

> de 50 cm

33.84 0.00 22.29 0.000

b) Zona II. Estrato Invierno

1997 Invierno 2000

Primavera 1997

Primavera 2000

De 0 a 5 cm

24.40 33.76 28.18 35.04

de 5 a 20 cm

6.38 6.96 6.49 11.27

de 20 a 50 cm

56.43 41.85 65.33 40.12

> de 50 cm

12.79 17.44 0.00 13.57

ROEDORES DE PAMPAS DE ALTURA CÓRDOBA, ARGENTINA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

120

Las dos zonas de estudio difirieron tanto en fisonomía como en la estructura de la vegetación. La cobertura se comparó por estaciones, en forma apareada, en cada zona (Invierno 1997, χ2= 68.31; 5 g.l.; P<0.001; Invierno 2000, χ2= 50.91; 5 g.l.; P<0.001; Primavera 1997, χ2= 55.36; 5 g.l.; P<0.001; Primavera 2000, χ2= 29.50; 5 g.l.; P<0.001).

Tabla 2. Comparación de la estructura estacional de la vegetación de ambas zonas, en los dos períodos estudiados.

Zona I Zona II Período

Invierno 2000

Primavera 2000

Invierno 2000

Primavera 2000

Invierno 1997

χ2= 47.49; 3 g.l. P < 0.001

χ2= 13.20; 3 g.l. P < 0.001

Primavera 1997

χ2= 30.73; 3 g.l. P < 0.001

χ2= 15.83; 3 g.l. P < 0.001

La estructura de la vegetación mostró variación

temporal en ambas zonas de estudio, cuando se comparó los dos períodos estudiados. En 1997 la vegetación de invierno de la Zona I difirió significativamente de la del verano (χ2= 31.42; 3 g.l.; P<0.02), coincidiendo con la fenología característica

de la región. Ocurrió lo mismo en la Zona II (χ2= 10.35; 3 g.l.; P<0.02).

En el año 2000 no se comprobaron diferencias estacionales significativas en la vegetación de ninguna zona, probablemente en relación con uniformización de la vegetación provocada por un intenso pastoreo. Ello se puso de manifiesto en las diferencias registradas en la vegetación de cada zona, al comparar

los períodos 1997 y 2000 (Tabla 2). Evidencia notable de la degradación de estos pastizales de altura la constituyen las cárcavas de erosión halladas, algunas con más de 4 m de profundidad y 5 m de ancho y alrededor de 200 m de extensión. Comunidades de roedores

Con un esfuerzo de captura de 876 noches trampas, un total de 47 roedores fueron colectados. Los mismos se distribuyeron en tres especies: Akodon spegazzini (n=34), Phyllotis xantophygus (n=10) y Oligoryzomys flavescens (n=3). La abundancia relativa fue mayor en invierno y otoño (χ2 = 10.74, 2 g.l., P < 0.0001) y en el sitio 1 de la Zona I, seguido del sitio 3 de la Zona II (χ2 = 13.05, 3 g.l., P < 0.0001). A. spegazzini fue la especie más capturada comparada con P. xantophygus (χ2 para contingencia de proporciones 2 x 2= 0.777, P< 0.001) (Figura 1). La distribución de la abundancia de especies en los distintos sitios indica que A. spegazzini hace un uso generalista del hábitat, mientras que P. xantophygus, si bien aparece en dos sitios, fue capturado principalmente en el sitio escarpado con roca expuesta. O. flavescens fue capturado en los sitios 1, 2 y 3 con sólo un individuo en cada uno. La proporción

sitio 1 (Zona I)

0

5

10

15

20

oto97 inv97 pri00

Abu

ndan

cia

s itio 2 (Zona I)

0

5

10

15

20

oto97 inv 97 pr i00

Abu

ndan

cia

s itio 3 (Zona II)

0

5

10

15

20

oto97 inv 97 pr i00

Abu

ndan

cia

s itio 4 (Zona II)

0

5

10

15

20

oto97 inv97 pri00

Abu

ndan

cia

P . xantophygusA . alterusO. flavescens

Figura 1. Evolución de la abundancia específica en los hábitats de las Zonas I y II.

M. B.KUFNER, G. GAVIER Y D. TAMBURINI Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp.118-121

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121

de individuos capturados fue significativamente mayor en 1997 con respecto al 2000 (χ2 para diferencia de proporciones 2 x 2= 0.57, P< 0.001). Discusión

Los resultados sugieren que, comparativamente, la Zona I reúne características de hábitat más “amigables” para la comunidad de micromamíferos estudiada; éstas serían su homogeneidad, continuidad espacial y provisión de recursos, al menos durante 1997. Al cabo de tres años solamente, se advierte el efecto de la degradación del hábitat principalmente por sobrepastoreo (pérdida de suelo y de cobertura vegetal, modificación de la vegetación, entre otros), sobre la comunidad de roedores. Ello se evidencia en cambios en la representatividad y riqueza específicas en los distintos hábitats.

Según Polop (1989) A. spegazzini se distribuiría en bosques de tabaquillos (Maytenus boaria) en quebradas y acantilados. Nuestros datos apoyan una mayor plasticidad de esta especie, que hace un uso generalista del hábitat. Coincidentemente con el mismo autor, P. xantophygus es encontrado en zonas rocosas. El resto de las especies citadas para las Sierras Grandes son en general raras y aportan a la diversidad: Reithrodon sp., Oxymycterus sp. y Oligoryzomys flavescens (Polop, 1989; Priotto et al., 1996). La última especie es también constatada en bajo número en este trabajo.

Polop (1989) señala que la Pampa de Achala sería una isla con elementos principalmente andino patagónicos y guayano brasileños, presentado en este sentido una discontinuidad con el resto de la provincia de Córdoba. Priotto et al. (1996), por su parte, discuten esta exclusividad en base al hallazgo de comunidades semejantes en Sierra de Comechingones, al Sur. Nuestros resultados completan el relevamiento de múridos del macizo de las Sierras Grandes en su porción septentrional y aportan información sobre las características de la mastocenosis. Éstas permiten confirmar la existencia de comunidades de roedores con estructura particular por encima de los 1 700 m de altitud. La comprobación de esta situación en otros puntos de las Sierras Pampeanas sería de interés. Agradecimientos

A N. Gardenal, J. Polop y M. Torres por identificar las especies. A J. Baldo y Y. Arzamendia por colaborar en el trabajo de campo. A. R. Altamirano por facilitarnos lugar en el campo que administra. A

O. Pierantonelli por su apoyo en los viajes. Literatura citada Altrichter M., Kufner M., Giraudo L., Gavier G.,

Tamburini D. & Sironi M. 2001. Comunidades de micromamíferos de bosque y pastizal de la Reserva La Quebrada, Sierras Chicas de Córdoba. Abundancia, diversidad y relación con la estructura del hábitat. Vida Silvestre Neotropical. En prensa.

Cabido M., Acosta A. & Díaz S. 1989. Estudios fitosociológicos en los Pastizales de las Sierras de Córdoba, Argentina. Las comunidades de la Pampa de San Luis. Phytocoenologia. 17(4): 569-592.

Capitanelli R.G. 1979. Clima. En: Geografía Física de la Provincia de Córdoba. Vázquez, J.B.; R. Miatello y M.E. Roqué (Directores). Boldt. Pp. 464. Bs. As.

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1 CERNAR, F.C.E.F. y N. Vélez Sarsfield 299, 5000 Córdoba. [email protected]


COMUNIDADES DE MICROMAMÍFEROS DE BOSQUE SERRANO Y PASTIZAL DE ALTURA EN LA SIERRA CHICA, CORDOBA, ARGENTINA

SMALL MAMMAL COMMUNITIES OF MOUNTAIN FOREST AND GRASSLAND IN SIERRA

CHICA, CORDOBA, ARGENTINA

Mariana Altrichter1, Maura Kufner2, Liliana Giraudo3, Gregorio Gavier3, Daniela Tamburini2, Mariano Sironi3 y Liliana Arguello2

Resumen

Las comunidades de micromamíferos en las Sierras Chicas, Córdoba, Argentina se estudiaron en cuanto a su composición, abundancia relativa, diversidad y relación con la estructura del hábitat según la cobertura vegetal, en el pastizal de altura y el bosque serrano de la Reserva La Quebrada. Se muestreó mediante cuadrículas de 30 trampas, durante tres noches consecutivas por estación, desde primavera de 1991 a invierno de 1993. Se capturaron 216 ejemplares correspondientes a siete especies de la familia Muridae y dos de la familia Didelphidae. La reserva es zoogeográficamente representativa de la mastofauna serrana y tiene composición particular respecto de otras localidades provinciales. La composición específica fue diferente entre ambos ambientes. El pastizal de altura fue el hábitat más favorable para la comunidad de micromamíferos; de seis especies A. azarae, N. benefactus y M. dimidiata presentaron mayor contribución. En el bosque P. xanthopygus concentró el 85% de las capturas. La abundancia relativa y la diversidad específica fueron más altas en el pastizal. Múridos aumentaron en otoño-invierno y Didélfidos en verano-otoño. En el uso del hábitat se destacó el estrato de cobertura gramíneo-herbácea del pastizal entre 0.11 y 0.40 metros, como predictor de la abundancia de micromamíferos. Palabras clave: Comunidades, Didelphidae, Muridae, Bosque serrano, Pastizal de altura, Sierras Chicas, Córdoba, Argentina.

Abstract Composition, relative abundance, species diversity and relation with habitat structure of small

mammal communities of the Sierras Chicas were studied in the grassland and forest vegetation layers of La Quebrada Reserve, Córdoba, Argentina. Traps were set in two 30 spot grids for three consecutive nights, seasonally from spring 1991 to winter 1993. Seven species of Muridae were captured: Akodon azarae, A. dolores, Calomys musculinus, C. venustus, Necromys benefactus, Phyllotys xanthopygus and Oxymycterus rufus, and two species of Didelphidae: Monodelphis dimidiata and Thylamys elegans. The reserve is zoogeographically representative of the Sierras’ mammalian fauna, and it has a particular composition in respect of other provincial localities. Six species were caught in the grassland, with major contribution of Akodon azarae, Necromys benefactus. y Monodelphis dimidiata. P. xanthopygus was the most abundant species in the forest. Small mammal communities composition was different in both habitats (Czekanowki I. = 0.009). Relative abundance and specific diversity were higher in grassland. Murids augmented in autumn-winter and Didelphids in summer-autumn. Habitat use related to vegetation cover analysis revealed forbs and grasses' (between 0.11 and 0.40 m high) as the most important vegetation layer to predict small mammals abundance (R²= 0.74; P< 0.04). Key words: communities, Didelphidae, Muridae, mountain forest Bosque grassland, Sierras Chicas, Córdoba, Argentina.

Introducción La mayoría de los estudios que se han hecho en

Argentina sobre pequeños mamíferos silvestres están orientados hacia agroecosistemas (Kravetz et al., 1975; Kravetz, 1978; Polop et al., 1982) y son escasos los estudios que relacionan la distribución y abundancia de éstos con factores físicos y ecológicos en el medio natural (de Villafañe, 1970; Pearson 1983; Polop et al., 1985; Polop, 1989, 1991;

Bonaventura et al., 1995). En las áreas protegidas provinciales son pocos y relativamente recientes los estudios que tratan a la fauna como componente natural del sistema y analizan su biodiversidad y representatividad zoogeográfica (Kufner et al., 1998).

La estructura del hábitat influye en la organización y distribución de las comunidades de micromamíferos (Birney et al., 1976; Stenseth, 1980). En ambientes de montañas de otras latitudes se ha constatado variación

ALTRICHTER, KUFNER, GIRAUDO, GAVIER, TAMBURINI, SIRONI Y ARGÜELLO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 122-127

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de la diversidad específica con la altitud (Linares, 1995; Patton et al., 1990). En algunas zonas de las Sierras Chicas y Grandes de Córdoba, donde el bosque ha quedado relictual en las quebradas, Polop (1989,1991) y Polop et al. (1985) encuentran similar riqueza de muroideos entre los pisos de vegetación. De éstos, particularmente el bosque y el pastizal proporcionan una variedad de hábitats y mantienen una importante diversidad faunística (Kufner et al., 1998).

El objetivo de este estudio fue analizar la composición y diversidad de las comunidades de pequeños mamíferos de la Sierra Chica, su variación en tiempo y espacio y su relación con la cobertura vegetal, en el bosque serrano y el pastizal de altura, en la Reserva La Quebrada, Córdoba, Argentina. Materiales y métodos Área de estudio La Reserva La Quebrada protege 4200 ha de la cuenca hídrica del Río Ceballos en las Sierras Chicas del Departamento Colón, Córdoba, Argentina, entre los 800 y 1350 msnm (Luti et al., 1979). El relieve está constituido por sierras antiguas, bajas, con cumbres redondeadas y quebradas y valles modelados por arroyos. El clima es subhúmedo mesotermal según Thornwaite (Papadakis, 1956). El régimen de precipitaciones es continental monzónico, con mayor concentración de lluvias entre Octubre y Marzo. Su valor medio anual es de 750 mm y el de la temperatura de 13°C (Estrabou, 1986). Las variaciones de altitud y relieve determinan microclimas que permiten el desarrollo de unidades fisonómicas o pisos de vegetación definidos: Bosque serrano (750 a 850 m), con los dominantes Lithraea ternifolia, Fagara coco, Acacia caven, Stipa pseudoichu; Arbustal (1000 a 1100 m) con Celtis pallida, Heterothalamus alienus, Colletia spinosisima y Pastizal de Altura (desde los 1000 m) con vegetación herbácea de gramíneas predominante como Festuca hieronymi, Stipa trichotoma, Paspalum dilatatum, entre otras. El estudio se llevó a cabo en ambientes homogéneos de bosque serrano y pastizal de altura, cuyos respectivos aportes faunísticos serían principalmente chaqueños y andino-patagónicos (Ringuelet, 1961; Bucher & Abalos, 1979). Metodología

Se seleccionaron áreas homogéneas, no perturbadas y representativas de la vegetación característica donde se ubicaron al azar dos cuadrículas de trampeo: una en bosque y otra en pastizal. Cada una constó de 30 trampas tipo Sherman, distanciadas entre sí 10 m, que se activaron estacionalmente durante tres noches consecutivas, desde primavera de 1991 hasta invierno de 1993. La identificación taxonómica fue realizada en base a

reconocimiento de cráneos, pieles y análisis electroforéticos. Se siguió la nomenclatura propuesta por Galliari et al. (1996). Los especímenes fueron depositados en la colección del Museo de Zoología, FCEF y Naturales, UNC. La composición de las comunidades se determinó a partir del registro de todas las especies. El número de individuos capturados se tomó como índice de abundancia relativa, ya que el esfuerzo de muestreo se mantuvo constante. La similitud de la composición de las comunidades de micromamíferos se comparó mediante el índice cuantitativo de Czekanowski: CZjk= 2 min (Xij,Xik)/ (Xij+Xik) (Clifford & Stephenson, 1975). La diversidad específica fue estimada a través del índice de Shannon (Magurran, 1991). La utilización del hábitat se investigó tomando como índice la abundancia relativa de cada especie en pastizal y bosque (M'Closkey & Fieldwick, 1975), relacionándolo con la estructura del hábitat. Para ello se estimó la cobertura vegetal comprendida entre el suelo y un metro de altura según el método de Canfield (Hays et al., 1981); los estratos de vegetación considerados fueron los siguientes: E1 = 0 a 0.10 m (mantillo y suelo desnudo), E2 = 0.11 a 0.40 m (vegetación herbácea) y E3 = 0.41 a 1.00 m (vegetación arbustiva). Mediante un análisis de regresión múltiple seleccionada se relacionó la variable dependiente "abundancia de micromamíferos" con la independiente "cobertura de estratos vegetales", para seleccionar las variables predictoras más significativas en la ecuación (Zar, 1984). Se trabajó con todos los datos ordenados estacional y correlativamente, en un único análisis. Resultados y discusión Composición específica Se capturó un total de 216 micromamíferos durante 1440 noches trampa, identificándose nueve especies: siete Múridos: Akodon azarae (Fischer, 1829), A.dolores Thomas, 1916, Calomys musculinus (Thomas, 1913) C. venustus (Thomas, 1894), Necromys benefactus (Thomas, 1916), Phyllotys xanthopygus (Waterhouse, 1837), Oxymycterus rufus (Fischer, 1814) y dos Didélfidos: Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) Thylamys elegans (Waterhouse, 1839)

El número total de individuos capturados fue mayor en pastizal (84%) que en bosque (16%) (Tabla 1). En el pastizal A. azarae fue la especie mejor representada (38%), seguida en importancia por N. benefactus (28%). En general, la composición de la comunidad del pastizal constó de dos o más especies y relativa variación de sus proporciones estacionales. El bosque serrano tuvo una representación específica diferente y con mayor proporción relativa de P. xanthopygus (85%), alcanzando las otras especies sumadas sólo 15%.

COMUNIDADES DE MICROMAMIFEROS DE LA SIERRA CHICA, CORDOBA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________

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Tabla 1. Composición específica y número de pequeños mamíferos en hábitats de pastizal y bosque. Small mammals community specific composition and representativeness in grassland and mountain forest. FAMILIA

ESPECIE

PAST

IZA

L

BO

SQU

E

Muridae Didelphidae

Akodon azarae A. dolores Calomys musculinus C. venustus N. benefactus Oxymycterus rufus Phyllotis xanthopygus Monodelphis dimidiata Thylamys elegans

69 0 1 0 51 29 1 32 0

0 2 0 2 0 0 28 0 1

TOTAL 183 33

La fauna de micromamíferos de La Quebrada en las Sierras Chicas, además de justificar la representatividad zoogeográfica chaqueña y andino-patagónica atribuida a las sierras (Bucher & Abalos, 1979), presentó una composición particular con respecto a otras localidades de Córdoba. La especie andina P. xanthopygus y la subtropical O. rufus, han sido citadas en pocas oportunidades en la provincia y en ámbitos diferentes a nuestra área de estudio (Crespo et al., 1970; Olrog & Lucero, 1981; Kravetz & Polop, 1983; Polop et al., 1982, 1985; Polop, 1989). Si bien el límite altitudinal señalado en las Sierras Grandes para O. rufus serían los 800 msnm (Polop, 1991), en nuestro estudio este roedor se encontró en números elevados a más de 1000 msnm. La dominancia de A. azarae en pastizal de altura es otro rasgo distintivo, ya que el pastizal pampeano se ha descripto como su hábitat característico (Crespo, 1966; de Villafañe et al., 1977) y en otras localidades de las sierras esta especie ha sido hallada en menor número (Polop et al., 1985). Tampoco N. benefactus ha sido citado frecuentemente en ambientes serranos (Polop et al., 1985; Polop, 1989, 1991; Priotto et al., 1996). La presencia en proporción elevada del marsupial M. dimidiata, de origen parano-brasílico, también aportó un carácter diferencial; éste había sido citado por Reig (1964) y Bush & Kravetz (1991) como elemento frecuente en el noreste y suroeste de la provincia de Buenos Aires. Por su parte, la escasa representación del género Calomys podría indicar buen estado del área de estudio dado que sería abundante en hábitats perturbados (de Villafañe et al., 1977).

Abundancia relativa, similitud y diversidad específica de las comunidades de pastizal y bosque.

Se capturaron 5.5 veces más individuos en el pastizal que en el bosque (Tabla 1); el número total de individuos capturados resultó mayor en pastizal (t= 3.9 P< 0.001, g.l.= 7) y no difirió significativamente entre los dos años de estudio (t= 1.22 P= 0.24, g.l.= 6). En pastizal la abundancia relativa de múridos presentó la variación estacional característica del grupo (Tabla 2) con aumento invernal -asignado por Crespo et al. (1970) y Polop et al. (1985) al reclutamiento de juveniles en el período reproductivo aproximadamente entre Setiembre y Junio y disminución estival por comportamiento expansivo de animales en estado reproductivo (Krebs & Boonstra, 1978). La baja abundancia de múridos en el bosque no permitió este análisis. Los marsupiales, representados casi exclusivamente por M. dimidiata, mostraron un aumento en verano-otoño, éste no coincidió con el pico primaveral de la especie en la provincia de Buenos Aires (Reig, 1964). El retraso comparativo podría relacionarse con la semiaridez de la región serrana cordobesa. Tabla 2. Abundancia relativa estacional de Múridos y Didélfidos en pastizal de altura y en bosque serrano. Seasonal abundance of Murids and Didelfids in grassland and muntain forest of Sierra Chica. PASTIZAL PR

IMA

VER

A

V

ERA

NO

O

TOÑ

O

IN

VIE

RN

O

Múridos 27 21 30 73 Didélfidos 2 12 13 5 BOSQUE Múridos 3 5 12 12 Didélfidos 0 0 1 0

Tabla 3. Cobertura vegetal media de tres estratos: E1, E2 y E3 de pastizal y bosque, estival e invernal, en la Reserva La Quebrada. Cover of three vegetation layers (E1, E2 y E3) in forest and grassland during summer and winter periods, in La Quebrada reserve. Cobertura vegetal media (%) Estrato Altura

(m) Verano Invierno

Pastizal Bosque Pastizal Bosque E1 0.00-0.10 2.59 4.05 9.88 6.61 E2 0.11-0.40 46.68 21.09 82.52 6.70 E3 0.41-1.00 50.72 24.35 7.62 16.60


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125

Las comunidades de micromamíferos de pastizal y bosque presentaron composiciones específicas disímiles (CZjk= 0.009). La diversidad total de la comunidad de micromamíferos resultó significativamente más elevada en el pastizal (H=1.37762) que en el bosque (H=0.58517) (t = 4.3, g.l = 36,43; P < 0.01). Ello indicaría que el pastizal presenta recursos de interés para mayor número de especies. La limitación de recursos haría del bosque un hábitat favorable para pocos micromamíferos; Bonaventura et al. (1991) asumen que baja cobertura herbácea y alto porcentaje de suelo descubierto relativos (Tabla 3), provocarían esa condición. Uso del hábitat

El pastizal fue el hábitat más utilizado, tanto en referencia al número de individuos como al de especies. Entre los micromamíferos detectados allí predominaron las especies caminadoras del suelo sobre las arborícolas, lo que indicaría una relación entre características morfológicas y la utilización del microhábitat (Rosenzweig & Winakur, 1969; Murúa et al., 1987). Las especies que resultaron abundantes en el pastizal, A. azarae, N. benefactus y O. rufus son terrícolas, de hábitos cavícolas y ocupan hábitats con predominio de gramíneas y alta cobertura herbácea (Cabrera & Yepes, 1960; de Villafañe et al., 1977; Bonaventura et al., 1991). El marsupial M. dimidiata camina en el suelo y es asociado comúnmente con hábitats de tipo pastizal (Cabrera & Yepes, 1960; Reig 1964). Encontrada como dominante en el bosque, P. xanthopygus es arborícola, anida bajo piedras y tiene preferencia por lugares con roca expuesta (Cabrera & Yepes, 1960) como en La Quebrada.

En cuanto a la relación entre la estructura y la utilización del hábitat, el estrato E2 (0.11 a 0.40 m) fue seleccionado en la regresión como predictor de la abundancia de micromamíferos; la ecuación que relacionó ambas variables fue la siguiente: y = -1.03 + 0.71 E2 (R² = 0.74; P< 0.05; g.l.= 1, 7). El valor de dicho estrato reside en que tiene un alto porcentaje de cobertura, especialmente en invierno (Tabla 3). Distintos autores han referido la importancia de la cobertura vegetal gramíneo-herbácea en micromamíferos de distintas latitudes (Rosenzweig & Winakur, 1969; Ostfeld, 1985; Bonaventura & Kravetz, 1989). La cobertura vegetal es aparentemente uno de los recursos del hábitat más importantes para los micromamíferos, influyendo en la disponibilidad de alimento, sitios de nidificación, refugio y protección contra la predación (Getz, 1965; Birney et al., 1976; Belk et al, 1988). Conclusiones

La Reserva La Quebrada es zoogeográficamente representativa de la mastofauna serrana. Por primera vez se citan A. azarae, O. rufus, N. benefactus y M. dimidiata, como especies constituyentes de la

comunidad del pastizal de altura de las Sierras Chicas. El pastizal de altura resulta ser el hábitat más favorable para la comunidad de micromamíferos, múridos y marsupiales, en términos de composición, abundancia relativa y diversidad específica. Se destaca la importancia del estrato de cobertura gramíneo-herbáceo del pastizal como predictor de la abundancia de micromamíferos de una variedad de especies en relación con recursos del hábitat. Agradecimientos:

Al Ing. Marietti de la Dirección de Hidráulica por facilitarnos la vivienda del Dique; a la Dirección de Areas Naturales por apoyar nuestro trabajo; a Marcos Torres, J. Polop, N. von Müller y N. Gardenal por la identificación de especies; a N. Cech, A. Carranza, P. Villagra, R. Giadrosi y Florencia di Tada por colaborar en el muestreo; a I. Jimenez por la revisión del manuscrito. Literatura citada Belk M., Smith D. & Lawson J. 1988. Use and

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PREFERENCIA DE HÁBITAT DE SEIS PRIMATES SIMPÁTRICOS DEL YASUNÍ, ECUADOR

HABITAT PREFERENCES OF SIX NON-ATELIDAE PRIMATES OF YASUNI, ECUADOR

Wilmer E. Pozo R.1

Resumen

Los bosques lluviosos tropicales albergan una gran cantidad de especies que viven en simpatría. El conocimiento de sus formas de uso de hábitat, permite entender cómo se reduce la competencia por espacio entre dichas especies. En este estudio se reportan datos sobre uso de hábitat de primates no atélidos del Parque Nacional Yasuní, Ecuador. Los bosques altos de las laderas y cimas y el estrato ubicado bajo el dosel son los hábitats más utilizados por la comunidad de primates estudiada, aunque lo hacen en proporciones distintas a las disponibles en el bosque y en formas diferentemente significativas entre especies. Esto permite demostrar que los primates no atélidos del Yasuní, evitan competencia mediante distintas forma de uso de hábitat. Palabras clave: monos no atélidos, nicho ecológico, competencia, Ecuador.

Abstract The tropical rain forest contains great numbers of species living sympatrically. The

knowledge of the uses of the habitat permits the understanding of how the competition for space is reduced between species. This study reports data on habitat use of non-atelidae primates found in the Yasuni National Park, Ecuador. The high forests on the mountain slopes and ridges and the layer below the canopy are the habitat most utilized by the primate community, but they do so in different frequencies with respect to those in the forest, and in significantly different ways from the other sympatric species. This demonstrates that the non-atelidae primates at Yasuní reduce competition through various methods of habitat use. Key words: non-atelidae primates, ecological niche, competition, Ecuador.

Introducción Los bosques tropicales son los más diversos del

mundo, por lo que varias especies de animales comparten sus espacios y compiten por otros recursos. Muchas especies de un área determinada no se ven afectadas por la presencia o ausencia de otras (Krebs, 1985) e incluso, las diferencias de conducta entre las especies, posibilita su coexistencia (Gausse, 1935). En ese entorno, los estudios sinecológicos permiten conocer cómo se relaciona un grupo de organismos de varias especies con su ambiente (Krebs, 1985) para poder identificar cómo las poblaciones y comunidades usan su hábitat.

En 1994 se instauró, en el Ecuador, el Proyecto Primates Ecuador (PPE) con el objetivo principal de realizar estudios sistemáticos de largo tiempo con los grandes primates (Atelidae) del Parque Nacional Yasuní (PNY). A la par que se realizó estudios del comportamiento ecológico y posicional de los mencionados primates (Alouatta seniculus, Ateles belzebuth y Lagothrix poeppiggi), se decidió observar el comportamiento de la comunidad primatológica del sitio de estudio, para así obtener información sobre el uso del hábitat de los otros integrantes de la comunidad primatológica. Siguiendo Groves (2001), las especies que conforman la lista primatológica del PNY son: Callithrix (Cebuella) pymaea (Spix),

Saguinus fucsicollis (Spix)1 S. tripartitus (Milne-Edwards), Saimiri sciureus (Linnaeus), Callicebus cupreus (Spix)2, Aotus vociferans (Spix), Pithecia aequatorialis Hershkovitz, P. monachus (Geoffroy), Cebus albifrons (Humboldt), Lagothrix poeppiggi Schinz, Alouatta seniculus (Linnaeus) y Ateles belzebuth (Geoffroy).

Normalmente los estudios de preferencia de hábitat, se basan en el mayor número de especies censadas (Mittermeier & van Roosmalen, 1981; Peres, 1997) o en la mayor cantidad de avistamientos de una determinada especie en ciertos sistemas ecológicos (de la Torre et al., 1995; Jiménez, 1995). Son raros los estudios que comparan la disponibilidad de características del hábitat con su uso (Thielen et al., 1997; Pozo, 2001, en prensa); además es escasa la aplicación de las pruebas de frecuencias observadas vs. esperadas para determinar el uso preferencial de hábitat (da Fonseca, 1985; Pozo, en prensa). En este artículo, se presenta el uso preferencial de tres parámetros ecológicos de los primates no atélidos que 1 Especie que vive fuera del área de estudio. 2 Según van Roosmalen et al. (2002), la especie válida para Ecuador es Callicebus discolor (Geoffroyi & Deville). Youlatos & Pozo (1999) publicaron notas ecológicas y de comportamiento posicional de la misma especie utilizando el nombre C. molloch en base a Albuja (1991).

WILMER E. POZO R. Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 128-133

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viven simpátricamente en el hábitat de terra firme del PNY, en la provincia Oriental de Orellana, Ecuador. Materiales y métodos Área de estudio

Los datos fueron colectados en el PNY, entre Diciembre de 1994 y Septiembre de 1996, en un área ubicada en el km 47 de la carretera Pompeya Sur – Iro (00°42’01´´ S, 76°28’05’’ O., Figura 1), la misma que presentó una extensión aproximada de 400 ha y altitudes que oscilaron entre los 280 y 330 msnm La precipitación y la temperatura media mensual fueron de 246 mm y de 27.71°C, respectivamente (Pozo, 2001). A pesar de existir una buena producción de frutos durante todo el año, se puede definir dos picos de productividad de frutos maduros en el área de estudio (Pozo, 2003).

Figura 1. Mapa de la ubicación geográfica del área de estudio en Sudamérica (1a), en el Ecuador (1b) y en el km 47 de la carretera Pompeya Sur – Iro (1c). Estructura del hábitat

En tres senderos lineales de 1000 m de longitud por 10 m de ancho, se midió el DAP y la altura de 493 árboles; y, en 303 puntos de observación de los mismos senderos, se determinó el tipo de relieve (cima, ladera, terraza, valle y riachuelo) y el tipo de bosque (bosque alto, bosque alto con lianas, bosque de lianas, bosque bajo, bosque transicional y claro de bosque). Datos obtenidos

Al momento del contacto con alguna especie de primate se tomó la siguiente información (First Sight Data -FSD-): hora del día, especie contactada, sendero y ubicación, tipo de bosque, tipo de relieve y altura de ubicación de la especie en el bosque. Se registró 270 FSD para primates no atélidos los que se distribuyeron así: Callithrix (Cebuella) pygmaea 18, Callicebus discolor 24, Cebus albifrons 47, Saimiri sciureus 55, Pithecia monachus 57 y Saguinus tripartitus 69. Los relieves topográficos más frecuentes fueron laderas (45%) y terrazas (26%) seguidos por cimas (12%), valles (11%) y riachuelos (6%); el tipo de bosque más disponible fue el bosque alto (58%), seguido por

el bosque transicional (16%), los claros de bosque (12%), el bosque alto con lianas (7%), el bosque de lianas (6%) y el bosque bajo (1%). La altura arbórea más frecuente osciló en un rango de 10 a 15 m (32%) seguida por árboles de 15 a 20 m (26%), de 5 a 10 m (24%), de 20 a 25 m (13%), los mayores a 25 m (4%) y los menores a 5 m (1%). Análisis estadístico

Los resultados del análisis de estructura de hábitat se llamarán frecuencias disponibles ya que son las características ecológicas que el sitio dispone para el uso de los animales y se utilizaron como resultados esperados en las pruebas estadísticas.

Las frecuencias de los resultados esperados (también se llamarán frecuencias disponibles) y de los resultados obtenidos (provenientes de FSD) fueron dispuestas en tablas de contingencia 5 x 2 (para uso de relieve) y 6 x 2 (para uso de formación boscosa y estrato altitudinal), se utilizó la prueba G con la corrección de Williams (GW) y, de no ser aplicable, la prueba X2 considerándose significativos los valores de P iguales o menores a 0.05. Resultados Sinecología de Primates del PNY

En la Tabla 1 se presenta el comportamiento sinecológico de los primates sujetos de estudio. La mencionada Tabla se realizó usando el porcentaje de observación más alto y las especies se ordenaron de acuerdo con el incremento de masa corporal de un adulto (Peres, 1997). Tabla 1. Preferencias de hábitat, relieve y estratificación de los primates no atélidos del PNY. Especie Bosque Relieve Estrato

(m) C. (Cebuella) pygmaea (Cp) lianas terrazas <5 Saguinus tripartitus (St) lianas cimas 5-10 Saimiri sciureus (Ss) alto laderas 5-10 Callicebus discolor (Cd) lianas valles <5 Pithecia monachus (Pm) alto cimas 15-20 Cebus albifrons (Ca) alto laderas 5-10 Las letras de los paréntesis se usan para interpretar el eje x de las Figuras 2, 3 y 4. Callithrix (Cebuella) pygmaea

Se observó este diminuto primate exclusivamente en los bosques de liana (Figura 2); usó solamente las terrazas (Figura 3); sus actividades las realizó en 3 estratos altitudinales: <5 m (55%), 5 a 10 m (33%) y 10 a 15 m (18%) (Figura 4). Estos resultados demostraron diferencias significativas entre el uso y la disponibilidad de formación boscosa, relieve y estrato (Tabla 2) y además este comportamiento fue significativamente diferente al de los otros miembros de la comunidad no atélida de primates del PNY (Tabla 3).

PREFERENCIA DE HÁBITAT DE PRIMATES Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

130

0%

20%

40%

60%

80%

100%

FE Cp St Ss Cd Pm Ca

Especie

Frec

uenc

ia

Claro

Trans

Bajo

Lianas

Alto/lia

Alto

Figura 2. Frecuencias esperadas (FE) vs. frecuencias observadas del uso de formación boscosa: Claro= claro de bosque, Trans= bosque transicional, Bajo= bosque bajo, Lianas= bosque de liana, Alto/lia= mezcla de bosque alto y de lianas, Alto= bosque alto.

Saguinus tripartitus La especie fue registrada en los bosques de lianas

(35%) y en los bosques altos (27%), fue encontrado también en los bosques altos con lianas (16%), bordeando los claros de bosque (13%) y muy rara vez en el resto de formaciones boscosas (Figura 2); usó todas las formaciones topográficas, aunque fue raro encontrarla cerca de los riachuelos (Figua 3); fue común en estratos inferiores a 20 (Figura 4). Las proporciones de uso fueron diferentemente significativas a las disponibles (Tabla 2) y este comportamiento fue tan solo similar con el uso de formación boscosa de Callicebus discolor y con el uso topográfico de Cebus albifrons (Tabla 3). Saimiri sciureus

Este animal usó comúnmente los bosques altos (49%), pero también los bosques altos con lianas, los bosques de lianas (19% c/u) y, aunque en menor frecuencia, el resto de formaciones boscosas del sitio (Figura 2); las laderas (30%) y cimas (28%) fueron los relieves más frecuentados (Figura 3); la mayoría de sus actividades, las realizó en estratos inferiores a 25 m (Figura 4). Los datos obtenidos, para esta especie, fueron significativamente diferentes de los esperados (Tabla 2) y con los de los otros miembros de la comunidad, pero no fueron significativos con los de Cebus albifrons (Tabla 3). Callicebus discolor

Este mono fue avistado en los bosques de lianas (28%), en los claros de bosque (24%) y en los bosques altos (24%) aunque también fue encontrado en otras formaciones boscosas disponibles en el sitio de estudio (Figura 2); fue registrado en los valles, laderas, terrazas y cimas (28%, 24%, 24% y 19%, respectivamente) pero también fue visto cerca a los riachuelos (5%) (Figura 3); los estratos altitudinales que usó fueron inferiores a 20 m (Figura 4). Estos primates usaron las formaciones boscosas, el relieve topográfico y los estratos altitudinales en forma significativamente diferentes a las disponibles (Tabla 2) y tan solo las formaciones boscosas uso en forma similar a Saguinus tripartitus (Tabla 3). Pithecia monachus

Fue muy común en los bosques altos (87%) aunque frecuentó también los claros de bosque (9%), los bosques altos con lianas y los bosques transicionales (2% c/u) (Figura 2); usó las cimas, laderas y terrazas (43%, 25% y 18%, respectivamente) pero fue visto también en

Tabla 2. Comparación estadística de los resultados observados vs. los esperados en 6 especies de primates no atélidos del PNY. Especie Bosque Relieve Estrato

C. (Cebuella) pymaea P< 0.05 (X2) P< 0.05 (X2) P< 0.05 (X2)

Saguinus tripartitus P< 0.05 (GW) P< 0.05 (GW) P< 0.05 (X2)

Saimiri sciureus P< 0.05 (GW) P< 0.05 (X2) P< 0.05 (X2)

Callicebus discolor P< 0.05 (GW) P< 0.05 (GW)* P< 0.05 (X2)

Pithecia monachus P< 0.05 (X2) P< 0.05 (GW) P< 0.05 (GW)

Cebus albifrons P< 0.05 (GW)* P< 0.05 (GW) P< 0.05 (X2)

En paréntesis se presenta la prueba utilizada, *= no significativo si α fuera 0.001 Tabla 3. Comparación interespecífica del uso de formación boscosa, relieve y de estrato altitudinal. Combinación de especies Bosque Relieve Estrato

C. (Cebuella) vs. Saguinus P<0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)*

C. (Cebuella) vs. Saimiri P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

C. (Cebuella) vs. Callicebus P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

C. (Cebuella) vs. Pithecia Nc P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

C. (Cebuella) vs. Cebus P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

Saguinus vs. Saimiri P< 0.05 (GW) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

Saguinus vs. Callicebus N s (GW) P< 0.001 (GW) P< 0.001 (X2)

Saguinus vs. Pithecia P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

Saguinus vs. Cebus P< 0.001 (GW) n s (GW) P< 0.001 (X2)

Saimiri vs. Callicebus P< 0.001 (GW) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (GW)

Saimiri vs. Pithecia P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)

Saimiri vs. Cebus n s (GW) n s (X2) n s (X2)

Callicebus vs. Pithecia P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (GW)

Callicebus vs. Cebus P< 0.001 (GW) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (GW)

Pithecia vs. Cebus P< 0.001 (X2) P< 0.001 (GW) P< 0.001 (GW)

En paréntesis se presenta la prueba utilizada, *= no significativo si α fuera 0.001, nc= resultados no comparables entre sí, ns= no significativo


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los valles y al borde de los riachuelos (9% y 5%, respectivamente) (Figura 3); los estratos del bosque más frecuentados oscilaron desde los 10 m hasta alturas mayores a 25 m, en cambio que los estratos inferiores a 10 m los usó con poca frecuencia (Figura 4). También presentó diferencias significativas con las características disponibles del hábitat (Tabla 2) y además diferencias significativas con el mismo tipo de comportamiento frente a los demás miembros de la comunidad de primates no atélidos, pero, en cuanto al uso de formación boscosa, sus proporciones no fueron comparables con las de C. (Cebuella) pygmaea (Tabla 3).

0%

20%

40%

60%

80%

100%


Especie

Frec

uenc

ia

Valle

Terraza

Estero

Ladera

Cima

Figura 3. Frecuencias esperadas (FE) vs. frecuencias observadas del uso de relieve topográfico.

0%10%20%30%40%50%60%70%80%90%

100%


Especie

Frec

uenc

ia

> 25

20-25

15-20

10-15

05-10

< 05

Figura 4. Frecuencias esperadas (FE) vs. frecuencias observadas del uso de estratos altitudinales del bosque, los números de la leyenda se expresan en intervalos de 5 m. Cebus albifrons

Se encontró con mayor frecuencia en los bosques altos (45%), pero usó también los bosques altos con lianas, bosques de lianas y los bosques transicionales (23%, 13% y 10%, respectivamente), las otras formaciones boscosas del sitio fueron usadas con menor frecuencia (Figura 1); los relieves utilizados por la especie fueron las laderas (42%), riachuelos (23%), cimas (16%), valles (16%) y terrazas (3%) (Figura 2); usó todos los estratos del bosque excepto los mayores a 25 m (Figura 3). Sus frecuencias observadas presentaron diferencias significativas con las frecuencias disponibles (Tabla 2) y este tipo de comportamiento fue tan solo similar al de Saimiri sciureus (Tabla 3).

Discusión En marmosas, la selección del microhábitat no está

influenciada por las variables ambientales sino por el conocimiento previo que los animales tienen del sitio (Thielen et al., 1997); los primates por su parte prefieren ciertos tipos boscosos, con características ecológicas propias, donde son mayormente avistados (da Fonseca, 1985) e incluso donde prefieren dormir (Pozo, en prensa).

El uso de formación boscosa fue diferente al esperado y la comparación interespecífica mostró similitudes solo entre (1) Saguinus y Callicebus y entre (2) Cebus y Saimiri, el primer caso se debe a que se registró independientemente a ambas especies pero siempre en el mismo sitio (este del área de estudio), el segundo caso, en cambio, tiene su explicación en que tropas de ambas especies casi siempre viajan juntas (obs. pers.). No se pudo comparar el uso de formación boscosa entre C. (Cebuella) y Pithecia debido a las exigencias de las pruebas estadísticas; igual que en otros sitios (Mittermeier & van Roosmalen, 1981), en el PNY, la mayoría de especies primatológicas utilizaron los bosque altos en forma preferencial.

En el PNY, todos los relieves topográficos fueron utilizados pero cimas y laderas fueron más preferidos por la comunidad estudiada. En el río Duda, Colombia, los relieves topográficos mayormente usados son: tierras altas, lomas y planicies (Yoneda, 1988). Las diferencias significativas, entre uso de relieve y sus formaciones disponibles en el hábitat, demostraron ser preferenciales; además este parámetro ecológico se usó en forma diferente por la mayoría de primates, sujeto de estudio, menos entre Saguinus y Cebus y entre Saimiri y Cebus por las mismas razones anotadas en el párrafo anterior.

Nótese que C. (Cebuella) fue avistado solamente en las terrazas y en los bosques altos, esto se debe a las características ecológicas del ámbito hogareño del grupo estudiado y no necesariamente reflejan que todos los bosques de lianas se distribuyen en las terrazas del sector (Obs. pers.)

Se ha comprobado que las especies pequeñas de primates del PNY ocupan estratos bajos del bosque, mientras que especies de mayor tamaño ocupan estratos altos (Youlatos, 1999a). La relación entre tamaño y uso de estrato altitudinal se ha registrado también en ardillas (Youlatos, 1999a). En Surinam (Mittermeier & van Roosmalen, 1981), Perú (Terborgh & Janson, 1983) y Colombia (Yoneda, 1988), se ha visto que los estratos medios son más utilizados por los primates; lo que se corroboró en el PNY, donde se observó que los estratos menores a 10 m fueron los más frecuentados por la comunidad primatológica de no atélidos, con la excepción de Callicebus que usó mayormente los estratos superiores a 15 m, sin embargo de ello, se demostró que este uso es diferente a la disponibilidad de estratos altitudinales y entre la mayoría de las especies estudiadas, exceptuando entre Saimiri y Cebus.

PREFERENCIA DE HÁBITAT DE PRIMATES Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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La distribución y uso de hábitat, en primates neotropicales, son consideradas como mecanismos para reducir competencia (Eisenberg, 1979); el comportamiento locomotor tiene relación directa con el tamaño corporal y parámetros ecológicos como estratificación, tipo de bosque y dieta (Fleagle & Mittermeier, 1980); diferencias entre comportamiento alimenticio, dieta y uso de hábitat arbóreo juegan un papel importante en la separación de nichos ecológicos (Tomblin & Cranford, 1994); las diferencias de uso de formación boscosa, topográfica y estrato con la disponibilidad de dichos parámetros en el bosque, además de sus frecuencias de uso diferentemente significativas entre especies, indican que existió preferencia de hábitat en las 6 especies simpátricas estudiadas, por lo que estos resultados soportan la hipótesis que varias especies pueden convivir en un mismo hábitat utilizando diferente parámetros ecológicos del mismo a fin de evitar competencia. Conclusiones

Los primates no atélidos del PNY presentaron preferencia de hábitat. Casi todas las especies estudiadas usan en forma diferente a las formaciones boscosas, prefieren diferentes tipos topográficos y viven en distintos estratos altitudinales, lo que les permite evitar competencia, por espacio y otros recursos, entre ellas. Agradecimientos

Deseo agradecer a la National Science Foundation (Grant NSF # SBR 9222526) y al Dr. J.G.H. Cant, Departamento de Anatomía de la Escuela de Medicina de la Universidad de Puerto Rico, por financiar mi participación en el Proyecto Primates Ecuador. Gracias al Dr. P.S. Rodman de la Universidad de California (Davis), por su aceptación de mi trabajo en el área de estudio. Deseo agradecer al Dr. L. Albuja V. y al Dr. R. Barriga del Departamento de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional por asistirme en la obtención de los permisos de investigación otorgados por el INEFAN. Debo reconocer a la Dra. L. Arcos Terán y al personal de la Estación Científica Yasuní de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador por el apoyo logístico brindado. Expreso mi gratitud al Departamento de Relaciones Comunitarias de la Maxus – YPF del Ecuador, a la ONHAE y a los grupos Huaoranis de la Carretera Pompeya Sur – Iro, por facilitar mi trabajo en el campo. Agradezco la camaradería y la ayuda en la toma de datos del Dr. Denis Youlatos y de mis compañeros de campo: J.G.H. Cant, P.S. Rodman, M.D. Rose, A. Di Fiore, J.L. Dew, K. Phillips y a mis asistentes Huaoraris: Oro Nenquimo, Boyo Orengo y Mipo Huira. Finalmente expreso mi agradecimiento a Rosie Reid por revisar y corregir el resumen en inglés de este artículo.

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1 D.C.B. Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas, Escuela de Biología, Universidad Central del Ecuador, Ciudadela Universitaria, Quito – Ecuador. Dirección actual: Escuela Politécnica del Ejército, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Centro de Investigaciones del IASA, Laboratorio de Zoología. Av. El Progreso s/n, PO Box: 231-B, Sangolquí – Ecuador, E-mail: [email protected]


RELACIONES ENTRE EL ZORRO DE SECHURA, Pseudalopex sechurae (Thomas), Y EL HOMBRE EN EL PERÚ

SECHURAN FOX (Pseudalopex sechurae): RELATIONSHIP WITH PEOPLE IN PERU

E. Daniel Cossíos Meza1

Resumen

Se realizaron 120 entrevistas a pobladores rurales y 71 en ciudades a personas relacionadas con el uso del zorro de Sechura con el fin de describir la relación entre el ser humano y esta especie de cánido en el Perú y elaborar recomendaciones relativas a la conservación de la misma. Los resultados de este trabajo demuestran que la actitud del poblador rural frente a esta especie es de persecución (68.3%) o indiferencia (31.70%). Sólo en el caso de Santa Catalina de Chongoyape, en Lambayeque, se protege a la especie con fines turísticos y por su acción como dispersora de semillas. Los motivos de persecución declarados fueron el daño sobre aves de corral y cuyes (95% de los entrevistados), la creencia (no comprobada) de predación sobre cabras (10%) y el consumo de vegetales o productos almacenados (13.3%). Los usos dados al zorro son la venta como mascotas y la fabricación de artículos de chamanería, amuletos y artesanías. La totalidad de los chamanes entrevistados utiliza zorros disecados o pieles para llamar buenos espíritus y facilitar la adivinación. Asimismo, todos los chamanes refirieron usar partes de zorros, principalmente colas, en la fabricación de amuletos con diversos fines. Sólo un 15.6% declaró usar grasa de zorro costeño contra afecciones bronquiales y males del estómago. Palabras clave: Zorro de Sechura, Pseudalopex sechurae, relaciones hombre-fauna silvestre, uso de fauna.

Abstract Interviews were conducted on 120 rural residents and 71 city dwellers related to the use of the

Sechuran fox. The purpose of the interviews were to obtain data regarding the use and attitudes towards the species, as well as to elaborate conservation recommendations. Rural residents pursue this species (68.3%) or view it with indifference (31.70%). In just one particular case (Santa Catalina de Chongoyape, in Lambayeque), residents have recently started protecting the animal for its value in tourist endeavors and for seed dispersal. Rural residents hunt the Sechuran fox because it eats chickens and guinea pigs (95% of those surveyed), as well as vegetables and stored foods (13.3%). Some respondents also noted the suspected (but not proven) role of the Sechuran fox as a predator of goats (10%). The common uses of the Sechuran fox comprise selling the animal as a pet and for the fabrication of witchcraft items (used by shamans), amulets and other crafts. The species is used by shamans to call upon spirits and get stronger prophesy powers (100% of those surveyed), and to treat respiratory and stomach ailments with its fat (15.6%). Keywords: Sechuran fox, Pseudalopex sechurae, wildlife and men relationships, wildlife use.

Introducción La conservación de carnívoros depende tanto del

paisaje biológico como del paisaje sociopolítico (Treves & Karanth, 2003), por lo que conocer el ambiente social en el que se encuentra inmersa una especie de carnívoro es fundamental para su conservación. Dentro de ese contexto, la actitud del ser humano hacia una especie de carnívoro determinada tiene una gran importancia y en la formación de la misma intervienen los conflictos de competencia entre ambos (predación sobre animales domésticos o especies de interés cinegético, consumo de vegetales cultivados), la transmisión de enfermedades y el uso dado a los carnívoros por el hombre. A estos factores podemos sumar una posible necesidad instintiva del hombre por dar caza a los

carnívoros (Kruuk, 1976) y las creencias y supersticiones relacionadas a la especie.

La distribución del zorro de Sechura abarca únicamente la región costera central y norte del Perú y sur de Ecuador (Eisenberg & Redford, 1999). En el Perú se encuentra en esta región la mayor parte de la población humana del país y se desarrollan actividades agrícolas intensas, lo que implica que los encuentros hombre-zorro sean comunes.

El zorro de Sechura es una especie omnívora y generalista que incluye una gran cantidad de vegetales en su dieta, principalmente frutos (Asa & Wallace, 1990; Huey, 1969; Landeo, 1992), pero que aumenta considerablemente su consumo de vertebrados cuando éstos están disponibles (Asa & Wallace, 1990). Entre los alimentos de origen animal consumidos por el zorro de Sechura se encuentran roedores, reptiles,

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aves, insectos, escorpiones, peces, crustáceos y carroña, (Koepcke & Koepcke, 1952; Huey, 1969; Asa & Wallace, 1990), pero también se ha registrado a esta especie como consumidora de aves de corral (Aguilar et al., 1977).

En el Perú el zorro de Sechura es considerado una especie relativamente abundante (Grimwood, 1969) pero se desconoce si existen subespecies o poblaciones aisladas. En el Ecuador se le ha colocado en la categoría de bajo riesgo (LR), considerándose la reducción y pérdida de hábitat la principal amenaza sobre esta especie (Tirira, 2001).

El presente trabajo pretende contribuir al conocimiento y comprensión de la percepción que tienen del zorro de Sechura los pobladores que ocupan la zona de distribución natural de esta especie y de los usos que se le da, lo que podría ayudar a elaborar posteriores estrategias para la protección de la misma en caso necesario. Métodos

El área de estudio comprendió centros poblados de la costa central y norte del Perú, situados en el área de distribución del zorro de Sechura.

Entre los años 2001 y 2003, se realizaron entrevistas a 71 personas directamente involucradas con el uso del zorro de Sechura, de las cuales 32 fueron curanderos o chamanes, 11 vendedores de artesanías y artículos de chamanería y 28 poseedores de artesanías o amuletos fabricados con esta especie. Se preguntó sobre los usos dados a los diferentes artículos y, en el caso de los comerciantes, sobre volúmenes de venta. En el caso de los chamanes, se participó como “paciente” en 5 sesiones de “curación” con el fin de obtener mayor confianza por parte de los entrevistados y comprobar el propósito de los artículos utilizados.

Por otro lado, se realizaron entrevistas a 120 pobladores distribuidos en 11 comunidades rurales a lo largo del área de distribución de la especie estudiada con el fin de obtener datos sobre la actitud frente a la especie y en busca de especímenes mantenidos en cautiverio. Se visitó adicionalmente la comunidad campesina de Santa Catalina de Chongoyape, en Lambayeque, conociendo de antemano la protección que se da allí al zorro de Sechura por razones turísticas principalmente; esta comunidad no fue tomada en cuenta en el análisis estadístico de entrevistas.

Se recogieron fecas de zorro de Sechura en las comunidades rurales evaluadas y éstas fueron examinadas en busca de restos de aves de corral, de cabras y otros animales domésticos. Las fecas se analizaron mediante el método descrito por Korschegen (1987) y el número de fecas recogidas por sitio se muestra en la tabla 1.

La tabla 1 presenta la composición de la muestra de entrevistados, indicando las ciudades o zonas rurales en donde se realizaron las entrevistas. Tabla 1. Composición de la muestra de entrevistados y de fecas recogidas. Entrevistados Número de

entrevistas Chamanes Ciudad de Lima 17 Ciudad de Piura (Piura) 6 Ciudad de Chiclayo (La Libertad) 4 Ciudad de Trujillo 4 Ciudad de Tumbes 1 Comerciantes Ciudad de Lima 4 Catacaos (Piura) 5 Ciudad de Piura (Piura) 2 Poseedores de artesanías y amuletos Ciudad de Piura (Piura) 7 Ciudad de Lima 6 Chulucanas (Piura) 7 Catacaos (Piura) 8

Entrevistas a pobladores rurales Número de entrevistas

Hec

es d

e zo

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izad

as

Sayán (Lima) 8 7 Huaral (Lima) 11 -- Huaura (Lima) 13 -- Casa Grande (La Libertad) 7 6 Chicama (La Libertad) 12 -- Batán Grande (Lambayeque) 9 326 Olmos (Lambayeque) 14 8 Cayaltí (Lambayeque) 14 8 Chulucanas (Piura) 7 -- Catacaos (Piura) 13 16 Tambo Grande (Piura) 12 20 Resultados Actitud del poblador rural frente al zorro costeño:

La actitud del poblador rural frente a esta especie es de persecución (68.3% de los entrevistados) o indiferencia (31.7%). Los habitantes de todas las comunidades visitadas producen vegetales y animales para autoconsumo, principalmente maíz, aves de corral, cuyes y cabras.

Los motivos de persecución declarados fueron el daño sobre aves de corral y cuyes (65% del total de entrevistados), el consumo de vegetales o productos almacenados (13.3%) y la predación sobre cabras (10%).

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Predación sobre aves de corral y cuyes: El 16.6% de los entrevistados (20 personas) declararon haber tenido problemas de este tipo con zorro de Sechura, sin embargo el número de entrevistados que reportaron dar caza al zorro por esta causa fue mayor (78 personas o 65% de los entrevistados). El 12.5% de los entrevistados (15 personas) reportó que los ataques a animales de corral suceden casi exclusivamente entre los meses de Noviembre y Enero.

Consumo de vegetales y productos almacenados: El 13.3% de los entrevistados (16 personas) refirió dar caza al zorro costeño por dañar cultivos y consumir productos almacenados. Los cultivos consumidos registrados en las entrevistas fueron zapallo, tomate, higos, camote y maíz; no se precisó el tipo de productos almacenados consumidos. Los daños causados por zorros de Sechura sobre productos almacenados parecen ser poco comunes en las localidades visitadas, dado que los entrevistados dijeron conocer este tipo de problemas solo por relatos de otras personas y que recordaron bien datos precisos (épocas y locales en que ocurrieron); a pesar de esto, un número importante de personas los consideró al responder la entrevista.

Predación sobre cabras: Se registró la persecución del zorro costeño por predación sobre crías de cabra en las comunidades de Tambo Grande (7 personas) y Catacaos (5), sin embargo sólo un entrevistado, de la comunidad de Tambo Grande, reportó haber tenido ese problema personalmente. En el análisis de las heces recogidas para este estudio no se encontró restos de cabras.

El 4.16% de los entrevistados refirió estar preocupado por posibles problemas sanitarios originados por zorros con sarna, aunque no los cazan por este motivo. Este problema se registró únicamente en las comunidades de Batán Grande y Olmos. Mascotas:

Se registró un total de 5 especímenes mantenidos como mascotas en regiones rurales y se tomó referencia de otros 7 especímenes que fueron dejados en libertad luego de llegar a la adultez, en los departamentos de Piura, Lambayeque y La Libertad. Los entrevistados indicaron siempre que se trata de una práctica ocasional y que recogieron los cachorros al encontrarlos casualmente. Todos los reportes correspondieron a individuos juveniles tempranamente separados de sus padres. Tres de los especímenes observados se encontraban sueltos y congeniaban bien con los niños, dejándose cargar, aunque no por mucho tiempo.

Un pequeño número de zorros de Sechura es vendido ilegalmente como mascotas en las ciudades aunque no es raro que estos especímenes sean entregados a las autoridades por sus adoptantes al llegar a adultos debido a su fuerte olor y exigencias de mantenimiento.

Amuletos y chamanismo: El 100% de los chamanes entrevistados utilizan

esta especie para atraer “buenos espíritus” o “buenas energías” durante actos de adivinación y para fabricar amuletos llamados seguros, con diversos fines. El procedimiento de uso en los rituales de adivinación consiste en colocar un zorro disecado o un cráneo en el cuarto donde se efectúa el ritual.

Los amuletos hechos con zorro de Sechura incluyen generalmente la cola y, menos frecuentemente, patas u otros restos. Los fines de los amuletos son diversos e incluyen principalmente atracción del amor, salud, contrarrestamiento de hechizos, prosperidad en los negocios y en los estudios, dependiendo de lo que desee el cliente. Los amuletos hechos con restos de zorro se consideran no muy fuertes (en contraste con otros elementos como restos de oso de anteojos, Tremarctos ornatus) pero útiles para situaciones que requieren soluciones complejas.

Algunos chamanes (15.6% de los entrevistados) utilizan también la grasa del zorro costeño para tratar afecciones bronquiales y males del estómago.

Los animales adultos disecados en posición de sentado son ofrecidos también a los turistas como artesanías y a los locales (principalmente en Piura) como amuletos que tienen el objeto de proteger casas o locales comerciales contra la mala suerte y fuerzas negativas provenientes de malos deseos de terceros.

La práctica de cortar la cola del zorro cazado y guardarla como amuleto es relativamente común entre los habitantes rurales (29.17% de los campesinos entrevistados) sin embargo, todos los entrevistados que reportaron realizar esta práctica aseguraron llevarla a cabo como una acción secundaria, con zorros cazados por otros motivos. Unos pocos (4.16%) declararon que, al ocurrir capturas accidentales de zorros (p.e. individuos caídos en fosos) se amputa la cola de los animales y se les deja libres. Artesanías:

El tipo de artesanía más común hecha con restos de zorro costeño consiste en animales adultos disecados en posición de “sentado”. Esta actividad se da principalmente en el departamento de Piura, en donde la venta de animales disecados tiene volúmenes importantes. Los dependientes de locales de venta de artesanías declararon un volumen de venta semanal promedio de 2 animales por local en la ciudad de Catacaos (n=5) y 1 animal en la ciudad de Piura (n=2). Los comerciantes entrevistados en la ciudad de Lima declararon vender estos artículos únicamente a chamanes.

Aunque no es común, es posible encontrar artesanías de otro tipo como carteras de piel y bastones y otros artículos con restos óseos. Turismo y otros:

Un caso aislado hasta el momento se presenta en la actualidad en la comunidad campesina de Santa

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Catalina de Chongoyape, en el departamento de Lambayeque. En esta área la actividad turística y la existencia de proyectos de conservación con otras especies (principalmente oso de anteojos, Tremarctos ornatus) empezó a reportar ingresos económicos a partir de los últimos meses del año 2000, por lo que, con el fin de atraer a los zorros para toma de fotos, se les ofreció frutos de algarrobo (Prosopis pallida) como alimento. Actualmente la actitud de persecución hacia zorro costeño ha cambiado en la comunidad por la protección de esta especie por razones turísticas y por el valor que poseen como dispersores de semillas, contribuyendo con las actividades de reforestación en el área (Heinz Plenge, comunicación personal). Discusión

El uso de la cola del zorro serrano, Pseudalopex culpaeus, descrito por Valdizán (1922) es muy parecido al dado a la cola del zorro de Sechura en la costa. El uso de la cola del zorro serrano está extendido ampliamente en la sierra del Perú y podría haber sido llevado a la costa por migrantes, aplicándose ahora al zorro de Sechura.

El zorro de Sechura parece haber tenido un lugar importante en la religión y tradición popular de las culturas preincas de su área de distribución. Este papel se evidencia por la presencia de restos óseos en tumbas pre cerámicas (Wing, 1989) y por las representaciones pictóricas y escultóricas de estos animales y de personajes zoomorfos, principalmente de las culturas Mochica y Chimú. Las imágenes de guerreros y sacerdotes con razgos de zorro (cola y cabeza) podrían representar características o propiedades atribuidas al zorro y deseables para el personaje humano representado, como sucedería con otras especies animales (véase Hocquenghem, 1987). Por otro lado, los dibujos mochicas de cacerías de zorros sugieren que éstas habrían sido eventos rituales (Donnan, 1976). Estos datos sugieren que la herencia cultural podría también influir en la actual imagen del zorro de Sechura en la población humana.

Como en el caso estudiado por Landeo (1992) las heces analizadas no contuvieron restos de cabras, a pesar de la creencia de un buen número de pobladores que consideran al zorro de Sechura un peligro para los caprinos. Los pobladores rurales parecen sobreestimar la actividad del zorro de Sechura como predador de animales domésticos. Resultados similares han sido encontrados para el caso de jaguares (Conforti & Acevedo, 2003) y lobos (Naughton-Treves et al., 2003) y es de esperar que se extiendan a muchas otras especies de carnívoros.

Los nacimientos de zorros de Sechura ocurrirían principalmente entre octubre y noviembre (Birdseye, 1956) por lo que, según los resultados encontrados, la predación sobre aves de corral (principalmente entre noviembre y enero) se daría en las épocas de nacimiento y primeros meses de vida de los cachorros.

Conclusiones La persecución del zorro de Sechura en zonas

rurales podría amenazar poblaciones particulares de esta especie. Esta amenaza sería mayor para las poblaciones del departamento de Lima, el cual corresponde al límite sur de su distribución reconocida. La falta de conocimiento sobre taxonomía subespecífica y abundancia del zorro de Sechura en muchas regiones dificulta la toma de decisiones sobre proyectos de conservación en la actualidad o a futuro.

La dieta oportunista del zorro de Sechura, que le permite consumir entre otras cosas animales de granja y vegetales cultivados, junto a las tradicionales creencias mágico religiosas de los pobladores rurales de la costa del Perú y de muchos habitantes de las principales ciudades de esa zona, incluyendo Lima, juegan un papel importante en la formación de una actitud por parte de la población humana hacia el zorro de Sechura.

El zorro de Sechura se muestra como un consumidor ocasional de aves de corral. El consumo de cabras por zorros de Sechura, por el contrario, parece ser una creencia sin fundamentos objetivos.

Actualmente la tenencia y la captura de zorros de Sechura en el Perú sin autorización del Estado se encuentran prohibidas. A pesar de ello, la venta de animales disecados y amuletos no es rara en las principales ciudades del área de distribución de esta especie, lo que puede atribuirse a deficiencias en los sistemas de control del tráfico ilegal y difusión de normas legales. El difundido uso de la especie en rituales mágico – religiosos y la arraigada superstición en algunas zonas dificulta el control del tráfico ilegal. Recomendaciones Se considera importante el estudio de los siguientes puntos para determinar la necesidad de llevar a cabo programas de conservación y elaborarlos correctamente: - Existencia y distribución de subespecies. - Abundancia en distintas zonas. - Grado de predación sobre animales domésticos. - Probabilidades de transmisión de enfermedades a animales domésticos y al hombre. - Transmisión de enfermedades del perro hacia el zorro de Sechura. - Utilidad de la especie, principalmente como dispersora de semillas. Programas de conservación específicos deberían incluir un fuerte componente de educación que contemple: - Sugerencias de medidas simples para la protección de animales domésticos y productos almacenados. - Elementos contra el uso de la especie para fabricación de amuletos.

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- Difusión de normas legales. - Exposición de la inconveniencia de la especie como mascota (principalmente en ciudades). Agradecimientos

A los guardaparques del Santuario Histórico Bosque de Pómac y a las autoridades del Instituto Nacional de Recursos Naturales, que apoyaron las actividades en la ejecución de este proyecto. A Heinz Plenge, quien me brindó datos sobre la comunidad de Santa Catalina de Chongoyape. Asimismo, a todas las personas que aceptaron ser entrevistadas y, de manera especial, a los pobladores de Batán Grande. Literatura citada Aguilar P., Beingolea O., Brack A. & Ceballos I.

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1 Afiliación de cuando se realizó el estudio: Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Maestría en Zoología. Ciudad Universitaria, Av Venezuela cuadra 34, Lima 1 Afiliación actual: Comisión de supervivencia de especies de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza - Grupo de especialistas en cánidos. Wildlife Conservation Research Unit, Department of Zoology, University of Oxford, South Parks Road, Oxford, OX1 3PS, UK Dirección postal actual: 5440 Coolbrook, Montreal, H3X 2L4. Canadá. Dirección electrónica: [email protected]


EFECTO DE UNA QUEMA CONTROLADA SOBRE LA POBLACIÓN MICROBIANA EN SUELOS CON PASTURAS EN LA SAIS TUPAC AMARU – JUNÍN, PERÚ

EFFECT OF PRESCRIBED BURNING ON MICROBIAL POPULATIONS OF GRASSLANDS SOILS

OF THE TUPAC AMARU SAIS – JUNIN, PERU

Diana L. Torres Vargas1, Roberto Quiroz Guerra2 y Juan Juscamaita Morales3,

Resumen Se evaluó el efecto de la quema controlada sobre las poblaciones de bacterias aerobias,

bacterias anaerobias, hongos y dos géneros de Bacterias Libres Fijadoras de Nitrógeno (BLFN, Azotobacter sp. y Azospirillum sp.) en suelos con pasturas de la Sociedad Agrícola de Interés Social Túpac Amaru, Junín. Los muestreos se realizaron desde el final de la época seca (Septiembre del 2001) hasta el inicio de la siguiente época seca (Junio del 2002). La quema se llevó a cabo a inicios del mes de Octubre, empleando la metodología de una quema frontal, a favor del viento. Las características del suelo, como humedad, fósforo, potasio, CIC, CE, cationes, materia orgánica, nitrógeno y pH, no variaron después de realizada la quema. La quema no afectó (P>0.05) a las poblaciones de bacterias aerobias, bacterias anaerobias y hongos. En los géneros de BLFN aislados, no se observaron variaciones grandes en las muestras obtenidas inmediatamente después de la quema, sin embargo, en los análisis de variancia de los demás muestreos se obtuvo altas variancias para las poblaciones del Cuadrado Sin Quema, siendo mucho menores las variancias en el Cuadrado Quema. La aplicación de fuego en el Cuadrado Quema habría provocado una mayor estabilidad poblacional, mostrando la población de BLFN del Cuadrado Sin Quema una mayor variabilidad espacial. Palabras clave: Quema controlada, Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias, Hongos, Azotobacter, Azospirillum, Correlaciones Canónicas.

Abstract A study was carried out to evaluate the effects of prescribed burning (head fire) in populations

of aerobic bacteria, anaerobic bacteria, fungi and two genus of Nitrogen-fixing bacteria (Azotobacter sp. and Azospirillum sp.) in Junín. Samples were taken from the end of the dry season (September 2001) to the beginning of the following dry season (June 2002). The burning experiment was carried out at the beginning of October (beginning of the rain season), using the Head Fire Burning methodology (it burns in favor of the wind). Characteristics of the soil, humidity, phosphorus, potassium, CEC, EC, cations, organic matter, nitrogen and pH, did not vary after the burning. Burning did not affect aerobic bacteria, anaerobic bacteria and fungi populations. Student’s t–test (α=0.05) was used and non significant differences were found between these populations before and after the burning. Regarding Nitrogen–fixing bacteria, great variations in the samples obtained immediately after burning were not observed. In the variance analysis, the No-Burning quadrat showed larger variances than the Burning quadrat. Application of fire in the Burning quadrat would have caused population stability, while the Nitrogen-fixing bacteria of the No-Burning quadrat showed greater spatial variability. Key words: Prescribed burning, aerobic bacteria, anaerobic bacteria, fungi, Azotobacter, Azospirillum.

Introducción Las praderas nativas o pastizales en el Perú ocupan

un área importante dentro del territorio peruano. Según el Institututo Nacional de Estadística e Informática (1995), mencionado por Chancayauri (1999), tenían una extensión de 15’ 679 873.12 hectáreas. Estos pastizales se ubican desde los 3500 msnm hasta los 4800 msnm y el 92% de esta totalidad está en la sierra (Argote, 1999). Debido a la altitud, la complicada topografía y los bajos niveles de fósforo y otros elementos del suelo en estas praderas, la agricultura no puede ser la actividad económica que

sustente la población que la habita y el suelo queda relegado a sustentar pastos naturales que permitan una actividad pecuaria extensiva. El manejo adecuado de pastizales es primordial para asegurar la disponibilidad de pastos sanos y palatables todo el año; por ello, periódicamente se realizan “quemas” de estas pasturas con el objeto de permitir el aprovechamiento de la vegetación de piso por el ganado ovino, y rebrotes por el ganado vacuno (ONERN, 1976).

Según Argote (1999), los pastizales peruanos podrían sostener una población ganadera mayor a la

EFECTO DE QUEMA SOBRE MICROORGANISMOS DEL SUELO EN PASTURAS DE JUNIN Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________

140

carga actual; sin embargo, debido a prácticas inadecuadas de manejo de pastizales, se ve afectada la productividad de las especies vegetales aptas para el pastoreo. El fuego es una fuerza natural en la mayor parte de las comunidades vegetales que existen (Whright & Bailey, 1982), por eso es indispensable lograr entender la manera como éste afecta al ecosistema.

Entre los pocos trabajos realizados con poblaciones microbianas del suelo, sometidas a quemas, tenemos la investigación realizada por Miller et al. (1955), Neuenschwander (1976) y Jurgensen et al. (1979), mencionados por Wright & Bailey (1982), quienes observaron que las poblaciones bacterianas declinan rápidamente después de un incendio, pero manifiestan un incremento de 3 a 10 veces el tamaño de su población al primer mes de recuperación. Por otro lado, según Gibbs (1919), mencionado también por Wright & Bailey (1982), las bacterias nitrificantes tienen umbrales pequeños y son fácilmente exterminadas a temperaturas que van de 53 a 56º C, están protegidas generalmente por las capas de suelo que se encuentran sobre ellas y las poblaciones son capaces de recuperarse rápidamente después de un incendio.

La temperatura es un factor importante que controla las actividades de las poblaciones de microorganismos del suelo, acelerando la tasa de crecimiento de éstas. Existen reportes de que la quema puede incrementar la temperatura del suelo tiempo después de la quema, favoreciendo de esta manera, que se incrementen las poblaciones microbianas. Hensel (1923), Greene (1935), Weaver & Roland (1952), Kucera & Ehrenreich (1962), Scotter (1963) y Peet et al. (1975) (mencionados por Thompson & Schimel, 1984) sostienen que la temperatura del suelo de una zona quemada es mayor que la de una no quemada, en un rango de 3 a 16°C.

La humedad que presenta el suelo que es sometido a quemas es también importante, DeBano et al. (1998) sostienen que si en los primeros 5 centímetros la humedad es de 10%, y el suelo es sometido a 70°C, el calentamiento generado podría matar a aproximadamente el 95% de las bacterias heterotróficas y a una gran proporción de hongos; mientras que si el suelo está seco, sometido a la misma temperatura provocaría la muerte de menos del 25% del mismo grupo bacteriano.

Debido a la influencia de la microflora del suelo en el desarrollo de la vegetación, es indispensable conocer lo que las quemas provocan en las poblaciones microbianas, de tal manera que no se dañe a estos organismos, que según Jhoncon & Gutiérrez-Correa (1982) no sólo constituyen el primer nivel trófico, sino que son también responsables de la formación del suelo, de ecosistemas, de la recirculación de elementos químicos y de la energía.

Aunque las quemas de pastizales son un método de manejo muy utilizado en las zonas altoandinas, no existen trabajos que reporten lo que el fuego ocasiona a los microorganismos, por ello, el objetivo principal de este estudio fue evaluar el efecto de las quemas de pastizales en las poblaciones microbianas. Materiales y Métodos Lugar Experimental

El trabajo se llevó a cabo en Champacancha, dentro del distrito de Canchayllo, Unidad de Producción Pachacayo de la Sociedad Agrícola de Interés Social Túpac Amaru Ltda. El campo experimental se ubica a 4100 msnm. Se delimitaron dos parcelas de aproximadamente 1250 m2 cada una, a las que se denominó Cuadrado Quema (CQ) y Cuadrado Sin Quema (CSQ), la asociación agrostológica es Festuchetum-Calamagrosetum. Método de Quema

Aunque las quemas en pastizales altoandinos se realizan principalmente en época seca (Noli, 1992; Vargas, 2002), la quema efectuada para el presente estudio se realizó a inicios de la época de lluvias, para poder obtener una recuperación más rápida de los pastos que fueron quemados al recibir la precipitación, ya que la quema de pastizales puede ser muy desfavorable durante períodos muy secos (Wright & Bailey, 1982). El área escogida cumplió con los requisitos para realizar una quema controlada adecuada según Wright & Bailey (1982), es decir, la cantidad de biomasa (670 a 1120 kg/ha), exposición y pendiente (menor a 20%) que permite controlar la intensidad del fuego aplicado.

Antes de la quema, se midieron variables meteorológicas como humedad, dirección e intensidad del viento, para esperar el momento más adecuado de quema. Estas cumplieron con las especificaciones de Wright & Bailey (1982); la humedad relativa se encontraba de 15 a 25%, la temperatura ambiental de 17°C y la velocidad del viento era menor a 32 km/h.

Se aplicó una variante del método de quema focalizada o ¨head fire¨. Se establecieron barreras por remoción de vegetación en el perímetro (mediante el paso de un tractor) y se procedió a la quema. Para evitar que el fuego traspase las barreras, se apagó el mismo con pellejos de carnero mojados. Se contó con brigadas de contención del fuego a lo largo del perímetro, evitando en todo momento, que se propague a la vegetación de las zonas aledañas. Muestreos y Toma de Muestras

La quema se realizó el 9 de Octubre del 2001. Se procedió a tomar muestras antes y después de la quema (9 y 10 de Octubre), 29 de Octubre (aproximadamente 2 semanas después de la quema); 12 de Noviembre (aproximadamente un mes después de la quema, inicio de época de lluvias); 12 de Diciembre (dos meses después de la quema, época de

DIANA L. TORRES VARGAS, ROBERTO QUIROZ GUERRA Y JUAN JUSCAMAITA MORALES Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp.139-147

__________________________________________________________________________________________

141

lluvias); 13 de Febrero; 10 de Abril (fin de época de lluvias) y 11 de Junio (inicio de época seca).

Para cada muestreo se tomaron 6 muestras de suelo (del área de influencia radicular) en cada parcela, CQ y CSQ. Se trabajaron 12 muestras en cada muestreo, extraídas de puntos fijos. De cada muestra se realizó el conteo de poblaciones de Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias y Hongos. Se obtuvo tajadas de 10 cm de profundidad por 2 cm de ancho y 15 cm de largo.

Para el conteo de poblaciones de BLFN se tomaron 2 individuos completos (raíz y parte aérea) de la gramínea Festuca dolicophylla para componer una muestra de raíces (para aislamiento de Azospirillum sp.) y de rizósfera (para aislamiento de Azotobacter sp.) por cada cuadrado. Medición de la temperatura del suelo

En una quema controlada de un metro cuadrado de pastizal se colocó termistores a tres profundidades diferentes, a 5 cm, 10 cm y 15 cm de la superficie, luego se procedió a quemar los pastos. Las lecturas de resistencia de los termistores se tomaron con multímetros. Posteriormente, con las ecuaciones de calibración de cada termistor se obtuvo el valor de temperatura. Toma de muestra de suelo para el análisis de caracterización y de micro-elementos del suelo

De cada lado del cuadrado que constituía un cuadrado (o parcela), se extrajo 1 muestra de suelo libre de plantas y raíces. Con las 4 submuestras se compuso una muestra única por cuadrado, se mezcló y se guardó aproximadamente 1 kilo para ser llevado al laboratorio de suelos donde se realizaron los siguientes análisis: Textura, Materia Orgánica, Carbonatos, CIC, CE, pH, Na, N, P, K, Ca, Mg y Al+H. Análisis Microbiológico

Los análisis fueron conducidos en el Laboratorio de Biorremediación del Departamento de Biología de la UNALM.

Para el aislamiento de Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias y Hongos, se utilizó medios de cultivo sólidos específicos para cada grupo. Los medios fueron: el medio Glucosa-Peptona-Agar para las Bacterias Aerobias, para las Bacterias Anaerobias el medio Tioglicolato de Brewer y para los hongos el Medio Agar Rosa de Bengala Dicloran Cloramfenicol. (García, 1984).

Las diluciones utilizadas para cada grupo microbiano fueron, 10-4 y 10-5 para bacterias aerobias, 10-2 para bacterias anaerobias y 10-3 y 10-4 en el caso de hongos. Se incubó a 28°C durante 3 días para las Bacterias Aerobias y Hongos, 6 días para las bacterias anaerobias. Al cabo del tiempo de incubación se procedió al conteo de colonias o unidades formadoras de colonia.

Para los Géneros de BLFN se empleó la técnica del Número Más Probable (NMP), con medios de

cultivo líquidos específicos para cada género, Caballero (1985) detalla el medio de cultivo para Azotobacter y Rivas (1993) para Azospirillum. Se trabajó hasta la dilución 10-7, llevándose a incubación a 28°C durante 15 días. La lectura consistió en la observación de viraje en el tubo (cambio de color por acidificación del medio) o la formación de una película en la superficie. El número de bacterias se determinó con la Tabla de Cochran (Lindquist, 1999). Análisis estadístico

Para determinar diferencias estadísticas significativas (α=0.05) entre el tratamiento Quema y Sin Quema, se realizó una Prueba - t para muestras pareadas entre los resultados del análisis poblacional de las muestras tomadas antes de la quema, y las muestras tomadas un día después de la quema. Se utilizó la prueba del Ratio – F máximo (Hartley, 1950) para las variancias de las poblaciones de los géneros Azotobacter sp. y Azospirillum sp. Análisis de Componentes Principales y de Correlaciones Canónicas

Para el análisis de la relación entre las poblaciones microbianas y los elementos minerales del suelo, se procedió a discriminar entre las variables redundantes y las que aportan la mayor cantidad de información mediante el análisis de Componentes Principales. Los principales objetivos de este análisis son la reducción de datos y el facilitar la interpretación de los mismos (Johnson, 1998).

Posteriormente se aplicó un análisis de Correlaciones Canónicas a los dos conjuntos de variables y se obtuvo las variables de suelo que estarían explicando la dinámica de la variable respuesta (poblaciones microbianas).

Se realizó el análisis de la correlaciones canónicas según Johnson & Wichern (1929).

Resultados y Discusión Dos semanas después de la quema, la recuperación de los pastos era bastante buena y en dos meses los pastos tenían abundantes rebrotes.

Los pastizales son considerados material altamente inflamable. Para realizar una quema se necesita un mínimo de vegetación de 670 a 1120 kg/ha (Wright & Bailey, 1982). En el campo de experimentación, la disposición de pastos palatables era alta, a comparación del requerimiento de combustible vegetal mínimo para realizar una quema controlada en pastizales. El CQ presentó 4199.92 kg/ha y el CSQ tenía 4801.19 kg/ha.

La quema, que duró aproximadamente 2 horas (hora de inicio 10:00 am), no resultó uniforme debido a que la intensidad y dirección del viento son cambiantes. El CQ quedó dividido en tres áreas, en la parte media del cuadrado la quema fue de intensidad media, mientras que en los extremos se podía apreciar una quema mas intensa.


142

La disminución en las poblaciones de Bacterias Aerobias Mesófilas Viables y de Hongos (Figura 1) después de la quema no fue significativa (P>0.05).

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

UFC

/g S

UEL

O

Bacterias Aerobias * 100 Bacterias Anaerobias * 10

Hongos * 10

BacteriasAerobias * 100

2663.888667 1552.0835

BacteriasAnaerobias * 10

210.764 226.528

Hongos * 10 1979.166333 1548.611333

Cuadrante Quema (AQ)

Cuadrante Quema (DQ)

Figura 1. Variación de la población microbiana (# UFC/g suelo) en el Cuadrado Quema después de ser perturbado mediante una quema controlada. AQ: Antes de Quema DQ: Después de Quema

Estos resultados difieren de los reportados en el estudio citado por Wright & Bailey (1982), en el que Miller et al. (1955) y Jurgensen et al. (1979) trabajaron con poblaciones microbianas del suelo sometidas a quemas. Ellos observaron que las poblaciones bacterianas declinan rápidamente después de un incendio a un valor de casi cero, pero manifiestan un incremento de 3 a 10 veces el tamaño de su población inicial al primer mes de recuperación.

Stendell et al. (1999), observaron con respecto a la población de Micorrizas de un campo experimental de pinos, que ésta disminuyó a un octavo de su tamaño después de una quema controlada. En el caso de las bacterias anaerobias no existen tampoco diferencias significativas (P>0.05). De los análisis de caracterización del suelo, se obtuvo que la quema no afectó ninguna de las propiedades edáficas. Temperatura del suelo

La temperatura del suelo, como efecto de la quema, incrementó menos que un grado centígrado en la capa superior del suelo (Figura 2). Esta temperatura

es similar a la obtenida por Chancayauri (1999) y Argote (1999) en suelos de otra zona de pastizales de puna. Se puede inferir que la quema controlada no incrementa sustancialmente la temperatura del suelo y por ende, no se espera tener efectos negativos sobre la microflora del suelo.

0

2

4

6

8

10

12

09:11

09:17

09:21

09:24

09:27

09:31

09:35

09:39

09:42

09:50

09:53

HORA

T (ºC

)5 cm. 10 cm. 15 cm

Figura 2. Temperatura (°C) del suelo a 5, 10 y 15 cm de profundidad durante una quema de la vegetación. Porcentaje de Humedad del Suelo

La humedad del suelo varió entre 22 y 35% (Figura 3). Los niveles de humedad del suelo después de la quema no llegan a valores que indiquen que el suelo ha disminuido su capacidad para retener humedad (DeBano et al., 1998).

20.00

22.00

24.00

26.00

28.00

30.00

32.00

34.00

36.00

MUESTREO

%H



Cuadrante Sin Quema

Cuadrante Quema (AQ) 24.35

Cuadrante Quema (DQ) 24.27 28.59 30.43 33.55 31.41 32.67 26.24

Cuadrante Sin Quema 22.30 24.72 24.07 28.84 35.03 28.80 24.27

9y10 Oct 29 Oct 12 Nov 12 Dic 13 Feb 10 Abr 11 Jun

Figura 3. Porcentaje Promedio de Humedad del Suelo (a 10 cm de profundidad) en los Cuadrados Quema y Sin Quema, Champacancha. AQ: Antes de Quema DQ: Después de Quema

Inicio de Quema

Fin de Quema


__________________________________________________________________________________________

143

100.00

1000.00

10000.00

MUESTREO

#UFC

/g *

100

0 SU

ELO



Cuadrante Sin Quema




9 y 10 Oct

29 Oct 12 Nov 12 Dic 13 Feb 10 Abr 11 Jun

Figura 4. Promedio poblacional de Bacterias Aerobias (#UFC/g suelo * 1000) en los cuadrados Quema y Sin Quema. AQ: Antes de Quema DQ: Después de Quema Dinámica de las Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias y Hongos a lo largo del año

Las variaciones poblacionales que pueden observarse en los muestreos posteriores a la quema se deben a la dinámica estacional de estas poblaciones, pues no se observó una variación significativa en el tamaño poblacional después de la perturbación realizada en el área. Las poblaciones de ambos cuadrados (CQ y CSQ) presentan las mismas tendencias en casi todos los muestreos. (Figuras 4, 5 y 6).

En suelos de puna en la misma unidad de producción de la SAIS Túpac Amaru, Pahuara & Zúñiga (2001) trabajando en suelos sembrados con pastos cultivados encontraron que la población varió de casi 106 a 11*108 ufc/g. suelo. Los valores poblacionales de bacterias aerobias de Champacancha llegan a encontrarse dentro de estos rangos.

Pahuara & Zúñiga (2001), en el experimento llevado a cabo en la Unidad Productiva de Pachacayo, reportaron valores poblacionales de hongos que fluctuaban de casi 104 a 106 ufc/g suelo. Los valores obtenidos en Champacancha van de 5.5 * 103 a 7.9 * 104 ufc/g. suelo (rango considerado de los valores de ambos cuadrados experimentales) y también se encontrarían dentro del rango de Pahuara & Zúñiga.

10.00

100.00

1000.00

MUESTREO

# U

FC/g

SU

ELO

* 10

0



Cuadrante Sin Quema




9 y 10 Oct


Figura 5. Promedio poblacional de Bacterias Anaerobias (# UFC/g suelo *100) en los Cuadrados Quema y Sin Quema AQ: Antes de Quema DQ: Después de Quema

10.00

100.00

1000.00

M U ES TR EO

Cuadrante Quema (AQ)Cuadrante Quema (DQ)Cuadrante Sin Quema

Cuadr ante Quema (AQ) 197.92

Cuadr ante Quema (DQ) 154.86 118.96 417.36 61.18 105.69 88.13 64.10

Cuadr ante Sin Quema 236.81 59.03 790.28 76.39 118.75 79.51 54.58

9 y 10 Oct


Figura 6. Promedio poblacional de Hongos (UFC/g suelo * 100) en los cuadrados Quema y Sin Quema. AQ: Antes de Quema DQ: Después de Quema Correlaciones Canónicas entre los elementos minerales y las poblaciones microbianas

El análisis de correlaciones canónicas para Champacancha mostró que en el CQ las dos primeras relaciones canónicas explican el 91.4% de la variancia total. La tercera correlación canónica aporta un 8.6% de la variabilidad total (Tabla 1).


144

y = 0.9263x + 9.6259R2 = 0.9167

y = 0.9153x + 27.34R2 = 0.8268

y = 0.3756x - 5.6881R2 = 0.5973

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

5

6

7

-40 -30 -20 -10 0 10 20 30

Minerales

Mic

roor

gani

smos

Can 1 Can 2 Can 3

Figura 7. Influencia de las Propiedades Edáficas sobre las Poblaciones Microbianas explicada por el Análisis de Correlaciones Canónicas, Cuadrado Quema.

La primera correlación canónica (Figura 7),

muestra que el potasio, el pH y el sodio son las variables que estarían influyendo más en la dinámica de las Bacterias Aerobias. La diferencia en el sentido o dirección de los coeficientes canónicos (Tabla 2) nos da la idea de que se trata de variables detrimentales para el crecimiento de las bacterias aerobias. El pH de Champacancha es ácido y esto no favorece el crecimiento de este grupo bacteriano, que se encuentra mayormente adaptado a condiciones de pH neutro a alcalino (Atlas & Bartha, 2002; Madigan et al., 1997). En cuanto al Potasio, éste es un importante cofactor en algunas reacciones enzimáticas, aún en algunas que están relacionadas con la síntesis de proteínas (Atlas & Bartha, 2002; Madigan et al., 1997). Basta observar la composición química de los componentes estructurales de algún organismo para darnos cuenta de los elementos limitantes para éste. En los microorganismos el potasio es uno de ellos y los valores de nivel medio a bajo que presenta el suelo de Champacancha pueden ser uno de los principales limitantes para estas poblaciones microbianas.

Tabla2. Coeficientes Canónicos para los dos conjuntos de variables analizados en el Cuadrado Quema, Champacancha.

Coeficientes Canónicos Estandarizados para el Conjunto de Variables 1

V1 V2 V3

C#E# 0.1212 -0.5698 0.3197

PH -0.4238 -0.3729 0.0862

MO 0.0052 -0.2068 0.9807

P -0.2387 -0.1566 0.0553

K -0.4539 0.263 0.2554

CIC 0.3658 0.3752 -0.2208

Ca+2 0.4391 -0.3934 -0.4164

Mg+2 -0.1362 -0.6604 0.1064

K+ -0.0266 0.2904 0.0648

Na+ -0.4163 -0.2673 -0.9441

Al3+ + H+ 0.3514 0.4214 -0.6277 Coeficientes Canónicos Estandarizados para el Conjunto de

Variables 2

W1 W2 W3

AEROBIA 0.6797 0.6946 0.4304

ANAERO -0.2922 0.6629 -1.0621

HONGOS -0.3648 0.2464 1.2736

Las poblaciones de bacterias anaerobias y hongos presentaron pesos negativos en los coeficientes canónicos, ello implica que en el momento en que una o ambas poblaciones aumentaran, el valor de la variable canónica tendería a ser negativa. Esto fue lo que sucedió en los muestreos 2 y 4, donde las poblaciones de bacterias anaerobias y hongos dominaron respectivamente, produciendo valores canónicos negativos para la variable denominada microorganismos. Esta respuesta se puede explicar por el pH alto después de la quema (muestreo 2, favoreciendo así a las bacterias anaerobias) y bajo en el muestreo 4, esto favoreció a la población de hongos.

La segunda correlación canónica presenta al Magnesio y a la Conductividad Eléctrica como las variables más importantes para las poblaciones de Bacterias Aerobias y Anaerobias. La función que desempeña el Magnesio es de estabilización de ribosomas, membranas celulares, ácidos nucleicos y también para la actividad de muchas enzimas (Madigan et al., 1997). Según Jentschke et al. (2001), los suelos ácidos presentan deficiencias de Magnesio, hecho que pudimos comprobar en la lectura de los análisis de suelos de nuestra área de estudio. Además, los valores de Conductividad Eléctrica fueron bajos en todos los muestreos por la falta de sales en el medio.

Tabla 1. Correlaciones Canónicas y Eigenvalues para las variables analizadas del Cuadrado Quema, Champacancha.

Cuadrado Quema

Correlación Canónica

Valores Propios de Inv(E)*H = CanRsq/(1-CanRsq)

Valores Propios Diferencia Proporción Acumulado

1 0.841316 2.4225 0.7573 0.5416 0.5416

2 0.790439 1.6652 1.2803 0.3723 0.9139

3 0.527196 0.3849 0.0861 1


__________________________________________________________________________________________

145

La tercera correlación canónica arroja que la población de hongos estaría siendo afectada principalmente por la materia orgánica. La relación de estas variables es directa y los hongos serían los que principalmente estarían aprovechando la alta cantidad de materia orgánica disponible en la zona. En su condición de heterótrofos, la descomposición de la materia orgánica es una actividad importante para los hongos.

Figura 8. Medida del Desvío de las Medias para la Población de Azotobacter sp. en los cuadrados Quema y Sin Quema.

Figura 9. Medida del Desvío de las Medias para la Población de Azospirillum sp. en los cuadrados Quema y Sin Quema.

Seguimiento Muestral Para las Poblaciones de Azotobacter sp. y Azospirillum sp.

Al observar los datos del muestreo correspondiente a la realización de la quema, la población de bacterias del género Azotobacter sp. no sufrió ninguna variación. Por otro lado, la población de Azospirillum sp. muestra un incremento que no es significativo para considerar la quema como un elemento que favorezca el crecimiento poblacional de este género.

Al analizar los resultados obtenidos en los demás muestreos, la prueba de variancias mostró que existe una gran variabilidad en ambos cuadrados, pero es mucho mayor en la población aislada del CSQ que en la del CQ, para ambos géneros.

La diferencia poblacional entre los cuadrados Q y SQ es menor para el género Azospirillum que para Azotobacter, probablemente debido a la naturaleza del hábitat de Azospirillum, que al encontrarse en los rizoplanos de las raíces, se encuentra de alguna forma “más protegido” de las perturbaciones que ocurran en su hábitat.

Los límites de confianza (inferiores y superiores) para ambas poblaciones son extremos (Figuras 8 y 9). El límite inferior para las poblaciones de ambos géneros de BLFN ha sido considerado cero cuando resultó ser un número negativo, ya que esto no es biológicamente posible. Para ambos géneros la variabilidad es demasiado alta como para poder inferir la media y la variancia de la población en un muestreo posterior con los estimativos obtenidos.

La mayor variabilidad encontrada en las poblaciones de los géneros Azotobacter sp. y Azospirillum sp. en el CSQ podría deberse a que este cuadrado permaneció intacto, sin perturbar. En el CSQ la sucesión ha continuado y existen secciones en las que las plantas son maduras y sus raíces hospedan una mayor cantidad de bacterias. Plantas más jóvenes, resultado de procesos de sucesión, aparecen como puntos menos poblados o invadidos. En el CQ, las plantas quemadas regresaron a un estadío sucesional inicial de manera abrupta. La capacidad de ser colonizadas por bacterias es la misma para todas las plantas de ese suelo, debido a ello, la variabilidad hallada es menor. Conclusiones

En resumen, los resultados obtenidos indican que la quema de pastizales no parece tener un efecto significativamente negativo sobre los microorganismos del suelo, bajo la condición experimental conducida. Los elementos minerales y las características del suelo tampoco se vieron afectadas por la quema controlada realizada en la zona. Agradecimientos

Al Dr. Carlos León-Velarde por la oportunidad y la ayuda brindadas para realizar este trabajo. A


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Manuel Torres Vargas, Javier Osorio, Alberto García, Ivonne Valdizán, Yasmín Raygada, Alex García, Raymundo Gutiérrez, Guido Yactayo, Mónica Maldonado, Liz Castañeda y todos los estudiantes de Biología que colaboraron en los viajes de campo.

Este proyecto fue financiado por el "Systemwide Livestock Programme SLP" a través del proyecto "Enhancing Livestock Productivity while Protecting Mountain Ecosystems" manejado por el Centro Internacional de la Papa. Literatura citada Argote G. 1999. Respuesta de la producción primaria,

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1 Egresada de la UNALM (Facultad Ciencias-Biología), becaria del Centro Internacional de la Papa. Av. La Molina 1895, La Molina, Perú. Apartado 1558, Lima 12, Perú. Dirección electrónica: [email protected] 2 Líder, División de Manejo de Recursos Naturales del Centro Internacional de la Papa. Av. La Molina 1895, La Molina, Perú. Apartado 1558, Lima 12, Perú. Dirección electrónica: [email protected] 3 Profesor Asociado de la Facultad de Ciencias de la UNALM. Av. La La Molina s/n, La Molina, Perú. Apartado 12-056, Lima 12, Perú. Dirección electrónica: [email protected]


CAMBIOS EN LA DISTRIBUCIÓN Y ABUNDANCIA DE LA ICTIOFAUNA DE AGUAS SOMERAS EN SAN BARTOLO (LIMA, PERÚ) DESPUÉS DEL ENSO 1997-98

DISTRIBUTION CHANGES AND ABUNDANCE OF SHALLOW WATER`S ICTIOFAUNA IN SAN

BARTOLO (LIMA, PERÚ) AFTER THE ENSO 1997-1998

Antonio Gárate1 y Aldo Pacheco2

Resumen

El evento El Niño 1997-98, trajo consigo la tropicalización de las aguas en la bahía sur de San Bartolo, lo que produjo cambios en la ictiofauna del lugar. Con el objetivo de evaluar y reportar la variabilidad en un periodo posterior a la perturbación, se realizaron observaciones mediante buceo, durante los meses de Febrero - Mayo de 1999 y Enero - Julio del 2000. Los resultados de este estudio muestran que, especies son propias de la Provincia Panameña incursionaron en la bahía, estas a su vez dejaron de observarse conforme paso el tiempo de estudio. Otras especies usuales para la Provincia Peruano - Chilena, en general, no sufrieron cambios en su distribución. Como conclusión general, el presente estudio muestra que, durante el post ENSO las especies generan diferentes respuestas, algunas provenientes de la provincia Panameña son capaces de expandir sus límites usuales de distribución hacia la bahía, pero desapareciendo conforme pasa el tiempo, interpretándose esto como el proceso de resiliencia, posterior a la perturbación. Otras presentan una gran capacidad de aclimatación ante el ENSO. Palabras clave: Peces, distribución, abundancia, ENSO, Provincia biogeográfica.

Abstract The tropicalization of shallow waters of Bahía Sur at San Bartolo beach by El Niño Event was

shown by changes in the distribution of fishes. In order to evaluate and report the variability during a period after perturbation, diving observations were made between February - May 1999, and January - July 2000. The results of this study show that species of the Panamanian Province, which invaded the bay expanding their latitudinal distribution during El Niño disappeared progressively through the study period, while other local residents of the Peruvian - Chilean province did not change their typical distribution. As a general conclusion, it can be stated that, during the post ENSO, species generate different responses: some of the species from the Panamanian Province are able to expand their natural distribution limits, and then progressively disappear, while other species show a great capacity of acclimation under this natural disturbance. Key words: Fishes, distribution, abundance, ENSO, Biogeographic province.

Introducción El evento El Niño Oscilación Sur (ENSO) de 1997-98 se caracterizó por generar cambios en los factores abióticos del ecosistema marino peruano. Particularmente importante fue el aumento de la temperatura superficial del mar, registrándose anomalías de hasta 6ºC, y la disminución de la disponibilidad de nutrientes, asociadas a la expansión de Aguas Ecuatoriales frente a todo el litoral de la Corriente de Humboldt de aguas frías. Además, se produjo una baja en la productividad del mar, por la declinación de los procesos de afloramiento (Espino, 1999). Esta variación en las condiciones ambientales, también generó múltiples respuestas en las diferentes poblaciones de animales y algas. Las especies experimentaron aumento en sus densidades poblaciones, altas mortalidades, emigraciones e inmigraciones, cambios en la actividad reproductora, y cambios en los rangos de distribución, latitudinal, longitudinal y en profundidad (Espino, 1999; Mendo & Wolff 2003; Jahncke et al., 2004).

Para el grupo particular de los peces se ha estudiado diferentes aspectos relacionados con la variabilidad inducida por el ENSO, como la dinámica poblacional de especies pelágicas por ejemplo; anchoveta y sardina, especies demersales como la merluza (Espino et al., 1985; Samame et al., 1985), también, aspectos tróficos para especies de aguas someras en la Bahía de Ancón (Hoyos et al., 1985), y para especies sujetas a explotación pesquera (Velez & Zeballos, 1985; Sánchez de Benites et al., 1985). En bahías someras, se genera una dinámica particular, puesto que estos lugares sirven de áreas de reclutamiento para las especies de peces ya que encuentran condiciones favorables para su desarrollo (Hooker, 1998). Estos sistemas también han sufrido el efecto modificador del ENSO en donde se han reportado cambios en la distribución y abundancia de peces (Hoyos et al., 1985).

Durante el ENSO algunas especies de peces amplían sus rangos de distribución hasta latitudes donde habitualmente no se encuentran, generaron

ANTONIO GÁRATE Y ALDO PACHECO Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp.148-153

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pesquerías alternativas, lo que se considera como un impacto positivo del evento en la actividad humana. La ampliación de las distribuciones estuvo representada por especies que vienen de la zona norte y de la zona oceánica (Espino, 1999).

El balneario de San Bartolo es un pequeño sistema conformado por tres bahías, dos de las cuales son semiprotegidas del oleaje, en donde se practicó buceo, después del ENSO 1997-98, con lo que se pudo registrar la ictiofauna del lugar. El objetivo de este estudio es presentar información sobre la riqueza de especies, abundancia y cambios en la distribución de especies de peces en la zona durante el periodo post ENSO 1997-98. Esta información resulta importante puesto que contribuye al ordenamiento y manejo de aquellas pesquerías ocasionales que se generan durante estos eventos, además permite conocer la respuesta de la ictiofauna ante esta perturbación natural. Materiales y Métodos Área de estudio

La bahía Sur se encuentra ubicada a 50 km al sur de Lima (12°23’S, 76°47’W) (Figura 1), en el distrito de San Bartolo. El litoral está conformado por tres pequeñas bahías ubicadas consecutivamente. Bahía Sur se encuentra al centro de las 3 bahías y está delimitada por una saliente rocosa denominada

Bufadero y se prolonga hasta el sector denominado La Bocana, constituido por una saliente de roca y una serie de cinco islotes. Esta bahía es la más pequeña y está protegida del oleaje por una serie de pequeños islotes al sur oeste y por una isla de mayor tamaño hacia el oeste. La boca de la bahía es ancha y la playa ubicada hacia el interior, está conformada por bolones sobre sedimentos blandos. El promedio de profundidad es de 2.5 m y la máxima profundidad se ubica hacia el centro de la boca a 4 m. El fondo está constituido por bolones, piedras grandes y paredones, alternados por parches de arena y grava. En los lados de la bahía el fondo está conformado por macizos de roca de color blanco. Hacia el norte se ubica la Bahía Norte y hacia el sur limita con la Bahía Curayacu. Usualmente, el lugar presenta condiciones calmas, lo que permite practicar buceo. Método de muestreo

Utilizando equipo de buceo SCUBA, se realizaron observaciones quincenales entre los meses de Febrero - Mayo de 1999 y entre Enero - Julio del 2000, para lo cual se ubicaron cuatro puntos fijos de observación, señalados con una pequeña boya sujeta a un lastre (ver Figura 1). Dado que la mayoría de los peces presentan una gran movilidad, en cada punto de observación el buzo se situó en un lugar fijo y se observó dentro del campo visual generado por el ángulo de 180 grados frente al buzo. Se registraron las especies de peces que

Figura 1. Área de estudio bahía sur balneario San Bartolo y la ubicación de los puntos de observación.

DISTRIBUCIÓN Y ABUNDANCIA DE LA ICTIOFAUNA EN SAN BARTOLO, PERÚ Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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se encontraban en el área de observación durante 15 minutos. Una vez terminado el tiempo de registro, se realizaron observaciones alrededor del área entre las grietas y piedras que eventualmente, pudieron estar ocupadas por otros peces. La identificación taxonómica de las especies se corroboró con los trabajos de Humann (1993) y Chirichigno (1998).

Para el registro de la abundancia se generó una escala de aproximación, con los siguientes términos: (1) muy abundante; más de 20 individuos en el campo visual, (2) abundante; entre 10 y 20 individuos, (3) regular; entre 10 y 5 individuos, (4) escasa; entre 5 y 1 y (5) rara; 1 individuo. Se realizó un registro continuo de la abundancia, sin embargo debido a la variabilidad en presencia y abundancia temporal de las especies, sólo se consideró como dato, el último registro de abundancia de la especie. Adicionalmente se registró la temperatura superficial del mar durante el período de estudio.

Resultados

Se realizaron un total de ocho inmersiones para el año 1999 y doce para el 2000 lo que significó en total de 20 horas de observaciones. Se identificaron un total de 30 especies de peces pertenecientes a 22 familias, de las cuales 16 están descritas para la Provincia biogeográfica Panameña y 14 están descritas para la Provincia biogeográfica Peruano – Chilena (Tabla 1). La riqueza de las especies varió conforme fue avanzando el tiempo, encontrándose que, las especies cuya distribución corresponde a la Provincia Panameña dejan de presentarse conforme pasa la perturbación. En cambio la riqueza de las especies de la Provincia Peruano – Chilena mostró menos variación, manteniéndose de manera regular durante el periodo de observación (Figura 2). Las especies muy abundantes fueron: Cheilodactylus variegatus, Mugil cephalus y Sphyraena ensis. Abundantes fueron: Scarthictis gigas, Chaetodon humeralis, Halichoeres diispilus, Anisotremus scapularis y Labrisomus phillipii. Las de abundancia regular fueron: Hypsoblennius sordidus, Anisotremus interruptus, Chromis crusma, Nexilosus latifrons, Strongylura exilis, Doidixodon laevifrons, Oplegnathus insignis. Escasas; Abudefduf troschellii, Calamus brachypomus, Scomberomorus sierra. Finalmente de abundancia rara: Johnrandalia nigrirostris, Bodianus diplotaenia, Stegastes flavigatus, Mycteroperca xenarcha, Ephinephelus labriformis, Balistes polylepis, Seriola rivoliana, Fistularia corneta, Pseudopeneus grandisquamis, Nicholsina denticulada, Scorpaena histrio, Sphoeroides lobatus (Figura 3). La temperatura superficial en el periodo comprendido entre Febrero - Mayo de 1999 fue de 20.5° C y para el período Enero - Julio del 2000 fue de 17.5°C en promedio.

Figura 2. Variación de la riqueza de especies de peces durante el periodo de estudio.

0

2

4

6

8

10

12

14

Muyabundantes

Abundantes Regulares Escasas Raras

Núm

ero

de e

spec

ies

Figura 3. Abundancia de la ictiofauna durante el periodo de estudio Discusión

Los resultados de este estudio muestran que durante el periodo post ENSO de los años 1999 y 2000 la ictiofauna de la Bahía Sur presentó diferentes respuestas, así, se pudo observar que la riqueza de especies de peces varía conforme va avanzando el tiempo, encontrándose que, las especies cuya distribución corresponde a la Provincia Panameña, dejan de registrarse dentro de la bahía, mientras que otras especies usuales en la provincia Peruano – Chilena se mantienen regularmente en la bahía. Esto se explica por la eventual expansión de la distribución de las especies durante la perturbación, sin embargo conforme pasa el tiempo y las condiciones vuelven a lo usual, las especies también retornan a sus limites de distribución habituales (Hoyos et al., 1985; Hooker, 1998). Estos cambios han sido reportados, sin embargo solo se presentan cuando el ENSO incursiona de manera fuerte en el sistema (Hooker, 1998). Las observaciones también muestran que en una misma bahía especies usualmente alopátricas


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pueden coexistir. Esto nos sugiere que, pasado el punto mas alto de la perturbación (en el periodo entre 1997 y 1998), las respuestas de las especies, como el retorno a sus hábitats usuales, puede demorarse algunos meses mas, posiblemente porque estas pueden generar mecanismos de tolerancia a las condiciones ambientales. Además, este hecho se puede interpretar como la presencia de un período de post ENSO de retorno a las condiciones usuales de la corriente de Humboldt. La coexistencia entre especies sugiere que la competencia es reducida, lo que nos puede llevar a pensar que las especies podrían haber evolucionado bajo las condiciones de variabilidad ocasionadas por los eventos ENSO, tal como lo sugieren Arntz & Tarazona (1988). Por otro lado, si bien nuestras observaciones no permiten explicar los mecanismos que explican la coexistencia de las especies, se pueden plantear ideas que nos pueden ayudar a comprender este hecho, por ejemplo, durante los eventos ENSO, los peces cambian la composición de sus dietas, alimentándose de lo que el medio les proporciona sin que se vean obligadas a emigrar a nuevos hábitats para encontrar alimento (Hoyos et al., 1985; Sánchez de Benites et al., 1985), así las especies pueden variar sus nichos ante la perturbación y lograr supervivencia.

Los cambios en la riqueza de especies, debido a la paulatina desaparición de los individuos provenientes de la Provincia Panameña así como los datos de distribución (sensu Chirichigno, 1998) de las especies mostrados en este estudio, nos sugieren que en la bahía se llevaron a cabo procesos de resiliencia, con el predominio de las especies habituales para las condiciones no ENSO que caracterizan esta zona, notándose este proceso hacia fines del 2000. Procesos de resiliencia también han sido documentados para comunidades de aves e insectos (Coleoptera), en ecosistemas de lomas adyacentes a litoral (Veliz et al., 2002; Giraldo & Arellano, 2003).

La variabilidad en la abundancia de las especies, puede ser explicada por los efectos del ENSO, por ejemplo; Se observó grandes cardúmenes de Sphyraena ensis que entraban a la bahía, esta especie es de hábitos pelágico costero, y el desplazamiento de los cardúmenes se debería al acercamiento de las aguas oceánicas, a lugares más someros como la bahía Sur. Para otras especies las abundancias pueden ser explicadas por el tipo de comportamiento, así tenemos; Sphoeroides lobatus es una especie de hábitos solitarios (Goodson, 1988), lo cual explicaría su poca abundancia.

Algunos sesgos deben ser considerados al discutir nuestros resultados, dado que las observaciones se hicieron mediante buceo, esto puede llevar a confusión puesto que, en algunos momentos el agua no presenta las condiciones más adecuadas para la observación, como por ejemplo; turbidez dado la resuspensión de los sedimentos, imposibilitando una correcta identificación de las especies, o dejar sin

registrar algún individuo que hubiese estado presente. Sin embargo estudios realizados mediante buceo como el presente, son escasos en nuestro litoral, y su importancia radica en que estos muestran una riqueza de especies relativamente diferente, que no es factible analizar con los métodos usuales de estudios de peces, por lo general mediante artes de pesca.

Como conclusión general, el presente estudio muestra que, durante el post ENSO las especies generan diferentes respuestas, algunas provenientes de la provincia Panameña son capaces de expandir sus límites usuales de distribución hasta la bahía, pero van desapareciendo conforme pasa el tiempo. Otras presentan una gran capacidad de aclimatación ante esta perturbación natural, como las especies que pertenecen a la provincia Peruano – Chilena. Además nuestro estudio muestra la presencia de un período post ENSO, producto del proceso de resiliencia que se produce después de este evento. Agradecimientos

Los autores desean agradecer a R. Castillo por su ayuda en revisión del manuscrito. Literatura citada Arntz W. & Tarazona J. 1988. Una retrospectiva a El

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Tabla citada en el texto Tabla 1. Lista de las especies encontradas con sus rangos de distribución según Chirichigno (1998). Provincia Peruano – Chilena (P), Provincia Panameña (E), (I.G.= Islas Galápagos).

Familia Especie Nombre vulgar Distribución Provincia Bleniidae Scarthistys gigas Borracho Panamá a Chile P Bleniidae Hypsoblennius sordidus Torito Caleta la Cruz a Chile E Chaetodontidae Johnrandalia nigrirostris Mariposa hocico

negro Baja California a Cabo Blanco, Pucusana I.G.

E

Chaetodontidae Chaetodon humeralis Mariposa común Golfo de California a Pucusana, IG.

P

Labridae Halichoeres dispilus Doncella Golfo de California a b. Independencia I.G.

P

Labridae Bodianus diplotaenia Vieja colorada Baja california a Isla Foca, Pucusana, Chile

E

Pomadasiidae Anisotremus interruptus Chita cola amarilla Bahía Magdalena a Mancora, Islas Galápagos

E

Pomadasiidae Anisotremus scapularis Chita Manta (Ecuador) a Antofagasta, Isla Cocos

P

Pomacentridae Chromis crusma Castañuela Cabo Blanco (Perú) a J. Fernández (Chile)

E

Pomacentridae Nexilosus latifrons Castañuela común Ecuador a Antofagasta e Islas Galápagos

P

Pomacentridae Stegastes flavilatus Damisela dos colores

Cabo San lucas hasta Cabo Blanco, Pucusana

E

Pomacentridae Abudefduf troschellii Pez Sargento Golfo de California a Norte Perú, Pucusana I.G.

E

Serranidae Mycteroperca xenarcha Mero negro San francisco (EEUU) a Paita (Perú)

E

Serranidae Ephinephelus labriformis Mero moteado B. Magdalena a Paita e I.G. E Balistidae Balistes polylepis Coche Crescent City a Samanco, B.

Independencia E

Belonidae Strongylura exilis Pez aguja Golfo de California, Isla chincha, I.G.

E

Carangidae Seriola rivoliana Fortuno Sur de California a norte de Perú

E

Clinidae Labrisomus phillipii Trambollo Paita a Coquimbo (Chile) P Cheilodactylidae Cheilodactylus variegatus Pintadilla Paita (Perú) a Talcahuano

(Chile) P

Fistularidae Fistularia corneta Pez corneta Golfo de California a Paita, Callao

E

Khyposidae Doidixodon laevifrons Babunco Isla Huañape a Tatal P Mugilidae Mugil cephalus Lisa B. San Franciscos a Valdivia P Mullidae Pseudopeneus grandisquamis Salmonete Baja California a Chile P Oplegnathidae Oplegnathus insignis Loro Pto. Pizarro a Antofagasta

I.G. P

Sparidae Calamos brachypomus Marotilla California a I. Lobos de tierra, La Punta

P

Scaridae Nicholsina denticulada Pococho Golfo de California a Islas Chincha, I.G.

E

Scorpaenidae Scorpaena histrio Pez diablo Cabo San Lucas a Pucusana, I.G.

P

Scombridae Scomberomorus sierra Sierra Sur de California a Paita (Perú)

E

Sphyraenidae Sphyraena ensis Barracuda Golfo de California a Lobos de afuera, Ancón

E

Tetraodontidae Sphoeroides lobatus Tamborín Redondo beach a Paita, Isla Don Maritin, I.G.

P

1 Rainforest Expeditions. Av. Aramburu 166 Dpto. 4B, Lima 18. Email: [email protected] 2 Laboratorio de Biología y Ecología Marina, Universidad Nacional Agraria La Molina. Email: [email protected]


SENSIBILIDAD AL CROMO: MICROBIOPRUEBAS CON LAS DIATOMEAS MARINAS Isochrysis galbana Parke Y Chaetoceros gracilis Schütt

SENSIBILITY TO CHROMIUM: MICROBIOASSAY WITH MARINE DIATOM Isochrysis galbana

Parke AND Chaetoceros gracilis Schütt

Marianella Alayo1, José Iannacone2 y Anita Arrascue3

Resumen En el Perú, las microalgas marinas Isochrysis galbana Parke y Chaetoceros gracilis Schütt,

son utilizadas como alimentos de varias especies zoológicas de la cadena trófica marina; a su vez en condiciones de cultivo evita la utilización de la levadura de panificación, disminuyendo la acidificación del medio de cultivo y evitando así perjudicar a la acuicultura marina. El cromo es un contaminante de importancia antropogénica en el ecosistema acuático. En este trabajo se analiza el efecto del Cr+6 bajo la forma de K2Cr2O7 en las microbiopruebas de ecotoxicidad de inhibición con las microalgas marinas, I. galbana y C. gracilis usando un estimador de crecimiento poblacional específico para cuantificar la respuesta de toxicidad. Se realizó el bioensayo teniendo como resultado el análisis de sensibilidad al K2Cr2O7, productividad, costo-eficiencia y su aplicación potencial como una herramienta para el monitoreo ambiental de rutina. Los valores de Concentración de Inhibición media (CI50) entre 24 h hasta 120 h para I. galbana fueron: 11.55 mg L-1 (8.15 – 16.38) (24 h); 14.14 mg L-1 (11.60 – 17.24) (48 h); 4.47 mg L-1 (3.24 – 6.15) (72 h); 11.94 mg L-1(8.14- 17.49) (96 h) y 19.20 mg L-1 (13.64- 27.26) (120 h). En cambio los valores de CI50 entre 24 h hasta 120 h para C. gracilis fueron: 9.21 mg L-1 (7.46 – 11.08) (24 h); 8.13 mg L-1 (2.09 – 15.24) (48 h); 12.51 mg L-1 (6.80 – 20.04) (72 h); 12.17 mg L-1(2.23- 34.32) (96 h) y 13.34 mg L-1 (1.19- 77.61) (120 h). Los valores de pH y Tº fueron evaluados a través de todo el bioensayo. Se compara la toxicidad del cromo con otras microbiopruebas acuáticas. Finalmente se analizan las perspectivas de empleo, en el Perú, de esta herramienta ecotoxicológica para la evaluación del riesgo ambiental del cromo. Palabras claves: bioensayo, cromo, ecotoxicología, microalga marina.

Abstract In Peru, marine microalgaes Isochrysis galbana Parke and Chaetoceros gracilis Schütt, are

employed as food source for many zoological species of the marine trophic chain. During culture conditions they prevent the use of yeasts, diminishing the acidification of culture media and in that way, avoiding injuries to the marine aquaculture. Chromium is a pollutant of anthropogenic importance in the aquatic ecosystem. In this research, the effect of Cr+6 in form of K2Cr2O7 was analyzed in ecotoxicity inhibition microbioassays with marine microalgae, I. galbana and C. gracilis using an estimator of specific population growth to quantify ecotoxicity responses. Bioassays were performed providing results related to the sensibility to K2Cr2O7 analysis, productivity, cost-efficiency and their potential application as tools for routine environmental monitoring. The values of medial Concentration of Inhibition (IC50) from 24 h to 120 h for I. galbana were: 11.55 mg L-1 (8.15 – 16.38) (24 h); 14.14 mg L-1 (11.60 – 17.24) (48 h); 4.47 mg L-

1 (3.24 – 6.15) (72 h); 11.94 mg L-1(8.14- 17.49) (96 h) and 19.20 mg L-1 (13.64- 27.26) (120 h). Conversely the values of IC50 from 24 h to 120 h for C. gracilis were: 9.21 mg L-1 (7.46 – 11.08) (24 h); 8.13 mg L-1 (2.09 – 15.24) (48 h); 12.51 mg L-1 (6.80 – 20.04) (72 h); 12.17 mg L-1(2.23- 34.32) (96 h) and 13.34 mg L-1 (1.19- 77.61) (120 h). Temperature and pH values were evaluated in all bioassays. The toxicity of chromium was compared with other aquatic microbioassays. Finally, perspectives of employing these ecotoxicological tools to evaluate environmental risk assessment of chromium in Peru are analyzed. Key words: bioassays, chromium, ecotoxicology, marine microalgae.

Introducción

Pruebas de ecotoxicidad con microalgas marinas han sido realizadas por numerosos investigadores (Lewis, 1993; Corradi & Gorbi, 1993; Mallick & Mohn, 2003). Para la selección de una microalga marina como herramienta ecotoxicológica deben

conjugarse tanto aspectos biológicos como funcionales de laboratorio (Alayo & Iannacone, 2000). Las ventajas relativas del uso de una microalga en particular dependen del cultivo, crecimiento, manipulación, sensibilidad y abundancia en la naturaleza (Lewis, 1993; Gorbi et al., 2001). Varias

MARIANELLA ALAYO, JOSÉ IANNACONE Y ANITA ARRASCUE Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 154-161

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especies de microalgas marinas han sido propuestas como Thalassiosira spp. Dunaliella spp. e Isochrysis sp. (Pawlisz et al., 1997; Silva et al., 2001). No se encuentra, hasta el momento, una especie particular de diatomea marina que haya sido designada como organismo de bioensayo estandarizado (Cifuentes et al., 1998). El Cr6+ es un metal pesado capaz de producir una respuesta tóxica en la biota acuática, además es un químico de referencia para la estandarización de nuevos protocolos de bioensayos (APHA, 1995; Villaescusa et al., 1997; Whalley et al., 1999; Cervantes et al., 2001; Gorbi et al., 2002; Blackmore & Wang, 2003; Rocchetta et al., 2003; Kobayashi & Okamura, 2004; Viamajala et al., 2004; Zhu et al., 2004). Cifuentes et al. (1998), han evaluado microalgas marinas y dulceacuícolas como Chlamydomonas sp. Ehrenberg, Stichococcus bacillaris Nageli, Scenedesmus spinosus Chodat, Selenastrum capricornutum (=Raphidocephis subcapitata) Printz, Chlorella sp. Beijerinck, Ankistrodesmus sp. Corda, Dunaliella lateralis Pasher y Jahoda, Isochrysis galbana Parke y Dunaliella tertiolecta Butcher que fueron expuestas al Cr+6 bajo la forma de bicromato de potasio.

Las microalgas marinas Isochrysis galbana Parke y Chaetoceros gracilis Schütt son utilizadas como alimentos de varias especies zoológicas de la cadena trófica marina; a su vez en condiciones de cultivo evita la utilización de la levadura de panificación, disminuyendo la acidificación del medio de cultivo y evitando así perjudicar a la acuicultura marina (Otero et al., 1997; Aranda & Suarez, 1998; Browne et al., 1998; Podemsky et al., 2001; Vera et al., 2001; Gibson, 2003; Mann & Harding, 2003; Yap et al., 2004).

El objetivo de la presente investigación fue evaluar el efecto del Cr6+ en la prueba de inhibición de crecimiento de las microalgas marinas I. galbana y C. gracilis, analizando el efecto del pH, temperatura, tiempo de exposición y punto final del ensayo, usando un estimador de crecimiento poblacional específico para cuantificar la respuesta de toxicidad [Concentración de Inhibición media, CI50 en mg L-1] (Blaise et al., 1996). Además se comparó la toxicidad del cromo con otras especies de microalgas. Materiales y métodos Diatomeas Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis

Las cepas de I. galbana y C. gracilis fueron obtenidas del Cepario del Laboratorio de Microalgas del Área de Cultivos Marinos del Instituto del Mar del Perú (IMARPE). Ambas microalgas fueron sembradas inicialmente en Agar-agar en placas Petri y posteriormente transferidas a tubos de ensayo en fase líquida en un medio Guillard “f/2” modificado con agua marina Ultravioleta (UV), filtrada a 0.22 µ (Alayo & Iannacone, 2000) con presencia de las sales necesarias, siguiendo la propuesta de la U.S.

Environmental Protection Agency (USEPA, 1978; Vera et al., 2001). Para los cultivos iniciales se utilizaron 8 mL de microalgas mezcladas con agua UV filtrada a 0.45 µ bajo las siguientes condiciones: tubos fluorescentes de luz blanca fría colocados a ambos lados de la cámara de cultivo y a la temperatura ambiente de 23ºC ± 3ºC. Se realizaron las transferencias al medio fresco cada cuatro días con el fin de mantener un suministro constante de células en fase de crecimiento exponencial. Bicromato de potasio (K2Cr207) y pruebas de toxicidad

La solución madre a 1 000 mg L-1 de Cr6+ se preparó a partir de K2Cr207 en agua destilada. Las pruebas de ecotoxicidad estáticas, sin aireación se iniciaron cuando el cultivo inicial de I. galbana y C. gracilis alcanzó una concentración de 30x104 células ml-1. Para I. galbana, las seis concentraciones de Cr empleadas fueron en orden creciente: 0.65; 1.25; 2.5; 5; 10 y 20 mg L-1. y para C. gracilis fueron en orden creciente: 2.5; 6.5; 11.5; 17.5; 24.5 y 32.5 mg L-1. La estimación de la densidad celular se realizó mediante ocho conteos por concentración con la ayuda de un hemocitómetro. Las lecturas se realizaron diariamente entre 24 h y 120 h de exposición (Butterwick et al., 1982). En una de las concentraciones se evaluó exclusivamente el pH y la temperatura, al inicio y cada 24 h de exposición. La salinidad del agua de mar usada en los bioensayos fue de 35 ‰. Tabla 1. Concentración de Inhibición media (CI50) para Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis a 24, 48, 72, 96 y 120 h de exposición al Cr6+.

CI50 (mg l-1)

Tiempos de

Exposición (h)

Isochrysis galbana Sig. Chaetoceros gracilis Sig.

24 11.55 (8.15 – 16.38) a 9.21 (7.46 – 11.08) a 48 14.14 (11.60 – 17.24) a 8.13 (2.09 – 15.24) a

72 4.47 (3.24 – 6.15) b 12.51 (6.80 – 20.04) a 96 11.94 (8.14 – 17.49) a 12.17 (2.23 – 34.32) a 120 19.20 (13.64 – 27.26) a 13.34 (1.19 – 77.61) a

Letras minúsculas iguales en una misma columna indica que los promedios son estadísticamente iguales. Valores de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. Sig. = Significancia o probabilidad. Análisis estadístico

Las pruebas de toxicidad se realizaron en tres repeticiones con seis concentraciones nominales más el control, en cada repetición se realizaron cuatro lecturas de densidad microalgal (células ml-1), en un Diseño en Bloques Completamente Aleatorizado (DBCA). La eficacia de los tratamientos se evaluó a través de un ANDEVA.

SENSIBILIDAD AL CROMO DE DOS DIATOMEAS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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La Concentración de Inhibición media (CI50) con sus límites de confianza al 95 % se calcularon usando un programa computarizado de la EPA (USEPA, 1993). Se determinó mediante el ANDEVA si existían diferencias entre los valores de pH, temperatura y CI50

entre los cinco periodos de exposición. Además, se usó el ANDEVA para determinar si existían diferencias entre concentraciones ensayadas para cada especie de diatomea. El pH y la temperatura fueron comparados separadamente entre las dos especies de

Tabla 2. Valores comparativos de pH y temperatura del agua de mar entre concentraciones ensayadas para Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis.

Isochrysis galbana Chaetoceros gracilis Concentraciones

(mg L-1) pH Sig. Temperatura Sig. Concentraciones

(mg L-1) pH Sig. Temperatur

a Sig.

0 8.55± 0,18 a 28.96 ± 0.77

A 0 8.74 ± 0.23

ab 27.69 ± 0.99

a

0.65 8.76 ± 0.22

a 29.10 ± 0.77

A 2.5 8.63 ± 0.17

ab 27.45 ± 1.10

a

1.25 9.06 ± 0.46

a 29.33 ± 0.64

a 6.5 8.81 ± 0.32

ab 28.03 ± 0.85

a

2.5 8.66 ± 0.41

a 29.55 ± 0.70

a 11.5 8.88 ± 0.47

b 28.03 ± 0.76

a

5 8.53 ± 0.18

a 28.83 ± 0.81

a 17.5 8.49 ± 0.21

ab 27.91 ± 0.88

a

10 9.01 ± 0.46

a 28.18 ± 1.33

a 24.5 8.38 ± 0.21

ab 27.91 ± 0.94

a

20 8.75 ± 0.57

a 28.11 ± 0.73

a 32.5 8.32 ± 0.27

a 27.60 ± 0.94

a

F 1.71 2.47 F 3.34 0.35 Sig. 0.23 0.07 Sig. 0.01** 0.90

Letras minúsculas iguales en una misma columna indica que los promedios son estadísticamente iguales. Valores de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. F= Estadístico de Fisher. Sig. = Significancia o probabilidad. Tabla 3. Valores comparativos de pH y temperatura del agua de mar entre periodos de exposición para Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis.

Isochrysis galbana Chaetoceros gracilis

Periodos de Exposición

(h)

pH Sig. Temperatura Sig. Periodos de Exposición

(h)

pH Sig. Temperatura Sig.

0 8.84 ± 0.48

a 28.87 ± 0.83

a 0 8.13 ± 0.20

29.15 ± 0.26 d

24 8.80 ± 0.43

a 28.91 ± 0.95

a 24 8.50 ± 0.11

ab 28.21 ± 0.15 c

48 8.78 ± 0.55

a 29.21 ± 0.55

a 48 8.75 ± 0.26

ab 27.85 ± 0.41 c

72 8.58 ± 0.15

a 28.18 ± 1.48

a 72 8.74 ± 0.24

ab 27.14 ± 0.55 b

96 8.81 ± 0.46

a 28.87 ± 0.78

a 96 8.72 ± 0.22

b 26.55 ± 0.31 a

120 8.76 ± 0.32

a 29.15 ± 0.66

a 120 8.79 ± 0.38

ab 27.91 ± 0.88 c

F 0.34 1.08 F 7,11 47.28 P 0.88 0.38 P 0.00*** 0.00***

Letras minúsculas iguales en una misma columna indica que los promedios son estadísticamente iguales. Valores de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. F= Estadístico de Fisher. Sig. = Significancia o probabilidad.


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diatomeas mediante la prueba de t de Student. Para el cálculo de todas las pruebas estadísticas inferenciales se usó el paquete estadístico SPSS versión 9.0. Resultados

La Tabla 1 muestra los valores de CI50 con sus respectivos límites de confianza para los cinco periodos de exposición en I. galbana y en C. gracilis. Debería esperarse un incremento de la toxicidad del Cr6+ al aumentar el tiempo de exposición. Sin embargo, para ambas especies de diatomeas no se encontró este comportamiento (Tabla 1). En I. galbana el pH y la temperatura no variaron significativamente entre las concentraciones ensayadas y entre los periodos de exposición del bioensayo (Tabla 2 y 3). En contraste para C. gracilis, el pH y la temperatura variaron entre los tiempos de exposición, y solo la temperatura entre las seis concentraciones evaluadas (Tablas 2 y 3). La comparación de los límites de confianza y de los resultados de la prueba de Tukey entre los cinco períodos de exposición de 24 h a 120 h, muestra que no existen diferencias significativas en los valores de CI50 para C. gracilis; en cambio I. galbana mostró diferencias en el valores de CI50 entre las 72 h de exposición y los restantes tiempos de exposición. No existieron diferencias significativas entre los valores de pH del agua de mar en ambas especies de diatomeas marinas (t = 1.75; P = 0.08); en cambio la temperatura de exposición de I. galbana fue ligeramente mayor que la de C. gracilis (t = 5.52; P = 0.00). La Tabla 4 nos muestra los valores comparativos de CI50 del Cr6+ con varias especies de microalgas. Discusión

Procedimientos de pruebas estándar para conducir pruebas de toxicidad con microalgas marinas han sido publicados por numerosas organizaciones como la Agencia de Protección Ambiental (USEPA, 1978), la Asociación Americana de Salud Pública (APHA, 1995), la Sociedad Americana para la Evaluación de Materiales (ASTM, 1990) y la Organización Internacional para la Cooperación Económica y Desarrollo (OECD, 1984). Con estos métodos estándares, que son muy similares, se determina el efecto tóxico en un crecimiento algal rápido en un medio enriquecido en nutrientes por 3-4 días (Lewis, 1993). La biomasa es medida diariamente o solamente al final de la prueba, el resultado es expresado como una función de la reducción en el crecimiento o biomasa (Janssen, 1998). En nuestro caso se siguió la metodología propuesta por la USEPA (1978), utilizando el método estándar de conteo bajo el microscopio con lecturas diarias y al final de la prueba a 96 h- 120 h de exposición. Sin embargo, a las 120 h de exposición se observa una caída en el crecimiento de la biomasa algal para ambas especies en términos

de CI50 (Tabla 1). El control en ambas especies de microalgas mostró una caída en el crecimiento algal a 120 h de exposición. Además, en lugar de usar matraces Erlenmeyer de 125-250 ml de capacidad, se usaron tubos de ensayo de 12.l5 ml. No se ha podido determinar si el pequeño volumen de 12.l5 ml empleado por tubo influyó en la caída en el crecimiento algal para ambas diatomeas en la microbioprueba. Sin embargo, Alayo & Iannacone (2000) encontraron para Skeletonema costatum (Greville) Cleve, una caída en el crecimiento algal a 120 h de exposición y empleando tubo de igual tamaño.

Nylhom & Källqvist (1989) señalan que cualquiera sea el método utilizado para determinar biomasa algal, se tiene que cumplir con la especificidad, facilidad manipulativa, precisión y límite de detección. El conteo bajo el microscopio es el método estándar que permite realizar calibraciones y comparaciones sistemáticas, aunque consume mucho tiempo. Debido a esto, decidimos usar el conteo del número de células mL-1 para C. gracilis y para I. galbana.

Janssen (1998) señala que varios métodos han sido descritos usando como puntos finales de prueba la medición de la fotosíntesis por asimilación de C14, consumo de oxígeno, fluorescencia clorofiliana in vivo. Otros métodos, usan como criterio la ingesta de nutrientes o de inhibición enzimática. Las investigaciones tienen el objetivo de incrementar la simplicidad y la eficiencia en el costo de las pruebas algales (Iannacone et al., 1997; Alayo & Iannacone, 2000; Iannacone et al., 2001). Estos procedimientos incluyen la aplicación de la citometría en flujo, técnicas en microplacas e inmovilización algal. Una revisión de las pruebas alternativas a pequeña escala de bioensayos con algas es dada por Blaise et al. (1996). Willemsen et al. (1995) concluyó al comparar las pruebas microalgales realizadas con las bacterias e invertebrados, que las microalgas son muy sensibles a los metales, pero no muy sensibles a los compuestos orgánicos, como los plaguicidas (Iannacone & Gutierrez, 1999). Lewis (1993, 1995) señala que la CI50 obtenida para un mismo tóxico y especie microalgal pueden variar mucho entre diferentes laboratorios, pudiendo esto minimizarse si se realiza bajo condiciones controladas. Así, las condiciones estandarizadas para la realización de los bioensayos con C. gracilis y con I. galbana se muestran en la Tabla 5.

La capacidad del cromo de inhibir la fotosíntesis ha sido reportada previamente para algunas algas. Los efectos dependen tanto de la naturaleza del organismo (tamaño celular, estructura de la pared celular, reacciones redox causadas por exudados o enzimas) y de la duración de la exposición (Chen et al., 2003; Pinto et al., 2003; Zayed & Ferry, 2003).


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Las microalgas como Isochrysis sp., Thalassiosira mariae-leburiae Cleve, Pavlova lutheri (Droop) Green y I. galbana presentan CI50s al Cr6+ de 1 300 µg L-1, 900 µg L-1, 1 700 µgL-1 y 4 300 µg L-1

respectivamente, y muestran valores más bajos que los encontrados en nuestro trabajo (Tablas 1 y 4). La microalga Euglena gracilis Klebs es considerada como un modelo intermedio entre los sistemas bacteriales y los modelos animales; se ha observado que el cromo no produce un efecto mutagénico, pero provoca efectos adversos en la curva de crecimiento

microalgal (Gajdosova & Reichrtova, 1996). Wong & Chang (1991) indican que el Cr provoca efectos en el crecimiento, la fotosíntesis y en la síntesis de clorofila A del alga Chlorella protothecoides Krüg (C. pyrenoidosa), y que actúa sinérgicamente con el Cu y el Pb.

El ensayo con estas microalgas son fácilmente reproducibles y de bajo costo, pudiéndose llevar a cabo en un laboratorio de escasos recursos económicos. Este bioensayo puede usarse como una

Tabla 4. Valores comparativos de CI50 con microalgas expuestas al Cr6+ a diferentes puntos finales de exposición.

Especie Hábitat Temperatura pH Efecto ug L-1 Referencia

bibliográfica (ºC)

Scenedesmus sp. D 22 7.4 CI50 a 96h 100 000 Pawlisz et al. (1997) Scenedesmus sp. D 22 ni CI50 a 96h 900 Cifuentes et al., (1998)

Selenastrum capricornutum Printz D 22 ni CI50 a 96h 2 800 Cifuentes et al. (1998)Skeletonema costatum (Greville)

Cleve M 22 ni CI50 a 96h 2 500 Kusk & Nyholm (1992)

Skeletonema costatum (Greville) Cleve

M 15 8.5 CI50 a 96h 14 700 Cowgill et al. (1989)

Dunaliella bioculata Butcher M 15 ni CI50 a 96h 77 000 Kusk & Nyholm (1992)Dunaliella lateralis Butcher M 22 ni CI50 a 96h 3 430 Cifuentes et al. (1998)

Chlorella sp. D 22 ni CI50 a 96h 800 Cifuentes et al. (1998)Isochrysis galbana Parke M 22 ni CI50 a 96h 4 300 Cifuentes et al. (1998)

Chlorella protothecoides Krüg D ni ni CI50 a 96h 4 960 Chen et al. (2003) Synechococcus sp. D ni ni CI50 a 96h 6 500 Chen et al. (2003)

Spirulina maxina Setch & Garner D ni ni CI50 a 96h 11 160 Chen et al. (2003)

Spirulina platensis (Norst.) Geitler D ni ni CI50 a 96h 11 740 Chen et al. (2003)

Selenastrum capricornutum Printz D ni ni CI50 a 96h 12 430 Chen et al. (2003) Scenedesmus quadricauda (Turp.)

Bréb. D ni ni CI50 a 96h 20 890 Chen et al. (2003)

Skeletonema costatum (Greville) Cleve

M 27 8.4 CI50 a 96h 122-273 Alayo & Iannacone (2000)

Chaetoceros gracilis Schütt M 27.9 8.7 CI50 a 120h

13 340 Original

Chaetoceros gracilis Schütt M 26.5 8.7 CI50 a 96h 12 170 Original Chaetoceros gracilis Schütt M 27.1 8.7 CI50 a 72h 12 510 Original Chaetoceros gracilis Schütt M 27.8 8.7 CI50 a 48h 8 130 Original

Chaetoceros gracilis Schütt M 28.2 8.5 CI50 a 24h 9 210 Original Isochrysis galbana Parke M 29.1 8.7 CI50 a

120h 19 200 Original

Isochrysis galbana Parke M 28.8 8.8 CI50 a 96h 11 940 Original Isochrysis galbana Parke M 28.1 8.5 CI50 a 72h 4 470 Original Isochrysis galbana Parke M 29.2 8.7 CI50 a 48h 14 140 Original Isochrysis galbana Parke M 28.9 8.8 CI50 a 24h 11 550 Original

D = Dulceacuícola; M = Marino; ni = no indicado.


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herramienta alternativa para el monitoreo ambiental de rutina (Lewis, 1993). Tabla 5. Condiciones y criterios de aceptabilidad de la prueba de toxicidad con Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis. Tipo de bioensayo

: Estático.

Tiempo de exposición : 24, 48, 72, 96 y 120 h. Temperatura : 26°C a 29°C. Calidad de luz : Iluminación con fluorescente

de luz blanca. Fotoperiodo : 24 h luz. Tamaño de envase : 12.5 ml. Volumen de solución : 8 ml. Edad de organismos : células en fase exponencial <

72 h. N° réplicas por concentración : 2. N° de concentraciones más control

: 7.

Aireación : Ausente. Tiempo de observación en la placa de conteo

: conteo en hemocitómetro para el cálculo de Nº de células ml-1.

Respuesta Subletal : disminución de la biomasa microalgal.

Criterio de aceptabilidad : ajustabilidad de la curva de inhibición.

Conclusiones

Ambas especies de microalgas marinas I. galbana y C. gracilis presentan similar sensibilidad al Cr, y por ende son adecuadas como microbiopruebas de ecotoxicidad. Sin embargo, la menor variabilidad en I. galbana del pH y la temperatura entre las concentraciones ensayadas y entre los periodos de exposición, proporcionan ventajas comparativas y recomiendan a esta especie para su empleo en bioensayos a 24 h de exposición (fase de crecimiento exponencial) y con un valor de CI50 como punto final. Literatura citada Alayo M. & Iannacone J. 2000. La microalga marina

Skeletonema costatum (Greville) Cleve, como bioensayo alternativo para la evaluación del cromo. Wiñay Yachay. 4(2): 69-75.

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1 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y matemáticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima – Perú. Correo electrónico: [email protected] 2 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y matemáticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima – Perú. Correo electrónico: [email protected] 3 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y matemáticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima – Perú.


ESTUDIO COMPARATIVO DEL COMPORTAMIENTO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EN SU INTERACCIÓN CON EL TOMATE (Lycopersicon

esculentum M. var “Amalia”)

COMPARATIVE STUDY OF BEHAVIOUR OF SIX ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI WHEN COLONIZE TOMATO PLANTS (Lycopersicon esculentum M. var “Amalia”)

Yakelin Rodríguez Yon1, Blanca de la Noval Pons2, Félix Fernández Martín3 y Pedro Rodríguez Hernández4

Resumen Dada la extraordinaria importancia ecológica y económica de los hongos micorrízicos

arbusculares (HMA), en Cuba y otros países, se han dado pasos acelerados para poner en práctica su uso como biofertilizante. En el presente trabajo se realizó un estudio comparativo del comportamiento de seis cepas de HMA, en su interacción con plántulas de tomate de la variedad “Amalia”, mediante indicadores fúngicos, agronómicos y bioquímicos con el objetivo de evaluar las diferencias existentes en los patrones de colonización de las distintas cepas y seleccionar la más promisoria para este cultivo en las condiciones estudiadas. Las cepas de HMA estudiadas fueron Glomus fasciculatum, G. clarum, G. mosseae, Glomus sp.1, G. intrarradices y Acaulospora scrobiculata. A los 18 y 32 días de germinadas las semillas se evaluó: altura; masa fresca y seca (aérea, radical y total) y la actividad específica radical de quitinasa, β-1,3-glucanasa y fenilalanina amonio liasa (PAL); así como las variables fúngicas colonización (%) y densidad visual (%) a los 32 días. En sentido general, se encontró un efecto positivo de la inoculación sobre las plántulas de tomate con respecto a los controles, expresado en los indicadores agronómicos y fúngicos estudiados. Los resultados mostraron además respuestas diferenciadas de las plántulas de tomate en función de las cepas de HMA inoculadas, con relación a las actividades enzimáticas, destacándose la cepa Glomus fasciculatum como la más efectiva para esta interacción en las condiciones estudiadas. Palabras claves: hongos micorrízicos arbusculares, tomate, quitinasa, β-1,3-glucanasa, PAL

Abstract

Due to ecological and economical importance of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), in Cuba and others countries, there are programs for their introduction as a biofertilizers. The present work aimed to do a comparative study of six AMF strains, in their interaction with tomato seedlings “Amalia” variety, through fungal, agronomics and biochemical indicators with the aim to evaluate the colonization pattern differences of the different strains and select the best strain for this crop under the studied conditions. The AMF strains studied were Glomus fasciculatum, G. clarum, G. mosseae, Glomus sp.1, G. intrarradices y Acaulospora scrobiculata. At 18 and 32 days after seed germination, height, fresh and dry mass (aerial, radical and total) and radical specific activity of chitinase, β-1,3-glucanase and phenylalanine ammonia lyase (PAL); as well as fungal variables of colonization (%) and visual density (%) at 32 days. In general, a positive effect of inoculation on tomato seedlings expressed in agronomic and fungal indicators studied was found. Enzymatic activities showed different responses in tomato seedlings according to AMF strains, being G. fasciculatum the most effective strain for this interaction under the studied conditions. Key words: arbuscular mycorrhizal fungi, tomato, chitinase, β-1,3-glucanase, PAL

Introducción A pesar que los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) surgieron hace 350 - 460 millones de años atrás (Simon et al., 1993), en la actualidad poseen una extraordinaria importancia ecológica y económica producto a los beneficios que reportan a la mayoría de las plantas terrestres, además de sustentar los programas basados en la conservación medioambiental.

Esta asociación no es específica puesto que cualquiera de los HMA puede colonizar a cualquiera de las plantas susceptibles de formar la simbiosis. Sin

embargo, algunos hongos benefician en mayor grado a un determinado hospedero en comparación con otros y, fundamentalmente, muestran un cierto grado de adaptación para establecer la micorriza y funcionar bajo determinadas condiciones edafoclimáticas (Pozo, 1999), hecho que evidencia las marcadas diferencias, no solo estructurales, sino también funcionales existentes entre especies e incluso entre cepas pertenecientes a una misma especie. De ahí la importancia de conocer estas diferencias con vistas a seleccionar el hongo adecuado para cada interacción, lo cual permitirá obtener resultados satisfactorios.

YAKELIN RODRÍGUEZ, BLANCA DE LA NOVAL, FÉLIX FERNÁNDEZ Y PEDRO RODRÍGUEZ Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, 162-171

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El seguimiento del comportamiento en campo de las plantas colonizadas ha sido muy usado para estos fines, pero estos estudios hoy día se complementan con técnicas más avanzadas como son los marcadores bioquímicos y/o moleculares, que constituyen alternativas más rápidas, sensibles y confiables (Koslova et al., 2000; Morton & Redecker, 2001).

Durante el establecimiento de esta simbiosis se producen alteraciones citológicas y metabólicas en las células hospederas, mediadas por señales que se intercambian entre la planta y el hongo (Salzer & Boller, 2000), detectándose variaciones en la expresión y actividad de algunas enzimas involucradas en los mecanismos de defensa (Dumas-Gaudot et al, 2000). Dentro de estas enzimas se destacan las quitinasas (EC 3.2.1.14) y β-1,3-glucanasas (EC 3.2.1.39), las cuales hidrolizan los polisacáridos de la pared celular de los hongos, por lo que se ha descrito el papel de las mismas en la resistencia activa de las plantas contra fitopatógenos (Graham & Sticklen, 1994; Vázquez - Garcidueñas et al., 1998), aunque estas enzimas también pueden ser inducidas por elicitores bióticos liberados durante la propia acción del hongo (Boller, 1995).

Por su parte, la fenilalanina amonioliasa (PAL) (EC 4.3.1.5) pertenece a la clase de las liasas y cataliza la desaminación de la L-fenilalanina para producir ácido trans-cinámico y amonio, reacción que constituye el primer paso en la biosíntesis de los fenilpropanoides en plantas superiores (Lister et al., 1996). Mediante esta vía metabólica se sintetizan compuestos como la lignina, suberina, fitoalexinas, flavonoides y compuestos fenólicos en general, cuya síntesis y acumulación es parte de la estrategia desarrollada por las plantas para evitar la infección de patógenos, por lo que la inducción de esta enzima es relevante en los mecanismos de defensa (Espinosa-Victoria, 2000).

Teniendo en cuenta estos aspectos se realizó un estudio comparativo del comportamiento de seis cepas de HMA en su interacción con plántulas de tomate de la variedad “Amalia”, mediante indicadores fúngicos, agronómicos y bioquímicos con el objetivo de evaluar las diferencias existentes en los patrones de colonización de las distintas cepas y seleccionar la más promisoria para este cultivo en las condiciones estudiadas. Materiales y métodos Material vegetal. Para el desarrollo del presente trabajo se utilizó como hospedero plántulas de tomate (Lycopersicon esculentum Mill) de la variedad “Amalia”, la cual fue obtenida por el Departamento de Mejoramiento Genético del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA) de Cuba (Álvarez et al., 1997). Las semillas fueron desinfectadas utilizando una solución de hipoclorito de sodio al 10 % por 10 min. La siembra se efectuó en recipiente metálico (300 ml), en un sustrato estéril compuesto por suelo Ferralítico Rojo (Hernández et al., 1999) y cachaza en la proporción 3:1 (v:v). Las plántulas de tomate

crecieron en casa de malla bajo condiciones ambientales de temperatura y humedad relativa, siendo éstas 220C +/- 30C y entre 80-85%, respectivamente, así como iluminación natural. Se utilizó un diseño completamente aleatorizado con 10 réplicas. Material fúngico. Se estudiaron seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares (HMA), pertenecientes a dos géneros, los cuales representan los tratamientos estudiados conjuntamente con el control (Tabla 1). Tabla 1. Tratamientos estudiados y cepas de hongos micorrízicos arbusculares utilizados.

Trata-miento Cepas Procedencia

Gf Glomus fasciculatum (Gerdeman & Trappe emendado por Walker & Koske)

LAP-1, Dijon, Francia

Gc Glomus clarum (Nicolson & Schenck) CIAT c-151, Colombia

Gm Glomus mosseae (Nicol. & Gerd. emendado por Gerdeman & Trappe) Gϋira, Cuba

Gsp Glomus sp.1 (amarillo) Gϋira, Cuba

Gi Glomus intrarradices (Shenck & Smith) Tope de Collantes, Cuba

Asc Acaulospora scrobiculata (Trappe) Tope de Collantes, Cuba

C Control sin inocular

La inoculación se realizó añadiendo 200 esporas, desinfectadas previamente, por recipiente en el momento de la siembra. La separación de las esporas se realizó según la modificación de Herrera et al. (1995) del protocolo descrito por Gerdemann & Nicholson (1963). Las 200 esporas se depositaron en viales que contenían 300 µl de solución Ringer para su conservación hasta el momento de la desinfección. La solución Ringer contenía 7.5 g de NaCl, 0.75 g de KCl, 0.1 g de CaCl2 y 0.1 g de NaHCO3 en 1 L de agua destilada. Desinfección de las esporas. Las esporas fueron sumergidas en una solución de cloramina T (2 %) por 10 min. Posteriormente se lavaron tres veces con agua destilada estéril y a continuación se les añadió una solución de cloramina T (5 %) por 10 min. y se lavaron tres veces con agua destilada estéril, esta última etapa se repitió dos veces. Muestreo y evaluaciones. La toma de muestras se realizó a los 18 y 32 días después de la germinación. Se evaluaron los indicadores agronómicos y se determinaron las actividades enzimáticas, en la parte aérea y radical. Para evaluar los parámetros fúngicos los sistemas radicales fueron cuidadosamente lavados y pesados. Evaluaciones fúngicas Morfología. Se analizaron algunas características morfológicas de las seis cepas de HMA estudiadas (Tabla 2).

COMPARATIVO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EN EL TOMATE Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________

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Tabla 2. Características morfológicas de los hongos micorrízicos arbusculares estudiados.

Cepa Color Forma Recorrido (µm)

No. Paredes de la espora

Glomus fasciculatum

hialino a crema pálido

globosa 60-110 3 capas

Glomus clarum

amarillo-ámbar globosa 100-260

3 capas, la 3ra

frecuentemente separada en

esporas maduras

Glomus mosseae

naranja pálido

globosa, subglobosa 100-260

3 capas, se van formando según se

diferencia la pared de la

espora

Glomus sp1

amarillo a

amarillo pálido

globosa 60-110 3 capas, la 2da es laminada

Glomus intrarradices

blanco a crema pálido

globosa, subglobosa 40-140

3 capas, sólo la 1ra está

presente en esporas jóvenes

Acaulospora scrobiculata hialina subglobosa 80-160 3 capas

Colonización. Se determinaron los porcentajes de colonización micorrízica (%C) y densidad visual (%DV) en el segundo período de evaluación (32 días), para ello se tomaron aproximadamente 200 mg de raicillas por tratamiento que fueron secadas a 70°C y teñidas según la metodología descrita por Phillips & Hayman (1970). La colonización se realizó por el método de los interceptos desarrollado por Giovanetti & Mosse (1980) y la densidad visual o intensidad de la colonización según metodología descrita por Trouvelot et al. (1986). Indicadores agronómicos. En ambos periodos de evaluación (18 y 32 días) se determinó la altura de las plántulas de tomate, la masa fresca aérea, radical y total, así como la masa seca aérea, radical y total; esta última se realizó secando a 70°C en estufa hasta peso constante. Estudio de las actividades enzimáticas En el tejido radical de las plántulas de tomate se determinó la actividad específica de quitinasa, β-1,3 glucanasa y fenilalanina amonio liasa (PAL). Extracción de enzimas. Para la obtención de los extractos enzimáticos radicales se procedió según la metodología descrita y estandarizada por Solórzano (1997), procesándose tres réplicas en cada caso. Se utilizó una solución amortiguadora de extracción Tris-HCl 50 mM pH 7.2, en proporción 1:1 (p/v), la cual contenía sacarosa 10 %, polivinilpirrolidona 5 % y β

mercaptoetanol 0.1 %. El sobrenadante obtenido se guardó a –20°C. La concentración de proteínas se determinó por el método de Bradford (Bradford, 1976), en un espectrofotómetro Ultrospec 2001 pro. Quitinasa. La actividad quitinasa se determinó según el método colorimétrico, discontinuo, descrito por Boller et al. (1983), donde se utilizó como sustrato la quitina coloidal obtenida a partir de quitina (calidad reactivo Fluka), registrándose la absorbancia a 585 nm. Para realizar la curva patrón se utilizó una solución de n-acetil glucosamina (1 mg. ml-1), a partir de la cual se prepararon las diluciones, a las que se les realizó el mismo procedimiento. Posteriormente, la actividad se cálculo según la expresión:

Donde t incub. es el tiempo de incubación del ensayo, Vens y Venz son los volúmenes de ensayo y enzima, respectivamente y Cot. la cotangente de la curva patrón.

La actividad enzimática se expresó como µmoles de producto formado/ min/ ml enz (UAE). β-1,3 glucanasa. Para la determinación de esta actividad se mezcló 50 µl de laminarin (β-1,3 glucano) ( 2 mg ml-1) y 50 µL del extracto enzimático, incubándose durante 30 min. a 37 °C. Posteriormente se cuantificaron los azúcares reductores formados a 660 nm según el método propuesto por Somogyi (1952). La curva patrón se realizó con el uso de glucosa (1 mg ml-1) como estándar, a partir de la cual se prepararon soluciones con distintas concentraciones.

El cálculo y la expresión de esta actividad fue igual que para la quitinasa. Fenilalanina amonio liasa (PAL). La actividad PAL fue cuantificada según el método discontinuo propuesto por Paynet et al. (1971), que utiliza como sustrato la fenilalanina. En este caso la velocidad de la reacción se calculó a partir de las lecturas de absorbancia a 275 nm, donde se mide el ácido cinámico formado. Este mismo reactivo fue utilizado para hacer la curva patrón.

El cálculo y la expresión de esta actividad fueron iguales que para la quitinasa. La actividad específica en todos los casos se determinó de la siguiente forma: Act. Específica = Act. enzimática/ concentración de proteína y se expresó como UAE. mg proteina-1, siendo esta la presentada en los resultados. Análisis estadístico. Los datos del porcentaje de colonización micorrízica (%C) fueron transformados por la función 2arcsen√x. Esta variable, al igual que la densidad visual, los indicadores agronómicos de las plántulas evaluados (altura, masa fresca y seca aérea, radical y total,) y las actividades específicas

Actividad enzimática D.O. . Cot . Vens . dil. t incub. Venz

=


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165

determinadas fueron sometidas a un análisis de varianza de clasificación simple (ANOVA), siendo las medias con diferencias significativas comparadas según la prueba de rangos múltiples de Duncan para P≤0.05. Todos los análisis estadísticos se ejecutaron con el software SPSS para Windows (SPSS 7.5). Resultados y discusión Colonización fúngica. En la Tabla 3 se muestran los porcentajes de colonización micorrízica y de densidad visual de los tratamientos evaluados en el presente estudio. Al analizar el porcentaje de colonización micorrízica se observa que el valor más elevado se obtuvo en las raíces inoculadas con G. fasciculatum, el que alcanzó un 24 %, seguido por los tratamientos con A.. scrobiculata, G. clarum y Glomus sp.1, entre los cuales no hubo diferencias significativas, donde se obtuvo un 18 % en el primer caso y un 15% en los dos últimos. De las plantas micorrizadas, las colonizadas con G. mosseae y G. intrarradices exhibieron los valores inferiores con un 13 %, aunque las mismas no difirieron de los tratamientos que alcanzaron el 15 % (G. clarum y Glomus sp.1).

Respecto al porcentaje de densidad visual se

observan diferencias significativas entre los tratamientos. En primer lugar se destacan las plantas inoculadas con A. scrobiculata con un valor de 0.88 % y a continuación las micorrizadas con G. fasciculatum con un 0.80 %. Seguidamente se encuentran los tratamientos colonizados por G. intrarradices y G. mosseae, los cuales alcanzaron un 0.64 % y 0.61 %, respectivamente, los que no presentaron diferencias significativas entre sí. Los valores más bajos

correspondieron a los tratamientos con G. clarum y Glomus sp.1, entre los que no hubo diferencias desde el punto de vista estadístico y fueron de un 0.41 % y 0.37 %, en cada caso.

En las plantas controles no se observó presencia fúngica en la raíz, como era de esperarse pues no fueron inoculadas con el hongo y el sustrato con el cual se trabajó fue esterilizado previamente por lo que se encontraba libre de posibles propágulos, además, las semillas se desinfectaron superficialmente antes de la siembra. Las diferencias encontradas entre los tratamientos en estos dos indicadores coinciden con lo reportado por Douds et al. (1998), quienes detectaron que las plantas de alfalfa alcanzan niveles de colonización diferentes en dependencia de la especie fúngica inoculada.

Estudios similares realizados por Noval (2000) y por Rodríguez et al. (2001) en plántulas de tomate inoculadas con las cepas G. fasciculatum y G. clarum, arrojaron valores de los porcentajes de colonización micorrízica y densidad visual superiores a los obtenidos aquí, oscilando entre 19- 40 % y 0.45 y 1.5 %, respectivamente. Estas discrepancias pudieran atribuirse a las diferencias en el método de inoculación y en el sustrato empleados. Estos autores aplicaron el inóculo a la hora de la siembra en el nido de la semilla y utilizaron la tecnología de recubrimiento de las semillas, respectivamente, favoreciendo en ambos casos la colonización debido a la proximidad entre el hongo y las raicillas una vez germinadas las semillas, a la conservación de la micorrizósfera y a la existencia de hifas infectivas y raíces precolonizadas en el inóculo, además de las esporas (Fernández et al., 1999; Ortiz & Fernández, 1998).

El comportamiento destacado del tratamiento con G. fasciculatum en los indicadores fúngicos evaluados coincide con los resultados obtenidos por Hernández (2001) y por Rodríguez et al. (2001). Indicadores agronómicos En la Figura 1 se muestra el comportamiento de la altura de las plántulas en los dos periodos de evaluación estudiados, donde a los 18 días los tratamientos inoculados presentaron valores muy similares (alrededor de los 8 cm) por lo que no se observaron diferencias significativas entre ellos, aunque de forma general superaron al control cuya altura fue significativamente inferior (6.36 cm). En cambio, a los 32 días sobresalieron las plántulas colonizadas con G. intrarradices, G. mosseae, G. fasciculatum y G. clarum, las cuales difirieron significativamente de los controles y cuya altura osciló entre los 18.5 y 20.2 cm. En este período las plántulas inoculadas con A. scrobiculata no difirieron del resto de los tratamientos.

Respecto a las masas fresca y seca sólo se muestran los valores totales que reflejan claramente los comportamientos aéreo y radical, estando

Tabla 3: Porcentajes de colonización micorrízica (%C.) y de densidad visual (%D.V.) en raíces de tomate control e inoculadas con seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares, a los 32 días después de la germinación.

Tratamiento % C. % D.V.

Control 0d 0e

G. fasciculatum 24±0.012a 0.80±0.009b

G. clarum 15±0.006bc 0.41±0.006d

G. mosseae 13±0.012c 0.61±0.000c

Glomus sp1 15±0.012bc 0.37±0.014e

G. intrarradices 13±0.006c 0.64±0.012c

A. scrobiculata 18±0.012b 0.88±0.065a

Sig. * *

Los valores de cada indicador seguidos de letras comunes no difieren significativamente según la prueba de Duncan (P≤0.05).

C


166

18 Días

gram

os

0.00

0.25

0.50

0.75

1.00

1.25

1.50

1.75

ab

b

abab

b

a

ab

de

bc

a

e

ab ab

cd

32 DíasGc

GmC GfGm Gsp AscGi C Gf Gc Gsp AscGi

fundamentalmente determinada la masa total por la aérea pues la radical hace una contribución pequeña. Figura 1. Altura de las plántulas de tomate, var. “Amalia”, inoculadas con seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares, a los 18 y 32 días de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente según el test de Duncan (P≤0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata

En la Figura 2 se observa la masa fresca total, donde a los 18 días sobresalieron por sus valores los tratamientos inoculados con las especies G. fasciculatum, G. intrarradices, G. mosseae, A. scrobiculata y G. clarum, entre los que no hubo diferencias significativas. Le siguieron las plántulas colonizadas con Glomus sp.1 y finalmente las controles, con valores de 1.31 y 0.41 g, respectivamente, las cuales difirieron estadísticamente entre ellas y del resto de los tratamientos. A los 32 días se distinguieron dos grupos estadísticamente diferentes, el más destacado abarcó los tratamientos inoculados con G. fasciculatum, G. mosseae, G. intrarradices y G. clarum, cuyos valores estuvieron entre los 13.75 y 12.22 g, mientras que el segundo agrupó los tratamientos con Glomus sp.1, A. scrobiculata y el control, con valores entre 6.69 - 8.32 g.

La Figura 3 muestra el comportamiento de la masa seca total en los dos períodos evaluados, donde a los 18 días se destacó el tratamiento inoculado con la especie G. intrarradices con un valor igual a 0.38 g, mientras que el resto de los tratamientos no mostraron diferencias significativas entre ellos. Cabe resaltar que los tratamientos inoculados con G. mosseae, G. clarum, G. fasciculatum y A. scrobiculata, a pesar de tener valores inferiores, no difirieron estadísticamente del tratamiento inoculado con G intrarradices. Sin embargo, a los 32 días los valores más elevados

fueron alcanzados por los tratamientos inoculados con las especies G. mosseae, G. fasciculatum y G intrarradices, entre los que no hubo diferencias significativas y sus respectivos valores fueron 1.54, 1.37 y 1.30 g. Las plántulas colonizadas con A. scrobiculata así como las controles mostraron el valor más bajo con 0.68 g, las cuales no presentaron diferencias significativas entre ellas pero si del resto de los tratamientos.

Figura 2. Masa fresca total de las plántulas de tomate, var. “Amalia”, inoculadas con seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares, a los 18 y 32 días de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente según el test de Duncan (P≤0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

Figura 3: Masa seca total de las plántulas de tomate, var. “Amalia”, inoculadas con seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares, a los 18 y 32 días de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente según el test de Duncan (P≤0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

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18 Días 32 DíasC Gf Gc Gm Gsp AscGi C Gf Gc Gm Gsp AscGi

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167

En resumen, los tratamientos que más se destacaron en los indicadores agronómicos de forma general fueron los inoculados con G. mosseae, G intrarradices y G. fasciculatum. Las plántulas colonizadas con G. clarum también tuvieron un buen comportamiento en la mayoría de los indicadores evaluados, sin embargo, los valores de masa seca fueron bajos, y debemos considerar la extraordinaria importancia de este indicador en este análisis.

Existen numerosas evidencias del efecto positivo de los HMA en el crecimiento y desarrollo de cultivos de importancia económica, así como en su rendimiento (Fernández et al., 1997; Llonín & Medina, 2002; Terry et al., 1998). En algunos de estos trabajos se evidencia la necesidad de seleccionar correctamente el tipo de hongo a emplear, según el suelo utilizado, para evitar problemas de “parasitismo” durante el desarrollo de la simbiosis, observándose el comportamiento sobresaliente del tratamiento con G. fasciculatum. Coincidentemente, los resultados de este trabajo corroboran lo anterior, manifestando las plántulas inoculadas con G. fasciculatum un comportamiento destacado, de forma integral, en los indicadores fúngicos y agronómicos analizados a los 32 días. Actividades enzimáticas en raíz Quitinasa y β-1,3 glucanasa La Figura 4A muestra los resultados de la actividad específica quitinasa radical en las plántulas de tomate inoculadas con seis cepas de HMA, donde a los 18 días sólo el tratamiento con G. fasciculatum superó al

control alcanzado 4.74x10-3 UAE. mg prot-1, el resto de los tratamientos micorrizados no presentó diferencias significativas respecto al control. Mientras que a los 32 días, además de este tratamiento, se destacó también el inoculado con Glomus sp.1, al mostrar los valores superiores, seguidos por G. clarum y G. intrarradices, los que difirieron estadísticamente del control. Respecto a la actividad β-1,3 glucanasa en raíz (Figura 4B) se observó que a los 18 días los tratamientos con G. fasciculatum y Glomus sp.1 alcanzaron los valores más elevados, seguidos por el inoculado G. mosseae, los cuales presentaron diferencias significativas entre ellos y respecto al control. El resto de los tratamientos micorrizados no mostró diferencias estadísticas con el control. En cambio, en el segundo período de evaluación se produjo una represión de la actividad en los tratamientos inoculados presentando valores inferiores al control. Sólo el tratamiento con G. fasciculatum no mostró diferencias significativas respecto a éste. Respecto a los cambios observados en la expresión de enzimas de defensa en las plantas micorrizadas, de forma general, se han detectado incrementos localizados en los estadios iniciales, incluso cuando apenas comenzaba a producirse el contacto y la penetración intrarradical, seguidos por una supresión al establecerse completamente la simbiosis (Dumas - Gaudot et al., 2000; Noval, 2000; Volpin et al., 1994). No obstante, se ha encontrado reducción de una quitinasa básica, en raíz, durante la etapa inicial de la

Figura 4: Actividad específica radical de las plántulas de tomate, var. “Amalia”, inoculadas con seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares, a los 18 y 32 días de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente según el test de Duncan (P≤0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

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QuitinasaA

β-1,3-glucanasa B


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simbiosis (David et al., 1998), así como la acumulación de ARNm y la expresión de quitinasa ácida clase III, y β-1,3-glucanasa en estadios tardíos de la micorrización (Dumas-Gaudot et al., 1992; García-Garrido et al., 1992; Salzer & Boller, 2000). Como se aprecia existen criterios divergentes en cuanto a la inducción de estas dos enzimas hidrolíticas en esta interacción simbiótica, por lo que no resulta sorprendente las diferencias observadas en el comportamiento de las distintas especies en el presente estudio, donde se destacó de manera integral el tratamiento con G. fasciculatum. Estos resultados corroboran los trabajos realizados por Dumas-Gaudot et al. (1992) y por Pozo (1999), quienes encontraron que existe una respuesta diferente en dependencia de la especie fúngica inoculada, siendo el hongo el responsable de la especificidad.

Para comprender mejor la relación de estas enzimas con la simbiosis MA, debemos considerar que sus sustratos, quitina y β-1,3 glucanos, están presentes en la pared celular de las distintas estructuras de estos hongos, aunque difieren en cuanto a cantidad y/o forma. Al respecto, Gianinazzi-Pearson et al. (1994) encontraron que en las familias Glomaceae y Acaulosporaceae, la pared de la hifa extrarradical contenía una gran cantidad de β-1,3 glucanos, pero que eran menos abundantes en la hifa intercelular e indetectables en los arbúsculos (Gollotte et al., 1997). De forma similar, Bonfante-Fasolo (1988) encontró que la organización macromolecular de la quitina en la pared de las diferentes estructuras fúngicas se va modificando a medida que avanza el establecimiento de la simbiosis.

Estos hallazgos sugieren el papel de estas enzimas en el desarrollo de la simbiosis, ya que la acción lítica de ambas favorece la diseminación intrarradical del hongo al irse simplificando la pared, con la formación de las distintas estructuras fúngicas, hasta llegar a los arbúsculos donde es muy fina para facilitar el intercambio de nutrientes y metabolitos entre los simbiontes. También se sugiere que podrían participar en la degradación parcial de la pared vegetal facilitando la penetración (Lambais, 2000).

Por otro lado, las quitinasas inducidas por los HMA pueden hidrolizar los elicitores fúngicos, producidos por la planta ante la llegada de estos hongos, y por tanto atenuar los sistemas de defensa. Salzer & Boller (2000) plantean que en estadios tardíos, se produce la acumulación de quitinasas específicas inducidas exclusivamente por la micorrización, las cuales inactivan completamente a los oligosacáridos al hidrolizarlos hasta monómeros de N-acetil glucosamina y de esta forma se eliminan las respuestas defensivas rápidas que dan lugar a la síntesis de proteínas PR.

De forma similar, Lambais & Mehdy (1993) han sugerido el papel de las quitinasas vegetales en la degradación de las estructuras fúngicas colapsadas.

Debemos resaltar que en los arbúsculos la quitina no se mantiene en estado cristalino, siendo sensible a la acción de las quitinasas (Dumas-Gaudot et al., 2000). En apoyo a esta teoría, se han localizado quitinasas y β-1,3-glucanasas sólo en células que contienen arbúsculos (Blee & Anderson, 2000; Harrison & Dixon, 1994) y se ha planteado una posible correlación entre la intensidad de la acumulación de ARNm de glucanasas y quitinasas con la presencia de arbúsculos jóvenes (Blee & Anderson, 1996).

Todo lo expuesto anteriormente justifica los incrementos en la actividad de ambas enzimas encontrados en el presente estudio. Así a los 18 días la inducción de las quitinasas y β-1,3-glucanasas podría estar asociada al desarrollo del hongo dentro de la raíz y a su morfogénesis, a la emisión de señales como parte del reconocimiento entre los simbiontes y a la degradación de compuestos que normalmente se acumulan en las interacciones patogénicas, en caso de formarse. Mientras que a los 32 días el aumento en la actividad quitinasa pudiera deberse a la degradación de elicitores fúngicos atenuando las respuestas de defensa y a la formación y degradación de arbúsculos, que constituyen procesos activos en esta fase donde la simbiosis se estableció y es funcional.

De forma general, el tratamiento con G. fasciculatum exhibió el mejor comportamiento en ambas actividades con valores superiores al resto de los tratamientos, lo cual sugiere que la interacción de esta especie con las plántulas de tomate está más favorecida para las condiciones estudiadas. Estos resultados confirman los obtenidos por Hernández (2001) y por Solórzano et al. (2001), en estudios similares, así como por Llonín & Medina (2002) en etapa de campo. Fenilalanina amonio liasa

En la Figura 5 se muestran los resultados de la actividad fenilalanina amonio liasa (PAL) en raíz, donde a los 18 días se observó un comportamiento similar en todos los tratamientos, siendo G. fasciculatum el único que alcanzó valores superiores al control con 14.37 x10-2 UAE. mg prot-1. A los 32 días se destacó este mismo tratamiento con 19.12 x10-2 UAE. mg prot-1, mientras que el resto presentó valores similares o inferiores al control.

Autores como Volpin et al. (1994) encontraron incrementos en la actividad de esta enzima en raíces de alfalfa inoculadas con G. intrarradices, a los 17 días, el que a las 24 horas posteriores decreció a valores inferiores a los del control. Además, estos autores observaron que dicha inducción ocurrió después que la manifestada por las enzimas quitinasas y CHI, por lo que asociaron su actividad a la penetración del hongo en la raíz y no a las señales previas. Blee & Anderson (1996) al estudiar la acumulación de transcritos de ARNm de esta enzima en raíces de frijol inoculadas con G. intrarradices, no detectaron diferencias apreciables y observaron su


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acumulación sólo en las células que contenían arbúsculos. Resultados similares fueron encontrados por Harrison & Dixon (1994) en raíces de alfalfa colonizadas por Glomus versiforme.

Figura 5. Actividad específica radical de las plántulas de tomate, var. “Amalia”, inoculadas con seis cepas de hongos micorrízicos arbusculares, a los 18 y 32 días de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente según el test de Duncan (P≤0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

En general, los niveles de expresión de transcritos

y/o actividad enzimática de la vía de los fenilpropanoides, en la simbiosis MA, difieren en el tiempo y en dependencia de las combinaciones planta - HMA (Dumas-Gaudot et al., 2000). Las evidencias expuestas se confirma con los resultados de este estudio, donde sólo se observó aumento de la actividad PAL en el tratamiento con G. fasciculatum, lo cual reafirma el comportamiento destacado de esta especie en las evaluaciones agronómicas, en los indicadores fúngicos y en el resto de los sistemas enzimáticos analizados.

Otros trabajos también apuntan hacia esta especie como la más efectiva para esta interacción en las condiciones estudiadas (Hernández, 2001; Llonín & Medina, 2002; Solórzano et al., 2001). Conclusiones

Los resultados demuestran que existen diferencias en el proceso de colonización de las distintas cepas de HMA, los cuales se evidencian en el comportamiento fúngico, agronómico y bioquímico de los tratamientos analizados, donde se destaca la cepa G. fasciculatum como la más efectiva para la interacción con el tomate, variedad “Amalia”, en las condiciones estudiadas, en la etapa que abarcó este estudio. Además, las diferencias en las actividades enzimáticas radicales detectadas indican la existencia de múltiples

mecanismos de intercambio de señales entre la planta y el hongo, las cuales son específicas de la interacción simbiótica y presentan particularidades en dependencia de la cepa de HMA involucrada. Literatura citada Álvarez M., Armas de G. & Martínez B. 1997. Amalia

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18 Días 32 Días

(x10-2)

Fenilalanina amonio liasa


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1 M. Sc. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutrición de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas, carretera de Tapaste km 3 ½ Gaveta Postal 1, cp. 32700, San José de Lajas, La Habana, Cuba, Correo electrónico [email protected] 2 M. Sc. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutrición de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas, carretera de Tapaste km 3 ½ Gaveta Postal 1, cp. 32700, San José de Lajas, La Habana, Cuba. 3 Dr. C. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutrición de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas, carretera de Tapaste km 3 ½ Gaveta Postal 1, cp. 32700, San José de Lajas, La Habana, Cuba. 4 Dr. C. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutrición de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas, carretera de Tapaste km 3 ½ Gaveta Postal 1, cp. 32700, San José de Lajas, La Habana, Cuba.


USO DE ALGUNOS PARÁMETROS INDICADORES MICROBIOLÓGICOS Y BIOQUÍMICOS PARA LA EVALUACIÓN DE LA CONTAMINACIÓN POR HIDROCARBUROS Y LA BIODEGRADACIÓN DE LOS MISMOS, EN LA ZONA DEL LAGO TITIKAKA (SAN PEDRO DE TIQUINA, BOLIVIA)

SOME BIOLOGICAL AND BIOCHEMICAL INDICATOR PARAMETERS TO EVALUATE

HYDROCARBON CONTAMINATION AND BIODEGRADATION AT TITIKAKA'S LAKE ZONE (SAN PEDRO DE TIQUINA, BOLIVIA)

Francisco Fontúrbel Rada1

Resumen

Se estudió la variación en el tiempo de la biomasa microbiana, el pH y la actividad enzimática (para proteasas, ureasas y sacarasas), en suelos del municipio de San Pedro de Tiquina, expuestos naturalmente a pequeñas vertientes de hidrocarburos. Se estudiaron muestras de época seca y de época de lluvias. La biomasa presentó un descenso hasta llegar a 0 meqC/kg en época seca en la muestra tratada con hidrocarburos, las muestras de época de lluvias mostraron un comportamiento exponencial, en ambos casos. El análisis de pH mostró una tendencia a regularse en un rango de 5.50-5.60 a las dos semanas de exposición, para ambas épocas. Los análisis de actividad enzimática mostraron un comportamiento de tipo recíproco y polinomial de 2º grado para proteasas, sacarasas y ureasas, aunque se vio que las sacarasas no tienen sensibilidad a este tipo de contaminación. Los análisis de varianza efectuados mostraron diferencia significativa entre los tratamientos con hidrocarburos y los testigos. Los análisis de correlación de Pearson mostraron una correlación regular entre pH-biomasa y biomasa-proteasas, y una alta correlación entre proteasas-ureasas. Se analizaron los datos y se determinó que la conjunción de estos parámetros puede ser utilizada como un indicador para evaluar la contaminación y la potencialidad de biodegradación natural e in-situ de hidrocarburos en suelos de la zona del lago Titikaka. Palabras clave: Hidrocarburos, ecosistema edáfico, biodegradación, biomasa microbiana, actividad enzimática.

Abstract Microbial biomass, pH and enzymatic activity (for proteases, sacharases and ureases) time

variation were studied in naturally hydrocarbon exposed soils at the municipality of San Pedro de Tiquina. Dry and wet season samples were analyzed. For dry season samples, the microbial biomass on hydrocarbon treated soil reach a 0 meqC/kg value, whereas wet season samples show an exponential behavior for control and treated samples. In both seasons, pH analysis shows a regulation tendency to values of a 5.50-5.60 range at two weeks of exposure. Enzymatic activity analysis shows a reciprocal and 2nd grade polynomial behavior for proteases, sacharases and ureases. Also sacharases activity was observed that is not sensitive for this kind of contamination. Variance analysis performed shows significant differences between control and hydrocarbon-treated samples. Pearson correlation analysis shows a medium relationship between biomass-pH and biomass-proteases, and a high correlation between proteases-ureases. Results suggest that a conjunction of these parameters could be used as an indicator to evaluate hydrocarbon contamination and in-situ natural biodegradation potentialities in Titikaka’s lake zone soils. Keywords: Hydrocarbons, edaphic ecosystem, biodegradation, microbial biomass, enzymatic activity.

Introducción En la actualidad, la contaminación por

hidrocarburos es una de las principales causas de destrucción de los ecosistemas edáficos (Fontúrbel & Achá, 2003), ya que el uso masivo y el transporte transfronterizo tanto de petróleo crudo como de sus derivados, hace que los derrames de hidrocarburos sean cada vez más frecuentes. La composición química de los hidrocarburos es muy variable: en la

naturaleza normalmente se encuentran como mezclas de diferentes especies moleculares, que en mayor o menor grado afectan a la flora, a la fauna y a los microorganismos del suelo (Madigan et al., 1999).

La fertilidad de los suelos es un factor muy importante para el crecimiento de las plantas, y por lo tanto para la existencia y sobrevivencia de los animales, que se alimentan de éstas (Krebs, 1985). Los microorganismos del suelo (tanto hongos como

FRANCISCO FONTÚRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp.172-179

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bacterias) determinan en gran parte la fertilidad del suelo por la mediación de los procesos de descomposición de la materia orgánica, la movilización de nutrientes y la capacidad de intercambio catiónico (Smith & Smith, 2001). Es por esta razón que el estudio de los microorganismos del suelo es fundamental para su conservación y manejo adecuado.

Varios procesos bioquímicos y ecológicos propios del suelo se desestabilizan por la acción de los hidrocarburos, ya que sus efectos tóxicos afectan a casi todas las especies del ecosistema edáfico en mayor o menor grado, de forma directa o indirecta (Madigan et al., 1999). A pesar que existen muy pocos estudios sobre el tema contextualizados a la propia realidad, los suelos bolivianos no son la excepción a la regla.

De acuerdo con Varnam & Evans (2000) prácticamente todos los ecosistemas edáficos y acuáticos del planeta poseen –en mayor o menor proporción– cepas de microorganismos capaces de responder naturalmente a los problemas de contaminación por medio de la biodegradación de los contaminantes, incluyendo a los hidrocarburos. Si bien estos procesos se dan de forma natural, la reducida cantidad de microorganismos hace que los tiempos de degradación sean demasiado largos como para observar un resultado que pueda ser considerado como positivo. Sin embargo, existen técnicas de estimulación –denominadas en su conjunto bioremediación– capaces de reducir significativamente el tiempo de degradación del contaminante estimulando el crecimiento de la comunidad de microorganismos degradadores (sensu Solano–Serena et al., 2000).

A raíz del derrame de petróleo del año 2000 en los departamentos de La Paz y Oruro, ocasionado por el deficiente estado de los oleoductos de la empresa Transredes, Bolivia percibió que no se cuenta con información básica sobre el tema de contaminación por hidrocarburos e indicadores que permitan hacer una evaluación de los daños producidos por este tipo de desastres ecológicos y dar una perspectiva de solución por medio de técnicas de biodegradación natural in-situ.

Por estas razones se decidió estudiar la problemática de la contaminación por hidrocarburos en suelos afectados de la zona del lago Titikaka, correspondientes al municipio de San Pedro de Tiquina (Fontúrbel & Achá, 2003). En el presente trabajo se describen y analizan algunos de los parámetros microbiológicos y bioquímicos, susceptibles de ser usados como indicadores para evaluar el impacto de la contaminación por hidrocarburos y la potencialidad de degradación natural in-situ de los mismos en esta zona, y por extrapolación, en el altiplano boliviano.

Materiales y métodos Área de estudio

El sitio de estudio se encuentra en el municipio de San Pedro de Tiquina (Departamento de La Paz, Bolivia), a menos de 2 km del estrecho de Tiquina, y a 180 m de la orilla del lago. Las coordenadas geográficas del sitio en UTM son 0525972 / 8210582 (16º 10’ 53.10’’S, 68º 45’ 19.12’’W), y la altitud del sitio es de 3845 m. Este sitio fue escogido por la presencia natural de pequeñas vertientes de hidrocarburos, ya que según Parrish et al. (1999), una exposición constante a los hidrocarburos favorece la presencia y abundancia de los microorganismos resistentes y/o degradadores de hidrocarburos. Muestreo

Se empleó el protocolo de muestreo de suelos en capa arable propuesto por Totsche (1995), tomando muestras aleatorias a 30 cm de profundidad, y realizando una muestra mixta por cuarteo. En el laboratorio las muestras de suelo fueron tamizadas con una malla de 2 mm. Se tomaron muestras en época seca (Octubre de 2000) y en época de lluvias (Febrero de 2001). El suelo no se esterilizó ni recibió otro tipo de tratamiento post–muestro para mantener sus condiciones naturales (Duarte & Ferreira, 2000). Determinación de parámetros fisicoquímicos iniciales de referencia

El pH inicial de la muestra fue determinado in-situ mediante el método descrito por Morales et al. (1997). En laboratorio se determinó la materia orgánica según el método descrito por Forster (1995) y la textura fue determinada por el método de tamices descrito por Chilón (1996). Diseño de los tratamientos

Con el suelo tamizado, se elaboraron tratamientos para el suelo correspondiente a la época seca y a la época de lluvias, por medio de la adición de diferentes concentraciones de aceite de motor sin quemar. Los intervalos de tiempo usados para las mediciones se indican en las respectivas gráficas, puesto que se emplearon diferentes escalas de tiempo, según el tipo de análisis. Para todas las pruebas se utilizó un factor de corrección de humedad relativa Determinación de la biomasa microbiana y pH

Se empleó el método de fumigación-extracción por cloroformo aplicado a suelos contaminados con petróleo (Fontúrbel & Achá, 2002), basado en los protocolos de Jenkinson & Powlson (1976) y Tate et al. (1988). Se aplicó el método para determinación de miliequivalentes de carbono por kg de suelo. El pH en laboratorio se determinó de acuerdo al método descrito por Morales et al. (1997). Determinación de la actividad enzimática

Para estudiar la actividad enzimática de tres enzimas: proteasas, sacarasas y ureasas, se emplearon metodologías simplificadas aplicadas a suelos

INDICADORES DE CONTAMINACIÓN Y BIODEGRADACIÓN DE HIDROCARBUROS EN SUELOS DEL LAGO TITIKAKA

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contaminados por hidrocarburos, según Fontúrbel (2002). Análisis estadísticos

Se realizaron análisis de regresión lineal mediante el software Regression Analyzer 3.2, de análisis de varianza (ANOVA) mediante el software ESBStats Standard 1.2. Los valores F tabulados fueron obtenidos de Daniel (1996). Los análisis de correlación se elaboraron mediante el software ESBStats Standard 1.2. Todas las muestras se trabajaron por triplicado. Resultados Parámetros iniciales del suelo

En las muestras de época seca, se determinó que el pH del suelo era de 4.79, la humedad relativa del 14.44%, la textura era arcillosa, la materia orgánica de 3945 meqC/g y el valor inicial de biomasa microbiana era de 57.81 mEqC/kg. Para la época de lluvias, el pH medido fue de 6.11, la humedad relativa de 15.34%, la textura arcillosa, la materia orgánica 11500 meqC/g y la biomasa microbiana inicial de 168.53 meqC/kg. Biomasa microbiana

Los resultados de biomasa microbiana en de época seca se muestran en la Figura 1, en la que se incluyen además curvas de tendencia (por regresión lineal) con los coeficientes R2 respectivos. En esta gráfica se puede apreciar que el descenso de la biomasa microbiana es paulatino tanto para el control como para la muestra contaminada, pero a partir de los 15 días de exposición, el descenso de la biomasa en la muestra contaminada es mucho más pronunciado hasta llegar a cero a los 30 días. En la Figura 2 se muestran los resultados de biomasa microbiana correspondientes a la época de lluvias, observándose en esta gráfica que los diferentes tratamientos no responden a función de carácter lineal como en el caso anterior, sino que se observa un decremento inicial, seguido de un incremento a las 24 días, y un nuevo descenso a partir de los 40 días de medición. Variación del pH

La figura 3 muestra el cambio de los valores de pH para la época seca y la figura 4 para la época de lluvias. Como se puede observar en la Figura 3, a los 15 días de tratamiento se observa un notable incremento de los valores de pH hasta valores cercanos a 5.50, para posteriormente descender nuevamente. En el caso de las muestras de época de lluvias se observa un comportamiento inverso, donde a los 40 días de observación se da un fuerte descenso, seguido de un incremento a los 50 días. Nótese que en ambos casos, a los 15 días de tratamiento, los valores de pH se manejan en el rango de 5.50 a 5.60.

R2 = 0.9623

R2 = 0.964

0.00

10.00

20.00

30.00

40.00

50.00

60.00

70.00

0 5 10 15 20 25 30 35

Tiempo [días]

Biom

asa

[meq

C/K

g]

Testigo

Petróleo

Lineal (Testigo)

Lineal (Petróleo)

Fig. 1. Variación de la biomasa microbiana en función al tiempo para la muestra testigo y la muestra tratada con petróleo (con concentración de 25ml/100g). Datos para época seca. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales.

-50.000

0.000

50.000

100.000

150.000

200.000

0 20 40 60

Tiempo [días]

Biom

asa

[meq

C/1

Kgsu

elo]

0ml/100g

5ml/100g

10ml/100g

Fig. 2. Variación de la biomasa microbiana en función al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas para las concentraciones de 0.5 y 10 ml/100g de suelo. Datos para época de lluvias. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales.

4.60

4.70

4.804.90

5.00

5.10

5.20

5.30

5.405.50

5.60

5.70

0 5 10 15 20 25 30 35

Tiempo [días]

pH

Testigo

5ml/100g

15ml/100g

25ml/100g

Fig. 3: Variación del pH en función al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para época seca. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales. Actividad enzimática: proteasas, sacarasas y ureasas

Empleando las metodologías simplificadas y los criterios expuestos en Fontúrbel (2002) se obtuvieron datos de variación de actividad enzimática en función al tiempo, para proteasas, sacarasas y ureasas.

La curva obtenida para proteasas (Figura 5) muestra un notable incremento inicial de la actividad enzimática, seguida de un descenso pasados 20 días de


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exposición (pico máximo registrado de actividad enzimática), manteniéndose la actividad enzimática a un nivel superior al inicial hasta el final de la observación. En cuanto a las sacarasas (Figura 6) se observa un comportamiento marcadamente diferente para los 3 tratamientos a los 20 días seguido de una caída brusca. Para las sacarasas (Figura 7) se observa un incremento inicial seguido de un descenso para la muestra testigo y un descenso inicial seguido de un incremento después de los 30 días para las muestras tratadas con diferentes concentraciones de hidrocarburos.

4.500

5.000

5.500

6.000

6.500

0 10 20 30 40 50 60

Tiempo [días]

pH

0ml/100g

5ml/100g

10ml/100g

Fig. 4. Variación del pH en función al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para época de lluvias. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales.

1.3001.5001.7001.9002.1002.3002.5002.700

0 20 40 60 80

Tiempo [días]

Activ

idad

enz

imát

ica

[mg

prot

eína

por

ml(g

su

elo*

h]

0ml/100g

5ml/100g

10ml/100g

Fig. 5. Variación de la actividad enzimática de las proteasas en función al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para época de lluvias. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales.

-0.1000.4000.9001.4001.9002.4002.9003.4003.900

0 20 40 60 80

Tiempo [días]

Act

ivid

ad e

nzim

átic

a [p

pm

azúc

ares

/g s

uelo

*h]

0ml/100g

5ml/100g

10ml/100g

Fig. 6: Variación de la actividad enzimática de las sacarasas en función al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para época de

lluvias. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales.

-0.0050

0.0000

0.0050

0.0100

0.0150

0.0200

0.0250

0 20 40 60 80

Tiempo [días]

Act

ivid

ad e

nzim

átic

a [N

de

NH

3/g

suel

o*h]

0ml/100g

5ml/100g

10ml/100g

Fig. 7. Variación de la actividad enzimática de las ureasas en función al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para época de lluvias. La desviación estándar sobre el promedio se indica con las barras verticales. Análisis estadísticos de los resultados

Para las muestras de biomasa correspondientes a la época seca, el análisis de regresión mostró un comportamiento lineal, con mayor bondad de ajuste para la muestra testigo. El ANOVA realizado entre los datos del testigo y la muestra tratada mostraron que existe una diferencia significativa en la cantidad de carbono a partir del día 30. Para las muestras de época de lluvias, el análisis de regresión dio un coeficiente de 0.86 y 0.88 para el testigo y la muestra 10ml/100 g respectivamente, bajo el modelo exponencial, la muestra de 5ml/100g dio un coeficiente de 0.70 para el modelo lineal. El ANOVA mostró que existe una diferencia significativa entre los resultados, en todos los tiempos.

Para las muestras de pH correspondientes a la época seca, el análisis de regresión dio un coeficiente de 0.92 para el testigo bajo el modelo lineal, los demás tratamientos no se ajustaron a ningún modelo de regresión. El ANOVA mostró que existe una diferencia significativa entre los resultados en todos los tiempos. Para la época de lluvias, el análisis de regresión dio un coeficiente de 0.93 para el testigo, de 0.77 para el tratamiento 5ml/100g y de 0.50 para 10ml/100g, todos bajo el modelo lineal. El ANOVA mostró que existe diferencia significativa en todos los tiempos.

Las curvas de actividad enzimática de proteasas ajustaron medianamente al modelo recíproco, y las de sacarasas y ureasas al modelo polinomial de 2º grado y recíproco. Los ANOVA realizados mostraron que para proteasas y sacarasas existe una diferencia significativa durante todo el tiempo de observación, mientras que para las sacarasas existe diferencia significativa solamente entre los días 12 y 29 del tratamiento, ya que luego de la caída brusca de los valores de actividad enzimática todas las muestras reportaron valores muy próximos a cero.


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Los análisis de correlación de Pearson elaborados para los datos de la época de lluvias se muestran en la Tabla 1. No se realizó esta correlación con los datos de la época seca por no contar con información de actividad enzimática. Tabla 1. Análisis de correlación de Pearson para losdatos obtenidos en época de lluvias. El criterio decalificación de coeficientes corresponde a Daniel(1996).

Factores de relación Coeficiente de

Pearson Calificación

pH-biomasa 0.555947418 Regular correlación

pH-proteasas 0.050531245 No existe correlación

pH-sacarasas 0.316997642 Baja correlación

pH-ureasas 0.012458038 No existe correlación

biomasa-proteasas 0.571478181 Regular correlación

biomasa-sacarasas 0.136409331 Baja correlación

biomasa-ureasas 0.319641992 Baja correlación

proteasas-sacarasas 0.440734930 Regular correlación

proteasas-ureasas 0.688099565 Alta correlación

sacarasas-ureasas 0.154676544 Baja correlación Discusión

Los parámetros del suelo biomasa microbiana total, pH, actividad enzimática de proteasas y actividad enzimática de ureasas son sensibles a la contaminación por hidrocarburos, y pueden proveer de información valiosa al momento de realizar una evaluación.

Los resultados de variación de biomasa obtenidos para la época seca muestran un constante descenso en la cantidad de carbono microbiano disponible. Comparando este comportamiento con los resultados obtenidos para la época de lluvias y con los resultados de Fontúrbel & Achá (2002) (obtenidos con muestras del mismo sitio, pero en época de transición), lo más probable es que este comportamiento se deba a la desecación del suelo en el laboratorio tanto de las muestras testigo como de las muestras tratadas. Sin embargo, en la muestra con hidrocarburos se observa un descenso mucho más rápido, posiblemente debido a la toxicidad de la elevada dosis (puesto que 25ml/100g es la dosis más elevada aplicada en todos los estudios, comparando con las demás dosis aplicadas de 5, 10 y 15 ml/100g). Tanto los resultados de biomasa correspondientes a la época de lluvias como los resultados de Fontúrbel & Achá (2002) muestran que a menores concentraciones de contaminante (5, 10 y 15ml/100g) se observa un descenso inicial, seguido de un incremento temporal.

Estos resultados, cotejados con los estudios de diversidad y abundancia realizados paralelamente con las mismas muestras (publicaciones en preparación) se explican en términos de microorganismos biodegradadores de hidrocarburos (entre los que se

incluyen 8 especies aisladas de hongos degradador-positivo), ya que el descenso inicial de la biomasa representa la muerte de los microorganismos que no son resistentes y/o degradadores de hidrocarburos, y el incremento posterior el crecimiento y desarrollo de la porción de la comunidad que es resistente y/o capaz de degradar los contaminantes.

Estudios de Mishra et al. (2001) y Margesin & Schinner (2001) muestran que existe un potencial de biodegradación nativo en los suelos, que puede ser incrementado por medio de bioestimulación. Mishra et al. (2001) determinaron que la cantidad de microorganismos capaces de degradar hidrocarburos encontrada naturalmente en el suelo es muy baja (103 a 104 UFC/g de suelo) y que demora más tiempo en degradar una misma cantidad de hidrocarburos respecto a una muestra tratada con nutrientes de bioestimulación. Las variaciones en la comunidad microbiana fueron constatadas por medio de un PCR de DNA genómico ( Mishra et al., 2001).

Margesin & Schinner (2001) realizaron estudios comparativos de bioremediación de petróleo con y sin bioestimulación en suelos de altura (a 2875m de altitud) obteniendo valores de eficiencia del 50±4% y 70±2% en suelos no tratados y tratados respectivamente. Koren et al. (2003) plantean además que la fuente de nitrógeno es uno de los principales factores limitantes del proceso de biodegradación en sistemas abiertos, especialmente del nitrógeno en forma de ácido úrico.

Por lo tanto, los resultados sugieren que este suelo tiene capacidades naturales mesurables de degradación de hidrocarburos, de acuerdo a los criterios que plantean Solano–Serena et al. (2000), Mishra et al. (2001), Margesin & Schinner (2001) y Koren et al. (2003).

Esta capacidad natural de degradación viene regida por el principio de la infalibilidad microbiana (de acuerdo con Varnam & Evans, 2000), que plantea que tarde o temprano, los compuestos xenobióticos del suelo serán degradados por un amplio rango de microorganismos heterotróficos (bacterias, hongos, levaduras), aunque la mayoría de las veces no se degrade el 100% del contaminante (Solano-Serena et al., 2000), puesto que la transformación de compuestos tóxicos en la naturaleza es compleja y no está regida por una sola vía bioquímica y depende de la biodisponibilidad del xenobiótico (Pieper & Reineke, 2000). En estos casos, las bacterias juegan un papel protagónico (Varnam & Evans, 2000), en tanto que los hongos (especialmente los filamentosos) juegan un papel integral muy importante en la bioremediación (April et al., 2000).

En cuanto a los resultados obtenidos para la variación del pH en el tiempo, es importante volver a ver las Figuras 3 y 4, en las que claramente se puede ver cómo el pH se regula desde una condición inicial (significativamente diferente en época seca que en


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época húmeda) hacia un rango estable de pH entre 5.50 y 5.60. Según Madigan et al. (1999), muchos de los microorganismos bioremediadores de hidrocarburos nativos del suelo, funcionan óptimamente a un pH ácido cercano a 5. Cotejando la Figuras 2, 3 y 4, se puede observar que existe una tendencia que sugiere la regulación del pH dentro del rango mencionado, corresponde con el crecimiento de la porción resistente y/o degradadora de la comunidad microbiana, incrementando las potencialidades de bioremediación natural de estos suelos. Así mismo, los investigadores Stapleton et al. (1998) que estudiaron la biodegradación de PAHs (hidrocarburos aromáticos policíclicos) en ambientes extremófilos con un pH entre 2 y 3, también observaron que la mayoría de las especies capaces de degradar hidrocarburos no se desarrollan en condiciones de pH superiores a 6, por lo que se sugiere que estos grupos son predominantemente acidófilos.

Las tres enzimas estudiadas en esta investigación se escogieron teniendo en cuenta los principales procesos metabólicos del suelo, pero también en función a la disponibilidad de materiales y reactivos en la unidad de investigación (factor técnico limitante). En estudios posteriores sería recomendable considerar el estudio profundo de la actividad de las enzimas dioxigenasas, ya que son esenciales en la degradación de los hidrocarburos acíclicos (Gibson & Parales, 2000) y tienen gran importancia en la degradación de los hidrocarburos aromáticos (Stapleton et al., 1998).

Los resultados obtenidos para la actividad enzimática de proteasas y ureasas (parámetros entre los cuales existe una alta correlación) mostraron un comportamiento muy particular: de manera coincidente con el incremento de la biomasa microbiana (aumento de la población de microorganismos degradadores) y la regulación del pH, se observa un incremento marcado en la lisis proteica y un descenso en la actividad ureolítica. De principio, los hidrocarburos son sustancias poco solubles en agua y su estructura molecular dificulta el ataque enzimático inicial (Rittman & McCarty, 2001), por lo que la actividad enzimática varía poco la primera semana y media, respecto al valor inicial. El incremento en la actividad de lisis proteica puede deberse fundamentalmente a la movilización y aprovechamiento de la proteína dejada por los microorganismos muertos a causa de la toxicidad de los hidrocarburos, pero también puede jugar un papel importante en la cinética molecular de los procesos de degradación (segunda y tercera semana de observación), posteriormente, cuando la proteína disponible ha sido aprovechada y ha pasado la fase más eficaz del proceso de degradación, la actividad enzimática se reduce nuevamente a niveles basales.

La actividad enzimática de las ureasas experimenta un descenso poco pronunciado durante la época crítica de la biodegradación (comparar con las Figuras 2, 3, 4

y 5), excepto por la muestra control, donde la actividad enzimática no se ve prácticamente afectada. De acuerdo a Madigan et al. (1999) y Parrish et al. (1999), uno de los factores negativos de la bioremediación y el uso de microorganismos biodegradadores es el incremento de urea en el medio. La medición de la actividad enzimática de las sacarasas no resultó sensible a este tipo de contaminación, y por lo tanto no sería un buen indicador para este caso. La similitud entre las curvas de las muestras testigo y tratadas puede deberse a que los parámetros medidos en los suelos de estudio no se ven fuertemente afectados por los hidrocarburos a concentraciones relativamente bajas.

De los resultados obtenidos y por las razones anteriormente expuestas, se plantean preliminarmente como los indicadores más apropiados para realizar una evaluación de la contaminación por hidrocarburos, la variación de biomasa, la variación del pH y la variación en la actividad enzimática de las proteasas, en función al tiempo. Un descenso en la biomasa (que debe ser complementado con un estudio de la diversidad de la comunidad microbiana), la regulación del pH en un rango de 5.00 a 5.60 (de acuerdo a referencias teóricas y experimentales), y el incremento significativo de la actividad enzimática de las proteasas, así como la magnitud de estos parámetros, son un claro indicador de los efectos tóxicos producidos por la contaminación por hidrocarburos. Adicionalmente, estos parámetros pueden ser cotejados con otros indicadores macroscópicos como la muerte y degradación de la flora, la muerte masiva de la fauna asociada (Runnalls & Mackay, 1999) y la contaminación de cuerpos de agua relacionados directa o indirectamente con los suelos en estudio.

Las evidencias experimentales obtenidas en la presente investigación, conjuntamente con los resultados citados en Fontúrbel & Achá (2002, 2003) muestran que los suelos estudiados tienen un gran potencial tanto de bioremediación natural in-situ como de obtención y aislamiento de microorganismos degradadores-positivo que puedan ser inoculados en otros ambientes de similares características, que pueden resultar afectados por el derrame de hidrocarburos volátiles y no volátiles, como consecuencia del transporte de hidrocarburos (Moroz, 1999; Fontúrbel & Achá, 2000).

Si bien la degradación de hidrocarburos poca veces es del 100% (Solano-Serena et al., 2000), la conjunción natural de diferentes especies de bacterias y hongos, con diferentes vías metabólicas (April et al., 1999; Varnam & Evans, 2000) puede conseguir una eficiencia de más del 90%, puesto que la bioremediación es un proceso propio de la naturaleza (Pieper & Reineke, 2000). Si bien la mayor parte de los procesos de biodegradación de hidrocarburos son aeróbicos estrictos y dependen de la cantidad de oxígeno disponible en el suelo, también se han


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descrito algunas vías metabólicas anaeróbicas complejas (Parés & Juárez, 1997), que se recomienda sean estudiadas en el futuro. Conclusiones

Los resultados obtenidos muestran que los parámetros biomasa microbiana (en términos de carbono), pH la actividad enzimática de proteasas y ureasas, se manifiestan como buenos indicadores para la evaluación de la contaminación por hidrocarburos en suelos, y podrían ser empleados sin necesidad de realizar estudios costosos o contar con mucho equipamiento de laboratorio.

Se constató también que la actividad enzimática de las sacarasas no sería un indicador sensible para este tipo de contaminación, y por lo tanto no debería usarse en este tipo de estudios.

Los parámetros biomasa, pH y actividad enzimática serían también buenos indicadores de biodegradación y descontaminación de hidrocarburos en suelos, siempre y cuando sean utilizados juntos y se haga la correlación correspondiente, ya que la variación de uno solo de estos parámetros puede o no deberse a los efectos de los hidrocarburos o a alguna externalidad en el proceso, en cambio el uso combinado de estos indicadores proporciona un mejor panorama de la situación.

En base a estos estudios, se constató que los suelos de la zona del lago Titikaka con los que se trabajó tienen un cierto potencial bioremediador, puesto que poseen especies de bacterias y hongos biodegradadoras de hidrocarburos. Por esta razón estos suelos tienen un alto valor científico para el estudio y desarrollo de tecnologías económicas de bioremediación, y también tienen una relevancia significativa en el contexto socio-económico de las comunidades del lugar.

Finalmente, se constató que tanto la actividad biodegradadora como la respuesta a la contaminación son mayores en la época de lluvias que en la época seca, puesto que en la época de lluvias la humedad del ambiente favorece al crecimiento de los microorganismos en general. Agradecimientos

A la Unidad de Suelos del Instituto de Ecología, y en especial a la Lic. Isabel Morales y a la Lic. Cristina Ruiz por apoyar esta investigación. A Sergio Coloque por el apoyo en laboratorio. A Darío Achá por su apoyo, colaboración y sus valiosos comentarios al manuscrito. Al Dr. Enrique Richard por sus valiosos comentarios al manuscrito. Al Sr. Raúl Mamani por permitirme trabajar en su propiedad para la toma de muestras. Literatura citada Chilón E. 1996. Manual de Edafología. Ediciones

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1 Institución donde se realizó el trabajo: Unidad de Suelos del Instituto de Ecología de la Universidad Mayor de San Andrés C/ 27 de Cota Cota s/n, La Paz, Bolivia. Institución actual: Unidad de Post–Grado Universidad Loyola Maestría en Ingeniería de Medio Ambiente y Recursos Naturales Av. Busch # 1191, La Paz, Bolivia Dirección de contacto del autor: Casilla postal # 180, La Paz, Bolivia Av. 20 de Octubre # 2005, Dep. 301, La Paz, Bolivia; Tel. +591–2–2113942 Correo electrónico: [email protected] / [email protected]

Ecología Aplicada, 3(1,2), 2004 ARTICULO DE REVISION ISSN 1726-2216 Presentado: 14/12/2004 Depósito legal 2002-5474 Aceptado: 15/12/2004

AMAZONIAN VÁRZEA FORESTS: ADAPTIVE STRATEGIES OF TREES AS TOOLS FOR FOREST MANAGEMENT

FLORESTAS INUNDABLES AMAZÓNICAS: ESTRATEGIAS ADAPTATIVAS DE LOS ÁRBOLES Y

MANEJO

Pia Parolin1, Florian Wittmann1, Jochen Schöngart1 and Maria Teresa F. Piedade2

Abstract Amazonian várzea forests are characterized by a high diversity of species and adaptations

against extended flooding. Waterlogging and submergence can last up to 210 days per year, with a water column of up to 6-7 m. The present paper gives an insight into the current knowledge of morpho-anatomical, phenological and physiological responses to flooding in várzea trees, into patterns of regeneration and seedling recruitment, and into differences found along the flooding gradient, and between populations of selected species. This knowledge may serve as a basic tool for forest management. The high selective logging already caused a substitution of timber species, with high damages in the remaining stands, calling for rigorous management plans. Since the regular inundation induces the formation of annual rings, and tree growth responds to the prolonged vegetation period with significantly wider ring widths in El Niño years as compared to neutral years, tree ring analysis can be used also for the development of models to predict tree growth and to determine minimum logging diameters and cutting cycles for timber species. Keywords: Amazonia, tree ecophysiology, establishment, environmental gradients, productivity, speciation, tree-ring analysis, El Niño.

Resumen Los bosques de várzea Amazónica se caracterizan por una alta diversidad de especies y

adaptaciones a largos periodos de inundación que pueden durar hasta 210 días del año, con una columna de agua excediendo los 6-7 m. La presente publicación presenta una revisión del conocimiento actual sobre las respuestas morfo-anatómicas, fenológicas, y fisiológicas a las inundaciones, y los patrones de regeneración, no sólo a lo largo de la gradiente de inundación, sino además entre poblaciones de las especies. Este conocimiento puede servir de base para instrumentos de manejo forestal sostenible. La alta selección de árboles de corte ya está causando una sustitución de las especies de madera, con alto daño al resto de árboles en pie, lo cual requiere un riguroso plan de manejo. Puesto que las inundaciones regulares inducen a la formación de anillos/aros anuales en los árboles de la zona de inundación, y el ancho de los anillos/aros está correlacionado con el pulso de inundación y con las variables climáticas, y en los años de El Niño el nivel máximo de inundación es significativamente más bajo, el análisis del aro de los árboles puede ser usado también para el desarrollo de modelos para predecir el crecimiento de los árboles y determinar los diámetros mínimos para el corte de los árboles y los ciclos de corte para las especies de madera. Palabras clave: Amazonía, ecofisiología del árbol, establecimiento, gradiente ambiental, productividad, especiación, análisis de anillos del árbol, El Niño.

Introduction Amazonian várzea forests are seasonal floodplains

with a monomodal, predictable flood-pulse (Junk et al. 1989) and cover approximately 300.000 km2 along the main rivers in the Amazon basin (Figure 1A). Seasonal precipitation causes periodical inundations of the floodplains along the Amazon River. These periods of extended flooding can last as much as 210 days per year, with a water column of up to 6-7 m. New sediment deposit can reach 0.3-1 m every year (Junk, 1989; Campbell et al. 1992) so that there is a high nutrient input into the ecosystem which consequently is highly productive (Figure 1B) and extremely dynamic, with strong erosion and new land

formations (Figure 1C). Fine-coarse sediments, which are deposited primarily in oxbows with reduced water velocity, worsen the physical soil properties because of the increasing lack of oxygen at the root level (Wittmann, 2002). The monomodal flood pulse of the rivers causes drastic changes in the bioavailability of nutrients, oxygen levels, and concentrations of phytotoxins (Parolin et al. 2004). Despite these adverse growth conditions for trees caused by prolonged flooding, Amazonian floodplain forests are highly diverse, with several hundred tree species occurring there (Wittmann et al., 2002).

Trees are extremely adapted to the periodical floodings: for example, seed maturity and dispersal

PIA PAROLIN, FLORIAN WITTMAN, JOCHEN SCHÖNGART AND MARIA TERESA F. PIEDADE Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 180-184

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are closely linked to the high water period (Figure 2A), water and fish being the main agents of dispersal (Goulding, 1983). Despite their size and importance for the human population of the Amazon basin, the ecology of the floodplain forests is still poorly understood. Present investigations aim at understanding the following questions: • How do the trees survive in the floodplains, which adaptations do they have against flooding and submergence? • How do they regenerate, which patterns can be found concerning seedling recruitment and regeneration along the flooding gradient? • How diverse are the forests? How does vegetation composition and structure change along environmental gradients? How does population differentiation and speciation work in the floodplains? • And finally: how can the forests be preserved, which options are there for sustainable management? Adaptations

In a recent review, Parolin et al. (2004) describe the adaptations found in trees of Amazonian floodplains. Among these are adaptations such as the formation of adventitious roots (Figure 2B), suberinization of the roots which helps against radial oxygen loss (Figure 3, De Simone et al., 2002, 2003), and the postulation of photosynthetic activity under water (Schlüter et al., 1993). Root system and sediment deposition showed a close relationship, plank buttressing being more common on sites subjected to lower sediment rates (Wittmann & Parolin, in press).

Depending on their respective sets of adaptations and growth strategies (Parolin et al., 2004), most species are restricted to specific areas with a determined pattern of flooding, sedimentation and soil texture, leading to a clear vegetation zonations along the flooding gradient (Figure 4). Seedling recruitment and regeneration

In Amazonian floodplains, it is almost unavoidable that seedlings are submerged for a certain period, except if they establish in the upper parts of the inundation gradient and grow so fast to be able to maintain some leaves above the water surface. Two extreme strategies for seedling establishment were described for Amazonian floodplains (Figure 5, Parolin, 2002a): tolerance of prolonged submergence vs. escape from submergence. Measurements of height increase in relation to floodplain system and nutrient availability, height in the inundation gradient, and seed mass of common species indicated that the two hypothesized strategies enable efficient seedling establishment on different levels in the flooding gradient. Where submergence is unavoidable, on the lower sites in the flooding gradient, seedlings had

significantly lower shoot extension than on the higher sites. Large and small seeds produced seedlings with high shoot elongation, enhancing the chances of non-submergence for the seedlings at high elevations. This pattern was evident also within the family of Fabaceae, taking into account the effect of relatedness among species. It is assumed that the zonation observed in Amazonian floodplains is closely linked to the flooding tolerance and establishment strategy of the seedlings. Diversity

Despite the unfavourable conditions in these floodplains, the species number of angiosperm trees is very high. With With 30-150 species (Pires & Koury, 1959; Balslev et al., 1987; Ayres, 1993; Worbes, 1997; Wittmann et al., 2002) species richness is clearly lower than in the adjacent Terra Firme, where 180-300 species ha-1 occur (Klinge & Rodrigues, 1968; Prance et al., 1976; Gentry, 1986, 1992). Still, species richness is high when compared to other forests on earth.

All species from Amazonian floodplains originate from the adjacent Terra Firme forests or savannas (Kubitzki, 1989). They probably occupied the little flooded periphery of the floodplain before differentiating to adapted species. Within the floodplain forests, these species did not radiate – species richness of the floodplains results exclusively from parallel immigration of pre-adapted species and subsequent specialization and differentiation. Population differentiation

Different adaptations and survival strategies related to morpho-anatomical, phenological and physiological responses to flooding were not only found between species along the flooding gradient, but also between different populations within a species. Intraspecific comparisons of populations growing in floodplains and in non-flooded Terra Firme forests showed clear differences, although it has yet to be analysed whether these are of phenotypic or genotypic nature.

One typical species occurring both, in flooded várzea and non-flooded Terra Firme, is the Apocynaceae Himatanthus sucuuba. Clear differences were found in seedlings resulting from populatins of the várzea and the Terra Firme concerning seed germination and seedling survival to submergence (Ferreira, 2002; Ferreira et al., in press). Morphological and physiological differences were also found, e.g. in the amount and pathway of aerenchyma formation in the different populations (Ferreira, 2002). In waterlogged seedlings from Várzea aerenchyma was formed by a schizogen pattern, in those from Terra Firme by a lysogen pattern.

ADAPTIVE STRATEGIES AND FOREST MANAGEMENT OF AMAZONIAN VÁRZEA TREES Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________

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Figure 1. Amazonian várzea: A Forest at high water, B várzea with high productivity as shown by macrophyte growth, C erosion and land slides.

Figure 2. Adaptations to the periodical floodings: A Crateva benthami with mature fruits at high water, B adventitious roots in Calophyllum brasiliense in igapó.

Figure 3. Root suberinization (arrow) against radial oxygen loss.

Figure 4. Vegetation zonation along the flooding gradient: scheme and photograph from the várzea near Manaus.

Figure 5. Scheme showing the flooding gradient and conditions for seedling establishment.

Figure 6. Logs are transported by river raft.

10-1

5 m

PIA PAROLIN, FLORIAN WITTMAN, JOCHEN SCHÖNGART AND MARIA TERESA F. PIEDADE Ecol. apl. Vol. 3 Nº 1 y 2, pp. 180-184

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Tree ring analysis The regular inundation induces the formation of annual rings in trees of the flooded forests giving us the possibility to analyse annual growth increments and the relation of productivity and environmental factors (Schöngart et al., 2002; Schöngart et al., 2004). Tree ring widths correlate with the flood-pulse and related climate variables – e.g. El Niño events can be detected in tree-ring series and the variability and strength of the El Niño phenomenon can be reconstructed by dendrochronological techniques to pre-instrumental time periods (Schöngart, 2003a, b; Schöngart et al., 2004). In fact, there are weak but significant negative correlations between the ring widths and the amount of precipitation during the vegetation period (September-March), and a much stronger relation between tree growth and the flood-pulse (Schöngart et al. 2004). Ring width correlates negatively with the length of the aquatic phase, the mean and maximum flood-level. The strongest climate-growth relationship can be detected between the ring width and the duration of the non-flooded period. In El Niño years, the maximum flood-level is significantly lower. Consequently the vegetation period in the floodplain forests is extended followed by a shortened aquatic phase. Tree growth responds to the prolonged vegetation period, with significantly wider ring widths in El Niño years as compared to neutral years.

Tree ring analysis is being used also for the development of models to predict tree growth and to determine minimum logging diameters and cutting cycles for timber species as an instrument for a forest management based on sustainability. The modelling of growth parameters permits the definition of specific management options for different timber species (Schöngart, 2003 a b). Sustainable management

Understanding the adaptive strategies of the trees is the basis for understanding their distribution, their ecological needs for survival and regeneration, and together with models of growth parameters we have a basis for management options and the conservation of commercially exploited tree species.

Within the Amazon basin, 60-90% of wood extraction occurs in the floodplains which is favoured by the low costs for logging, skidding and transport (Figure 6, Parolin, 2000). More than 50 tree species are used by locals, but only a few are commercially interesting. The easy accessibility and the high number of individuals of a species per area are advantageous. Natural resources like the production of oil, soap, resines, textile fibres, tannins, colours and medicines, aromas, latex, and fruits are of local and commercial importance (Parolin, 2002b). Timber is a very important good since 1900, where it was used for

energy production in steamboats, and for civil and naval construction.

Logging is done by hand or chainsaw, and the wood is transported by raft to Manaus where sawmills and timber industry are concentrated. Many commercially used tree species are threatened, especially in the vicinity of big cities. The high selective logging already caused a substitution of timber species, with high damages in the remaining stands, calling for rigorous management plans.

Acknowledgments

These studies were supported by the SHIFT program (BMBF/CNPq/IBAMA), project 14, 29-1, 29-2; BMBF: 0339685/LT0008; CNPq 690048/96-3; duration: 1991 – 2001, project leader: Prof. Dr. W. J. Junk, MPIL Plön. References Ayres J.M.C. 1993. As matas de várzea do Mamirauá.

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1 Max-Planck-Institute for Limnology, Tropical Ecology Working Group, 24302 Plön, Germany; [email protected] 2 INPA/Max Planck, C.P. 478, 69011 Manaus, Am, Brasil.

Ecología Aplicada, 3(1,2), 2004 NOTA CIENTÍFICA ISSN 1726-2216 Presentado: 16/02/2004 Depósito legal 2002-5474 Aceptado: 29/10/2004

LISTADO SISTEMÁTICO DE LAS AVES DEL ESTERO BOCA NEGRA, MÉXICO, REGISTRADO EN ABRIL DE 2004.

SYSTEMATIC LIST OF THE BIRDS FROM BOCA NEGRA ESTUARY, MEXICO, REGISTERED IN

APRIL 2004.

Fabio Germán Cupul-Magaña1

Resumen Se presenta una lista sistemática de aves en el estero Boca Negra, Jalisco, México. Se visitó la

zona del 3 al 9 de Abril de 2004. Se determinaron 35 especies pertenecientes a nueve órdenes y 19 familias. Del total, 19 fueron acuáticas y 16 terrestres. El estero soporta parte de la actividad reproductiva regional de las aves; por lo que requiere de protección, en vista de las presiones derivadas del desarrollo urbano. Palabras clave: estero, Boca Negra, aves, México.

Abstract

The systematic list of birds observed at Boca Negra estuary, Jalisco, Mexico, is presented. The area was visited from April 3 to 9, 2004. Thirty five species, belonging to nine orders and 19 families were observed. Of these, 19 were water birds and 16 were land birds. The estuary is the most important place in this region that supports bird reproductive activity. For this reason it should be protected considering urban development derived pressures. Key words: estuary, Boca Negra, birds, Mexico.

Introducción El estero Boca Negra posee una superficie de 0.15

km2 y se encuentra al norte de la ciudad de Puerto Vallarta, Jalisco, México, entre los 20º 39’-20º 42’ N y los 105º 15’-105º 17’ W (Figura 1). Es un pequeño humedal costero rodeado de vegetación de manglar, con dominancia del mangle blanco Laguncularia racemosa (L.) Gaertner F., y cuyo volumen de agua se incrementa por las precipitaciones pluviales y escurrimientos durante la temporada de lluvias: Junio-Octubre (Cupul-Magaña et al., 2002). Está ubicado dentro de una zona climática semicálida subhúmeda fresca, donde la temperatura y la precipitación pluvial promedio anual oscila entre los 26oC a 28oC y los 930.8 mm a 1 668.0 mm, respectivamente (García, 1981).

Figura 1.- Localización geográfica del estero Boca Negra, Jalisco, México.

Hasta hace poco tiempo, la importancia ecológica

del estero Boca Negra como área de reproducción de cocodrilo de río (Crocodylus acutus Cuvier, 1807) y de aves acuáticas fue puesta en evidencia (Cupul-Magaña, 2000; Cupul-Magaña et al., 2002). Actualmente la zona experimenta reducciones en sus áreas naturales costeras por el uso del suelo para el desarrollo y crecimiento de la industria turística de playa y de bienes raíces, con lo que la permanencia de estos hábitats representativos se ve comprometida (Cupul-Magaña, 2000).

El objetivo es presentar un listado sistemático de las aves presentes en el estero Boca Negra a lo largo de una semana y durante el inicio de la temporada reproductiva, el mismo que se espera sea de utilidad para elaborar y reforzar la propuesta de protección legal del área. Materiales y Métodos El estudio se realizó del 3 al 9 de Abril de 2004. El estero se recorrió en una embarcación de aluminio a lo largo de sus canales (800 m). Los recorridos se realizaron entre las 08:00 y las 10:00 h y se acumuló un total de 14 h de observación. Las observaciones, tanto dentro del manglar como en el espejo de agua, se realizaron con la ayuda de binoculares 8x. La identificación de las aves fue en base a las guías de Peterson & Chalif (1989) y Howell & Webb (1995).

El arreglo taxonómico presentado para las especies fue el propuesto por la American Ornithologists’ Union (1998). Además, se presenta su tipo de

AVES DEL ESTERO BOCA NEGRA, MÉXICO, ABRIL DE 2004 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

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presencia en la región (visitante o residente) basada en el trabajo de Howell & Webb (1995). Resultados y Discusión Se determinaron 35 especies pertenecientes a nueve órdenes y 19 familias. Del total, 19 fueron acuáticas (54.28%) y 16 terrestres (45.72%). Asimismo, 27 especies se consideran residentes y ocho como visitantes (Tabla 1).

A excepción de Larus atricilla (Linnaeus), Chlidonias niger (Linnaeus) y Stelgidopteryx serripennis (Audubon) que sobrevolaban a baja altura sobre el espejo de agua, el resto de las especies fueron observadas entre o sobre el manglar y en el espejo de agua. Además, dos especies se reportan como endémicas (Tabla 1) para el Occidente de México (Howell & Webb, 1995).

Un resultado interesante fue la observación de 13 especies (11 acuáticas y dos terrestres) de aves anidando sobre la vegetación de manglar (Tabla 1). Por lo que, independientemente de que Boca Negra sea mucho más pequeño en extensión y en diversidad avifaunística que esteros vecinos como El Salado (1.4 km2) o El Quelele (1 km2), su valor como área de anidación es destacable, ya que en los dos cuerpos costeros mencionados con anterioridad, sólo se ha observado y documentado al menos a una especie de ave acuática en reproducción (Cupul-Magaña, 1999, 2003). La significancia del estero Boca Negra como hábitat importante para las aves residentes, visitantes y anidantes, radica probablemente en que éste representa un sitio favorable para que permanezcan al contar con recursos alimenticios para explotar eficientemente, así como de protección en contra de la depredación (Custer et al., 1996; Carmona et al., 2003). Recomendaciones La presencia de un número importante de especies anidantes en un espacio tan reducido y con presiones por parte del desarrollo humano (Cupul-Magaña, 2004), ponen de manifiesto al estero Boca Negra como un sitio prioritario para la conservación dentro de la región costera de Puerto Vallarta, México. Literatura citada American Ornithologists’ Union. 1998. Check-list of

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Tabla 1.- Listado sistemático de las especies de aves registradas en el estero Boca Negra, México, en abril de 2004. A = acuático, T = terrestre, R = residente, V = visitante, An = anidando, E = endémica de México. Lista Sistemática

Am

bien

te

Pres

enci

a

Obs

erva

cion

es

Podilymbus podiceps (Linnaeus) A R

Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) A R An

Anhinga anhinga (Linnaeus) A R An

Ardea herodias (Linnaeus) A V

Ardea alba (Linnaeus) A R An

Egretta thula (Molina) A R An

Egretta caerulea (Linnaeus) A R An

Egretta tricolor (Müller) A R An

Bubulcus ibis (Linnaeus) A R An

Butorides virescens (Linnaeus) A R An

Nyctanassa violacea (Linnaeus) A R An

Cochlearius cochlearius (Linnaeus) A R An

Eudocimus albus (Linnaeus) A R An

Ajaia ajaja (Linnaeus) A V

Coragyps atratus (Bechstein) T R

Gallinula chloropus (Linnaeus) A R

Actitis macularia (Linnaeus) A V

Larus atricilla (Linnaeus) A V

Chlidonias niger (Linnaeus) A V

Geotrygon montana (Linnaeus) T R

Chloroceryle americana (Gmelin) A R

Melanerpes chrysogenys (Vigors) T R (E)

Pitangus sulphuratus (Linnaeus) T R

Myiozetetes similis (Spix) T R An

Tyrannus melancholicus (Vieillot) T R

Cyanocorax sanblasianus (Lafresnaye) T R (E)

Stelgidopteryx serripennis (Audubon) T R

Polioptila caerulea (Linnaeus) T V

Dendroica petechia (Linnaeus) T R

Setophaga ruticilla (Linnaeus) T V

Seiurus noveboracensis (Gmelin) T V

Saltator coerulescens (Vieillot) T R

Quiscalus mexicanus (Gmelin) T R An

Icterus pustulatus (Wagler) T R

Cacicus melanicterus (Bonaparte) T R

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Ecología Aplicada, 3(1,2), 2004 NOTA CIENTÍFICA ISSN 1726-2216 Presentado: 23/11/2004 Depósito legal 2002-5474 Aceptado: 20/12/2004

PRELIMINARY EVIDENCE OF LANDSCAPE-LEVEL STRUCTURE IN A POPULATION OF A PERENNIAL HERB, Cypella herbertii (IRIDACEAE)

EVIDENCIA PRELIMINAR DE LA EXISTENCIA DE ESTRUCTURACIÓN EN EL NIVEL DE PAISAJE EN UNA POBLACIÓN DE UNA HIERBA PERENNE, Cypella herbertii (IRIDACEAE)

Mariano Devoto1 y Diego Medan1

Abstract

We present preliminary evidence for the existence of a genetic landscape-level structuring that might be a consequence of depressed pollen flow across heavily grazed populations of Cypella herbertii. Key words: Cypella herbertii, Iridaceae, grazing, disturbance, genetic structure.

Resumen Presentamos evidencia preliminar de la existencia de una estructura genética en el nivel de paisaje en una población de Cypella herbertii. Esto podría ser consecuencia de la reducción en el flujo de polen que ocurre en las poblaciones intensamente pastoreadas de esta especie. Palabras clave: Cypella herbertii, Iridaceae, pastoreo, disturbio, estructuración genética.

Introduction The effects that ecological disturbances can have

on key aspects of plant reproduction such as pollination, selfing rates, inbreeding depression and the evolution of mating systems have been the focus of much research (e.g. Cruden, 1977; Feinsinger et al., 1987; Arroyo & Squeo, 1990; Lloyd, 1992; Totland 1993; Potts et al., 2001). This issue which is starting to be addressed world-wide is of major importance to ecosystems function and conservation (Brazilian Ministry of the Environment, 1999). However, there is still a lack of concrete data regarding the impact of cattle grazing on pollinator communities and its detrimental effect on plant reproduction. In the Flooding Pampa grasslands (Buenos Aires Province, Argentina) Roitman (1995) found that the disturbance produced by grazing strongly reduced the quantity and quality of pollinators available for a population of Cypella herbertii (Herb.) Herbert (Iridaceae). Comparing cattle-free enclosures against the heavily grazed surroundings, Roitman (1995) reported (a) a highly significant 2.4 fold increase in the abundance of available pollinators inside the enclosures, and (b) the presence of a specialist pollinator to C. herbertii (an oil-collecting apid bee from the genus Chalepogenus) exclusively inside the enclosures.

In entomophilous species, shortage of pollinators can isolate at the landscape level portions of a population that would otherwise be linked through pollen flow. One such population would gradually become genetically and spatially structured (Hauser & Loeschcke, 1994) due to an increase in genetic similarity between close neighbors together with growing dissimilarity between groups of plants farther apart. The consequence of a phenomenon of this nature would be inbreeding depression in matings between close neighbours (Figure 1a) together with

outbreeding depression with increasing distance from the pollen source (Figure 1b). If both inbreeding and outbreeding depression occur within a population, there should be an intermediate degree of outbreeding at which its overall deleterious effect is minimized leading to an optimal outcrossing distance (Figure 1c; Waser & Price, 1983, 1989). These phenomena have been reported occurring on spatial scales that range from meters to tens of kilometers (Waser & Price, 1983; Willson, 1984; Sobrevila, 1988).

r r

r

d

d

d

(a) (b)

Optimal outcrossing distance

(c)

Figure 1. Effect of crossing distance on maternal reproductive success in the occurrence of (a) inbreeding depression, (b) outbreeding depression, and (c) inbreeding and outbreeding depression simultaneously, leading to an optimal outcrossing distance (Waser & Price, 1983, 1989). r, maternal

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reproductive success; d, distance to the source of pollen.

In this paper, we test the hypothesis that in a population of Cypella herbertii under a long-dating grazing history, the reduction in pollen flow associated to the reported decrease in pollinators causes a landscape-level structuring (following the process described above and in Figure 1). Methods Study site and focal species

The Salado River basin (36º 30´ S, 58º 30´ W) constitutes the main portion of the Flooding Pampa, which extend over 58 000 km2 in Buenos Aires Province, Argentina. In this region, temperate weather with a mean annual rainfall of 900 mm together with halomorphic, poorly drained soils and summer droughts determine natural grasslands to be the dominant vegetation type (León, 1975; Cabrera, 1976; León et al., 1979). However, for the past century, these grasslands have been uninterruptedly cattle-grazed and the actual flora includes many adventitious species associated with grazing conditions (Sala et al., 1986). In a floodplain rangeland located at the "Las Chilcas" ranch two permanent enclosures precluding cattle grazing were established 4 (Exc 4) and 19 (Exc 19) years prior to the beginning of the essay. These two enclosures are ca. 2 ha each and are ca. 4 km. apart. From each a sample of 15 plants of C. herbertii was collected. The area surrounding both enclosures was year-long grazed by a cattle stocking rate of 0.5 animal/ha. No plants or pollen from outside the enclosures (grazed area) were used in the experiments described below (however, see Medan & Devoto (2002) for an essay where they were used). Native tall grasses dominated the community inside the enclosures while the grazed site was dominated by forbs, mainly exotic (Chaneton et al., 1988). In May 1997 all plants were collected, transplanted to plastic boxes (80x40x25 cm) and placed in a glasshouse at the “Lucien Hauman” Botanical Garden (Faculty of Agronomy, University of Buenos Aires) (34o 35´ 27” S 58o 28´ 49” W) where the essay described here was carried out. Focal species. C. herbertii is one of several Iridaceae known to produce lipidic oils by special floral glands, called elaiophores, as a floral reward to their highly specific bee pollinators (Buchmann, 1987; Vogel, 1988). C. herbertii is a perennial bulbiferous herb that ranges from south Brasil to northeastern Argentina. Its actinomorphic flowers have six orange-yellow tepals; the outer three being much bigger (3-4.5 cm long) than the inner ones (0.9-1.4 cm long). C. herbertii produces multiseeded capsules. Previous work on the species revealed C. herbertii has a remarkably low automatic fruit formation although it

is almost completely self-compatible (Devoto & Medan, 2002).

An experiment was conducted in 1999 in order to test in a preliminary way the existence of genetic structuring in terms of an optimal outcrossing distance and the resulting optimal outcrossing distance in a population of C. herbertii. If such a structuring was present, reproductive output (i.e. fruit and/or seed set) would gradually increase to a certain mating distance reaching a maximum value beyond which it would decrease (Waser & Price, 1983, 1989). In the experiment five plants from each enclosure worked as pollen receptors, on whose flowers matings were performed (i.e. they were maternal plants) and all worked as possible pollen donors. In each plant, pollination of each flower was performed with pollen from one of three sources as follows: (i) the same flower, (ii) another individual in the same enclosure less than 100 m away (Short Distance Crossing - SDC), (iii) an individual in the other enclosure (Long Distance Crossing - LDC). For matings (ii) and (iii), where external (i.e. not from the same flower) pollen was needed, pollen-donor flowers were randomly chosen among open flowers from the corresponding source groups. Flowers used as pollen donors were only used once and then removed from the plants. Only one kind of pollen was placed on each individual flower. All flowers from the maternal plants were pollinated during the 1999 flowering season, totaling n=42 pollinations, all treatments considered (see Table 1 for details on total number of flowers used in each treatment). Following matings, fruit set and seed number per fruit were calculated.

The square-root transformation for seed set and the arcsine square-root transformation for percentage of fruit set were used for analysis (Sokal & Rohlf, 1994). All data were analyzed using ANOVA tools of Statistica (StatSoft, Inc., 1999). For all analysis, when the F test for treatments was significant (P < 0.05), Tukey’s honest significant difference (HSD) multiple pair-wise comparisons between means were performed. Deviations are standard errors (SE) unless otherwise noted. Results and discussion

Crossing distance had no effect on fruit set (data not shown). However, it had a highly significant effect (F=8.54, P<0.0001) on seed set. Seed set significantly differed among crossing distances (Table 1). SDC yielded 192.6% and 53.1 % more seeds per capsule than self-pollinations and LDC, respectively. Likewise, LDC produced 91.1% more seeds per capsule than self-pollinations. Independent tests within each enclosure were still significant for the difference between self-pollination and SDC, but LDC was not significantly different from either one (Table 1).

EVIDENCE OF POPULATION STRUCTURE IN Cypella Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

190

On the maternal plants of the enclosures, seed set from outcrossings is maximal if the pollen comes from individuals within the same enclosure, and it is

minimal for self-pollinations and long distance crossings.

The results shown here, though still un-replicated, suggests the existence of an optimal outcrossing distance which could be a consequence of depressed pollen flow across this population of C. herbertii. In C. herbertii, inbreeding depression effects are evident in seed set, but not in fruit set stage. Similar results, where inbreeding depression is manifested only in some stages throughout life-cycle, were reported for other species (e.g. Schaal, 1984; Waller, 1984; Charlesworth & Charlesworth, 1987; Karron, 1989; Kephart et al., 1999).

In summary, this study provides preliminary evidence that suggests that a process of genetic structuring could be taking place in this population of Cypella herbertii as a consequence of depressed pollen flow across the landscape. This sub-structuring is manifested, in part as a negative effect of inbreeding and outbreeding on a fitness component such as seed set. This evidence linked to the previously reported fact that the reproductive output of C. herbertii is extremely sensitive to lack of pollinators (un-manipulated flowers yield an average 3.7 % fruit set, Devoto & Medan, 2002) strongly draws the attention upon the likely negative consequences that a sustained grazing pressure could have on this species. Finally, the evidence presented here advocates for further observations on this and other species on comparable heavily grazed systems. Acknowledgements

We thank the owners of the Las Chilcas ranch for permission to carry out material collection inside their property. G.G. Roitman helped us in the field. N. Bartoloni assisted us with statistical analysis. This work was done during an undergraduate scholarship granted by the University of Buenos Aires to M. Devoto. References Arroyo M.T.K. & Squeo F. 1990. Relationship

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Table 1. Effect of crossing distance on seed set in two populations of C. herbertii. Means followed by the same letter in a column are not significantly different (P>0.05, Tukey´s HSD) Pollen source (distance to maternal plant)

Exc 19 (n flowers) Exc 4 (n flowers) Both enclosures pooled

Self-pollination 39.5 ± 4.3 (5) a 48.3 ± 9.6 (7) a 45.1 ± 6.2 (12) a Short-distance crossing (< 100 m)

144.9 ± 31.4 (6) b 120.8 ± 18.8 (8) b 132.0 ± 17.4 (14) b

Long-distance crossing (~ 4 km)

98.5 ± 22.1 (7) ab 78.0 ± 11.9 (9) ab 86.2 ± 11.2 (16) c

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1 Cátedra de Botánica, Facultad de Agronomía de la Universidad de Buenos Aires. Av. San Martín 443 – (C1417 DSE) – Buenos Aires, Argentina. Correo eléctronico: [email protected]

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