Artículos de RevisiónENFERMEDADES VIRALES EMERGENTESTRANSMITIDAS POR MOSCA BLANCA

Sonia Sánchez-Campos y Elvira Fiallo-OlivéInstituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”

Universidad de Málaga - Consejo Superior de Investigaciones Científicas (IHSM-UMA-CSIC) EstaciónExperimental "La Mayora"Algarrobo-Costa, Málaga

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Se definen como enfermedades infecciosas emergentes aquellas que surgen en lugares ymomentos específicos en una población y se convierten en nuevas epidemias. A veces,enfermedades que son endémicas en un lugar, se comportan como emergentes o reemergentesen otros. Este concepto se aplica a enfermedades que afectan tanto al hombre como a animales yplantas. La mayoría de las enfermedades emergentes de plantas están causadas por virus que yaexistían, identificados o no, que se han extendido a nuevas áreas geográficas o que han adquiridola capacidad de infectar a un nuevo huésped. A pesar del esfuerzo realizado en el manejo ycontrol de las enfermedades virales en plantas, estas siguen emergiendo favorecidas pornumerosos factores: los cambios genéticos en el genoma viral; el movimiento de material vegetal yde insectos vectores debido al comercio de frutas, hortalizas y plantas ornamentales; y los cambiosen las poblaciones de dichos vectores debidos a variaciones ambientales o a la actividadhumana[7].

Introducción

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Las moscas blancas como vectores deenfermedades virales emergentes

La transmisión de virus de plantas depende, en la mayo-ría de los casos, de un vector biológico. Existe una granvariedad de organismos que actúan como vectores devirus: insectos, ácaros, hongos del suelo o nematodos,siendo los insectos que se alimentan de floema, como lasmoscas blancas, pulgones, o cicadélidos, los que transmi-ten la mayor parte de los virus de plantas.

La dispersión en nuevas áreas geográficas a nivel mundialde las poblaciones de mosca blanca es una de las princi-pales causas de la emergencia de enfermedades virales enlas últimas dos décadas. El nombre de “mosca blanca”hace referencia a una familia de insectos aleiródidos (Fa-milia Aleyrodidae, Orden Hemiptera) en alusión al colorque los adultos presentan debido a una sustancia cerosade color blanco que les recubre el cuerpo y las alas. Exis-ten cerca de 1500 especies de moscas blancas descritas

de las cuales sólo unas pocas son capaces de actuar comovectores de virus, entre ellas Bemisia tabaci y Trialeurodesvaporariorum [Figura 1].

En función de los tiempos de adquisición, latencia y re-tención del virus por el insecto vector, el modo de trans-misión puede ser no persistente, semipersistente y persis-tente. Las moscas blancas pueden transmitir virus demanera semipersistente o persistente. En la transmisiónsemipersistente, el virus permanece limitado al conductodigestivo, la adquisición del virus ocurre en tiempos cor-tos (minutos a horas), y tiene lugar un periodo de reten-ción en el intestino anterior de horas a días; mientrasque, en la transmisión persistente, el virus atraviesa el in-testino y circula por el insecto, requiere horas para la ad-quisición, y el virus es retenido durante días e inclusotoda su vida en la hemolinfa, a través de la cual se trans-porta a las glándulas salivares para su transmisión a unanueva planta.

Entre los virus transmitidos por moscas blancas presentesen España destacan los pertenecientes a los géneros Be-gomovirus, Crinivirus, Ipomovirus y Torradovirus, que cau-san enfermedades como el rizado amarillo del tomate, losamarilleos y el torrado del tomate, o los amarilleos y en-fermedad de las venas amarillas de las cucurbitáceas[Figura 2].

Enfermedades de tomate causadaspor begomovirus

El género Begomovirus (familia Geminiviridae), con másde 300 especies reconocidas, es el más extenso de todala taxonomía viral[1]. Los begomovirus afectan a unaamplia gama de plantas silvestres y cultivos y están pre-sentes en las zonas tropicales, subtropicales y templadasde todo el mundo. El genoma de estos virus está com-puesto por una o dos moléculas de DNA circular decadena sencilla (señalándose, respectivamente, comomonopartitos o bipartitos), que se encapsida(n) en vi-riones con morfología geminada. En la naturaleza setransmiten únicamente mediante la mosca blanca Be-misia tabaci, de manera persistente.

Tomato yellow leaf curl virus y virus relacionados

Uno de los principales factores limitantes del cultivo deltomate en zonas cálidas y templadas de todo el mundo esla enfermedad del rizado amarillo del tomate (tomatoyellow leaf curl disease, TYLCD) presente en la cuencamediterránea, Asia y América[4]. Las plantas afectadasmuestran rizado y abarquillado hacia el haz de la hoja, deahí el nombre de “enfermedad de la cuchara” [Figura 3A].Otros síntomas incluyen amarilleo, reducción del tamañode la hoja, disminución del crecimiento de la planta de-bido al acortamiento de los entrenudos, y aborto floralcon la consecuente pérdida de producción, que puede lle-gar al 100 % en el caso de infecciones tempranas.

Esta enfermedad está producida por un complejo de másde diez especies de begomovirus monopartitos, cuatro delas cuales están presentes en España: Tomato yellow leafcurl virus (TYLCV), Tomato yellow leaf curl Sardinia virus(TYLCSV), Tomato yellow leaf curl Malaga virus(TYLCMaV) y Tomato yellow leaf curl Axarquia virus(TYLCAxV). Tanto el TYLCMaV como el TYLCAxVse originaron por recombinación entre los genomas delTYLCV y TYLCSV. El TYLCV, además de ser la especiemás extendida a nivel mundial, es el agente causal de unagrave enfermedad de la judía en España (bean leaf crumpledisease, BLCD). La relevancia mundial del TYLCVqueda patente al aparecer en tercer lugar en la lista delos diez virus de plantas más importantes tanto a nivelcientífico como económico [8].

Tomato leaf curl New Delhi virus

El virus del rizado del tomate de Nueva Delhi (Tomato leafcurl New Delhi virus, ToLCNDV) es la única especie debegomovirus con genoma bipartito descrito en España. Anivel mundial se encuentra ampliamente distribuido enAsia afectando a numerosos cultivos de tomate, melón,calabacín y pimiento, siendo el factor limitante de la pro-ducción de tomate en países como India. En 2012 se de-tectaron por primera vez epidemias de este virus en Españacausando daños económicos importantes en cultivos decalabacín en Murcia, Almería y Málaga, afectando tam-bién a cultivos de melón y calabaza[5]. Las plantas infecta-das manifiestan síntomas acusados de rizado y abarquilladoen hojas jóvenes, engrosamiento de las venas y entrenudoscortos. Los daños afectan de forma importante a la pro-ducción dándose un menor cuajado de frutos y pérdida devalor comercial de los mismos al deformarse su superficie[Figura 3B]. En 2013, se detectó en Almería la presenciade plantas de tomate infectadas con el ToLCNDV.

Amarilleos causados por crinivirus

El género Crinivirus es uno de los tres géneros que con-forman la familia Closteroviridae, que incluye especies

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Figura 1: Ejemplares adultos de (A) Bemisia tabaci(Stephen Ausmus, USDA) y (B) Trialeurodes vaporariorum(© Miroslav Deml, www.biolib.cz/en/).

Figura 2: Lugar y fecha de la primera detección mundial, yen España, de los virus que causan las principalesenfermedades emergentes transmitidas por mosca blanca,presentes en los cultivos hortícolas intensivos del surpeninsular.

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con los mayores genomas (hasta 20 kb) de RNA de ca-dena sencilla de los virus de plantas. El genoma de loscrinivirus se organiza en dos moléculas de RNA de po-laridad positiva que se encapsidan de forma indepen-diente en partículas largas y flexuosas que se transmitende manera semipersistente por varias especies de moscablanca, destacando B. tabaci y T. vaporariorum. Los sín-tomas característicos causados por crinivirus suelen ser

amarilleos intervenales en hojas basales y medias, que seconfunden, con frecuencia, con desórdenes nutricionaleso fisiológicos.

Amarilleo del tomate

La enfermedad del amarilleo del tomate fue descrita porprimera vez en Estados Unidos en la década de 1990 ypuede estar causada por el Tomato chlorosis virus (ToCV),transmitido por B. tabaci y T. vaporariorum, o por elTomato infectious chlorosis virus (TICV), transmitido so-lamente por T. vaporariorum. En España, el ToCV es elcrinivirus causante de las epidemias de amarilleo del to-mate y se detectó por primera vez en 1997[6]. Las plantasinfectadas desarrollan síntomas consistentes en manchascloróticas irregulares que evolucionan hacia un amarilleointervenal, manchas de color pardo y hojas quebradizas[Figura 3C]. Estos síntomas comienzan en la base de laplanta y avanzan hacia la parte superior. La producciónpuede verse reducida debido a la disminución en el nú-mero y tamaño de los frutos. El ToCV es capaz, además,de infectar al pimiento, dando lugar a síntomas similaresa los observados en tomates, y en experimentos llevadosa cabo en laboratorio se ha demostrado que puede causarimportantes pérdidas de producción.

Amarilleo de las cucurbitáceas

La enfermedad del amarilleo de las cucurbitáceas estácausada por el crinivirus Cucurbit yellow stunting disordervirus (CYSDV), transmitido por B. tabaci. El CYSDV sedescribió por primera vez en los Emiratos Árabes Unidosa principios de los años 1990, desde donde se ha exten-dido rápidamente a otros países de Oriente Medio y de lacuenca mediterránea, entre ellos España, causando gra-ves pérdidas económicas[2]. Las plantas afectadas mues-tran amarilleo intervenal que comienza a aparecer comopequeñas manchas cloróticas que aumentan de tamaño.A medida que avanza la infección, estas manchas coales-cen volviendo la hoja completamente amarilla a excep-ción de las venas que permanecen de color verde[Figura 3D]. La producción se ve afectada debido a la dis-minución de tamaño de la planta y del propio fruto. Lagama de huéspedes del CYSDV está restringida a las cu-curbitáceas, siendo el pepino y el melón los cultivos másafectados.

Amarilleo de la judía

La enfermedad del amarilleo de la judía se describió porprimera vez en el mundo en plantas de judía verde de laprovincia de Almería en el año 2003[9]. Está causada porel crinivirus Bean yellow disorder virus (BnYDV), que setransmite por B. tabaci. El BnYDV produce amarilleo in-tervenal que progresa hacia necrosis, por lo que en esta-dos avanzados de la infección las hojas aparecen de colorpardo con venas verdes. Los frutos de las plantas afecta-

Figura 3: Síntomas ocasionados por virus transmitidospor la mosca blanca en cultivos hortícolas. A, TYLCV, entomate; B, ToLCNDV, en calabacín; C, ToCV, en tomate;D, CYSDV, en pepino; E, BnYDV, en judía; F, CVYV, enmelón; G, ToTV, en tomate (Fotografías suministradas porlas autoras).

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das por la enfermedad sufren graves deformaciones queincluyen un enroscamiento que no permite su comercia-lización [Figura 3E].

Enfermedad de las venas amarillas delas cucurbitáceas

La enfermedad de las venas amarillas de las cucurbitáceasse describió por primera vez en Israel a finales de los años1950, afectando a cultivos de pepino[3]. No fue hasta 25años más tarde cuando comenzó a extenderse a otros paí-ses de la cuenca mediterránea, detectándose en Españaen el año 2000. Los síntomas varían según el cultivo. Lasplantas de pepino y de melón infectadas muestran cloro-sis de las venas en hojas apicales [Figura 3F]. Los frutosdel pepino muestran mosaicos verdes en el fruto que im-piden su comercialización mientras que los frutos demelón son asintomáticos. En ocasiones, las plantas demelón sufren colapso y mueren, con la consiguiente pér-

dida total de la produc-ción. En sandía, los sínto-mas son muy variables yvan desde síntomas folia-res al rajado de los frutosmaduros o al rápido co-lapso de la planta.

La enfermedad está producida por el virus de las venasamarillas del pepino (Cucumber vein yellowing virus,CVYV, Género Ipomovirus, Familia Potyviridae). Las espe-cies del género Ipomovirus poseen un genoma consti-tuido por una molécula lineal de RNA de cadena sencillay polaridad positiva, que se encapsida en partículas fila-mentosas. Al contrario de las especies del géneroPotyvirus (el más importante de la familia Potyviridae),que se transmite por pulgones, los ipomovirus se trans-miten por la mosca blanca B. tabaci de modo semiper-sistente.

Torrado del tomate

En 2001 se observó en la provincia de Murcia una enfer-medad que afectaba al tomate y que era desconocida paralos agricultores de la zona. Los síntomas que presentaban

las plantas afectadas con-sistían en manchas necró-ticas en la base de los folio-los que llegaban a necrosarla hoja entera, acompaña-das de necrosis en el tallo ybrotes apicales. Los frutospresentaban graves defor-maciones, líneas de suturay manchas necróticas, lo

que impedía su comercialización [Figura 3G]. Un grupoholandés demostró que el agente causal de esta enferme-dad era un nuevo virus al que se denominó Tomatotorrado virus (ToTV), haciendo referencia a los síntomasque recordaban a una planta quemada[10]. El ToTV seconvirtió pronto en la especie tipo de un nuevo génerode virus de plantas, Torradovirus. Los torradovirus poseenun genoma compuesto por dos moléculas de RNA de ca-dena sencilla y polaridad positiva que se encapsidan deforma independiente en pequeñas partículas icosaédricas.El ToTV se transmite de manera semipersistente por lasmoscas blancas B. tabaci y T. vaporariorum. Tras la detec-ción del ToTV en España, el virus se ha extendido a nu-merosos países europeos y además se han descrito variasespecies nuevas pertenecientes al mismo género.

Situación actual en los cultivos hortí-colas intensivos del sur de España

Son numerosos los factores de los que depende la evolu-ción de las epidemias de una enfermedad viral tras suemergencia en una zona geográfica determinada. Estosfactores incluyen las medidas de control que se adoptenfrente a la epidemia, así como la capacidad del virus paramutar, que le permitirá adaptarse a nuevos huéspedes osituaciones ecológicas. En el caso de las virosis transmi-tidas por mosca blanca, las medidas de control utilizadasen la actualidad se basan en un manejo integrado de laenfermedad. Las principales medidas de control incluyenla reducción de reservo-rios del virus (eliminaciónde plantas enfermas ymalas hierbas que puedanser huéspedes alternati-vos), reducción de las po-blaciones de moscas blan-cas (mallas y otras barrerasfísicas, lucha biológica) yla utilización de varieda-des resistentes o tolerantesal virus.

Un ejemplo ilustrativo de la adaptación a nuevos hués-pedes tuvo lugar tras la introducción del TYLCV en elsur de España a mediados de la década de 1990. Este virusse impuso en las epidemias de rizado amarillo del tomatesobre la especie presente con anterioridad, el TYLCSV.Uno de los factores que pudieron influir en este compor-tamiento fue la capacidad del TYLCV de infectar judías,al contrario que el TYLCSV, y así mantenerse más efi-cientemente en las epidemias. En la actualidad, a pesarde la disponibilidad de variedades comerciales de tomate,tolerantes a los virus causantes del rizado amarillo, elTYLCV y las especies originadas por recombinación con

Los ipomovirus setransmiten por moscablanca de modosemipersistente.

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Un grupoholandés identificó alagente causal delaspecto calcinado de lostomates, característicode la enfermedad

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En el caso de lasvirosis transmitidas pormosca blanca, las medi-das de control se basanen un manejo integradode la enfermedad

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el TYLCSV, siguen presentes en el surpeninsular y tienen una importante re-percusión económica.

En el caso del ToCV, un crinivirus queafecta al tomate y al pimiento, losmuestreos realizados en los últimos añosen las provincias de Málaga, Almería yMurcia muestran claras diferencias encuanto a su prevalencia en ambos culti-vos. Así, las infecciones en pimientosólo están presentes en Málaga. En tomates, sin embargo,las infecciones son muy frecuentes en las tres provincias.La carencia de variedades comerciales de tomate o pi-miento, resistentes o tolerantes al ToCV, hace más críticoel control del insecto vector.

Las infecciones por el crinivirus BnYDV, descrito por pri-mera vez en España, han seguido una evolución particu-lar debido a cambios en las prácticas agrícolas en Alme-ría. Esta enfermedad causa la deformación de los frutos,que no pueden ser comercializados, por lo que causódaños económicos importantes las primeras temporadastras su detección, en las que llegó a al-canzar una alta prevalencia. Una vezque se determinó que el agente causalde esta enfermedad era un virus trans-mitido por B. tabaci, los agricultores in-tensificaron los tratamientos de insec-ticidas y el cultivo de judía verde setrasladó en su mayor parte a Marruecos.Esto hizo que la enfermedad práctica-mente se erradicara de Almería, dondela pequeña superficie dedicada todavía

a este cultivo sólo sufre infecciones es-porádicas.

Las infecciones por otro crinivirus, elCYSDV, siguen siendo frecuentes en loscultivos de cucurbitáceas del sureste es-pañol. Afortunadamente, varias casascomerciales han desarrollado variedadescomerciales de pepinos resistentes a estevirus.

Aunque la aparición del torrado del tomate en Españasupuso una gran preocupación en el sector, la prevalenciadel virus causante, el ToTV, ha seguido una progresióndecreciente en el sureste peninsular.

En conclusión, los cultivos hortícolas intensivos del surde España se han visto continuamente afectados por gra-ves enfermedades virales emergentes transmitidas pormosca. En los últimos 15 años ha habido una situación derelativa calma, por el desarrollo de variedades comercia-les resistentes o tolerantes a algunos de los virus presentesy por el control de B. tabaci, tras la exitosa aplicación ge-

neralizada de programas de control bio-lógico. Sin embargo, la reciente intro-ducción del begomovirus Tomato leafcurl New Delhi virus, presente hastaahora sólo en India y países vecinos,obliga a evaluar las medidas de controlen cucurbitáceas. Ello pone de mani-fiesto que, como ha sucedido en el pa-sado, nuevos virus pueden emerger o re-emerger, poniendo en jaque una vez mása la más próspera agricultura de Europa.

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Enfermedades virales emergentes transmitidas por mosca blanca

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REFERENCIAS

La carencia devariedades comercialesde tomate o pimiento,resistentes o tolerantesal ToCV, hace más críticoel control del insectovector

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Los cultivoshortícolas intensivos delsur de España se hanvisto continuamenteafectados por gravesenfermedades viralesemergentes transmitidaspor mosca

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