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UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES
Prevalencia y abundancia de ectoparásitos asociados a la
quiropterofauna de la cueva de la Gruta de la Paz (Carchi- Ecuador)
Informe Final de Investigación presentado como requisito para optar por
el: Título de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales
Autor: Pilar Estefani Salgado Endara
Tutor: PhD. Aída Beatriz Álvarez Molina
Quito, 2019
II
DERECHOS DE AUTOR
Yo, Pilar Estefani Salgado Endara en calidad de autor y titular de los
derechos morales y patrimoniales del trabajo de titulación Prevalencia y
abundancia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la cueva
de la Gruta de la Paz (Carchi-Ecuador), modalidad Proyecto de
Investigación, de conformidad con el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO
DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD
E INNOVACIÓN, concedemos a favor de la Universidad Central del
Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva para el uso no
comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservamos a
mi/nuestro favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos
en la normativa citada. Así mismo, autorizo a la Universidad Central del
Ecuador para que realice la digitalización y publicación de este trabajo de
titulación en el repositorio virtual, de conformidad a lo dispuesto en el Art.
144 de la Ley Orgánica de Educación Superior. El autor declara que la
obra objeto de la presente autorización es original en su forma de
expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la
responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por
esta causa y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.
Firma:
-----------------------------------------------------
Pilar Estefani Salgado Endara
C.C.: 1721254876
Dirección electrónica: [email protected]
III
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL
TUTOR
Yo, Aída Beatriz Álvarez Molina, en mi calidad de tutor del trabajo de
titulación, modalidad: Proyecto de Investigación elaborado por Pilar
Estefani Salgado Endara; cuyo título es: Prevalencia y abundancia de
ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la cueva de la Gruta
de la Paz (Carchi-Ecuador), a la obtención del Grado de Licenciada en
Ciencias Biológicas y Ambientales; considero que el mismo reúne los
requisitos y méritos necesarios en el campo metodológico y
epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del tribunal
examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el
trabajo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación
determinado por la Universidad Central del Ecuador.
En la ciudad de Quito a los 21 días del mes de agosto del año 2018.
____________________ Firma
Aída Beatriz Álvarez Molina, PhD.
DOCENTE TUTORA
C.C.: 1707305494
IV
APROBACIÓN DE LA PRESENTACIÓN ORAL/TRIBUNAL
El Tribunal constituido por: Dra. María Mercedes Gavilánez, Dra. Ana
Soto-Vivas y Dr. Fredy Trujillo.
Luego de receptar la presentación oral del trabajo de titulación previo a la
obtención del título (o grado académico) de Licenciada en Ciencias
Biológicas y Ambientales, presentado por la señorita Pilar Estefani
Salgado Endara.
Con el título:
Prevalencia y abundancia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna
de la cueva de la Gruta de la Paz (Carchi-Ecuador).
Emite el siguiente veredicto: Aprobado
Fecha: 22 de febrero de 2019 Para constancia de lo actuado firman:
Nombre Apellido Calificación Firma
Presidente Dra. María Mercedes Gavilánez 16
Vocal 1 Dr. Fredy Trujillo 18
Vocal 2 Dra. Ana Soto-Vivas 15
V
DEDICATORIA
“A TI MI BELLO ANGEL, GRACIAS POR HABER ESTADO A MI LADO,
GRACIAS POR DEJARME ESOS BELLOS RECUERDOS, POR SER MI
PERFECTA CONFIDENTE Y SOBRE TODO GRACIAS POR SER MI
GRAN HERMANA”
A mis padres por haberme dado la vida y por sus luchas constantes de
trabajo y esfuerzo para que nunca me faltara nada, ustedes son mi
motivación más grande para culminar con éxito este proyecto de
investigación.
A mi padre por apoyarme incondicionalmente en la parte moral y
económica hasta llegar al final de mi carrera Universitaria.
A mi mejor amiga, por todos tus consejos, tus enseñanzas, por brindarme
todo tu amor, por siempre escucharme y ser la mejor MADRE del mundo.
Al resto de mi familia y amigos que de una manera u otra formaron parte
de este logro.
VI
RECONOCIMIENTOS
Agradezco a Dios por darme la fortaleza para culminar otra etapa de mi
vida.
A la Universidad Central del Ecuador por haber permitido formarme en
ella, a la Carrera de Ciencias Biológicas y Ambientales, a los profesores
que fueron partícipe de ello, a mi tutora Aída Álvarez por su valioso
tiempo brindado en la revisión de este manuscrito.
Gracias Javier por tus conocimientos, tu paciencia y tu tiempo.
Al Instituto Nacional de Biodiversidad (INABIO) por haberme
proporcionado el aval para esta investigación.
A Santiago Villamarín Cortez curador del área de Invertebrados del
INABIO y a Adriana encargada del laboratorio de Entomología de
Agrocalidad por facilitarme el uso de los laboratorios y los materiales
necesarios.
A Janis, Gerson, Jona, Tony, Bicha y Javi por su inmensa ayuda en la
fase de campo gracias muchachos.
Gracias a mis amigos con los que compartimos grandes momentos en
nuestra formación y siempre nos hemos apoyado conjuntamente para
conseguir nuestros objetivos de vida y profesionales y a todas esas
personas que siempre me extendieron una mano amiga o me hicieron
llegar una palabra de aliento para seguir adelante y lograr esta meta, les
agradezco y hago presente mi gran afecto hacia ustedes en especial a mi
hermosa familia, los amo.
VII
ÍNDICE GENERAL
pág.
LISTA DE TABLAS ................................................................................................. viii
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................. ix
LISTA DE ANEXOS .................................................................................................. ix
RESUMEN ................................................................................................................ xi
ABSTRACT ............................................................................................................. xii
INTRODUCCIÓN ...................................................................................................... 1
METODOLOGÍA ....................................................................................................... 7
Área de estudio ..................................................................................................... 7
Diseño ................................................................................................................... 8
Población y muestra .............................................................................................. 8
MÉTODOS ............................................................................................................ 8
Fase preparatoria .................................................................................................. 8
Fase de campo ..................................................................................................... 8
Fase de laboratorio ............................................................................................... 9
Análisis de datos ................................................................................................. 11
RESULTADOS ....................................................................................................... 14
DISCUSIÓN ............................................................................................................ 32
CONCLUSIONES ................................................................................................... 36
RECOMENDACIONES ........................................................................................... 38
LITERATURA CITADA ........................................................................................... 39
ANEXOS ................................................................................................................ 45
VIII
LISTA DE TABLAS
TABLA pág.
Tabla 1. Riqueza, composición taxonómica y estructura de la quiropterofauna
presente en la Gruta de la Paz. ......................................................................................... 24
Tabla 2. Composición taxonómica de ectoparásitos asociados a los murciélagos
de la Gruta de la Paz ........................................................................................................... 25
Tabla 3. Número de hospederos infectados. .................................................................. 27
Tabla 4. Análisis de Normalidad de las variables del estudio. ..................................... 29
Tabla 5. Correlación de variables. .................................................................................... 30
IX
LISTA DE FIGURAS
FIGURA pág.
Figura 1. Mapa del área de estudio .............................................................................. 7
Figura 2. Esquema de medidas tomadas en murciélagos (Tirira 2007). .............. 10
Figura 3. Especies de murciélagos registrados en la cueva de la Gruta de la Paz
.......................................................................................................................................... 15
Figura 4. Esquema de C. strandtmanni Tibbetts, 1957, ectoparásito de M.
megalophylla. Fuente: Tibbetts 1957. ......................................................................... 16
Figura 5. Esquema de C. robustipes Ewing 1925, ectoparásito de M.
megalophylla y T. brasiliensis. Fuente: Ewing 1938. ................................................ 17
Figura 6. Esquema de T. leionotus Wenzel, 1976, ectoparásito de M.
megalophylla. Fuente: Wenzel 1976. .......................................................................... 18
Figura 7. Esquema de B. aff. latiscuta Goff y Brennan, 1978, ectoparásito de M.
megalophylla. Fuente: Goff y Brennan 1978. ............................................................ 19
Figura 8. Esquema de S. distincta (Johnson,1957), ectoparásito de T.
brasiliensis. Fuente: Johnson 1957. ............................................................................ 20
Figura 9. Esquema de E. longa Ewing, 1938, ectoparásito de T. brasiliensis.
Fuente: Ewing 1938. ...................................................................................................... 21
Figura 10. Curva de Acumulación de especies. ....................................................... 22
Figura 11. Número de especies de ectoparásitos por murciélago. ....................... 23
Figura 12. Abundancia de ectoparásitos registrados en la quiropterofauna de la
Gruta de la Paz. .............................................................................................................. 26
Figura 13. Prevalencia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la
Gruta de la Paz. .............................................................................................................. 27
X
LISTA DE ANEXOS
ANEXO pág.
Anexo A. Estandarización de las técnicas para el proyecto investigación
“Prevalencia y abundancia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la
gruta de la paz (Carchi-Ecuador)” ............................................................................... 46
Anexo B. Permiso de Investigación de la Dirección Provincial del Ambiente del
Carchi. .............................................................................................................................. 50
Anexo C. Permiso de Movilización de la Dirección Provincial del Ambiente del
Carchi. .............................................................................................................................. 54
Anexo D. Permiso de Investigación del Instituto Nacional de Biodiversidad. ...... 55
Anexo E. Datos morfométricos, sexo y peso de la especie M. megalophylla. .... 56
Anexo F. Datos morfométricos, sexo y peso de la especie T. brasiliensis. ......... 58
Anexo G. Número de ectoparásitos en cada individuo de murciélago de la
especie M. megalophylla. ............................................................................................. 59
Anexo H. Número de ectoparásitos en cada individuo de murciélago de la
especie T. brasiliensis. .................................................................................................. 61
Anexo I. Estadística descriptiva de la especie M. megalophylla. .......................... 62
Anexo J. Estadística descriptiva para machos de la especie M. megalophylla. . 64
Anexo K. Estadística descriptiva para hembras de la especie M. megalophylla.66
Anexo L. Estadística descriptiva de la especie T. brasiliensis. .............................. 67
Anexo M. Estadística descriptiva para machos de la especie T. brasiliensis. ..... 68
Anexo N. Estadística descriptiva para hembras de la especie T. brasiliensis. ... 69
XI
TITULO: Prevalencia y abundancia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la cueva de la Gruta de la Paz (Carchi- Ecuador)
Autora: Pilar Estefani Salgado Endara
Tutora: Aída Beatriz Álvarez Molina
RESUMEN
Se estudió a los ectoparásitos asociados a una comunidad de
murciélagos en la cueva de la Gruta de la Paz (Provincia del Carchi). Los
datos se obtuvieron en abril de 2016, mediante la captura de 68 individuos
de dos especies de murciélagos Tadarida brasiliensis I. Geoffroy, 1824 y
Mormoops megalophylla Peters, 1864; se identificaron seis especies de
ectoparásitos, de las cuales, cuatro corresponden a especies de ácaros:
Chiroptonyssus ropustipes Ewing, 1925, Cameronieta strandtmanni
Tibbetts, 1957, Beamerella latiscuta Goff y Brennan, 1978 y Ewingana
longa Ewing, 1938, una especie de mosca (Trichobius leionotus Wenzel,
1976) y una especie de pulga (Sternopsylla distinta (Johnson, 1957)). El
ectoparásito más abundante resulto ser B. aff. latiscuta con 164 individuos
presentes solo en el hospedero M. megalophylla con una prevalencia del
65% en hembras y el 44,44% en machos; C. robustipes es el único
ectoparásito que estuvo presente en las dos especies de murciélagos,
mostrando el 100% de prevalencia en los machos y hembras del
hospedero T. brasiliensis y estuvo presente solo en los machos de M.
megalophylla con el 7.5%; no se encontró evidencia consistente de que
exista relación entre las variables sexo, peso y tamaño corporal con
respecto al número de ectoparásitos. Se confirmó la presencia de la pulga
S. distincta en el hospedero T. brasiliensis. Se sugiere la realización de
futuros estudios para analizar la transmisión de potenciales enfermedades
zoonóticas a los seres humanos, por parte de los quirópteros y sus
ectoparásitos asociados.
PALABRAS CLAVE: ABUNDANCIA, ECTOPARÁSITOS, MURCIÉLAGOS, PESO, PREVALENCIA, SEXO, TAMAÑO CORPORAL
XII
TITLE: Prevalence and abundance of ectoparasites associated to bats of
the cave de la Gruta de la Paz (Carchi- Ecuador)
Author: Pilar Estefani Salgado Endara Tutor: Aída Beatriz Álvarez Molina
ABSTRACT
The ectoparasites associated to a community of bats were studied in la
cueva de la Gruta de La Paz (Carchi Province). The field data was
obtained in April 2016, there were caught 68 individuals of two species of
bats: Tadarida brasiliensis I. Geoffroy, 1824 and Mormoops megalophylla
Peters, 1864; six species of ectoparasites were identified, of which four
correspond to species of mites: Chiroptonyssus ropustipes Ewing, 1925,
Cameronieta strandtmanni Tibbetts, 1957, Beamerella latiscuta Goff y
Brennan, 1978 and Ewingana longa Ewing, 1938. One species of fly
(Trichobius leionotus Wenzel, 1976) and one species of flea (Sternopsylla
distincta (Johnson, 1957)). The most abundant ectoparasite was B. aff
latiscuta with 164 individuals registered only in the host M. megalophylla
with a prevalence of 65% in females and 44.44% in males. C. robustipes
is the only ectoparasite found in both species of bats showing 100% of
prevalence in males and females of T. brasiliensis host, and it was present
only in males of M. megalophylla with 7.5%. It was not found consistent
evidence that there is a relationship among the variables sex, body weight
and body size with the number of ectoparasites. It was confirmed the
presence of S. distincta flea in the T. brasiliensis host. It is suggested that
future studies be carried out to analyze the transmission of potential
zoonotic diseases to humans by chiroptera and their associated
ectoparasites.
KEYWORDS: ABUNDANCE, BATS, BODY SIZE, ECTOPARASITES, PREVALENCE, SEX, WEIGHT.
1
INTRODUCCIÓN
El parasitismo es una interacción biológica en donde uno de los individuos
(huésped) depende de otro (hospedero) obteniendo algún tipo de
beneficio, no siempre es una relación nutricional, pues el hospedero
puede beneficiar al parásito obteniendo una mejora de su aptitud
reproductiva. Los parásitos no siempre causan daño al hospedador, es
decir no ocasionan ningún tipo de alteración al individuo hospedador
(Brusca y Brusca 2005). Existen varias relaciones ecológicas del
parasitismo que presentan implicaciones tróficas (nutrición), sin embargo,
los parásitos también reciben otros beneficios como protección y hábitat
(Poulin y Morand 2000).
Los parásitos se clasifican dependiendo de su tamaño, en micro-parásitos
como virus, bacterias y protozoarios y en macro-parásitos como helmintos
y artrópodos (Bush et al. 2001) y dependiendo de su ubicación en el
hospedero se los puede clasificar en: endoparásitos que son aquellos que
se encuentran dentro del individuo y ectoparásitos que solo viven en el
exterior como la piel y el pelaje (Botero y Restrepo 1998).
Dependiendo del ciclo de vida de los parásitos, los hospederos se
clasifican en definitivos cuando los parásitos necesitan de un solo
organismo para alcanzar su madurez sexual, es decir son monogeneos o
presentan un ciclo de vida directo, o a su vez, son intermediarios cuando
el ciclo de vida es indirecto ya que solo están presentes en alguna etapa
del desarrollo morfológico, sin alcanzar la madurez sexual. Esta analogía
ecológica entre los organismos de vida libre y los parásitos, termina
cuando los parásitos son sometidos a los mecanismos de defensa de su
“ambiente” (Bush et al. 2001).
Existen pocos estudios que abordan los posibles efectos negativos que el
parasitismo ejerce sobre la fauna silvestre (Suzán et al. 2000,
Hakkarainen et al. 2007). En especies domésticas se evidencian efectos
2
en donde se observa que una alta abundancia de parásitos no
necesariamente llega a ocasionar la muerte directa del hospedero, pero si
altera notablemente su conducta (Suzán et al. 2000).
Hamilton y Zuk (1982) fueron los primeros en presentar evidencia del
efecto negativo de los parásitos en poblaciones de animales silvestres.
Ellos proponen que los parásitos actúan como una fuerza evolutiva,
dirigiendo la selección sexual de sus hospederos. Sugieren que las
hembras eligen a los machos más sanos y vigorosos, como garantía del
éxito de su progenie. El buen estado de salud de los animales usualmente
se refleja en pelajes y plumajes brillantes y abundantes, además de tallas
adecuadas para cada especie (Hamilton y Zuk 1982, Suzán et al. 2000).
Además, los ectoparásitos pueden afectar al valor adaptativo del
hospedador mediante la influencia ejercida sobre el sistema inmune,
metabolismo, termorregulación, comportamiento y condición corporal de
los animales parasitados, de esta manera pueden ser protagonistas de
transmisión de enfermedades (Lourenço y Palmeirim 2007).
Dentro de la fauna silvestre, los murciélagos son el grupo de mamíferos
más diverso del mundo, y en Ecuador es el orden que mayor número de
especies presenta, contabilizando hasta el momento 171 especies, lo que
representa el 39.2% del total de mamíferos registrados para el país (Tirira
2018). En la provincia del Carchi, Tirira y Boada (2012) catalogaron 10
especies de murciélagos, de las cuales siete especies han sido
registradas en cavernas, cuevas y grutas como la Gruta de la Paz. Entre
estas especies se encuentran Mormoops megalophylla Peters, 1864 y
Tadarida brasiliensis I. Geoffroy, 1824.
El grupo de los quirópteros a través de todas sus adaptaciones tróficas,
consiguen utilizar una gama bastante diferente de alimento, lo que los
hace importantes agentes en la manutención y equilibrio del ambiente en
donde se desarrollan, considerándolos como indicadores del estado de
conservación de los ecosistemas (Hutson et al. 2001).
3
Los murciélagos presentan altas relaciones de parasitismo (Boots y Akira
2001), que reducen en muchos casos la eficacia reproductiva (Richener et
al. 1993), pérdida de peso (Linhares y Komeno 2000), crecimiento,
aumento en la asimetría durante el desarrollo (Bize et al. 2004), reducción
en la tasa metabólica y un gasto energético adicional para evitar los
parásitos o sus efectos negativos (Loye y Carroll 1998), así como también
muerte bajo ciertas condiciones (Hudson et al. 1988, Boots y Akira 2001).
Todo esto alteraría de alguna manera la dinámica poblacional de los
murciélagos, llevándolos a su declinación (Lourenço y Palmeirim 2007).
Las especies de murciélagos registradas en la caverna de la Gruta de la
Paz, por sus hábitos de percha, utilizan la cueva como refugio, por lo que
pueden favorecer significativamente a la carga parasitaria, ya que las
cuevas en particular brindan las condiciones adecuadas para el desarrollo
de parásitos, lo que da por resultado una alta prevalencia, abundancia y
riqueza de especies de ectoparásitos en los hospederos (Patterson et al.
2007).
Dentro de los murciélagos existen una serie de atributos que los hacen
más o menos propensos al parasitismo, entre éstos se destacan, el
comportamiento alimentario, la estructura social, áreas de distribución,
áreas de actividad, migración, e historia evolutiva. Además, a nivel
individual, existen otros caracteres que determinan al parasitismo como la
edad, el tamaño, el sexo, aspectos genéticos individuales y el estado
nutricional (Poulin y Morand 2000, 2004). A pesar de la importancia de
todos estos aspectos, son muy pocos los estudios que buscan establecer
cuáles son los factores que determinan la abundancia y riqueza de
parásitos entre los quirópteros (Watve y Sukumar 1995).
Según Marinkelle y Grose (1981) dentro de los principales grupos de
ectoparásitos de murciélagos es posible encontrar especies de insectos
como del orden Siphonaptera y Diptera (Autino et al. 1999, Dick y
Patterson 2006), y ácaros como Spinturnicidae, Macronyssidae y
Trombiculidae (Brusca y Brusca 2005).
4
El orden Siphonaptera corresponde a las pulgas, una de cuyas familias, la
familia Ischonopsyllidae con la especie Sternopsylla distincta (Johnson,
1957), está relacionada directamente con los murciélagos T. brasiliensis.
Dentro del orden díptera, la superfamilia Hippoboscoidea que incluye a la
familia Hippoboscidae, parasita principalmente mamíferos grandes, y las
familias Streblidae y Nycteribiidae, son conocidas como ectoparásitos
obligados de murciélagos (Dick y Patterson, 2006). La familia Streblidae
está distribuida en todo el mundo y cuenta con 5 subfamilias, 32 géneros
y 227 especies descritas (Dick y Patterson 2006).
Todos los ácaros parásitos de quirópteros presentan una serie de
caracteres básicos, como es la presencia de cuatro pares de patas (tres
en larvas) insertas en un cuerpo globoso y más o menos rechoncho
(Estrada et al. 2006).
Las relaciones de parasitismo más evidentes se presentan con los
dípteros ectoparásitos y en especial los de la familia Streblidae y
Nicteribidae ya que tienen cierta exclusividad por los murciélagos
(Guerrero 1997, Graciolli y Moura 2005), sin embargo, el conocimiento de
la diversidad y la dinámica de ectoparásitos asociados a los murciélagos,
para el Ecuador son inciertas (Tello 2005).
Los murciélagos son el grupo de mamíferos que más alarmantemente
está disminuyendo en todo el mundo, ya que es el grupo menos estudiado
a nivel de conservación; además, el hábitat de los murciélagos está
siendo dramáticamente alterado por actividades antrópicas puesto que las
cuevas y otros refugios son quemados, fumigados o destruidos de alguna
otra forma.
El estudio de ectoparásitos asociados en murciélagos puede ser muy
significativo a nivel ambiental, ya que estos hospederos desempeñan un
papel muy importante en los ecosistemas, como es la polinización de
plantas, dispersión de semillas ayudando a la conservación de la
vegetación natural, control en plagas de insectos. Cabe mencionar que un
5
solo murciélago puede consumir 1/3 de su peso en insectos en una
noche, al tomar en cuenta los millones de murciélagos que existen, esta
cifra alcanza miles de toneladas al año en control de insectos, muchos de
ellos dañinos para la agricultura; y otros servicios ambientales en los
bosques, humedales, praderas, desiertos y ciudades (Basílio 2008).
Con respecto a las relaciones que se establecen entre estas especies de
murciélagos y el hombre, por un lado, se tienen ventajas como, por
ejemplo, el control que los murciélagos ejercen sobre los insectos, pero
por el otro tiene desventajas por las percepciones de temor y desagrado
que su cercanía produce entre los seres humanos (Mann 1978).
Los murciélagos son portadores de ectoparásitos como pulgas, chinches,
etc. Es por esto que es importante conocer qué tipo de ectoparásitos
están parasitando a las especies de murciélagos de la cueva de La Gruta
de la Paz, puesto que muchos de los parásitos son transmisores de
organismos patógenos (causantes de enfermedades), como virus o
bacterias, y que pueden ser enfermedades transmisibles al tener contacto
con el hombre.
Los aspectos ecológicos relacionados al parasitismo, como las
comunidades de ectoparásitos y los patrones de infestación, así como los
factores que los regulan, constituyen algunos de los aspectos más
interesantes y nada estudiados en relación a los ectoparásitos asociados
a los murciélagos registrados en la cueva de la Gruta de la Paz. Esta
información puede ser imprescindible tanto para enriquecer la base de
datos de murciélagos del sitio de estudio, como para tener suficiente
información de ectoparásitos asociados a estas especies de murciélagos
(M. megalophylla y T. brasiliensis), y cómo los ectoparásitos pueden
afectar a las poblaciones de micro-mamíferos voladores, en el
cumplimiento de sus funciones en el ecosistema del área, lo cual
produciría alteraciones al equilibrio ecológico.
Por lo expuesto se propone como objetivo general: determinar la
prevalencia y abundancia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna
6
registrados en la cueva de la Gruta de la Paz, y como objetivos
específicos: identificar la estructura y composición de la quiropterofauna
presente en la cueva de la Gruta de la Paz, establecer la composición de
ectoparásitos asociados a murciélagos registrados en el sitio de estudio,
y, analizar la influencia del peso, tamaño, sexo y especie del murciélago
con respecto al número de ectoparásitos.
7
METODOLOGÍA
Área de estudio
El estudio se realizó en la caverna de la Gruta de la Paz, una formación
natural de roca predominantemente calcárea que alberga un buen número
de murciélagos (Smith 1972, LaVal 1973, Albuja 1982, Albuja 1999). Ésta
se localiza en la Provincia del Carchi, Cantón Montúfar, Parroquia La Paz,
ubicada a 18 Km de San Gabriel, a una altura de 2468 msnm (Ministerio
de Turismo Regional Sierra Norte 2007). Según Sierra y colaboradores
(1999) la formación vegetal que circunda la cueva pertenece al Matorral
Húmedo Montano, y se encuentra en la ecorregión y hotspot de los Andes
Tropicales (Mittermeier et al. 2004), el clima del área es templado y
presenta una temperatura media anual de 14 °C, con una precipitación
promedio anual de 1000 a 1250 mm (Ministerio de Turismo Regional
Sierra Norte 2007) (Figura 1).
Figura 1. Mapa del área de estudio
8
Diseño
El presente estudio es un diseño descriptivo transversal de punto. En este
estudio se pretende señalar las características del fenómeno y establecer
relaciones entre las variables investigadas, en un momento dado de
tiempo y en un área determinada.
Población y muestra
La población en este estudio está conformada por las especies de
murciélagos registradas en la cueva de la Gruta de la Paz y las especies
de ectoparásitos asociados a ellos.
Para la selección de la muestra se utilizó curvas de acumulación de
especies con el fin de estimar el número de especies de ectoparásitos
esperados en el muestreo.
MÉTODOS
Fase preparatoria
Antes de iniciar el estudio se buscó la colaboración de expertos en
metodología, manejo de equipos y materiales a utilizarse en la
investigación, los cuales para establecer la estandarización brindaron una
capacitación y entrenamiento, para de esta manera verificar la
manipulación correcta de materiales, equipos y especímenes (ver Anexo
A).
Previo al inicio del estudio se solicitó al Ministerio del Ambiente (MAE),
Dirección Provincial del Carchi, los permisos de investigación (ver Anexo
B) y el de movilización de especies de ectoparásitos (ver Anexo C).
Fase de campo
El muestreo se realizó en abril de 2016. Para la captura de murciélagos
se utilizó 6 redes de neblina de 12 m de longitud x 3 m de alto. Las redes
fueron colocadas sobre el lecho del cuerpo de agua que cruza la caverna
de la Gruta de la Paz y sus alrededores. El horario de operación de las
9
redes fue de 18:00h a 02:00h durante seis días, dando un total de 288
horas/red, de acuerdo a la metodología propuesta por Guerra (2014).
Para registrar y colectar los ectoparásitos se aplicó el protocolo de
muestreo de ectoparásitos en murciélagos elaborado por Dick (2005), en
donde cada murciélago capturado fue separado en bolsas individuales e
inspeccionados minuciosamente con la ayuda de un pincel remojado en
alcohol, aturdiendo a los ectoparásitos que posteriormente fueron
removidos con pinzas de disección y conservados en microtubos con
alcohol al 95%, para identificación en el laboratorio. El procedimiento fue
realizado tres veces por cada hospedero y para su liberación fueron
marcados con tinta indeleble en las uñas de la pata izquierda evitando así
un posible reconteo (Tlapaya et al. 2015).
Cada microtubo fue etiquetado con los datos correspondientes como
localidad, fecha, especie y se le asignó el número de registro del
murciélago hospedero. Las muestras fueron trasladadas en un
contenedor cooler, manteniendo de esta manera la temperatura y
evitando que las muestras se derramen.
Fase de laboratorio
Identificación de murciélagos
Los murciélagos capturados fueron fotografiados e identificados con
descripciones y claves disponibles en Simmons y Voss (1998), Albuja
(1999) y Tirira (1999, 2007) y se les asignó un número de registro que fue
anotado en una hoja de campo junto con el sexo, peso y medidas
morfométricas de cada murciélago como: largo de la cabeza y el cuerpo
juntos (CC), largo de la cola (LC), largo de la pata posterior (LP), largo de
la oreja (LO) y largo del antebrazo (AB) (Figura 2), luego de la toma de
datos fueron liberados.
10
Figura 2. Esquema de medidas tomadas en murciélagos (Tirira 2007).
Identificación de ectoparásitos
La identificación de ectoparásitos se realizó en el Instituto Nacional de
Biodiversidad (INABIO), en la División de Invertebrados, Área de
Entomología, para lo cual se contó con el permiso respectivo (ver Anexo
D).
Los ectoparásitos extraídos de los microtubos, fueron montados en placas
siguiendo la técnica de Hoyer (Fleischmann 1990) y con la ayuda de un
11
estereomicroscopio Olimpus GZ-1 (20x) y un microscopio Olimpus HY-2
con cámara integrada, se identificaron siguiendo las claves de Guimaraes
(1946); Guimaraes y D'Andretta (1956) y Wenzel (1970, 1976), (Guerrero
1993, 1994a, 1994b; 1995a; 1995b; 1996a; 1996b; 1997; 1998a; 1998)
para el orden Diptera; Hopkins y Rothschild (1956) y Beaucournu y
Gallardo (1992) para el orden Siphonaptera. Los ácaros se identificaron
hasta familia siguiendo las claves de Fleischmann (1975) y a nivel de
especies se siguió las claves disponibles de Wenzel y Tipton (1966) y
Herrin y Tipton (1975). Todos los ejemplares fueron depositados en la
División de Invertebrados del INABIO.
Análisis de datos
Se generó una matriz en una hoja electrónica de Excel (Microsoft 2010)
que recopiló toda la información recabada en el campo y laboratorio.
Se aplicó estadística descriptiva para la caracterización de los datos
obtenidos como peso, tamaño y número de ectoparásitos con y sin
distinción de sexo, y se tomaron datos como promedio, desviación
estándar, mediana y moda dependiendo del tipo de variable.
Para la estructura y composición de la fauna quiróptera se evidenció la
riqueza taxonómica de los hospedadores capturados y la totalidad de
familias, géneros y especies de murciélagos encontrados, con sus
respectivas abundancias y de la misma forma para la composición de
ectoparásitos. Para calcular la abundancia de ectoparásitos, se tomó el
número de individuos de una especie de ectoparásito en particular,
presente en una población de hospederos (Bush et al. 1997).
Para la prevalencia se calculó el porcentaje de hospederos infectados con
uno o más individuos de una especie de ectoparásito en particular,
dividido por el número de hospederos examinados. La prevalencia se
computó mediante la presencia o ausencia de especies de ectoparásitos
en cada muestra de hospederos clasificados en dos grupos: infectados y
no infectados (Bush et al. 1997).
12
Para determinar la influencia del peso, tamaño corporal y sexo en el
número de ectoparásitos, debido a que las variables no superan los 50
datos se aplicó el test de Shapiro-Wilk para contrastar la normalidad de
los datos a estudiar (Pagano 1999).
Dependiendo del valor de probabilidad (p) que el test arrojó, se rechazó o
no la hipótesis nula y se estableció que tipo de correlación se empleará.
Así por ejemplo, si p < 0.05 esto significó que los datos no tienen una
distribución normal, y por lo tanto, se rechazó la hipótesis nula y se utilizó
la correlación para datos no paramétricos (Coeficiente de Correlación de
Spearman, el cual evalúa la relación entre dos variables), a su vez si se
obtuvo un valor de p > 0.05, esto fue un indicativo de que los datos siguen
una distribución normal, de tal manera que no se rechazó la hipótesis nula
y se aplicó una correlación para datos paramétricos (Coeficiente de
Correlación de Pearson se emplea para medir el grado de relación de dos
variables) (Martínez-González et al. 2006).
Para analizar la variable sexo se separó a los individuos por especie de
murciélago en hembras y machos, y de cada uno se tomó el tamaño
corporal y el peso para poder aplicar las pruebas de normalidad y
coeficiente de correlación correspondientes.
Luego de realizar la prueba de Shapiro-Wilk se obtuvo que algunas de las
variables si presentaron una distribución normal, en donde se aplicó el
test de Coeficiente de Correlación de Pearson; y para las variables que no
siguieron una distribución normal se aplicó el test de Coeficiente de
Correlación de Spearman.
Todos los análisis se ejecutaron en el programa BIOESTAT 5.0 (Ayres et
al. 2007) y se evaluó el coeficiente de correlación (r) de acuerdo a los
siguientes rangos: 0 no existe correlación, 0.1 a 0.30 correlación débil, de
0.31 a 0.70 correlación moderada, y de 0.71 a 1 correlación fuerte
(Martínez-González et al. 2006).
13
Si la dirección del coeficiente de correlación es positivo (+) indica que la
asociación entre las variables es directamente proporcional, o si es
negativo (-) muestra que la asociación es inversamente proporcional.
14
RESULTADOS
En la cueva de la Gruta de la Paz, se registraron dos especies de
murciélagos, que se describen a continuación:
Mormoops megalophylla Peters, 1864: Conocido como "rostro de
fantasma o bigotudo". Una característica muy particular de esta especie
es la presencia de pliegues cutáneos distintivos en el rostro, sus orejas
son cortas, redondeadas y conectadas entre sí por un pliegue que recorre
la región frontal, la membrana caudal es muy desarrollada extendiéndose
más allá de las patas (Emmons y Feer 1999) (Figura 3).
Sus medidas son: CC 53- 77, LC 18- 30, LP 8- 13, LO 9-19, AB 53- 65
mm, peso 10- 25 g (datos registrados en el campo) (Anexo E).
Tadarida brasiliensis I. Geoffroy, 1824: Llamado "murciélago de cola
libre del Brasil" o "murciélago cola de ratón" (Tirira 2007). Esta especie
tiene hocico puntiagudo y dirigido levemente hacia arriba, orejas grandes,
redondeadas y dirigidas hacia adelante lo que da la apariencia de estar
unidas, el dorso es de color marrón oscuro a marrón grisáceo (Tirira
2007). Cola proporcionalmente larga que sobresale del uropatagio y las
patas (Figura 3).
Esta especie presenta las siguientes medidas: CC 50- 64, LC 23- 36, LP
6- 11, LO 7- 14, AB 41- 47 mm, peso 10- 20 g. (datos registrados en el
campo) (Anexo.F.).
15
M. megalophylla Peters, 1864. T. brasiliensis I. Geoffroy, 1824.
Figura 3. Especies de murciélagos registrados en la cueva de la Gruta de la Paz
En los murciélagos que habitan en la cueva de la Gruta de la Paz se
identificaron seis especies de ectoparásitos, cuyas características se
presentan seguidamente:
Cameronieta strandtmanni Tibbetts, 1957: Tibbetts (1957) cuando
describe esta especie nueva, la ubica taxonómicamente en la clase
Arachnida, dentro de la familia Spinturnicidae. Este ácaro se diferencia de
otros en que las setas esternales están ubicadas en la placa esternal y
hay áreas de proyecciones semejantes a espinas o escamas (Figura 4).
16
Figura 4. Esquema de C. strandtmanni Tibbetts, 1957, ectoparásito de M. megalophylla. Fuente: Tibbetts 1957.
17
Chiroptonyssus robustipes Ewing, 1925: Esta es una especie de ácaro,
perteneciente a la familia Macronyssidae. Sus características morfológicas
más importantes incluyen que las hembras poseen un idiosoma en forma
de huevo, el opistosoma es ligeramente bilobulado. La zona ventral es
mucho más ancha que larga, mientras que el macho presenta una zona
ventral ovalada y el área anal tiene forma de huevo en contorno (Ewing
1938) (Figura 5).
Figura 5. Esquema de C. robustipes Ewing 1925, ectoparásito de M. megalophylla y T. brasiliensis. Fuente: Ewing 1938.
18
Trichobius leionotus Wenzel, 1976: Esta especie de mosca pertenece a
la clase Insecta, orden Diptera y se clasifica en la familia Streblidae. Se
caracteriza por tener un tamaño más pequeño, su tórax más estrecho,
sugloboso y ancho; prescutum con 18 macrosetas en lugar de 14,
incluyendo 2 en cada lado anterior a la sutura transversal, Scutum con
una marcación en forma de W (Wenzel 1976) (Figura 6).
Figura 6. Esquema de T. leionotus Wenzel, 1976, ectoparásito de M. megalophylla. Fuente: Wenzel 1976.
19
Beamerella aff. latiscuta Goff y Brennan, 1978: Goff y Brennan (1978)
catalogan a esta especie de acaro en el orden Prostigmata, y en la familia
Trombiculidae. Esta especie se caracteriza porque su escutelo es
moderadamente punteado con margen anterior bicóncava el cual posee
más de 6 setas (Figura 7).
Figura 7. Esquema de B. aff. latiscuta Goff y Brennan, 1978, ectoparásito de M. megalophylla. Fuente: Goff y Brennan 1978.
20
Sternopsylla distincta (Johnson, 1957): Esta especie de pulga
pertenece al orden Siphonaptera y a la familia Ischnopsyllidae; se
caracteriza por tener el dedo del clasper mucho más ancho apicalmente,
al igual que el octavo esternón, las pseudosetas son más pronunciadas.
El primer terguito es especialmente peludo (Johnson 1957) (Figura 8).
Figura 8. Esquema de S. distincta (Johnson,1957), ectoparásito de T. brasiliensis. Fuente: Johnson 1957.
21
Ewingana longa Ewing, 1938: Este ácaro correspondiente al orden
Protigmata y familia Myobiidae posee un capitulum muy corto y mucho
más ancho que largo; tiene palpos reducidos, cada uno compuesto de dos
segmentos parcialmente anquilosados y una garra recurvada terminal
(Ewing 1938) (Figura 9).
Figura 9. Esquema de E. longa Ewing, 1938, ectoparásito de T. brasiliensis.
Fuente: Ewing 1938.
22
Curva de acumulación de especies
La curva de acumulación de especies, muestra que el esfuerzo de
muestreo para el hospedero M. megalophylla fue eficiente, ya que se
vuelve asintótica, puesto que en el quinto día se colectaron 4 especies de
ectoparásitos, y al culminar el sexto día no se encontraron nuevas
especies por lo que se detuvo el muestreo. En el caso del hospedero T.
brasiliensis los primeros individuos de esta especie de murciélago se
capturaron al cuarto día, donde se logró colectar tres especies de
ectoparásitos, al igual que el quinto día, sin embargo, al sexto día la curva
desciende, indicando que se logró un buen esfuerzo de muestreo (Figura
10).
Figura 10. Curva de Acumulación de especies.
Al graficar los datos de número de especies de ectoparásitos y número de
individuos de hospederos se logra evidenciar que el individuo que mayor
número de especies de ectoparásitos tiene es un murciélago que
corresponde al hospedero M. megallophylla (código: R3-M8), al igual que
el individuo que no presentó ningún ectoparásito (código: R3-M7) (ver
Figura 11, Anexo G-H).
-0,5
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
0 1 2 3 4 5 6
Nº
de e
sp
ecie
s d
e e
cto
pará
sit
os
Nº de Días de Muestreo
Nº de especies de ectoparásitos de Momoops megalophylla
Nº de especies de ectoparásitos de Tadarida brasiliensis Nº de especies de ectoparásitos de Mormoops megalophylla Nº de especies de ectoparásitos de Tadarida brasiliensis
23
Figura 11. Número de especies de ectoparásitos por murciélago.
Debido al patrón de las gráficas obtenidas, se detuvo el muestreo al sexto
día, puesto que un aumento del esfuerzo de muestreo, no determinaría un
incremento de especies de ectoparásitos.
Descripción de las variables del estudio
Se registraron 49 individuos de la especie M. megalophylla con los
siguientes promedios sin distinción de sexo: peso= 18.71 g (DE= ± 3.78),
tamaño= 66.18 mm (DE= ± 4.12), y para el número de ectoparásitos que
se encontró infestando a los hospederos de esta especie se obtuvo una
mediana y una moda cuyo valor es de 3 (ver Anexo I); mientras que para
M. megalophylla con distinción de sexo se estableció los siguientes datos:
para machos (n= 40) se obtuvo un promedio de: peso= 18.85 g (DE= ±
3.89); tamaño= 66.20 mm (DE= ± 4.44) y para el número de ectoparásitos
una mediana y una moda con un valor de 3 (ver Anexo J); y para hembras
(n= 9) se obtuvo un promedio de: peso= 18.11 g (DE= ± 3.37); tamaño=
66.11 mm (DE= ± 2.32) y para el número de ectoparásitos una mediana
con un valor de 3 y una moda de 1 (Anexo K).
En la especie T. brasiliensis se registraron un total de 19 individuos,
dando como resultado los siguientes promedios sin distinción del sexo:
0
1
2
3
4
5
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 49
Nº
de e
sp
ecie
s d
e e
cto
pará
sit
os
Nº de individuos (hospederos)
Nº de especies de ectoparásitos de Mormoops megalophylla Nº de especies de ectoparásitos de Tadarida brasiliensis
24
peso = 13.53 g (DE= ± 3.47); tamaño= 55.79 mm (DE= ± 4.72); con
respecto al número de ectoparásitos se alcanzó una mediana con un valor
de 8 y una moda cuyos valores son de 2, 8, 9 y 10 (ver Anexo L); mientras
que los promedios obtenidos con distinción del sexo fueron: para machos
(n= 11) se obtuvo un promedio de: peso= 14.73 g (DE= ± 3.72); tamaño=
56 mm (DE= ± 4.27) y para el número de ectoparásitos se encontró una
mediana con un valor de 9 y una moda cuyos valores son de 8, 9, 10 (ver
Anexo M); y para hembras (n= 8) se obtuvo los promedios de: peso=
11.88 g (DE= ± 2.42); tamaño= 55.5 mm: y con relación al número de
ectoparásitos se obtuvo una mediana con un valor de 7 y una moda con
un valor de 2 (Anexo N).
Composición taxonómica y estructura de la quiropterofauna
presente en la Gruta de la Paz
La quiropterofauna registrada en la Gruta de la Paz está compuesta de 68
individuos, distribuidos en dos familias, dos géneros y dos especies, de
éstos, 49 individuos están representados por M. megalophylla
(Mormoopidae) de los cuales 40 son machos y nueve son hembras; 19
individuos corresponden a la especie T. brasiliensis (Molossidae) con 11
machos y ocho hembras (ver Tabla 1).
Tabla 1. Riqueza, composición taxonómica y estructura de la quiropterofauna
presente en la Gruta de la Paz.
Familia Género Especie Machos Hembras Total
Mormoopidae Mormoops Mormoops megalophylla 40 9 49
Molossidae Tadarida Tadarida brasiliensis 11 8 19
TOTAL 68
25
Composición taxonómica de Ectoparásitos asociados a los
murciélagos de la Gruta de la Paz
Se registraron un total de 390 ectoparásitos distribuidos en dos clases,
cuatro órdenes, seis familias, seis géneros y seis especies (Tabla 2), de
éstas, cuatro especies estuvieron presentes en el hospedero M.
megalophylla (Mormoopidae) con una abundancia de 241 ectoparásitos y
tres especies estuvieron presentes en el hospedero T. brasiliensis
(Molossidae) con una abundancia de 149 ectoparásitos, la especie B. aff.
latiscuta Goff y Brennan, 1978 (Trombiculidae) fue la más abundante con
164 individuos y estuvo presente únicamente en los murciélagos M.
megalophylla; el ectoparásito que estuvo presente en las dos especies de
murciélagos fue C. robustipes (Macronyssidae) con 87 individuos en el
hospedero T. brasiliensis y 9 individuos en M. megalophylla (Figura 12).
Tabla 2. Composición taxonómica de ectoparásitos asociados a los murciélagos
de la Gruta de la Paz
Hospedero: Mormoops megalophylla (Mormoopidae)
Clase Orden Familia Especie
Insecta Diptera Hippoboscidae Trichobius leionotus Wenzel, 1976
Arachnida Mesostigmata Macronyssidae Chiroptonyssus robustipes Ewing, 1925
Arachnida Mesostigmata Spinturnicidae Cameronieta strandtmanni Tibbetts, 1957
Arachnida Prostigmata Trombiculidae Beamerella aff. latiscuta Goff y Brennan, 1978
Hospedero: Tadarida brasiliensis (Molossidae)
Clase Orden Familia Especie
Arachnida Mesostigmata Macronyssidae Chiroptonyssus robustipes Ewing, 1925
Arachnida Prostigmata Myobiidae Ewingana longa Ewing, 1938
Insecta Siphonaptera Ischnopsyllidae Sternopsylla distincta (Johnson, 1957)
26
Figura 12. Abundancia de ectoparásitos registrados en la quiropterofauna de la
Gruta de la Paz.
Prevalencia de ectoparásitos asociadas a la quiropterofauna en la
cueva de la Gruta de la Paz
Para M. megalophylla se reporta a B. aff. latiscuta con el 61.22%, siendo
la especie de ectoparásito que presenta el mayor porcentaje de
prevalencia en este hospedero, encontrándose 30 individuos parasitados
de los 49 colectados, seguida de T. leionotus, con el 51.02% por
encontrarse en 25 individuos y la especie de ectoparásito con menor
prevalencia fue C. robustipes con el 6.12% por presentarse en tan solo 3
individuo; mientras que para el hospedero T. brasiliensis se reporta a C.
robustipes con una prevalencia del 100% ya que todos los individuos de
esta especie de hospedero estuvieron infectados, seguida de E. longa
con el 73.68% presentándose en 14 de los 19 individuos colectados; y S.
distincta , con el 21.05% presentándose en 4 individuos (Tabla 3; Figura
13).
Mormoops megalophylla Tadarida brasiliensis
27
Tabla 3. Número de hospederos infectados.
N° de Hospederos
T. leionotus
B. latiscuta
C. strandtmanni
C. robustipes
S. distincta
E. longa
1M. megalophylla (n=49)
25 30 16 3 0 0
T. brasiliensis (n=19)
0 0 0 19 4 14
Figura 13. Prevalencia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la Gruta de la Paz.
51,02
61,22
32,65
6,12
100
21,05
73,68
0
20
40
60
80
100
Mormoops megalophylla Tadarida brasiliensis
Po
rce
nta
je d
e P
reva
len
cia
Trichobius leionotus Beamerella aff. latiscuta
Cameronieta strandtmanni Chiroptonyssus robustipes
Sternopsylla distincta Ewingana longa
Especies de murciélagos
28
Influencia del sexo, peso y tamaño corporal de murciélagos en
relación con el número de ectoparásitos
Pruebas de Normalidad
Para comprobar la normalidad de las variables de estudio se utilizó el test
de Shapiro-Wilk utilizando como contraste de p-valor un nivel de
significancia de 0.05, con lo cual se concluye lo siguiente:
Con respecto a los hospederos machos de M. megalophylla el test dio
como resultado un tamaño corporal (mm) con p-valor = 0.73 y un peso (g)
con p-valor = 0.21, que quiere decir que estas variables siguen una
distribución normal mientras que la variable número de ectoparásitos no
sigue una distribución normal puesto que se obtuvo un p-valor = 0.01.
Para murciélagos (hembras) las variables que no siguieron una
distribución normal fueron el tamaño corporal (mm) con un p-valor = 0.07
y el número de ectoparásitos con p-valor = 0.01; mientras que la variable
peso (g) con p-valor = 0.45 sigue una distribución normal.
Para la especie M. megalophylla incluyendo todos los individuos sin
distinción de sexo se obtuvo que las variables tamaño corporal (mm) con
p-valor = 0.63 y peso (g) con p-valor = 0.19 siguen una distribución
normal, y la variable número de ectoparásitos con un p-valor = 0.01 no
sigue una distribución normal.
En cambio, para la especie T. brasiliensis en relación a los hospederos
machos las variables que siguen una distribución normal son tamaño
corporal (mm) con p-valor = 0.31, peso (g) con p-valor = 0.11 y número de
ectoparásitos con p-valor = 0.61. En murciélagos hembras la variable
tamaño corporal (mm) con un p-valor = 0.049 no sigue una distribución
normal, al contrario de las variables peso (g) con p-valor = 0.12 y número
de ectoparásitos con p-valor = 0.40 que siguen una distribución normal.
Con respecto a la especie T. brasiliensis sin distinción de sexo pero todos
los individuos las variables tamaño corporal (mm) con p-valor = 0.01 y
peso (g) con p-valor = 0.07 no siguen una distribución normal, mientras
29
que la variable número ectoparásitos con p-valor = 0.28 sigue una
distribución normal (Tabla 4).
Tabla 4. Análisis de Normalidad de las variables del estudio.
Test de Shapiro-Wilk
Variables
Sexo
Total, Probabilidad (p) Machos, Probabilidad (p) Hembras, Probabilidad (p)
Especies de murciélagos
Tamaño (mm)
Peso(g)
# de Ectopa-rásitos
Tamaño (mm)
Peso (g)
# de Ectopa-rásitos
Tamaño (mm)
Peso (g)
# de Ectopa-rásitos
Mormoops megalophylla
0.73 0.21 0.01 0.07 0.45 0.01 0.63 0.19 0.01
Tadarida brasiliensis
0.31 0.11 0.61 0.049 0.12 0.40 0.01 0.07 0.28
Correlación de variables
En el caso de M. megalophylla se encontró que todas las variables a
relacionarse presentaron una correlación débil e indirecta, a excepción de
las variables peso (g) y número de ectoparásitos, cuya correlación es de -
0.43 (p-valor= 0.25), siendo esta una relación moderada e indirecta, en
cuanto al coeficiente de determinación (r2= 0.18), el porcentaje resultante
es bajo (18%); mientras que la correlación entre peso (g) y número de
ectoparásitos es de 0.15 (p-valor=0.29), es decir que existe una relación
débil pero directa y su grado de explicación es del 31%, lo que significa
que la variación del peso (g) y el número de parásitos que las infestan se
explica en porcentajes moderados. (Tabla 5).
30
Tabla 5. Correlación de variables.
Mormoops megalophylla
Coeficiente de Correlación de Spearman
Variables
Coeficiente de Correlación
de Spearman (rs)
Asociación / Dirección
Probabilidad (p)
Coeficiente de Determinación
(r²)
MACHOS
Tamaño(mm) vs # Ectoparásitos
-0.14 débil/
indirecta 0.38 0.00
Peso (g) vs # Ectoparásitos
-0.02 débil/
indirecta 0.91 0.00
HEMBRAS
Tamaño (mm) vs # Ectoparásitos
-0.09 débil/
indirecta 0.82 0.01
Peso (g) vs # Ectoparásitos
-0.43 moderada/ indirecta
0.25 0.18
SIN DISTINCIÓN DEL SEXO
Tamaño (mm) vs # Ectoparásitos
-0.07 débil/
indirecta 0.63 0.00
Peso (g) vs # Ectoparásitos
0.15 débil/ directa 0.29 0.31
Tadarida brasiliensis
Coeficiente de Correlación de Pearson
Variables Coeficiente de
Correlación de Pearson (r)
Asociación / Dirección
Probabilidad (p)
Coeficiente de Determinación
(r²)
MACHOS
Tamaño(mm) vs # Ectoparásitos
-0.08 débil/
indirecta 0.82 0.01
Peso (g) vs # Ectoparásitos
0.45 moderada/
directa 0.16 0.21
HEMBRAS Peso (g) vs # Ectoparásitos
0.33 moderada/
directa 0.43 0.11
SIN DISTINCIÓN DEL SEXO
Peso (g) vs # Ectoparásitos
0.48 moderada/
directa 0.04 0.23
Coeficiente de Correlación de Spearman
Variables
Coeficiente de Correlación
de Spearman (rs)
Asociación / Dirección
Probabilidad (p)
Coeficiente de Determinación
(r²)
HEMBRAS Tamaño(mm) vs #
Ectoparásitos 0.00
no existe correlación
ns 0.00
SIN DISTINCIÓN DEL SEXO
Tamaño(mm) vs # Ectoparásitos
0.18 débil/ directa 0.46 0.03
31
En cuanto a la especie T. brasiliensis se aplicaron las dos pruebas de
Coeficiente de Correlación: Pearson para aquellas variables que seguían
una distribución normal y Spearman para las variables que no fueron
normales.
Los valores que se obtuvo al aplicar la Correlación de Pearson resultaron
en su mayoría tener una asociación moderada y directa, siendo el peso
(g) y el número de ectoparásitos sin distinción de sexo las variables a
relacionarse más significativas (r= 0.48) (p-valor= 0.04), y el grado de
explicación de las variables es de 23 % lo cual es considerado como un
porcentaje moderado (Tabla 5).
Se empleó Correlación de Spearman para la variable tamaño corporal
(mm) de hembras obteniendo un valor de rs= 0.00 y un coeficiente de
determinación de r2= 0.00 valores que demuestran que no existe
correlación y que la variación de una de las variables no depende de la
variación de la otra; en cuanto al tamaño corporal (mm) sin distinción de
sexo se aplicó también el Coeficiente de Correlación de Spearman dando
un valor de rs= 0.18 (p-valor= 0.46), resultando una correlación débil y
directa, y con un grado de explicación del 3% lo que determina que la
variación del tamaño corporal (mm) con respecto a la variación del
número de ectoparásitos es baja (Tabla 5).
32
DISCUSIÓN
En el presente trabajo de investigación se registró en la Gruta de la Paz
dos especies de murciélagos: M. megalophylla y T. brasiliensis siendo la
primera especie la más abundante con 49 individuos, mientras que la
segunda con 19. Similares resultados para la misma localidad y sus
alrededores fueron reportados por Albuja (1999). En tanto que otros
estudios como el de Tirira y Boada (2009) registraron siete especies,
siendo dos de ellas las mismas especies halladas en este trabajo. Las
siete especies registradas en la Parroquia Gruta de la Paz son: Anoura
peruana Tschudi, 1844, Desmodus rotundus Geoffroy, 1810, Sturnira
erythromos Tschudi, 1844 y S. oporaphilum Tschudi, 1844 (la
identificación de los ejemplares no ha sido verificada), M. megalophylla, T.
brasiliensis y Myotis oxyotus. Peters, 1867 (Tirira y Boada 2009). Esta
diferencia en el número de especies reportadas en la localidad de estudio
podría deberse, a que el muestreo de la presente investigación, se realizó
exclusivamente en un sitio específico que se localizó en la quebrada del
río Apaquí que cruza la Gruta de la Paz, en una sola época del año que
corresponde al mes de abril en la época lluviosa y no incluyó zonas
adyacentes, ni muestreos en distintas épocas del año. En el estudio de
Tirira y Boada (2009) se tomó a la Gruta de la Paz como una localidad
amplia que posiblemente comprendería varios puntos de muestreo,
aunque esto no se reporta, pero se conoce que se realizó en el mes de
septiembre que corresponde a la época seca del año, ésta sería la
probable razón por la que la densidad de murciélagos encontrada y el
registró de especies fue mayor. Estudios sobre la descripción de la
quiropterofauna en la provincia del Carchi (Tirira y Boada 2009, 2012)
identifican siete localidades en las cuales se encontraron un total de 10
especies correspondientes a ocho géneros, siete de estas especies
fueron registradas de forma directa, mientras que las otras tres se
basaron en datos documentados de bibliografía o datos almacenados en
la Red Noctilio; de las especies identificadas se mencionan a cinco
33
murciélagos de hoja nasal (Phyllostomidae:), un murciélago rostro de
fantasma (Mormoopidae: Mormoops megalophylla), un murciélago cola de
ratón (Molossidae: Tadarida brasiliensis) y tres murciélagos vespertinos
(Vespertilionidae: Eptesicus andinus J. A. Allen, 1914, Histiotus montanus
Philippi y Landbeck, 1861 y Myotis oxyotus).
De las dos especies con colonias dentro de la cueva de la Paz, M.
megalophylla es la especie más abundante (n= 49 individuos), lo cual se
ratifica por su representatividad en las colecciones científicas de varios
museos (Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del
Ecuador, Quito, Ecuador (QCAZ); Texas AyC University, Texas
Cooperative Wildlife Collection, College Station, Texas, EE.UU (TCWC );
Museo de Historia Natural, Escuela Politécnica Nacional, Quito, Ecuador
(EPN); Instituto Nacional de Biodiversidad, Quito, Ecuador (INABIO)).
En esta investigación se logró identificar cuatro órdenes y seis familias de
ectoparásitos, distribuidas en seis especies asociadas a dos quirópteros
hospederos, M. megalophylla con cuatro especies y T. brasiliensis con
tres especies, de las cuales el ectoparásito C. robustipes es una especie
que está presente en los dos hospederos, teniendo una mayor
prevalencia en el hospedero T. brasiliensis, ésta marcada asociación
dentro del estudio puede estar ligada a que algunas especies de
ectoparásitos en este caso los macronyssidos, tienen poca especificidad
del hospedador debido a que varias especies de quirópteros pueden
compartir un mismo sitio de descanso (Jobling 1939).
Dentro de las especies de ectoparásitos identificadas para M.
megalophylla se reporta a T. leionotus de la familia Hippoboscidae que
antes pertenecía a Streblidae, es una especie muy asociada con
murciélagos de la familia Mormoopidae (Wenzel 1976) especialmente con
M. megalophylla ya que Wenzel (1976) reporta por primera vez esta
especie en la Gruta de la Paz, por otro lado, otras especies de Trichobius
también han sido reportadas sobre Carollia, la mayoría representa
probablemente relaciones ocasionales; sin embargo han sido también
34
propuestas como especies que parasitan normalmente a murciélagos que
frecuentan cuevas y son gregarios (Wenzel 1970).
Para el hospedero T. brasiliensis en esta investigación se identificó a S.
distincta, una especie de pulga que está fuertemente relacionada a este
hospedero (Basílio 2008), sin embargo, solo se logró registrar cuatro
individuos dentro de los 19 murciélagos colectados de esta especie,
evidenciando así la existencia de este ectoparásito para el Ecuador.
Las variables utilizadas para determinar la influencia del número de
ectoparásitos en los hospederos (sexo, peso y tamaño corporal) no
registran ninguna relación significativa, ya que los valores del coeficiente
de determinación varían de r²= 0.00 (peso de machos y el número de
ectoparásitos) a r²= 0.31 (peso sin distinción del sexo y el número de
ectoparásitos), siendo éste último el coeficiente de determinación más alto
con respecto a M. megalophylla, es decir que se explica en un 31% la
variación de una de las variables con respecto a la variación de la otra;
para las mismas variables en T. brasiliensis se encontraron coeficientes
de determinación que corresponden a r²= 0.01 (tamaño corporal de
machos y número de ectoparásitos) y r²= 0.23 (peso y número de
ectoparásitos) esto para la Correlación de Spearman, mientras que para
la Correlación de Pearson la variable tamaño corporal en machos arrojó
un r²= 0.00 y para tamaño corporal sin distinción de sexo se obtuvo un r²=
0.03, demostrando que la variabilidad de peso y tamaño corporal
representa menos del 3% de la variabilidad en el número de ectoparásitos
que infestan a los quirópteros, por lo tanto las variables analizadas en
este estudio no explican mayoritariamente la presencia de ectoparásitos
en los hospederos. Debido a esto, es posible que otras variables como el
estrés causado por la pérdida de hábitat, escasez de alimento y
sobrepoblación, estarían promoviendo el aumento del número de
parásitos como lo han propuesto Oppliger y colaboradores (1998),
además otros factores ajenos a los hospederos como presiones de
depredación, tipo de hábitat, estado de conservación del hábitat, estación
climática, ubicación geográfica, condiciones y tipos de refugio, (Wenzel et
35
al. 1966; Watve y Sukumar 1995; Vidya y Sukumar 2002), también
podrían jugar un papel importante para en la presencia de ectoparásitos
entre los quirópteros de la Gruta de la Paz.
Con respecto a las variable sexo, peso y tamaño corporal de los
hospederos, es difícil realizar comparaciones de los resultados obtenidos
en este estudio con otros trabajos de investigación, puesto que existen
estudios limitados, y muchas veces la información existente trata sobre
otras especies tanto de murciélagos como de ectoparásitos, como el caso
del estudio documentado por Patterson et al. (2007) quienes investigaron
en la cueva de San Francisco, Chiapas-México al hospedero Desmodus
rotundus, encontrando que en la variable sexo, las hembras son más
parasitadas que los machos por la especie T. joblingi Wenzel, 1966, los
autores concluyeron que esto se debería a que las hembras tienden a
seleccionar refugios de mejor calidad, que mantienen un mayor número
de estréblidos, (moscas) lo que hace a las hembras más vulnerables. Por
otro lado, Linhares y Komeno (2000) encontraron una asociación indirecta
entre la abundancia de la mosca Megistopoda aranea Coquillett, 1899 y el
peso del hospedero Sturnira lilium Geoffroy, 1810, sugiriendo que esto se
debe a un efecto nocivo de la acción hematófaga del ectoparásito sobre el
murciélago.
En cuanto al tamaño de los hospederos y el número de ectoparásitos, en
ningún estudio revisado se reporta una asociación significativa.
36
CONCLUSIONES
1. La composición de la quiropterofauna de la cueva de la Gruta de la
Paz consiste de dos especies M. megalopyhlla, que es la especie
más abundante y T. brasiliensis como la menos abundante.
2. La composición de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de
la cueva de la gruta de la Paz comprende 6 especies y 241
individuos, de las cuales, 4 especies de parásitos (B. aff. latiscuta,
C. robustipes, T. leionotus y C. strandtmanni) fueron registradas en
M. megalophylla y 149 individuos, con 3 especies (S. distincta, C.
robustipes y E. longa) se encontraron en T. brasiliensis.
3. Mormoops megalophylla presentó una abundancia de 49
individuos, y la especie de ectoparásito que tuvo una mayor
presencia fue B. aff. latiscuta con 164 individuos; en tanto que T.
brasiliensis tuvo una abundancia de 19 individuos, los mismos que
se encontraron parasitados por al menos una especie de
ectoparásito.
4. Se identificó a C. robustipes como el ectoparásito que presenta la
mayor prevalencia (100%) identificada en el hospedero T.
brasiliensis, y la menor prevalencia (6.12%) la alcanzó el
hospedero M. megalophylla, siendo además el ectoparásito con
mayor prevalencia dentro de la comunidad, ya que está presente
en las dos especies de murciélagos.
5. En los hospederos M. megalophylla y T. brasiliensis el porcentaje
de prevalencia de ectoparásitos es menor en machos que en
hembras, en el caso de M. megalophylla las hembras solo
presentan tres de las cuatro especies de ectoparásitos
identificadas en el estudio, y en el caso de T. brasiliensis los
machos y hembras mantienen el mismo número de ectoparásitos
(3 especies).
37
6. Las variables sexo, peso y tamaño corporal con relación al número
de ectoparásitos presentes en cada especie de murciélago,
explican menos del 31% de la variabilidad en el número de
ectoparásitos de los hospederos M. megalophylla y T. brasiliensis,
(coeficiente de determinación máximo de r²= 0.31).
38
RECOMENDACIONES
1. Realizar un estudio en diferentes epocas del año, epoca seca (julio-
diciembre) y epoca lluviosa (enero-junio), para establecer de mejor
manera la composicion de ectoparásitos asociados a los
murciélagos de la cueva de la Gruta de la Paz y sus alrededores.
2. Evaluar metodologías más invasivas como el sacrificio del
hospedero, o implementar el anestésico como herramienta para
una colecta mas confiable de ectoparásitos.
3. Continuar con estudios de ectoparásitos asociados a los
murciélagos en diferentes localidades ya que existen pocos
trabajos sobre esta temática.
4. Realizar estudios sobre la riqueza de la quiropterofauna en la
provincia del Carchi, puesto que la información es limitada.
5. Realizar estudios de prevalencia y abundancia de ectoparásitos en
murciélagos de diferentes localidades del país utilizando un mayor
esfuerzo de muestreo (día, número de red y horas) con la finalidad
de obtener datos más fidedignos y comparables.
6. Tener en cuenta el tema de enfermedades zoonoticas para futuras
investigaciones con murcielagos del área, puesto que se han
resgistrado estudios en donde la especie T. brasiliensis es
portadora del virus de la rabia.
39
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45
ANEXOS
46
Anexo A. Estandarización de las técnicas para el proyecto investigación
“Prevalencia y abundancia de ectoparásitos asociados a la quiropterofauna de la
gruta de la paz (Carchi-Ecuador)”
Colocación de Redes de Neblina
Colocación de Redes de Neblina
Tabla de contingencia
Aplicación de fórmulas de repetitividad simple y repetitividad compleja
Repetitividad simple momento 1
(
)
(
)
( )
Repetitividad simple momento 2
(
)
(
)
( )
Momento 1 Momento 2
1 - +
2 + +
3 + +
4 + +
5 + +
6 + +
7 + +
8 + +
9 + +
10 + +
11 - +
12 + +
13 + +
14 + +
15 + +
IIIIIIIIIIIII A
B
II c
d
+
M1
-
+ M2 -
47
Repetitividad compleja
(
)
(
)
( )
Manejo de Estereomicroscopio
Tabla de contingencia
Aplicación de fórmulas de repetitividad simple y repetitividad compleja
Repetitividad simple momento 1
(
)
(
)
( )
Momento 1 Momento 2
1 + +
2 + +
3 + +
4 + +
5 + +
6 + +
7 + +
8 + +
9 + +
10 + +
11 - +
12 + +
13 + +
14 + +
15 + +
IIIIIIIIIIIIII A
b
I c
d
+
M1
-
+ M2 -
48
Repetitividad simple momento 2
(
)
(
)
( )
Repetitividad compleja
(
)
(
)
( )
Manejo de muestras (Especímenes)
Tabla de contingencia
Momento 1 Momento 2
1 + +
2 + +
3 + +
4 + +
5 + +
6 - +
7 + +
8 + +
9 + +
10 + +
11 - +
12 + +
13 + +
14 + +
15 + +
IIIIIIIIIIIII a
b
II c
D
+
M1
-
+ M2 -
49
Aplicación de fórmulas de repetitividad simple y repetitividad compleja
Repetitividad simple momento 1
(
)
(
)
( )
Repetitividad simple momento 2
(
)
(
)
( )
Repetitividad compleja
(
)
(
)
( )
50
Anexo B. Permiso de Investigación de la Dirección Provincial del Ambiente del
Carchi.
51
52
53
54
Anexo C. Permiso de Movilización de la Dirección Provincial del Ambiente del
Carchi.
55
Anexo D. Permiso de Investigación del Instituto Nacional de Biodiversidad.
56
Anexo E. Datos morfométricos, sexo y peso de la especie M. megalophylla.
Datos de la especie Mormoops megalophylla
Código Sexo Peso (g) Tamaño (mm)
AB CC LP LO LC
R1- M1 0 14 59 65 10 11 24
R1- M2 1 19 55 64 9 11 22
R1- M3 0 14 53 71 8 11 24
R3- M4 0 10 62 67 10 11 24
R3- M5 1 20 57 68 10 12 22
R3- M6 0 20 59 72 11 12 22
R3- M7 1 20 54 68 8 12 22
R3- M8 1 16 55 63 10 9 29
R3- M9 0 19 57 69 11 13 24
R3- M10 0 22 56 53 10 11 24
R3- M11 0 24 56 63 8 11 24
R3- M12 0 21 56 65 10 12 24
R3- M13 1 18 54 64 9 9 25
R4- M14 0 17 57 62 10 12 18
R4- M15 0 10 58 70 13 13 25
R4- M16 0 20 60 74 10 12 24
R4- M17 1 25 60 68 11 13 30
R4- M18 0 16 59 68 10 19 22
R3- M19 0 18 61 65 10 11 20
R4- M20 0 20 59 77 10 11 20
R3- M21 0 25 61 67 12 12 23
R4- M22 0 21 55 64 10 14 27
R3- M23 0 14 58 63 11 14 24
R4- M24 0 19 59 62 10 13 24
R4- M25 0 15 59 66 11 12 24
R3- M26 0 21 61 71 10 13 25
R3- M27 0 23 60 65 13 13 30
R6- M28 0 22 57 67 11 12 30
R6- M29 0 20 60 65 12 13 25
R4- M30 0 18 55 67 11 12 24
R3- M31 0 25 65 68 12 13 26
R4- M32 1 14 60 69 10 11 30
R4- M33 1 16 59 67 12 13 24
R4- M34 0 16 62 72 11 12 24
R4- M35 1 15 59 64 12 11 26
R5- M36 0 20 59 72 12 12 25
R5- M37 0 16 56 64 11 11 26
R5- M38 0 16 56 60 11 10 26
57
R4- M39 0 25 60 69 9 12 25
R4- M40 0 18 61 65 8 13 28
R4- M41 0 18 60 66 10 13 25
R3- M42 0 21 59 62 12 12 24
R5- M43 0 23 57 68 12 13 24
R5- M44 0 19 61 61 11 11 24
R3- M45 0 24 61 66 11 13 22
R3- M46 0 21 62 68 11 11 23
R3- M47 0 16 57 58 10 10 25
R4- M48 0 21 58 66 11 13 24
R4- M49 0 12 59 65 12 11 30
N° de red y N° de individuos
Largo de la cabeza y el cuerpo juntos (CC), largo de la cola (LC), largo de la pata posterior (LP), largo de la oreja (LO) y largo del antebrazo (AB).
58
Anexo F. Datos morfométricos, sexo y peso de la especie T. brasiliensis.
Datos de la especie Tadarida brasiliensis
Código Sexo Peso (g) Tamaño (mm)
AB CC LP LO LC
R3- T1 0 21 46 55 6 7 25
R4- T2 0 14 45 54 7 11 32
R3- T3 1 9 41 54 7 12 32
R4- T4 1 10 42 51 8 14 33
R4- T5 0 20 45 50 6 11 32
R4- T6 0 18 47 64 8 13 36
R4- T7 0 12 41 52 7 12 32
R4- T8 0 11 45 54 7 12 27
R4- T9 1 10 47 55 8 12 28
R4- T10 1 11 42 55 7 11 31
R3- T11 0 16 43 54 10 11 23
R4- T12 0 11 46 60 11 12 34
R4- T13 1 14 45 50 9 11 35
R4- T14 0 16 54 55 9 11 34
R4- T15 1 15 50 64 8 11 30
R4- T16 1 15 50 64 8 11 30
R3- T17 0 12 45 62 8 11 34
R4- T18 0 11 45 56 9 12 33
R4- T19 1 11 46 51 10 11 30
N° de red y N° de individuos
Largo de la cabeza y el cuerpo juntos (CC), largo de la cola (LC), largo de la pata posterior (LP), largo de la oreja (LO) y largo del antebrazo (AB).
59
Anexo G. Número de ectoparásitos en cada individuo de murciélago de la
especie M. megalophylla.
Número de ectoparásitos en cada individuo de murciélago de la especie Mormoops megalophylla
Código Trichobius leionotus
Beamerella aff. latiscuta
Cameronieta strandtmanni
Chiroptonyssus robustipes
Día de captura
R1- M1 3 0 0 0 1
R1- M2 1 0 0 0 1
R1- M3 1 15 0 0 2
R3- M4 3 3 0 0 3
R3- M5 1 14 0 0 3
R3- M6 0 1 0 0 3
R3- M7 0 0 0 0 3
R3- M8 2 1 2 1 3
R3- M9 1 1 1 0 3
R3- M10 0 0 3 0 3
R3- M11 0 1 0 0 3
R3- M12 2 1 0 0 3
R3- M13 0 1 0 0 3
R4- M14 0 2 1 0 3
R4- M15 0 7 1 0 3
R4- M16 0 4 1 0 4
R4- M17 0 1 0 0 4
R4- M18 0 3 0 0 4
R3- M19 0 0 1 0 4
R4- M20 0 6 0 0 4
R3- M21 0 7 0 0 4
R4- M22 1 2 0 0 4
R3- M23 0 0 2 0 4
R4- M24 0 5 0 0 4
R4- M25 1 1 0 0 5
R3- M26 0 8 0 2 5
R3- M27 1 22 2 0 5
R6- M28 3 0 0 0 5
R6- M29 1 2 0 0 5
R4- M30 1 4 0 0 5
R3- M31 1 0 0 0 5
R4- M32 1 0 3 0 5
R4- M33 3 0 0 0 5
R4- M34 0 2 0 0 5
R4- M35 1 3 0 0 5
R5- M36 0 12 1 0 6
60
R5- M37 0 5 0 0 6
R5- M38 0 0 0 6 6
R4- M39 2 0 1 0 6
R4- M40 0 8 0 0 6
R4- M41 2 0 0 0 6
R3- M42 1 2 0 0 6
R5- M43 0 2 0 0 6
R5- M44 0 0 2 0 6
R3- M45 1 2 0 0 6
R3- M46 1 1 1 0 6
R3- M47 0 1 7 0 6
R4- M48 1 3 0 0 6
R4- M49 0 12 2 0 6
61
Anexo H. Número de ectoparásitos en cada individuo de murciélago de la
especie T. brasiliensis.
Número de ectoparásitos en cada individuo de murciélago de la especie Tadarida brasiliensis
Código Chiroptonyssus
robustipes Sternopsylla
distincta Ewingana
longa Día de captura
R3- T1 12 0 6 4
R4- T2 6 0 0 4
R3- T3 5 0 3 4
R4- T4 8 1 1 4
R4- T5 3 0 5 4
R4- T6 1 0 8 4
R4- T7 4 0 0 5
R4- T8 5 1 2 5
R4- T9 2 0 2 5
R4- T10 1 1 0 5
R3- T11 8 0 1 5
R4- T12 7 0 3 5
R4- T13 4 0 5 5
R4- T14 3 0 7 5
R4- T15 3 1 7 5
R4- T16 2 0 4 6
R3- T17 2 0 0 6
R4- T18 9 0 4 6
R4- T19 2 0 0 6
62
Anexo I. Estadística descriptiva de la especie M. megalophylla.
Mormoops megalophylla
N° de individuo
Peso (g)
Tamaño corporal
(mm)
# de ectoparásitos
1 14 65 3
2 19 64 1
3 14 71 16
4 10 67 6
5 20 68 15
6 20 72 1
7 20 68 1
8 16 63 5
9 19 69 3
10 22 53 3
11 24 63 1
12 21 65 3
13 18 64 1
14 17 62 3
15 10 70 8
16 20 74 5
17 25 68 0
18 16 68 3
19 18 65 1
20 20 77 6
21 25 67 7
22 21 64 3
23 14 63 2
24 19 62 5
25 15 66 2
26 21 71 10
27 23 65 25
28 22 67 4
29 20 65 3
30 18 67 5
31 25 68 1
32 14 69 4
33 16 67 3
34 16 72 2
35 15 64 4
36 20 72 13
37 16 64 5
63
38 16 60 6
39 25 69 3
40 18 65 8
41 18 66 2
42 21 62 3
43 23 68 2
44 19 61 2
45 24 66 3
46 21 68 3
47 16 58 8
48 21 66 4
49 12 65 14
Total 917 3243 241
18.71 66.18 Mediana 3
DE 3.78 4.12 Moda 3
= Promedio; DE=Desviación Estándar
64
Anexo J. Estadística descriptiva para machos de la especie M. megalophylla.
Machos de Mormoops megalophylla
N° de individuo
Peso (g)
Tamaño corporal
(mm)
# de ectoparásitos
1 14 65 3
2 14 71 16
3 10 67 6
4 20 72 1
5 19 69 3
6 22 53 3
7 24 63 1
8 21 65 3
9 17 62 3
10 10 70 8
11 20 74 5
12 16 68 3
13 18 65 1
14 20 77 6
15 25 67 7
16 21 64 3
17 14 63 2
18 19 62 5
19 15 66 2
20 21 71 10
21 23 65 25
22 22 67 4
23 20 65 3
24 18 67 5
25 25 68 1
26 16 72 2
27 20 72 13
28 16 64 5
29 16 60 6
30 25 69 3
31 18 65 8
32 18 66 2
33 21 62 3
34 23 68 2
35 19 61 2
36 24 66 3
37 21 68 3
65
38 16 58 8
39 21 66 4
40 12 65 14
Total 754 2648 207
18.85 66.20 Mediana 3
DE 3.89 4.44 Moda 3
= Promedio; DE=Desviación Estándar
66
Anexo K. Estadística descriptiva para hembras de la especie M. megalophylla.
Hembras de Mormoops megalophylla
N° de individuo
Peso (g)
Tamaño corporal
(mm)
# de ectoparásitos
1 19 64 1
2 20 68 15
3 20 68 1
4 16 63 5
5 18 64 1
6 25 68 0
7 14 69 4
8 16 67 3
9 15 64 4
Total 163 595 34
18.11 66.11 Mediana 3
DE 3.37 2.32 Moda 1
= Promedio; DE=Desviación Estándar
67
Anexo L. Estadística descriptiva de la especie T. brasiliensis.
Tadarida brasiliensis
N° de
individuo
Peso
(g) Tamaño
corporal
(mm)
# de
ectoparásitos
1 21 55 18
2 14 54 6
3 9 54 8
4 10 51 10
5 20 50 8
6 18 64 9
7 12 52 4
8 11 54 8
9 10 55 4
10 11 55 2
11 16 54 9
12 11 60 10
13 14 50 9
14 16 55 10
15 15 64 11
16 15 64 6
17 12 62 2
18 11 56 13
19 11 51 2
Total 257 1060 149
13.53 55.79 Mediana
8
DE 3.47 4.72 Moda
2,8,9,10
= Promedio; DE=Desviación Estándar
68
Anexo M. Estadística descriptiva para machos de la especie T. brasiliensis.
Machos de Tadarida brasiliensis
N° de
individuo
Peso
(g) Tamaño
corporal
(mm)
# de
ectoparásitos
1 21 55 18
2 14 54 6
3 20 50 8
4 18 64 9
5 12 52 4
6 11 54 8
7 16 54 9
8 11 60 10
9 16 55 10
10 12 62 2
11 11 56 13
Total 162 616 97
14.73 56 Mediana 9
DE 3.72 4.27 Moda 8,9,10
= Promedio; DE=Desviación Estándar
69
Anexo N. Estadística descriptiva para hembras de la especie T. brasiliensis.
Hembras de Tadarida brasiliensis
N° de individuo
Peso (g) Tamaño
corporal (mm)
# de ectoparásitos
1 9 54 8
2 10 51 10
3 10 55 4
4 11 55 2
5 14 50 9
6 15 64 11
7 15 64 6
8 11 51 2
Total 95 444 52
11.88 55.5 Mediana 7
DE 2.42 5.58 Moda 2
= Promedio; DE=Desviación Estándar