Bol. San. Veg. Plagas, 24: 313-320, 1998

Fauna parasitoide de Phyllonorycter spp. en plantacionesde manzano de Lleida

J. J. BELLOSTAS, E. OLIVELLA, M. J. VERDÚ, M. J. SARASÚA y J. AVILLA

Se ha estudiado en 1992, 1993 y 1996 la fauna parasitaria de Phyllonorycter coryli-foliella (Hübner) y de Phyllonorycter mespilella (Hübner) existente en 4 parcelas demanzano situadas en la zona frutícola de Lleida. La incidencia de estas especies fue bajaen todas las parcelas estudiadas. La tasa de parasitismo alcanzó valores del 35% cuandola población larvaria de las minadoras estuvo compuesta fundamentalmente por larvasdel cuarto y del quinto estadios. En general, se observó una marcada preferencia por laslarvas histófagas y una proporción de sexos siempre favorable a los machos.

Básicamente, se encontraron las mismas especies en los distintos años y parcelas,aunque su abundancia relativa fue diferente. Las especies más abundantes y frecuentesfueron Sympiesis gordius Walker, Sympiesis sericeicornis Nees, Sympiesis acalle Walker(Eulophidae) y Pholetesor bicolor (Nees) (Braconidae).

J. J. BELLOSTAS, M. J. SARASÚA y J. AVILLA: Área de Protección de Cultivos. CentroUDL-IRTA de R+D de Lleida. Rovira Roure, 177. 25198- Lleida.E. OLIVELLA: BBA-Institut für Planzenschutz im Obstbau, Schwabenheimer Str. 101,D-69221. Dossenheim (Alemania).M. J. VERDÚ: Departament de Protecció Vegetal y Biotecnología. Instituí Valenciad'Investigacions Agráries. Carretera Monteada de Naquera km 5. 46113- Monteada.

Palabras clave Phyllonorycter, parasitoides, manzano, Lleida

INTRODUCCIÓN

Las especies minadoras de hoja son fre-cuentes en las plantaciones de manzano deEuropa y América. Las principales especiesexistentes en Lleida son los lepidópteros Leu-coptera malifoliella (Costa) (= Cemiostomascitella [Zeller]) (Lyonetiidae), causante de lamina circular, Phyllonorycter corylifoliella(Hübner) (= Lithocolletis corylifoliella [Hüb-ner]) (Gracillariidae), que provoca la minatranslúcida del haz y, en menor medida, Phy-llonorycter mespilella (Hübner) (Gracillarii-dae), que forma la mina punteada. La minapunteada ha sido atribuida siempre en Españaa Phyllonorycter blancardella (Fabricius)(= Lithocolletis blancardella [Fabricius]),pero trabajos recientes han demostrado que,

en Cataluña y sobre plantaciones de manza-no, la especie que se encuentra es P. mespile-lla (OLIVELLA, 1997).

Las minas provocan una reducción de la su-perficie fotosintética del árbol, cuya magnitudestá relacionada con el porcentaje de hojasminadas y con el número de minas que pre-senta cada hoja. Si el ataque es muy impor-tante, puede estimular la caída de las hojasafectadas (HESPENHEIDE, 1991). Sin embar-go, en la zona de Lleida, no suelen causar pér-didas importantes y su presencia como plagaes ocasional y localizada (SERVEI DE PROTEC-

CIÓ DELS VEGETALS, 1964-91).La fauna parasitaria de Phyllonorycter

spp. es muy abundante. Como sucede en ge-neral con los parasitoides de las especiesminadoras de hojas, la especificidad es un

hecho excepcional y en muchas ocasiones elrango de los huéspedes atacados incluye es-pecies de diferentes órdenes, que se desarro-llan sobre una gran variedad de plantas, pu-diendo algunas especies ser hiperparasitoi-des facultativos (ASKEW, 1994). Las espe-cies de parasitoides citadas sobre Phyllo-norycter spp. en Europa pertenecen a la fa-milia Eulophidae (la gran mayoría), Braco-nidae, Ichneumonidae y Pteromalidae (CELLI,1973; GARCÍA-MARÍ et al, 1994; JIMÉNEZ,1966; KLADUBOWSKI, 1981; POLLINI et al,1988).

En el momento actual, y en la mayoría decasos, la acción de los enemigos naturaleses suficiente para mantener a las poblacio-nes de Phyllonorycter spp. por debajo desus umbrales de tolerancia, por lo que suconservación debe ser un objetivo de losprogramas de control integrado.

El objetivo de este trabajo fue conocer latasa de parasitismo e identificar las especiesparasitoides existentes sobre Phyllonorycterspp. en plantaciones de manzano de la zonafrutícola de Lleida.

Identificación de las especiesde Phyllonorycter spp.

La identificación de las especies de Phy-llonorycter spp. se realizó mediante la ob-servación de la genitalia de adultos queemergieron de minas (machos y hembras) yde adultos capturados en trampas de fero-monas (machos).

Incidencia de Phyllonorycter spp.

El estudio de la evolución de las poblacio-nes de P. corylifoliella en Alcarrás, Alpicaty Albesa se llevó a cabo mediante la reco-lección semanal de 100 hojas tomadas alazar a la altura de la vista de 10 árboles a lolargo de todo el período vegetativo del árbol(mediados de abril a finales de octubre), conun total de hojas comprendido entre 2.500 y3.000. Las hojas fueron observadas bajo lalupa estereoscópica en el laboratorio, ano-tando la presencia de huevos y minas, asícomo el estadio de desarrollo.

MATERIAL Y MÉTODOS

Localización y característicasde las parcelas

La experiencia de campo tuvo lugar en 4parcelas de manzano situadas en la zona fru-tícola de Lleida; concretamente en Alcarrásy Alpicat (en 1992 y 1993) y en Albesa yGimenells (en 1996). En la parcela de Al-carras no se realizaron tratamientos insecti-cidas contra ninguna plaga. En la de Alpicatse siguió la estrategia convencional de pro-tección contra plagas, realizándose 5 aplica-ciones en 1992 (Diazinón, Metidatión,Metil-Azinfos, Metil-Oxidemetón y Meto-milo) y 6 aplicaciones en 1993 (Metil-Oxi-demetón (2), Diazinón, Imidacloprid, Clor-fenvinfos y Lamda-Cihalotrín). En las par-celas de Albesa y de Gimenells se aplicó unúnico tratamiento prefloral (aceite blanco +Metil-Clorpirifos).

Tasa de parasitismo de Phyllonorycter spp.

En las parcelas de Alcarrás y de Alpicaten 1992 y 1993 se recogieron 100 minas deP. corylifoliella y un número variable deminas de P. mespilella en tres ocasiones(una al final de cada generación). Además,se estudiaron las larvas parasitadas observa-das en las recolecciones mencionadas en elapartado anterior En la parcela de Albesa en1996 se recolectó semanalmente (desdejulio a octubre) una muestra de 100 hojascon minas producidas por P. corylifoliella yuna muestra con un número variable dehojas con minas de P. mespilella, de 3 a 15minas debido a la escasa presencia de estaespecie en la parcela. En la parcela de Gi-menells en 1996 (desde julio a octubre) serecogieron semanalmente 45 minas deP. corylifoliella.

Las hojas con minas fueron tomadas detodos los árboles, recolectándose hojas y

minas de todos los tamaños. Las minas fue-ron numeradas y almacenadas en grupos decinco hojas junto a un papel de filtro y undado de agar en placas Petri de cristal. Elconjunto de placas de cada muestreo fueguardado en cámara a 24 ± 1 °C durante 3semanas. Se procedió a su observación pe-riódica (cada 2, 4 días). Ante la aparición deindividuos adultos, mariposas o parasitoi-des, estos fueron retirados y almacenadospara su posterior identificación. Transcurridoel tiempo de almacenamiento, las minas fue-ron abiertas y observado su contenido. Apartir de los datos obtenidos se calculó laTasa de Parasitismo como (Número de para-sitoides adultos + n° de pupas de parasitoi-des encontradas en las minas + exceso den° minas con exuvios pupales de parasitoi-des con respecto al n° de adultos) / Númerode minas de la muestra.

Identificación de los parasitoides

Los parasitoides recogidos en 1992 y 1993fueron identificados por R.R. Askew (Uni-versidad de Manchester, Reino Unido) yC. Thuroczy (Museo Savarian, Hungria)(eulófidos) y por Papp (Museo de HistoriaNatural de Budapest, Hungria) (bracónidos).Los parasitoides recogidos en 1996 fueronidentificados por uno de los autores (M. J.Verdú).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Identificación de las especiesde Phyllonorycter spp.

Todos los individuos procedentes deminas translúcidas y todos los individuoscapturados en las trampas de feromonas ce-badas con el atrayente de P. corylifoliellaque se identificaron pertenecían a la especieP. corylifoliella. Todos los individuos pro-cedentes de minas punteadas y todos los in-dividuos capturados en trampas de feromo-nas cebadas con el atrayende de P. blancar-

della que se identificaron pertenecían a laespecie P. mespilella. Los resultados obteni-dos en 1992 y 1993 ya habían sido publica-dos (OLIVELLA, 1997) y han sido confirma-dos por los resultados de 1996 en otras dosparcelas diferentes. Probablemente, muchasde las citas de P. blancardella en Españadeberían ser revisadas.

Incidencia de Phyllonorycter spp.

La incidencia de P. mespilella fue muybaja en los años 1992-93. Sobre un total dehojas comprendido entre 2500 y 3000, en elaño 1992 se encontraron únicamente 14minas (0,95% de todas las minas recolecta-das) en Alcatras y 40 en Alpicat (0,84% delas minas), mientras que en 1993 se encon-traron 14 (0,28% de las minas totales) enAlcarràs y 39 minas en Alpicat (0,80% delas minas totales).

La abundancia relativa de P. corylifoliellaen 1992 fue del 33,9% en Alpicat y del 87%en Alcarràs. En 1993 fue del 2,8% en Alpi-cat y del 85,4% en Alcarràs. La minadoramás importante en Alpicat fue L malifoliella,cuya infestación masiva produjo en 1992 ladefoliación de los árboles poco antes de larecolección de la fruta.

El porcentaje de hojas minadas en Albesay en Gimenells en 1996 fue muy bajo, conun máximo de un 8% de hojas minadas porP. corylifoliella y un 4% de hojas minadaspor P. mespilella, ambos en el mes de sep-tiembre. La figura 1 muestra la estructura deedades de la población de larvas de la se-gunda y tercera generación de P. corylifolie-lla en Albesa en 1996. La población de laprimera generación fue muy baja. Los tresprimeros estadios tienen un comportamientoplasmófago, mientras que el cuarto y elquinto tienen un comportamiento histófago.

Tasa de parasitismo de Phyllonorycter spp.

Los resultados de 1992 indican que la tasade parasitismo total de P. mespilella (acu-

Fig. 1 .-Abundancia relativa de los estadios larvarios de P. corylifoliella en Albesa en 1996.

Fig. 2.-Tasa de parasitismo de P. corylifoliella en Albesa y en Gimenells en 1996.

mulado durante las 3 generaciones) fue del64,3% en Alcarràs y del 20% en Alpicat. En1993 fue respectivamente del 62% y el23,1%.

La figura 2 muestra la evolución de laTasa de Parasitismo de P. corylifoliella enAlbesa y en Gimenells en 1996. Los valoresmáximos alcanzados fueron del 35% enambos casos. La Tasa de Parasitismo dismi-nuyó la segunda quincena de julio, coinci-diendo con una mayor abundancia de larvasplasmófagas en la población del huésped, loque indica una menor preferencia de los pa-rasitoides por estos estadios del huésped.Entre las larvas plasmófagas se incluyen lar-vas de primer y segundo estadio, que rara-mente fueron encontradas parasitadas. Estaspequeñas larvas podrían ser un soporte ali-menticio insuficiente para la formación deindividuos parasitoides. De hecho, algunosautores centran la acción de los parasitoidesen la fase histófaga del género Phyllonoryc-ter (ASKEW, 1994; HESPENHEIDE, 1991).También fue baja la tasa de parasitismo a

partir de septiembre, cuando la poblaciónlarvaria de Phyllonorycter es la invernante.

Identificación de los parasitoides

En los cuadros 1 y 2 se muestran las espe-cies de parasitoides que emergieron deminas de P. corylifoliella y de P. mespilellarecogidas en Alpicat y en Alcarràs en 1992y 1993 (cuadro 1) y recogidas en Albesa yen Gimenells en 1996 (cuadro 2), así comosu abundancia relativa. El cuadro 2 muestra,además, la proporción de sexos y el tipo dehuésped (histófago o plasmófago) sobre elque se alimentaron.

Básicamente, se encontraron las mismasespecies en los distintos años y parcelas, aun-que su importancia relativa fue diferente. Lasespecies más abundantes y frecuentes fueronSympiesis gordius Walker (figs. 3 y 4), Sym-piesis sericeicornis Nees (figs. 5 y 6),Sympiesis acalle Walker (fig. 7) (todos ellosEulophidae y ectoparasitoides) y Pholetesor

Cuadro 1.-Abundancia relativa (%) de las especies parasitoides emergidos de minasde P. corylifoliella y de P. mespilella recogidas en Alpicat y Alcarràs en 1992 y 1993

y número total de parasitoides emergidos

Especie

Chrysocharis nitetisChrysocharis pentheusPnigalio pectinicornisPnigalio spp.Sympiesis acalleSympiesis sericeicornisSympiesis gordiusSympiesis gregoriSympiesis spp.Baryscapus nigroviolaceusPteromalus spp.No determinadosPholetesor bicolorTOTAL (Número)

Cuadro 2-Abundancia relativa de cada especie (A, %), proporción de sexos (PS, % de machos)y alimentación sobre huéspedes histófagos (H, %) de los parasitoides de P. corylifoliella en Albesa

y en Gimenells y de P. mespilella en Albesa en 1996 y número total de parasitoides emergidos

Especieparasitoide

Sympiesis gordiusSympiesis sericeicornisSympiesis gregoriSympiesis acalleChrysocharis pentheusPholetesor sp.TOTAL (Número)

bicolor (Nees) (Braconidae). En cuanto a laabundancia relativa, la diferencia más impor-tante es el hecho de que P. bicolor fue la es-pecie dominante en Alpicat y Alcarràs y muypoco frecuente en Albesa y Gimenells, mien-tras que las especies del género Sympiesisfueron dominantes en Albesa y en Gimenells.5. gordius y S. sericeicornis habían sido yacitados como parasitoides dominantes en nu-merosos estudios europeos de minadores(BALAZS, 1989; DRAGHIA, 1982; KLADU-BOWSKI, 1981).

No se observaron diferencias notablesrespecto a la especie del huésped parasita-do. Aunque S. gordius fue más abundantesobre P. corylifoliella y S. sericeicornis lofue sobre P. mespilella (en Albesa y Gime-nells, cuadro 2), los resultados no son con-cluyentes.

Algunos individuos se encuentan en pro-ceso de identificación, como por ejemplolos machos de Pnigalio spp., ya que perte-necen a un conjunto de especies próximas,P. pectinicornis, P. agraules y P. soemius,cuya taxonomía está siendo revisada actual-mente (Thuroczy, com. per.).

La proporción de sexos observada en losadultos fue siempre favorable a los machos,llegándose a niveles superiores al 80% enalgunos casos (cuadro 2). La mayoría de los

individuos se recogieron sobre larvas histó-fagas (cuadro 2).

Se identificaron dos casos de hiperparasi-tismo sobre Pholetesor sp. por parte del eu-lófido S. sericeicornis. Este comportamiento,ya había sido observado con anterioridad enla especie mencionada sobre otras minadoras(CELLI, 1975). También se obtuvo, aunquecon menos frecuencia, hiperparasitismoentre diversas especies de eulófidos, pero nopudieron ser identificadas.

CONCLUSIONES

1. Las especies del género Phyllonorycterresponsables de las minas en plantaciones demanzano fueron P. corylifoliella (minatranslúcida) y P. mespilella (mina punteada).

2. Las poblaciones de P. corylifoliellafueron más altas que las de P. mespilella los3 años estudiados, sin que en ningún casoalcanzasen niveles de plaga.

3. Los parasitoides más abundantes fue-ron S. gordius, S. sericeicornis, S. acalle yP. bicolor, pero su abundancia relativa variócon las parcelas y los años.

4. Los parasitoides parasitaron pre-ferentemente los estadios larvarios más de-sarrollados: 3o, 4o y 5o y las pupas.

Fig. 3. -Hembra de S. gordius. Fig. 4-Macho dc S. gordius.

Fig. 7.-Hembra de S. acalle.

Fig. 5.-Hembra de S. sericeicornis. Fig. 6.-Macho de S. sericeicornis.

ABSTRACT

BELLOSTAS, J. J.; OLIVELLA, E.; VERDÚ, M. J.; SARASÚA, M. J. y AVILLA, J., 1998:Fauna parasitoide de Phyllonorycter spp. en plantaciones de manzano de Lleida. Bol.San. Veg. Plagas, 24(2): 313-320.

The parasitic fauna of Phyllonorycter corylifoliella (Hiibner) and Phyllonoryctermespilella (Hiibner) (Lepidoptera: Gracillariidae) was studied at 4 apple orchards at theLleida fruit-growing area in 1992, 1993 and 1996. The populations of Phyllonorycterwere small in all the cases. The rate of parasitism reached 35% when host larval popu-lations were composed mainly by 4th and 5th instar. The sex ratio of the parasitoidswas always favourable to the males.

In general, the same parasitoid species were found in all the orchards and years, buttheir relative abundance was different. The most frequently found species were Sympie-sis gordius Walker, Sympiesis sericeicornis Nees, Sympiesis acalle Walker (Eulophidae)and Pholetesor bicolor (Nees) (Braconidae).

Key words: Phyllonorycter, parasitoids, apple orchards, Lleida

REFERENCIAS

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(Recepción: 9 enero 1998)(Aceptación: 17 marzo 1998)