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A E E TASOCIACIÓN ESPAÑOLA DE ECOLOGÍA TERRESTRE

Ecosistemas 25(3):134-137 [Septiembre-Diciembre 2016]Doi.: 10.7818/ECOS.2016.25-3.17

Artículo publicado en Open Access bajo los términos de Creative Commons attribution Non Comercial License 3.0.

TESIS

ecosistemasREVISTA CIENTÍFICA DE ECOLOGÍA Y MEDIO AMBIENTE

ISSN 1697-2473 / Open accessdisponible en www.revistaecosistemas.net

© 2016 Los Autores. Editado por la AEET. [Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor]

El ritmo de crecimiento de la población humana mundial en losúltimos 500 años ha sido vertiginoso, pasando de menos de 500millones de habitantes a más de 7000 millones en la actualidad.Paralelamente, el ritmo de pérdida de biodiversidad asociado a estecrecimiento, ha aumentado hasta niveles sólo comparables con loscinco grandes eventos de extinción masiva de la historia de laTierra. A pesar de que este fenómeno ocurre en todos los grupostaxonómicos, hay ciertos rasgos, como un tamaño corporal grande,que hacen a algunas especies más vulnerables que a otras. Amenudo estas especies cumplen roles funcionales muy importantesy poco redundantes, por lo que las consecuencias de su pérdidapueden ser críticas para el funcionamiento de los ecosistemas. Porun lado, por la pérdida directa de las funciones que desempeñany, por otro, porque a menudo los efectos se propagan en cascadaafectando a la estructura, la composición y la dinámica de lascomunidades alteradas. Es importante, por tanto, desarrollarnuevas vías de investigación que permitan entender y predecircuáles son los efectos en cascada y las consecuencias potencialesde la defaunación mediada por la actividad antrópica y de la pérdidade funciones ecológicas asociadas.

La dispersión de semillas es un proceso clave en el ciclo deregeneración natural de las plantas, que en gran medida determinalas características demográficas y genéticas de sus poblaciones.Muchas especies de plantas dependen para su dispersión desemillas de relaciones mutualistas con animales frugívoros, quereciben a cambio recursos tróficos. Sin embargo, la alteraciónantrópica del medio ha provocado la extinción de muchos de estosanimales, especialmente los de mayor tamaño, provocando unareducción de tamaño en las comunidades de frugívoros. Estasespecies de mayor tamaño normalmente ofrecen unos mejoresservicios de dispersión a las plantas. Por un lado, consumen unmayor número de frutos y de mayor tamaño y, por otro, suelendispersar las semillas a mayores distancias. A largo plazo seríaesperable, por tanto, que la reducción de tamaño progresiva de losfrugívoros provocara una disminución de los servicios de dispersióncon consecuencias genéticas y demográficas para las plantas.

El objetivo general de esta tesis doctoral fue evaluar lasconsecuencias de la degradación progresiva y del colapso de losservicios de dispersión asociados a una pérdida gradual de tamañode los dispersores de semillas en distintos aspectos funcionales(demográficos y genéticos) de las poblaciones de plantasendozoócoras. Para responder estas cuestiones se estudió lainteracción mutualista entre la planta Neochamaelea pulverulenta(Rutaceae) y sus únicos dispersores de semillas, los lagartosfrugívoros del género Gallotia (Lacertidae). N. pulverulenta es unarbusto endémico de las Islas Canarias que produce frutoscarnosos (drupáceos) con semillas de gran tamaño. Éstos sonconsumidos exclusivamente por lagartos medianos y grandes delgénero Gallotia, también endémico del archipiélago. Hasta lallegada de los humanos a las islas, hace aproximadamente 2500años, los lagartos gigantes de este género eran abundantes encada una de las tres islas donde se distribuye N. pulverulenta (GranCanaria, Tenerife y La Gomera), con individuos que podían superarlos 500 mm de longitud hocico-cloaca (LHC). Sin embargo, comoconsecuencia directa o indirecta de la actividad humana sólo enGran Canaria se preservan individuos de tamaño relativamentegrande en la actualidad (G. stehlini; LHC max= 280 mm), mientrasque en Tenerife sólo son abundantes individuos de tamañomediano (G. galloti, LHC max= 145 mm) y en La Gomera individuospequeños (G. caesaris; LHC max= 111 mm). A través de unaaproximación comparativa entre estos escenarios contrastadosdesde el punto de vista del tamaño de los dispersores de semillas(Fig. 1) se analizaron los efectos demográficos y genéticos en laspoblaciones de N. pulverulenta.

Efectos demográficos de la defaunación

La degradación del proceso de dispersión de semillas asociadoa la pérdida de tamaño de los dispersores de semillas deberíaocasionar impactos negativos en la dinámica demográfica en laspoblaciones plantas. Los resultados obtenidos en esta tesis,demuestran que, efectivamente, la regeneración de N. pulverulenta

Las huellas de la defaunación en el Antropoceno: el colapsode los mutualismos de dispersión de semillas

N. Pérez-Méndez1

(1) Departamento de Ecología Integrativa, Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC), C/Americo Vespucio s/n, La Cartuja, 41092 Sevilla, España.

* Autor de correspondencia: N. Pérez-Méndez [nestorperezmendez@gmail.com]

> Recibido el 27 de julio de 2016 - Aceptado el 23 de septiembre de 2016

Pérez-Méndez, N. 2016. Las huellas de la defaunación en el Antropoceno: el colapso de los mutualismos de dispersión de semillas. Eco-sistemas 25(3):134-137. Doi.: 10.7818/ECOS.2016.25-3.17

se ve fuertemente afectada en los escenarios que sólo alberganlagartos de tamaño mediano (Tenerife) y pequeño (La Gomera)(Pérez-Méndez et al. 2015). Sin embargo, estos efectos sólo seevidencian cuando analizamos conjuntamente las componentescuantitativa y cualitativa de la efectividad de la dispersión desemillas. Los datos muestran una estructura de edad similar en lastres islas, con un número similar de plántulas establecidas. Sinembargo, la tasa de reclutamiento efectiva, es decir la cantidad deplántulas que se establecen fuera del vecindario materno, dondela mortalidad suele ser menor, fue extremadamente baja en la islamás defaunada (La Gomera). Esto ocurre porque G. caesaris, elúnico lagarto abundante en esta isla tras la extinción de los lagartosgigantes, no presenta tamaño lo suficientemente grande como paraconsumir frutos de N. pulverulenta. Inesperadamente, la tasa dereclutamiento efectivo en Tenerife fue significativamente mayor queen Gran Canaria, donde se conservan los lagartos de mayortamaño. Esto puede ser explicado por una mayor abundancia (seisveces mayor) de lagartos medianos (G. galloti) en Tenerife que delagartos grandes (G. stehlini) en Gran Canaria. Sin embargo, elvigor de las plántulas establecidas en Tenerife es mucho menor que

en Gran Canaria, como consecuencia de la dispersión de un rangode semillas más pequeñas.

Efectos genéticos de la defaunación

La cantidad de variación genética de las plantas y, sudistribución espacial, viene determinada por la acción conjunta delflujo de genes dentro y entre poblaciones, así como otros procesoscomo la selección, la deriva génica y la tasa de mutación. Por tanto,dado que los animales de mayor tamaño tienden a moversemayores distancias, la reducción de talla de los vertebradosfrugívoros debería ocasionar una serie de efectos en cascada, conuna disminución del flujo de genes vía semillas y una alteración delas características genéticas de las poblaciones de plantasafectadas. Efectivamente, los resultados obtenidos en esta tesismuestran una reducción drástica de las distancias de dispersión desemillas que refleja el gradiente de pérdida de tamaño de loslagartos (Fig. 2). En Gran Canaria se detectan distancias dedispersión mucho mayores (distancia máxima= 94 m) que, enTenerife, donde existe muy pocos eventos de dispersión a larga

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Fig.1 Esquema de la reducción de tamaño (longitud hocico-cloaca máxima, Max. LHC) de los lagartos frugívoros de las Islas Canarias (Gallotia sp.) comoconsecuencia del proceso de defaunación iniciado con el asentamiento humano en las islas (~2.500 años). En esta figura sólo se muestra la reducciónde talla para las tres islas donde se distribuye Neochamaelea pulverulenta (Rutaceae). Fotos: G. caesaris (B. Rodríguez); G. galloti (C. Camacho); G.stehlini (A. Valido).Fig.1 Scheme of body-size reduction (Maximum Snout to Vent Length; Max. LHC) of frugivorous lizards from the Canary Islands (Gallotia sp.) caused bya defaunation process following the arrival of humans to the islands (~2500 years b.p.). This figure shows only body-size reduction in those islands whereNeochamaelea pulverulenta (Rutaceae) is present. Photos: G. caesaris (B. Rodríguez); G. galloti (C. Camacho); G. stehlini (A. Valido).

600

G. stehlini

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400

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G goliathG. goliath

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m

G

G. caesaris G. galloti

Gran Canaria

G. stehlini

La Gomera enerifeTTenerife

distancia (distancia máxima= 46 m) y una sobre representación deeventos a corta distancia. En La Gomera prácticamente todas lassemillas se encuentran debajo de la planta madre, excepto unamínima proporción que se dispersa, de forma esporádica, fuera delvecindario materno más próximo (distancia máxima= 4 m) (Pérez-Méndez et al. 2016).

Esta reducción del flujo de genes vía semillas tiene un impactomuy marcado en la distribución de la variación genética a distintasescalas espaciales. A escala local, a medida que las distancias dedispersión de semillas de N. pulverulenta se acortan, se reduce elsolapamiento de la sombra de semillas de los individuosreproductivos. Se generan de esta manera vecindarios deindividuos muy emparentados genéticamente. El resultado es unincremento del grado de estructuración genética espacial querefleja el gradiente de pérdida de tamaño de los lagartos frugívorosen los tres escenarios (La Gomera > Tenerife > Gran Canaria)(Pérez-Méndez et al. 2016).

Comparando la diferenciación genética entre poblaciones aescala insular, por medio de redes que representan su conectividadgenética a amplia escala geográfica, encontramos evidencias deque la reducción del flujo génico vía semillas se extiende más alláde la escala local (Fig. 3). Mientras que la red de Gran Canariapreserva una mayor conectividad genética entre poblaciones, enTenerife se observan signos de una ligera reducción de la misma.Este efecto es mucho más marcado cuando la dispersión desemillas colapsa, por extinción de los grandes lagartos, en elescenario de La Gomera, donde la conectividad genética entrepoblaciones desciende bruscamente para mantenerse sólo hastaunos pocos kilómetros (~4 km). Consistentemente, el aislamiento

genético por distancia en esta isla fue mucho más acentuado queen los otros dos escenarios (Pérez-Méndez et al. 2016).

ConclusionesLos resultados de esta tesis doctoral revelan los múltiples

efectos en cadena asociados a la extinción de los grandesanimales frugívoros y de las interacciones ecológicas en las queparticipan. En este caso, una degradación progresiva de losservicios de dispersión de semillas, que deriva, a su vez, en laalteración de la dinámica demográfica y las característicasgenéticas de las plantas con las que interaccionan. Se pone demanifiesto así la necesidad de conservar a los vertebrados demayor tamaño para evitar no sólo la pérdida de estas especies,sino de todo el rango de procesos en los que intervienen. De otraforma, las consecuencias de la defaunación en el funcionamientode los ecosistemas pueden aparecer mucho después de laextinción de estas especies, a veces de formas tan poco evidentescomo las que se evidencian en esta tesis doctoral (Pérez-Méndez2016).

AgradecimientosA mis directores de tesis, Alfredo Valido y Pedro Jordano, al

Grupo de Ecología Integrativa de la Estación Biológica de Doñanay a todo aquel que, de una manera u otra, ha contribuido a que estatesis sea una realidad. Esta tesis fue financiada por el Ministeriode Economía y Competitividad (MINECO) a través del proyecto deinvestigación CGL2009-09715, que incluyó una beca pre-doctoralFPI (BES-2010-041463).

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0.50

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Prob

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0.00

Distancia (m)7550250

Fig.2. Distribución de frecuencias de las distancias de dispersión de semillas de Neochamaelea pulverulenta en los tres escenarios ecológicos analizados.Las áreas sombreadas representan la curva de probabilidad estimada a partir de la distribución empírica de distancias de dispersión (Pérez-Méndez etal. 2016), evaluada con técnicas genéticas basadas en genotipado del endocarpio de las semillas y su comparación con el de plantas adultas.Fig.2 Frequency distribution of seed dispersal distances of Neochamaelea pulverulenta in the three ecological scenarios. Shaded areas indicate theprobability curves estimated from the empirical distribution of dispersal distances (Pérez-Méndez et al. 2016). Empirical dispersal distances were determinedwith genetic tools based on the genotyping of seed endocarps and seed sources (i.e. adult plants).

ReferenciasPérez-Méndez, N., Jordano, P., Valido, A. 2015. Downsized mutualisms:

consequences of seed dispersers’ body-size reduction for early plantrecruitment. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics17: 151–159.

Pérez-Méndez, N. 2016. Las huellas de la defaunación en el Antropoceno.El colapso de los mutualismos de dispersión de semillas. UniversidadPablo de Olavide. Sevilla. España.

Pérez-Méndez, N., Jordano, P., García, C., Valido, A. 2016. The signaturesof Anthropocene defaunation: cascading effects of the seed dispersalcollapse. Scientific Reports 6: 24820.

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NÉSTOR PÉREZ-MÉNDEZ

Las huellas de la defaunación en el Antropoceno: el colapso de los mutualismos de dispersión de semillas

Tesis Doctoral Departamento de Ecología Integrativa. Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC)Julio 2016Directores: Alfredo Valido y Pedro Jordano

Fig.3 Resumen de los efectos en cascada de la reducción de talla de los lagartos frugívoros (Gallotia spp.) en tres escenarios insulares de defaunación. A:Degradación progresiva, y eventual colapso, del proceso de dispersión de semillas de Neochamaelea pulverulenta (Rutaceae), en términos de distancias dedispersión. B: Consecuencias demográficas de la defaunación en términos de reclutamiento efectivo (>1 m de planta adulta) y vigor de plántulas establecidas.C: Consecuencias genéticas a escala local (dentro de poblaciones) en términos de generación de vecindarios genéticos (clusters genéticos) de mayor parentescoentre plantas individuales. Cada círculo corresponde a un individuo adulto de las poblaciones analizadas (1 ha) y cada color indica a qué cluster genético (k)corresponden. El número de clusters aumenta desde Gran Canaria (k=1), Tenerife (k=2) hasta La Gomera (k=3). D: Consecuencias genéticas a escala regional(entre poblaciones dentro de isla) en términos de conectividad genética. Cada nodo de la red representa una población muestreada a escala insular. Cadaenlace indica que existe conectividad genética entre dos poblaciones y la longitud del enlace es proporcional a la distancia genética condicional entrepoblaciones, por tanto, se infiere mayor conectividad con enlaces más cortos. La topología de la red de conectividad genética de Gran Canaria esconsiderablemente más compacta (más enlaces por nodo y enlaces más cortos) que la red de La Gomera. Ello indica pérdidas de conectividad a amplia escalageográfica en el escenario más defaunado, donde el proceso de dispersión de semillas no es funcional. Más detalles en las correspondientes publicaciones.Fig.3 Summary of cascading effects triggered by body-size reduction of frugivorous lizards (Gallotia sp.) in the three scenarios of defaunation. A: Progressivedegradation and eventual collapse of the seed dispersal process of Neochamaelea pulverulenta (Rutaceae) in terms of dispersal distances. B: Demographicconsequences of defaunation in terms of effective recruitment (>1 m from adult plants) and vigour of established seedlings. C: Genetic consequences atlocal scale (within populations) with local plant neighborhoods showing higher genetic similarity when large-sized dispersers become extinct. Circlesrepresent individual plants within sampled populations (1 Ha) and colours indicate different genetic clusters (k). The number of clusters increases fromGran Canaria (k=1), to Tenerife (k=2), and La Gomera (k=3). D: Genetic consequences at regional scale (among populations) in terms of genetic connectivityamong populations. Nodes represent sampled populations within the three islands. Links indicate genetic connectivity among pairs of populations and linklength is proportional to the conditional genetic distance among them (i.e. the shorter the link, the higher the connectivity among populations). Networktopology in Gran Canaria is more compact (a larger number of links per node and shorter links) than that of La Gomera, suggesting a loss of geneticconnectivity in the most defaunated scenario, where the seed dispersal process is not functional.

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