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24 VidaRURAL (1/Noviembre/2011)

DOSSIER CONTROL BIOLÓGICO

Tomás Cabello1, Manuel Gámez2,József Garay3 y Zoltán Varga4

1 Dpto. Biología Aplicada. Escuela Superior de Ingeniería.Universidad de Almería.

2 Dpto. Estadística y Matemática Aplicada. Facultad de Ciencias.Universidad de Almería.

3 Department of Plant Taxonomy and Ecology. L. EötvösUniversity. Budapest. Hungría.

4 Institute of Mathematics and Informatics. Faculty of MechanicalEngineering. Szent István University. Gödöll_. Hungría.

El control de plagas en cultivos en in-vernaderos del norte de Europa haexperimentado una evolución impor-tante en los últimos treinta años, con

el cambio del control químico por el control bio-

lógico, motivado principalmente por las resis-tencias a insecticidas (Lenteren, 2007). Lo mis-mo ha sucedido, pero más recientemente, encultivos en invernaderos de España (Blom,2010). Las razones, en este caso, han sido lasmismas: excesiva utilización del control químico(Cabello y Cañero, 1994) y nivel de resistenciaa insecticidas (Blom, 2010). En este caso, di-cho cambio ha sido muy rápido. La utilizaciónde la lucha biológica se ha incrementado pa-sando de 1.400 hectáreas en la campaña2006/07, a 23.500 ha en la 2009/10 (Blom,2010).Además, hay que señalar un efecto, to-davía más reciente, como ha sido la introduc-ción de la plaga del minador del tomate, Tuta

absoluta, que ha duplicado la superficie conutilización de la lucha biológica en el sector deltomate en invernaderos.

La superficie indicada, probablemente ma-yor a las 24.000 ha en la presente campaña,implica la utilización de una gran cantidad deenemigos naturales y la aplicación de diferentestécnicas, por lo que es muy importante, a nivelde efectividad y de costes de utilización, res-ponder a la pregunta que se plantea en el títu-lo de este artículo: ¿cómo, cuándo y a qué do-sis realizar la aplicación de enemigos natura-les? Ello no puede quedar sólo al empirismode los técnicos y/o agricultores, a pesar de sugran experiencia; más aún, si tenemos en cuen-

El grado de complejidad de los diferentesmétodosy técnicas de control biológico, actualmente enuso en cultivos de invernaderos de España, es bas-tante importante. Ello requiere un gran bagaje y co-nocimiento práctico para su aplicación con éxito.Lo que viene motivado, en gran parte, por las ca-

racterísticas biológicas de los diferentes tipos deenemigos naturales y sus formas de utilización.Sin embargo, se están desarrollando herramien-tas matemáticas que pueden ser de gran ayudaen la toma de decisión en la aplicación real de es-tos sistemas de control biológico de plagas.

DEBIDOA LA COMPLEJIDAD DE SUAPLICACIÓN, LOSMODELOSMATEMÁTICOS SON UNA HERRAMIENTA FUNDAMENTAL

Lucha biológica y modelosmatemáticos: cuándo y cómo hacerlas sueltas de enemigos naturales

Foto 1. Larvas del minador del tomate, Tuta absoluta, penetrando en la mina en hoja de tomate. Foto 2. El ácaro depredador, Amblyseius swirskii, depredandoun ninfa de mosca blanca(Bemisia tabaci).

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ta, como se detalla a continuación, el grado decomplejidad técnica de la utilización de la lu-cha biológica en cultivos en invernaderos.

Técnicas actuales delcontrol biológico

El incremento de superficie con aplicacióndel control biológico en invernaderos, ademásde rápido como antes se señaló, ha supues-to también un cambio en las técnicas y méto-dos debido, principalmente, a la aparición de

nuevas plagas (como Tuta absoluta) (foto 1)y/o a la puesta en el mercado comercial denuevos agentes de control (como Amblyseiusswirskii) (foto 2), así como nuevas técnicas ymétodos.

Consecuencia de lo anterior, en la actuali-dad, podemos considerar que la lucha biológi-ca que se emplea en cultivos protegidos puedeclasificarse por la forma de utilización del ene-migo natural, o por el tipo de enemigo naturalempleado, como se recoge en el cuadro I.

Como se puede observar (cuadro I), la

aplicación de la lucha biológica en cultivos eninvernaderos de España, presenta cierto gra-do de complejidad técnica. Ello viene motiva-do, en parte, por las características propiasdel régimen alimenticio del enemigo naturaly, en parte, por las distintas técnicas de apli-cación. Sin embargo, ambas están interrela-cionadas. Además, como también se puedeobservar en el cuadro I, un mismo enemigonatural puede ser aplicado, según las circuns-tancias, mediante dos o más métodos o téc-nicas diferentes.

CUADRO I.Clasificación de las técnicas y métodos de utilización de la lucha biológica, en la actualidad, en cultivos en invernaderos de España.

Método Técnica de lucha biológica Forma de aplicación Ejemplos

Enemigo natural Plaga

Especie Tipo

Bio-propagación _ N. tenuis Depredador omnívoro Moscas blancas

Plantas reservorio _ A. colemani Parasitoide específico Áfidos

A. cucumeris Depredador omnívoro Trips

Preventivo +Alimento alternativo A. swirskii Depredador omnívoro Moscas blancas

Otros alimentos O. insidiosus Depredador omnívoro Trips

O. laevigatus Depredador omnívoro Trips

+Presa de cría N. californicus Depredador olifago Ácaros


A. swirskii Depredador omnívoro Moscas blancas

A. aphidimiza Depredador específico Áfidos

A. colemani Parasitoide específico Áfidos

C. carnea Depredador omnívoro Áfidos

D. sibirica Parasitoide específico Submarino

D. isaea Parasitoide específico Submarino

Sueltas inoculativas E. formosa Parasitoide específico Mosca blanca

E. mundus Parasitoide específico Mosca blanca

Curativo F. acarisuga Depredador olífago Araña roja

N. californicus Depredador olifago Ácaros

O. insidiosus Depredador omnívoro Trips


Aumento P. persimilis Depredador omnívoro Araña roja


A. swirskii Depredador omnívoro Moscas blancas

A. aphidimiza Depredador específico Áfidos

A. colemani Parasitoide específico Áfidos

C. carnea Depredador omnívoro Áfidos

Sueltas inundativas D. isaea Parasitoide específico Submarino

E. formosa Parasitoide específico Mosca blanca

E. mundus Parasitoide específico Mosca blanca

F. acarisuga Depredador olífago Araña roja

N. californicus Depredador olifago Ácaros

O. insidiosus Depredador omnívoro Trips


P. persimilis Depredador omnívoro Araña roja

Conservación Empleo de materias activas selectivas Especies presentes _ _



Régimen alimenticio del enemigonatural

El régimen alimenticio del enemigo naturaltiene mucha importancia en las técnicas y mé-todos de aplicación.Así, por una parte, hay queconsiderar la amplitud de de especies huéspe-des o presas de los enemigos naturales. Estospueden ser polífagos (p.e.: Nabis pseudoferus)que atacan un gran número de especies fitófa-gas, plagas o no; olífagos, que matan a espe-

cies plaga relativamente próximas (p.e: Aphi-dius colemani) y específicos, solo depredan oparasitan la especie plaga (p.e.: Rodolia cardi-nalis) (foto 3). Por otra parte, dichos enemigosnaturales pueden presentar un régimen más omenos omnívoro, pudiéndose alimentar, ade-más de insectos y/o ácaros vivos, de otras fuen-tes orgánicas, con una amplia gradación. Hayespecies que son omnívoras en menor exten-sión (p.e.: Orius laevigatus que además de ali-

mentarse de las presas, plaga o no, puede ha-cerlo sobre otros alimentos, polen en este caso)o en mayor extensión (p.e.: Nesidiocoris tenuis,que se puede alimentar también sobre la plan-ta como fitófago y puede llegar a constituirsecomo plaga del cultivo por sus daños).

Métodos de control preventivoEn relación con las técnicas de aplicación

de la lucha biológica hay que señalar, en pri-mer lugar, los métodos preventivos. Los mis-mos, hasta la fecha, han tenido pocos ejem-plos dentro de los métodos generales de con-trol de plagas. En este caso, el control biológicoconsiste en introducir el enemigo natural en laparcela de cultivo, antes de que se produzca lainfestación por la especie plaga. Ello es posibleen determinadas especies, cuyo régimen ali-menticio lo permite; o bien, viene determinadopor la polifagia en relación a sus huéspedes opresas; o también por la competencia inter-gre-mial (p.e.: Orius - A. swirskii, el primero puede

La aplicación de la lucha biológica en cultivos eninvernaderos de España, presenta cierto grado decomplejidad técnica, por las características propias delrégimen alimenticio del enemigo natural y, por las distintastécnicas de aplicación.Además, un mismo enemigo naturalpuede ser aplicado, según las circunstancias, mediante doso más métodos o técnicas diferentes

Foto 5. Sistema de aplicación de la lucha biológica en invernaderos, mediante el empleo de plantas reservorio. Foto 6. Aphidius colemani, parasitando un pulgón. Enemigo natural empleadoen el sistema de plantas reservorio y huésped alternativo.

Foto 3. Rodolia cardinalis, depredador específico de la cochinilla acanalada (Icerya purchasi). Foto 4. Orius laevigatus, depredador omnívoro, que controla trips (Frankliniella occidentalis), peroque se puede alimentar sobre polen o,mediante competencia intergremial, sobre Amblyseius swirskii.

establecerse, en parte, alimentándose sobre elsegundo depredador) (foto 4).

También son técnicas preventivas la bio-propagación, así llamada, que consiste no sóloen la introducción del enemigo natural antesque la plaga, sino que la misma se realiza a ni-vel de semillero; de esta forma, cuando se llevaa cabo el trasplante, se pone en la parcela laplántula en la que van los huevos del enemigonatural (p.e.: N. tenuis en cultivo de tomate),consiguiéndose una más rápida y pronta colo-nización por el enemigo natural. Ello es sólo fac-tible en enemigos naturales totalmente omní-voros, así como aquéllos que usan el sustratovegetal para insertar sus huevos dentro de él.

Finalmente, dentro de este apartado,men-cionar la técnica de planta reservorio (foto 5),que lleva más tiempo en aplicación. La misma

se fundamenta, por ejemplo en el control de áfi-dos o pulgones, en la utilización de plantas degramíneas infestadas con especies plaga queno afectan a cultivos de hoja ancha, pero queson aceptados como huéspedes de parasitoi-des (p.e.: Aphidius colemani) (foto 6); de estamanera, el enemigo natural está presente en elinvernadero antes de la infestación por el pul-gón plaga del cultivo y puede controlar los pri-meros focos del mismo.

Técnicas de control curativoDentro de las técnicas curativas, que se em-

plean cuando ya se ha producido la infestaciónpor la plaga,que hasta la fecha son las más em-pleadas, consisten fundamentalmente en el au-mento (foto 7), es decir, en suplir o complemen-tar los enemigos naturales que pudieran estarpresentes de forma espontánea en la parcelade cultivo, mediante la realización de liberacio-nes o sueltas. Las mismas pueden ser inundati-vas, es decir, se libera un número suficientemen-te alto de enemigos naturales para que ellosproduzcan la morta-lidad de la plaga enun corto periodo detiempo (pocos días).También pueden serinoculativas, en lasque se libera un nú-mero muy bajo deenemigos naturales,y serán sus descen-dientes, en las si-guientes generacio-nes, los que ejerce-rán el control sobrelas poblaciones dela plaga. Evidente-

mente, estos últimos métodos son de muchomenor coste, especialmente si el enemigo natu-ral puede colonizar el cultivo y permanecer du-rante todo el ciclo del mismo. Por el contrario,presenta más complejidad técnica para saberel momento oportuno y la cantidad a liberar; yaque sus resultados se expresan a largo plazo(varias semanas); aunque una vez establecido elenemigo natural, el sistema debe funcionar perse, sin más intervenciones, salvo interferenciaspor productos fitosanitarios o de otro tipo.

Técnicas de conservaciónFinalmente, respecto a las técnicas de con-

servación de enemigos naturales, que consistenen realizar las prácticas agronómicas que no per-turben, o incluso que aumenten, los enemigosnaturales que de forma espontánea aparecenen la parcela de cultivo. Una de las prácticas demayor incidencia en estos enemigos naturalesson los tratamientos fitosanitarios.Sin embargo,hoy día, las materias activas que van aparecien-do en el mercado suelen ser cada vez más espe-

Estos modelos nos han permitido porejemplo conocer que cuando se hacen dos

sueltas del tipo inoculativo, se puedeobservar que manteniendo las mismas dosis

del enemigo natural, pero en momentosdistintos de liberación, los resultados son

bastante diferentes. La mejor situación se dacuando se realizan dos sueltas espaciadas

en el tiempo una semana

Foto 7. Dispensador empleado en la lucha biológica paraaumentar el número de enemigos naturales.

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cíficas sobre la especie plaga y conmenos efec-tos perjudiciales sobre los enemigos naturales.

Modelos matemáticos ycontrol biológico

Dada la complejidad actual de la lucha bio-lógica en invernaderos, como se ha descrito an-teriormente, una herramienta que se considerapuede ser de gran utilidad en su aplicaciónpráctica son los modelos matemáticos. En estesentido, hay que indicar que los modelos mate-máticos aplicados a enemigos naturales, hantenido un dilatado desarrollo en el tiempo (másde 90 años), desde los primeros trabajos, fun-damentalmente teóricos, hasta los más recien-tes mucho más aplicados. Por lo tanto, son mu-chos los modelos existentes con diferentes ex-presiones en ecuaciones matemáticas. Dentrode ellos, hay dos grandes grupos, consecuen-cia de las diferentes características biológicasy/o ecológicas: aquéllos que se aplican a espe-cies depredadoras o aquéllos que lo hacen aespecies de parasitoides. A modo de ejemplo,pero dentro de los más clásicos y también mássencillos, podemos citar el modelo de Lotka-Volterra para el sistema presa - depredador(Hawkins y Cornell, 2004), cuyas fórmulas deaplicación se muestran en la expresión 1.

Expresión 1:

donde N y P representan las densidades,dentro de una determinada área, de la presa(fitófago plaga) y del depredador respectiva-mente; a su vez, sus derivadas respecto al tiem-po, denotan las velocidades de cambio en laspoblaciones de cada uno de ellos; r la tasa in-trínseca de crecimiento de la presa o númerode hijas descendientes por madre y unidad detiempo; a es la eficacia del depredador (tasade depredación); f, la tasa de reproducción deldepredador por cada presa consumida (equi-valente a la transformación de la biomasa depresa en biomasas del enemigo natural) ym latasa de mortalidad natural del depredador.

Para el caso de huésped-parasitoide uno

de los modelos más clásicos y utilizados es elde Nicholson y Bailey (Hawkins y Cornell,2004), mostrada en la expresión 2.

Expresión 2:

donde H y P son la densidad del huésped(plaga) y del enemigo natural (parasitoide),R0 esla tasa de crecimiento de la población de la pla-ga, sin el efecto del parasito (es decir, un númerode veces que las hembras adultas se incrementaen cada generación) yα es el área de búsquedadel parasitoide (relacionado con su eficacia).

Los modelos anteriores, por una parte, re-cogen las características biológicas (tiempos dedesarrollo, longevidades y fecundidades de adul-tos), tanto de la especie plaga como del enemi-go natural. Por otra parte, a partir de ellos, sepueden implementar los mismos, y por lo tantohacerlos más completos y complejos, añadien-do las características antes señaladas en los dis-tintos métodos de lucha biológica que se apli-can en cultivos en invernaderos: tiempo fisiológi-co, estructura de edad de la plaga y enemigonatural, estados atacados por éste, régimen om-nívoro del mismo, competencia inter-gremial,etc., para simular y representar de forma másprecisa la realidad. En estos temas estamos tra-bajando en la actualidad, conjuntamente conuniversidades europeas (p.e.: Gámez et al.,

FIGURA 1.

Simulación de la evolución de la población de la plaga cuando se realiza lasliberaciones del enemigo natural: pronto (dos sueltas en la primera semana y alinicio de la infestación por la plaga) (A), tarde (dos sueltas espaciadas en lasegunda semana de infestación) (B) o adecuadamente espaciadas (una suelta enla primera y otra en la segunda semana de infestación) (C).

FIGURA 2.

Modelo matemático aplicado a la evolución de la población de la plaga:minadordel tomate (Tuta absoluta), cuando se realiza el control biológicomediante elparasitoide oófago (Trichogramma achaeae) y el depredador omnívoro(Nesidiocoris tenuis) en cultivo de tomate en invernadero: (A) primera y (B)segunda generación de la plaga.

Tiempo (días)

Tiempo (días)

dN= r · N – a · P · N

dt

dH= Ro · H · e – α · P

dt

dP = H · (1 - e – α · P)dt

dP= f · a · P · N – m · P

dt

2011 a,b) y, como resultado de dichos trabajos,podemos exponer parte de los resultados me-diante los siguientes ejemplos.

Cómo soltar y en qué momento elenemigo natural

En este primer ejemplo (figura 1), se haconstruido un modelo con datos reales de labiología del enemigo natural y de la plaga, quesimula lo que sucede cuando se hacen dossueltas del tipo inoculativo (caso bastante re-al en invernaderos) y en diferentes momentosdel tiempo, en relación con el momento de in-festación de la plaga dentro del invernadero.

Como se puede observar,manteniendo lasmismas dosis del enemigo natural, pero enmomentos distintos de liberación, los resulta-dos son bastante diferentes. La mejor situaciónse da cuando se realizan dos sueltas espacia-das en el tiempo una semana (figura 1c).

Evaluación de las actividades dediferentes enemigos naturales

Otro ejemplo, es el caso de Tuta-Tricho-

gramma-Nesidiocoris, en cultivo de tomate eninvernadero. En el mismo se aplican al mismotiempo los dos modelos antes reseñados: de-predador-presa (N. tenuis-T. absoluta) y hués-ped-parasitoide (T. absoluta-T. achaeae), en lamisma escala de tiempo fisiológico. Existe, portanto, una competencia por la especie plaga,en estado de huevo, entre el parasitoide y el de-predador.

Los resultados obtenidos indican un buenajuste del modelo a la primera (figura 2a) y ala segunda generación (figura 2b) de las po-blaciones de la plaga (minador del tomate). Delos mismos, se puede concluir, por una parte,que la población de la plaga es regulada por lapresencia del parasitoide, con una rápida re-ducción de las densidades de la misma. A suvez, la presencia del depredador no explica, ono tiene influencia, en la dinámica de la plaga,en la segunda generación de la misma. Conse-cuentemente, en el sistema plaga-parasitoide-depredador, el principal agente de control de T.absoluta es T. achaeae; N. tenuis juega solo unpapel complementario.�

AgradecimientosEl presente trabajo está siendo realizado dentro del Progra-ma de Proyectos de Excelencia de la Junta de Andalucía,Consejería de Economía, Innovación y Ciencia, con cofinan-ciación de Fondos FEDER (referencia: P09-AGR-5000) y elProyecto de investigación de Hungría OTKA (No. 81279).

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Gámez, M.; Garay, J.; Sebestyén, Z.; López, M.I.; Cabello,2011 a.Timing of biological pest control by entomo-eco-logical simulation model.VII Congreso Nacional de Ento-mología Aplicada. 24-28 Octubre 2011. Baeza. Spain.

Gámez, M.; Sebestyén, Z.; Varga, Z.; Carreño, R.; Cabello,T., 2011 b. Dynamic model for a host-parasitoid interac-tion of insects. VII Congreso Nacional de EntomologíaAplicada. 24-28 Octubre 2011. Baeza. Spain.

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