respuesta fisiolÓgica de pteria sterna · tesis que para obtener el grado de maestrÍa en ciencias...

INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

RESPUESTA FISIOLÓGICA DE Pteria sterna

(GOULD, 1851) EN RELACIÓN A LA

CONCENTRACIÓN DE ALIMENTO Y

TEMPERATURA

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

ANA KAREN MEZA BUENDIA

LA PAZ, B. C. S., DICIEMBRE DE 2016

CONTENIDO

GLOSARIO ................................................................................................................ VI

LISTA DE TABLAS ................................................................................................. VIII

LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. IX

RESUMEN .................................................................................................................. X

ABSTRACT ................................................................................................................ XI

1. INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 1

2. ANTECEDENTES ................................................................................................... 4

2.1. Generalidades de P. sterna .............................................................................. 4

2.2. Hábitat y distribución ........................................................................................ 4

2.3. Ecología y biología ........................................................................................... 5

2.4. Balance energético y potencial de crecimiento ................................................ 7

2.5. Influencia de la temperatura en el metabolismo y balance energético de los

moluscos bivalvos ................................................................................................... 8

2.6. Influencia de la disponibilidad de alimento en el metabolismo y balance

energético de los moluscos bivalvos ..................................................................... 11

3. JUSTIFICACIÓN ................................................................................................... 13

4. HIPOTESIS ........................................................................................................... 13

5. OBJETIVOS .......................................................................................................... 14

5.1. General .......................................................................................................... 14

5.2. Específicos, bajo condiciones de laboratorio para P. sterna .......................... 14

6. METODOLOGÍA ................................................................................................... 14

6.1. Obtención de organismos .............................................................................. 14

6.2. Traslado y mantenimiento de los organismos ................................................ 16

6.3. Pre-aclimatación de los organismos .............................................................. 16

6.4. Bioensayo 1: Determinación de la concentración óptima de alimento en

relación a la temperatura del agua ........................................................................ 17

6.4.1. Aclimatación de los organismos .............................................................. 17

6.4.2. Diseño experimental ............................................................................... 19

6.4.3. Estimación de la concentración óptima de alimento mediante la tasa de

ingestión ........................................................................................................... 21

6.5. Bioensayo 2: Efecto de la temperatura en la ecofisiología de P. sterna ........ 22

6.5.1. Tasa de ingestión .................................................................................... 22

6.5.2. Tasa respiratoria ..................................................................................... 23

6.5.3. Tasa de excreción ................................................................................... 24

6.5.4. Eficiencia de absorción ........................................................................... 25

6.5.5. Tasa de absorción .................................................................................. 26

6.5.6. Determinación del peso del tejido seco del organismo ........................... 26

6.5.7. Determinación del Potencial de Crecimiento .......................................... 26

6.6. Tratamiento estadístico de los datos .............................................................. 27

7. RESULTADOS ...................................................................................................... 28

7.1. Bioensayo 1: efecto de la concentración de alimento sobre la tasa de ingestión

a diferentes temperaturas ..................................................................................... 28

7.2. Bioensayo 2: efecto de la temperatura sobre la ecofisiología de P. sterna .... 31

7.2.1. Tasa de ingestión .................................................................................... 31

7.2.2. Tasa respiratoria ..................................................................................... 32

7.2.3. Tasa de excreción de amonio ................................................................. 33

7.2.4. Eficiencia de absorción ........................................................................... 34

7.2.5. Tasa de absorción .................................................................................. 35

7.2.6. Potencial de crecimiento ......................................................................... 36

8. DISCUSIÓN .......................................................................................................... 38

8.1.Bioensayo 1: efecto de la concentración de alimento sobre la tasa de ingestión

a diferentes temperaturas……………………………………………………………….38

8.2. Efecto de la temperatura sobre las tasas fisiológicas de P. sterna ................ 40

9. CONCLUSIONES ................................................................................................. 46

10. BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................. 47

VI

GLOSARIO

Aclimatación: Proceso por el cual un organismo se adapta fisiológicamente a los

cambios en su ambiente.

Balance energético: Ecuación que permite estimar el potencial de crecimiento y que

contempla las entradas y salidas de energía en un organismo en relación con el

ambiente.

Bioenergética: Estudio de los intercambios de energía dentro de la célula.

Consumo de oxígeno: Cantidad de oxígeno que un organismo toma del medio para

sus procesos metabólicos.

Ecofisiología: Rama de la fisiología que estudia las adaptaciones y respuestas del

organismo en relación a variaciones en los factores ambientales.

Ectotermos: Son organismos que toman el calor procedente del medio externo.

Eficiencia de absorción: Porcentaje de materia orgánica del alimento que atraviesa

la pared del tubo digestivo. La eficiencia con la que se absorbe la concentración de

alimento ingerida.

Fisiología energética: Se ocupa del estudio de las ganancias y pérdidas de energía,

y la eficiencia de transformación de energía, desde el punto de vista de todo el

organismo.

Pseudo-heces: Partículas rechazadas de la filtración de un organismo y embebidas

en una matriz de mucopolisacáridos.

Potencial de crecimiento: Energía libre que tiene un organismo y que puede

destinarse a actividades como el crecimiento, almacenamiento de reservas

VII

energéticas, movimiento y reproducción. Ésta puede estimarse por medio de la

ecuación de balance energético.

Poiquilotermos: Son aquellos organismos que no mantienen su temperatura

corporal constante, ésta varía en función de la del medio.

Tasa de absorción: Materia orgánica del alimento (microalgas) que atraviesan la

pared del tubo digestivo de un animal por unidad de tiempo.

Tasa de crecimiento: Incremento de peso corporal de un animal por unidad de

tiempo.

Tasa de excreción de heces: Materia que es ingerida por un organismo y que no

fue absorbida por el tubo digestivo por unidad de tiempo.

Tasa de ingestión: Material que pasa a través de la boca hacia el tubo digestivo por

unidad de tiempo.

Tasa de excreción de desechos nitrogenados: Energía que fue absorbida por un

organismo y que no fue aprovechada y es desechada en forma de desechos

nitrogenados por unidad de tiempo.

Tasa respiratoria: Medida indirecta de la tasa metabólica de los organismos,

estimada por el consumo de oxígeno por unidad de tiempo.

VIII

LISTA DE TABLAS

Tabla Página

I Temperaturas a las cuales fueron expuestos organismos de P.

sterna de 6.0 ± 0.05 cm de altura de la concha y concentraciones de

I. galbana utilizadas para observar la concentración óptima a cada

temperatura.

19

II

Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en la tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes

concentraciones de alimento y temperaturas experimentales (n=10).

Las letras distintas en la columna representan diferencias

significativas entre los tratamientos a P<0.05.

30

III


diferencias en la tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes

temperaturas experimentales (n=10). Las letras distintas en la

columna representan diferencias significativas entre los

tratamientos a P<0.05

32

IV


diferencias en la tasa respiratoria de P. sterna bajo diferentes



tratamientos a P<0.05

33

V


diferencias en la tasa de excreción de amonio de P. sterna bajo

diferentes temperaturas experimentales (n=10). Las letras distintas

en la columna representan diferencias significativas entre los

tratamientos a P<0.05.

34

VI


diferencias en la tasa de absorción de P. sterna bajo diferentes




36

VII


diferencias en el potencial de crecimiento de P. sterna bajo

diferentes temperaturas experimentales (n=10). Las letras distintas

en la columna representan diferencias significativas entre los


37

IX

LISTA DE FIGURAS

Figura Página

1 Medidas morfométricas de la concha nácar (P. sterna). Tomado de

Saucedo (1995). 15

2 Sistema de cultivo tipo long-line para P. sterna. 16

3 Sistema de alimentación de flujo continuo utilizado para aclimatar y

alimentar a los organismos de P. sterna, a diferentes temperaturas. 18

4 Sistema empleado para la determinación del potencial de

crecimiento de la concha nacara P. sterna a diferentes

temperaturas.

20

5 Sensor de oxígeno de fibra óptica del Oximetro TX, colocado a la

salida del distribuidor, para determinar la concentración de oxígeno

disuelto dentro de las cámaras de incubación.

23

6 Tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes concentraciones de

alimento y temperaturas experimentales. Las barras presentan la

media ± el error estándar (n=10).

29

7 Tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes temperaturas

experimentales. Las barras presentan la media ± el error estándar

(n=10).

31

8 Tasa respiratoria de P. sterna bajo diferentes temperaturas


(n=10).

32

9 Tasa de excreción de amonio de P. sterna bajo diferentes

temperaturas experimentales. Las barras presentan la media ± el

error estándar (n=10).

34

10 Eficiencia de absorción de P. sterna bajo diferentes temperaturas


(n=10).

35

11

Tasa de absorción de P. sterna bajo diferentes temperaturas


(n=10).

36

12

Potencial de crecimiento de P. sterna bajo diferentes temperaturas


(n=10).

37

X

RESUMEN

Se estudió el efecto de la concentración de alimento y temperatura sobre las

respuestas fisiológicas en la concha nácar Pteria sterna, como una estrategia para

definir las condiciones óptimas para futuros experimentos sobre acondicionamiento

de reproductores y cultivo de larvas de esta especie. En un primer bioensayo, se

utilizaron 60 adultos (6.0 ± 0.05 cm de altura de la concha) para determinar, la

concentración óptima de alimento con respecto a la temperatura mediante la tasa de

ingestión (TI). Para ello se empleó la microalga Isochrysis galbana a cinco

concentraciones (3, 8, 15, 20 y 25×104 células/mL) a cinco temperaturas (16, 19, 22,

25 y 28 °C). Las variaciones en la tasa de ingestión fueron significativas entre

temperaturas; se registró el valor más alto (122.32×103 células/g/h) a 25°C a una

concentración de 25×104 células/mL, mientras que el valor más bajo (19.33×103

células/g/h) a 28 °C a 25×104 células/mL. La concentración óptima de alimento se

observó a 15×104 células/mL. En un segundo bioensayo, los mismos organismos

fueron expuestos a cinco temperaturas (16, 19, 22, 25 y 28 °C) y se alimentaron a la

concentración óptima de 15×104 células/mL de I. galbana, con el fin de determinar el

balance energético y potencial de crecimiento de la especie. La TI más alta se

observó entre 22°C y 25°C (24.74×103 y 24.43×103 células/g/h), sin embargo no fue

significativo, a diferencia de las temperaturas de 16° y 28 que arrojaron los valores

significativamente más bajos (14.14×103 y 16.28×103 células/g/h, respectivamente).

Valores más altos de la tasa respiratoria (1.72 mLO2/g/h) se obtuvieron a 28°C, y de

la eficiencia de absorción y tasa de absorción a 25 °C (82.34% y 19.94×103

células/g/h). Para la tasa de excreción, los mayores valores se presentaron a 28°C

(6.54 ± 0.94 µg NH4/g/h). Se obtuvo un potencial de crecimiento significativamente

alto de 0.09 J/g/h, lo cual indicó un gasto energético mayor que sugiere que el

intervalo óptimo fisiológico de la especie se encuentra entre 19 y 22 °C, con valores

promedio de 24.74 ± 2.2 y 22.97 ± 1.2 J/g/h, respectivamente.

Palabras clave: Pteria sterna, temperatura, potencial de crecimiento, balance

energético, tasa de ingestión.

XI

ABSTRACT

Physiological response of the winged pearl oyster Pteria sterna in relation to

food concentration and temperature

The effect of food concentration and water temperature on physiological responses in

the nacre shell Pteria sterna was studied as a strategy to define the optimal

conditions for future experiments on broodstock conditioning and larval rearing of this

species. In a first bioassay, 60 adults (6.0 ± 0.05 cm of shell height) were used to

determine the optimum food concentration with respect to temperature by ingestion

rate (IR). For this purpose the microalgae Isochrysis galbana was employed at five

concentrations (3, 8, 15, 20 and 25×104 cells / mL) at five temperatures (16, 19, 22,

25 and 28 ° C). Variations in the ingestion rate were significant between

temperatures; the highest value (122.32×103 cells /g/h) at 25 ° C at a concentration of

25×104 cells/mL was recorded, whereas the lowest value (19.33×103 cells /g/h) 28 °C

to 28×104 cells/mL. The optimum concentration of food was observed at 15×104

cells/mL. In a second bioassay, the same organisms were exposed to five

temperatures (16, 19, 22, 25 and 28 °C) and fed to the optimal concentration 15×104

cells/ mL of I. galbana, in order to determine the energy balance and scope for growth

of the species. The IR highest was observed between 22 °C and 25 °C (24.74×103

and 24.43×103 cells/g/h), however it was not significant, unlike the temperatures of 16

and 28 °C threw values significantly lower (14.14×103 and 16.28×103 cells/g/h,

respectively). Higher values of respiratory rate (1.72 mLO2 /g/h) were obtained at 28 °

C, and the absorption efficiency and absorption rate at 25 ° C (82.34% and 19.94×103

cells/g/h). For excretion rate, the highest values were presented to 28 °C (6.54 ± 0.94

µg NH4 /g/h). It was obtained a scope for growth significantly high of 0.09 J/g/h, which

indicated a greater energy expenditure suggesting that the physiological optimum

range of the species is between 19 and 22 °C, with average values of 24.74 ± 2.2 and

22.97 ± 1.2 J/g/h, respectively.

Keywords: Pteria sterna, temperature, scope for growth, energy balance, rate of

ingestion.

1

1. INTRODUCCIÓN

Dentro del grupo de los moluscos bivalvos, las ostras perleras del género Pinctada

(P. fucata, P. margaritifera, P. maxima) son especies de importancia comercial

debido a su aprovechamiento en el cultivo de perlas (perlicultura). Desde los años

70s, esta actividad se ha manejado a través de Programas de Integración Familiar-

Comunitarios que han permitido promover un activo desarrollo social y económico de

muchas regiones en países como Japón, Polinesia Francesa, Australia, Indonesia,

Islas Cook, Islas Marshall, Tonga, Kiribati y otros (Monteforte et al., 2005; Monteforte

2013; Saucedo et al., 2015).

En México existen dos especies nativas de ostras perleras, la madreperla P.

mazatlanica (Hanley 1856) y la concha nácar Pteria sterna (Gould 1851). Esta última

ha sido utilizada en algunos sitios de las costas del Golfo de California para la

producción de perlas de gran calidad y tonos multicolores que se consideran exóticos

y muy atractivos (McLaurin et al., 1999; Kiefert et al., 2004; Ruíz-Rubio et al., 2006).

Además, la especie se aprovecha para la elaboración de productos de valor

agregado como jabones y crema de concha nácar con aplicación en la industria

cosmética y farmacéutica (Rangel y Chávez, 1994; Lamghari et al., 1999; Pereira-

Mourèis et al., 2002; Saucedo et al., 2015). Estas características hacen que la

especie sea de gran interés en la acuicultura, lo cual ha estimulado la investigación

básica para optimizar los protocolos de cultivo de la especie.

Aunque la tecnología para el cultivo extensivo de ostras perleras en México se

encuentra científicamente adelantada y tecnológicamente validada para ser

transferida (Monteforte, 2013; Monteforte y Cariño, 2013), aún existe un vacío de

información sobre los requerimientos fisiológicos y nutricionales de la especie en

condiciones de laboratorio (Saucedo, 2016). A la fecha, sólo se han analizado de

forma preliminar las condiciones para el acondicionamiento gonádico de los

reproductores (Mazón-Suástegui y Avilés-Quevedo, 1988), la tasa de ingestión y

digestión de larvas (Martínez-Fernández et al., 2004) y las condiciones básicas para

el cultivo de larvas, en donde la fijación de semilla se ha logrado alrededor del día 26

(Serrano-Guzmán y Salinas-Ordáz, 1993), del día 33 (McAnally-Salas y Valenzuela-

2

Espinoza, 1990), del día 39 (Araya-Nuñez et al., 1995), o nunca se logró (Araya-

Nuñez et al., 1991). Por ello, la producción de semilla no ha logrado ser suficiente y

consistente para apoyar las actividades de producción de perlas.

Al igual que otros organismos, P. sterna se encuentra expuesta a cambios en el

ambiente. Los efectos de variables como la temperatura del agua, disponibilidad de

alimento, salinidad, oxígeno, entre otros, sobre la fisiología de los organismos son

importantes y pueden ser estudiados a través de la ecofisiología (Bayne, 1976;

Riisgard y Larsen, 2000; Peck, 2002; Soria y Merino, 2007). Esta disciplina permite

estudiar las adaptaciones fisiológicas del organismo al ambiente con el fin de

interpretar las interrelaciones del funcionamiento físico del organismo en su medio,

prediciendo el estado de salud, desarrollo, condiciones óptimas para su crecimiento,

e indicar situaciones de estrés y de deterioro ambiental (Widdows et al., 1997, 2002;

Spicer, 2014).

Entre diversos factores ambientales, la temperatura del agua juega un papel muy

importante en la fisiología y metabolismo de los organismos, ya que regula procesos

vitales como el crecimiento y la reproducción de cualquier especie acuática

(Hochachka y Somero, 2002; Brown et al., 2004; Helmuth et al., 2010). En

condiciones de cultivo, el conocimiento sobre el efecto y control de la temperatura del

agua en los organismos es esencial, ya que asegura un crecimiento más rápido, la

reducción del tiempo de producción y una mejor eficacia alimenticia (Sarà et al.,

2008; Helmuth, 2009). A su vez, la temperatura actúa como un factor controlador que

determina los requerimientos metabólicos de los organismos, rigiendo los procesos

relacionados con la transformación del alimento (Yukihira et al., 2000; Velasco, 2007;

Ezgeta-Balic et al., 2011). La mayoría de las especies presentan un rápido

crecimiento con el aumento de la temperatura hasta un cierto punto (temperatura

óptima), donde generalmente el crecimiento desciende gradual o drásticamente, por

lo que las altas temperaturas resultan adversas en la fisiología de los organismos

(Somero, 2002; Helm et al., 2004; Anestis et al., 2008).

De forma similar, las variaciones estacionales en la disponibilidad de alimento

regulan diversos procesos fisiológicos en los moluscos bivalvos (Wong y Cheung,

2003; Rueda y Smaal, 2004) y están relacionadas con factores como la talla y edad

3

de los organismos, así como a procesos exógenos como los tiempos de

aclimatación, cantidad y calidad de partículas suministradas, temperatura ofrecida y

flujo predominante (Yukihira et al., 1998a, 2000; Velasco y Navarro, 2002). La

cantidad de alimento que ingiere un organismo en un tiempo determinado es una

variable de gran interés ecológico, debido a que indica la forma en la que éste

adquiere energía del medio para llevar a cabo muchas de sus funciones biológicas,

como el crecimiento y la reproducción (Newell, 2004). Por ello, el conocimiento y

control de las variaciones en la cantidad y calidad de alimento permite determinar y

prever el posible impacto de la especie sobre los recursos alimenticios de un

determinado lugar, así como seleccionar sitios de cultivo, optimizar la producción y

gasto de alimento, entre otros (Ibarrola et al., 1998; Yukihira et al., 1998a, b;

Kesarcodi-Watson et al., 2001; Velasco, 2007).

Dentro de las variables ecofisiológicas, el potencial de crecimiento es utilizado

para determinar directamente la cantidad de energía destinada al crecimiento

(Warren y Davis, 1967). Permite visualizar el modo en que los factores ambientales

afectan el metabolismo del crecimiento, simulando las condiciones ambientales de

interés que permitan conseguir una buena concordancia entre el crecimiento

estimado y el medido (Dame, 2011). Además describe, explica y predice la condición

fisiológica del organismo mediante el cálculo de la energía consumida, gastada y/o

asimilada dentro por el organismo, por medio de la ecuación de balance energético.

Éste, es un concepto útil que permite comprender los fenómenos ecológicos e

interpretar aquellos relacionados con la distribución de los organismos y su

adecuación al medio (Pouvreau et al., 2006; Sokolova et al., 2012).

El presente trabajo estuvo dirigido a estudiar las respuestas fisiológicas de P.

sterna ante cambios combinados en la temperatura del agua y la concentración de

alimento. El estudio de dicha interacción de factores es importante, pues podría

predecir el estado de bienestar y/o estrés de esta especie (Widdows et al., 2000) y

determinar los procesos fisiológicos relacionados con la adquisición (ingestión,

absorción) y utilización (respiración y excreción) de energía en organismos

mantenidos en condiciones de laboratorio. Esto es fundamental para optimizar los

protocolos de manejo y cultivo de la especie.

4

2. ANTECEDENTES

2.1. Generalidades de P. sterna

La ostra perlera P. sterna, comúnmente conocida como concha nácar, pertenece a la

familia Pteriidae (Keen, 1971). La morfología de sus valvas es variable, relativamente

delgada, a oblicuamente ovalada con una coloración marrón oscura en el exterior y

nacarado intenso en el interior (Saucedo, 1991; Poutiers, 1995; Pérez-Estrada,

2000). La especie posee una extensión en la charnela, la cual le da origen al nombre

(Pterion en griego significa ala). El ala es más larga en la parte anterior que la

posterior (Saucedo, 1991).

P. sterna es una especie de talla mediana a grande considerando los rangos de

talla que presentan los miembros de la familia (Monteforte, 2013); alcanza una

longitud máxima de 12 cm de altura de la concha (Keen, 1971; Poutiers, 1995),

aunque se han reportado organismos de tallas mayores de 18 cm (Sevilla, 1969;

Shirai y Sano, 1972; Singh et al., 1982).

2.2. Hábitat y distribución

P. sterna es un organismo bentónico, con una forma de alimentación por filtración no

selectiva (Arizmendi-Castillo, 1996; Martínez-Fernández et al., 2004); habita desde la

zona intermareal hasta los 35-40 m de profundidad (Poutiers, 1995) y aunque se

adhiere a sustratos rocosos, tiene preferencia por aquellos de tipo lodoso-fangoso

menos firmes (Bervera-León, 1994). A diferencia de otras especies solitarias, P.

sterna se fija formando agrupaciones o conglomerados masivos que localmente se

conocen como “macoyos”. Se distribuye a lo largo de un amplio margen de la línea

costera tropical, subtropical y templada en el Pacífico oriental, que comprende desde

la parte alta del Golfo de California, México, hasta Perú (Keen, 1971; Alamo y

Valdivieso, 1997).

El rango de temperatura en el que se desarrolla P. sterna es de 18°C a 32 °C,

muy similar al reportado para P. mazatlanica (Gervis y Sims, 1992), aunque la

5

concha nácar presenta una marcada preferencia por las temperaturas bajas, ya que

su temporada de reproducción se extiende de los meses de diciembre a mayo del

siguiente año, cuando las temperaturas oscilan entre 21 y 24 °C (Saucedo y

Monteforte, 1997a; Vite-García y Saucedo, 2008; Cáceres-Puig et al., 2009).

2.3. Ecología y biología

A la fecha se han estudiado diversos aspectos de la biología y ecología de P. sterna

que afectan el cultivo en campo. Estos incluyen la recolecta de semilla mediante

colectores artificiales de diferentes materiales y colores (Cáceres-Martínez et al.,

1992; Monteforte y Aldana, 1994; Monteforte y García-Gasca, 1994; Monteforte y

Wright, 1994; Monteforte et al., 1995; Torres-Zepeda et al., 2002) y la pre-engorda y

engorda de juveniles y adultos hasta talla comercial, empleando diferentes métodos

de armado de líneas y estructuras en campo (Gaytán-Mondragón et al., 1992;

Monteforte, 2013). También se ha analizado el crecimiento de juveniles y adultos

bajo condiciones de cultivo extensivo (Bückle-Ramírez et al., 1992; Saucedo y

Monteforte, 1997b; Vite-García y Saucedo, 2008; Cáceres-Puig et al., 2009),

estimando algunos parámetros de crecimiento importantes (Cáceres-Martínez et al.,

1991, 1992; Saucedo, 1991, 1995; Bückle-Ramírez et al., 1992; Del Río-Portilla et al.,

1992; Monteforte y García-Gasca, 1994; Rangel-Dávalos y Cáceres, 1994; Wright y

Monteforte, 1995; Monteforte et al., 1995; Wright-López, 1997; Saucedo y

Monteforte, 1997b; MacLaurin et al., 1999; Young, 1999; Monteforte et al., 2005;

Wright-López et al., 2009).

Por su parte, estudios sobre el ciclo reproductivo y la temporalidad de los

principales eventos relacionados con la maduración y el desove de P. sterna en

diversos sitios del Pacífico y Golfo de California han aportado información importante.

Se sabe que en Bahía de Los Ángeles, B.C., P. sterna desova de manera continua a

lo largo del año presentando tres picos reproductivos; en diciembre, febrero y agosto

(Hernández-Díaz y Bückle-Ramírez, 1996); en Bahía de La Paz, la especie presenta

dos picos de desove a lo largo del año, uno en febrero y otro en mayo a una

temperatura de entre 22.2 y 23.4 °C (Saucedo y Monteforte, 1997a). En Guaymas,

6

Sonora, se ha reportado un solo periodo de desove, cuando la temperatura del agua

varía de 19 a 22 °C (Arizmendi-Castillo, 1996); mientras que en Laguna Ojo de

Liebre, B.C.S., se reporta la ocurrencia del desove a temperaturas de entre 23 y 25

°C (Hernández-Olalde et al., 2007).

A su vez, se han analizado las estrategias de almacenamiento y movilización de

reservas energéticas entre los tejidos somáticos y la gónada durante la

gametogénesis, señalando que la cantidad de energía de los tejidos somáticos

(músculo, manto y glándula digestiva) decrece cuando la temperatura disminuye.

Esto presumiblemente es debido a que las temperaturas bajas (∽21 °C) estimulan el

movimiento de energía hacia la gónada, mientras que las temperaturas elevadas

(∽28.8°C) muestran un evento de acumulación en tejidos somáticos, así como los

mínimos de energía en la gónada (Vite-García y Saucedo, 2008, Cáceres-Puig et al.,

2009).

El que existiera la limitante de obtener gametos maduros durante la temporada

reproductiva canalizó los esfuerzos de investigación hacia los principales factores

reguladores de la gametogénesis en reproductores acondicionados en condiciones

de laboratorio. En este sentido, se estudió el efecto de la dieta microalgal

complementada con productos ricos en carbohidratos (fécula de maíz) y en lípidos

(microcápsulas de ácidos grasos) en el desarrollo y composición de la gónada y

tejidos somáticos (Hernández-López, 2012) observándose que su utilización favorece

el desarrollo y propicia una mejor condición general en los organismos. Por otra

parte, se estudió el efecto de la temperatura en el desarrollo y composición gónada,

en el cual P. sterna es expuesta cinco regímenes térmicos: 22° C, ascendente (19 a

27°C), descendente (27 a 19° C) y dos temperaturas oscilantes (21 y 22 °C) durante

34 días (Granados-Amores, 2012), teniendo como resultado un transporte de

carbohidratos desde el músculo aductor hacia la gónada en los machos, reflejado en

la presencia de estadios de desarrollo gonádico avanzado (régimen térmico

descendente), mientras que en las hembras hubo acumulación de lípidos en la

gónada por parte del régimen constante y ascendente.

Por su parte, Cáceres-Puig (2012) estudió los factores bióticos y abióticos que

influyen sobre la dinámica de reclutamiento de semillas de P. sterna en Bahía de La

7

Paz. Los autores señalan que tanto la temperatura (19 y 24°C) como la energía

contenida en el alimento (seston ~1.3×10-2 mg/L) provocan un mayor impacto sobre

el reclutamiento de semillas y una mejor condición fisiológica de los organismos

reproductores.

Asimismo, se ha determinado la relación que existe entre la condición de los

reproductores de P. sterna y el desempeño larvario a lo largo de toda la temporada

reproductiva en la Bahía de La Paz (Gómez-Robles et al., 2013). De forma particular

se reporta que a una temperatura de 21.8°C con una concentración de clorofila a de

1.3 mg/m3 se presenta la mejor condición reproductiva con base en indicadores de la

calidad gonádica.

2.4. Balance energético y potencial de crecimiento

Una de las herramientas de la ecofisiología es el balance energético, que permite

medir el estado energético desde un ecosistema a hasta una célula y puede predecir

la cantidad de energía disponible para el crecimiento, movimiento y la reproducción

(Bayne y Newell, 1983; Newell, 2004).

El balance energético contempla las principales ganancias y pérdidas de energía

en el organismo, reflejadas en las tasas fisiológicas, como ingestión, respiración,

absorción y excreción (Bayne, 1976). Esta energía neta es el resultado del balance

entre la energía: 1) adquirida del alimento (asimilación), 2) el costo energético de la

respiración, 3) el metabolismo de proteínas y 4) la energía no asimilada y excretada

por medio de las heces (Bühringer y Danischewski, 2001).

La energía adquirida proviene de la tasa de ingestión (TI), mientras que los

gastos de energía están representados por la tasa respiratoria (TR), la tasa de

excreción de compuestos nitrogenados (TU) y la tasa de excreción de heces (TH).

Warren y Davis (1967) expresaron esta compleja red de interacciones ecofisiológicas

a través de la siguiente fórmula:

Balance energético = TI-(TR+TU+TH)

8

De acuerdo con la clasificación de Widdows et al. (1995a), los valores del

potencial de crecimiento indican condiciones que van desde de menor a mayor

estrés. Como este equilibrio puede ser alterado por el estrés inducido por la

contaminación, el potencial de crecimiento ha sido también recomendado como

medida sensible de los efectos contaminantes en animales marinos (Widdows et al.,

1995a). De forma particular, el potencial de crecimiento ha sido estimado en algunas

especies de moluscos bivalvos, como Ctenopharyngodon idella (Espina et al., 1986),

Mytilus edulis (Widdows et al., 1988, 1995a, b, 2002; Widdows y Johnson, 1988;

Widdows y Page, 1993; Bühringer y Danischewski, 2001), M. galloprovincialis

(Widdows et al., 1997), Arca zebra (Widdows et al., 1990) y Meretrix meretrix (Scarlet

et al., 2015).

2.5. Influencia de la temperatura en el metabolismo y balance energético de los

moluscos bivalvos

La mayoría de los organismos marinos, incluyendo los bivalvos, son ectotermos y

muchos aspectos de su balance energético, como la cantidad total de la energía

invertida y/o la proporción de energía consumida asignada al crecimiento son

especialmente sensibles a los cambios de temperatura externos (Kooijman, 2010).

Por lo tanto, la temperatura es un factor principal que tiene influencia en las

respuestas fisiológicas de los organismos (Gillooly et al., 2001; Sarà et al., 2011;

Kearney et al., 2010) como la alimentación, respiración y reproducción (Newell y

Bayne, 1973). Esto debido a que un aumento en la temperatura tiende a aumentar el

metabolismo, y como consecuencia, las necesidades energéticas del organismo

(Bernabé, 1991). Por ello, se considera que la temperatura actúa como un factor

ambiental clave en la determinación del metabolismo (Bayne et al., 1976) y el nicho

fundamental de una especie (Schoener, 1986; Chase y Leibold, 2003).

Los efectos de la temperatura sobre la fisiología y la bioenergética de los

bivalvos que se alimentan de materia particulada en suspensión han sido bien

documentados, tanto en especies intermareales como Geukensia demissa (Wilbur y

Hilbish, 1989) y Brachidontes pharaonis (Sara et al., 2008), así como en otros de

9

hábitos submareales como Modiolus barbatus (Ezgeta-Balic et al., 2011), M.

modiolus (Navarro y Thompson, 1996), M. galloprovinciallis (Pérez-Camacho et al.,

2000; Sarà y Pusceddu, 2008), M. edulis (Widdows, 1976; Sukhotin et al., 2003),

Perna viridis (Wong y Cheung, 2003), Argopecten purpuratus (Navarro et al., 2000),

P. margaritifera y P. maxima (Yukihira et al., 2000).

Por lo general, las tasas de filtración de los bivalvos que se alimentan de materia

particulada en suspensión aumentan con el incremento de temperatura hasta una

cierta temperatura, por encima de la cual disminuyen (Winter, 1978; Shumway, 1982;

Griffiths y Griffiths, 1987). Sin embargo, Bayne (1976) argumentó que el aumento de

la temperatura disminuye ligeramente la eficiencia de absorción del mejillón Mytilus

sp. (0.7% de disminución por cada 1 °C), pero Elvin y Gonor (1979) reportaron una

mayor eficiencia de absorción en M. californianus a 15 °C que a 9 °C. Por su parte,

M. barbatus presentó una tasa de aclaramiento más alta al incrementar la

temperatura de 20°C a 28°C, mientras que la tasa respiratoria fue máxima a 9 °C y

mínima a 26°C, con valores promedio más altos de energía absorbida a los 20 y 26

°C. El potencial de crecimiento de la especie arrojó valores negativos para 9, 15 y 28

°C y valores positivos a 20 y 26°C (Ezgeta-Belic et al., 2011).

Navarro et al. (2000) reportan que el ostión del norte A. purpuratus no muestra

diferencias significativas en la tasa de aclaramiento entre 16 y 20 °C cuando se

alimenta con microalgas puras y microalgas adicionadas con lípidos. Ello muestra la

capacidad de la especie para modular sus tasas fisiológicas dentro de un cierto

rango de temperatura, así como la independencia de la eficiencia de absorción de la

temperatura. Para el caso de M. edulis, parece que se adapta a temperaturas cíclicas

(6 a 20°C) al reducir la amplitud de respuesta de consumo de oxígeno y la tasa de

filtración, y con ello aumenta su independencia de la temperatura dentro del intervalo

del régimen fluctuante (Widdows, 1976).

La mayoría de los estudios sobre los efectos de la temperatura en los procesos

fisiológicos en las ostras perleras han sido reportadas para P. fucata martensii

(Miyauchi, 1962; Seki, 1972; Numaguchi y Tanaka, 1986; Numaguchi, 1994). Para el

caso particular de la semilla mantenida en laboratorio, se registra una alta mortalidad

a <12.5 °C y 35 °C, así como un incremento significativo en la tasa de crecimiento

10

entre 15 y 32 °C. El rango de temperatura óptimo para la semilla fue de 17.5 a 29 °

(Numaguchi y Tanaka, 1986). Esta especie tiene una tasa metabólica muy baja en

invierno, cuando la temperatura del agua está por debajo de 13 °C (Kobayashi y

Tobata, 1949).

Miyauchi (1962) y Numaguchi (1994) encontraron que los más altos niveles de

aclaramiento de P. fucata martensii ocurrieron entre 24 y 27 °C y 25 y 28 °C,

respectivamente. Las tasas de aclaramiento disminuyeron a temperaturas >28 °C

(verano) y <13 °C (invierno) (Numaguchi, 1994).

Por su parte, Yukihira et al. (2000) expusieron a P. margaritifera y P. maxima a

temperaturas de 19, 23, 28 y 32°C y determinaron diferentes parámetros

ecofisiológicos. Los autores reportaron que la tasa de aclaramiento, en P.

margaritifera fue significativamente mayor que para P. maxima a 19 ° C, mientras

que P. maxima tenía una eficiencia de absorción mayor que P. margaritifera a los 28

y 32 °C. A su vez, la temperatura afecta significativamente la energía respirada de P.

margaritifera sobre un rango de temperatura más amplio (19-32 °C) que P. maxima

(19-23 °C). Sin embargo, el potencial de crecimiento es mayor a 32 ° C y 19°C

respectivamente. Estos resultados están de acuerdo con las observaciones de la

presencia de P. margaritifera en latitudes más altas y los hábitats de temperatura

más bajos, y que la diferencia de las tasas fisiológicas en las dos especies es debido

probablemente a las diferencias en distribución y ocupación de hábitats.

La capacidad de modular las tasas fisiológicas en función de los cambios en la

temperatura ambiental ha sido considerada como una adaptación para los

organismos que habitan en entornos inestables térmicamente (Wilbur y Thompson,

1989). Por tanto, la aclimatación de las tasas metabólicas en respuesta a la

temperatura variables se ha considerado como un importante mecanismo de

compensación por los animales (Segal, 1961; Precht et al., 1973; Prosser, 1973;

Newell, 1979).

El régimen térmico del medio en el que habitan los organismos condiciona las

actividades alimenticias (Navarro, 2001), lo que se ve reflejado en un historial térmico

y el tiempo de aclimatación. Organismos que habitan en un ambiente con pocas

fluctuaciones de temperatura, la tasa de aclaramiento es termodependiente en un

11

amplio intervalo de temperaturas de exposición, caso contrario para los organismos

sometidos a marcadas fluctuaciones quienes presenten una zona de

termodependecia comprendida en el rango habitual de temperaturas (Widdows,

1976).

2.6. Influencia de la disponibilidad de alimento en el metabolismo y balance

energético de los moluscos bivalvos

Además de la calidad del alimento que afecta el crecimiento y maduración de los

bivalvos (Bayne y Newell, 1983; Heasman et al., 1996), se sabe que la presencia o

ausencia de ciertas especies de microalgas en una dieta es más importante que su

contenido total de proteínas, lípidos, carbohidratos, aminoácidos y hasta ácidos

grasos (Epifanio, 1979; Velasco y Navarro, 2002, 2003; Maeda-Martínez et al., 2016).

Esto debido a que el ciclo gametogénico de los bivalvos marinos se acopla con la

dinámica de síntesis de los lípidos durante la vitelogénesis, lo cual ocurre a expensas

del glucógeno almacenado o tomado de la dieta (Gabbot, 1975; Navarro et al., 2000;

Velasco, 2007; Gómez-Robles et al., 2013).

Varios estudios de las respuestas fisiológicas respecto a los diferentes tipos de

microalgas utilizadas con bivalvos filtradores han concluido que las tasas fisiológicas

varían de acuerdo a la especie de microalga, suplemento alimenticio y especie de

bivalvo (Velasco, 2007). En C. virginica y M. edulis bajo diferente calidad de

partículas se reportó el tiempo de residencia, tiempo de manipulación de las

partículas en los palpos labiales probando Rhodomonas lens, Spartina sp. y 50/50 de

ambas, siendo C. virginica a la cual le afecta el cambio de dieta, disminuyendo el

tiempo de manipulación de la partícula en los palpos labiales con el incremento de la

calidad de la dieta (Ward et al., 2003).

Otros estudios se han enfocado en estudiar las variaciones en las tasas de

ingestión de los bivalvos, así como su crecimiento y reproducción por efecto de la

disponibilidad de alimento. Ejemplos de esto se han reportado en especies como

Perna viridis (Hawkins et al., 1997), M. edulis (Schulte, 1975; Bayne et al., 1987;

Hawkins et al., 1997), C. edule (Navarro y Widdows, 1997), Crassostrea gigas

12

(Bougrier et al., 1997) y C. virginica (Schulte, 1975). En condiciones ambientales

naturales, los bivalvos que habitan estuarios y los hábitats costeros poco profundos

están expuestos con frecuencia a niveles de seston por encima del límite en el que

algún material filtrado de la suspensión es rechazado como pseudoheces, de forma

que la proporción de material filtrado rechazado de esta manera varía tanto con la

cantidad y el contenido orgánico del seston. En el proceso de rechazo, un grado de

clasificación se afecta por el cual el material relativamente enriquecido en contenido

orgánico se selecciona para la ingestión (Riisgard, 2001; Ward et al., 2003). Por ello,

muchos autores utilizan suspensiones muy concentradas de algas (Allen, 1962;

Davids, 1964; Ali, 1970), que no tienen relación con las concentraciones de

partículas de alimentos que se producen normalmente en el medio natural.

Inoportunamente, esta estrategia genera valores bajos o incorrectos de filtración de

alimento, ya que el mecanismo se encuentra muy perturbado por la sobrecarga de

partículas en suspensión (Schulte, 1975) y suele traducirse en formación de

pseudoheces. Para miembros de la familia Pteriidae, se ha reportado que no existe

alimentación selectiva de partículas orgánicas (Yukihira et al. 1999, 2000), y que

especies como P. margaritifera y P. maxima presentan una alta capacidad de adquirir

la energía en condiciones de poco fitoplancton, lo que las coloca en una categoría

excepcional en términos de flujos de energía, con tasas de aclaramiento de 50 a 100

L h-1. Ambas especies reportan entre los valores más altos de tasa de aclaramiento,

tasa respiratoria, tasa de excreción de amonio y potencial de crecimiento registrados

para muchos bivalvos, incluidos los alimentados a altas concentraciones (Yukhira et

al. 1998a).

Yukihira et al. (1998a) también demostraron que en condiciones oligotróficas

simuladas (0.5 mg L-1 de Isochrysis galbana variedad Thaitiana), P. margaritifera y P.

maxima presentan altas tasas de aclaramiento y altos valores de potencial de

crecimiento en comparación con muchas otras especies de bivalvos, incluyendo los

que se alimentan de las concentraciones más altas de fitoplancton. De hecho, P.

maxima parece estar mejor adapta a una amplio rango de concentraciones de

alimento que P. margaritifera. Se han reportado máximos valores positivos de

potencial de crecimiento de 7 mg L-1 de Dunaliella primolecta) y hasta de 9 mg L-1 de

13

I. galbana (variedad Tahiti) para P. maxima, sin embargo para P. margaritifera estos

valores son de 7 mg L-1 y 5 mg L-1 (Yukhira et al., 1998b). Parece que ambas

especies son capaces de crecer y reproducirse en condiciones de bajo suministro de

fitoplancton.

3. JUSTIFICACIÓN

P. sterna es considerada una especie de interés comercial en el noroeste de México,

debido a que presenta la capacidad de aprovechamiento integral en productos de

alto valor agregado, particularmente perlas (medias perlas y perlas esféricas). La

concha se puede utilizar para fabricar artesanía, así como jabón para la industria

cosmética y polvo de nácar para la industria farmacéutica y biomédica. Sin embargo,

falta información sobre sus requerimientos fisiológicos y nutricionales de esta especie

que coadyuven al establecimiento del cultivo en laboratorio. Debido a la influencia

que tiene la temperatura del agua y la disponibilidad de alimento sobre los procesos

fisiológicos, el crecimiento y la reproducción, es particularmente importante definir

condiciones adecuadas de manejo de ambos factores en el laboratorio, con la

finalidad de definir sus necesidades energéticas y optimizar una tecnología para la

maduración de reproductores y la producción de semilla con aplicación para el cultivo

de perlas. En P. sterna, ninguno de estos aspectos han sido estudiados y son

fundamentales para construir una base de conocimientos para el establecimiento de

un cultivo sustentable.

4. HIPOTESIS

Dada la importancia de la temperatura del agua y la disponibilidad de alimento en la

fisiología y metabolismo de los moluscos bivalvos filtradores, se espera que al

someter a individuos de P. sterna a temperaturas y concentraciones de alimento

opuestas en su límite de distribución natural ocurran ajustes significativos en sus

tasas de ingestión, eficiencia y tasa de absorción y tasas de respiración y excreción.

14

Igualmente, se espera que estas variaciones afecten de forma significativa la

ecuación general de balance energético y el potencial de crecimiento de la especie.

5. OBJETIVOS

5.1. General

Estudiar el efecto de la concentración de alimento y temperatura del agua sobre las

respuestas fisiológicas implicadas en el potencial de crecimiento de P. sterna, con el

fin de determinar las condiciones óptimas para el manejo y crianza de la especie bajo

condiciones controladas de laboratorio.

5.2. Específicos, bajo condiciones de laboratorio para P. sterna:

Definir el intervalo óptimo de la concentración de alimento en función de la

temperatura.

Determinar el efecto de la temperatura sobre la eficiencia de absorción de

energía.

Determinar el efecto de la temperatura sobre la tasa de respiración y

excreción.

Determinar el potencial de crecimiento óptimo en relación a la temperatura.

6. METODOLOGÍA

6.1. Obtención de organismos

Se utilizaron 60 ejemplares de P. sterna con una talla promedio de 6.0 ± 0.05 cm de

altura de la concha (eje dorso-ventral) y 7.0 ±0.04 cm de longitud de la concha (eje

antero-posterior), según se muestra en la Figura 1. Los organismos provinieron de la

granja Perlas del Cortez S. de R. L. M. I., ubicada en la Bahía de La Paz, B. C. S.,

México (24°46’ y 24°07’ N y 110° 18’ y 110° 38’ O).

15

Figura 1. Medidas morfométricas de la concha nácar (P. sterna). Tomado de

Saucedo (1995).

La recolecta de los ejemplares se realizó en el mes de junio de 2012, cuando los

organismos se encuentran fuera de la temporada reproductiva (Saucedo y

Monteforte, 1997a). Con esto se evitó que una parte del presupuesto energético se

destinara al proceso reproductivo. La temperatura promedio del agua en estas fechas

se encontraba en 23 °C y la salinidad en 37 ups. Cabe señalar que el cultivo utilizado

es de tipo extensivo por medio de jaulas de plástico suspendidas en la columna de

agua, manteniéndose cerca de la superficie mediante boyas (sistema “long line”),

como se muestra en la Figura 2.

16

Figura 2. Sistema de cultivo tipo long-line para P. sterna.

6.2. Traslado y mantenimiento de los organismos

Los organismos fueron trasladados al Laboratorio de Ecofisiología de Organismos

Acuáticos del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR) para la

realización de dos bioensayos. El traslado se llevó a cabo en medio húmedo dentro

de una hielera plástica, envolviendo a los organismos con papel mojado antes de

colocarlos en la hielera para evitar la desecación de los tejidos blandos. Para

mantener bajo el metabolismo de los organismos, la temperatura se mantuvo a 20 °C

con ayuda de un hidrogel congelado en el fondo de la hielera. El traslado duró

aproximadamente 45 min y una vez que los organismos llegaron al laboratorio, se

limpiaron de fauna acompañante e incrustante.

6.3. Pre-aclimatación de los organismos

Previó a la realización de los bioensayos 1 y 2 (ver abajo), los organismos

permanecieron en el laboratorio en etapa de pre-aclimatación durante 15 días, con la

17

finalidad de permitir su recuperación al posible estrés producido por el trasporte y la

manipulación (Ocaño-Higuera 2003). Para esto, los organismos se colocaron dentro

de un sistema de mantenimiento de flujo continuo de agua, consistente de cinco

tanques de plástico de 80 L con 12 organismos cada uno.

El sistema estaba provisto de un mecanismo de recirculación de agua de mar

con alimento, el cual era bombeado desde un tanque de 150 L mediante una bomba

sumergible Wizard modelo 5-MSP de 1/6 HP. La concentración de alimento se

mantuvo a 15×104 células/mL/día de una mezcla de las microalgas I. galbana y

Chaetoceros calcitrans en proporción 1:1 (en cuanto a conteo celular).

El sistema también estaba provisto de agua de mar filtrada a 1 μm, manteniendo

condiciones constantes de temperatura (20 ± 0.5 °C), salinidad (37 ups), fotoperiodo

(12h luz: 12 h oscuridad) y aireación. El control térmico se logró manteniendo el

sistema dentro de una cámara a temperatura controlada a 18°C y a cada tanque se

le colocó un termocalentador sumergible (RENA-Cal® de 300 W) para mantenerla

estable a 20°C. Para cada tanque con organismos se mantuvo un tanque adicional

con agua de recambio a las mismas condiciones. Diariamente las heces fecales

fueron removidas por medio de un sifón y se efectuaron recambios del 50% del agua

en cada tanque.

6.4. Bioensayo 1: Determinación de la concentración óptima de alimento en

relación a la temperatura del agua

6.4.1. Aclimatación de los organismos

Una vez finalizada la etapa de pre-aclimatación, los 60 organismos se sometieron a

dos diferentes bioensayos; este primero dirigido a determinar la concentración óptima

de alimento bajo diferentes temperaturas experimentales (16, 19, 22, 25 y 28°C) y el

segundo a determinar el balance energético y potencial de crecimiento de la especie

(ver subsección 6.5). Estas temperaturas se mantuvieron con termocalentadores

RENA-Cal® 300W que permitieron disminuir o aumentar 1°C por día la temperatura

18

del agua hasta alcanzar el valor experimental deseado, partiendo de la temperatura

de pre-aclimatación (20°C).

Asimismo, a la cámara en donde se llevaron a cabo los dos bioensayos se le

disminuyó la temperatura 1°C por día hasta alcanzar 13°C, con la finalidad de

mantener la temperatura de 16°C, siendo esta la más baja en ambos bioensayos

(Figura 3). Cada temperatura fue verificada mediante un termómetro (Ever Ready

Thermometer Co) y adicionalmente se colocó un termógrafo digital (Onset HOBO-

Pendant Temperature/Light Data Logger) programado para registrar cada 10 min la

temperatura de los tanques y observar las variaciones en cada temperatura

expuesta. El mantenimiento y aclimatación de los organismos se realizó por una

semana, bajo las mismas condiciones que durante el periodo de pre-aclimatación

(subsección 6.3).

Figura 3. Sistema de alimentación de flujo continuo utilizado para aclimatar y

alimentar a los organismos de P. sterna, a diferentes temperaturas.

19

6.4.2. Diseño experimental

Para determinar la concentración óptima de alimento a cada temperatura se estimó

la tasa de Ingestión (TI) de una sola especie de microalga (I. galbana), la cual se

suministró a cinco diferentes concentraciones (Tabla 1). Este diseño experimental bi-

factorial permitió analizar el efecto combinado de la temperatura y concentración de

alimento de forma individual para cada organismo (ver subsección 6.4.3.). Esto se

realizó colocando a los organismos dentro de un sistema de cámaras de incubación

con flujo abierto descrito por Sicard (2006).

Tabla I. Temperaturas a las cuales fueron expuestos

organismos de P. sterna de 6.0 ± 0.05 cm de altura

de la concha y concentraciones de Isochrysis

galbana utilizadas para observar la concentración

óptima a cada temperatura.

El sistema de cámaras de incubación consiste de frascos de vidrio de 1.5 L con

tapa hermética de polietileno rígido adaptada con un empaque de silicón. El agua

con alimento es bombeada hacia el interior de cada cámara, insertando una

manguera a través de un orificio hecho en la tapa de cada cámara y llevándola hasta

el fondo de la misma. La exclusión de las burbujas y el exceso de agua se consiguen

por la forma interior cónica de la tapa y la perforación del ápice del cono, donde fue

colocada una manguera. El flujo de entrada al interior de cada cámara se mantiene

Temperatura

experimental (°C)

Concentración de alimento

(células/mL×104)

16 3, 8, 15, 20 y 25

19 3, 8, 15, 20 y 25

22 3, 8, 15, 20 y 25

25 3, 8, 15, 20 y 25

28 3, 8, 15, 20 y 25

20

colocando antes de la entrada un distribuidor tipo mani-fold con una válvula de seis

vías, con el cual se regula el paso de agua y microalgas a través de la cámara,

entendiéndose como flujo a este recambio de agua. La manguera de salida es

insertada al ras de la tapa. En el extremo de la manguera de salida se coloca una

válvula tipo “T” de plástico en donde uno de los brazos sirvió para medir el flujo y

como drenaje (Figura 4).

Figura 4. Sistema empleado para la determinación del potencial de crecimiento de la

concha nacara P. sterna a diferentes temperaturas.

Se manejó un sistema de 12 cámaras de incubación colocadas dentro de dos

tanques de 80 L que fungieron como baño María para mantener el agua a cada

temperatura experimental, según lo establecido en la Tabla 1. El control de

temperatura se realizó de la misma forma descrita que para la pre-aclimatación

(subsección 6.3). De las 12 cámaras, se colocaron organismos en 10 de ellas (uno

por cámara de incubación) y las otras dos cámaras fueron usadas como grupos

control o blancos sin organismos (una por cada cinco cámaras en cada tanque). Esto

21

permitió evaluar, por duplicado, el efecto de la temperatura y concentración de

alimento en la TI (Figura 4). El flujo de agua con alimento hacia las cámaras se llevó

a cabo mediante una bomba sumergible colocada dentro de un tanque de 200 L con

agua marina filtrada a 1 µm y la microalga a la concentración y temperatura deseada

(Tabla 1).

El tanque con alimento se mantuvo con aireación continua por medio de un

difusor para homogenizar la concentración de células y mantener la concentración de

oxígeno a saturación. Se colocó una tapa en el tanque para inhibir la producción de

las microalgas. Previo al bioensayo, los organismos se mantuvieron en inanición

durante 12 h y posteriormente se colocaron en las cámaras experimentales descritas,

bombeando previamente agua marina filtrada a 1 µm a cada temperatura

experimental, por un tiempo de 25 min. El oxígeno se mantuvo a saturación y la

salinidad a 37 ups. Los bioensayos se realizaron manteniendo constante un flujo de

agua con alimento a la concentración de interés a 50 mL/min.

6.4.3. Estimación de la concentración óptima de alimento mediante la tasa de

ingestión

La tasa de ingestión (TI) se calculó de manera individual, midiendo el consumo de

alimento de cada organismo por unidad de tiempo, el cual fue estandarizando al peso

seco de sus tejidos. Los organismos se alimentaron mediante el sistema descrito

anteriormente (subsección 6.4.2) permitiendo que se estabilizaran durante 2 h.

Posterior a este tiempo, el consumo se midió recolectando muestras de 20 mL, por

triplicado, del agua con alimento a las salidas de cada cámara de incubación, así

como la cámara blanco. Las muestras se fijaron con 0.2 mL de una solución de lugol

y formaldehído al 4% neutralizado con borato de sodio. La cuantificación de células

se realizó por medio de un contador de partículas Coulter Multisizer 3, empleando la

fórmula:

22

El consumo de alimento se estimó por diferencia de la concentración celular de la

cámara blanco menos la concentración celular de cada una de las cámaras de

incubación con alimento. Por su parte, el peso seco se determinó de una muestra de

10 organismos de la misma talla (subsección 6.5.7.).Los resultados de la TI se

expresaron como número de células/g/h y luego fueron convertidos a unidades

energéticas utilizando el equivalente energético de materia particulada (POM), que

es de 23500 J/g (Widdows et al. 1979).

6.5. Bioensayo 2: Efecto de la temperatura en la ecofisiología de P. sterna

Una vez determinada la concentración óptima de alimento para los organismos, se

realizó un segundo bioensayo dirigido a estimar su potencial de crecimiento (PC) en

función de las mismas temperaturas experimentales (Tabla 1). Para ello, se

determinaron una serie de variables o tasas fisiológicas que componen la ecuación

general de balance energético propuesta por Winberg (1960). Estas variables

incluyen la tasa de ingestión (TI), tasa de respiración (TR), tasa de excreción (TE),

tasa de absorción (TA) y eficiencia de absorción (EA). El diseño experimental y

manejo de los organismos en las cámaras de incubación fue el mismo que se

describió para el Bioensayo 1 (ver subsección 6.4.3.).

6.5.1. Tasa de ingestión

Para cada una de las cinco temperaturas experimentales, la tasa de ingestión (TI) se

calculó de forma individual, midiendo el consumo de alimento por unidad de tiempo y

estandarizado al peso de tejido seco del organismo. Lo anterior se realizó siguiendo

la metodología y los cálculos descritos en el apartado 6.4.3. del bioensayo 1, a una

concentración de 15 x 104 células/mL de I. galbana, que resultó la óptima (ver

sección 7 de Resultados). Los organismos se alimentaron durante 1 h y

posteriormente se tomaron las muestras para la evaluación de la TI. El consumo de

alimento se estimó a partir de la diferencia en la concentración de células de la

23

cámara blanco menos la concentración de células de cada una de las cámaras

experimentales.

6.5.2. Tasa respiratoria

La tasa respiratoria (TR) se determinó mediante la concentración de oxígeno con un

oxímetro Microx TX equipado con un sensor de fibra óptica de 50 µm de diámetro, el

cual fue instalado a una celda de flujo continuo y colocado en un distribuidor donde

se conectaron las mangueras de la salida de las cámaras de incubación (Figura 5).

Figura 5. Sensor de oxígeno de fibra óptica del

Oximetro TX, colocado a la salida del distribuidor,

para determinar la concentración de oxígeno

disuelto dentro de las cámaras de incubación.

El oxímetro fue conectado a una computadora equipada con el software Oxyview

(vers. 4.16), que permitió realizar las lecturas de oxígeno disuelto y expresarlas en

unidades de mgO2/L. Los resultados se expresaron en mLO2/mg/h después de

transformar los mg de oxígeno a mL dividiendo entre 1.423 (Widdows et al. 1979). De

este modo, para el cálculo de la TR se utilizó la siguiente fórmula:

24

Donde:

O2b= Concentración de oxígeno disuelto en la cámara blanco (mL/mL)

O2c= Concentración de oxígeno disuelto en la cámara con organismo (mL/mL)

f= Flujo de agua a través de la cámara (mL/h)

Pseco= Peso del tejido seco del organismo dentro de la cámara de incubación (g)

Los resultados de la TR expresados en unidades de mL de O2/g/h fueron

finalmente convertidos a unidades energéticas, considerando que un mL de O2

consumido es igual a 20.2 J (Elliot y Davison 1975).

6.5.3. Tasa de excreción

Se estimó la tasa de excreción (TE) mediante la producción de amonio por unidad de

tiempo. Para ello, a las 2 h de haber retirado el alimento no ingerido se tomaron

muestras de 45 mL en tubos falcon, los cuales se colocaron a la salida de cada

cámara de incubación. Asimismo, después de retirar las heces, los organismos se

dejaron dentro de las cámaras de incubación con un volumen de 250 mL durante 1 h

con aireación, de la misma manera para la cámara de incubación blanco.

Posteriormente se recolectaron con tubos eppendorf muestras de agua de 2 mL, por

triplicado, del flujo de salida de las cámaras de incubación y blanco, las cuales se

preservaron a –80°C hasta su posterior análisis. Las muestras se analizaron

mediante el método Solórzano (1969); para el caso de las muestras recolectadas en

los tubos falcon, el procesamiento fue por medio de un analizador automatizado Auto

Sampler y los tubos de eppendorf se utilizó la técnica de microplaca para

cuantificación de nutrientes propuesta por Hernández-López y Vargas-Albores

(2003). El cálculo de la TE se realizó mediante la siguiente fórmula:

25

La producción de amonio se estimó por diferencia de la concentración de amonio

de la cámara de incubación de cada organismo, menos la concentración de amonio

de la cámara blanco. Los resultados de la TE fueron expresados en unidades de μg

de NH4/g/h, y posteriormente convertidas en unidades energéticas utilizando el

equivalente energético de 7.37×10-3 J/μg de NH4 (Logan y Epifanio 1978).

6.5.4. Eficiencia de absorción

La eficiencia de absorción (EA) se estimó por el método de Conover (1966), el cual

relaciona el contenido de materia orgánica (MOP) e inorgánica (MIP) particulada en

muestras de alimento y heces recolectadas de las cámaras de incubación y blanco.

Con estos datos se estimó la EA mediante la siguiente ecuación:

Donde:

F=Contenido de material orgánico del alimento entre el peso total de alimento.

E= Contenido de material orgánico de las heces entre el peso total de las heces.

El contenido de material orgánico del alimento se obtuvo de los datos de la TI

(subsección 6.5.1), mientras que el contenido de heces se obtuvo a partir de la

extracción de heces desde el fondo de cada una de las cámaras de incubación

mediante sifoneo después de un periodo de alimentación de 2 h. Posteriormente, se

filtraron las muestras mediante una bomba de vacío, se retuvieron en filtros de fibra

de vidrio de 1 μm (Whatman GF/C), se lavaron con agua destilada, se secaron

durante 24 h a 60°C y finalmente se incineraron en una mufla a 450°C para eliminar

la materia orgánica (12 h) hasta obtener un peso constante y el peso del filtro. Los

filtros con heces se lavaron con una solución de formato de amonio al 3% para

26

eliminar las sales de sodio, se secaron a 65°C para obtener un peso constante, y

también se incineraron a 450°C por 12 h para conseguir el peso de las cenizas.

6.5.5. Tasa de absorción

La tasa de absorción (TA) de los organismos se calculó mediante la siguiente

ecuación, expresada en unidades de células/g/h:

TA= Tasa de ingestión (TI) * Eficiencia de absorción (EA)

6.5.6. Determinación del peso del tejido seco del organismo

Al término del Bioensayo 2, se extrajo de cada organismo la masa visceral y se

colocó en tubos falcon de 15 mL, previamente rotulados y pesados. Cada tubo se

peso de nuevo y se almacenó a –80°C en un ultracongelador. La masa visceral de

cada organismo se introdujo en un sistema liofilizador Telstar® (Cryodos-50) por 24

h, destapando cada tubo y tapándolo con parafilm y realizando perforaciones por

medio de una aguja de disección. El peso del tejido seco (Pseco) de cada organismo

se estimó mediante la siguiente fórmula:

6.5.7. Determinación del potencial de crecimiento

Los datos de la concentración óptima de alimento a las diferentes temperaturas (16,

19, 22, 25 y 28 °C) y los valores de las diferentes variables fisiológicas (TI, TR, TE,

EA) se utilizaron para determinar el potencial de crecimiento de los organismos. Esto

implicó a su vez la integración de estas variables a la ecuación general de balance

energético propuesta por Warren y Davis (1967):

PC= TA- (TR+TE)

27

Donde:

TA = Tasa de Absorción (energía absorbida)

TR = Tasa Respiratoria (energía perdida por respiración)

TE = Tasa de Excreción (energía perdida por desechos nitrogenados)

6.6. Tratamiento estadístico de los datos

La normalidad de los datos fue determinada inicialmente con la prueba de Levene

(Sokal y Rohlf, 1981). En función de los resultados, se utilizó un análisis de varianza

de una vía para detectar diferencias significativas en las diversas variables

fisiológicas en función de la temperatura del agua (factor T con cuatro niveles). En

caso de existir diferencias significativas a una P<0.05, la homogeneidad de las

diferencias de medias se evaluó mediante comparaciones post hoc con la prueba de

rangos múltiples de Tukey, asumiendo un igual número de observaciones a cada

temperatura experimental (n=10).

28

7. RESULTADOS

7.1. Bioensayo 1: efecto de la concentración de alimento sobre la tasa de

ingestión a diferentes temperaturas

La tasa de ingestión (TI) de P. sterna varió en función de la concentración de

alimento suministrado y de las temperaturas del agua. El aumento de la

concentración de alimento de 3×104 a 25×104 células/mL en todas las temperaturas

(16, 19, 22, 25 y 28°C) favoreció también un incremento en los valores de la TI, hasta

alcanzar un valor máximo a partir del cual disminuyen. Para este caso la

concentración que provocó el punto de inflexión fue de 15×104 células/mL (Figura 7).

En todas las temperaturas del agua evaluadas en este bioensayo (Figura 6), la TI

fue menor en la concentración más baja de alimento (3×104 células/mL) cuyos

valores oscilaron de 19.33 ± 1.1×103 a 23.79 ± 1.2×103 células/g/h. Sin embargo, el

valor significativamente (P<0.05) más alto de la TI (25.94 ± 4.1×103 células/g/h) a

esta concentración (3×104 células/mL) se observó a 22°C, mientras que la

temperatura del agua de 28°C provocó el valor más bajo en la TI (Tabla II). Por su

parte, los valores de la TI registrados para la concentración de 8×104 células/mL

fueron de 48.55 ± 6.3×103 a 92.46 ± 2.1×103 células/g/h (16 y 28 °C,

respectivamente).

Para las concentraciones de alimento de 15×104, 20×104 y 25×104 células/mL,

los valores más bajos de la TI se presentaron a la temperatura de 16 °C, los cuales

corresponden a 58.48 ± 1.2×103, 47.25 ± 6.6×103 y 43.14 ± 3.2×103 células/g/h,

respectivamente. Mientras que los valores más altos de TI se observaron a 22°C

(134.82 ± 5.1×103, 119.47 ± 4.1×103 y 110.26 ± 1.2×103 células/g/h, respectivamente

para 15×104, 20×104 y 25×104 células/mL). Estas diferencias fueron significativas

(P<0.05). Los resultados del análisis de Tukey se presentan en la Tabla II y

confirman que la concentración de 15×104 células/mL arrojó valores de TI

significativamente mayores con respecto a las otras concentraciones, independiente

de la temperatura.

29

Figura 6. Tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes concentraciones de alimento

y temperaturas experimentales. Las barras presentan la media ± el error estándar

(n=10).

30

Tabla II. Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en la tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes concentraciones de

alimento y temperaturas experimentales (n=10). Las letras distintas en la columna

representan diferencias significativas entre los tratamientos a P<0.05.

Temperatura

(°C)

Concentración de alimento

(n° células/mL× 104)

Tasa de ingestión

(n° células/mL/g/h × 103)

16

3 23.79 ± 1.2a

8 48.55 ± 6.3b

15 58.48 ± 1.2c

20 47.25± 6.6b

25 43.14 ± 3.2b

19

3 22.10 ± 1.2a

8 57.58 ± 3.2b

15 98.92 ± 2.3d

20 84.71 ± 2.1cd

25 78.60 ± 5.2c

22

3 25.94 ± 4.1a

8 73.30 ± 3.2b

15 134.82 ± 5.1d

20 119.47 ± 4.1cd

25 110.26 ± 1.2c

25

3 23.13 ± 1.2a

8 65.26 ± 3.4b

15 122.32 ± 6.2c

20 93.61 ± 2.1d

25 51.55 ± 1.1b

28

3 19.33 ± 1.1a

8 92.46 ± 2.1c

15 116.63 ± 3.6d

20 102.10 ± 3.2cd

25 65.77 ± 4.2b

31

7.2. Bioensayo 2: efecto de la temperatura sobre las tasas fisiológicas de P.

sterna

7.2.1. Tasa de ingestión

En la Figura 7 se muestra la variación de los promedios de la tasa de ingestión (TI)

de los organismos expuestos a diferentes temperaturas. Se observa un incremento

de los valores de la TI hasta alcanzar un máximo de 24.78 ± 8.68×103 células/g/h

(22°C), el cual se mantuvo en 24.43 ± 6.29×103 células/g/h (25°C) y posteriormente

disminuyó a 16.28 ± 4.30×103 células/g/h (28°C).

Se encontraron diferencias significativas en los valores promedios de la TI en

relación a las temperaturas del agua (F=5.07, P<0.05), de manera que a 22 y 25°C

los valores de la TI fueron significativamente más altos (24.78 ± 8.68×103 y 24.43 ±

6.29×103 células/g/h, respectivamente), en contraste con las demás temperaturas del

agua.

16 19 22 25 28

Temperatura (°C)

5

10

15

20

25

30

35

Ta

sa

de

inge

stió

n (

n°c

élu

las/g

/h ×

10

3)

Figura 7. Tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes temperaturas

experimentales. Las barras presentan la media ± el error estándar (n=10).

32

Tabla III. Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en la tasa de ingestión de P. sterna bajo diferentes temperaturas

experimentales (n=10). Las letras distintas en la columna representan diferencias


Temperatura (°C) Tasa de ingestión

(n° células /g/h×103)

Grupo homogéneos

(P< 0.05)

16 14.14 ± 6.07 **** 28 16.28 ± 4.30 **** ****

19 22.21 ± 7.95 **** ****

25 24.43 ± 6.29 ****

22 24.78 ± 8.68 ****

7.2.2. Tasa respiratoria

La variación en los promedios de la tasa respiratoria (TR; mL de O2/g/h) entre las

temperaturas del agua se muestran en la Figura 8. Se observa que la TR se

incrementó con la temperatura del agua (16 a 28°) de 0.33 ±0.06 mL de O2/g/h hasta

1.72±0.19 mL de O2/g/h (Tabla IV). Estas diferencias fueron significativas en relación

a la temperatura (F=32.60, P ˂0.05).

Figura 8. Tasa respiratoria de P. sterna bajo diferentes temperaturas experimentales.

Las barras presentan la media ± el error estándar (n=10).

33

Tabla IV. Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en la tasa respiratoria de P. sterna bajo diferentes temperaturas



Temperatura (°C) Tasa respiratoria

(mLO2/g/h)

Grupo homogéneos

(P< 0.05)

16 0.33 ± 0.06 **** 19 0.69 ± 1.44 ****

22 1.38± 1.44 ****

25 1.51 ± 0.15 ****

28 1.72 ± 0.19 ****

7.2.3. Tasa de excreción de amonio

Los valores promedio de la tasa de excreción de amonio (TE; µg NH4/g/h) en relación

a las diferentes temperatura del agua (16 a 28°C) se muestran en la Figura 9. Se

observó que la TE aumentó en relación a la temperatura, registrándose el valor más

alto (6.54 ± 0.94 µg NH4/g/h) a 28°C, agrupado con la temperatura de 25 °C (5.86 ±

1.67 µg NH4/g/h). Por el contrario, el valor significativamente más bajo de la TE se

observó a los 16°C (0.39 ± 0.18 µg NH4/g/h). Existen diferencias significativas

(F=50.31, P˂0.05) en la TE a diferentes temperaturas (Tabla V).

34

16 19 22 25 28

Temperatura (°C)

0

1

2

3

4

5

6

7

8

Ta

sa

de

excre

ció

n d

e a

mon

io (

µg

NH

4/g

/h)

Figura 9. Tasa de excreción de amonio de P. sterna bajo diferentes temperaturas


Tabla V. Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en la tasa de excreción de amonio de P. sterna bajo diferentes

temperaturas experimentales (n=10). Las letras distintas en la columna representan

diferencias significativas entre los tratamientos a P<0.05.

Temperatura

(°C)

Tasa de excreción de amonio

(µg NH4/g/h)

Grupo homogéneos

(P<0.05)

16 0.39 ± 0.18 ****

19 2.31 ± 0.86 ****

22 3.31 ± 1.38 ****

25 5.86 ± 1.67 ****

28 6.54 ± 0.94 ****

7.2.4. Eficiencia de absorción

Los valores promedio de la eficiencia de absorción (Ea; %) a diferentes temperaturas

del agua se muestran en la Figura 10. Los valores variaron entre 75.28% ± 26.94% y

35

82.34% ± 11.24%, a las temperaturas de 28 y 25° respectivamente, sin embargo no

se observan diferencias significativas en función de la temperatura (F=1.05, P>0.05),

lo cual indica que este proceso fisiológico en particular es independiente de la

temperatura del agua.

16 19 22 25 28

Temperatura (°C)

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Eficie

ncia

de

ab

so

rció

n (

%)

Figura 10. Eficiencia de absorción de P. sterna bajo diferentes temperaturas


7.2.5. Tasa de absorción

Los valores promedio de la tasa de absorción (TA) a diferentes temperaturas del

agua se muestran en la Figura 11. La TA de los organismos presentó diferencias

significativas (F=2.65, P<0.05) en función de la temperatura. A 25°C se registró el

valor significativamente más alto (19.94 ± 5.06 ×103 células/g/h) y a 16°C (7.25 ±

7.92×103 células/g/h) el valor significativamente más bajo.

36

16 19 22 25 28

Temperatura (°C)

0

5

10

15

20

25

30

Tasa

de

ab

so

rció

n (

n°

cé

lula

s/g

/h ×

10

3)

Figura 11. Tasa de absorción de P. sterna bajo diferentes temperaturas


Tabla VI. Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en la tasa de absorción de P. sterna bajo diferentes temperaturas



Temperatura (°C) Tasa de absorción

(n° ×103 células/g/h)

Grupo homogéneos

(P<0.05)

16 7.25 ± 7.92 **** 28 12.80 ± 6.78 **** ****

22 13.32 ± 15.33 **** ****

19 16.81 ± 7.53 **** ****

25 19.94 ± 5.06 ****

7.2.6. Potencial de crecimiento

Los resultados de las tasas fisiológicas (TA, TR, y TE) a las diferentes temperaturas

del agua fueron trasformadas en términos energéticos (J/g/h) y se integraron a la

ecuación de potencial de crecimiento (PC) (Figura 12). Los resultados mostraron un

37

intervalo con valores más altos entre los 19 y 25°C, siendo el valor más alto a los

19°C (25.66 ± 2.2 J/g/h), seguido de los 22°C (24.74 ± 1.5 J/g/h) y después a los

25°C (22.97 ± 1.2 J/g/h). A los 16 y 28°C, que son las temperaturas extremas, se

obtuvieron los valores de PC más bajos (17.16 ± 1.2 J/g/h y 0.09 ± 0.0 J/g/h,

respectivamente). La temperatura del agua ejerció una influencia significativa sobre

el PC (F=32.67, P˂0.05), lo cual fue confirmado por la prueba de Tukey (Tabla VII).

Figura 12. Potencial de crecimiento de P. sterna bajo diferentes temperaturas


Tabla VII. Prueba de comparación múltiple de medias de Tukey para definir

diferencias en el potencial de crecimiento de P. sterna bajo diferentes temperaturas



Temperatura (°C) Potencial de crecimiento

(J/g/h)

Grupo homogéneos

(P<0.05)

28 0.09± 0.0 ****

16 17.16 ± 1.2 ****

25 22.97 ± 1.2 ****

22 24.74 ± 1.5 ****

19 25.66 ± 2.2 ****

38

8. DISCUSIÓN

8.1. Bioensayo 1: efecto de la concentración de alimento sobre la tasa de

ingestión a diferentes temperaturas

Es importante mencionar que las temperaturas del agua seleccionadas en este

estudio (16 a 28°C) se encuentran dentro del intervalo de distribución natural de la

especie en la Bahía de La Paz, Baja California Sur (Mazón-Suástegui y Avilés-

Quevedo, 1988; Araya-Nuñez et al., 1991, 1995; Saucedo y Monteforte, 1997a). Esta

selección de temperatura se estableció de esta forma para identificar las

temperaturas óptimas para la fisiología de P. sterna, particularmente para controlar la

reproducción y la producción de semilla en el laboratorio (Gómez-Robles et al.,

2013).

La concentración óptima de ingestión del flagelado I. galbana en este bioensayo

fue de 15×104 células/mL, independientemente de la temperatura del agua. El patrón

observado para la TI fue de una curva de Gauss. Lo anterior es consistente con lo

propuesto por Shumway (1982) y Bayne y Newell (1983), quienes mencionan que las

tasas metabólicas (tasa de ingestión, de excreción, etc.,) de los moluscos bivalvos

normalmente se incrementan con la temperatura, hasta un máximo o límite óptimo,

más allá del cual disminuyen rápidamente. Lo anterior está relacionado con el límite

fisiológico de la especie que cuando sobrepasan un cierto tiempo, se rompe la

homeostásis y no es posible compensar. Fuera de estos límites se localizan los

niveles críticos e incluso letales de una especie (Bayne, 1976; Yukihira et al., 2000;

Saucedo et al., 2004; MacDonald et al., 2006).

Diversos estudios previos han demostrado que las tasas fisiológicas varían de

acuerdo al tipo de microalgas y/o suplemento alimenticio suministrado (Velasco,

2007). En este caso, la utilización de I. galbana como dieta monoalgal permitió una

observación precisa de las respuestas fisiológicas de P. sterna al cambio en las

concentraciones de alimento. Además, esta microalga es comúnmente utilizada en la

acuicultura para la alimentación de moluscos bivalvos durante sus tres estadios de

vida (larvas, juveniles y adultos) y con base a numerosos reportes se cataloga como

39

una de las mejores especies microalgales para cubrir los requerimientos nutricionales

de bivalvos marinos de distribución tropical y subtropical (Navarro et al., 2000;

Martínez-Fernández et al., 2004; Velasco, 2007). Esto es debido a su tamaño

adecuado (5 µm de diámetro), fácil ingestión y fácil digestión debido a la ausencia de

paredes celulares (Laing y Utting, 1980).

Se sabe que la disponibilidad de alimento es un factor importante para el

desarrollo de los bivalvos, y que afecta diversos aspectos de la fisiología,

particularmente las reservas de energía que se utilizarán para la gametogénesis. En

el presente estudio la alimentación de los organismos fue evaluada a través de la TI

(# células consumidas estandarizadas a gramos de peso de tejido seco por hora) y

se observó que fue dependiente de la concentración de alimento. La concentración a

la cual se observó mayor consumo fue cuando los organismos disponían de 15×104

células/mL, por arriba o debajo de esta concentración la ingestión se reduce. Este

patrón es consistente con el comportamiento reportado para P. margaritifera, donde

la TI aumenta con la densidad del alimento a una tasa de desaceleración hasta que

se alcanza un máximo por encima del cual la TI se mantiene constante (Le Moullac

et al., 2013). Se sabe que los bivalvos filtradores compensan activamente las

variaciones naturales en la abundancia y composición de seston cuando estas son

considerables, y para ello utilizan mecanismos fisiológicos pre-ingestivos (e. g.

producción de pseudoheces) y post ingestivos (tasa de excreción) (Ward y

Shumway, 2004).

La capacidad de ingestión de alimento reportada para diferentes especies de

bivalvos filtradores (Crassostrea madrasensis, Perna viridis y Paphia malabárica)

llega a ser notablemente diferente, lo cual suele atribuirse a variaciones en la

distribución natural de las especies y al tipo de hábitat ocupado (Rajesh et al., 2001;

Somero, 2002). Esto es particularmente importante para el caso del hábitat, pues los

cambios en los tiempos de exposición al aire o de permanencia bajo el agua (e.g.

zona intermareal, mareal, o submareal) suelen reflejar las adaptaciones de las

especies y los mecanismos que utilizan para compensar fisiológicamente. Por

ejemplo, bivalvos filtradores de hábitats bentónicos intermareales como Mulina edulis

(infauna) y Mytilus chilensis (epifauna) están sujetos a grandes fluctuaciones en la

40

cantidad y calidad del seston, principalmente debido a la exposición a la intemperie

y/o la re-suspensión de los sedimentos por acción de los vientos y mareas. A pesar

de las variaciones en la disponibilidad de alimento en suspensión, estas especies

muestran tasas de crecimiento rápido durante la mayor parte del año (Velasco y

Navarro, 2002). Para el caso de P. sterna, esta se encuentra en la zona submareal (a

profundidades mayores a 30 m), donde no existe exposición al aire o intercambio de

sedimentos por el continente, por lo que la especie presente un rango de adaptación

estrecho.

En la mayor concentración de alimento evaluada (25×104 células/mL) se observó

la producción de pseudoheces, aunque la TI fue similar a la observada a 20×104

células/mL. Esto nos permite sugerir que una concentración de 20×104 células/mL es

el máximo punto de ingestión para P. sterna antes de que ocurra el cierre de valvas y

rechazo de alimento en forma de pseudoheces, independientemente de la

temperatura del agua. Esto parece operar como una estrategia de la especie para

controlar el excedente de alimento y maximizar la ingesta.

Si bien la concentración de alimento es altamente variable, tanto en abundancia

y composición en ambientes costeros (Erga et al., 2005), para comprender la

respuesta de la TI funcional de bivalvos a la gama de condiciones de la dieta en la

naturaleza, es necesario exponer los bivalvos a una amplia gama de condiciones de

alimentación e incluir los extremos inferiores de las concentraciones de origen

natural.

8.2. Efecto de la temperatura sobre las tasas fisiológicas de P. sterna

La integración de las tasas fisiológicas en la ecuación del PC indicó que la

temperatura fisiológicamente óptima para P. sterna se encuentra entre los 19 y 22

°C, en función de la mayor disponibilidad de energía libre ofrecida a los organismos

(24.74 ± 2.2 J/g/h y 22.97 ± 1.2 J/g/h). La mayor TI (59.75 ± 6.61 J/g/h y 53.57 ± 6.06

J/g/h) y moderadas perdidas de energía en la TR (14.07 ± 0.22 J/g/h) y de excreción

(27.91 ± 1.2 J/g/h) se encontraron en este intervalo térmico. La temperatura de 28° C

ofreció poca disponibilidad de energía (0.09± 0.0 J/g/h) y promovió pérdidas de

41

energía más altas (34.87 ±1.2 J/g/h), por lo que no se consideró una temperatura

óptima para el crecimiento de P. sterna. Esto confirma que las temperaturas más

frías promueven que el metabolismo sea más eficiente y por lo tanto la energía libre

es mayor. Contrariamente, la otra especie de ostra perlera que habita en el Golfo de

California y Bahía de La Paz (P. mazatlanica), alcanza su óptimo funcionamiento

fisiológico (respiración y excreción) a una temperatura mucho más cálida, cerca de

los 28 °C (Saucedo et al., 2004). A diferencia de P. sterna, P. mazatlanica habita en

la zona intermareal, y aunque no suele estar expuesta al aire, está adaptada a

condiciones de agua oligotróficas. Esto es un patrón común a ciertas especies del

género Pinctada de otras partes del mundo (Yukihira et al., 1998a, b, 2000; Pouvreau

et al., 2000) y contrasta con los hábitos de P. sterna, que habita más en fondos

lodoso-arenosos donde las concentraciones de materia orgánica disuelta y en

suspensión son más altas (Wright-López, 1997; Saucedo y Southgate, 2008; Wright-

López et al., 2009).

Por su parte, la TI en P. margaritifera es independiente de la temperatura del

agua en un rango entre 24 y 27 °C (Chávez-Villalba et al., 2013). Este

comportamiento de alimentación se reportó también para P. margaritifera y P.

maxima entre 23°C y 32°C (Yukihira et al., 1998). Para el caso de P. sterna a una

temperatura de 16°C, se observó una TI baja, lo cual coincide con lo reportado para

una ostra perlera de distribución más templada, como P. fucata, en donde la

demanda energética, en términos de la TI, decrece a bajas temperaturas. Esto

permite que una fracción mayor de la ración disponible de alimento se convierta en

energía útil para el crecimiento, no obstante la apetencia disminuye debido a este

menor requerimiento (Mondal, 2006). Por el contrario, el efecto de las temperaturas

del agua elevadas (28 °C) sobre la TI de P. sterna fue más marcado, mostrando un

descenso que sugiere una afectación en las tasas fisiológicas. Los resultados del

presente estudio coincidieron con los reportes de Yukihira et al. (2000), quienes

observaron que el incremento de la temperatura del agua en un rango de 19 a 23°C

ocasionó también un aumento en la TI de las ostras perleras P. margaritifera y P.

maxima.

42

No se encontraron variaciones significativas de la EA en relación a la

temperatura en el rango probado, los valores encontrados fluctuaron entre 75.28 %

en la temperatura de 28°C y 82.34% en la temperatura de 25°C, sin tener un

comportamiento consistente. El efecto de la temperatura sobre este indicador ha

recibido poca atención en bivalvos marinos, aunque por lo general es relativamente

independiente de los cambios térmicos, lo que sugiere mecanismos de

compensación adecuados en la mayoría de las especies (Laing et al., 1987; Wilbur y

Hilbish, 1989). De hecho, Buxton et al. (1981) y Hutchinson y Hawkins (1992)

encontraron que un rango de temperatura entre 5 y 25 °C ejerce poco efecto sobre la

eficiencia de absorción en especies de aguas templadas como Ostrea edulis, e

incluso no cambia como es el caso de M. edulis (Widdows y Bayne, 1971). Por el

contrario, la temperatura tiene un efecto positivo en la eficiencia de absorción de

otras especies como Artica islandica y Modiolus modiolus al incrementarse en un

16% y 15% en un intervalo de 4 a 20°C, respectivamente (Winter, 1969).

Nuevamente, los mecanismos de compensación de cada especie varían en función

de su distribución geográfica en una latitud templada, subtropical o templada, donde

las variaciones en la temperatura del agua y la disponibilidad de alimento son

diferentes (MacDonald y Thompson, 2006; Freites et al., 2010). Sin embargo, en P.

margaritifera, este indicador fisiológico tampoco está influenciado por la temperatura

del agua, mientras que en P. maxima el incremento de 19 a 32 °C provocó un cambio

significativo en el mismo (Yukihira et al. 2000).

Complementando lo anterior, la TA de P. sterna fue mínima en las temperaturas

del agua extremas (16 y 28°C), presentándose el valor fisiológicamente óptimo a 22

°C (13.32 células/g/h). Los resultados obtenidos en este estudio difieren de los

encontrados en A. purpuratus y A. irradians, donde se observó que la TA se

mantiene constante a pesar de las variaciones en la temperatura del agua (Kirby-

Smith, 1970; Navarro et al., 2000). Es posible que las variaciones inter-específicas en

la eficiencia de absorción, se deban a diferencias fisiológicas compensatorias por

cambios en la temperatura del agua u otros factores ambientales.

Por su parte, la TR estuvo fuertemente influenciada por la temperatura,

obteniendo los máximos a las temperaturas más altas de 25 °C (1.51 mLO2/g/h) y 28

43

°C (1.72 mLO2/g/h). Lo anterior es un reflejo de la demanda metabólica que imponen

estas temperaturas sobre los organismos y es a su vez un indicador de estrés De

forma opuesta al comportamiento que sucede en P. mazatlanica (Saucedo et al.,

2004), la cual tolera temperaturas más altas. Así pues, es claro que cuando P. sterna

es mantenida a temperaturas bajas (16 y 19°C) reduce considerablemente su

metabolismo en comparación con las temperaturas más altas (22 a 28°C), donde la

demanda metabólica es muy alta. Estos resultados coinciden con lo reportado por

Araya-Nuñez et al. (1991, 1995) y Saucedo (2016) quienes reportan que las larvas

de P. sterna se desarrollan mejor a una temperatura entre 22 y 24 °C. Igualmente,

Mazón-Suástegui y Avilés-Quevedo (1988) resaltaron que la maduración gonádica

de esta especie promueve un desarrollo óptimo de los gametos en temperaturas

inferiores a los 25 °C.

Uemoto (1968) encontró que la TR de P. fucata martensiii se incrementa

consistentemente de 2.7 a 4.4 mLO2/g/h cuando se aumenta la temperatura del agua

de 13 a 28°C. Asimismo, Zhang et al. (2004) observaron que la TR de Chlamys

farreri se incrementaba conforme aumentaba la temperatura por encima de los 26 °C,

de la misma manera a temperaturas ascendentes de 10 hasta 31°C (Hong-Sheng et

al., 2004). Por su parte, Sugiyama y Tomori (1988) reportaron una disminución de la

TR de la misma especie a los 33°C, cuando esta fue sometida a un rango de

temperatura crecientes de 15 a 35°C, reportándose el límite superior de la especie a

35 ° C. A su vez, el aumentar la temperatura en un intervalo de 10 a 25°C incrementa

la TR de la almeja Venerupis pullastra de 0.5 a 2 mLO2/g/h (Albentosa et al., 1994).

Lo mismo ocurrió para Tapes semidecussata, en la que la TR aumentó de 0.92 a 2.0

mLO2/g/h cuando la temperatura del agua se elevó de 15 a 25 °C (Laing et al., 1987).

En A. ventricosus, ocurrió lo mismo de 1.05 a 3.05 mLO2/g/h en un intervalo de

temperatura de 12 a 28 °C (Sicard-González, 1999). Con base en lo anterior, parece

claro que los valores de TR varían mucho para cada especie de bivalvos mantenidos

a diferentes regímenes térmicos, lo que indica que cada una posee su propio umbral

de respuesta (Velasco, 2007; Pouvreau et al., 2006). Por tanto, los organismos

expuestos a temperaturas altas podrían haber experimentado una situación de estrés

que los obligó a canalizar más energía a la supervivencia, más no a otros procesos

44

fisiológicos (Sokolova et al., 2012). Dicho de otra forma, los organismos mantenidos

a 16 y 28°C operaron mayormente en metabolismo basal, no en metabolismo activo

(Bayne, 1976; Newell y Branch, 1980).

En cuanto a la TE, también se detectó un incremento proporcional con la

temperatura del agua, desde 0.39 a 6.54 µgNH4/g/h entre 16 y 28°C. En particular, la

temperatura más alta de 28 °C sugiere una situación de estrés por efecto de la

actividad metabólica del incremento en la TE, lo cual provoca pérdida de energía

asociada con la excreción de amonio. Las pérdidas de energía representadas por las

tasas respiratorias y de excreción variaron de acuerdo a las temperaturas

experimentales, por lo que las pérdidas más importantes se deben al proceso de

respiración. En el caso de P. sterna hay una tendencia hacia un mayor costo

energético entre los 25 y 28 °C. De acuerdo a Sadok et al. (1999), la reducción de la

tasa de flujo de salida de amoniaco durante ciertas condiciones ambientales es una

estrategia para la conservación de la energía como en M. edulis.

Además un alto valor de la TE puede representar la metabolización de

aminoácidos importantes, y como consecuencia se obtiene una disminución en la TA,

posiblemente debida al estrés por la poca disponibilidad de energía libre y reducción

en el metabolismo a esta temperatura (Anestis et al., 2008). Por el contrario, en P.

mazatlanica la TE fue profundamente afectada por las temperaturas (18, 23, 28 y 33

° C), pero en este caso, se observaron diferencias significativas solamente en la

temperatura más alta de (33 °C), de modo que la producción alta de amonio

excretada en 33 °C (0.09 µgNH4/g/h) fue el doble que en otras temperaturas,

revelando que en este punto, las ostras se sometieron a condiciones de estrés, pero

que no fueron capaces de compensarlo por mecanismos fisiológicos. Por el contrario,

las pequeñas cantidades de amoníaco se excretan a 23 ° C (0.02 µgNH4/g/h)

sugieren que esta temperatura óptima para la regulación de flujo de salida

metabólico (Sauedo et al., 2004).

Con base en los resultados obtenidos de este estudio, podemos concluir que P.

sterna es una especie que se beneficia más para sus procesos fisiológicos de las

temperaturas bajas del agua, encontrando un óptimo entre los 22 y 25 °C, situación

que se observó claramente reflejada en el PC.

45

Adicionalmente, es importante realizar otros estudios que impliquen el análisis de

otros parámetros fisiológicos. Por otra parte, es importante probar otros factores

importantes como oxígeno disuelto y establecer niveles críticos, salinidad para

establecer la capacidad de sobrevivir a rangos extremos de este factor para ser

cultivada en bahías hipo o hipersalinas, etc..

46

9. CONCLUSIONES

La TI fue mayor a 150,000 céls/mL e independientemente de la temperatura.

A concentraciones mayores de 200,000 céls/mL P. sterna forma pseudoheces

indicando estrés.

La TI fue significativamente menor a las temperaturas extremas de 16 y 28 °C,

mientras que la mayor TI ocurrió a los 22°C.

La TR fue mayor a 28 ° obteniendo un valor 1.72 ± 0.19 mLO2/g/h, indicando una

alta demanda metabólica a esta temperatura.

La TE aumentó conforme incremento la temperatura del agua, presentándose el

valor más alto de 23.57 ± 3.39 mgNH4/g/h a los 28°C, indicando menor eficiencia

metabólica.

La EA en P. sterna no se modifica, en relación a la temperatura dentro del rango

de 16 a 28°C.

La TA no presentó una tendencia clara debida la dispersión de los datos.

P. sterna es una especie que tiene mayor energía potencial (PC) para crecimiento

y otros procesos en el intervalo entre 19 y 25°C, fuera de este los organismos

presuntamente crecerán menos.

47

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