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–––––––Recibido: noviembre 2014. Aprobado: noviembre 2014.Versión final: enero 2015.

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela.Vol. 27 Nº 2: 178-231. (2015) ISSN: 2343-6468 Digital / ISSN: 1315-0162 Impreso / Depósito Legal pp 198702SU187

ARTÍCULO DE REVISIÓNAGROBIOLOGÍA

LISTa comenTada de LoS FLeBoTomInoS (dIPTeRa: PSYcHodIdae, PHLeBoTomInae) cITadoS PaRa VeneZUeLa

annoTaTed cHeckLIST oF THe PHLeBoTomIne Sand FLIeS (dIPTeRa: PSYcHodIdae, PHLeBoTomInae) cITed FoR VeneZUeLa

Dalmiro Cazorla-Perfetti

Universidad Nacional Experimental “Francisco de Miranda”, Decanato de Investigaciones, Centro de Investigaciones Biomédicas (CIB), Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical

(LEPAMET), Coro, Venezuela. E-mail: [email protected] / [email protected]

ReSUmen

Se ha realizado un listado taxonómico comentado de las especies de flebotominos (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae) descritas hasta el presente para Venezuela. La situación actual de Phlebotominae de Venezuela revela que existen 112 especies, agrupadas en una tribu (Phlebotomini), cuatro subtribus (Brumptomyiina, Sergentomyiina, Lutzomyiina, Psychodopygina) y 15 géneros (Brumptomyia spp., Micropygomyia spp., Sciopemyia spp., Lutzomyia spp., Migonemyia spp., Pintomyia spp., Pressatia spp., Trichopygomyia spp., Evandromyia spp., Psathyromyia spp., Viannamyia spp., Bichromomyia spp., Psychodopygus spp., Nyssomyia spp., Trichophoromyia spp.). En el catálogo se incluyen para cada especie aspectos de distribución geográfica, taxonómicos, históricos, bio-ecológicos y epidemiológicos, y las necesidades de investigación.

Palabras clave: Phlebotominae, catálogo, revisión, Venezuela.

aBSTRacT

An updated taxonomic annotated checklist has been made of phlebotomine sandfly species actually recorded from Venezuela (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae). The revision revealed that up till now there has been recorded 112 species, grouped into one tribu (Phlebotomini), four subtribus (Brumptomyiina, Sergentomyiina, Lutzomyiina, Psychodopygina) and 15 genus (Brumptomyia spp., Micropygomyia spp., Sciopemyia spp., Lutzomyia spp., Migonemyia spp., Pintomyia spp., Pressatia spp., Trichopygomyia spp., Evandromyia spp., Psathyromyia spp., Viannamyia spp., Bichromomyia spp., Psychodopygus spp., Nyssomyia spp., Trichophoromyia spp.). Highlighted notes on their taxonomic, historic, bioecological, geographical distribution and epidemiological aspects and research needs, is given in the catalogue.

Key words: Phlebotominae, catalogue, review, Venezuela.

InTRodUccIón

Los flebotominos o flebótomos del griego φλεβός (phlebos = vena) y τοµή (tomos = cortar) (flebótomos: corta-venas), como mayormente se les conoce, son insectos del orden Diptera (suborden Nematocera), familia Psychodidae, subfamilia Phlebotominae (Young y Duncan 1994). Los mismos se caracterizan primordialmente por presentar las hembras hábitos hematofágicos (Fig. 1) y que se mueven dando pequeños saltos, y desde el punto de vista morfológico por ser de tamaño pequeño (1-4 mm) y densamente pilosos, con antenas largas, alas erectas hacia arriba y hacia atrás y un radio con cinco ramas. Sus piezas bucales son largas y se encuentran adaptadas a la hematofagia, proceso hecho por las hembras, como ya se indicó, sobre una amplia variedad de vertebrados incluyendo al humano; sus palpos maxilares están formados por cinco segmentos (Forattini 1973, Young y Duncan 1994, WHO 2010). Así mismo, se puede mencionar dentro de los rasgos biológicos más resaltantes, que son insectos holometábolos, con un tipo

de desarrollo completo en que los estadios inmaduros son diferentes a los adultos. El ciclo vital comprende huevos aguzados, cuatro estadios larvales de hábitos terrestres que se alimentan de materia orgánica y pupas sésiles de donde emergen los imagos. Los machos succionan azúcares de las plantas y/o áfidos, necesitando las hembras además de sangre a éstos últimos nutrientes, cuya actividad picadora es generalemente en horas crepusculares y nocturnas. Es interesante mencionar, que existen especies flebotominas que son autógenas e inclusive partenogenéticas (Forattini 1973, Young y Duncan 1994, WHO 2010).

Figura 1. Hembra flebotomina picando sobre humano (Fuente: OMS/S. Stammers).

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La importancia desde un punto de vista médico-veterinaria o sanitaria, de los flebotominos radica en que son los trasmisores de los protozoarios-flagelados parásitos del género Leishmania spp. (Euglenozoa: Kinetoplastea, Trypanosomatidae), agentes de etiológicos de las leishmaniasis o leishmaniosis, las cuales comprenden un grupo de dolencias con un amplio espectro clínico, incluyendo básicamente las de tipo tegumentaria (LT) (leishmaniasis cutánea: LC, leishmaniasis muco-cutánea: LMC, leishmaniasis cutáneo difusa: LCD) y visceral (LV), y que se encuentran prevalentes en el territorio nacional (WHO 2010, Feliciangeli 2014). Asimismo, las hembras flebotominas pueden transmitir la bacteria Bartonella spp., agente causal de la bartonelosis (enfermedad de Carrión o verruga peruana), así como también varias clases de flebovirosis, causante de la fiebre de los flebótomos con casos de meningitis/encefalitis; también debe tenerse presente la molestia y alergias que ocasionan sus picaduras (Young y Duncan 1994, WHO 2010).

Los flebotominos presentan una amplia distribución en el globo terráqueo, comprendiendo alrededor de 800 especies y subespecies, de las cuales 93 se consideran vectores comprobados o probables de Leishmania spp. (WHO 2010). En Venezuela, se les conoce popularmente, entre otras denominaciones vernáculas, como “angoletas”, “palomillas”, “balandras”, “blanquín” “robalito”, “alitas pará”, “alitas blanca” (Iriarte 1944).

Los primeros estudios sobre la fauna flebotomina de Venezuela se deben al médico tropicalista venezolano Enrique Tejera, quien en 1921 envía al entomólogo francés François Larousse espécimen para su identificación taxonómica; sin embargo, también se debe acotar que el médico-entomólogo venezolano Manuel Núñez-Tovar realizó recolectas en 1921, aunque su reporte formal corresponde al año 1922 (Dacio et al. 1961). Desde entonces varios investigadores tanto extranjeros como nativos han realizado numerosos aportes al reconocimiento de la fauna flebotomina del país. El primer catálogo de Venezuela sobre este grupo de dípteros hematófagos lo hizo Ignacio Ortiz en 1942, aunque sus primeras recolectas las comenzó en 1940; en dicho listado este entomólogo venezolano reconoce 11 especies flebotominas para el territorio nacional. A partir de esta revisión pionera de I. Ortiz, el número de especies flebotominas registradas en catálogos para el territorio nacional se ha ido incrementando de la manera siguiente: n = 13 (1944), n = 21 (1952), n = 40 (1968), n = 46 (1980), n = 58 (1982), n = 95 (1988) y n = 100 (2006) (Iriarte 1944, Feliciangeli 1988, 2006).

Después de haber transcurrido ocho años del último catálogo de la subfamilia Phlebotominae hecha para el país (Feliciangeli 2006), en el presente trabajo se decidió realizar una amplia y minuciosa revisión bibliográfica para actualizar el listado de las especies de flebótomos señaladas hasta la actualidad para el territorio nacional; asimismo, en cada una de las taxa, se dan, en la medida que existan referencias o datos, comentarios de tipo taxonómicos, históricos, bio-ecológicos, rangos de distribución geográfica y de importancia sanitaria.

Con relación con los esquemas de clasificación, aunque el más empleado es el propuesto por Young y Duncan (1994) que toma en cuenta básicamente al trabajo de Lewis et al. (1977), aquí se siguió principalmente el propuesto por Galati (1995), y las abreviaciones de subgéneros y géneros dadas por Marconde (2007). La clasificación de Galati (1995) se basa en el análisis cladístico filogenético de más de 85 caracteres morfológicos imaginales; y aunque dicho esquema es, si se quiere, cuestionable y debatible, no obstante, mediante análisis de secuencias de genes mitocondriales, algunos aspectos del mismo han sido verificados. Por ello, el esquema ampliamente aceptado de Young y Duncan (1994) requiere ser revisado (Beati et al. 2004). De todos modos, además de la nomenclatura taxonómica de Galati (1995) para cada taxón también se colocó entre paréntesis, su contraparte ad hoc dada por Young y Duncan (1994). Igualmente, se indica el sexo descrito (♀, ♂).

LISTado comenTado de LaS eSPecIeS de FLeBoTomInoS de VeneZUeLa

Familia PSYcHodIdae newman, 1834Subfamilia PHLeBoTomInae Rondani,1840Tribu PHLeBoTomInI Rondani,1840Subtribu BRUmPTomYIIna artemiev, 1991Género Brumptomyia França y Parrot, 1921

1. Br. avellari (costa Lima 1932) ♀, ♂

Como todos los integrantes del género, Br. avellari no se alimenta sobre humanos, por lo que al igual que sus congéneres no pareciera hasta el presente poseer importancia sanitaria en la transmisión de Leishmania spp. Se le ha señalado de alimentarse sobre armadillos (Dasypódidos), en cuyas madrigueras reposa (Young 1979, Feliciangeli y Lampo 2001). En Venezuela, se le ha capturado en cuevas de armadillos en los estados Amazonas y Bolívar a 140 m de altitud (Feliciangeli

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Lista comentada de los flebotominos...

1988, Feliciangeli y Lampo 2001). Sin embargo, es de hacer notar que en el último ISOPS (International Symposium on Phlebotomine Sand flies, 2011) realizado en Turquía, se reportó en Brasil la detección de ejemplares de Br. galindoi naturalmente infectados con Leishmania spp. (Santos et al. 2011), lo que obliga a incrementar los estudios al respecto y corroborar este hallazgo en otras especies del grupo. Estudio que se hace necesario e interesante, si se tiene en cuenta que hasta ahora en la región Paleotropical se indicaba que Leishmania spp. era exclusivamente transmitido por los flebotominos del género Phlebotomus spp., y los del género Sergentomyia spp. sólo transmitían Sauroleishmania spp. a lacertilios; sin embargo, estudios recientes indican que este “dogma” pareciera estar cambiando, al detectarse infección natural de Sergentomyia spp. por Leishmania spp. (e.g., Le. (Le). major ) (Campino et al. 2013).

Br. avellari es de las pocas especies del género, que incluyen 26 taxa, a las cuales se les ha descrito sus estadios inmaduros (Galati 2012). El hecho que sea muy cercana morfológicamente con Br. brumpti, y que varias de las hembras del género son difíciles de separar morfológicamente y muchas veces coexisten simpátricamente (Young 1979, Feliciangeli y Lampo 2001), demanda la realización de estudios bioquímicos-moleculares y/o morfométricos (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), como los hechos por Feliciangeli y Lampo (2001).

2. Br. beaupertuyi (ortiz 1954) ♀, ♂

Esta especie se encuentra restringida a Colombia y Venezuela, donde abarca hasta 12 entidades federales (Amazonas, Anzoátegui, Aragua, Barinas, Carabobo, Falcón, Lara, Miranda, Yaracuy, Táchira, Zulia) a altitudes de más de 1.000 m (Feliciangeli 1988, Feliciangeli y Lampo 2001). Es poco, como la mayoría de sus congéneres, lo que se conoce acerca de su bio-ecología. Feliciangeli y Lampo (2001) mediante electroforesis de isoenzimas, separaron con éxito poblaciones simpátricas y alopátricas de ambos sexos de Br. beaupertuyi y Br. devenanzii.

3. Br. devenanzii (ortiz y Scorza 1963) ♀, ♂

Esta especie hasta el presente se encuentra restringida para Venezuela, donde solo se le ha capturado en los estados Aragua, Miranda y Nueva Esparta; de lo poco que se sabe de su bio-ecología, se tiene que es atraida hacia fuentes luminosas y que habita especialmente en bosques nublados entre 900 y 1.300 m de altitud (Feliciangeli

1988, Feliciangeli y Lampo 2001).

4. Br. pintoi (costa Lima 1932) ♀, ♂

Hasta los momentos en Venezuela, Br. pintoi se encuentra restringida al estado Amazonas, región sur-oriental, a 140 m de altitud (Feliciangeli 1988, Feliciangeli y Lampo 2001). Se le ha capturado en cuevas de armadillos (Dasypódidos), sobre los cuales parecieran tener predilección al igual que sus congéneres de Brumptomyia spp. (Bejarano et al. 2004a). El hecho de que se le haya capturado simpátricamente en la región amazónica con Br. beaupertuyi y Br. avellari, cuyas hembras son isomórficas, hace necesario la implementación de técnicas complementarias en su identificación, incluyendo bioquímicas-moleculares y/o morfométricas (Feliciangeli y Lampo 2001, Dujardin et al. 2005, Contreras et al. 2014) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Subtribu SeRGenTomYIIna artemiev, 1991Género Micropygomyia Barretto, 1962Subgénero Sauromyia artemiev, 1991Serie Oswaldoi Barretto, 1962

5. Mi. (Sau.) rorotaensis (Floch y abonnenc 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia rorotaensis, Grupo Oswaldoi Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Mi. (Sau.) rorotaensis sólo se le ha capturado en los estados Amazonas a 100 m de altitud en bosque húmedo tropical, y en Yaracuy a 1.020 m en bosque húmedo premontano (Feliciangeli 1987d, 1988, Feliciangeli et al. 1988). En Panamá, sus estadios inmaduros se desarrollan en suelos de bosques abiertos. Se le considera de poseer apetencias alimentarias hacia vertebrados de sangre fría (lacertilios, anfibios), y se le han detectado tripanosomas en su tracto digestivo; se le ha capturado posando sobre humanos aunque sin alimentarse sobre ellos, por lo que al parecer no posee relevancia epidemiológica en los ciclos de transmisión de las leishmaniasis (Young 1979, Feliciangeli 1987d, Young y Duncan 1994). En la amazonia brasileña, se le captura con mayor abundancia en áreas rurales a 1 m del suelo, aunque también puede moverse hasta las copas de los árboles (Dias-Lima et al. 2002, Feitosa et al. 2012); y en otras regiones de ese país se le captura con preferencia en áreas periurbanas (Vilela et al. 2013). El hecho de que a otras especies del género (e.g., Mi. (Sau.) atroclavata, Mi. (Sau.) trinidadensis y Mi. (Mic.) micropyga) consideradas comúnmente como estrictas

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saurófilas, se les haya detectado de alimentarse sobre mamíferos incluido el humano (Paternina 2012), sugiere que no debe descartarse de plano su participación en la transmisión de Leishmania spp. hasta que no se tengan evidencias concluyentes.

Los machos de Mi. (Sau.) rorotaensis y Mi. (Sau.) oswaldoi son muy parecidos morfológicamente, y se ha considerado a esta última como sinonimia de la primera (Forattini 1973). Por otra parte, a Mi. (Sau.) rorotaensis también se le han detectado anomalías o teratologías morfológicas (Almeida 1970, Goeffroy 1984). Por ello, es necesario realizar estudios con métodos complementarios como los moleculares y/o morfométricos (Dujardin et al. 2005, Contreras et al. 2014) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), e incrementar los muestreos en otras regiones del país.

6. Mi. (Sau.) saccai (Feliciangeli, Ramírez Pérez y Ramírez 1989) ♀, ♂ (= Lutzomyia saccai, Grupo Oswaldoi Theodor, 1965, sensu Young y duncan 1994)

Mi. (Sau.) saccai fue descrita a partir de machos y hembras recolectados a 840-1.000 m de altitud en la Gran Sabana, Guayana Venezolana, en zonas bioclimáticas de bosque muy húmedo pre-montano y bosque húmedo pre-montano (Feliciangeli 1987d). Se le considera junto a sus congéneres del Grupo Oswaldoi (sensu Young y Duncan 1994) de poseer hábitos saurófilos (Young 1979, Feliciangeli 1987c). Sin embargo, recientemente Paternina (2012) ha demostrado mediante técnicas moleculares, que especies flebotominas tales como Mi. (Sau.) atroclavata, Mi. (Sau.) trinidadensis y Mi. (Mic.) micropyga que se les tenía como estrictamente saurófilas, se alimentan sobre mamíferos incluyendo al humano. De allí que se necesita ampliar los estudios epidemiológicos para determinar el papel de Mi. (Sau.) saccai como vector de Leishmania spp.

7. Mi. (Sau.) trinidadensis (newstead 1922) ♀, ♂ (= Lutzomyia trinidaensis, Grupo Oswaldoi Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Mi. (Sau.) trinidadensis es una especie flebotomina con una amplia distribución en la región Neotropical (Young y Duncan 1994, Galati 2012). En Venezuela, muestra un amplio rango de distribución altitudinal y geográfico, pudiendo ser encontrada desde los 0 hasta los 1.900 m en todas las entidades federales (Scorza et al. 1967, 1979, Feliciangeli 1987d, 1988). Es de las pocas especies del género a las cuales se le ha estudiado su esculpido exo-coriónico oval, que es de tipo poligonal,

además de larvas y pupas (Hanson 1968, Feliciangeli et al. 1993, Fausto et al. 1998); por presentar un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide, sus larvas se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y de ser excavadoras en sus hábitos alimentarios, al formar túneles en el sustrato (Hanson 1968); en focos endémicos de leishmaniasis en Colombia, los inmaduros de Mi. (Sau.) trinidadensis se les asocia con sitios de cría en árboles que tienen 3-11 raíces tabulares (0,4-2,5 m altura x 1,1-2,6 m de largo), elevada HR (94,9%), pH neutro (6,4-7,4), substratos con alta densidad (0,85 g/cm3 ), radio C/N bajo (8,03) y un elevado porcentaje de nitrógeno (0,38-0,64) (Vivero et al. 2015).

Usualmente, se le ha considerado de alimentarse sobre lacertilios o lagartos (Squamata: Lacertilia), y se le ha aislado el protozoario-flagelado Trypanosoma thecadactyli (Christensen y Telford 1972, Young 1979, Feliciangeli 1987d, Young y Duncan 1994). Sin embargo, existen reportes de habérsele capturado picando sobre humanos (Scorza et al. 1979, Scorza 1989, Ramírez-Pérez et al. 1981, Zeledón et al. 1982, Vivero et al. 2010) y de haber ingerido sangre de otros mamíferos (Scorza et al. 1979, Paternina 2012). Bonfante-Garrido et al. (1990) aislaron promastigotes de Leishmania spp. de su tracto digestivo, aunque estos no pudieron ser identificados a nivel específico (Bonfante-Garrido et al. 1999), así como Souza et al. (2010) en Brasil y Valdivia et al. (2012) en Perú, estos últimos pertenecientes al subgénero Viannia. Es por ello, que se le tiene como un potencial vector de LT (Feliciangeli 2014). Williams (1988) arroja la posibilidad de considerar a los especímenes capturados por Scorza et al. (1979) a 1.900 m de altitud en el estado Trujillo, región andino-venezolana, como una especie distinta a las consideradas como Mi. (Sau.) trinidadensis en las tierras bajas de Centro América, por lo que pudiera representar un complejo de especies crípticas. Esto último señalado, podría estar ocurriendo en Colombia, donde se le ha detectado una amplia variedad intraespecífica en sus haplotipos (Contreras et al. 2014). Por otra parte, recientemente a Mi. (Sau.) villelai (Mangabeira 1942) que siempre se le consideró como una sinonimia de Mi. (Sau.) trinidadensis, se le revalidó su estatus específico; mientras que a Mi. (Sau.) goiana (Martins, Falcão y Silva, 1962) se le colocó definitivamente entre sus sinonimias (Galati 2012), tal como había considerado Forattini (1973). Además, varios investigadores han detectado anomalías morfológicas o teratológicas especialmente en la genitalia externa de los machos (Chaniotis 1971, Feliciangeli et al. 1985a, Cazorla et al. 1988a, 1991). Todos estos inconvenientes en su estatus taxonómico,

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deben motivar estudios y muestreos más amplios, especialmente con herramientas moleculares, tal como se ha hecho en Venezuela y Colombia (Torgerson et al. 2003, Vivero et al. 2007, 2009, Contreras et al. 2014), y/o morfométricas (Dujardin et al. 2005) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

En Brasil a Mi. (Sau.) trinidadensis se le ha capturado en domicilios y peridomicilios en áreas urbanas y rurales, incluyendo corrales de gallinas y cochinos; siendo más abundante en la época seca (Silva et al. 2010b). En focos de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, a Mi. (Sau.) trinidadensis se le ha detectado tanto en ambientes modificados como en aquellos no alterados (Nieves et al. 2014b); mientras que en el estado Lara, región nor-occidental de Venezuela, sus mayores abundancias poblacionales se dan durante los meses con menor HR y precipitación y mayores temperaturas (marzo y septiembre), con un ritmo circadiano de mayor actividad entre las 20:00-21:00 y 22:00-23:00 horas (Traviezo 2012). En Panamá, se le captura tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical, bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008).

Serie Atroclavata Fairchild, 1955

8. Mi. (Sau.) atroclavata (knab 1913) ♀, ♂ (= Lutzomyia atroclavata, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Este flebotomino posee una “morfología taxonómica” muy sui generis dentro del género Micropygomyia, siendo Mi. (Sau.) venezuelensis la especie que le es más cercanamente relacionada desde el punto de vista morfológico, y las mismas son relativamente fáciles de distinguir en ambos sexos, y su estatus taxonómico ha mostrado estabilidad. No obstante, la detección de anomalías morfológicas que pueden conllevar potencialmente a confusiones (Cazorla et al. 1991, Estrada et al. 2009), y la amplitud de su rango de distribución geográfica (Anzoátegui, Aragua, Carabobo, Cojedes, Delta Amacuro, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Monagas, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) y altitudinal (20-1.000 m) (Scorza et al. 1967, Feliciangeli 1988, 1995), que pudiera pensarse en la posible existencia de un complejo de especies crípticas o un polimorfismo clinal, hace necesario complementar la alfa taxonomía con métodos moleculares y/o morfométricos (Dujardin et al. 2005, Contreras et al. 2014) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). Cazorla (2001) describió sus

larvas de IV estadio, las cuales por presentar un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posea hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). En focos endémicos de leishmaniasis en Colombia, los estadios inmaduros de Mi. (Sau.) atroclavata se les ha capturado en sitios de cría de árboles que no tienen raíces tabulares, con circunferencias de 2,83-5,02 m y troncos laminares o con fisuras, HR baja (74,5-86,7%), pH neutro (6,4), substratos con alta densidad (0,57-0,85 g/cm3 ), alto radio C/N (32,1) y un elevado porcentaje de nitrógeno (0,38) (Vivero et al. 2015).

Generalmente a Mi. (Sau.) atroclavata no se le atribuye apetencias antropofílicas, lo que hacía descartar de plano la presunción de Courmes et al. (1966), de que podría ser vector de LV en la isla francesa de Guadalupe en el Caribe (Young y Duncan 1994). Sin embargo, como ya se indicó, el hallazgo en Colombia de ejemplares con sangre humana (Paternina 2012), obliga a replantearse y determinar el papel de Mi. (Sau.) atroclavata en la transmision de Leishmania spp. en los ciclos zoonóticos y antropozoonóticos. De hecho, el reciente descubrimiento de Le. (Le.) martiniquensis como una especie nueva causante de LC en la isla caribeña de Martinica, refuerza esta opinión dada. Esto debido a que en dicha isla hasta ahora sólo se ha confirmado la presencia de Mi. (Sau.) atroclavata y Mi. (Mic.) cayennensis (Desbois et al. 2014), a cuyo complejo de subespecies también por lo común se le atribuye de alimentarse de animales ectotermos, principalmente lacertilios (Young y Duncan 1994); sin embargo, a Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis también se le ha capturado en Colombia picando en altas densidades sobre humanos, con actividad domiciliar, así como también en otros mamíferos; además, se ha detectado promastigotes y material genético de Tripanosomatideos no identificados (Cochero et al. 2007, Paternina 2012).

En un estudio ecológico en zonas de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, se detectó que Mi. (Sau.) atroclavata posee una fuerte asociación con agrosistemas modificados (Nieves et al. 2014b). En Panamá, se le ha capturado en bosques primarios (bosque muy húmedo tropical) (Valderrama et al. 2008)

9. Mi. (Sau.) venezuelensis (Floch y abonnenc 1948) ♀, ♂ (= Lutzomyia venezuelensis, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Mi. (Sau.) venezuelensis se distribuye en 14 entidades

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federales del territorio nacional (Anzoátegui, Aragua, Barinas, Carabobo, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Portuguesa, Sucre, Táchira, Yaracuy, Zulia). De sus estadios inmaduros, se le ha estudiado su esculpido exo-coriónico oval, que es de tipo elipses conectadas con hileras longititudinales finas, lo cual es muy sui generis dentro de los flebotominos (Feliciangeli et al. 1993); mientras que de sus larvas, sólo se ha estudiado sus espiráculos por Microscopía Electrónica de Barrido (MEB) (Fausto et al. 1998). La presunción de Young y Duncan (1994) de considerar que los ejemplares hembra ilustrados por Ramírez-Pérez et al. (1978) como “L. micropyga” se asemejan a Mi. (Sau.) venezuelensis, y su amplio rango de distribución altitudinal (100-1.800 m) y zonas bioclimáticas presentado en el país (Feliciangeli 1988, 1995), llevan a proponer la realización de estudios de tipo molecular, que ya se han hecho en poblaciones de Venezuela (Torgerson et al. 2003), y/o los de tipo morfométrico (Dujardin et al. 2005) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010); esto con la finalidad de detectar un posible complejo de especies crípticas.

A esta especie flebotomina siempre se le ha asociado con vertebrados de sangre fría o poiquilotermos, y se le ha detectado tripanosomas en su tracto digestivo (Young y Duncan 1994); aunque como se ha venido discutiendo arriba, es necesario ampliar los estudios eco-epidemiológicos para descartar su apetencia por sangre de mamíferos incluyendo al humano, tal como se ha demostrado en otras especies del género (e.g., Mi. (Sau.) trinidadensis y Mi. (Mic.) micropyga), que se suponía tenían hábitos alimentarios estrictamente herpetofílicos y se ha demostrado su apetencia hacia animales homeotermos (Scorza et al. 1979, Paternina 2012). En este sentido, en Colombia se le ha capturado mediante cebo humano protegido, tanto dentro del domicilio como sus alrededores, considerándosele como endofágica (Ovallos et al. 2013).

Subgénero Micropygomyia s. str. Barretto, 1962

Serie Cayennensis Fairchild, 1955

10. Mi. (Mic.) absonodonta (Feliciangeli 1995) ♀, ♂ (= Lutzomyia absonodonta, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, Mi. (Mic.) absonodonta se encuentra restringida a los estados Cojedes y Anzoátegui. La ultramorfología de sus huevos indica que posee un patrón exo-coriónico de tipo reticular (Fausto et al.

2001); de sus larvas sólo se ha descrito sus espiráculos mediante MEB (Fausto et al. 1998). Feliciangeli (1995) en su revisión sobre el subgénero Micropygomyia de Venezuela (sensu Young y Duncan 1994), describió a Mi. (Mic.) absonodonta como una nueva especie después de considerar que ésta había sido identificada incorrectamente como Mi. (Mic.) micropyga por Llanos et al. (1976); señalando que la talla y la coloración pálida de Mi. (Mic.) absonodonta permite separarla de las restantes especies afines de Venezuela, incluyendo Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis, Mi. (Mic.) micropya, Mi. (Mic.) yencanensi y Mi. (Mic.) lewisi, algunas de las cuales se pueden presentar de manera simpátrica. Así mismo, en este trabajo Feliciangeli (1995) reconoce que se pueden presentar problemas para la separación de los machos de estas especies, indicando que la coloración del tórax representa uno de los principales caracteres para la identificación. Sin embargo, la expresión “un esclerito intensamente o ligeramente pigmentado” de una clave dicotómica puede ser interpretada de una manera ambigua, conllevando eventualmente a identificaciones incorrectas (Cazorla y Acosta 2003). Por lo tanto, se necesita complementar los estudios de la alfa taxonomía con otros métodos, tales como los morfométricos (Cazorla y Acosta 2003), y/o moleculares (Torgerson et al. 2003, Contreras 2013) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Como a todos sus congéneres del taxón, se le considera de ser saurófila y por lo tanto no tendría importancia sanitaria (Young y Duncan 1994, Feliciangeli 1995). Sin embargo, como ya se ha venido discutiendo, ante el hallazgo de integrantes del género alimentándose sobre mamíferos, especialmente de Mi. (Mic.) micropya en humanos, la cual le es muy afín, obliga la necesidad de ampliar los estudios sobre esta especie y demás congéneres.

11. Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis (Floch y abonnenc 1941) ♀, ♂ (= Lutzomyia cayennensis cayennensis, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

A Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis se le ha capturado en hasta 21 estados de Venezuela (Amazonas, Anzoátegui, Apure, Aragua, Barinas, Bolívar, Carabobo, Cojedes, DF, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo,Yaracuy, Zulia), en altitudes de hasta 500 m y una amplia variedad de zonas bioclimáticas (bosques tropicales secos y húmedos) (Feliciangeli 1988, 1995, Sánchez et al. 2015). Sus estadios inmaduros los

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describió Hanson (1968) en Panamá, teniendo sus larvas de IV estadio un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide, por lo que se ubican en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996); las mismas poseen hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). En Colombia, los estadios inmaduros de Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis se les ha capturado dentro de huecos de árboles que no tienen raíces tabulares con circunferencias de 2,83-5,02 m, y troncos laminares o con fisuras con alto contenido de materia orgánica en descomposición, lo que les ofrece protección y refugio; otras características físico-químicas incluyen: HR baja (74,5-86,7%), pH neutro (6,4), substratos con alta densidad (0,57-0,85 g/cm3 ), alto radio C/N (32,1) y un elevado porcentaje de nitrógeno (0,38)(Vivero et al. 2013, 2015).

El reporte de una hembra de Mi. (Mic.) cayennensis viequesensis en el estado Sucre, región nor-oriental (Henríquez et al. 1970), necesita de confirmación, especialmente porque la separación de las subespecies de este taxón se hace sobre la base de la coloración, la merística de dientes del cibario y morfometría (Young y Duncan 1994). Aunado a esto, el hecho de que se haya detectado anomalías o teratología en su morfología taxonómica (Estrada et al. 2009), y, como ya se ha discutido anteriormente, los machos pudieran presentar problemas de identificación morfológica con algunos de sus congéneres, especialmente Mi. (Mic.) micropya, Mi. (Mic.) yencanensis y Mi. (Mic.) lewisi, obliga a implementar métodos de identificación complementarios, como los de tipo molecular aplicados para la especie en Venezuela y Colombia (Torgerson et al. 2003, Vivero et al. 2007, 2009) o morfométricos en Venezuela (Cazorla y Acosta 2003) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Similarmente como a la mayoría de los integrantes de su género, Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis se le ha considerado de tener hábitos preponderantemente herpetofílicos (Young y Duncan 1994, Feliciangeli 1988, 1995). Sin embargo, como ya se indicó, su potencialidad como posible transmisor de Leishmania spp., especialmente al humano no debe subestimarse, toda vez que en Colombia se le ha reportado actividad antropofílica en altas densidades y reposando dentro del domicilio, además de que se le ha detectado infectada con promastigotes sin identificar, y se le ha extraído ADN de tripanosomatídeos; en Venezuela se le ha capturado sobre cebo humano (Ramírez-Pérez et al. 1981, Bonfante-Garrido et al. 1999, Cochero et al. 2007, Cortés et al. 2009, Paternina 2012). En la amazonia brasileña se le ha

capturado exclusivamente a un metro del suelo (Dias-Lima et al. 2002). En un reciente estudio bio-ecológico en zonas de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, a Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis se le ha encontrado asociada con agrosistemas no-modificados (Nieves et al. 2014b).

12. Mi. (Mic.) lewisi (Feliciangeli, ordóñez y Férnandez 1984) ♀, ♂ (= Lutzomyia lewisi, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Mi. (Mic.) lewisi es una especie flebotomina cuya distribución se encuentra restringida a altitudes de poco más de 100 m en Venezuela, en las sabanas (bosque seco tropical) de los estados Cojedes y Guárico (Feliciangeli 1988, 1995). Las hembras poseen espermatecas y faringes que las separa fácilmente de otras del género (Young y Duncan 1994, Feliciangeli 1995). Sin embargo, como se ha indicado anteriormente, es recomendable implementar técnicas de identificación complementarias para separarlas de sus congéneres machos, especialmente cuando se usa el criterio de coloración del tórax, ya que es un carácter muy subjetivo (Cazorla y Acosta 2003).

Es poco lo que se conoce de su bio-ecología. Al igual que sus congéneres del género Micropygomyia, se considera que posee preferencias alimentarias hacia animales poiquilotermos (saurios), por lo que Mi. (Mic.) lewisi no tendría importancia sanitaria (Young y Duncan 1994, Feliciangeli 1995). A pesar de ello, como se ha venido discutiendo con los demás integrantes del taxón, se requiere ampliar los estudios para confirmarlo.

13. Mi. (Mic.) micropyga (mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia micropyga, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Mi. (Mic.) micropyga se distribuye en hasta 13 entidades federales de Venezuela (Apure, Aragua, Barinas, Cojedes, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia), en una amplia variedad de zonas bio-climáticas, hasta 850 m de altitud (Scorza et al. 1968a, Feliciangeli 1988, Sánchez et al. 2015). Sin embargo, como ya se ha indicado anteriormente, la identificación incorrecta de esta especie en el pasado por Ramírez-Pérez et al. (1978) en Venezuela y Llanos et al. (1976) en Perú, llevó a Feliciangeli (1995) a presumir que muchas de los reportes pudieran ser incorrectos, por lo que necesitan ser verificados. También se ha observado anomalías en su morfo-taxonomía (Estrada et al. 2009). Por todo

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estos inconvenientes, se hace necesario complementar la alfa taxonomía del grupo con técnicas morfométricas (Cazorla y Acosta 2003, Dujardin et al. 2005) y/o moleculares (Torgerson et al. 2003, Vivero et al. 2007, 2009) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

En Colombia, sus estadios inmaduros se les ha capturado en la corteza de árboles, donde pudiera encontrar sitios de cría alternativos para su protección y alimentación con lignina (Vivero et al. 2013); otras características de sus sitios de cría, incluyen árboles que tienen 3-6 raíces tabulares (112-260 cm altura), HR: 86,6%, pH neutro (7,37-8,34), substratos con densidad: 0,30 g/cm3, conductividad: 522,86-1123,9 uS/cm, y porcentaje de nitrógeno: 0,6-0,9 (Vivero et al. 2015).

Además de habérsele detectado sangre de animales poiquilotermos (anfibios, reptiles), también se le ha demostrado ingestas de mamíferos incluyendo al humano o capturado sobre cebo humano (Ramírez-Pérez et al. 1981, Young y Duncan 1994, Paternina 2012), y su infección natural con tripanosomatídeos (Paternina et al. 2011); de allí que se deben ampliar los estudios eco-epidemiológicos para establecer su posible papel en los ciclos de transmisión de las leishmaniasis.

14. Mi. (Mic.) yencanensis (ortiz 1965) ♀, ♂ (= Lutzomyia yencanensis, Subgénero Micropygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

A esta especie flebotomina se le ha capturado en cinco entidades federales del país (Aragua, Falcón, Mérida, Yaracuy, Zulia), en zona biogeográfica correspondiente al bosque húmedo tropical, a altitudes > 1.000 m (Scorza et al. 1967, Feliciangeli 1988, 1995, Cazorla et al. 1988b, Cazorla y Morales 2012). Aunque en la actualidad su estatus taxonómico aparece sólido, en el pasado ha presentado sus inconvenientes. Así, antes de su descripción se le confundió con Mi. (Mic.) cayennensis cayennensis, e inclusive Forattini (1973) no reconoció su estatus específico y la colocó como sinonimia de esta última especie señalada (Cazorla et al. 1988b, Cazorla y Acosta 2003); mientras que Young y Duncan (1994) argumentaron que Mi. (Mic.) yencanensis pudiera ser considerada una subespecie de Mi. (Mic.) cayennensis. En un intento por clarificar esto, Cazorla y Acosta (2003) discriminaron morfométricamente en un 100% de los casos de machos de estas dos especies mencionadas y los de Mi. (Mic.) micropyga, confirmando el estatus taxonómico específico de Mi. (Mic.) yencanensis.

Young y Duncan (1994) la encontraron alimentándose sobre lagartos y con tripanosomas en su tracto digestivo en Colombia. Scorza et al. (1967, 1968a,b) y Scorza (1972) han aportado datos sobre su bio-ecología en “Rancho Grande”, estado Aragua, Venezuela; así, se le tiene como una especie saurófila con mayor abundancia en la corteza de grandes árboles de sitios húmedos y cuevas, cerca del suelo (media de temperatura y HR = 18,6ºC, 88,6%), siendo una especie estenoterma (17-22,5ºC) (Scorza et al. 1968a,b) con limitada fotofilia (fototaxia negativa) (Scorza et al. 1968b, Scorza 1972); además, estos autores señalados consideran que Mi. (Mic.) yencanensis al picar sobre la epidermis descubierta de lacertilios y habitar cercanamente a los sitios de éstos, poseen alas angostas con patas cortas con vuelo corto (Scorza et al. 1968b). En Colombia, se le ha capturado en trampas de luz y dentro del domicilio (Sandoval et al. 2006). Como los integrantes de su género, aún se requieren más datos epidemiológicos para determinar su posible papel en la transmisión de Leishmania spp.

Serie Pilosa Theodor, 1965

15. Mi. (Mic.) pilosa (damasceno y causey 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia pilosa, Grupo Pilosa Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Mi. (Mic.) pilosa se encuentra distribuida en cinco estados de Venezuela (Amazonas, Mérida, Táchira, Trujillo, Zulia), en regiones tan antípodas como la andina y la amazónica, a altitudes > 1.000 m (Felliciangeli 1988). Además de Mi. (Mic.) pilosa, la Serie Pilosa la integran Mi. (Mic.) mangabeirana (Martins, Falcão y Silva 1963) y Mi. (Mic.) chassigneti (Floch y Abonnenc 1944) (Galati 2012). Las hembras de estas especies son isomórficas, y se distribuyen en los estados brasileños de Amazonas y Roraima, limítrofes con Venezuela (Young y Duncan 1994, Galati 2012), capturándose a 10-20 m del suelo en los árboles (Dias-Lima et al. 2002). Es por ello, que se hace necesario incrementar los muestreos e implementar técnicas de identificación complementarias, como las moleculares y/o morfométricas (Torgerson et al. 2003, Dujardin et al. 2005, Contreras 2013) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), lo que permitirá conocer su bio-ecología e importancia en los ciclos de transmisión de Leishmania spp. En el estado Mérida, región andina de Venezuela, a esta especie flebotomina se le ha hallado asociada con agrosistemas no-modificados (Nieves et al. 2014b); y en Colombia se le ha capturado intradomiciliarmente y sobre humanos (Sandoval et al. 2006).

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En focos de leishmaniasis de Colombia, sus estadios inmaduros se les ha capturado en árboles que tienen 3-11 raíces tabulares (0,4-2,5 m altura, y1,1–2,6 m longitud), con microhábitats teniendo alto radio C/N (38,4), porcentaje de carbón orgánico (29,7%) y capacidad de retención de agua (134,3-214,6) (Vivero et al. 2015).

Subtribu LUTZomYIIna abonnenc y Leger, 1976Género Sciopemyia Barretto, 1962

16. Sc. sordellii (Shannon y del Ponte 1927) ♀, ♂ (= Lutzomyia sordelli, Subgénero Sciopemyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

A esta especie flebotomina se le describía anteriormente como Sc. nordestina (Mangabeira 1942) y como una “especie de Lutzomyia no agrupada” (Young 1979, Feliciangeli 1988), hasta que se le consideró a aquélla como sinonimia de Sc. sordellii (Young y Duncan 1994, Feliciangeli 2006). Su distribución en Venezuela abarca los estados Amazonas y Mérida, a altitudes que no sobrepasa más de 130 m (Feliciangeli 1988, Nieves et al. 2014a). Sus estadios inmaduros se desarrollan en la base de árboles donde se acumula mayor cantidad de materia orgánica, y les permite protegerse de la lluvia, la acción directa de la luz y el viento (Alencar et al. 2011). El estudio de concordancia entre sexos de haplotipos tipificados con base al fragmento 5´ del gen citocromo oxidasa I (COI5’), permitió su asociación con éxito en Colombia (Contreras 2013).

A Sc. sordellii se le ha aislado tripanosomas de su tracto digestivo (Young y Duncan 1994), así como también Leishmania spp. (Guimarães et al. 2014); sin embargo, aún faltan muchos detalles de su bio-ecología e importancia médica, ya que se cree posee apetencias herpetofílicas (Young 1979, Young y Duncan 1994, Contreras 2013), aunque se le ha capturado en áreas rurales (troncos de árboles, cuevas) y urbanas, en el peridomicilio y domicilio con trampas lumínicas, incluyendo gallineros y cochineras; siendo más abundante en épocas de lluvias (Sandoval et al. 2006, Santamaría et al. 2006, Silva et al. 2010a, Vilela et al. 2013, Guimarães et al. 2014).

Género Lutzomyia França, 1924Subgénero Helcocyrtomyia Barretto, 1962Serie Sanguinaria Barretto, 1962

17. Lu. (Hel.) hartmanni (Fairchild y Hertig 1957) ♀, ♂

La presencia de Lu. (Hel.) hartmanni en el territorio nacional la hizo muy recientemente Nieves et al. (2014a), al capturar ejemplares en el estado Mérida, region andina de Venezuela, a altitudes sobre los 1.500 m. Sus estadios inmaduros los describió Hanson (1968) en Panamá, teniendo sus larvas antenas con un segmento basal corto y el distal largo, por lo que se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996), además de considerarse que se alimentan en la superficie del sustrato (Hanson 1968). La mayoría de las hembras de las Series Sanguinaria y Osornoi del subgénero Helcocyrtomyia al ser isomórficas, generalmente se identifican mediante la asociación geográfica con sus respectivos machos (Galati y Cáceres 1994, Young y Duncan 1994). De allí que se hace necesario contar con herramientas complementarias para su correcta identificación (taxonomía integral). Así, Contreras (2013) en Colombia logró con éxito la asignación de machos de Lu. (Hel.) hartmanni con sus respectivas hembras, utilizando haplotipos tipificados con base en el gen COI5’; también la morfometría euclideana puede emplearse para la separación con éxito de hembras de este subgénero (Cazorla 2009).

Lu. (Hel.) hartmanni es reconocida de poseer hábitos antropofílicos y fotofílicos; se le puede capturar en el intradomicilio y peridomicilio, así como también en refugios de animals y árboles grandes del bosque primario, donde reposan y pican con mayor preferencia, especialmente a raz de suelo entre las 19:00 y 3:00 horas; sin embargo, también sus hembras poseen actividad picadora en plantaciones de café y cacao (Porter y Foliart 1981, Duque et al. 2004, Santamaría et al. 2006, Contreras 2013). Se le considera vector sospechoso o comprobado de Le. (Vi.) panamensis, Le. (Vi.) equatorensis, Le. (Vi.) colombiensis, y Endotrypanum spp. (Young y Duncan 1994, Furuya et al. 1998, Santamaría et al. 2006, Contreras 2013, Gómez et al. 2014). En Venezuela, especialmente en la zona andina, se hace necesario ampliar los muestreos y estudios epidemiológicos para verificar su distribución e importancia como vector potencial de Leishmania spp. al humano.

18. Lu. (Hel.) scorzai (ortiz 1965) ♀, ♂

Lu. (Hel.) scorzai se distribuye en cuatro estados del país (Aragua, Lara, Trujillo, Táchira), por lo general a altitudes sobre los 1.000 m (Scorza et al. 1968a, Feliciangeli 1988). Como la mayoría de las hembras de sus congéneres de las Series Sanguinaria y Osornoi (subgénero Helcocyrtomyia), es necesario su asociación geográfica con los machos, debido a que son indisitinguibles morfológicamente (Galati y

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Cáceres 1994, Young y Duncan 1994); de lo contrario, se debe recurrir a técnicas complementarias como las moleculares (Contreras 2013) o morfométricas (Cazorla 2009) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Al estudiar su bio-ecología en “Rancho Grande”, estado Aragua, región centro-norte de Venezuela, Scorza et al. (1968a) la consideraron como una especie con hábitat restringido por las condiciones climáticas (media de temperatura y HR = 18,6ºC, 88,6%); mientras que en el estado Trujillo, región andina de Venezuela, sus poblaciones aumentan después de los periodos de lluvia, y disminuyen antes de los mismos (Rojas et al. 2004). Aunque hasta el presente no se le ha incriminado como vector de Leishmania spp., es una especie con hábitos antropofílicos, fotofílicos y que se le ha capturado en ambientes intra y peridomiciliares (Rojas et al. 2004, Ovallos et al. 2013). Sin embargo, al encontrarse emparentada con las especies del subgénero Helcocyrtomyia, de las cuales varias poseen importancia médica (Young y Duncan 1994), amerita ahondar en su estudio.

Serie osornoi Galati y cáceres, 1994

19. Lu. (Hel.) ceferinoi (ortiz y alvarez 1963) ♀, ♂

La descripción original de Lu. (Hel.) ceferinoi se hizo con ejemplar macho capturado en el estado Portuguesa, llanos occidentales de Venezuela (Ortiz y Alvarez 1963), y su redescripción con ejemplar capturado en Caja Seca, estado Zulia al nor-occidente de Venezuela (Ortiz 1978). Cazorla y Añez (1988) describieron la hembra y redescribieron el macho, a partir de la colonización de hembras capturadas a más de 1.000 m de altitud en el estado Mérida, región andino-venezolana. Cazorla (2009) logró su diferenciación morfológica en un 100% de los casos entre hembras de esta especie y las de Lu. (Hel.) erwindonaldoi, las cuales son isomórficas y se pueden encontrar en condiciones simpátricas. A pesar de ello, el estatus taxonómico de Lu. (Hel.) ceferinoi aún requiere ser clarificado, especialmente con material recolectado en la localidad tipo (Young y Duncan 1994); requiriéndose también aplicar herramientas complementarias, como las moleculares (Contreras 2013) y/o morfométricas (Cazorla 2009) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), ya que como ya se ha discutido las hembras del grupo son difíciles de separar morfológicamente.

A pesar de que es poco lo que se conoce de su bio-ecología, no obstante, es una especie flebotomina con

hábitos antropofílicos y fotofílicos (Cazorla y Añez 1988); por lo que para determinar su importancia como posible vector de Leishmania spp. aún se requiere incrementar los estudios epidemiológicos.

20. Lu. (Hel.) erwindonaldoi (Ortiz 1978) ♀, ♂

Hasta ahora su distribución se encuentra restringida a pocas entidades federales del país hasta los 1.500 m de altitud (Falcón, Trujillo, Zulia) (Ortiz 1978, Cazorla y Morales 2012). Su biología y eco-epidemiología han sido poco estudiadas. Debido a su acentuada actividad picadora hacia los humanos (Cazorla y Morales 2012), es necesario determinar su estatus epidemiológico. Para su identificación específica, es necesario complementar la alfa taxonomía con técnicas moleculares (Contreras 2013) y/o morfométricas (Cazorla 2009) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), debido a que, como ya se ha indicado, las hembras del grupo son isomórficas. Además, se debe tener presente que en la descripción original de la especie (Ortiz 1978), hubo una confusión entre las figuras de las genitalias externas de los machos de Lu. (Hel.) erwindonaldoi y Lu. (Hel.) ceferinoi, lo que si no se advierte puede llevar a identificaciones incorrectas, tal como parece haber ocurrido con la descripción errónea de Lu. (Hel.) erwindonaldoi en Colombia (Young y Morales 1987)

21. Lu. (Hel.) larensis (arredondo 1987) ♀, ♂

Lu. (Hel.) larensis es una especie flebotomina de distribución restringida en el territorio nacional por sobre los 1.300 m de altitud en bosque húmedo tropical (Lara, Trujillo) (Arredondo 1987, Feliciangeli 1988). Existe la presunción de que Lu. (Hel.) larensis sea en realidad una sinonimia de Lu. (Hel.) erwindonaldoi, a juzgar por la similitud entre sus morfometrías y morfología de la genitalia externa (Galati y Cáceres 1994, Cazorla 2009); características que Arredondo (1987) no tomó en cuenta en la descripción original de la especie, por lo que se requiere hacer estudio comparativo entre ambas taxa y clarificar su estatus taxonómico, especialmente con técnicas moleculares y/o morfométricas (Cazorla 2009, Contreras 2013) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). A parte de que se le capturó en reposo sobre troncos de árboles, se desconoce la bio-ecología de esta especie. Dada la importancia médica de muchos de sus congéneres, es necesario establecer su papel epidemiológico en la dinámica de transmisión de las leishmaniasis.

22. Lu. (Hel.) strictivilla (Young 1979) ♀, ♂

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En el territorio nacional, a esta especie flebotomina sólo se le ha capturado en el estado Lara, región nor-occidental (Feliciangeli 1988). La estrecha afinidad morfológica de Lu. (Hel.) strictivilla con sus congéneres hembras del subgénero Helcocyrtomyia, obliga a la asociación geográfica de sexos, y a utilizar herramientas taxonómicas complementarias (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010) (e.g., moleculares y/o morfométricas) (Cazorla 2009, Contreras 2013). Es poco lo que se conoce de su bio-ecología; sin embargo, al ser una especie de hábitos antropofílicos justifica establecer su potencialidad vectora de Leishmania spp.

Subgénero Tricholateralis Galati, 1995

23. Lu. (Trl.) gomezi (nitzulescu 1931) ♀, ♂

La homogeneidad taxonómica de Lu. (Trl.) gomezi en el territorio nacional aún requiere de más estudios, incluyendo los morfométricos y/o moleculares (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), para su confirmación. Por una parte, existe la posibilidad, tal como lo sugiere Young y Duncan (1994), de que Lu. (Trl.) sherlocki sea una variación clinal de Lu. (Trl.) gomezi; además, esta última especie posee en Venezuela una amplia distribución geográfica (todas las entidades federales, con excepción de Amazonas y Delta Amacuro), altitudinal (100-1.380 m) y de zonas bio-climáticas, y se le han reportado anomalías en su morfología taxonómica (Cazorla et al. 1988a, 1991, Feliciangeli et al. 1985a, Feliciangeli1988, 2006). Por otra parte, los estudios con marcadores moleculares tanto en Colombia como Panamá, sugieren que Lu. (Trl.) gomezi pudiera representar un complejo de especies crípticas (Contreras 2013, Contreras et al. 2014, Valderrama et al. 2014).

El esculpido exo-coriónico de sus huevos es de tipo poligonal (Zimmerman et al. 1977); sus larvas poseen antenas con un segmento basal corto y el distal largo y curvado en el medio, por lo que se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996); las mismas se alimentan en la superficie de los suelos, especialmente aquellos húmedos y ricos en materia orgánica (Hanson 1968).

Lu. (Trl.) gomezi es un vector de Le. (Vi.) braziliensis, Le. (Vi.) colombiensis, Le. (Vi.) panamensis y Le. (Vi.) naiffi, siendo considerado un transmisor importante de LT en Venezuela (Feliciangeli 2006, 2014, Dutari y Loaiza 2014, Valderrama et al. 2014).

En los estudios realizados en varias regiones de Venezuela, se ha encontrado que Lu. (Trl.) gomezi exhibe una mayor abundancia relativa hacia los pisos altitudinales de mayor elevación, sugiriendo este hecho la existencia de una correlación positiva entre ambos parámetros (Mogollón et al. 1977, Perruolo 1984, Añez et al. 1994, Cazorla y Morales 2012, Nieves et al. 2014a). En este mismo sentido, Feliciangeli (1987a) captura a Lu. (Trl.) gomezi en poca abundancia en el caserío San Esteban, estado Carabobo, en la región central de Venezuela, atribuyéndole a la baja altitud de la zona (85 m) como una de las posibles explicaciones a este fenómeno. Por otra parte, esta especie incrementa su abundancia hacia la época de sequía (diciembre, enero, febrero), y cuando existe mayor cantidad de hojarasca (Perruolo 2004); mientras que su actividad vertical por lo general se incrementa a poca distancia del suelo, en otras regiones geográficas por el contrario ocurre en la copa de los árboles (acrodendrofilia), lo que habla a favor de un oportunismo (Feliciangeli 1987d, Días-Lima et al. 2002, Vásquez et al. 2013, Dutari y Loaiza 2014).

Lu. (Trl.) gomezi posee una actividad de hematofagia con picos entre las 18:00 y 20:00 h, y exhibe una marcada apetencia a picar al humano en lugares, como en los alrededores del domicilio humano, o en las zonas deforestadas, donde la vegetación es escasa (Porter y De Foliart 1981, Feliciangeli 1987b, 1997, Valderrama et al. 2014). Ramírez-Pérez et al. (1981) estudiaron varios aspectos de su bio-ecología en un foco de LC en el Parque “Henry Pittier”, estado Aragua, región nor-central de Venezuela; los autores encontraron que Lu. (Trl.) gomezi puede picar tanto en peri e intradomicilio y áreas silvestres; y que presenta dos generaciones poblacionales en época de lluvias y una en verano, y un elevado porcentaje de hembras multíparas en ambas estaciones, lo que hace suponer que la transmisión de la protozoosis es durante todo el año. Más recientemente, en un estudio bio-ecológico en zonas de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, se le ha detectado fuertemente asociada con agrosistemas modificados por la acción humana (Nieves et al. 2014b); además, en Panamá se ha encontrado que posee un amplio polimorfismo genético (Valderrama et al. 2014). Esto sugiere que esta especie vectora se encuentra adaptada a los nuevos cambios medio-ambientales, modificando su conducta de alimentación, por lo que los patrones de transmisión de LT también pudieran estar cambiando; en este sentido, en Panamá se reporta que sus poblaciones se adaptan a picar a un rango más amplio de vertebrados, tanto en áreas peridomiciliares como intradomiciliarias, lo que hace su control sea más complicado (Saldaña et al.

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Cazorla-Perfetti

2013, Valderrama et al. 2014).

Subgénero Lutzomyia França, 1924 s. str.

24. Lu. (Lut.) lichyi (Floch y abonnenc 1950) ♀, ♂

Los machos de Lu. (Lut.) lichyi poseen una morfología taxonómica muy sui generis, que los separa fácilmente de sus congéneres; sin embargo, sus hembras se pueden confundir con las de Lu. (Trl.) sherlocki (Young y Duncan 1994). Al presentar una amplia distribución altitudinal (60-2.000 m), geográfica y de zonas bio-climáticas en el territorio nacional (Anzoátegui, Apure, Aragua, Bolívar, Carabobo, Cojedes, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) (Feliciangeli 1988, Nieves et al. 2014a) y de anomalías en su morfología taxonómica (Feliciangeli et al. 1985a, Cazorla et al. 1988a), resultará interesante complementar los estudios de morfología externa con los de tipo morfométricos, isoenzimáticos y/o moleculares (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). Sus huevos poseen un esculpido exo-coriónico de tipo poligonal, muchos de forma cuadrática (Feliciangeli et al. 1993); sus larvas presentan antenas con un segmento basal corto y el distal largo y curvado en el medio, característica esta que comparte únicamente con Lu. (Trl.) gomezi (Hanson 1968), por lo que se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996); se considera que las larvas de Lu. (Lut.) lichyi se alimentan en la superficie del suelo (Hanson 1968).

Lu. (Lut.) lichyi es una especie flebotomina antropofílica, que ha sido incriminada en Colombia como vector de Le. (V.) braziliensis (Alexander et al. 2001). El hallazgo de poblaciones de esta especie flebotomina en Colombia con autogenia y picando en horas diurnas y dentro del domicilio (Alexander et al. 1995, Cárdernas et al. 2005), amerita estudiar con detalle estas conductas en las poblaciones de Venezuela, por sus implicaciones en los patrones de transmisión y el control de la LT.

25. Lu. (Lut.) longipalpis s. l. (Lutz y neiva 1912) ♀, ♂

Lu. (Lut.) longipalpis s. l. es el principal vector de LV en la región Neotropical, siendo la especie flebotomina a la cual se le ha estudiado más extensa y detalladamente, existiendo por lo tanto una bibliografía muy abundante sobre la misma (Young y Duncan 1994). En la actualidad existen evidencias morfológicas, genéticas, bioquímicas, fisiológicas y conductuales de que Lu. (Lut.) longipalpis s. l. representa un complejo de especies crípticas (complejo

longipalpis) (Young y Duncan 1994, Arrivillaga et al. 2003). Por lo tanto, es más adecuado referirse a Lu. (Lut.) longipalpis como sensu lato (s. l.); más aún cuando estos estudios indican que se han identificado genéticamente hasta cinco especies monofiléticas de este complejo, de las cuales solo se ha descrito formalmente a Lu. (Lut.) pseudolongipalpis (Arrivillaga et al. 2003).

Su distribución en Venezuela es muy amplia (Anzoátegui, Amazonas, Aragua, Bolívar, Carabobo, Cojedes, DF, Falcón, Lara, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) (Feliciangeli 1988, 2006, Sánchez et al. 2015); el complejo posee una gran plasticidad genética, siendo capaz de adaptarse a una amplia variedad de zonas bio climáticas (áridas-húmedas-boscosas), llegando inclusive hasta altitudes > 1.300 m (Acosta et al. 2013).

El patrón del esculpido exo-coriónico de los huevos de Lu. (Lut.) longipalpis s. l. es del tipo “columna paralela no conectada”, lo que pudiera ser un reflejo de las condiciones de baja HR de sus microhábitats (Ward y Ready 1975); sin embargo, Oviedo y Feliciangel (2007) detectaron diferencias ultraestructurales ligeras en dos poblaciones de Venezuela del complejo longipalpis. Los huevos de Lu. (Lut.) longipalpis s. l. poseen en su superficie una feromona de oviposición para atraer y estimular a las hembras grávidas (Dougherty et al. 1994). Sus larvas poseen un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide, por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996).

Las poblaciones de Lu. (Lut.) longipalpis s. l. cada vez más se encuentran adaptadas a las áreas domiciliares, tanto rurales como urbanas; en un reciente estudio con trampas de emergencia, en Brasil se determinó que las larvas son abundantes en los suelos de los gallineros, donde estas presentarían una distribución espacial contagiosa, y obtendrían alimento de las heces y las hembras flebotominas una fuente sanguínea (Casanova et al. 2013). En focos de LV en el estado Lara, región nor-occidental de Venezuela, las mayores abundancias poblacionales de adultos se dan alrededor de las áreas peridomiciliares entre las 20:00 y 24:00 horas, durante los meses con mayores temperaturas promedio (julio y septiembre) (Traviezo 2012), así como también en otros focos del país (Aguilar et al. 1998, Feliciangeli et al. 1999).

26. Lu. (Lut.) pseudolongipalpis (arrivillaga y Feliciangeli 2001) ♀, ♂

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Lu. (Lut.) pseudolongipalpis es la única especie dentro del complejo longipalpis, integrada por al menos cinco especies monofiléticas, que se ha descrito formalmente mediante alfa taxonomía; su separación de sus congéneres del complejo se hace primeramente mediante caracteres morfológicos muy sutiles, pero que requiere de métodos bioquímicos o moleculares para su confirmación (Arrivillaga 2009). Lu. (Lut.) pseudolongipalpis es un comprobado transmisor de LV, aunque con baja capacidad vectorial e infección natural; su distribución en Venezuela abarca solamente al estado Lara, región nor-occidental; el mismo exhibe un fuerte fototropismo positivo, y se le captura picando sobre animales (cabras, perros) en áreas peridomiciliares durante toda la noche, así como también posee una elevada endofilia; sus poblaciones se incrementan con las lluvias, especialmente los machos, siguiendo el patrón bimodal de precipitaciones (Traviezo et al. 2003, Feliciangeli 2006, 2014, Feliciangeli et al. 2006, Arrivillaga 2009).

Género Migonemyia Galati, 1995Subgénero Migonemyia s. str. Galati, 1995

27. Mg. (Mig.) migonei (França 1920) ♀, ♂ (= Lutzomyia migonei, Grupo Migonei Theodor, 1965, sensu Young y duncan 1994)

Mg. (Mig.) migonei posee una amplia distribución geográfica en el territorio nacional, hasta los 1.000 m de altitud (Anzoátegui, Apure, Aragua, Barinas, Bolívar, Carabobo, Cojedes, DF, Falcón, Lara, Mérida, Miranda, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) (Feliciangeli 1988). Sus huevos poseen un patrón del esculpido coriónico de tipo columna paralela conectada (Fausto et al. 2001). Mediante MEB, Fausto et al. (1998) describieron los espiráculos de sus larvas de IV estadio; estas últimas, poseen un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Pessoa et al. 2001), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996); y tendrían hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). En focos endémicos de leishmaniasis en Colombia, los inmaduros de Mg. (Mig.) migonei se les asocia con sitios de cría de árboles que tienen raíces tabulares con alturas entre 2,5-4,5 m, elevado radio C/N (38,4) y un alto porcentaje de nitrógeno (29,7%) y capacidad de retención de agua (134,3-214,6) (Vivero et al. 2015).

Mg. (Mig.) migonei es una especie flebotomina fotofílica que es considerada vector de LT y LV (Salomón 2009), con hábitos alimentarios eclécticos (antropofílicos y zoofílicos). Es significativo señalar que a nivel

experimental, la fuente de sangre de los vertebrados influye en Mg. (Mig.) migonei en los porcentajes de infección por Leishmania spp., obteniéndose las mayores cifras con la de roedores salvajes, marsupiales y humano (Nieves y Pimenta 2000); además, las hembras de esta especie flebotomina prefieren superficies irregulares y húmedas para oviponer (Nieves et al. 1997). Nieves et al. (2011) encontraron que cuando se usa la sangre de aves para su alimentación, se afecta negativamente su fertilidad y potencial biológico.

Generalmente, se le capturaba con mayor abundancia en ciertos meses del año, especialmente en menos fríos y secos; pero en un reciente estudio en Río de Janeiro, Brasil, se le capturó, especialmente a nivel intra y peridomiciliar, durante todo el año y en menor frecuencia en los meses calientes (Gouveia et al. 2012); esta misma conducta predominantemente peridomiciliar, tanto de adultos como estadios inmaduros, se ha observado en el sur-este brasileño, lo que es un claro indicativo de su adaptación a los ambientes humanos (Vieira et al. 2012, Ferreira et al. 2013). En Argentina, destaca su atracción hacia las cochineras, aunque también hacia el domicilio humano; además de la influencia de la temperatura y las precipitaciones sobre sus poblaciones (Fernández et al. 2012). En estudios bio-ecológicos en zonas de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, a Mg. (Mig.) migonei se le ha encontrado infectada naturalmente con Le. (Le.) mexicana y Le. (V.) guyanensis (Cucaresse 2013), por lo que se le considera vector de LT en el país (Feliciangeli 2014); además, se le capturó en mayor abundancia en el peridomicilio durante los meses de febrero y noviembre, siendo muy sensible a los cambios de temperatura; posiblemente la presencia de animales domésticos (e.g., aves de corral, perros) en el peridomicilio, les proporciona una fuente alimentaria relativamente constante (Cucaresse 2013); también resalta que sus poblaciones, en esta misma región andina de Venezuela, se encuentran asociadas con agrosistemas no-modificados (Nieves et al. 2014b).

Desde que fue decrita hace ya más de 90 años (Young y Duncan 1994), su estatus taxonómico aparece sólido. Sin embargo, el hecho de que Mg. (Mig.) migonei posea una amplia distribución geográfica y de zonas biogeográficas, habla a favor de considerar la posibilidad de que existan procesos de diferenciación de poblaciones y especiación, debido al aislamiento geográfico y adaptaciones locales (Vigoder et al. 2010). De allí que en el país se requiera realizar estudios epidemiológicos y taxonómicos más detallados, en un intento por determinar definitivamente su papel como vector de Leishmania spp. y la posible

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Cazorla-Perfetti

existencia de un complejo de especies crípticas.

Subgénero Blancasmyia Galati, 1995

28. Mg. (Bla.) bursiformis (Floch y abonnenc 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia bursiformis, Lutzomyia no agrupadas, sensu Young y duncan 1994)

Lo primero que se debe indicar de esta especie flebotomina, es que el reporte para el país se debe a que se describió a Mg. (Bla.) baityi (Damasceno, Causey y Arouck, 1945) como su sinonimia (Galati 2012). Su distribución en el territorio nacional abarca hasta cuatro entidades federales (Lara, Mérida, Trujillo, Zulia), entre los 100 a 760 m de altitud (Feliciangeli 1988). Aunque se le ha capturado picando sobre humanos (Young y Duncan 1994), es muy poco lo que se conoce de su bio-ecología e importancia médica. Por lo que es necesario incrementar los estudios epidemiológicos sobre la misma.

Género Pintomyia costa Lima, 1932Subgénero Pintomyia s. str. costa Lima, 1932

29. Pi. (Pin.) christenseni (Young y duncan 1994) ♀, ♂ (= Lutzomyia christenseni, Subgénero Pintomyia costa Lima 1932, sensu Young y duncan 1994)

Inicialmente reportada para el territorio nacional como Pi. (Pin.) spinosa (Feliciangeli 1988, 2006), la cual es sinonimía de Pi. (Pin.) damascenoi (Young y Duncan 1994), a Pi. (Pin.) christenseni se le ha capturado en la Guayana y la Amazonia a 100-800 m de altitud (Feliciangeli 1988). Recientemente, se le recolectó en áreas rurales, e infectada naturalmente con Leishmania spp. en Brasil (Margonari et al. 2010, Vilela et al. 2013), y en Colombia dentro del domicilio (Sandoval et al. 2006); estos hallazgos deben demandar estudios más amplios y exhaustivos para esclarecer su eco-epidemiología en el país; su alfa taxonomía debe complementarse con otras técnicas (e.g, las moleculares y/o morfométricas) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), debido a que sus hembras son muy similares a las de Pi. (Pin.) damascenoi (Young y Duncan 1994).

30. Pi. (Pin.) fischeri (Pinto 1926) ♀, ♂ (= Lutzomyia fisheri, Subgénero Pintomyia costa Lima 1932, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pin.) fischeri se encuentra restringida al estado Bolívar, en la región Guayana (Feliciangeli 1988). Sus larvas IV poseen un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal largo y cilíndrico

(Forattini 1973), y tendrían hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968).

Pi. (Pin.) fischeri es una especie antropofílica que prefiere lugares sombreados y húmedos, y que pica frecuentemente dentro de las habitaciones, así como también en áreas silvestres y peridomiciliares, donde igualmente tiene sus sitios de cría; se le considera como vector de LT en Brasil (Margonari et al. 2010, Pita-Pereira et al. 2011, Vieira et al. 2012). Todos estos detalles biológicos y eco-epidemiológicos descritos, deben alertar acerca de la potencial importancia de Pi. (Pin.) fischeri como vector de Leishmania spp. en el territorio nacional; de allí que es necesario realizar estudios más amplios.

31. Pi. (Pin.) gibsoni (Pifano y ortiz 1972) ♀ (= Lutzomyia gibsoni, Subgénero Pintomyia costa Lima 1932, sensu Young y duncan 1994)

Desde su descripción a partir de una hembra capturada en la región amazónica de Venezuela, muchos aspectos de su bio-ecología permanecen desconocidos; varios autores la consideran como una sinonimia de Pi. (Pin.) fischeri, pero aún se requiere más estudios para establecer de una manera definitiva su estatus taxonómico (Young y Duncan 1994).

Subgénero Pifanomyia ortiz y Scorza, 1963 Serie Pia Galati, 1995

32. Pi. (Pif.) pia (Fairchild y Hertig 1961) ♀, ♂ (= Lutzomyia pia, Lutzomyia no agrupadas, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Pi. (Pif.) pia se le ha capturado en los estados andinos (Mérida, Trujillo, Táchira) y Aragua (Feliciangeli 1988, Bejarano et al. 2004b). Sin embargo, como se discute más adelante (33. Pi. (Pif.) tihuiliensis), estos registros necesitan de confirmación, debido a la isomorfia de las hembras del complejo de especies Pia (Le Pont et al. 1997, Bejarano et al. 2006, Pérez-Doria et al. 2008). La posición taxonómica de Pi. (Pif.) pia durante mucho tiempo fue incierta. En este sentido, se le consideró de pertenecer a los grupos Oswaldoi o Verrucarum, así como también a “especies no agrupadas de Lutzomyia”, e inclusive como “aberrante” (Young y Duncan 1994, Galati 1995, Bejarano et al. 2004b); Le Pont et al. (1997) la incluyeron en el subgénero Pifanomyia.

Pi. (Pif.) pia es una especie con hábitos antropofílicos,

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abundante en cultivos de café, muy susceptible a infectarse con Le. (V.) braziliensis y es capaz de transmitirla experimentalmente, por lo que posee una gran potencialidad de ser vector de leishmaniasis (Bejarano et al. 2004b, Contreras 2013). A la luz de esta evidencia, se requiere de más estudios en el país para determinar su papel de transmisor de Leishmania spp.; esto demandará la aplicación de técnicas complementarias como las moleculares, como lo hizo Contreras (2013) en Colombia, quien mediante el empleo de códigos de barra de ADN logró asociar los haplotipos de machos y hembras de Pi. (Pif.) pia, cuando no se contaba con los machos.

33. Pi. (Pif.) tihuiliensis (Le Pont, Tórrez-espejo y dujardin 1997) ♀ (= Lutzomyia tihuiliensis, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

La presencia de Pi. (Pif.) tihuiliensis en el territorio nacional, fue descrita recientemente en el estado Mérida, región andina a más de 2.000 m de altitud (Nieves et al. 2014a). Pi. (Pif.) tihuiliensis, Pi. (Pif.) tocaniensis, Pi. (Pif.) suapiensis y Pi. (Pif.) pia conforman un complejo de especies crípticas que son difíciles de separar morfológicamente, y que a pocas se les ha descrito el macho (Le Pont et al. 1997). El hecho de que estas especies se distribuyan de manera simpátrica, obliga a aplicar técnicas complementarias para su identificación (e.g., moleculares, morfométricas) (Le Pont et al. 1997, Pérez-Doria et al. 2008), bajo una óptica de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). Además, también debe confirmarse la identificación de los hallazgos de “Pi. (Pif.) pia” en varias regiones del país, tal como se hizo en Colombia, donde se identificaron incorrectamente muchos especímenes de Pi. (Pif.) tihuiliensis como “Pi. (Pif.) pia” (Bejarano et al. 2006).

Como la mayoría de sus congéneres, Pi. (Pif.) tihuiliensis es altamente antropofílica (Le Pont et al. 1997), y aunque hasta ahora se desconoce su importancia sanitaria, se necesita realizar estudios epidemiológicos más amplios para determinar su capacidad vectorial en el territorio nacional.

34. Pi. (Pif.) torrealbai (martins, Fernandez y Falcão 1979) ♂ (= Lutzomyia torrealbai, Lutzomyia no agrupadas, sensu Young y duncan 1994)

Desde su descripción a partir de ejemplar macho capturado a 1.200 m de altitud en los valles altos interandinos del estado Trujillo, Venezuela, se desconocen desde la hembra, detalles bio-ecológicos

y su posible relevancia sanitaria. Generalmente, no se le relacionaba con ningún subgénero o Grupo de especies existente (Young y Duncan 1994), hasta que Galati (1995) la agrupa con las especies de la Serie Pia (subgénero Pifanomyia, género Pintomyia), tomando en consideración criterios de filogenia sistemática.

35. Pi. (Pif.) valderramai (cazorla 1988) ♂ (= Lutzomyia valderramai, Grupo Oswaldoi Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina sólo se le conoce por un único ejemplar capturado a 1.440 m de altitud en el estado Mérida, región andino-venezolana por Cazorla (1988), quien la ubicó en la Serie peruensis del Grupo Vexator Theodor, 1965; mientras que Young y Duncan (1994) la colocaron en el Grupo Oswaldoi. Cazorla (1988) señaló que “L. pia (Fairchild & Hertig) del Grupo Oswaldoi posee las cinco espinas del estilo colocadas en la misma posición que las de L. valderramai”. Finalmente, mediante criterios filogenéticos, Galati (1995) la relaciona con las especies de la Serie Pia, tal como se colocó aquí. El reciente hallazgo de Pi. (Pif.) tihuiliensis en el estado Mérida (Nieves et al. 2014a), a la cual no se le conoce el macho, debe motivar estudios y muestreos más intensos en un intento por descartar la posible sinonimia de Pi. (Pif.) valderramai con algunas de ellas, además de determinarse su papel en la transmsión de Leishmania spp. al humano, si se tiene en cuenta la marcada antropofilia del grupo (Le Pont et al. 1997). Esto se indica debido a que quien suscribe posee la sospecha de que Pi. (Pif.) valderramai podría ser en realidad el macho de alguna de estas especies señaladas del complejo Pia. Su bio-ecología e importancia sanitaria permanecen desconocidos.

Serie Verrucarum Fairchild, 1955

36. Pi. (Pif.) aulari (Feliciangeli, ordoñez y manzanilla 1984) ♀, ♂ (= Lutzomyia aulari, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

A Pi. (Pif.) aulari se le ha capturado en bosques húmedos de los estados Lara, Trujillo y Yaracuy, a altitudes entre 1.600 a 1.800 m (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1992). La mayoría de sus aspectos bio-ecológicos se encuentran desconocidos. Por lo que deben hacerse estudios epidemiológicos, bajo similar óptica a lo expuesto más adelante para la situación de sus congéneres Pi. (Pif.) amilcari y Pi. (Pif.) nadiae.

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Cazorla-Perfetti

Serie Evansi Galati, 1995

37. Pi. (Pif.) evansi (nuñez-Tovar 1924) ♀, ♂ (= Lutzomyia evansi, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina fue descrita originalmente por el médico-entomólogo venezolano Manuel Núñez-Tovar en el primer tercio del siglo pasado, a partir de insectos machos capturados en Mariara, estado Carabobo, en la región nor-central de Venezuela (Young y Duncan 1994); también se encuentra distribuida en otras 18 entidades federales del país (Amazonas, Anzoátegui, Aragua, Bolívar, Carabobo, Cojedes, DF, Falcón, Guárico, Lara, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia), hasta los 1.200 m de altitud (Feliciangeli 1988). Feliciangeli et al. (1993) en Venezuela y Sierra et al. (2000) en Colombia, estudiaron la superficie coriónica de sus huevos mediante microscopía electrónica de barrido (MEB), presentando en ambos casos básicamente un modelo poligonal elongado. Montoya-Lerma (1996) describió sus estadios inmaduros, y Cazorla et al. (2010) redescribieron su estadio IV, cuya quetotaxia la hace muy afín con las de sus congéneres hasta ahora descritas: Pi. (P.) serrana, P. (Pif) youngi, Pi. (Pif.) ovallesi, P. (Pif.) verrucarum; las antenas de estas larvas presentan un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Cazorla et al. 2010), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posean hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). El tiempo de desarrollo de huevo a adulto tarda en promedio 40 días (Montoya-Lerma 1996, Martínez et al. 2012). Por su parte, Fausto et al. (1998) estudiaron en larvas IV las características de sus espiráculos mediante microscopía fotónica y electrónica. En Colombia, a sus larvas se les ha recuperado en la hojarasca, donde se encuentran más expuestas a la acción directa del sol, desecación y precipitación (Vivero et al. 2013). Similarmente en focos colombianos de leishmaniasis, los estadios inmaduros de Pi. (Pif.) evansi se les ha capturado en huecos de árboles que no tienen raíces tabulares con circunferencias de 2,83-5,02 m y troncos laminares o con fisuras, con microhábitats teniendo alto radio C/N (0,6-0,9), moderada conductividad (522,9-1123,9) y pH moderadamente alcalinos (7,4-8,3) (Vivero et al. 2015).

Es significativo comentar que Montoya-Lerma (1996) no detectó diferencias morfológicas, isoenzimáticas ni moleculares significativas cuando comparó poblaciones de Pi. (Pif.) evansi provenientes de Venezuela, Colombia y Costa Rica, no encontrándose, por lo tanto, evidencias

que sustenten la existencia de dos especies crípticas; mientras que Berajano et al. (2009) encontraron una baja variabilidad genética en poblaciones rurales y urbanas del caribe colombiano. Sin embargo, la amplia distribución altitudinal y de zonas bioclimáticas que muestra Pi. (Pif.) evansi, hace necesario estudiar su variabilidad genética; además, se le ha detectado teratologías en su morfología taxonómica (Pérez-Doria y Bejarano 2005), por lo que la alfa taxonomía debe complementarse con técnicas complementarias (como las moleculares: Vivero et al. 2007, Berajano et al. 2009), con criterios de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Pi. (Pif.) evansi es una especie flebotomina preferentemente de hábitos antropofílicos endofágicos pero con conducta exofílica, pudiéndose mover 800 m en cinco días; además, posee una amplia versatilidad al habitar en ambientes peridomiciliares, intradomiciliares y silvestres, y que se adapta adecuadamente a los ambientes perturbados por la acción humana (Montoya-Lerma 1996, Travi et al. 2002), como viene ocurriendo en suburbios de la ciudad de Valencia, estado Carabobo, región centro-norte de Venezuela (Aguilar et al. 1998); en focos colombianos de LV, la velocidad del viento influye negativamente sobre su dinámica poblacional (Cortés y Fernández 2008). Aunque en Venezuela se le ha capturado a altitudes entre 800 y 1.200 m (Mogollón et al. 1977, Cazorla y Morales 2012), se le puede considerar como una especie flebotomina de tierras bajas o calientes (especie macrotérmica), tal como lo sugieren Mogollón et al. (1977). Se le tiene como un comprobado vector alterno de LV en varios países neotropicales, incluyendo Venezuela, y en algunos focos delimitados el vector principal (Travi et al. 1990, Feliciangeli et al. 1999, Feliciangeli 2006, 2014). En focos de LV del país, sus poblaciones se alternan con las de Lu. (Lut.) longipalpis s. l., y la temperatura aparece como un factor de gran influencia, teniendo picos de abundancia al final de la época de lluvias, y durante las 24:00 y 3:00 h (Feliciangeli et al. 1999, González et al. 1999); en focos de LV del caribe colombiano, Pi. (Pif.) evansi exhibe similar conducta, con mayores frecuencia de hembras paridas e infectadas hacia el término de la temporada de invierno (Travi et al. 1996).

38. Pi. (Pif.) ovallesi (ortiz 1952) ♀, ♂ (= Lutzomyia ovallesi, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Con excepción de los estados Delta Amacuro y Monagas, la distribución de Pi. (Pif.) ovallesi prácticamente abarca todo el territorio nacional.

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Aunque Forattini (1973) la consideró erróneamente como coespecífica con Pi. (Pif.) evansi (Young y Duncan 1994), esta especie flebotomina posee una morfología taxonómica que la separa conspícuamente de sus congéneres; sin embargo, por su amplia ubicuidad geográfica y altitudinal (100-1.880 m) (Feliciangeli 1988) y el hallazgo de anomalías en sus morfología taxonómica (Cazorla et al. 1991), es necesario realizar estudios complementarios (morfométricos, genéticos) para garantizar la estabilidad de su estatus taxonómico (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Bajo condiciones de laboratorio, el ciclo biológico (huevo, larvas, pupa) de Pi. (Pif.) ovallesi tarda en desarrollarse en promedio 63,36 días, presentando las hembras y los machos longevidades en rangos de 5-10 y 4-13 días, respectivamente (Cabrera et al. 1999); cuando se usa la sangre de aves para su alimentación, se afecta negativamente su fertilidad y potencial biológico (Nieves et al. 2011), mientras que la de humanos y perros son más eficientes desde el punto de vista nutricional (Noguera et al. 2006). El patrón del esculpido exo-coriónico de los huevos de Pi. (Pif.) ovallesi es poligonal (Fausto et al. 2001), el cual es invariable de acuerdo al tipo de sangre ingerido (Noguera et al. 2003); sus larvas de IV estadio presentan un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Hanson 1968), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posean hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968); en Panamá, estas larvas se han recuperado entre las raíces tabulares de los árboles (Hanson 1968), y en Colombia de la hojarasca, donde se encuentran más expuestas a la acción directa del sol, desecación y precipitación (Vivero et al. 2013). También en focos de leishmaniasis de Colombia, sus estadios inmaduros se les ha capturado en árboles que no tienen raíces tabulares con circunferencias de 2,83-5,02 m y troncos laminares o con fisuras, con microhábitats teniendo alto radio C/N (38,4), porcentaje de carbón orgánico (29,7%) y capacidad de retención de agua (134,3-214,6) (Vivero et al. 2015).

Pi. (Pif.) ovallesi es considerado el vector de LT más extendido por debajo de los 800 m de altitud en Venezuela (Perruolo et al. 2006). Sin embargo, cuando se analiza la abundancia poblacional de Pi. (Pif.) ovallesi por pisos altitudinales en los estudios bio-ecológicos llevados a cabo en el país, se observan resultados contrastantes. Así, en el estado Mérida, región andina, Añez et al. (1994) la colectan en mayor abundancia a los 800 y 1.000 m, mientras que Nieves et al. (2014b) entre los 100 y 500

m, en la misma entidad federal. Por su parte, Cazorla y Morales (2012) la detectan con mayor abundancia entre 400 y 990 m en el estado Falcón, región nor-occidental; y Mogollón et al. (1977) en el estado Trujillo, región andina, la capturan en un 24% en las localidades muestreadas a los 1.000 m; para Feliciangeli (1987a) la abundancia de Pi. (Pif.) ovallesi en el estado Carabobo, región nor-central, pareciera estar principalmente relacionada con factores de tipo climático. Mientras que en estados andinos (Táchira, Trujillo), factores como la cobertura vegetal (hojarasca) y la pluviometría son determinantes en la fluctuación estacional de las poblaciones de sus imagos (Perruolo 2004, Rojas et al. 2004).

A Pi. (Pif.) ovallesi se le tiene como un importante vector de Le. (V.) braziliensis, Le. (Le.) mexicana y Le. (V.) guyanensis en Venezuela (Feliciangeli 2006, 2014), y de Le. (V.) braziliensis en Guatemala (Rowton et al. 1991). En un reciente estudio bio-ecológico en zonas de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, se le ha detectado infectada naturalmente con Leishmania spp. de los subgéneros Leishmania y Viannia; además de estar fuertemente asociada con agroecosistemas conservados (Nieves et al. 2014b).

Serie Serrana Barretto, 1962

39. Pi. (Pif.) odax (Fairchild y Hertig 1961) ♀, ♂ (= Lutzomyia odax, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Hasta donde se conoce, el único reporte de Pi. (Pif.) odax en Venezuela es para el estado Bolívar, en la Guayana a 860 m de altitud (Feliciangeli 1988). En Panamá, se le captura tanto en bosques primarios (bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008). En virtud de que se le tiene como una especie flebotomina con hábitos antropofílicos, y que sus hembras sean isomórficas con las de Pi. (Pif.) serrana y Pi. (Pif.) ottolinai (Young y Duncan 1994), demanda un estudio detallado de su eco-epidemiología con herramientas taxonómicas complementarias, como las de molecular y/o morfométricas (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

40. Pi. (Pif.) ottolinai (Ortiz y Scorza 1963) ♀, ♂ (= Lutzomyia ottolinai, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

A Pi. (Pif.) ottolinai solo se le ha capturado en “Rancho Grande”, estado Aragua, región centro-norte, a 1.175 m de altitud, considerándosele una especie de

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Cazorla-Perfetti

“hábitat restringido por condiciones climáticas” (Scorza et al. 1968a, Feliciangeli 1988). Ante el hecho de que se le tenga como coespecífica con Pi. (Pif.) serrana (Young y Duncan 1994), debe motivar esfuerzos por realizar más estudios taxonómicos, especialmente con técnicas complementarias (moleculares, morfométricas) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), y de tipo eco-epidemiológicos, para corroborar su estatus taxonómico, e indagar su importancia sanitaria.

41. Pi. (Pif.) serrana (damasceno y arouck 1949) ♀, ♂ (= Lutzomyia serrana, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pif.) serrana se encuentra distribuida en el territorio nacional en hasta siete entidades federales, alcanzando altitudes de hasta 1.800 m (Apure, Barinas, Bolívar, Mérida, Táchira, Trujillo, Zulia) (Feliciangeli 1988). Sus larvas de IV estadio presentan un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Hanson 1968), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posean hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968); en Panamá, estas larvas se han recuperado entre las raíces tabulares de los árboles (Hanson 1968). En focos de leishmaniasis de Colombia, los estadios inmaduros de Pi. (Pif.) serrana se les ha capturado en huecos de árboles, en sus bases o en aquellos caídos, especialmente los que no tienen raíces tabulares con circunferencias de 2,83 – 5,02 m y troncos laminares o con fisuras, con microhábitats teniendo alto radio C/N (38,4), porcentaje de carbón orgánico (29,7%) y capacidad de retención de agua (134,3-214,6) (Vivero et al. 2013, 2015). Santamaría et al. (2002) han estudiado datos biológicos de su colonización.

Como ya se comentó anteriormente, las hembras de Pi. (Pif.) serrana, Pi. (Pif.) odax y Pi. (Pif.) ottolinai son isomórficas; asimismo, Pi. (Pif.) serrana es muy afín con Pi. (Pif.) robusta, con la cual ha ocurrido identificaciones incorrectas, o se les tiene como coespecíficas (Beati et al. 2004, Dujardin et al. 2004). Es por ello, que para su estudio se debe emplear criterios de taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Es una especie antropofílica que se le ha hallado dentro del domicilio, donde inclusive pica de día en focos de LT de Ecuador, y se le considera un potencial vector de Leishmania spp. (Le Pont et al. 1994); en Panamá, se le captura tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical, bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008). En algunos focos de

leishmanaisis en Brasil, abunda en casi todo el año, pero mayormente en la época seca (Rebelo et al. 2001). Su importancia médica en Venezuela se desconoce.

Serie Townsendi Galati, 1995

42. Pi. (Pif.) amilcari (arredondo 1984) ♀, ♂ (= Lutzomyia amilcari, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pif.) amilcari se encuentra restringida a los estados Lara y Mérida, a altitudes por sobre los 1.800 m en bosques húmedos (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1992, Nieves et al. 2014a). Es poco lo que se sabe de su bio-ecología. Muchos de los integrantes de la Serie Townsendi, así como otros del género Pintomyia, son reconocidos vectores de Leishmania spp. (Feliciangeli et al. 1992, Young y Duncan 1994). Es por ello, que se hace necesario incrementar los estudios sobre Pi. (Pif.) amilcari, en un intento por determinar su papel epidemiológico; esto debe hacerse con herramientas complementarias como las moleculares y/o morfométricas (Añez et al. 1997, Cohnsteadt et al. 2011) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), toda vez que las hembras integrantes del grupo son en su mayoría isomórficas y sólo se pueden identificar correctamente por alfa taxonomía mediante la asociación geográfica de sexos (Feliciangeli et al. 1992, Young y Duncan 1994, Cazorla 1995, Cohnsteadt et al. 2011); en el caso particular de Pi. (Pif.) amilcari, se le ha capturado en condiciones de simpatría con Pi. (Pif.) aulari y Pi. (Pif.) nadiae (Feliciangeli et al. 1992).

43. Pi. (Pif.) nadiae (Feliciangeli, arredondo y Ward 1992) ♀, ♂ (= Lutzomyia nadiae, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Desde que fue descrita en Yacambú, estado Lara, al occidente de Venezuela, y donde sólo se le ha capturado en huecos de árboles en bosque húmedo a 1.800 m de altitud (Feliciangeli et al. 1992), es muy poco lo que se conoce de esta especie flebotomina. Como ya se comentó, al ser varios integrantes del grupo importantes vectores de leishmaniasis, se hace necesario indagar datos bio-ecológicos sobre Pi. (Pif.) nadiae.

44. Pi. (Pif.) sauroida (osorno-mesa, morales y osorno 1972) ♀, ♂ (= Lutzomyia sauroida, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pif.) sauroida fue descrita para los estados

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Táchira y Mérida, región andina de Venezuela (Maingon et al. 1994, Young y Duncan 1994, Cucaresse 2013). Sus hembras son isomórficas con la mayoría de las especies de la Serie Townsendi; y sus machos muy afines a los de Pi. (Pif.) townsendi, y de hecho fueron previamente confundidos en los focos de la región tachirense (Feliciangeli et al. 1992, Young y Duncan 1994). Kreutzer et al. (1990) mediante análisis isoenzimático, sugieren que Pi. (Pif.) sauroida, Pi. (Pif.) longiflocosa y Pi. (Pif.) quasitownsendi son coespecífica, para lo cual Young y Duncan (1994) discrepan al considerar que existen diferencias morfológicas suficientes entre los parámeros de los machos; por su parte, Beati et al. (2004) y Cohnstaedt et al. (2011) mediante técnicas moleculares, sostienen similares conclusiones a las dadas por Kreutzer et al. (1990).

Al parecer se le ha detectado infectada naturalmente con promastigotes de Le. (V.) braziliensis (Young y Duncan 1994).

A la luz de lo comentado, se hace necesario contar con herramientas complementarias (moleculares, morfométricas: taxonomía integral, Schlick-Steiner et al. 2010) para la identificación correcta de las hembras de Pi. (Pif.) sauroida y sus congéneres de la Serie Townsendi (Maingon et al. 1994, Añez et al. 1997, Beati et al. 2004), en un intento por determinar con precisión de la realidad epidemiológica de la LC, especialmente en la región andina.

45. Pi. (Pif.) spinicrassa (morales, osorno-mesa, osorno y Hoyos 1969) ♀, ♂ (= Lutzomyia spinicrassa, Grupo VerrucarumTheodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Pi. (Pif.) spinicrassa se encuentra restringida a la región andina del territorio nacional, hasta 1.800 m de altitud (Táchira, Mérida) (Feliciangeli 1988). Mediante MEB, se determinó que el patrón del esculpido exo-coriónico de sus huevos es del tipo poligonal; sin embargo, se diferencian por detalles muy finos de los de sus congéneres Pi. (Pif.) townsendi y Pi. (Pif.) youngi (Feliciangeli et al. 1993). El ciclo de desarrollo de huevo hasta la emergencia de imagos es de 11 semanas en promedio (Morales et al. 2005).

Pi. (Pif.) spinicrassa es una especie antropofílica, con hábitos selváticos, peri e intradomiciliares, siendo un comprobado vector de Le. (V.) braziliensis tanto en Colombia como en Venezuela, especialmente en áreas cefeteras, así como también se le ha detectado Le. (Le.)

mexicana en este último país (Feliciangeli 2006, 2014, Perruolo et al. 2006, Contreras 2013, Cucaresse 2013, Ovallos et al. 2013). En el estado Táchira (Venezuela) y el Departamento Norte de Santander (Colombia), se observó que la HR y las precipitaciones elevadas afectan negativamente sus poblaciones, por lo que es más abundante durante la época seca (Perruolo 2004, Ovallos et al. 2013); similar comportamiento se encontró en el estado Mérida, región andino-venezolana, en que las condiciones ambientales (HR, pluviometría y temperatura) afectan sus abundancias poblacionales (Cucaresse 2013); también en otros focos de LT de Mérida, se detectó que las poblaciones de Pi. (Pif.) spinicrassa se adaptan tanto en agrosistemas no-modificados como los alterados (Nieves et al. 2014b).

Como ya se indicó anteriormente, para los estudios eco-epidemiológicos donde se encuentren involucradas las hembras isomórficas de la Serie Verrucarum, se requiere contar con técnicas taxonómicas que complementen la alfa taxonomía tradicional, enmarcadas dentro de una óptica de la taxonomía integral (Schlick-Steiner et al. 2010); estas incluyen las morfométricas (Añez et al. 1997), o las moleculares (Maingon et al. 1994, Beati et al. 2004, Cohnstaedt et al. 2011, Golczer 2011, Contreras et al. 2014); especialmente los códigos de barras de ADN permiten la asociación con precisión entre hembras isomórficas y sus respectivos machos (Contreras et al. 2014). Resulta interesante discutir más detenidamente los hallazgos de Golczer (2011), quien, mediante morfología y técnicas moleculares y filogenéticas, estudió el estatus taxonómico de poblaciones de Pi. (Pif.) spinicrassa (Táchira), Pi. (Pif.) youngi (Trujillo) y Pi. (Pif.) townsendi (Aragua) de Venezuela. El autor llegó a la conclusión de que las tres especies aún se encuentran en un proceso de especiación y no se deben considerar como “especies plenas”, por lo que recomienda revisar sus estatus taxonómicos, “ya sea generando la sinonimia o considerar los tres morfos subespecies”, y utilizar criterios evolutivos para la nominación de especies dentro de la subfamilia Phlebotominae (Golczer 2011).

46. Pi. (Pif.) townsendi (ortiz 1959) ♀, ♂ (= Lutzomyia townsendi, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Pi. (Pif.) townsendi en el territorio nacional abarca los estados Aragua y Yaracuy, en bosques húmedos premontanos no intervenidos (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1992). El patrón del esculpido exo-coriónico de sus huevos es del tipo poligonal (Feliciangeli et al. 1993).

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Cazorla-Perfetti

Scorza et al. (1967, 1968a,b) y Scorza (1972) han estudiado su bio-ecología en “Rancho Grande” (1.175 m de altitud), estado Aragua, Venezuela; en este sentido, su ciclo de desarrollo de huevo a imagos es de 70 días; Pi. (Pif.) townsendi posee una elevada fotofilia y pica normalmente durante la noche, pero también al mediodía, aunque en sitios húmedos y sombreados; sus poblaciones son más abundantes durante la época de lluvias, siendo una especie estenoterma (17-22,5ºC); tiene alas alargadas y angostas con patas relativamente cortas y vuelo corto, que es capaz de picar al humano a nivel selvático (Scorza et al. 1967, 1968a,b, Scorza 1972).

Se sopecha que pudiera ser vector de Leishmania spp. en Colombia (Young y Duncan 1994).

47. Pi. (Pif.) youngi (Feliciangeli y murillo 1985) in murillo & Zeledón 1985 ♀, ♂ (= Lutzomyia youngi, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pif.) youngi se encuentra distribuida en toda la región andina de Venezuela y el estado Lara (Feliciangeli 1988, 2006, Feliciangeli et al. 1992). El patrón del esculpido exo-coriónico de sus huevos es del tipo poligonal (Feliciangeli et al. 1993, Sierra et al. 2000). Mediante MEB, Fausto et al. (2001) estudiaron sus espiráculos larvales. Sus larvas de IV estadio presentan un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Cazorla y Oviedo 1998), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posean hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968).

Durante mucho tiempo, Pi. (Pif.) youngi fue identificada incorrectamente como Pi. (Pif.) townsendi (Feliciangeli et al. 1992, Young y Duncan 1994). Es una especie de altura, que puede llegar hasta 1.900 m de altitud (Mogollón et al. 1977, Feliciangeli 1988, Contreras 2013); se le asocia a cafetales, cuyo fruto podría porporcionarle azúcares complementarios para su alimentación y el desarrollo de Leishmania spp. (Contreras 2013). En focos de LT del estado Trujillo, región andina de Venezuela, se ha observado que Pi. (Pif.) youngi posee actividad picadora intradomiciliar, que se incrementa por la noche un mes después de haber comenzado las lluvias, y ante el aumento de las temperaturas mínimas y máximas y la HR; dicha actividad se interrumpe cuando la precipitación acumulada se aproxima a los 500 mm; similar comportamiento exhibe esta especie flebotomina a nivel extradomiciliar en esta región (Scorza y Rojas 1989, Rojas et al. 2004). En un

foco de LC del estado Mérida, se encontró que Pi. (Pif.) youngi prefiere ambientes frescos y húmedos, aunque se le puede capturar tanto en ambientes selváticos como peri e intradomiciliares, teniendo su mayor pico poblacional en noviembre (Cucaresse 2013); mientras que por contraste, en el estado Lara, región nor-occidental de Venezuela, se ha reportado que esta especie flebotomina presenta mayor abundancia en marzo, cuando se alcanza la mayor temperatura media anual y la menor HR (Traviezo 2006).

Pi. (Pif.) youngi es un importante vector de Le. (V.) braziliensis y Le. (Le.) mexicana en Venezuela, especialmente en su región andina donde la transmisión puede ser urbana; también se le ha detectado naturalmente infectada con parásitos leishmánicos no identificados del subgénero Leishmania (Rojas et al. 2004, Feliciangeli 2006, Cucaresse 2013, Nieves et al. 2014a).

Como ya se ha comentado en otros de sus congéneres, debe aplicarse los mismos criterios y herramientas complementarias para su identificación específica.

48. Pi. (Pif.) verrucarum (Townsend 1913) ♀, ♂ (= Lutzomyia verrucarum, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

La presencia de Pi. (Pif.) verrucarum en el territorio nacional (estados Carabobo y Mérida) fue reseñada en los años 50 del siglo pasado (Feliciangeli 1988); sin embargo, estos hallazgos han sido controversiales. En este sentido, Young y Duncan (1994) consideran que estas descripciones representan otra especie del “Grupo Verrucarum”, y no Pi. (Pif.) verrucarum descrita originalmente por Charles Townsend. Feliciangeli (1998) indica: “se cree prudente mantenerla por ahora en la lista de flebótomos en Venezuela”, y la misma autora la incluye nuevamente en otra revisión de los flebotominos del país (Feliciangeli 2006); nosotros concordamos con esta autora, y consideramos prudente mantenerla por ahora como un componente de la fauna flebotomina del territorio nacional, hasta que “más extensas recolecciones en ese Estado permitan confirmar o descartar el anterior registro” (Feliciangeli 1988).

Incertae sedis

49. Pi. (Pif.) nuneztovari (ortiz 1954) ♀, ♂ (= Lutzomyia nuneztovari, Grupo Verrucarum Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pif.) nuneztovari se distribuye en un amplio rango de zonas geográficas del territorio nacional hasta

198


los 1.800 m de altitud (Aragua, Bolívar, Falcón, Lara, Mérida, Miranda, Táchira, Trujillo, Yaracuy) (Feliciangeli 1988, Cazorla y Morales 2012). A pesar que muchas de las especies del género poseen hembras isomórficas (Feliciangeli et al. 1992, Young y Duncan 1994), la parte terminal (“cabeza”) de las espermatecas de Pi. (Pif.) nuneztovari es muy sui géneris y conspícua (forma de “botón o capullo de flor”), carácter éste que permite con relativa facilidad identificarlas. Sin embargo, se requiere realizar más capturas y estudiar con mayores detalles su variabilidad morfológica, morfométrica y genética, ya que Young y Duncan (1994) consideraron que Pi. (Pif.) nuneztovari anglesi descrita como una subespecie en Bolivia (Le Pont et al. 1989), es una sinonimia de Pi. (Pif.) nuneztovari, la cual exhibe mucha variabilidad morfológica y merística (Young y Duncan 1994).

Es una especie que generalmente presenta baja abundancia y se le captura hasta más de 2.000 m de altitud, pudiendo picar al humano dentro del domicilio entre las 22:00-06:00 horas, e inclusive durante el día en sembradíos (Le Pont et al. 1989, Alexander et al. 2001, Sandoval et al. 2006, Contreras 2013). En Bolivia, es considerada como vector de L. (Le.) amazonensis, L. (V.) braziliensis y L. (V.) lainsoni (Tórrez et al. 1998, Martínez et al. 1999, Bastrenta et al. 2002). En el estado Táchira, región andina de Venezuela, la cobertura vegetal (hojarasca) y la pluviometría aparecen ser determinantes en la fluctuación estacional de sus poblaciones de imagos (Perruolo 2004).

Bajo estos antecedentes, el papel de Pi. (Pif.) nuneztovari como posible vector de LT en el territorio nacional debe dilucidarse con mayores muestreos y estudios eco-epidemiológicos.

50. Pi. (Pif.) maracayensis (nuñez-Tovar 1924) ♂ (= Lutzomyia maracayensis, Lutzomyia no agrupadas e inadecuadamente descritas, sensu Young y duncan 1994)

Pi. (Pif.) maracayensis fue descrita a partir de ejemplares machos capturados en Tucupido, estado Aragua, región nor-central de Venezuela en el primer tercio del siglo pasado; desde entonces no se conoce nada de la misma. Young y Duncan (1994) consideran su descripción como “irreconocible”, y sus tipos se encuentran “extraviados o destruidos”; por lo que su situación podría ser ciertamente un nomen dubium o species inquirenda, esperándose por la designación de un neotipo (Young y Duncan 1994). Aunque usualmente se le consideró como una “especie de Lutzomyia no

agrupada”, Galati (1995) mediante cladística encuentra elementos para relacionarla con los integrantes del subgénero Pifanomyia, del género Pintomyia, aunque a nivel de Serie la considera como Inserta sedis. Aún no se conoce nada sobre su bio-ecología ni significancia sanitaria.

51. Pi. (Pif.) rangeliana (ortiz 1953) ♀, ♂ (= Lutzomyia rangeliana, Lutzomyia no agrupadas, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina posee una morfología taxonómica muy conspícua y llamativa, lo que la hace de fácil identificación tipológica. Se encuentra distribuida hasta los 900 m de altitud en hasta 17 entidades federales de Venezuela (Apure, Anzoátegui, Aragua, Barinas, Cojedes, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) (Feliciangeli 1988, Cazorla y Morales 2012). Su amplia distribución altitudinal y de zonas bio-climáticas hace necesario estudiar sus poblaciones con herramientas complementarias como las de tipo molecular (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), tal como lo han realizado varios investigadores en Venezuela y Colombia (Torgerson et al. 2003, Vivero et al. 2007, 2009). Aunque Young (1979) infirió que esta especie poseía semejanzas con algunos integrantes del Grupo Verrucarum Theodor 1965 (sensu Young y Duncan, 1994), por lo usual no se le relacionaba sistemáticamente con otros congéneres de la subfamilia Phlebotominae, y se le coloca como “Lutzomyia no agrupadas”. Galati (1995) encuentra elementos filogenéticos para relacionarla con los integrantes del subgénero Pifanomyia, del género Pintomyia, aunque a nivel de Serie la considera como Inserta sedis.

En focos colombianos de leishmaniasis, a los sitios de cría de los estadios inmaduros de Pi. (Pif.) rangeliana se le han estimado algunas características físico-químicas: HR baja (74,5-86,7%), pH neutro (6,4), substratos con alta densidad (0,57-0,85 g/cm3 ), alto radio C/N (32,1) y un elevado porcentaje de nitrógeno (0,38); a los mismos se les ha capturado dentro huecos de árboles que no tienen raíces tabulares, con circunferencias de 2,83-5,02 m y troncos laminares o con fisuras (Vivero et al. 2015).

Aunque por lo general se le atribuyó una conducta alimentaria de carácter exclusivamente zoofílica (quirópteros, armadillos) (Feliciangeli 1988, Young y Duncan 1994); no obstante, se le señala en Barquisimeto, estado Lara, al nor-occidente de Venezuela de habérsele capturado picando sobre humanos, además de poseer

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Cazorla-Perfetti

hábitos intradomiciliarios y fotofílicos, e infectados con promastigotes de Leishmania spp., semejantes a Le. (Le.) venezuelensis (Bonfante-Garrido et al. 1999); por ello, se le incrimina como vector de LT en el país (Feliciangeli 2014).

Género Pressatia mangabeira, 1942.

52. Pr. calcarata (martins y Silva 1964) ♀, ♂ (= Lutzomyia calcarata, Subgénero Pressatia mangabeira 1942, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Pr. calcarata en el territorio nacional se encuentra restringida a los estados Apure y Barinas, a 200 m de altitud (Feliciangeli 1988). En la región amazónica de Brasil se le ha capturado en gallineros (Araujo-Pereia et al. 2014); sin embargo, es muy poco lo que se conoce de sus aspectos bio-ecológicos, y como la mayoría de sus congéneres, de su importancia sanitaria (Young y Duncan 1994). La mayoría de las hembras del grupo son difíciles de diferenciar morfológicamente sin sus respectivos machos (Young y Duncan 1994), por lo que para su estudio se requiere contar con técnicas complementarias (e.g., moleculares, Contreras 2013) para la alfa taxonomía (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

53. Pr. dysponeta (Fairchild y Hertig 1952) ♀, ♂ (= Lutzomyia dysponeta, Subgénero Pressatia mangabeira 1942, sensu Young y duncan 1994)

Hasta el presente, a Pr. dysponeta sólo se le ha capturado en Venezuela en la region zuliana, a 310 m de altitud (Feliciangeli 1988). En Panamá, a sus larvas, que son indistinguibles de las de Pr. camposi (Rodríguez 1952, Hanson 1968), se les puede capturar dentro de huecos de árboles, y en el suelo de los bosques; las mismas poseen un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide, ubicándose en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996); de allí que se les considera de tener hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). Igualmente en Panamá, se le tiene como una especie de hábitos zoofílicos, a la que se le captura en ambientes peridomiciliares y domiciliares, siendo atraída por la luz; así como también en bosques primarios (bosque húmedo tropical, bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008, Chaves et al. 2013). Aún faltan muchos estudios eco-epidemiológicos para establecer su distribución y relevancia sanitaria en el territorio nacional.

54. Pr. triacantha (mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia

triachanta, Subgénero Pressatia mangabeira 1942, sensu Young y duncan 1994)

La primera descripción de esta especie flebotomina en el país se hizo mediante la captura de ejemplares hembras en el estado Portuguesa, región llanos-occidentales; sin embargo, para confirmarlo se considera que es necesario capturar ejemplares machos; esto debido, como ya se indicó, a que las hembras del grupo son isomórficas (Young y Duncan 1994); también se le ha descrito en el estado Barinas (llanos occidentales); más recientemente, Navarro et al. (2005) refieren haberla capturado en el estado Bolívar, en la Guayana Venezolana, a 200 m de altitud en bosque lluvioso tropical. Por poseer un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Forattini 1973), las larvas de IV estadio de Pr. triacantha se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), por lo que pudiera tener hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). En Brasil, se le ha capturado en cuevas de roedores y armadillos (Dasypus spp.) (Damasceno et al. 1949); pero su bio-ecología se encuentra poco investigada.

Género Trichopygomyia Barretto, 1962

55. Ty. conviti (Ramírez-Pérez, martins y Ramírez 1976) ♀, ♂ (= Lutzomyia conviti, Subgénero Trichopygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Ty. conviti sólo se le ha capturado en la región amazónica a 100 m de altitud, en bosque tropical húmedo (Feliciangeli 1988, 1989, Young y Duncan 1994). De la poca información de su bio-ecología, se sabe que es atraída hacia la luz y que se encuentra asociada a cuevas de animales (Feliciangeli 1989, Pinheiro et al. 2010). Generalmente, como a los integrantes del género, no se le artribuye comportamiento antropofílico, por lo que hasta ahora no posee importancia sanitaria en las áreas donde se le ha estudiado (Pinheiro et al. 2010); se considera que pudiera estar involucrada, como sus congéneres, en el mantenimiento zoonótico de Leishmania spp. (Arias et al. 1983). Las hembras de la mayoría de las taxa del género son difíciles de distinguir sino se les asocia geográficamente son sus respectivos machos, de allí que la alfa taxonomía requiere complementarse con otras técnicas, como las morfométricas y/o moleculares (Dujardin et al. 2005, Contreras 2013, Contreras et al. 2014) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010); en el caso particular de Ty. conviti, se hace aún más necesario esto, toda vez que se le consideró ser coespecífica con Ty. rondoniensis (Arias et al.

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1983,Young y Duncan 1994).

56. Ty. longispina (Mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia longispina, Subgénero Trichopygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Hasta el presente, el único reporte de Ty. longispina en Venezuela se hizo con ejemplares hembras capturados en la Gran Sabana, estado Bolívar, región Guayana (Feliciangeli 1988, 1989, Young y Duncan 1994). Sin embargo, debido a la dificultad para separar las hembras del género por alfa taxonomía, para confirmar la presencia de la especie en el territorio se requiere la captura de ejemplares machos en la región (Feliciangeli 1989, Young y Duncan 1994), y complementarla con otras técnicas (e.g., moleculares, morfométricas) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010); lo que debe ayudar a incrementar también la bio-ecología de la especie en el país. Sus larvas de IV estadio presentan un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Forattini 1973), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posean hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968).

En Brasil, posee por lo general hábitos silvestres, y se le relaciona con bosques húmedos, aunque también se le ha capturado en áreas peridomiciliares (Pinto et al. 2008, Brandão-Filho et al. 2011).

57. Ty. pinna Feliciangeli, Ramírez-Pérez y Ramírez 1989) ♀, ♂ (= Lutzomyia pinna, Subgénero Trichopygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Hasta la fecha, a Ty. pinna solo se le ha capturado en el estado Bolívar, región Guayana, en bosque pre-montano húmedo a 800-1000 m de altitud (Feliciangeli 1989). De su bio-ecología se conoce muy poco.

58. Ty. wagleyi (causey y damasceno 1945) ♀, ♂ (= Lutzomyia wagleyi, Subgénero Trichopygomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Ty. wagleyi es una especie flebotomina que se distribuye en la región amazónica del territorio nacional, en bosque tropical húmedo a 110 m de altitud (Feliciangeli 1988, 1989). Como muchos de sus congéneres, se le ha capturado en cuevas de armadillos (Dasypódidos), y es fotofílica (Feliciangeli 1989, Arias et al. 1983). Sin embargo, muchos aspectos de su bio-ecología y epidemiología aun esperan ser establecidos.

Género Evandromyia mangabeira, 1941Subgénero Aldamyia Galati, 1995

59. Ev. (Ald.) dubitans (Sherlock 1962) ♀, ♂ (= Lutzomyia dubitans, Grupo Migonei Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Ev. (Ald.) dubitans es una especie flebotomina que se le ha capturado en 16 estados del país (Apure, Anzoátegui, Aragua, Carabobo, Cojedes, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) (Feliciangeli 1988, Sánchez et al. 2015). Su bio-ecología se encuentra poco establecida. En Colombia, a sus larvas se les ha recuperado dentro huecos de árboles, en raíces tabloides y en cuevas (Vivero et al. 2013), con microhábitats teniendo alto radio C/N (0,6-0,9), moderada conductividad (522,9-1123,9) y pH moderadamente alcalinos (7,4-8,3) (Vivero et al. 2015).

Al tener esta especie flebotomina un amplio rango de distribución altitudinal entre los 100 y 1.200 m (Feliciangeli 1988), lleva a sugerir la posible existencia de variaciones clinales, especialmente a nivel de las hembras, las cuales se diferencian de sus congéneres de Ev. (Ald.) walkeri en las dimensiones de los ductos de las espermatecas (Young y Duncan 1994). Por lo tanto, se requiere ampliar los muestreos para realizar estudios morfométricos y/o moleculares, bajo criterios de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Comúnmente se le ha considerado de ser saurófila y de no poseer importancia sanitaria (Young y Duncan 1994); sin embargo, en Colombia se le ha capturado picando sobre humanos dentro del domicilio (Sandoval et al. 2006, Cortés et al. 2009), y en Venezuela con la técnica de cebo humano (Ramírez-Pérez et al. 1981). Es por ello, que en el territorio nacional se requiere incrementar los estudios para determinar su verdadero papel en los ciclos de transmisión de Leishmania spp.

60. Ev. (Ald.) sericea (Floch y abonnenc 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia sericea, Grupo Migonei Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ev. (Ald.) sericea comprende la region sur-oriental del país (Guayana y Amazonia), a altitudes entre 100-900 m (Feliciangeli 1988). En la amazonia brasileña sus larvas se han recuperado en la base de los árboles (Alencar et al. 2011), las cuales presentan un tubérculo antenal anular, un segmento basal

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Cazorla-Perfetti

corto y el distal ovoide (Pessoa et al. 2001), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y hace presumir que posean hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). Similarmente en la amazonia brasileña, los adultos de Ev. (Ald.) sericea aunque se pueden movilizar hasta las copas arbóreas, no obstante, se les captura con mayor abundancia a 1 m del suelo (Dias-Lima et al. 2002). También en Brasil, se le ha capturado alimentándose sobre caballos (Young y Duncan 1994), y en trampas lumínicas; se le considera como una especie flebotomina de hábitos silvestres que no posee importancia médica (Pinto et al. 2009); sin embargo, su bio-ecología se encuentra poco establecida en el territorio nacional.

61. Ev. (Ald.) walkeri (newstead 1914) ♀, ♂ (= Lutzomyia walkeri, Grupo Migonei Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994).

En el país, Ev. (Ald.) walkeri se encuentra distribuida en varias regiones (Amazonas, Apure, Barinas, Bolívar, Cojedes, Falcón, Trujillo, Zulia) (Feliciangeli 1988). Sus estadios inmmaduros fueron descritos por Ferro et al. (1987), teniendo sus huevos un patrón exocoriónico de tipo poligonal; por poseer un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Ferro et al. 1987), las larvas de IV estadio de Ev. (Ald.) walkeri se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), por lo que pudieran tener hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). El ciclo de huevo a adulto dura en promedio 67 días (Morales et al. 1984).

En focos de leishmaniasis de Brasil, a la ocurrencia de las poblaciones de esta especie las afecta las temperaturas elevadas y HR baja (Pinheiro et al. 2013b). Generalmente a Ev. (Ald.) walkeri no se le tiene como un vector de Leishmania spp. al humano (Young y Duncan (1994); sin embargo, es una especie flebotomina que ha sido hallada picando sobre humanos y dentro del domicilio, e infectada naturalmente con promastigotes de Leishmania spp. de los subgéneros Leishmania y Viannia, por lo que pueden potencialmente transmitirlos (Morales et al. 1984, Sandoval et al. 2006, Pinheiro et al. 2013b, Guimarães et al. 2014, Nieves et al. 2014a). En el estado Mérida, región andina de Venezuela, a Ev. (Ald.) walkeri se le asocia fuertemente con agrosistemas conservados (Nieves et al. 2014b). Todo esto comentado, debe estimular la realización de más estudios para precisar su real importancia epidemiológica.

62. Ev. (Ald.) williamsi (damasceno, causey y arouck 1945) ♀, ♂ (= Lutzomyia williamsi, Grupo Migonei

Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Ev. (Ald.) williamsi es una especie flebotomina la cual solo se distribuye en la region amazónica del país, a 110 m de alititud en bosque húmedo tropical (Feliciangeli 1988). En Brasil, se le ha capturado con trampas lumínicas (Young y Duncan 1994). Ante la escasez de datos, se requiere aumentar los muestreos para estudiar la bio-ecología de esta especie en el territorio nacional.

Subgénero Evandromyia s. str. mangabeira, 1941Serie Infraspinosa mangabeira, 1941

63. Ev. (Eva.) begonae (ortiz y Tórrez 1975) ♀, ♂ (= Lutzomyia begonae, Subgénero Evandromyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

Ev. (Eva.) begonae solo ha sido reportada en la región sur-oriental (Guayana, Amazonia) del territorio nacional, entre 100-840 m de altitud (Feliciangeli 1988). Las hembras de esta especie flebotomina y las de Ev. (Eva.) infraspinosa y Ev. (Eva.) georgii (Freitas y Barret 2002) son difíciles de separar, especialmente porque se emplean caracteres morfométricos y de pigmentación, por lo que para su correcta identificación deben asociarse geográficamente con sus respectivos machos (Young y Duncan 1994, Freitas y Barret 2002); además, es necesario implementarse técnicas complementarias como las moleculares y/o morfométricas (Torgerson et al. 2003, Dujardin et al. 2005, Contreras 2013), (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). En Brasil, se le ha capturado tanto en áreas silvestres como periurbanas (Vilela et al. 2013). En el territorio nacional, sus aspectos bio-ecológicos no se encuentran bien establecidos; como a la mayoría de los integrantes de su grupo, se les ascocia con murciélagos y roedores, y de no poseer hábitos antropofílicos; se desconoce su importancia sanitaria (Young y Arias 1977, Young y Duncan 1994).

64. Ev. (Eva.) infraspinosa (mangabeira 1941) ♀, ♂ (= Lutzomyia infraspinosa, Subgénero Evandromyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

Ev. (Eva.) infraspinosa se distribuye en el estado Bolívar, región Guayana al sur-oriente de Venezuela (González y Devera 1999). En la región amazónica de Brasil, se le captura en mayor abundancia a 1 m del suelo, aunque también se moviliza hacia la copa de los árboles (10-20 m) (Dias-Lima et al. 2002); en este mismo país, se le ha detectado sobre humanos (Freitas et al. 2002);

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y en la Guayana Francesa se le captura exclusivamente a nivel del suelo, durante toda la noche (Rotoureau et al. 2007). En nuestro país se conoce muy poco acerca de su eco-epidemiología, por lo que se requiere realizar mayores esfuerzos para determinar su importancia como transmisor de Leishmania spp.

65. Ev. (Eva.) inpai (Young y arias 1977) ♀, ♂ (= Lutzomyia inpai, Subgénero Evandromyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

A Ev. (Eva.) inpai se le ha capturado a 100 m de altitud en la región andina (estado Trujillo) y la amazónica del territorio nacional (Feliciangeli 1988). En la amazonia brasileña se le ha recolectado a 10 m del suelo (Dias-Lima et al. 2002). Es muy poco lo que se conoce de su bio-ecología, por lo que se requieren más estudios eco-epidemiológicos para determinar su importancia en los ciclos de transmisión de Leishmania spp.

66. Ev. (Eva.) pinottii (damasceno y arouck 1956) ♀, ♂ (= Lutzomyia pinottii, Subgénero Evandromyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

El reporte de esta especie flebotomina para el país se da para la región amazónica a 1.000 m de altitud (Feliciangeli 1988). En un reciente estudio eco-epidemiológico en Brasil, se le capturó tanto en áreas periurbanas como silvestres (Vilela et al. 2013). Se le ha detectado infectada naturalmente con tripanosomas (Young y Duncan 1994). Las hembras de Ev. (Eva.) pinottii y Ev. (Eva.) bourrouli son difíciles de distinguir por alfa taxonomía, e inclusive algunos autores las consideran coespecíficas (Young y Duncan 1994), por lo que es recomendable para su estudio implementarse técnicas complementarias (e.g., morfométricas, moleculares) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). En el territorio nacional es muy poco lo que se conoce de su bio-ecología.

Serie Saulensis Lewis et al. 1977

67. Ev. (Eva.) saulensis (Floch y abonnenc 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia saulensis, Grupo Saulensis Lewis, Young, Fairchild y minter 1977, sensu Young y duncan 1994)

Ev. (Eva.) saulensis se distribuye en Venezuela en hasta cuatro entidades federales (Amazonas, Apure, Barinas, Bolívar) (Feliciangeli 1988). Las hembras de Ev. (Eva.) saulensis y Ev. (Eva.) wilsoni (Damasceno y Causey 1945) son isomórficas, de allí que se recomienda

complementar la alfa taxonomía con técnicas (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), como las morfométricas y/o las moleculares. Sus larvas poseen un tubérculo antenal anular, un segmento basal corto y el distal ovoide (Hanson 1968), por lo que se ubicarían en la categoría iv del sistema de Leite y Williams (1996), y tendrían hábitos alimentarios de tipo excavador (Hanson 1968). En Brasil, sus larvas se han recuperado en la base de los árboles y en el suelo forestal (Alencar et al. 2011); y los adultos se les ha capturado tanto en áreas silvestres como periurbanas, a 1 m del suelo; siendo más abundantes durante la época de lluvias (Neto et al. 2010, Silva et al. 2010b, Vilela et al. 2013, Araujo-Pereira et al. 2014); mientras que en Colombia, los han detectado dentro del domicilio y en trampas lumínicas y sobre humanos (Sandoval et al. 2006), y en Panamá en bosque húmedo tropical (Valderrama et al. 2008)

A la luz de lo comentado, se requiere realizar más estudios para determinar el papel de Ev. (Eva.) saulensis en los ciclos de transmisión de Leishmania spp. en el territorio nacional.

Subgénero Barrettomyia martins & Silva, 1968Serie monstruosa Lewis et al. 1977

68. Ev. (Bar.) monstruosa (Floch y abonnenc 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia monstruosa, Subgénero Evandromyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

A Ev. (Bar.) monstruosa sólo se le ha capturado en el país en la región amazónica a una altitud de 100 m (Feliciangeli 1988), desconociéndose muchos aspectos de su bio-ecología y su importancia sanitaria. En la amazonía brasileña sus larvas son muy abundantes, especialmente en la base de los árboles (Alencar et al. 2011), así como también los adultos que se les captura en mayor abundancia a 1 m del suelo (Dias-Lima et al. 2002).

Subtribu PSYcHodoPYGIna Galati, 1995Género Psathyromyia Barretto, 1962Subgénero Forattiniella Vargas, 1978

69. Pa. (For.) aragaoi (costa Lima 1932) ♀, ♂ (= Lutzomyia aragaoi, Grupo Aragaoi Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

Hasta la fecha, a Pa. (For.) aragaoi solo se le ha capturado en dos entidades federales del territorio

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Cazorla-Perfetti

nacional (Amazonas y Anzoátegui) (Feliciangeli 1988, Zulueta et al. 1999). En Bolivia, mediante morfometría, Dujardin et al. (2005) consideraron que los morfotipos de este taxón de las regiones amazónicas y andinas, representan dos especies crípticas en formación. Pa. (For.) aragaoi es una especie flebotomina fotofílica, la cual en la amazonia de Brasil se le puede capturar a 1 m del suelo como hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque se presenta en mayor abundancia a 10 m (Dias-Lima et al. 2002); en este país también se le ha detectado infectada naturalmente con Leishmania spp. (Margonari et al. 2010), y asociado con cuevas de armadillos (Dasypódidos) (Casagrande et al. 2013). En Panamá, se le captura tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical, bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008); mientras que en Perú en peridomicilio (Cáceres et al. 2001). Todo esto comentado hace que se requiera de más estudios para determinar con mayor precisión su bio-ecología e importancia como vector de Leishmania spp.

70. Pa. (For.) lutziana (costa Lima 1932) ♀, ♂ (= Lutzomyia lutziana, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Pa. (For.) lutziana en el país comprende a los estados Bolívar y Amazonas (Feliciangeli 1988). Es poco lo que se conoce acerca de su bio-ecología. Es una especie flebotomina que se le asocia a cuevas de armadillos (Dasypódidos) (Bejarano et al. 2007). En la amazonia brasileña se le captura tanto a 1 m del suelo como a 20 m en la copa de los árboles (Dias-Lima et al. 2002), y en otras regiones de ese país en áreas periurbanas (Vilela et al. 2013), siendo atraída por fuentes lumínicas (Margonari et al. 2010). Su afinidad con las especies del género Psathyromyia ya la habían propuesto Young y Duncan (1994).

71. Pa. (For.) runoides (Faichild y Hertig 1953) ♀, ♂ (= Lutzomyia runoides, Grupo Aragaoi Theodor 1965, sensu Young y duncan 1994)

El reporte de Pa. (For.) runoides para Venezuela lo hicieron Navarro et al. (2005), al capturarla en bosque húmedo lluvioso en la Guayana a 200 m de altitud. Sus larvas de estadio IV poseen un tubérculo antenal en forma de cono truncado, un segmento basal corto y el distal largo y en forma de banana, y se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996), por lo que pudieran alimentarse en la superficie de los sustratos (Hanson 1968). Como muchos de sus congéneres, se le asocia con cuevas de armadillos (Dasypus sp.) como

sitios de reposo y cría, y no pareciera ser antropofílica ni tener importancia médica (Young y Duncan 1994). Forattini (1973) la colocó como coespecífica con Pa. (For.) inflata, con lo cual concuerdan Young y Duncan (1994); además, estos autores consideraron que probablemente ambas sean subespecies, ya que sus hembras son difíciles de separar por alfa taxonomía. En Bolivia, mediante morfometría de ejemplares machos, Dujardin et al. (1999) sugirieron que Pa. (For.) runoides representa al menos dos especies crítpicas; señalando, además, que su amplia separación morfométrica de Pa. (For.) inflata invalida su coespecificidad. En Panamá, se le captura tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical, bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008).

Su bio-ecología en el país es poco conocida, por lo que se requiere aumentar los estudios sobre esta especie en el territorio nacional, especialmente desde un punto de vista de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Grupo Dreisbachi Lewis, Young, Fairchild y minter 1977 (= Subgénero Xiphomyia artemiev 1991, sensu Galati 1995)

72. Pa. dreisbachi (causey y damasceno 1945) ♀, ♂ (= Lutzomyia dreisbachi, sensu Young y duncan 1994)

Pa. dreisbachi se encuentra restringida a la región amazónica del país, a 110 m de altitud en bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Es una especie flebotomina a la que se le conoce muy poco de su bio-ecología, incluyendo su relevancia en la transmisión de Leishmania spp.; la misma se ha detectado con mayor preferencia en áreas rurales, en cuevas de armadillos (Dasypódidos) y con trampas de luz (Young y Duncan 1994, Vilela et al. 2013); siendo capturada en mayor abundancia a 20 m en la copa de los árboles, en la Amazonia brasileña (Dias-Lima et al. 2002). Young y Duncan (1994) ya habían señalado la afinidad de Pa. dreisbachi con algunas especies de Psathyromyia. Es importante aclarar que por ahora se sustituyó la nomenclatura “Subgénero Xiphomyia” del sistema de Galati (1995) por la “tradicional” (Grupo Dreisbachi, sensu Young y Duncan 1994), ya que la misma representa una Homonimia (Young y Duncan 1994).

Subgénero Psathyromyia s.str. Barretto, 1962Serie Shannoni Fairchild, 195573. Pa. (Psa.) abonnenci (Floch y chassignet 1947) ♀,

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♂ (= Lutzomyia abonnenci, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994 )

Su distribución en el territorio nacional solo abarca al estado Cojedes (Feliciangeli 1988). Al estudiarse el desarrollo de Le. (Le.) mexicana en su tubo digestivo, se le consideró que posee potencial para ser su vector biológico (Walters et al. 1987); sin embargo, aún no se le ha incriminado de forma directa en su transmisión (Romero et al. 2013). El conocimiento sobre su bio-ecología es limitado, de allí que se requiere incrementar los estudios eco-epidemiológicos en el territorio nacional; para su identificación se hace necesario implementar técnicas complementarias (moleculares, morfométricas) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), ya que varias especies del género le son muy afines morfológicamente (e.g., Pa. (Psa.) shannoni, Pa. (Psa.) microcephala), y se han cometido varias identificaciones incorrectas (Young y Duncan 1994, Sábio 2013).

74. Pa. (Psa.) campbelli (damasceno, causey y arouck 1945) ♀, ♂ (= Lutzomyia campbelli, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Pa. (Psa.) campbelli no es muy amplia en el territorio nacional (Barinas, Bolívar, Mérida) (Feliciangeli 1988). Las hembras de esta especie flebotomina y las de Pa. (Psa.) dasymera son isomórficas, y sus machos se separan por una fila de dientes en el ápice de sus filamentos genitales (Young y Duncan 1994); por lo que para su estudio se requiere implementar técnicas complementarias (e.g., morfométricas, moleculares), bajo una óptica de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). Se desconocen muchos detalles de su bio-ecología, y de su importancia en la transmisión de los parásitos leishmánicos.

75. Pa. (Psa.) cuzquena (martins, Llanos y Silva 1975) ♂ (= Lutzomyia cuzquena, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina se encuentra descrita para el estado Bolívar, Guayana venezolana (Feliciangeli 1988). En un estudio reciente en Brasil, Sábio (2013) revalidó el estatus taxonómico de Pa. (Psa.) pifanoi, la cual es muy similar desde el punto de vista morfológico con Pa. (Psa.) cuzquena. Esta misma autora consideró que Pa. (Psa.) cuzquena es una sinonimia de Pa. (Psa.) pifanoi; sin embargo, la mantuvo provisionalmente como “especie válida” hasta que se hagan más estudios, especialmente de tipo morfométrico, debido a que no se pudo analizar

su material tipo ni el de Pa. (Psa.) pifanoi (Sábio 2013). Similar investigación se requiere ejecutar en el territorio nacional, aplicándose para ello un criterio de taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

76. Pa. (Psa.) dasymera (Fairchild y Hertig 1961) ♀, ♂ (= Lutzomyia dasymera, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

A Pa. (Psa.) dasymera se le ha reportado para tres entidades federales del territorio nacional (Barinas, Mérida, Zulia) (Feliciciangeli 1988). Sus larvas poseen un tubérculo antenal en forma de cono truncado, un segmento basal corto o subigual al distal, por lo que se ubicarían en la categoría i del sistema de Leite y Williams (1996), de allí que pudieran alimentarse en la superficie de los sustratos (Hanson 1968). En Panamá, se le captura tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical, bosque muy húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008).

En el país se requiere incrementar los muestreos para determinar muchos aspectos de su bio-ecología, ya que su importancia en la transmsión de Leishmania spp. permanece desconocida.

77. Pa. (Psa.) dendrophyla (Mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia dendrophyla, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Pa. (Psa.) dendrophyla se le ha reportado hasta los 1.000 m de altiud en la región sur-oriental (Guayana y Amazonia) (Feliciangeli 1988).

Pa. (Psa.) dendrophyla es una especie que se encuentra en los troncos de los árboles (conducta dendrobática) (Alencar et al. 2011), estando estrechamente asociada su distribución con las especies de árboles con raíces tabulares y troncos con rendijas, las cuales parecieran ofrecerles refugio, especialmente durante las temporadas de lluvia (Cabanillas y Castellón 1999); en Brasil, se le ha capturado en áreas rurales, tanto a 1 m del suelo como a 20 m en la copa de los árboles, e infectada naturalmente con flagelados compatibles con Le. (V.) guyanensis, y a nivel experimental con Le. (Le.) amazonensis, y en Ecuador con Endotrypanum spp.; siendo considerada de tener hábitos antropofílicos (Ryan et al. 1986b, Campbell-Lendrum et al. 1999, Dias-Lima et al. 2002, Freitas et al. 2002, Zapata et al. 2012b, Vilela et al. 2013).

Con todos estos antecedentes señalados, se hace necesario realizar estudios eco-epidemiológicos más

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Cazorla-Perfetti

detallados para aumentar el conocimiento de esta especie flebotomina en el territorio nacional.

78. Pa. (Psa.) punctigeniculata (Floch y abonnenc 1944) ♀, ♂ (= Lutzomyia punctigeniculata, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

La distribución geográfica de Pa. (Psa.) punctigeniculata en Venezuela abarca todas las entidades federales, hasta 500 m de altitud y un amplia variedad de zonas bio-climáticas (Scorza et al. 1967, Feliciangeli 1988, Nieves et al. 2014a). Esta amplia distribución en el territorio nacional sugiere que debe realizarse un estudio taxonómico con técnicas complementarias (e.g., moleculares) (taxonomía integral: Torgerson et al. 2003, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Pa. (Psa.) punctigeniculata posee un comportamiento antropofílico y fotofílico, y se le ha aislado promastigotes de Leishmania spp. en su tracto digestivo pertenecientes al subgénero Viannia, y se le ha capturado en ambientes peridomiciliares, aunque muestra mayores abundancias poblacionales en áreas extradomiciliarias (Galati et al. 2001, Valdivia et al. 2012); y en Panamá se le ha recolectado tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008); todos estos aspectos relevantes, aunado al hecho de que se ha sospechado que pudiera ser vector de Le. (Vi.) guyanensis (Ready et al. 1986) y de que muchos aspectos de su bio-ecología se desconocen, obliga a realizar estudios epidemiológicos en las áreas de leishmaniasis del país en un intento por determinar su real papel vectorial.

79. Pa. (Psa.) pifanoi (ortiz 1972) ♂ (= Lutzomyia pifanoi, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina fue descrita a partir de ejemplares machos capturados en el estado Amazonas (Sierra Parima) al sur-oriente de Venezuela, donde sólo se le ha descrito; a partir de finales de la década del siglo pasado, se le consideró como una sinonimia de Pa. (Psa.) shannoni (Young y Duncan 1994, Sábio 2013). Recientemente, el análisis comparativo de la genitalia externa entre ambas especies, reveló diferencias claras en la posición de las espinas del gonostilo; por lo que se revalidó el estatus taxonómico de Pa. (Psa.) pifanoi (Sábio 2013). Como consecuencia de esto, probablemente algunos reportes de Pa. (Psa.) shannoni en la región amazónica correspondan a Pa. (Psa.) pifanoi

(Sábio 2013). En el territorio nacional es poco lo que se conoce de su bio-ecología y de su importancia en la transmisión de Leishmania spp.; por ello, se requiere hacer nuevos estudios, especialmente para corroborar su estatus taxonómico con material tipo; investigaciones que deben realizarse desde un punto de vista de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), debido a los problemas de identificación morfológica, sinonimias y de la dificultad para la separación entre las especies del complejo Shannoni (Sábio 2103); en este sentido, como ya se indicó, después de un estudio morfológico comparativo, recientemente Sábio (2013) consideró que Pa. (Psa.) cuzquena es una sinonimia de Pa. (Psa.) pifanoi.

80. Pa. (Psa.) shannoni (dyar 1929) ♀, ♂ (= Lutzomyia shannoni, Subgénero Psatyromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

A Pa. (Psa.) shannoni por lo común se le tiene como una de las especies flebotominas que posee uno de los rangos de distribución más amplios (EUA hasta Argentina) (Young y Duncan 1994); sin embargo, un estudio morfológico comparativo reciente sobre el complejo Shannoni, reveló que cuatro especies que en el pasado se consideraron como sus sinonimias, incluyendo Pa. (Psa.) bigeniculata, Pa. (Psa.) limai, Pa. (Psa.) microcephala y Pa. (Psa.) pifanoi, son realmente válidas (Sábio 2013); en dicho estudio se llegó a la conclusión que la distribución de Pa. (Psa.) shannoni es trasandina (Sábio 2013). Lo comentado obliga a realizar estudios más detallados sobre este complejo en el país, toda vez que hasta ahora a Pa. (Psa.) shannoni se le ha señalado de estar distribuida en todas las entidades federales de Venezuela (Scorza et al. 1967); esto propuesto debe hacerse bajo criterios de la taxonomía integral, debido a la complejidad morfológica del grupo, por lo que podría representar un complejo de especies crípticas, especialmente debido a su amplia variabilidad morfométrica y genética (Florin 2006); además de la detección de anomalías en su morfología taxonómica (Feliciangeli et al. 1985a, Florin 2006).

El patrón del esculpido coriónico de los huevos de Pa. (Psa.) shannoni es poligonal (Endris et al. 1987); sus larvas poseen segmento antenal basal más largo que el distal (Hanson 1968), por tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968). En focos de leishmaniasis de Colombia, los estadios inmaduros de Pa. (Psa.) shannoni se les ha capturado en huecos de árboles que no tienen raíces

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tabulares con circunferencias de 2,83 – 5,02 m y troncos laminares o con fisuras, con microhábitats teniendo alto radio C/N (38,4), porcentaje de carbón orgánico (29,7%) y capacidad de retención de agua (134,3-214,6) (Vivero et al. 2015). Bajo condiciones de laboratorio, el ciclo de huevo a imago tarda en promedio 54,6 días (36 a 74 días) (Ferro et al. 1998).

Pa. (Psa.) shannoni posee hábitos antropofílicos y peri e intradomiciliares (Ferro et al. 1998, Florin 2006). En EUA, se le tiene como un vector del virus de la estomatitis vesicular, en bovinos y ovinos (Young y Duncan 1994). Se le ha detectado naturalmente infectada con Trypanosoma rangeli y Endotrypanum schaudinni, Le. (Le.) mexicana y otra serie de flagelados no identificados; a nivel de laboratorio, se ha encontrado que es susceptible a Le. (Le.) chagasi y Le. (V.) panamensis, siendo un vector competente de Le. (Le.) mexicana; de allí que se le considere un vector potencial de leishmaniasis, especialmente de LV en EUA (Young y Duncan 1994, Ferro et al. 1998, Pech-May et al. 2010, Sábio 2013).

Pa. (Psa.) shannoni es una especie flebotomina de vuelo limitado, que se encuentra en los troncos de los árboles (conducta dendrobática), estando estrechamente asociada su distribución con las especies de árboles con raíces tabulares y troncos con rendijas, las cuales parecieran ofrecerles refugio durante las temporadas de lluvia (Cabanillas y Castellón 1999, Florin 2006, Alencar et al. 2011). En EUA, Pa. (Psa.) shannoni posee una actividad preferencial a nivel de suelo, y presenta su mayor abundancia entre mayo y agosto, cuando la temperatura nocturna del aire era mayor (17-30ºC); en cambio, las precipitaciones afectan negativamente sus poblaciones, y su mayor actividad picadora ocurre después de la media noche (Florin 2006).

Incertae sedis

81. Pa. ignacioi (Young 1972) ♀, ♂ (= Lutzomyia ignacioi, Lutzomyia no agrupadas, Subgénero Lutzomyia França 1924, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina se encuentra distribuida en bosques húmedos nublados a elevaciones por sobre los 1.800 m, en Colombia y Venezuela (estados Mérida y Lara) (Feliciangeli 1988, Young y Duncan 1994). Anteriormente, también se le ubicaba en el subgénero Lutzomyia França 1924 (Feliciangeli 1988); mientras que Young y Duncan (1994) aunque la ubicaron entre las “Lutzomyia no Agrupadas”, advirtieron su cercana

afinidad con los integrantes del subgénero Psathyromyia. Es poco lo que se sabe acerca de su bio-ecología y epidemiología.

82. Pa. ponsi (Perruollo 1984) ♀ (= Lutzomyia ponsi, Lutzomyia no agrupadas, sensu Young y duncan 1994).

A Pa. ponsi hasta el presente sólo se le ha capturado en el Parque Nacional “El Tama” (páramos de Tamá), estado Táchira, en la región andino-venezolana, a una altitud de 2.200 m (Feliciangeli 1988, Young y Duncan 1994). Como Pa. ignacioi, la cual le es muy afín, también se le ubicaba o en el subgénero Lutzomyia França 1924 o entre las “Lutzomyia no Agrupadas” (Feliciangeli 1988, Young y Duncan 1994). Igualmente, es poco lo que se ha estudiado sobre su bio-ecología y epidemiología.

Género Viannamyia Mangabeira, 1941

83. Vi. furcata (Mangabeira 1941) ♀, ♂ (= Lutzomyia furcata, Subgénero Viannamyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Vi. furcata en Venezuela se encuentra restringinda a la región amazónica (110 m de altitud), en bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Las hembras de Vi. furcata y Vi. caprina (Osorno-Mesa, Morales y Osorno, 1972), que se distribuye entre otros países en Panamá y Colombia, no se pueden distinguir morfológicamente, por lo que deben asociarse geográficamente con sus respectivos machos (Young y Duncan 1994); por lo tanto, para su estudio deben implementarse técnicas complementarias (e.g., morfométricas, moleculares) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). Young y Duncan (1994) refieren que la descripción sin publicar de estadios inmaduros hechas por Wilford Hanson en Panamá, quizá correspondan realmente a los de Vi. caprina.

Ryan et al. (1986a, 1987a) demostraron que Vi. furcata puede trasmitir de manera experimental Le. (Le.) amazonensis y Le. (Le.) chagasi en hámsteres (Mesocricetus auratus); además, Le. (Vi.) utingensis se desarrolla bien en su tracto digestivo (Braga et al. 2003). En Brasil, se le considera como un vector potencial de leishmaniasis (Silva et al. 2010a), siendo capturada en la región amazónica en mayor abundancia a 20 m en la copa de los árboles, aunque también se moviliza a 1m del suelo (Dias-Lima et al. 2002); en otras áreas de ese país, posee mayor abundancia poblacional a nivel rural

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(Vilela et al. 2013). En Panamá, se le ha capturado tanto en bosques primarios (bosque húmedo tropical) como en áreas de cultivo (Valderrama et al. 2008). Sin embargo, se desconocen muchos aspectos de su bio-ecología. Por ello, se hace necesario ampliar los estudios en el territorio nacional, de manera tal de precisar su papel epidemiológico.

84. Vi. tuberculata (mangabeira 1941) ♀, ♂ (= Lutzomyia tuberculata, Subgénero Viannamyia mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, esta especie flebotomina sólo se le ha capturado en el estado Amazonas, a altitudes entre 100-860 m en bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). A Vi. tuberculata se le ha aislado Le. (Vi.) utingensis; sin embargo, esta no se ha detectado en humanos y Vi. tuberculata no pareciera ser una especie antropofílica, y se le tiene como una especie propia de bosques primarios y secundarios, que se le captura sobre troncos de árboles hasta 20 m (Dias-Lima et al. 2002, Braga et al. 2003); sin embargo, su potencialidad como vector no debe descartarse de plano, especialmente, como ya se comentó, debido a que otro taxón del género (Vi. furcata) ha mostrado habilidad para transmitir Leishmania spp. a vertebrados. En un estudio reciente en Ecuador, Arrivillaga et al. (2014) aportaron más datos bio-ecológicos sobre esta especie flebotomina, en una área bio-climática muy intervenida de bosque muy húmedo pre montano, a 1.200 m de altitud. Así, resalta que Vi. tuberculata en la región no se le registró ni actividad antropofílica ni zoofílica (caninos); teniendo mayor abundancia en invierno (marzo) entre las 18:00-20:00 h, y en el área peridomiciliar (Arrivillaga et al. 2014). Todo lo comentado, hace necesario realizar estudios epidemiológicos sobre esta especie flebotomina en el territorio nacional.

Género Bichromomyia artemiev, 1991

85. Bi. flaviscutellata (mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia flaviscutellata, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Bi. flaviscutellata en Venezuela comprende seis entidades federales, hasta los 860 m de altitud (Amazonas, Anzoátegui, Apure, Aragua, Barinas, Bolívar, Falcón) (Ramírez-Pérez et al. 1981, Feliciangeli 1988). El patrón del esculpido coriónico de sus huevos es de tipo volcánico; y sus larvas poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme (Ward 1976), por tanto, se ubicarían en la categoría iii

del sistema de Leite y Williams (1996); esto sugiere que las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968). Su ciclo de desarrollo, dura en promedio alrededor de 40 días (Ward 1977). A pesar de que exhibe una elevada preferencia a picar sobre roedores y una baja antropofilia, Bi. flaviscutellata es un vector comprobado de Le. (Le.) amazonensis que puede causar LCD, además de Le. (V.) guyanensis y de varios tipos de arbovirus, en la amazonia brasileña; se le puede capturar a 1 m del suelo y hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque se presenta a mayor abundancia a 1 m, tanto en ambientes silvestres como peridomicliares y domiciliares (Dias-Lima et al. 2002, Salomón 2009, Carvalho et al. 2013); y en la Guayana Francesa se le atrapa a nivel del suelo entre 0-10 m (Rotoureau et al. 2006).

Aunque se le incrimina como vector de LT (Feliciangeli 2014), en el territorio nacional aún faltan muchos estudios para determinar su papel vectorial; el hecho de que exista la posibilidad de identificaciones incorrectas o confusiones con especies afines (e.g., Bi. olmeca bicolor) (Young y Duncan 1994), obliga a complementar la alfa taxonomía con criterios taxonómicos integrales (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

86. Bi. olmeca bicolor (Fairchild y Theodor 1971) ♀, ♂ (= Lutzomyia olmeca bicolor, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Bi. olmeca bicolor se distribuye en hasta seis entidades federales del país (Aragua, Carabobo, Cojedes, Falcón, Lara, Zulia) (Feliciangeli 1988). Sus huevos presentan un patrón del esculpido coriónico de tipo volcánico (Feliciangeli et al. 1993); y sus larvas poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme, por tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); esto sugiere que las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968). Su ciclo de desarrollo (huevo a huevo), tarda en promedio alrededor de 43 días (Escobar 1989).

Además de su apetencia rodentofílica, Bi. olmeca bicolor posee hábitos antropofílicos y fotofílicos, y se le captura dentro del domicilio, y también en áreas silvestres (bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical pre-montano) no fragmentadas, y también en áreas de cultivo (Escobar 1989, Sandoval et al. 2006, Valderrama et al. 2008, 2011, Dutari y Loaiza 2014); en Panamá, su mayor actividad picadora se da entre las 18:00 y 20:00 horas, a 0,15 cm del suelo (Escobar 1989); se le considera un vector comprobado de Le. (V.) braziliensis en Panamá (Valderrama et al. 2011), y un probable vector

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de Le. (Le.) aristidesi (Panamá) y Le. (Le.) venezuelensis (Venezuela) (Young y Duncan 1994, Feliciangeli 2006, 2014). Esto último señalado, debe motivar la realización de estudios eco-epedimiológicos más detallados y extensos, requiriéndose aplicar criterios de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), toda vez que sus congéneres que le son más afines se les separa por caracteres morfométricos y de coloración.

87. Bi. olmeca nociva (Young y arias 1982) ♀, ♂ (= Lutzomyia olmeca nociva, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Su descripción para el país, la hicieron muy recientemente Nieves et al. (2014b) en el estado Mérida, región andina, donde se le capturó a 300-400 m de altitud en muy poca abundancia en cultivos de cacao (Theobroma cacao). Se le tiene como una especie antropofílica, envuelta en la transmisión de Le. (Le.) amazonensis en la región amazónica de Brasil (Silva et al. 2010a), donde se le captura con mayor abundancia a 1 m del suelo (Dias-Lima et al. 2002); esto obliga a incrementar los estudios eco-epidemiológicos sobre la especie en el territorio nacional.

88. Bi. reducta (Feliciangeli, Ramírez Pérez y Ramírez 1988) ♀, ♂ (= Lutzomyia reducta, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Esta especie flebotomina fue descrita originalmente en el estado Amazonas (a 110 m de altitud, bosque húmedo tropical) como una subespecie (Bi. olmeca reducta) (Feliciangeli 1988, Young y Duncan 1994), hasta que Freitas et al. (1989) elevaron su estatus específico, al considerar que coexistía simpátricamente con Bi. flaviscutellata y Bi. olmeca nociva en la Amazonia brasileña, sin evidencia de hibridización morfológica. Además, estos autores encontraron a Bi. reducta infectada naturalmente con Le. (Le.) amazonensis, por lo que se le considera su vector. Dentro de sus características bio-ecológicas, destaca que es una especie que se le captura con preferencia en suelos drenados, no sujetos a inundaciones (Freitas et al. 1989).

Todos estos elementos comentados, obliga a reforzar los estudios sobre Bi. reducta en el territorio nacional, especialmente debido a que la localidad tipo donde fue capturada (Sierra Parima) existe un foco de LT; además de que en el pasado se ha detectado Leishmania spp. en ejemplar no identificado de Bichromomyia (Feliciangeli et al. 1988); por ello, se le incrimina como posible vector

(Feliciangeli 2014); esto debe hacerse con herramientas de identificación que complementen la alfa taxonomía (e.g., las de tipo molecular) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), debido a que, como ya se indicó, sus congéneres pueden cohabitar en simpatría con la misma; además, para su separación morfológica se emplean medidas morfométricas y patrones de coloración (Freitas et al. 1989, Young y Duncan 1994), que algunas veces resultan de mucha variabilidad, o dependen de la subjetividad del investigador.

Género Psychodopygus mangabeira, 1941Serie Davisi Barretto, 1962

89. Ps. amazonensis (Root 1934) ♀, ♂ (= Lutzomyia amazonensis, subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ps. amazonensis en el territorio nacional se retringe al estado Amazonas, a 100 m de altitud, en bosque húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Como la mayoría de los integrantes del género, Ps. amazonensis posee hábitos antropofílicos y fotofílicos, y se le ha encontrado naturalmente infectada con Leishmania spp., y se sospecha fuertemente de ser vector de Le. (V.) braziliensis (Lainson et al. 1973, Souza et al. 2010). En la amazonia brasileña se le puede capturar a 1 m del suelo como hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque se presenta con mayor abundancia a 10 m (Dias-Lima et al. 2002). Para el territorio nacional, se requiere hacer investigaciones para determinar su estatus como vector de Leishmania spp.; para ello, se debe emplear para su identificación criterios de taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), dado que muchos de los integrantes del género son muy afines morfológicamente (Carvalho et al. 2006).

90. Ps. claustrei (abonnenc, Léger y Fauran 1979) ♀, ♂ (= Lutzomyia claustrei, subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ps. claustrei en Venezuela comprende la región Guayana y la Amazonia, a 100-860 m de altitud en bosque húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Ps. claustrei es una especie flebotomina de hábitos antropofílicos, la cual se encuentra incriminada como vector de Le. (V.) naiffi, asociada con armadillos (Dasypodidos) y que rara vez afecta a los humanos, además de T. freitasi, y de LT en la región amazónica (Young y Duncan 1994, Rotourau et al.

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2006). Con todos estos antecedentes, urge la necesidad de realizar estudios eco-epidemiológicos más amplios en el territorio nacional, en un intento por determinar el estatus vectorial de Ps. claustrei; como hemos venido insistiendo, la identificación de estas especies debe basarse bajo una óptica de la taxonomía integral.

91. Ps. davisi (Root 1934) ♀, ♂ (= Lutzomyia davisi, subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución geográfica de Ps. davisi en el territorio nacional comprende lo estados Amazonas, Bolívar, Falcón, Táchira y Zulia (Feliciangeli 1988). El patrón del esculpido coriónico de los huevos es de tipo volcánico (Ward y Ready 1975). Sus larvas IV poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme (Ward 1976), por lo tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); esto sugiere que las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968).

El hecho de que la diferenciación de Ps. davisi con sus congéneres, especialmente sus hembras, mediante alfa taxonomía es difícil (Young 1979, Young y Duncan 1994), y de que se ha reportado anomalías en su morfología taxonómica (De Souza et al. 2008), hace necesario aplicar para su estudio criterios de la taxonomía integral (Schlick-Steiner et al. 2010).

Ps. davisi es una especie flebotomina altamente antropofílica, aunque es oportunista y selvática, y se adapta bien a los ambientes humanos (peridomicilio); se le reconoce como un vector potencial de Le. (V.) braziliensis y Le. (V.) naiffi en Brasil, habiéndose hallado infectada con ambos patógenos en la naturaleza (Barreto et al. 2014); y se le puede capturar a 1 m del suelo como hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque mayormente a 10 m (Dias-Lima et al. 2002); también en Brasil, sus mayores abundancias poblacionales ocurren al comienzo y final del periodo de lluvias, especialmente cuando existe menos HR del aire (Barreto et al. 2014). Todos estos antecedentes, deben estimular la realización de estudios epidemiológicos más amplios en el país para determinar su real potencial como vector de Leishmania spp.

92. Ps. parimaensis (ortiz y Álvarez 1972) ♀ (= Lutzomyia parimaensis, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

Desde que fue descrita esta especie flebotomina para

el estado Amazonas (Sierra Parima), no se conoce ningún nuevo registro ni dato sobre la misma. Desde entonces se le consideró como una especie “inadecuadamente descrita”, o una sinonimia de alguna de las especies congéneres (Young y Duncan 1994). De allí que urge la necesidad de hacer nuevos muestreos en la zona, y clarificar su estatus taxonómico; y por los momentos se tiene como una species inquirenda.

Serie Panamensis Barretto, 1962

93. Ps. ayrozai (Barretto y coutinho 1940) (= Lutzomyia ayrozai, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ps. ayrozai en el territorio nacional abarca la región amazónica y la Guayana, a altitudes entre 100-840 m (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988).

A Ps. ayrozai se le considera de poseer principalmente hábitos silvestres, incluyendo áreas de cultivo (Cepeda 2012, Carvalho et al. 2013). En Brasil se le puede capturar a 1 m del suelo como hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque se presenta con mayor abundancia a 10 m, por lo que se le considera una especie acro-dendrofílica, durante los meses mas soleados y húmedos; posee un ritmo circadiano de picadura entre las 17:00 y 24:00 h, especialmente abundante en la media noche, aunque también lo puede hacer en horas diurnas (Marcondes et al. 2001, Dias-Lima et al. 2002, Cepeda 2012). Ps. ayrozai es una especie antropofílica que se le considera vector de Le. (V.) naiffi y Le. (V.) braziliensis; a nivel silvestre se le asocia con armadillos (Dasypodidos) (Young y Duncan 1994, Cepeda 2012).

Existen sospechas que Ps. ayrozai sea un complejo de especies crípticas, debido a las diferencias conductuales en sus diversas poblaciones (Marcondes et al. 2001). Por otra parte, en el pasado se han presentado problemas en su identificación taxonómica, además de las dificultades para la separación morfológica en los integrantes de Psychodopygus (Young 1979, Young y Duncan 1994). A la luz de esto último comentado, se hace necesario estudiar sus poblaciones con criterios de la taxonomía integral.

94. Ps. carrerai carrerai (Barretto 1946) ♀, ♂ (= Lutzomyia carrerai carrerai, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ps. carrerai carrerai en el territorio nacional se retringe al estado Amazonas, a

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110 m de altitud, en bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Es una especie con hábitos antropofílicos y fotofílicos, que se le captura en las copas de los árboles (Azevedo et al. 2002b); en Bolivia, se le considera vector de Le. (V.) braziliensis (Le Pont et al. 1988), y se ha logrado que transmita Le. (Le.) amazonensis a hásmteres (Ryan et al. 1987a,b). Sus hembras y las de Ps. yucumensis son isomórficas, y se les puede separar por morfometría, isoenzimas y cromatografía de gases (Caillard et al. 1986, Phillips et al. 1990, Dujardin y Le Pont 2000).

A la luz de lo comentado, se hace necesario realizar estudios epidemiológicos para determinar su estatus como vector de Leishmania spp. en el territorio nacional.

95. Ps. panamensis (Shannon 1926) ♀, ♂ (= Lutzomyia panamensis, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

Ps. panamensis se encuentra ampliamente distribuida en el territorio nacional (Anzoátegui, Apure, Aragua, Barinas, Bolívar, Carabobo, Cojedes, DF, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda, Nueva Esparta, Portuguesa, Sucre, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia), alcanzando altitudes hasta 1.300 m; puede considerarse como un flebotomino que predomina en el piedemonte, a altitudes entre 100 y 700 m con temperaturas del tipo mega-mesotérmico (Feliciangeli 1988, 2006, Scorza 1989). El patrón del esculpido coriónico de los huevos es de tipo volcánico (Zimmerman et al. 1977). Sus larvas IV poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme (Hanson 1968), por tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); las mismas se alimentan en la superficie del suelo, prefiriendo sitios húmedos de hojas en descomposición, y la pupación se da en las hojas secas (Hanson 1968).

Ps. panamensis es una especie flebotomina antropofílica, pero también se alimenta de otras fuentes, especialmente de roedores; es un vector comprobado de LT (Le. (V.) braziliensis, Le. (V.) panamensis) en el Neotrópico, incluyendo Venezuela (Contreras 2013, Dutari y Loaiza 2014, Feliciangeli 2014); en Ecuador, también se le ha encontrado infectada naturalmente con el trypanosomátido Endotrypanum spp. (Gómez et al. 2014).

Ps. panamensis posee una preferencia variable en su conducta de reposar; así, existen regiones que prefiere hacerlo en el piso de hojarasca de los bosques,

y en otras exhibe una conducta acrodendrofílica; se le captura tanto en ambiente silvestres, como aquellos alterados por el humano (cultivos, intra y peridomicilio). Aunque posee picos de mayor abundancia en la época lluviosa, también se adapta bien en la temporada de sequía (Contreras 2013, Dutari y Loaiza 2014). En focos del oriente de Venezuela, su mayor pico de actividad se da entre 2:00 y 3:00 h con mayor preferencia hacia las áreas extradomiciliares, estando afectada su abundancia por los periodos de precipitación (González et al. 1999). Ramírez-Pérez et al. (1981) estudiaron varios aspectos de su bio-ecología en un foco de LC en el Parque “Henry Pittier”, estado Aragua, región nor-central de Venezuela; los autores encontraron que Ps. panamensis puede picar tanto en peri e intradomicilio y áreas silvestres; además, presenta dos generaciones poblacionales una en abril y otra en agosto, y un elevado porcentaje de hembras multíparas en ambas estaciones, lo que hace suponer que la transmisión de Leishmania spp. es durante todo el año. En San Esteban, estado Carabobo, región norcentral de Venezuela, Ps. panamensis muestra sus picos de abundancia poblacional más bajos en la época seca, las cuales aumentan con el incremento de la HR después de las lluvias; aunque cuando se sobresatura el ambiente resulta catastrófico para las mismas (Feliciangeli 1987e); similar comportamiento se ha observado en otro foco de LT del estado Cojedes, llanos occidentales de Venezuela (Aguilar et al. 1984).

Aunque hasta el presente su estatus taxonómico aparece estable, no obstante, en Colombia se le ha detectado una amplia variedad intraespecífica en sus haplotipos, por lo que pudiera ser indicativo de un complejo de especies crípticas (Contreras et al. 2014).

96. Ps. paraensis (costa Lima 1941) (= Lutzomyia paraensis, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Ps. paraensis se le ha capturado en la región amazónica y la Guayana, a altitudes entre 100-840 m (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). El patrón del esculpido coriónico de los huevos es de tipo volcánico (Ward y Ready 1975). Las larvas de estadio IV de Ps. paraensis poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme (Ward 1976), por tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); esto sugiere que las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968).

En Brasil, se le puede capturar tanto a ras del suelo como en las copas arbóreas, siendo más frecuente en

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áreas silvestres (Dias-Lima et al. 2002). Se le asocia con armadillos (Dasypodidos), y se le considera vector de Le. (V.) naiffi y Le. (V.) braziliensis (Rocha et al. 2013).

La dificultad para separar por morfología a muchas de las especies de Psychodopygus, y los inconvenientes que ha tenido en el pasado el estatus taxonómico de Ps. paraensis (Forattini 1973, Young y Duncan 1994), hace necesario contar con herramientas complementarias para su estudio (taxonomía integral). Su bio-ecología es poco conocida en el territorio nacional.

Serie Guyanensis Barretto, 1962

97. Ps. geniculatus (mangabeira 1941) (= Lutzomyia geniculata, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ps. geniculatus en Venezuela se encuentra restringida a la región amazónica, a 100 m de altitud en bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical (Feliciageli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Sus larvas de estadio IV poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme (Ward 1976), por lo tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); esto sugiere que las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968).

En la amazonia brasileña se le puede capturar a 1 m del suelo como hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque se presenta a mayor abundancia a 10 m, que es afectada por la temperatura y las lluvias (Marcondes et al. 2001, Dias-Lima et al. 2002).

Al aplicarse la alfa taxonomía, su correcta identificación debe hacerse con asociación geográfica de sus machos, ya que muchos reportes hechos solamente con hembras son cuestionables (Young y Duncan 1994). Un reciente estudio en Ecuador empleando técnicas morfométricas y moleculares, sugiere que Ps. geniculatus comprende un complejo de al menos dos especies crípticas (Zapata et al. 2012a).

Al ser antropofílica y de un género como Psychodpygus spp. compuesto por numerosas especies de importancia epidemiológica, obliga estudiarla más detalladamente para determinar su relevancia médica en el territorio nacional.

Serie Chagasi Barretto, 1962

98. Ps. bernalei (osorno-mesa, morales y osorno

1967) ♀, ♂ (= Lutzomyia bernalei, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

Hasta los momentos, a Ps. bernalei solo se le ha capturado en el estado Amazonas (Cerro “La Neblina”), a 150 m de altitud en bosque húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Ps. bernalei es una especie antropofílica (Fraiha et al. 1986); sin embargo, se desconoce su importancia epidemiológica; por lo que se requiere incrementar los muestreos para su estudio, teniendo siempre presente los criterios de la taxonomía integral (Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010), debido a lo difícil de distinguirla de sus congéneres de Psychodopygus spp.

99. Ps. chagasi (costa Lima 1941) ♀, ♂ (= Lutzomyia chagasi, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de Ps. chagasi se encuentra restringida al estado Amazonas, a 110 m de altitud en bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988) y la Guayana a 200 m en bosque lluvioso tropical (Navarro et al. 2005). Es una especie antropofílica que se ha detectado naturalmente infectada en Brasil con Le. (V.) braziliensis (Ryan et al. 1987b). Esto último indicado, debe estimular la realización de estudios más profundos sobre esta especie en el territorio nacional.

100. Ps. killicki (Feliciangeli, Ramírez-Pérez y Ramírez 1988) ♀, ♂ (= Lutzomyia killicki, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

Hasta los momentos esta especie sólo se le ha capturado en la región amazónica de Venezuela, a poco más de 100 m de altitud en bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, 2006, Feliciangeli et al. 1988). Debido a que las hembras Ps. killicki son isomórficas con varias de sus congéneres y es necesario asociarlas geográficamente son sus respectivos machos, se hace necesario aplicar técnicas complementarias (e.g., moleculares y/o morfométricas) para su identificación (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). Su capacidad de alimentarse sobre humano (Feliciangeli 1988, 2006, Young y Duncan 1994), obliga a ampliar estudios eco-epidemiológicos, ya que es poco lo que se conoce de esta especie; además, de que muchos de sus congéneres son vectores de Leishmania spp. (Young y Duncan 1994).

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101. Ps. squamiventris squamiventris (Lutz y neiva 1912) ♀, ♂ (= Lutzomyia squamiventris squamiventris, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Ps. squamiventris squamiventris se le ha capturado en la región Guayana (estado Bolívar), a altitudes entre 100-840 m (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988, González y Devera 1999, Navarro et al. 2005). En la amazonia brasileña se le puede capturar tanto a 1 m del suelo como hasta 20 m en las copas arbóreas, aunque se presenta en mayor abundancia a 10 m; siendo recolectada principalmente en áreas boscosas y raramente en ambientes domiciliares (Dias-Lima et al. 2002, Ramos et al. 2014).

Ps. squamiventris squamiventris es una especie antropofílica, y se le ha detectado infectada naturalmente con L. (V.) braziliensis y L. (V.) naiffi, por lo que pudiera ser vector de las mismas (Young y Duncan 1994, Kent et al. 2013).

En el pasado se han realizado varias identificaciones incorrectas de Ps. squamiventris squamiventris, por lo que para su identificación morfológica precisa es necesario la asociación geográfica de ambos sexos (Young y Duncan 1994).

Con todos estos antecendentes, en el país se deben realizar estudios epidemiológicos de esta especie flebotomina, especialmente con la implementación de técnicas taxonómicas complementarias (taxonomía integral).

102. Ps. wellcomei Fraiha, Shaw y Lainson 1971 ♀, ♂ (= Lutzomyia wellcomei, Subgénero Psychodopygus mangabeira 1941, sensu Young y duncan 1994)

A Ps. wellcomei se le ha capturado en el estado Bolívar, región Guayana al sur-oriente de Venezuela (González y Devera 1999). Sus huevos a la microscopía de luz presentan un esculpido coriónico de tipo volcánico (pequeñas formaciones “montañosas”); y sus larvas poseen segmento antenal basal subigual al distal, el cual es digitiforme (Ward 1972), por lo tanto, se ubicarían en la categoría iii del sistema de Leite y Williams (1996); esto sugiere que las mismas se alimentarían en la superficie del suelo (Hanson 1968).

Ps. wellcomei es un comprobado vector de Le. (V.) braziliensis en varias regiones de Brasil, especialmente montañosas (Pinheiro et al. 2013a). Una de las conductas

resaltantes de Ps. wellcomei, es que sus hembras poseen actividad intensa de picadura diurna, en contraste como la mayoría de los flebotominos que se alimentan en horas crepusculares y nocturnas, lo que incrementaría el riesgo de transmisión durante las horas laborales; así mismo, tienen una elevada antropofilia, y pueden picar con preferencia en ambientes silvestres aunque también eventualmente en el peridomicilio, especialmente en las épocas de lluvias y frío cuando sus poblaciones son más abundantes, lo que refuerza la tesis de la diapausa de sus formas inmaduras durante los periodos calientes y de sequía; al poder permanecer viables sus huevos por hasta tres meses, también refuerza la tesis de la diapausa (Pinheiro et al. 2013a,b). Dentro de las plantas que utilizan los adultos de Ps. wellcomei como fuente de azúcares (xilosa, arabinosa, manosa), se encuentran gramíneas (Pennisetum pupureum) y eucaliptos (Eucalyptus spp.), lo que indica que sus poblaciones se encuentran adaptándose a la vegetación circundante (Pinheiro et al. 2013b).

Todos estos antecedentes comentados, demanda la ejecución de estudios más amplios para determinar su eco-epidemiología en el territorio nacional; sin embargo, se debe tener presente que las hembras de Ps. wellcomei y Ps. complexus son difíciles de diferenciarse, pudiendo identificarse mediante asociación geográfica con sus respectivos machos; de allí que se hace necesario complementar la alfa taxonomía con técnicas, tales como las morfométricas (Lane y Ready 1985), bioquímicas (Ryan et al. 1986a) o moleculares (Ready et al. 1991, Scarpasa y Alencar 2014) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Género Nyssomyia Barretto, 1962

103. Ny. anduzei (Rozeboom 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia anduzei, Subgénero Nyssomyia Barreto 1962, sensu Young y duncan 1994)

La distribución de esta especie flebotomina en el territorio nacional, comprende las regiones de Guayana y la amazonia a altitudes entre 100-860 m (Feliciangeli 1988). Las larvas de IV estadio de Ny. anduzei fueron descritas por Ward (1976); las cuales al poseer un tubérculo antenal en forma de cono truncado, un segmento basal corto y el distal largo y en forma de banana, se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996), por lo que pudieran alimentarse en la superficie de los sustratos (Hanson 1968).

Ny. anduzei es una especie antropofílica, que se le

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Cazorla-Perfetti

considera vector de Le. (V.) guyanensis, incluido nuestro país (Feliciangeli 2014, Scarpasa y Alencar 2014). En la amazonia brasileña, se le captura tanto en áreas silvestres como peridomiciliares, durante todo el año aunque con picos de abundancia máxima durante las épocas de lluvia (mayo, noviembre); es una especie que se observa preferentemente en las copas de los árboles (Dias-Lima et al. 2002, Barbosa et al. 2008).

104. Ny. antunesi (coutinho 1939) ♀, ♂ (= Lutzomyia antunesi, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Ny. antunesi se distribuye en ocho estados de Venezuela (Amazonas, Apure, Barinas, Bolívar, Cojedes, Guárico, Portuguesa,Táchira, Trujillo) (Feliciangeli 1988, Sánchez et al. 2015). Los huevos de esta especie flebotomina poseen un patrón exo-coriónico de tipo poligonal (Ward y Ready 1975). Sus larvas de IV estadio poseen un tubérculo antenal en forma de cono truncado, un segmento basal corto y el distal largo y en forma de banana (Ward 1976), y se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996), por lo que pudieran alimentarse en la superficie de los sustratos (Hanson 1968).

En la Orinoquia de Colombia, Ny. antunesi es una especie flebotomina de hábitos silvestres que se adapta bien a los ambientes intervenidos por el ser humano (peri e intradomicilio), donde alcanza alta abundancia poblacional, especialmente durante los meses más calientes y secos del año, por lo que se le considera un vector de Leishmania spp. (Vásquez et al. 2013).

Ny. antunesi es una especie antropofílica; en Brasil se le ha detectado infectada naturalmente con Le. (Le.) chagasi, Le. (V.) braziliensis y Le. (V.) guyanensis), y se le tiene como un vector de Le. (V.) lindenbergi; se le captura tanto a nivel del suelo como en las copas de árboles, además de áreas peridomiciliares (Silveira et al. 2002, Azevedo et al. 2008, Thies et al. 2013).

En Venezuela, es poco lo que se conoce acerca de su bio-ecología e importancia epidemiológica.

105. Ny. hernandezi (ortiz 1965) ♀, ♂ (= Lutzomyia hernandezi, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Ny. hernandezi se encuentra distribuida en varios estados del Occidente de Venezuela, hasta 300 m de altitud (Falcón, Mérida, Táchira, Trujillo, Zulia)

(Feliciangeli 1988). Sus larvas de IV estadio fueron descritas por Cazorla y Oviedo (2001); las cuales al poseer un tubérculo antenal en forma de cono truncado, un segmento basal corto y el distal largo y en forma de banana, se ubicarían en la categoría ii del sistema de Leite y Williams (1996), por lo que pudieran alimentarse en la superficie de los sustratos (Hanson 1968).

Ny. hernandezi es una especie flebotomina que muestra una amplia apetencia sanguínea hacia aves y mamíferos, incluyendo al humano (Añez et al. 1994); por ello, se deben ampliar los estudios epidemiológicos para establecer su potencial capacidad vectorial, especialmente con técnicas complementarias como las moleculares (Torgerson et al. 2003) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010). En un reciente estudio bio-ecológico en zonas de LT del estado Mérida, región andina de Venezuela, se detectó que Ny. hernandezi posee una fuerte asociación con agrosistemas no-modificados (Nieves et al. 2014b).

106. Ny. richardwardi (Ready y Fraiha 1981) ♀, ♂ (= Lutzomyia richardwardi, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

La captura de Ny. richardwardi la hicieron Navarro et al. (2005) en la reserva forestal de Imataca, estado Bolívar, en la Guayana Venezolana, a 200 y 500 m de altitud en bosque lluvioso tropical. Los autores la refieren de poseer en la zona de una elevada abundancia, pudiendo ser capturada tanto en áreas intervenidas como aquellas en las que la acción humana aún no lo ha hecho; estos autores infieren que Ny. richardwardi puede ser considerado un vector potencial de leishmaniasis en la zona, ya que se le ha aislado parásitos leishmámicos del subgénero Viannia (Navarro et al. 2005). Esto debe motivar la ejecución de estudios más amplios en el territorio nacional, y verificar su importancia médica. Los huevos de Ny. richardwardi poseen un patrón exo-coriónico de tipo poligonal (Feliciangeli et al. 1993).

107. Ny. umbratilis (Ward y Fraiha 1977) ♀, ♂ (= Lutzomya umbratilis, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

A Ny. umbratilis se le ha capturado en el estado Bolívar, en la región Guayana Venezolana (Feliciangeli et al. 1985b, Feliciangeli 1988). Es una especie flebotomina con un ritmo circadiano muy versátil, que se moviliza tanto a nivel del suelo como en las copas de los árboles; además, puede picar en el día y durante el crepúsculo y el alba, a través de todo el año, siendo altamente

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antropofílica. Se le captura preferentemente en ambientes silvestres, aunque también en los peridomiciliares y en cultivos, y sus estadios inmaduros se desarrollan en suelos húmedos y ricos en materia orgánica (Ready et al. 1986, Ramos et al. 2014).

Ny. umbratilis es un vector comprobado de Le. (V.) guyanensis (Ready et al. 1986, Young y Duncan 1994), por lo que en el país se le tiene como su potencial transmisor (Feliciangeli 2014); también se la detactado infectada naturalmente con Endotrypanum schaudinni, un trypanosomatido de perezosos (Pilosa: Bradipódidos, Megalonychidos), aunque posee mayor afinidad para alimentarse sobre roedores (Ready et al. 1986, Young y Duncan 1994, Nery et al. 2004).

Ny. umbratilis y Ny. anduzei son muy afines morfológicamente, y muchas veces se han hecho identificaciones incorrectas, de allí que para su estudio preciso se deben aplicar criterios de la taxonomía integral, especialmente con técnicas moleculares (Scarpassa y Alencar 2013).

Mediante parámetros biológicos (e.g., ciclos de vida, fecundidad, fertilidad, longevidad) y morfométricos (Azevedo et al. 2002a, Justiniano et al. 2004), ya se tenía conocimiento de las diferencias entre las poblaciones de esta especie; evidencias moleculares más recientes sugieren que al parecer en la Amazonia brasileña, Ny. umbratilis se encuentra en un proceso de especiación, por lo que representarían un incipiente complejo de especies crípticas (Scarpassa y Alencar 2013). Lo comentado, debe motivar la realización de estudios similares en el territorio nacional.

108. Ny. yuilli yuilli (Young y Porter 1972) ♀, ♂ (= Lutzomyia yuilli yuilli, Subgénero Nyssomyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Ny. yuilli yuilli se encuentra presente en la region amazónica del país, a 110 m de altitud en bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Sus huevos poseen un patrón exo-coriónico de tipo poligonal (Feliciangeli et al. 1993). Es una especie flebotomina con una marcada antropofilia, que se encuentra adaptada tanto a ambientes silvestres como aquellos modificados por la acción humana (cultivo, peri e intradomicilio); se le tiene como un vector de Leishmania spp. en Brasil y Colombia (Alexander et al. 2001, Santamaría et al. 2006, Pinto et al. 2008, Contreras 2013). En Ecuador, también se le ha encontrado infectada naturalmente con el trypanosomátido Endotrypanum spp.

(Gómez et al. 2014). Esto debe alentar la ejecución de estudios eco-epidemiológicos, en un intento por verificar la importancia médica de Ny. yuilli yuilli en el territorio nacional.

Género Trichophoromyia Barretto, 1962

109. Th. auraensis (mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia auraensis, Subgénero Trichophoromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

Su distribución abarca solamente al estado Bolívar, en la Guayana de Venezuela (Feliciangeli 1988). El reciente descubrimiento de su infección natural en la amazonia peruana con Le. (Vi.) lainsoni y Le. (V.) braziliensis y su acentuada abundancia, antropofilia y actividad peri e intradomiciliar (Herrer 1999,Valdivia et al. 2012, Araujo-Pereira et al. 2014), debe estimular la realización de estudios para precisar su papel en la transmisión zoonótico y/o antropozoonótico de los parásitos leishmánicos en el territorio nacional, preponderantemente con técnicas complementarias (e.g., moleculares y morfométricas) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010); esto último debido a que la mayoría de las hembras del género son difíciles de identificar morfológicamente y muchos de los machos no se han descrito; además, existe el antecedente de la incorrecta identificación del macho de Th. auraensis en Perú (Young y Duncan 1994).

110. Th. bettinii (Feliciangeli, Ramírez Pérez y Ramírez 1988) ♀, ♂ (= Lutzomyia bettinii, Subgénero Trichophoromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

T. bettinii se distribuye en la región sur de Venezuela (estados Bolívar y Amazonas) (Feliciangeli 1988, González y Devera 1999), a poco más de 100 m de altitud. La identificación morfológica de las hembras del género Trichophoromyia por lo general debe realizarse con la asociación geográfica de los machos, ya que las mismas son isomórficas; además de que muchos de los machos no se encuentran descritos (Young y Duncan 1994). Es por ello, que es necesario implementar para su estudio técnicas complementarias para la alfa taxonomía, tales como las moleculares y/o morfométricas (Torgerson et al. 2003, Dujardin et al. 2005, Contreras 2013) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Es poco lo que se conoce de los aspectos bio-ecológicos de T. bettinii, de allí que se debe incrementar su estudio, especialmente debido a que varios integrantes del género se les ha incriminado como vectores de

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Leishmania spp. (Lainson et al. 1992, Valdivia et al. 2012).

111. Th. eurypyga (martins, Falcão y Silva 1963) ♀, ♂ (= Lutzomyia eurypyga, Subgénero Trichophoromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, a Th. eurypyga sólo se le ha capturado en el estado Amazonas (Feliciangeli 1988). Es una especie muy abundante en los estados brasileños limítrofes con Venezuela (Neto et al. 2010). Aunque nunca se le ha aislado promastigotes de Leishmania spp., es importante realizar estudios sobre su papel en la transmisión del protozoo, toda vez que sus congéneres Th. auraensis y Th. ubiquitalis son vectores de Leishmania spp. en la región amazónica de Perú y Brasil, respectivamente (Neto et al. 2010, Valdivia et al. 2012). Como ya se ha enfatizado, la alfa taxonomía debe complementarse con técnicas tales como las moleculares y/o morfométricas (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

112. Th. ubiquitalis (mangabeira 1942) ♀, ♂ (= Lutzomyia ubiquitalis, Subgénero Trichophoromyia Barretto 1962, sensu Young y duncan 1994)

En Venezuela, esta especie flebotomina se encuentra restringida a la región amazónica, a 100 m de altitud en bosque húmedo tropical y bosque muy húmedo tropical (Feliciangeli 1988, Feliciangeli et al. 1988). Como ya se comentó, la mayoría de las hembras del género Trichophoromyia son isomórficas, por lo que su identificación morfológica debe realizarse con la asociación geográfica de los machos, varios de los cuales no se encuentra descritos aún (Young y Duncan 1994). Por ello, es necesario complementar la alfa taxonomía de la especie y del grupo en general, mediante técnicas complementarias (e.g., moleculares, morfométricas) (taxonomía integral, Dayrat 2005, Schlick-Steiner et al. 2010).

Th. ubiquitalis es una especie con hábitos antropofílicos, fotofílicos y que pica con preferencia a nivel del suelo aunque también en la copa de los árboles, con mayor actividad entre 12:00-6:00 h, especialmente en zonas rurales; reposa preferentemente en cuevas de animales, y se le considera ser vector de Le. (Vi.) lainsoni y Le. (V.) guyanensis en la amazonia de Brasil (Lainson et al. 1992, Correa et al. 2005, Rotoureau et al. 2007, Souza et al. 2010, Thies et al. 2013, Vilela et al. 2013). Esto debe estimular la realización de estudios epidemiológicos en nuestro territorio, de manera tal de

establecer su papel como transmisor de Leishmania spp.

concLUSIoneS

A pesar de los grandes y exhaustivos esfuerzos que se han realizado en el territorio nacional para el estudio de la fauna flebotomina, aun existen muchos aspectos bio-ecológicos y epidemiológicos por determinar y clarificar. Con esta revisión bibliográfica se actualiza no sólo el listado de las especies que integran este taxón de indiscutible relevancia sanitaria, sino que también se reúne la información taxonómica, bioecológica y epidemiológica disponible. La lista de 112 especies flebotominas señaladas con toda seguridad debe ser más extensa, especialmente si se compara con los catálogos de otros países de Surámerica. Se espera que este trabajo sea, además de estímulo para otros similares, de referencia y mucha utilidad para los estudios epidemiológicos.

La existencia de problemas para la identificación específica con la alfa taxonomía, y de varios complejos de especies crípticas, especialmente en áreas leishmánicas de alta prevalencia e incidencia, obliga a la aplicación en lo posible de los criterios de la taxonomía integral en la subfamilia Phlebotominae en el territorio nacional. Sin la correcta identificación taxonómica de los flebotominos vectores, es limitada la comprensión de la dinámica de transmisión de Leishmania spp. en los diferentes focos; conocimiento básico para establecer eficazmente las estrategias de control y vigilancia epidemiológica.

Los estadios preimaginales de la gran mayoría de las especie flebotominas no se han descrito, y no se sabe su aporte real a la taxonomía y sistemática del grupo, que se basa en los adultos. Es llamativo los pocos estudios bio-ecológicos realizados que involucren los sitios de cría de los estadios inmaduros de los vectores de Leishmania spp. en el país.

Ante la obstensible alteración del medio ambiente y los movimientos de personas, se hace necesario incrementar los recursos para la realización de muestreos y estudios taxonómicos y eco-epidemiológicos más amplios, longitudinales y continuos en el territorio nacional, incluyendo a las áreas poco exploradas.

ReFeRencIaS BIBLIoGRÁFIcaS

aCosta l, monDragón-shem K, Vergara D, Vélez-mira a, CaDena h, Carrillo-Bonilla l. 2013. Ampliación de la distribución de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera:

216


Psychodidae) en el departamento de Caldas: potencial aumento del riesgo de leishmaniasis visceral. Biomédica. 33(2):319-325.

aguilar C, fernánDez e, fernánDez r, Deane l. 1984. Study of an outbreak of cutaneous leishmaniasis in Venezuela. The role of domestic animals. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 79(2):181-195.

aguilar C, fernánDez e, fernánDez r, CannoVa D, ferrer e, CaBrera z, souza W, Coutinho s. 1998. Urban visceral leishmaniasis in Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 93(1):15-16.

alenCar r, Queiroz r, Barret t. 2011. Breeding sites of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) and efficiency of extraction techniques for immature stages in terra-firme forest in Amazonas State, Brazil. Acta Trop. 118(3):204-208.

alexanDer B, usma m, CaDena h, QuesaDa B, solarte Y, roa W, montoYa J, Jaramillo C, traVi B. 1995. Phlebotomine sandflies associated with a focus of cutaneous leishmaniasis in Valle del Cauca, Colombia. Med.Vet. Entomol. 9(3):273-278.

alexanDer B, aguDelo l, naVarro f, ruiz f, molina J, aguilera g, Quiñones m. 2001. Phlebotomine sandflies and leishmaniasis risks in Colombian coffee plantations under two systems of cultivation. Med.Vet. Entomol. 15(4):364-373.

almeiDa f. 1970. Flebotomos da Amazonia II-. Sobre ocorrencia de anomalias na genitalia masculina em Lutzomyia anduzei (Rozeboom, 1942) e Lutzomyia rorotaensis (Floch e Abonnenc, 1944) (Diptera, Psychodidae). Bol. INPA Path. Trop.1:1-4.

añez n, nieVes e, Cazorla D, oVieDo m, lugo De YarBuh a, Valera m. 1994. Epidemiology of cutaneous leishmaniasis in Merida, Venezuela. III. Altitudinal distribution, age structure, natural infection and feeding behaviour of sandflies and their relation to the risk of transmission. Ann. Trop. Med. Parasitol. 88(3):279-287.

añez n, Valenta D, Cazorla D, QuiCKe D, feliCiangeli m. 1997. Multivariate analysis to discriminate species of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae): Lutzomyia townsendi, L.

spinicrassa, and L. youngi. J. Med. Entomol. 34(3):312-316.

arauJo-Pereira t, fuzari a, filho J, Pita-Pereira D, Britto C, Brazil r. 2014. Sand fly fauna (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in an area of leishmaniasis transmission in the municipality of Rio Branco, state of Acre, Brazil. Parasit. Vectors. 7:360.

arias J, reaDY P, freitas r.1983. A review of the subgenus Trichopygomyia Barretto, 1962; with description of a new species from the Brazilian Amazon basin (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz 78(4):449-472.

arreDonDo C. 1987. Descripción del macho y de la hembra de Lutzomyia larensis n. sp. (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae) del estado Lara, Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82(3):395-398.

arriVillaga J. 2009. Identificación isoenzimática de Lutzomyia pseudolongipalpis, nueva especie vector de leishmaniasis visceral en Venezuela: Nota técnica. Rev. Científ. FCV-LUZ. 19(4):339-342.

arriVillaga J, muteBi J, Piñango h, norris D, alexanDer B, feliCiangeli m, lanzaro g. 2003. The taxonomic status of genetically divergent populations of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae) based on the distribution of mitochondrial and isozyme variation. J. Med. Entomol. 40(5):615-627.

arriVillaga J, Perez C, flores m, enriQuez s, VaCa f, meDina B, Benítez W. 2014. Primer registro de Lutzomyia tuberculata Mangabeira, 1941 (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) en el Ecuador. Dir. Malariol. San. Amb. 44(1):103-106.

azeVeDo a, lainson r, souza a, fé n, feliCiangeli D, meneses C, rangel e. 2002a. Comparative studies of populations of Lutzomyia umbratilis (Diptera: Psychodidae) in Brazil and Venezuela. J. Med. Entomol. 39(4):587-600.

azeVeDo a, souza n, meneses C, Costa W, Costa s, lima J, rangel e. 2002b. Ecology of sand flies (Diptera: psychodidae: phlebotominae) in the north of the state of Mato Grosso, Brazil. Mem.

217

Cazorla-Perfetti

Inst. Oswaldo Cruz. 97(4):459-464.

azeVeDo a, Costa s, Pinto m, souza J, Cruz h, ViDal J, rangel e. 2008. Studies on the sandfly fauna (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) from transmission areas of American cutaneous leishmaniasis in state of Acre, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 103(8):760-766.

BarBosa m, fé n, marCiao h, silVa a, monteriro W, guerra J. 2008. Sandfly fauna (Diptera: Psychodidae) in a focus of American cutaneous leishmaniasis on the urban periphery of Manaus, State of Amazonas. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 41(5):485-491.

Barreto m, Carneiro a, torres f, samPaio r. 2014. Lutzomyia whitmani is the main vector of American cutaneous leishmaniasis in the Brazilian Federal District and the most prevalent species in residential areas of the Administrative region of Sobradinho. An. Bras. Dermatol. 89(2):372-374.

Bastrenta B, Buitrago r, Vargas f, le Pont f, torrez m, flores m, mita n, Brenière s. 2002. First evidence of transmission of Leishmania (Viannia) lainsoni in a Sub Andean region of Bolivia. Acta Trop. 83(3):249-253.

Beati l, CáCeres a, lee J, munstermann l. 2004. Systematic relationships among Lutzomyia sand flies (Diptera: Psychodidae) of Peru and Colombia based on the analysis of 12S and 28S ribosomal DNA sequences. Int. J. Parasitol. 34(2):225-234.

BeJarano e, DuQue P, Vélez i. 2004a. Primer registro del flebotomineo Brumptomyia pintoi (Diptera: Psychodidae) en Colombia. Caldasia. 26(1):311-314.

BeJarano e, DuQue P, Vélez i. 2004b.Taxonomy and Distribution of the Series pia of the Lutzomyia verrucarum Group (Diptera: Psychodidae), with a description of Lutzomyia emberai n. sp. J. Med. Entomol. 41(5):833-841.

BeJarano e, sierra D, Pérez-Doria a, Vélez i. 2006. Primer hallazgo de Lutzomyia tihuiliensis (Diptera: Psychodidae) en el valle de Aburrá, Colombia. Biomédica. 26(suppl.1):228-231.

BeJarano e, DuQue P, Vélez i. 2007. Primer registro

del flebotomineo Lutzomyia lutziana (Diptera: Psychodidae) en Colombia. Caldasia. 29(1):153-157.

BeJarano e, roJas W, uriBe s, Velez i, Porter Ch. 2009. Genetic analysis of a recently detected urban population of Lutzomyia evansi (Diptera: Psychodidae) in Colombia. Rev. Soc. Entomol. Argent. 68(1-2):135-141.

Bonfante-garriDo r, urDaneta r, urDaneta i, alVaraDo J. 1990. Natural infection of Lutzomyia trinidadensis (Diptera: Psychodidae) with Leishmania in Barquisimeto, Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 85(4):477.

Bonfante-garriDo r, urDaneta r, urDaneta i, alVaraDo J, PerDomo r. 1999. Natural infection of Lutzomyia rangeliana (Ortiz, 1952) (Diptera: Psychodidae) with Leishmania in Barquisimeto, Lara state, Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 94(1):11.

Braga r, lainson r, ishiKaWa e, shaW J. 2003. Leishmania (Viannia) utingensis n. sp, a parasite from the sandfly Lutzomyia (Viannamyia) tuberculate in Amazonian Brazil. Parasite. 10(2):111-118.

BranDão-filho s, Donalisio m, Da silVa f, Valença h, Costa P, shaW J, Peterson a. 2011. Spatial and temporal patterns of occurrence of Lutzomyia sand fly species in an endemic area for cutaneous leishmaniasis in the Atlantic Forest region of northeast Brazil. J. Vector Ecol. 36(Suppl. 1):S71-S76.

CaBanillas m, Castellón e. 1999. Distribution of sandflies (Diptera:Psychodidae) on tree-trunks in a non-flooded area of the Ducke forest reserve, Manaus, AM, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 94(3):289-296.

CaBrera o, neira m, Bello f, ferro C. 1999. Ciclo de vida y colonización de Lutzomyia ovallesi (Diptera: Psychodidae) vector de Leishmania spp. en América Latina. Biomédica. 19(3):223-229.

CáCeres a, Quate l, galati e, Baht h. 2001. Flebotominos (Diptera: Psychodidae) de San Pedro, Distrito Kosñipata, Paucartambo-Cusco, y nuevos reportes para el Perú. Rev. Med. Exp.

218


18(1-2):24-26.

CaillarD t, tiBaYrenC m, le Pont f, DuJarDin J, DesJeux P, aYala f. 1986. Diagnosis by isozyme methods of two cryptic species, Psychodopygus carrerai and P. yucumensis (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol. 23(5):489-492.

CamPBell-lenDrum D, Pinto m, BranDão-filho s, De souza a, reaDY P, DaVies C. 1999. Experimental comparison of anthropophily between geographically dispersed populations of Lutzomyia whitmani (Diptera: Psychodidae). Med. Vet. Entomol. 13(3):299-309.

CamPino l, Cortes s, Dionisio l, neto l, afonso m, maia C. 2013. The first detection of Leishmania major in naturally infected Sergentomyia minuta in Portugal. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 108(4): 516-518.

CárDenas r, PaBón e, anaYa h, sanDoVal C. 2005. Presencia de Lutzomyia longiflocosa (Díptera: Psychodidae) en el foco de leishmaniasis tegumentaria americana del municipio de Abrego, Norte de Santander. Primer registro para el departamento. Clon. 3(1):7-14.

CarValho g, falCão a, filho J. 2006. Taxonomic revision of phlebotomine sand fly species in the series davisi and panamensis of the subgenus Psychodopygus Mangabeira, 1941 (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 101(2):129-136.

CarValho B, maximo m, Costa W, santana a, Costa s, rego t, Pereira D, rangel e. 2013. Leishmaniasis transmission in an ecotourism area: potential vectors in Ilha Grande, Rio de Janeiro State, Brazil. Parasit. Vectors. 6(1):325.

CasagranDe K, matsumoto P, lemos J, guimarães r. 2013. Leishmanioses tegumentar americana e visceral americana: flebotomineos no entorno do parque estadual do Morro Do Diabo, no Municipio de Teodoro Sampaio, SP-Brasil. Hygeia. 9(16):148-158.

CasanoVa C, anDrighetti m, samPaio s, marCoris m, Colla-JaCQues f, PraDo a. 2013. Larval breeding sites of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae) in visceral leishmaniasis endemic

urban areas in Southeastern Brazil. PLoS Negl. Trop. Dis. 7(9):e2443.

Cazorla D. 1988. A new species of Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) from Venezuelan Andes region. Rev. Brasil. Biol. 48(3):607-610.

Cazorla D. 1995. Revisión del grupo verrucarum Theodor, 1965 (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae). Rev. Ecol. Lat. Am. 3(1-3):51-56.

Cazorla D. 2001. Descripción y quetotaxia del IV estadio larval de Lutzomyia (Micropygomyia) atroclavata Knab, 1913 (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae). Rev. Chil. Entomol. 28:25-31.

Cazorla D. 2009. Multivariate morphometric differentiation between females of two cryptic species of Lutzomyia subgenus Helcocyrtomyia (Diptera: Psychodidae). Rev. Colomb. Entomol. 35(2):197-201.

Cazorla D, añez n. 1988. Descripción de la hembra de Lutzomyia ceferinoi (Diptera: Psychodidae) y redescripción del macho. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 83(3):313-322.

Cazorla D, oVieDo m. 1998. Quetotaxia del IV estadio larval de Lutzomyia youngi Feliciangeli & Murillo, 1987 (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae). Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 38(2):109-118.

Cazorla D, oVieDo m. 2001. Quetotaxia del IV estadio larval de Lutzomyia (Nyssomyia) hernandezi (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae). Rev. Colomb. Entomol. 27(3-4):153-158.

Cazorla D, aCosta m. 2003. Multivariate morphometric discrimination among three species of Lutzomyia subgenus Micropygomyia (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol. 40(6):750-754.

Cazorla D, morales P. 2012. Fauna flebotomina (Diptera: Psychodidae) del estado Falcón, Venezuela. Rev. Peru Biol. 19 (1):75-80.

Cazorla D, añez n, nieVes e. 1988a. Variaciones morfológicas en cuatro especies de flebotominos (Diptera, Psychodidae) del estado Mérida, Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 28(3-4):91-98.

219

Cazorla-Perfetti

Cazorla D, añez n, nieVes e. 1988b. Epidemiología de la leishmaniasis tegumentar en Mérida, Venezuela - II. Redescripción de Lutzomya yencanensis (Ortiz, 1965) (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 83(4):481-484.

Cazorla D, naVas i, gonzález r, Barazarte r. 1991. Anomalías en la genitalia masculina de flebotominos (Diptera: Psychodidae) del estado Trujillo, Venezuela. Bol. Entomol. Venez. N.S. 6(1):11-18.

Cazorla D, oVieDo m, ViVenes m. 2010. Redescripción de la quetotaxia del cuarto estadio larval de Lutzomyia evansi (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae). Rev. Colomb. Entomol. 36(1):76-81.

CePeDa n. 2012. Identificación de proteínas antigénicas en glándulas salivares de Lutzomyia ayrozai (Diptera: Psychodidae). Bucaramanga, Colombia: Universidad Industrial de Santander, Facultad de Salud [Disertación Maestría en Ciencias Básicas Biomédicas], pp. 66.

Chaniotis B. 1971. Female gynandromorphs of Lutzomyia trinidadensis Newstead from Panamá. J. Med. Entomol. 8(4):459.

ChaVes l, CalzaDa J, rigg C, ValDerrama a, gottDenKer n, salDaña a. 2013. Leishmaniasis sand fly vector density reduction is less marked in destitute housing after insecticide thermal fogging. Parasit. Vectors. 6:164.

Christensen h, telforD s. 1972. Trypanosoma thecadactyli sp. n. from forest greckoes in Panama, and its development in the sandfly Lutzomyia trinidadensis. J. Protozool.19(3):403-406.

CoChero s, anaYa Y, Díaz Y, Paternina m, luna a, Paternina l, BeJarano e. 2007. Infección natural de Lutzomyia cayennensis cayennensis con parásitos tripanosomatídeos (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) en Los Montes de María, Colombia. Rev. Cubana Med. Trop. 59(1):35-39.

CohnstaeDt l, Beati l, CaCeres a, ferro C, munstermann l. 2011. Phylogenetics of the phlebotomine sand fly group Verrucarum (Diptera: Psychodidae: Lutzomyia). Am. J. Trop. Med. Hyg. 84(6):913-922.

Contreras m. 2013. Lutzomyia spp. (Diptera: Psychodidae) en zonas cafeteras de la región andina colombiana: taxonomía e importancia médica. Medellín, Colombia: Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, Facultad de Ciencias [Disertación Maestría en Ciencias-Entomología], pp. 184.

Contreras m ,ViVero r, Vélez i, Porter C, uriBe s. 2014. DNA barcoding for the identification of sand fly species (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) in Colombia. PLoS One. 9(1):e85496.

Correa J, Brazil r, soares m. 2005. Leishmania (Viannia) lainsoni (Kinetoplastida: Trypanosomatidae), a divergent Leishmania of the Viannia subgenus: a mini review. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 100(6):587-592.

Cortés i, fernánDez J. 2008. Species of Lutzomyia involved in an urban focus of visceral and cutaneous leishmaniasis. Biomédica. 28(3):423-432.

Cortés l, Pérez-Doria a, BeJarano e. 2009. Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) antropofílicos de importancia en salud pública en Los Montes de María, Colombia. Rev. Cubana Med. Trop. 61(3):220-225.

Courmes e, esCuDie a, fauran P, monnerVille a.1966. Premier cas autochtone de leishmaniose viscerale humaine a la Guadaloupe. Bull. Soc. Path. Exot. 59:217-225.

CuCCarese a. 2013. Fluctuación poblacional de la fauna flebotómica y su correlación con la leishmaniasis cutánea en la localidad El Carrizal, municipio Tovar, estado Mérida, Venezuela. Maracay, Venezuela: Universidad Central de Venezuela, Facultad de Agronomía [Disertación Maestría en Entomología en Salud Pública], pp. 52.

DaCio a, amaral D, torrealBa J, henriQuez C, KoWalenKo W, Barrios P. 1961. El Phlebotomus longipalpis, en el estado Guárico, sospechoso como foco de Kala-azar en Venezuela. Rev. San. Asist. Soc. 16(2):338-339.

DamasCeno r, arouCK r, CauseY o. 1949. Estudos sôbre Flebotomus no vale amazônico. Parte VI - Contribuição ao conhecimento da distribuição

220


geográfica e da incidência por tipo de captura, de 64 espécies identificadas. Rev. SESP (Rio de Janeiro). 2(3):817-842.

DaYrat B. 2005. Towards integrative taxonomy. Biol. J. Linn. Soc. 85:407-415.

De souza m, Wermelinger e, Ponte s, meira a, maChaDo r, Vargas P, De CarValho r. 2008. Rare occurrence of gynandromorphism in Lutzomyia davisi (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in Brazil. J. Med. Entomol. 45(1):166-168.

DesBois n, Pratlong f, le Quist D, DeDet J. 2014. Leishmania (Leishmania) martiniquensis n. sp. (Kinetoplastida: Trypanosomatidae), description of the parasite responsable for cutaneous leishmaniasis in Martinique Island (French West Indies). Parasite. 21:12.

Días-lima a, BermúDez e, meDeiros J, sherloCK i. 2002. Estratificação vertical da fauna de flebótomos (Diptera, Psychodidae) numa floresta primária de terra firme da Amazônia Central, Estado do Amazonas, Brasil. Cad. Saúde Pública.18(3):823-832.

DoughertY m, hamilton J, WarD r. 1994. Isolation of oviposition pheromone from the eggs of the sandfly Lutzomyia longipalpis. Med. Vet. Entomol. 8(2):119-124.

DuJarDin J, le Pont f. 2000. Morphometrics of a Neotropical sandfly subspecies, Lutzomyia carrerai thula. C. R. Acad. Sci. III. 323(3):273-279.

DuJarDin J, le Pont f, galati e. 1999. Cryptic speciation suspected by morphometry within Lutzomyia runoides. C. R. Acad. Sci III. 322(5):375-382.

DuJarDin J, le Pont f, martinez e. 2004. Is Lutzomyia serrana (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) present in Ecuador? Parasite.11(2):211-217.

DuJarDin J, le Pont f, matias a, De la riVa J. 2005. Morphometrical evidence for speciation within Bolivian Lutzomyia aragaoi (Diptera: Psychodidae). Infect. Genet. Evol. 5(4):362-365.

DuQue P, Vélez i, morales m, sierra D. 2004. Sand flies fauna involved in the transmission of cutaneous

leishmaniasis in Afro-Colombian and Amerindian communities of Choco, Pacific Coast of Colombia. Neotrop. Entomol. 33(2):255-264.

Dutari l, loaiza J. 2014. American Cutaneous Leishmaniasis in Panama: a historical review of entomological studies on anthropophilic Lutzomyia sand fly species. Parasit. Vectors.7:218.

enDris r, Young D, PerKins P. 1987. Ultrastructural comparison of egg surface morphology of five Lutzomyia species (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol. 24(4):243-247.

esCoBar J. 1989. Variación estacional, distribución vertical y actividad rodentofílica de Lutzomyia olmeca bicolor y Lu. panamensis (Diptera: Psychodidae), Gamboa - Panamá. Ciudad de Panamá, Panamá: Universidad de Panamá, Vicerrectoría de Investigación y Postgrado [Disertación Maestría en Entomología], pp. 59.

estraDa l, flórez f, BeJarano e. 2009. Cambios teratológicos en flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) del subgénero Micropygomyia Barreto, 1962. Rev. Colombiana Cienc. Anim. 1(2):216-221.

fausto a, feliCiangeli m, maroli m, mazzini m. 1998. Morphological study of the larval spiracular system in eight Lutzomyia species (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 93(1):71-79.

fausto a, feliCiangeli m, maroli m, mazzini m. 2001. Ootaxonomic investigation of five Lutzomyia species (Diptera, Psychodidae) from Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 96(2):197-204.

feitosa m, Julião g, Costa m, Belem B, Pessoa f. 2012.Diversity of sand flies in domiciliary environment of Santarém, state of Pará, Brazil: species composition and abundance patterns in rural and urban áreas. Act. Amaz. 42(4):507-514.

feliCiangeli m. 1987a. Ecology of sandflies (Diptera: Psychodidae) in a restricted focus of cutaneous leishmaniasis in nothern Venezuela. I.- Description of the study area, catching methods and species composition. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82(1):119-124.

221

Cazorla-Perfetti

feliCiangeli m. 1987b. Ecology of sandflies (Diptera: Psychodidae) in a restricted focus of cutaneous leishmaniasis in northern Venezuela. II. Species composition in relation to habitat, catching method and hour of catching. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82(1):125-131.

feliCiangeli m. 1987c. Ecology of sandflies (Diptera: Psychodidae) in a restricted focus of cutaneous leishmaniasis in northern Venezuela. IV. Sandfly monthly fluctuation and leishmaniasis incidence relationship. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82(2):177-179.

feliCiangeli m. 1987d. Taxonomy and distribution of phlebotomine sandflies in Venezuela: I. The Oswaldoi species group of the genus Lutzomyia (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 84(3):333-341.

feliCiangeli m. 1987e. Ecology of sandflies (Diptera: Psychodidae) in a restricted focus of cutaneous leishmaniasis in northern Venezuela. III. Seasonal fluctuation. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82(2):167-176.

feliCiangeli m. 1988. La fauna flebotómica (Diptera: Psychodidae) en Venezuela. I.- Taxonomía y distribución geográfica. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 28(3-4):99-113.

feliCiangeli m. 1989. Taxonomy and distribution of phlebotomine sandflies in Venezuela: II. The subgenus Trichopygomyia of the genus Lutzomyia (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 84(4):557-562.

feliCiangeli m. 1995. Phlebotomine sandflies in Venezuela. IV. Review of the Lutzomyia subgenus Micropygomyia (Diptera: Psychodidae), with description of L. absonodonta n. sp. and the male of L. lewisi. Ann. Trop. Med. Parasitol. 89(5):551-567.

feliCiangeli m. 1997. Hourly activity of Lutzomyia ovallesi and L. gomezi (Diptera: Psychodidae), vectors of cutaneous leishmaniasis in Northcentral Venezuela. J. Med. Entomol. 34(2):110-115.

feliCiangeli m. 2006. Sobre los flebótomos (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae), con especial referencia a las especies conocidas en Venezuela.

Acta Biol.Venez. 26(2):61-80.

feliCiangeli m. 2014. Leishmaniasis en Venezuela: situación actual, acciones y perspectivas para el control vectorial en el marco de un programa de control multisectorial. Bol. Mal. Salud Amb. 54(1):1-7.

feliCiangeli m, lamPo m. 2001. Phlebotomine sandflies in Venezuela. V. Review of the genus Brumptomyia (Diptera: Psychodidae), with description of the female of Brumptomyia devenanzii, re-description of the male and isozymatic profile. Ann. Trop. Med. Parasitol. 95(3):297-308.

feliCiangeli m, orDóñez r, aguilar C. 1985a. Anomalies of sand flies in Venezuela. Act. Amaz. 15(1-2):157-166.

feliCiangeli m, ramírez-Pérez J, ramírez a. 1985b. First Venezuelan record of Lutzomyia umbratilis Ward & Fraiha, 1977 (Diptera: Psychodidae), a proven vector of Leishmania braziliensis guyanensis. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg.79(6):878.

feliCiangeli m, ramirez-Perez J, ramirez a. 1988. The phlebotomine sandflies of Venezuelan Amazonia. Med. Vet. Entomol. 2(1):47-65.

feliCiangeli m, arreDonDo C, WarD r. 1992. Phlebotomine sandflies in Venezuela: review of the verrucarum species group (in part) of Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) with description of a new species from Lara. J. Med. Entomol. 29(5):729-744.

feliCiangeli m, CasteJon o, limongi J. 1993. Egg surface ultrastructure of eight New World phlebotomine sand fly species (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol. 30(4):651-656.

feliCiangeli m, roDríguez n, De guglielmo z, roDríguez a. 1999. The re-emergence of american visceral leishmaniasis in an old focus of Venezuela. II., Vectors and parasites. Parasite. 6(2):113-120.

feliCiangeli m, DelgaDo o, suarez B, BraVo a. 2006. Leishmania and sand flies: proximity to woodland as a risk factor for infection in a rural focus of visceral leishmaniasis in west central Venezuela. Trop. Med. Int. Health.11(12):1785-1791.

222


fernánDez m, lestani e, CaVia r, salomón o. 2012. Phlebotominae fauna in a recent deforested area with American tegumentary leishmaniasis transmission (Puerto Iguazú, Misiones, Argentina): seasonal distribution in domestic and peridomestic environments. Acta Trop.122(1):16-23.

ferreira a, falQueto a, grimalDi g Jr, Peixoto a, Pinto i. 2013. Ecological and epidemiological aspects of the sand fly (Diptera, Psychodidae) fauna of the National Monument of Pontões Capixabas, State of Espírito Santo, Southeastern Brazil. J. Med. Entomol. 50(6):1215-1223.

ferro C, morales a, Cura e. 1987. Morfología de los estadios inmaduros de Lutzomyia walkeri (Newstead, 1914) (Diptera: Psychodidae). Biomédica. 7(1/2):26-34.

ferro C, Cárdenas e, CorreDor D, morales a, munstermann l. 1998. Life cycle and fecundity analysis of Lutzomyia shannoni (Dyar) (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 93(2):195-199.

florin D. 2006. Morphometric and molecular analyses of the sand fly species Lutzomyia shannoni (Dyar 1929) (Diptera: Psychodidae: Phlebotiminae) collected from seven different geographical areas in the southeastern United States. Maryland, EUA: Uniformed Services University of the Health Sciences, F. Edward Hebert School of Medicine [Dissertation Doctor of Public Health Disease], pp. 292.

forattini o. 1973. Subfamilia Phlebotominae-morfología e classificação. En: Entomología médica. IV.- Psychodidae. Phlebotominae. Leishmanioses. Bartonelose. Ed. Edgar Blucher, São Paulo, Brasil. pp. 66-118.

fraiha h, rYan l, WarD r, lainson r, shaW J.1986. Psychodopygus leonidasdeanei a new species of sand fly (Diptera: Psychodidae) from Pará State, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 81(3):333-339.

freitas r, Barrett t. 2002. Descriptions of Lutzomyia (Evandromyia) georgii n. sp. and a synopsis of the Series infraspinosa (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 97(2):239-245.

freitas r, Barrett t, naiff r. 1989. Lutzomyia reducta Feliciangeli et al., 1988, a host of Leishmania amazonensis, sympatric with two other members of the Flaviscutellata complex in southern Amazonas and Rondônia, Brazil (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 84(3): 363-369.

freitas r, naiff r, Barrett t. 2002. Species diversity and flagellate infections in the sand fly fauna near Porto Grande, State of Amapá, Brazil (Diptera: Psychodidae. Kinetoplastida: Trypanosomatidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 97(1):53-59.

furuYa m, shiraishi m, aKimaru Y, mimori t, gomez e, hashiguChi Y. 1998. Natural infection of Lutzomyia hartmanni with Leishmania (Viannia) equatorensis in Ecuador. Parasit. Inter. 47(2):121-126.

galati e. 1995. Phylogenetic systematics of the Phlebotominae (Diptera, Psychodidae) with emphasis on American groups. (II Intern. Symp. Phlebotomine Sandflies). Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 35(supl. 1):133-142.

galati e. 2012. Phlebotominae (Diptera, Psychodidae): Classificação, morfologia, terminologia e identificação de adultos. Apostila da Disciplina HEP 5752- Bioecologia e identificação de Phlebotominae. Universidade de São Paulo, Faculdade de Saúde Pública, São Paulo, Brasil, pp. 121.

galati e, CáCeres a. 1994. Descrição de Lutzomyia pallidithorax, sp. n. e de Lutzomyia castanea, sp. n. do Peru e análise cladística das séries do subgênero Helcocyrtomyia Barretto (Diptera, Psychodidae). Rev. Bras. Entomol. 38(2):471-488.

galati e, nunes V, DorVal m, CristalDo g, roCha h, gonçalVes-anDraDe r, naufel g. 2001. Attractiveness of black Shannon trap for phlebotomines. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 96(5):641-647.

goeffroY B. 1984. A case of gynandromorphism in Lutzomyia rorotaensis Floch et Abonnenc, 1944 (Diptera, Psychodidae). Cah. O.R.S.T.O.M. Sir. Ent. nzéd. et Parasifol. 22(4):257-260.

223

Cazorla-Perfetti

golCzer g. 2011. Diferenciación y divergencia filogenética en tres especies crípticas del Grupo Verrucarum (Diptera: Psychodidae). Sartenejas, Venezuela: Universidad Simón Bolívar, Decanato de Estudios de Postgrado [Disertación Maestría en Ciencias Biológicas], pp. 122.

gómez e, Kato h, hashiguChi Y. 2014. Man-biting sand fly species and natural infection with the Leishmania promastigote in leishmaniasis-endemic areas of Ecuador. Acta Trop.140C:41-49.

gonzález r, DeVera r. 1999. Fauna flebotomínica (Díptera, Psychodidae, Phlebotominae) do Estado Bolívar, Venezuela. Rev. Soc. Brasil. Med. Trop. 32(6):721-723.

gonzález r, De sousa l, DeVera r, JorQuera a, leDezma e. 1999. Seasonal and nocturnal domiciliary human landing/biting behaviour of Lutzomyia (Lutzomyia) evansi and Lutzomyia (Psychodopygus) panamensis (Diptera; Psychodidae) in a periurban area of a city on the Caribbean coast of eastern Venezuela (Barcelona; Anzoátegui State). Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 93(4):361-364.

gouVeia C, De oliVeira r, zWetsCh a, motta-silVa D, CarValho B, De santana a, rangel e. 2012. Integrated tools for American cutaneous leishmaniasis surveillance and control: intervention in an endemic area in Rio de Janeiro, RJ, Brazil. Interdiscip. Perspect. Infect. Dis. 2012:568312.

guimarães V, Costa P, Da silVa f, loPes De melo f, Dantas-torres f, roDrigues e, filho s. 2014. Molecular detection of Leishmania in phlebotomine sand flies in a cutaneous and visceral leishmaniasis endemic área in northeastern Brazil. Rev. Inst. Med. Trop. São Paulo. 56(4):357-360.

hanson W. 1968. The immature stages of the subfamily Phlebotominae in Panama (Diptera, Psychodidae). Kansas, USA: University of Kansas, Deparment of Entomology [Dissertation Doctor of Philosophy], pp. 104.

henríQuez l, rasi e, garCia l. 1970. Phlebotomus (Lutzomyia) longipalpis Lutz & Neiva, 1912 (Diptera: Psychodidae) en foco de kala-azar del oriente medio Venezolano. Rev. Venez. Sanid.

Asist. Soc. 35(1):761-768.

herrer a. 1999. La leishmaniasis tegumentaria en el Alto Tambopata, Departamento de Puno, Perú. Rev. Perú. Med. Exp. Salud Pública.16(1-2):15-24.

iriarte D. 1944. Sobre una nueva especie de flebotomo en el país: Flebotomus (Brumpfomyia) suis Rozeboom, 1940. Bol. Lab. Clin. Luis Razetti. 4(15):268-275.

Justiniano s, Chagas a, Pessoa f, Queiroz r. 2004. Comparative biology of two populations of Lutzomyia umbratilis (Diptera: Psychodidae) of Central Amazonia, Brazil, under laboratory conditions. Braz. J. Biol. 64(2):227-235.

Kent a, santos t, gangaDin a, samJhaWan a, mans D, sChallig h. 2013. Studies on the sand fly fauna (Diptera: Psychodidae) in high-transmission areas of cutaneous leishmaniasis in the Republic of Suriname. Parasit. Vectors. 6:318.

Kreutzer r, Palau m, morales a, ferro C, feliCiangeli m, Young D. 1990. Genetic relationships among phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) in the verrucarum species group. J. Med. Entomol. 27(1):1-8.

lainson r, shaW J, WarD r, fraiha h. 1973. Leishmaniasis in Brazil. IX. Considerations on the Leishmania braziliensis complex. Importance of sandflies of the genus Psychodopygus (Mangabeira) in the transmission of L. braziliensis braziliensis in north Brazil. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 67(2):184-196.

lainson r, shaW J, souza a, silVeira f, falQueto a. 1992. Further observations on Lutzomyia ubiquitalis (Psychodidae: Phlebotominae), the sandfly vector of Leishmania (Viannia) lainsoni. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 87(3):437-439.

lane r, reaDY P. 1985. Multivariate discrimination between Lutzomyia wellcomei, a vector of mucocutaneous leishmaniasis, and Lu. complexus (Diptera: Phlebotominae). Ann. Trop. Med. Parasitol. 79(4):469-472.

leite a, Williams P. 1996. Description of the fourth instar larva of Lutzomyia longipalpis, under scanning electron microscopy. Mem. Inst. Oswaldo Cruz.

224


91(5):571-578.

le Pont f, Breniere r, mouChet J, DesJeux P. 1988. Leishmaniose en Bolivie. III. Psychodopygus carrerai carrerai (Barretto, 1946) nouveau vecteur de Leishmania braziliensis braziliensis en milieu sylvatique de région subandine basse. Comptes rendus de l’Académie des Sciences. Série III, Sciences de la vie. 307(5):279-282.

le Pont f, mouChet J, DesJeux P. 1989. Leishmaniasis in Bolivia. VI. Observations on Lutzomyia nuneztovari anglesi Le Pont & Desjeux, 1984, the presumed vector of tegumentary leishmaniasis in the Yungas focus. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 84(2):277-278.

le Pont f, Barrera C, CaCeres a, galati e, Jarra o, riofrio a, mouChet J, eCheVerria r, guDerian r. 1994. Leishmaniose en Equateur. 6. Note épidémiologique et entomologique sur le foyer de leishmaniose de Zumba. Ann. Soc. Belg. Med. Trop.74(1):43-49.

le Pont f, torres-esPeJo m, DuJarDin J. 1997. Phlébotomes de Bolivie: description de quatre nouvelles espèces de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae). Ann. Soc. Entomol. Fr. 33(1):55-64.

leWis D, Young D, fairChilD g, minter D. 1977. Proposals for a stable classification of the phlebotomine sandflies (Diptera: Psychodidae). System. Entomol. 2(4):319-322.

llanos B, Vianna-martins a, Da silVa D. 1976. Estudos sobre os flebotominos do Peru. II.- Departamento de Madre de Dios: lista das especies coletadas e descriçao das femeas de Lutzomyia micropyga (Mangabeira, 1942) e Lutzomyia calcarata Martins & Silva, 1964 (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae). Rev. Bras. Biol. 35(4):665- 672.

maingon r, feliCiangeli D, guzman B, roDriguez n, ConVit J, aDamson r, ChanCe m, PetralanDa i, DoughertY m, WarD r. 1994. Cutaneous leishmaniasis in Tachira State, Venezuela. Ann. Trop. Med. Parasitol. 88(1):29-36.

marConDes C. 2007. A proposal of generic and subgeneric abbreviations for phlebotomine sandflies (Diptera: Phlebotominae) of the world.

Entomol. News. 188(4):351-356.

marConDes C, santos-neto l, lozoVei a. 2001. Ecology of phlebotomine sandflies (Diptera, Psychodidae) in Brazilian Atlantic forest. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 34(3):255-260.

margonari C, soares r, anDraDe-filho J, xaVier D, saraiVa l, fonseCa a, silVa r, oliVeira m, Borges e, sanguinette C, melo m. 2010. Phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) and Leishmania infection in Gafanhoto Park, Divinópolis, Brazil. J. Med. Entomol. 47(6):1212-1219.

martínez C, almanza C, BeJarano e. 2012. Estimación del tiempo de desarrollo de Lutzomyia evansi bajo condiciones experimentales. Salud Uninorte. 28(2):201-208.

martínez e, le Pont f, torrez m, telleria J, Vargas J, DuJarDin J. 1999. Lutzomyia nuneztovari anglesi (Le Pont & Desjeux, 1984) as a vector of Leishmania amazonensis in a sub-Andean leishmaniasis focus of Bolivia. Am. J. Trop. Med. Hyg. 61(5):846-849.

mogollón J, manzanilla P, sCorza J. 1977. Distribución altitudinal de nueve especies de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) en el estado Trujillo, Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 17(3):206-229.

montoYa-lerma J. 1996. The biology of visceral leishmaniasis vectors in the San Andrés de Sotavento Focus, Colombia. London, UK: University of London, London School of Hygiene & Tropical Medicine [Dissertation Doctor of Philosophy], pp. 184.

morales a, ferro C, isaza C. 1984. Establecimiento de una colonia de Lutzomyia walkeri (Newstead, 1914) (Diptera: Phlebotominae). Biomédica. 4(1):37-41.

naVarro J, Castellanos h, Vélez i. 2005. Phlebotomine fauna in the Imataca Forest Reserve, State of Bolivar, and report of new species for Venezuela. Rev. Copérnico. 2(3):264-268.

nerY l, lorosa n, franCo a. 2004. Feeding preference of the sand flies Lutzomyia umbratilis and

225

Cazorla-Perfetti

L. spathotrichia (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae) in an urban forest patch in the city of Manaus, Amazonas, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 99(6):571-574.

neto J, freitas r, Baima J, Passos m. 2010. Fauna flebotomínica (Diptera: Psychodidae) de la Serra do Tepequém, Municipio de Amajari, Estado de Roraima, Brasil. Rev. Pan-Amaz. Saude. 1(2):131-136.

nieVes e, Pimenta P. 2000. Development of Leishmania (Viannia) braziliensis and Leishmania (Leishmania) amazonensis in the sand fly Lutzomyia migonei (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol. 37(1):134-140.

nieVes e, riBeiro a, Brazil r. 1997. Physical factors influencing the oviposition of Lutzomyia migonei (Diptera: Psychodidae) in laboratory conditions. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 92(6):733-737.

nieVes e, oliVeros J, ronDón m. 2011. Impacto de Leishmania amazonensis e sangue de ave no potencial biológico e fertilidade de Lutzomyia migonei e Lutzomyia ovallesi (Diptera: Psychodidae). EntomoBrasilis. 4(4):20-25.

nieVes e, oraá l, ronDón Y, sánChez m, sánChez Y, ruJano m, ronDón m, roJas m, gonzález n, Cazorla D. 2014a. Riesgo de transmisión de Leishmania (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) en Mérida, Venezuela. Avan. Biomed. 3(2):57-64.

nieVes e, oraá l, ronDón Y, sánChez m, sánChez Y, roJas m, ronDón m, ruJano m, gonzález n, Cazorla D. 2014b. Effect of environmental disturbance on the population of sandflies and leishmania transmission in an endemic area of Venezuela. J. Trop Med. 2014:280629.

noguera P, ChaVes l, nieVes e. 2003. Effects of blood ingestion on patterns on the chorion of eggs of Lutzomyia ovallesi (Diptera: Psychodidae). Parasitol. Latinoam. 58(1-2):49-53.

noguera P, ronDón m, nieVes e. 2006. Contenido calórico del flebotomíneo Lutzomyia ovallesi (Diptera: Psychodidae) vector de Leishmania. Rev. Colomb. Entomol. 32(1):57-60.

ortiz i. 1942. Revisión histórica de nuestros Phlebotomus

con citación de una especie (Phlebotomus cruciatus Coq.) nueva para Venezuela. Bol. Lab. Clin. Luis Razetti. 2(9):162-170.

ortiz i. 1978. Phlebotomus erwindonaldoi sp. n. del grupo Peruensis (Diptera: Psychodidae) de Trujillo, Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 18(3):205- 210.

ortiz i, alVarez a. 1963. Sobre un nuevo Phlebotomus (P. ceferinoi nov. sp.) de Venezuela (Insecta: Diptera, Psychodidae). Salud Púb. 5(23):285- 288.

oVallos f, esPinosa Y, fernanDez n, gutierrez r, galati e, sanDoVal C. 2013. The sandfly fauna, anthropophily and the seasonal activities of Pintomyia spinicrassa (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in a focus of cutaneous leishmaniasis in northeastern Colombia. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 108(3):297-302.

oVieDo m, feliCiangeli m. 2007. Esculpido exocoriónico del huevo de dos poblaciones de Lutzomyia longipalpis s.l. (Diptera: Psychodidae) de Venezuela. Bol. Malariol. San. Amb. 47(2):253-256.

Paternina l. 2012. Determinación molecular de las fuentes alimenticias de Lutzomyia spp. (Diptera: Psychodidae) asociadas a casos de Leishmaniasis Cutánea en el departamento de Sucre, Caribe Colombiano. Medellín, Colombia: Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, Facultad de Ciencias [Disertación Maestría en Ciencias-Entomología], pp. 87.

Paternina m, Pérez a, Paternina l, VerBeK D martínez l, BeJarano e. 2011. Infección natural de Lutzomyia micropyga con tripanosomatídeos en el Caribe colombiano. Biomédica. 31(Sup. 3):209-421.

PeCh-maY a, esCoBeDo-ortegón f, Berzunza-Cruz m, BeBollar-téllez e. 2010. Incrimination of four sandfly species previously unrecognized as vectors of Leishmania parasites in Mexico. Med. Vet. Entomol. 24(2):150-161.

Pérez-Doria a, BeJarano e. 2005. Teratología en el vector de leishmaniosis visceral Lutzomyia evansi (Núñez-Tovar, 1924). An. Biol. 27: 133-135

226


Pérez-Doria a, BeJarano e, sierra D, Vélez i. 2008. Molecular evidence confirms the taxonomic separation of Lutzomyia tihuiliensis from Lutzomyia pia (Diptera: Psychodidae) and the usefulness of pleural pigmentation patterns in species identification. J. Med. Entomol. 45(4):653-659.

Perruolo g. 1984. Ecología de los flebotomos (Diptera: Psychodidae) y su influencia sobre la leishmaniasis tegumentaria en zonas endémicas del estado Táchira. Kasmera. 12(1-4):74-95.

Perruolo g. 2004. Aspectos ecológicos de Lutzomyia spp. (Diptera: Psychodidae) en un foco endémico de Leishmaniasis Cutanea en el Estado Tachira, Venezuela. Bol. Malariol. Salud Amb. 44(1):35-44.

Perruolo g, roDríguez n, feliCiengeli m. 2006. Isolation of Leishmania (Viannia) braziliensis from Lutzomyia spinicrassa (species group Verrucarum) Morales, Osorno Mesa, Osorno & Hoyos, 1969, in the Venezuelan andean región. Parasite. 13(1):17-22.

Pessoa f, Queiroz r, WarD r. 2001. External morphology of sensory structures of fourth instar larvae of Neotropical species of Phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) under Scanning Electron Microscopy. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 96(8):1103-1108.

PhilliPs a, le Pont f, DesJeux P, BroomfielD g, molYneux D. 1990. Separation of Psychodopygus carrerai carrerai and P. yucumensis (Diptera: Psychodidae) by gas chromatography of cuticular hydrocarbons. Acta Trop. 47(3):145-149.

Pinheiro f, freitas r, roCha l, franCo a. 2010. First record of Lutzomyia (Trichopygomyia) conviti Ramirez Perez, Martins & Ramirez (Diptera: Psychodidae) from Brazil. Neotrop. Entomol. 39(4):676-677.

Pinheiro m, Da silVa J, silVa V, anDraDe m, ximenes m. 2013a. Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) in an Atlantic forest remanant of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. EntomoBrasilis. 6 (3):232-238.

Pinheiro m, Da silVa J, CaValCanti K, De aCeVeDo P, ximenes m. 2013b. Ecological interactions among phlebotomines (Diptera: Psychodidae) in an agroforestry environment of northeast Brazil. J. Vect. Ecol. 38(2):307-316.

Pinto i, Pires J, Dos santos C, Das Virgens t, leite g, ferreira a, falQueto a. 2008. Primeiro registro de Nyssomyia yuilli yuilli (Young & Porter) e de Trichopygomyia longispina (Mangabeira) (Diptera: Psychodidae) no estado do Espírito Santo, Brasil. Biota Neotrop. 8(1):221-223.

Pinto i, Dos santos C, ferreira a, falQueto a. 2009. Primeiro registro de Evandromyia (Aldamyia) sericea (Floch & Abonnenc) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) para a região Sudeste do Brasil. Rev. Bras. Entomol. 53(3):487-489.

Pita-Pereira D, souza g, Pereira De a, zWetsCh a, Britto C, rangel e. 2011. lutzomYia (Pintomyia) fischeri (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae), a probable vector of American cutaneous leishmaniasis: detection of natural infection by Leishmania (Viannia) DNA in specimens from the municipality of Porto Alegre (RS), Brazil, using multiplex PCR assay. Acta Trop. 120(3):273-275.

Porter C, De foliart g. 1981. The man-biting activity of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) in tropical wet forest environment in Colombia. Arq. Zool. São Paulo. 30(2):81-158.

ramírez-Pérez J, oChoa g, ramírez a, CarVillo f. 1978. Estudio de la fauna flebotómica del estado Aragua (Venezuela). Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 18(1):43-80.

ramírez-Pérez J, ConVit J, roDríguez g, ménDez l. 1981. Estudio de los grupos de edad en las poblaciones de Lutzomyia panamensis (Shannon, 1926) y Lu. gomezi (Nitzulescu 1931), vectores de la leishmaniasis tegumentaria en Venezuela. Bol. Dir. Malariol. Saneam. Ambient. 21(2):114-128.

ramos W, meDeiros J, Julião g, ríos-VelásQuez C, marialVa e, Desmouliére s, luz s, Pessoa f. 2014. Anthropic effects on sand fly (Diptera: Psychodidae) abundance and diversity in an Amazonian rural settlement, Brazil. Acta Trop. 139:44-52.

227

Cazorla-Perfetti

reaDY P, lainson r, shaW J, WarD r. 1986. The ecology of Lutzomyia umbratilis Ward & Fraiha (Diptera: Psychodidae), the major vector to man of Leishmania braziliensis guyanensis in north-eastern Amazonian Brazil. Bull. Ent. Res. 76(1):21-40.

reaDY P, lainson r, shaW J, souza a. 1991. DNA probes for distinguishing Psychodopygus wellcomei from Psychodopygus complexus (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 86(1):41-49.

reBelo J, oliVeira s, silVa f, Barros V, Costa J. 2001. Sandflies (Diptera: Psychodidae) of the Amazônia of Maranhão. V. Seasonal occurrence in ancient colonization area and endemic for cutaneous leishmaniasis. Rev. Bras. Biol. 61(1):107-115.

roCha l, freitas r, franCo a. 2013. Phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in urban rainforest fragments, Manaus - Amazonas State, Brazil. Acta Trop. 126(2):103-109.

roJas e, sCorza J, morales g, morales C, Barazarte r, torres a. 2004. Diversity and species composition of sand flies (Diptera: Psychodidae) in a Venezuelan urban focus of cutaneous leishmaniasis. J. Am. Mosq. Control Assoc. 20(2):189-194.

romero l, meza n, Pérez-Doria a, BeJarano e. 2013. Lutzomyia abonnenci y Lutzomyia olmeca bicolor (Diptera: Psychodidae), nuevos registros para el Departamento Sucre, Colombia. Acta Biol. Colomb. 18(2):375-380.

rotoureau B, gaBorit P, issalY J, CarinCi r, fouQue f, Carme B. 2006. Diversity and ecology of sand flies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in coastal French Guiana. Am. J. Trop. Med. Hyg.75(1):62-69.

roWton e, De mata m, rizzo n, naVin t, Porter C. 1991. Vectors of Leishmania braziliensis in the Paten, Guatemala. Parassitologia. 33(Suppl 1):501-504.

rYan l, PhilliPs a, milligan P, lainson r, molYneux D, shaW J. 1986a. Separation of female Psychodopygus wellcomei and P. complexus (Diptera: Psychodidae) by cuticular hydrocarbon

analysis. Acta Trop. 43(1):85-89.

rYan l, lainson r, shaW J. 1986b. The experimental transmission of Leishmania mexicana amazonensis Lainson & Shaw, between hamsters by the bite of Lutzomyia furcate (Mangabeira). Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 80(1):164-165.

rYan l, lainson r, shaW J, WallBanKs K. 1987a. The transmission of suprapylarian Leishmania by bite of experimentally infected sand flies (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82(3):425-430.

rYan l, lainson r, shaW J, Braga r, ishiKaWa e. 1987b. Leishmaniasis in Brazil. XXV. Sandfly vectors of Leishmania in Pará State, Brazil. Med. Vet. Entomol.1(4):383-395.

sáBio P. 2013. Definição do status taxonômico do complexo Shannoni (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) no Brasil. São Paulo, Brasil: Universidade de São Paulo, Faculdade de Saúde Pública [Disertación Maestría en Ciencias], pp. 128.

salDaña a, ChaVes l, rigg C, WalD C, smuCKer J, CalzaDa J. 2013. Clinical Cutaneous Leishmaniasis rates are associated with household Lutzomyia gomezi, Lu. Panamensis, and Lu. Trapidoi abundance in Trinidad de Las Minas, western Panama. Am. J. Trop. Med. Hyg. 88(3):572-574.

salomón o. 2009. Vectores de leishmaniasis en las Américas. Gaz. Méd. Bahia. 79(Supl.3):3-15.

sánChez i, liria J, feliCiangeli m. 2015. Ecological niche modeling of seventeen sandflies species (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) from Venezuela. International Journal of Zoology. Volume 2015 (2015), Article ID 108306. Disponible en línea en: http://dx.doi.org/10.1155/2015/108306 (Acceso 10.02.2015)

sanDoVal C, gutiérrez r, CárDenas r, ferro C. 2006. Especies de género Lutzomyia (Psychodidae, Phlebotominae) en áreas de transmisión de leishmaniasis tegumentaria y visceral en el departamento de Santander, en la cordillera oriental de los Andes colombianos. Biomédica. 26(Suppl. 1):218-227.

228


santamaría e, munstermann l, ferro C. 2002. Estimating carrying capacity in a newly colonized sand fly Lutzomyia serrana (Diptera: Psychodidae). J. Econ. Entomol. 95(1):149-154.

santamaría e, PonCe n, ziPa Y, ferro C. 2006. Presencia en el peridomicilio de vectores infectados con Leishmania (Viannia) panamensis en dos focos endémicos en el occidente de Boyacá, piedemonte del valle del Magdalena medio, Colombia. Biomédica. 26(Supl.1):82-94.

santos K, CamPos J, DorVal m, fernanDes m, stefaneli m, oliVeira a, galati e, raizer J, fernanDes W. 2011. Phlebotomines biodiversity (Diptera: Psychodidae) in Jaguapiru indigenous village, Dourados, State of Mato Grosso do Sul, Brazil. ISOPS 7 International Symposium on Phlebotomine Sand flies. Disponible en línea en: http://www.isops8.org/archivos/ISOPS7_Abstract_book.pdf?189db0. (Acceso 05.04.2015).

sCarPassa V, alenCar r. 2013. Molecular taxonomy of the two Leishmania vectors Lutzomyia umbratilis and Lutzomyia anduzei (Diptera: Psychodidae) from the Brazilian Amazon. Parasit. Vectors. 6:258.

sChliCK-steiner B, steiner f, seifert B, stauffer C, Christian e, Crozier r. 2010. Integrative taxonomy: a multisource approach to exploring biodiversity. Annu. Rev. Entomol. 55:421-438.

sCorza J. 1972. The phototactic rhythms of some sandflies from Venezuela (Diptera: Phlebotominae). Rev. Inst. Med. Trop. São Paulo. 14(3):147-153.

sCorza J. 1989. Información ecológica sobre Phlebotominae de Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 29(1-4):1-10.

sCorza J, roJas e. 1989. Actividad intradomiciliar de Lutzomyia youngi (Diptera, Psychodidae) en Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 29(1/4):64-70.

sCorza J, ortiz i, ramírez m. 1967. Observaciones biológicas sobre algunos flebotomos de Rancho Grande (Venezuela). I. Descripción de un área restringida de la selva nublada y taxonomía de los Phlebotomus (Diptera. Psychodidae). Acta Biol. Venez. 5(3):179-200.

sCorza J, ortiz i, gomez i. 1968a. Observaciones biológicas sobre algunos flebotomos de Rancho Grande (Venezuela). Sobre los factores microclimáticos que determinan la endemicidad de la flebotomofauna de Rancho Grande. Acta Biol. Venez. 6(2):76-83.

sCorza J, mClure i, mClure m. 1968b. Observaciones biológicas sobre algunos flebotomos de Rancho Grande (Venezuela). 7. Notas sobre relaciones biométricas entre algunos Phlebotomus (Diptera. Psychodidae) con antropofilia facultativa y otras antropofilia accidental. Acta Biol. Venez. 6(3-4):87-96.

sCorza J, mogollón J, manzanilla P. 1979. Notas etológicas sobre Lutzomyia trinidadensis (Newstead) (Diptera, Psychodidae) de Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 19(2):35-38.

sierra D, Vélez i, uriBe s. 2000. Identificación de Lutzomyia spp. (Diptera: Psychodidae) grupo verrucarum por medio de microscopía electrónica de sus huevos. Rev. Biol. Trop. 48(2-3):615-622.

silVa P, freitas r, silVa D, alenCar r. 2010a. Phlebotomine fauna (Diptera: Psychodidae) in a campina reserve in the State of Amazonas, and its epidemiological importance. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 43(1):78-81.

silVa f, CarValho l, CarDozo f, moraes J, reBelo J. 2010b. Sand flies (Diptera: Psychodidae) in a Cerrado Area of the Maranhão State, Brazil. Neotrop. Entomol. 39(6):1032-1038.

silVeira f, ishiKaWa e, De souza a, lainson r. 2002. An outbreak of cutaneous leishmaniasis among soldiers in Belém, Pará State, Brazil, caused by Leishmania (Viannia) lindenbergi n. sp. A new leishmanial parasite of man in the Amazon region. Parasite. 9(1):43-50.

souza a, silVeira f, lainson r, Barata i, silVa m, lima J, Pinheiro m, silVa f, VasConCelos l, CamPos m, ishiKaWa e. 2010. Phlebotominae fauna in Serra dos Carajás, Pará State, Brazil, and its possible implications for the transmission of American tegumentar leishmaniasis. Rev. Pan-Amaz Saude.1(1):45-51.

thies s, riBeiro a, miChalsKY é, miYazaKi r, fortes-

229

Cazorla-Perfetti

Dias C, fontes C, Dias e. 2013. Phlebotomine sandfly fauna and natural Leishmania infection rates in a rural area of Cerrado (tropical savannah) in Nova Mutum, State of Mato Grosso in Brazil. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 46(3):293-298.

torgerson D, lamPo m, VelázQuez Y, Woo P. 2003. Genetic relationships among some species groups within the genus Lutzomyia (Diptera: Psychodidae). Am. J. Trop. Med. Hyg. 69(5):484-493.

tórrez m, lóPez m, le Pont f, martínez e, muñoz m, herVas D, YaKsiC n, aréValo J, sossa D, DeDet J, DuJarDin J. 1998. Lutzomyia nuneztovari anglesi (Diptera: Psychodidae) as a probable vector of Leishmania braziliensis in the Yungas, Bolivia. Acta Trop. 71(3):311-316.

traVi B, Vélez J, segura i, Jaramillo C, montoYa J. 1990. Lutzomyia evansi, an alternate vector of Leishmania chagasi in a Colombian focus of visceral leishmaniasis. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 84(5):676-677.

traVi B, montoYa J, gallego J, Jaramillo C, llano r, Vélez J. 1996. Bionomics of Lutzomyia evansi (Diptera: Psychodidae) vector of visceral leishmaniasis in northern Columbia. J. Med. Entomol. 33(3):278-285.

traVi B, aDler g, lozano m, CaDena h, montoYa-lerma J. 2002. Impact of habitat degradation on phlebotominae (Diptera: Psychodidae) of tropical dry forests in Northern Colombia. J. Med. Entomol. 39(3):451-456.

traViezo l. 2006. Flebotomofauna al sureste del estado Lara, Venezuela. Biomédica. 26(Supl.1):73-81.

traViezo l. 2012. Ecología de Lutzomyia longipalpis, en la población de Quebrada Grande, estado Lara, Venezuela. Revista CMVL. 2(1):18-22.

traViezo l, Díaz a, roDríguez r, urDaneta r. 2003. Características biológicas de Lutzomyia pseudolongipalpis (Díptera: Psychodidae), posible vector de leishmaniasis visceral en la población de La Rinconada, estado Lara. Bol. Méd. Postg. 19(4):235-239.

ValDerrama a, herrera m, salazar a. 2008. Relación

entre la composición de especies del género Lutzomyia Franca (Diptera: Psychodidae, Phlebotominae) y los diferentes tipos de bosques en Panamá. Acta Zool. Mex. (n.s.). 24(2):67-78.

ValDerrama a, taVares m, filho J. 2011. Anthropogenic influence on the distribution, abundance and diversity of sandfly species (Diptera: Phlebotominae: Psychodidae), vectors of cutaneous leishmaniasis in Panama. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 106(8):1024-1031.

ValDerrama a, taVares m, anDraDe D. 2014. Phylogeography of the Lutzomyia gomezi (Diptera: Phlebotominae) on the Panama Isthmus. Parasit. Vectors.7:9.

ValDiVia h, De los santos m, fernanDez r, BalDeViano g, zorrilla V, Vera h, luCas C, eDgel K, lesCano a, munDal K, graf P. 2012. Natural Leishmania infection of Lutzomyia auraensis in Madre de Dios, Peru, detected by a fluorescence resonance energy transfer-based real-time polymerase chain reaction. Am. J. Trop. Med. Hyg. 87(3):511-517.

VásQuez a, gonzález a, góngora a, Prieto e, Palomares J, Buitrago l. 2013. Seasonal variation and natural infection of Lutzomyia antunesi (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae), an endemic species in the Orinoquia region of Colombia. Mem. Inst. Oswaldo Cruz.108(4):463-469.

Vieira V, ferreira a, santos C, leite g, ferreira g, falQueto a. 2012. Peridomiciliary breeding sites of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) in an endemic area of American cutaneous leishmaniasis in southeastern Brazil. Am. J. Trop. Med. Hyg. 87(6):1089-1093.

VigoDer f, souza n, Peixoto a. 2010. Copulatory courtship song in Lutzomyia migonei (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 105(8):1065-1067.

Vilela m, Pita-Pereira D, azeVeDo C, goDoY r, Britto C, rangel e. 2013. The phlebotomine fauna (Diptera: Psychodidae) of Guaraí, state of Tocantins, with an emphasis on the putative vectors of American cutaneous leishmaniasis in rural settlement and periurban areas. Mem. Inst.

230


Oswaldo Cruz. 108(5):578-585.

ViVero r, Contreras-gutiérrez m, BeJarano e. 2007. Análisis de la estructura primaria y secundaria del ARN de transferencia mitocondrial para serina en siete especies de Lutzomyia. Biomédica. 27(3):429-438.

ViVero r, Contreras-gutiérrez m, BeJarano e. 2009. Cambios en el extremo carboxilo terminal de citocromo b como carácter taxonómico en Lutzomyia (Diptera: Psychodidae). Rev. Colomb. Entomol. 35(1):83-89.

ViVero r, BeJarano e, Castro m, Velez a, Perez J, Perez-Doria a, Velez i, Carrillo l. 2010. Trece registros nuevos de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) para el departamento de Vichada, Orinoquia Colombiana. Biota. Neotrop. 10(2):401-404.

ViVero r, ortega e, aPariCio Y, torres C, musKus C, BeJarano e. 2013. Flebotominos adultos e inmaduros (Diptera: Psychodidae): registros para el Caribe colombiano. Bol. Mal. Salud Amb. 53(2):157-164.

ViVero r, torres C, BeJarano e, CaDena h, estraDa g, florez f, ortega e, aPariCio Y, musKus C. 2015. Study on natural breeding sites of sand flies (Diptera: Phlebotominae) in areas of Leishmania transmission in Colombia. Parasit. Vectors. 8:116.

Walters l, moDi g, tesh r, Burrage t. 1987. Host-parasite relationship of Leishmania mexicana mexicana and Lutzomyia abonnenci (Diptera: Psychodidae). Am. J. Trop. Med. Hyg. 36(2):294-314.

WarD r. 1972. Some observations on the biology and morphology of the immature stages of Psychodopygus wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson, 1971 (Diptera: Psychodidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 70(1):15-28.

WarD r. 1976. The immature stages of some Phlebotominae sandflies from Brazil (Diptera: Psychodidae). Syst. Entomol 1(3):227-240.

WarD r. 1977. The colonization of Lutzomyia flaviscutellata (Diptera: Psychodidae), a vector of Leishmania mexicana amazonensis in Brazil. J.

Med. Entomol.14(4):469-476.

WarD r, reaDY P. 1975. Chorionic sculpturing in some sandfly (Diptera, Psychodidae). J. Ent. (A). 50(2):127-134.

Williams P. 1988. Notes on Lutzomyia (Helcocyrtomyia) trinidadensis (Newstead, 1922) (Diptera: Psychodidae-Phlebtomominae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 83(3):375-383.

Who (WorlD health organization). 2010. Control of the leishmanioses. Technical Report Series 949, Ginebra, Suiza, pp. 186.

Young D. 1979. A review of the bloodsucking psychodid flies of Colombia (Diptera: Phlebotominae and Sycoracinae), Technical Bulletin 806. Institute of Food and Agricultural Sciences, Agricultural Experiment Stations Gainesville, Florida, USA, pp. 266.

Young D, arias J. 1977. Lutzomyia sand flies in the subgenus Evandromyia Mangabeira with descriptions of a new species from Brazil (Diptera: Psychodidae). Acta Amaz. 7(1):59-70.

Young D, morales a. 1987. New species and records of Phlebotomine sand flies from Colombia (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol. 24(6):651-665.

Young D, DunCan m. 1994. Guide to the identification and geographic distribution of Lutzomyia sand flies in México, the West Indies, Central and South America (Diptera: Psychodidae). Memories of the American Entomological Institute, Number 54. Associated Publishers, Gainesville, Florida, USA, pp. 881.

zaPata s, león r, sauVage f, augot D, trueBa g, CruauD C, Couloux a, terán r, DePaQuit J. 2012a. Morphometric and molecular characterization of the series Guyanensis (Diptera, Psychodidae, Psychodopygus) from the Ecuadorian Amazon Basin with description of a new species. Infect. Genet. Evol.12(5):966-977.

zaPata s, meJía l, le Pont f, león r, Pesson B, raVel C, BiChauD l, Charrel r, CruauD C, trueBa g, DePaQuit J. 2012b. A study of a population of Nyssomyia trapidoi (Diptera: Psychodidae) caught on the Pacific coast of Ecuador. Parasit.

231

Cazorla-Perfetti

Vectors. 5:144.

zeleDón r, maCaYa g, PonCe C, ChaVes f, murillo J, Bonilla J. 1982. Cutaneous leishmaniasis in Honduras, Central America. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 76(2):276-277.

zimmerman J, neWson h, hooPer g, Christensen h. 1977. A comparison of the egg surface structure of six anthropophilic phlebotomine sand

flies (Lutzomyia) with the scanning electron microscope (Diptera: Psychodidae). J. Med. Entomol.13(4-5):574-579.

zulueta a, Villarroel e, roDriguez n, feliCiangeli m, mazzarri m, reYes o, roDriguez V, Centeno m, Barrios r, ulriCh m. 1999. Epidemiologic aspects of American visceral leishmaniasis in an endemic focus in Eastern Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 61(6):945-950.

artculo de revisión agrobiologa lista … · de investigaciones biomédicas (cib), laboratorio de...

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