Bol. San. Veg. Plagas, 26: 559-575, 2000

Evaluación en laboratorio de la toxicidad de insecticidasen Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae)y en su enemigo natural Goniozus legneri Gordh(Hymenoptera: Bethylidae)

A. FERRERO, R. LAUMANN, M. M. GUTIERREZ y T. STADLER

Goniozus legneri GORDH, 1982 (Hymenoptera: Bethylidae) es un parasitoide deCydia pomonella (L.) (Lepidoptera: Tortricidae) encontrado en la región productora denueces de la Provincia de Catamarca (República Argentina). En este trabajo se evaluóla toxicidad de formulados comerciales de insecticidas sintéticos (A.-cialotrina 8,3%, P-cipermetrina 2,5%, ciflutrin 5%, metilazinfos 35%, metamidofos 60%, endosulfan,35%) en ambos organismos.

Siguiendo las directrices generales del test de laboratorio de la OILB, se realiza-ron bioensayos por contacto para evaluar la toxicidad y la persistencia de los insectici-das seleccionados. Todos los insecticidas evaluados resultaron perjudiciales para G. leg-neri en test inicial de laboratorio y tóxicos en los ensayos de persistencia. Asimismo C.pomonella resultó susceptible a los productos ensayados y la mortalidad por exposicióna los residuos se mantuvo elevada a los 25 días post-tratamiento. Además se determinóla toxicidad por contacto y la persistencia de los productos ensayados utilizando con-centraciones del 10% de las máximas recomendadas para su uso en campo (10% CR),pudiéndose comprobar que para G. legneri, los organofosforados y el clorofosforadoresultaron altamente tóxicos y con elevada persistencia (100% de mortalidad en los trestiempos considerados), mientras que con los piretroides se obtuvieron porcentajes demortalidad más bajos y el efecto residual también fue menor. Para C. pomonella todoslos productos mostraron una elevada toxicidad en los ensayos con concentracionesreducidas (10% CR) y solo P-cipermetrina y endosulfan, después de 10 y 25 días deaplicados respectivamente, mostraron porcentajes de mortalidad significativamentemenores. Los insecticidas ^-cialotrina y ciflutrin resultaron selectivos para G. legnerien los tratamientos al 10% CR.

En los tratamientos en los que el parasitoide sobrevivió se observaron efectosnegativos en la longevidad, tasa de parasitismo y fecundidad lo cual podría afectar supapel como enemigo natural de C. pomonella. Estos efectos tendieron a decrecer enintensidad a medida que los residuos de los productos envejecieron.

A. FERRERO, R. LAUMANN, M. M. GUTIERREZ: Laboratorio de Zoología de Invertebra-dos II. Departamento de Biología, Bioquímica y Farmacia. Universidad Nacional delSur. San Juan 670. (8000) Bahía Blanca. República Argentina.A. FERRERO: Autor a quien debe ser enviada la correspondencia. E-mail: aferrero(5).criba.edu.arT. STADLER: Laboratorio de Parasitología y Ecotoxicología. Museo Argentino de Cien-cias Naturales «Bernardino Rivadavia». Avda. Ángel Gallardo 470. (1450) BuenosAires. República Argentina.

Palabras Clave: Cydia pomonella, Goniozus legneri, efectos secundarios, lamb-da-cialotrina, β-cipermetrina, ciflutrin, metilazinfos, metamidofos, endosulfan

INTRODUCCIÓN

El gusano del manzano, Cydia pomone-lla, es un insecto cosmopolita que ataca fru-tales deciduos, tanto en el hemisferio nortecomo sur bajo diversos climas. El espectrode plantas hospedantes es muy amplio yabarca entre otras a manzanos, perales,membrilleros, nogales, duraznos. Esto hallevado a que C. pomonella sea consideradacomo plaga clave en muchas regiones delmundo EEUU (California), Canadá, EuropaCentral, Chile, Argentina, Egipto, NuevaZelanda, Australia; siendo centro de aten-ción por ello de los programas de manejo deplagas de frutales.

En la República Argentina, C. pomonellaes una plaga de gran importancia en la regiónproductora de frutales de pepita (manzanas,peras y membrillos) comprendida funda-mentalmente por los valles de Río Negro yNeuquén y Provincia de Mendoza y en laregión productora de nueces del NoroesteArgentino.

Goniozus legneri es una especie endémi-ca de Uruguay y centro de Argentina, suhuésped primario es Amyelois transitellaWalker (Lepidoptera: Phycitidae) (GORDH,

1982). Esta especie ha sido utilizada paracontrol de A. transitella, una importante pla-ga del cultivo de almendros en California(LEGNER & GORDH, 1992). G. legneri tam-bién posee potencial para controlar otra pla-ga del cultivo de almendros, Apomieloisceratoniae (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae)(GOTHILF & MAZOR, 1987) y una plaga delalgodón Pectinophora gossypiella (Saun-ders) (Lepidoptera: Gelechidae) (BUTTLER

& SCHMIDT, 1985).Este parasitoide está naturalmente esta-

blecido como enemigo natural de C. pomo-nella (Lepidoptera: Tortricidae) en algunasáreas de la zona de producción nogalera de laprovincia de Catamarca. Se ha comprobado,a nivel de laboratorio, que posee potencialpara ser utilizado en programas de manejode esta plaga (LAUMANN, 1998), lo que resul-ta de gran interés dado la importancia econó-mica de C. pomonella para diversos frutales.

El conocimiento de los efectos tóxicosde los insecticidas como así también el deotros plaguicidas sobre los agentes de con-trol biológico es fundamental, ya que gene-ra la información indispensable para evaluarla compatibilidad de ambas técnicas decontrol.

Este trabajo tiene como objetivos evaluar,en laboratorio, la toxicidad por contacto ypersistencia de formulados comerciales deinsecticidas con el fin de establecer la efecti-vidad de los mismos para C. pomonella y suimpacto sobre el enemigo natural G. legneri.También fue de interés evaluar los posiblesefectos subletales de estos productos para G.legneri. De esta manera se establecerá lainformación básica para el análisis del posi-ble uso en conjunto de ambas técnicas decontrol en el manejo de poblaciones de C.pomonella en plantaciones de nogal.

MATERIALES Y MÉTODOS

Material Biológico

Goniozus legneri: Los individuos de G.legneri utilizados en este estudio provienende una colonia mantenida en el Laboratoriode Invertebrados II - Depto. de Biología,Bioquímica y Farmacia - UNS. El parasitoi-de se crió sobre larvas de quinto estadio deC. pomonella y a 25 ± 1°C, 60-70% HR y14:10 (L:O). Para los bioensayos se utiliza-ron hembras adultas del parasitoide (24 a 48h. de edad)

Cydia pomonella: Los insectos utilizadosprovienen de una colonia mantenida en elLaboratorio de Invertebrados II - Depto. deBiología, Bioquímica y Farmacia - UNS. Lacolonia se mantuvo criando las larvas sobredieta artificial (POITOUT & BLUES, 1970;GUENNELON et al, 1981), en potes plásticosindividuales (2 larvas por bote) y los adultosen jaulas de oviposición construidas conpapel parafinado. La cámara de cría se man-tuvo a 24 ± 1°C, 60-70% HR y luz continua.Para los experimentos se utilizaron adultosde 24 a 48 lis. de edad.

Tabla 1. - Insecticidas utilizados en los bioensayos

Insecticida(principio activo)

A.-cialotrina 8.3%fJ-cipermetrinaciflutrinazinfosmetilometamidofosendosulfan

NombreComercial

KarateAsimetrinaBaytroid 5Gusathion M 35TamarónThiodan 35

Formulación

LE (8.3%)LE (2.5%)LE (5%)PM (35%)LS (60%)LE (35%)

FamiliaQuímica

PiretroidePiretroidePiretroideOrganofosforadoOrganofosforadoOrganoclorado

EmpresaFabricante

ZenecaSintyalBayerBayerBayerAgrevo

Formulación LE = líquido emulsionable - PM = polvo mojable - LS = líquido soluble.

Insecticidas

Los insecticidas utilizados en los bioensayosson los que se detallan en la Tabla 1.

Evaluación de la toxicidad por contactoy persistencia de insecticidas

Para estos bioensayos se siguieron lasdirectrices generales del test inicial de labo-ratorio de la OILB (HASSAN, 1985).

Las suspensiones de insecticidas se prepa-raron mezclando los productos citados en laTabla 1 con agua destilada para lograr lasconcentraciones máximas recomendadas(CR) para cada producto en la Guía de Pro-ductos Fitosanitarios de la República Argen-tina (ANÓNIMO, 1995) (Tabla 2).

Debido a que la pVcipermetrina en la for-mulación utilizada no aparece en dicha Guía,para la realización de los bioensayos se eligióuna concentración similar a la de los otros

dos piretroides utilizados. El interés en esteinsecticida fue evaluar su comportamiento enlos insectos en estudio. Para lograr la concen-tración a ensayar de cada producto se tuvo encuenta, además el volumen de aplicaciónrecomendado para plantaciones de nogal enArgentina, es decir 3500 1/ha. Como controlse utilizaron frascos tratados con agua desti-lada.

Además, resultó de interés evaluar la toxi-cidad por contacto y el poder residual de losinsecticidas estudiados utilizándolos al 10%de la máxima concentración recomendada(10% CR) (Tabla 2) para plantaciones denogal, ya que en los casos de sobredosifica-ción la selectividad queda enmascarada. Estaes una seria carencia del método OILB yaque este no permite determinar la selectivi-dad «sensu stricto», sino solamente la relati-va a la máxima concentración recomendadapara uso en campo del producto en cuestión(STADLER, corn. pers.).

Tabla 2. - Concentraciones de los insecticidas para bioensayos de contacto con residuos

Concentración recomendada Concentración de ensayopara combate de ul o pig /era2

Cydia pomonella —Insecticida (gocm3/hl) CR 10% CR

X-cialotrin 8,3%(3-cipermetrina 2,5%

Ciflutrin 5%Metil azinfos 35%metamidofos 60%

Las suspenciones de insecticidas fuerondistribuidas en la superficie interna de fras-cos de vidrio de 150 mi. Para lograr una dis-tribución homogénea de las mismas se utilizóun equipo diseñado para esta oportunidad,formado por una serie de cilindros de cauchoconectados a un motor eléctrico de 110 v quegira a 100 rpm. Los frascos de vidrio se colo-caron en posición horizontal sobre los cilin-dros y se permitió que giraran hasta la evapo-ración total del solvente, asegurando de estamanera una distribución homogénea de losinsecticidas sobre las paredes internas delenvase (laterales y base). Este proceso consu-mió un tiempo aproximado de 90 minutos.Para ayudar a la evaporación del agua se uti-lizó una corriente de aire caliente (20-25°C)generada mediante un calefactor.

Con el objetivo de evaluar la persistenciadel efecto tóxico de estos insecticidas, losenvases tratados se dividieron en tres gruposque se colocaron destapados en un ambienteoscuro, a temperatura de 22 ± 2°C. El primergrupo se utilizó tras 1 día de tratamiento, elsegundo grupo tras 10 días y el tercer grupotras 25 días. Para cada insecticida, se utiliza-ron tres repeticiones por cada tiempo ensaya-do (1, 10 y 25 días).

En cada envase se colocaron 10 hembrasde G. legneri o 10 adultos de C. pomonella.La boca del frasco se cerró con una tela devisillo y los insectos se mantuvieron allídurante 24 h. Luego las hembras se pasaron anuevos frascos (sin tratar) y se mantuvierondurante 48 h. evaluando posteriormente elporcentaje de mortalidad. Los insectos que seencontraban vivos pero mostraban incapaci-dad para desplazarse normalmente se conta-bilizaron como muertos.

El análisis de los resultados se realizó,tanto para G. legneri como para C. pomone-lla mediante ANOVA para cada tratamiento.En los casos en los que el ANOVA resultósignificativo, los promedios del porcentajede mortalidad obtenidos en los tres tiemposconsiderados se compararon mediante Testde Tukey (p = 0.05). Aquellos tratamientosque no mostraron variaciones en los porcen-tajes de mortalidad para los tres tiempos con-

siderados no se sometieron a ANOVA, esdecir aquellos tratamientos que tuvieronvarianza 0 o en los que en todos los casos lavarianza es igual en los tres tratamientos.Previo al análisis estadístico los porcentajesde mortalidad fueron corregidos de acuerdo ala mortalidad en los controles según ABBOTT(1925) y los datos se transformaron comoarcoseno x/100 (SOKAL & ROHLF, 1980).

Efecto de dosis subletales en hembrasde Goniozus legneri

Para evaluar el efecto subletal de los dis-tintos insecticidas, se evaluaron distintosparámetros biológicos de las hembras de G.legneri.

Para esto, las hembras que sobrevivieronal contacto de los tratamientos descriptospara los bioensayos de toxicidad por contac-to y persistencia se colocaron, en forma indi-vidual, en cajas de Petri en presencia de unalarva del quinto estadio de C. pomonella.

Las cajas fueron revisadas diariamentebajo la lupa binocular y cuando la larva delhuésped fue parasitada, se reemplazó poruñanueva. Se utilizaron papeles de filtro embebi-dos en miel (10%), como complemento dealimentación de las hembras del parasitoide.

Se evaluó longevidad, fecundidad (comonúmero total de huevos depositados por hem-bra y número de huevos depositados porhuésped), potencial de parasitismo (númerototal de huéspedes parasitados por hembra) ypotencial de desarrollo de la prole (porcenta-je de individuos que completan el desarrollodesde huevo hasta adulto).

Con el objeto de realizar estimacionesprecisas de los parámetros solo se utilizaronhembras provenientes de aquellos tratamien-tos en los que se obtuvo 10 o más supervi-vientes. Como control, se utilizaron diezhembras provenientes de los tratamientoscon agua destilada

Se realizaron ANOVA para cada paráme-tro evaluado en cada uno de los tres interva-los de tiempo considerados (1, 10 y 25 díaspost-aplicación). Los valores promedio delos parámetros en cada tratamiento se corn-

pararon mediante Test de Tukey (p = 0,05). Eltest estadístico GT2 de Hochberg fue utiliza-do para comparar el número de huevos porhuésped (GT2 (p = 0,05)). Se utilizó este testya que las medias están calculadas a partir den diferentes y por esto es el más recomenda-do en estos casos (SOKAL & ROHLF, 1980).Previo al análisis, los datos de longevidad yel número de huevos por huésped fuerontransformados como x y los datos de porcen-taje de individuos que completan su desarro-llo desde huevo hasta adulto fueron transfor-mados como arcoseno x/100 (SOKAL &ROHLF, 1980).

RESULTADOS

Evaluación de la toxicidad por contactoy persistencia de insecticidas

De acuerdo con los protocolos de la OILBpara determinación de la toxicidadad enlaboratorio, los productos ensayados en G.

legneri a las máximas concentraciones reco-mendadas (CR) fueron clasificados en lascategorías establecidas, según las mortalida-des obtenidas para residuos de 1 día. Deacuerdo con esta clasificación se observa quetodos los productos evaluados resultan perju-diciales para G. legneri (Tabla 3).

Tabla 3. - Categorías de test inicial delaboratorio para los insecticidas evaluados

en hembras de Goniozus legneri

Insecticida Categoría OILB

A-cialotrin 8,3%P-cipermetrina 2,5%

ciflutrin 5%Metil azinfos 35%Metamidofos 60%Endosulfan 35%

Categorías OILB: 1 = inocuo (< 30% de mortalidad);2 = ligeramene perjudicidal (30-79% de mortalidad);3 = moderadamente perjudicial (80-99% de mortalidad);4 = perjudicial (> 99% de mortalidad) (HASSAN, 1985).

Tabla 4. - Porcentajes de mortalidad de adultos de Cydiapomonella y hembras adultas de Gonizus leg-neri, tras el contacto durante 24 h. con superficies tratadas previamente con insecticidas a las máxi-mas concentraciones recomendadas y a 1, 10 y 25 días de los tratamientos. Cada valor repre-

senta el promedio de tres repeticiones (± DS)

Los valores en cada columna y para cada especie seguidos por un asterisco indican que el ANOVA resultó no significa-tivo (p > 0,10) y los seguidos por distinta letra difieren significativamente (Test de Tukey p < 0,05).

ldía

C. pomonella 10 días

25 días

1 día

G. legneri 10 días

25 días

A,-cialotri- (3-ciperme- ciflutrin Metilazin- metami- endosul-na8,3% trina 2,5% 5% fos 35% dofos 60% fan 35%

Fig. 1. - Porcentajes de mortalidad de adultos de Cydia pomnella y Goniozus legneri tras el contactodurante 24 h.; con residuos de insecticidas de 1, 10 y 25 días utilizados a las máximas concentraciones

recomendadas.

Tabla 5. - Porcentajes de mortalidad de adultos de Cydiapomonella y hembras adultas de Gonizus leg-nerí, tras el contacto durante 24 h. con superficies tratadas previamente con insecticidas al 10% delas máximas concentraciones recomendadas y a 1, 10 y 25 días de los tratamientos. Cada valor

representa el promedio de tres repeticiones (± error estándar)

Los valores en cada columna y para cada especie seguidos por un asterisco indican que el ANOVA resultó no significa-tivo (p > 0.10) y los seguidos por distinta letra difieren significativamente (Test de Tukey p < 0.05).

Todos los productos causaron elevadamortalidad del parasitoide, en los tres tiem-pos considerados, cuando se ensayaron enCR y solamente con p-cipermetrina 2,5% seobtuvo menor porcentaje de mortalidad a los25 días, aunque no se encontraron diferen-cias significativas respecto a los porcentajesde mortalidad para este insecticida en resi-duos de 1 y 10 días (Tabla 4, Figura 1).

El análisis de los porcentajes de mortali-dad en adultos de C. pomonella tras el con-tacto durante 24 horas con superficies trata-das con insecticidas demuestra que C. pomo-nella resultó altamente susceptible a todoslos productos ensayados. La toxicidad de losproductos evaluados se mantuvo en los tresintervalos de tiempo considerados. (Tabla 4 yFigura 1).

Ensayos subletales

El análisis de los resultados de los ensayostoxicológicos al evaluar los insecticidas al

10% CR muestra que la susceptibilidad de G.legneri para los organofosforados (metami-dofos 60% y metil azinfos 35%) y el órgano-clorado (endosulfan 35%) no varío aún enconcentraciones reducidas. El contacto conlas superficies tratadas con estos compuestosprodujo 100% mortalidad en los tres interva-los de tiempo del ensayo (Tabla 5 y Figura 2).

El porcentaje de mortalidad para G. legnericon el insecticida ciflutrin 5%, luego de 1 díade aplicado, resultó elevado (100% de morta-lidad) (Tabla 5 y Figura 2); sin embargo, lapersistencia de este insecticida al 10% CRresultó baja como lo demuestra la disminu-ción significativa del% de mortalidad a los 10días (Tabla 5, Figura 2). El parasitoide mostróuna mayor tolerancia a los otros dos insectici-das piretroides (X,-cialotrina 8,3% y (3-ciper-metrina 2,5%) tras 1 día de ser aplicados. Porsu parte, la acción residual de estos dos com-puestos se mantuvo en los tres intervalos detiempo considerados ya que las diferencias enlos porcentajes de mortalidad resultaron nosignificativas (Tabla 5, Figura 2).

C. pomonella

G. legneri

Fig. 2. - Porcentajes de mortalidad de adultos de Cydia pomnella y Goniozus legneri, tras el contactodurante 24 h. con residuos de insecticidas de 1, 10 y 25 días utilizados al 10% de las máximas

concentraciones recomendadas. Cada valor representa el promedio de tres repeticiones.

Tabla 6. - Parámetros biológicos (promedios ± DS) de hembras de Goniozus legneri en ensayos depersistencia de 1 día, tras el contacto durante 24 horas con las superficies tratadas

DS = Desvío Estándar - C = control - 0-c 10%CR = P-cipermetrina 2.5% - X-c 10% CR = ¿.-cialotrina 8.3% al 10% dela máxima concentración recomendada para nogales - % de Huevos - Adulto = Porcentaje de individuos que completasu desarrollo desde huevo hasta adulto.Todos los valores promedio se basan en datos obtenidos de 10 hembras (n = 10), excepto para el parámetro número hue-vos por huésped cuyos valores respectivos de n se detallan en tabla.Los valores promedio en cada fila seguidos por distinta letra difieren significativmente (Test de Tukey, p < 0,05), exep-to para número de huevos por huésped donde los valores promedio seguidos por distinta letra difieren significativamente(Test GT2, p < 0,05)Los parámetros considerados se evaluaron en hembras de Goniozus legneri utilizando como huésped larvas del quintoestadio de Cydia pomonella y en condiciones de cría (25 ± 1°C, 60-70% HR y 14:10 L: O).

C. pomonella mostró una elevada suscep-tibilidad a los insecticidas al evaluarlos al10% CR. Luego de 1 día de aplicados losporcentajes de mortalidad resultaron, enalgunos casos, levemente inferiores si secomparan con los obtenidos para los insecti-cidas al evaluarlos en las concentracionesrecomendadas. La acción residual de los pro-ductos se mantuvo en los tres tiempos eva-luados, excepto para los insecticidas p-ciper-metrina 2.5% y endosulfan 35%. Para el pri-mero luego de 10 dias de realizados los trata-mientos los porcentajes de mortalidad resul-taron significativamente menores que luegode 1 día y para el segundo luego de 25 dias(Tabla 5, Figura 2).

En las Tablas 6 a 8 se presentan los resul-tados obtenidos de la evaluación de diferen-

tes parámetros biológicos en hembras de Glegneri que sobrevivieron a los tratamientosde los ensayos de persistencia en tres tiemposdiferentes (1, 10 y 25 días).

Luego de 1 día de realizados los trata-mientos solo pudieron evaluarse los efectossubletales de P-cipermetrina 2,5% y ?i-cialo-trin 8,3%, ambos al 10% CR, ya que fueronlos únicos dos tratamientos en los que seobtuvo 10 o más supervivientes (Tabla 6).

Tanto P-cipermetrina 2,5% como ?i-cialo-trin 8,3% afectaron la longevidad de las hem-bras de G. legneri; aunque X,-cialotrin 8,3%no presentó diferencias significativas respec-to al control; P-cipermetrina 2,5% produjouna disminución en la longevidad de lashembras del parasitoide de aproximadamen-te 60% respecto al control (Tabla 6).

Parámetro

Longevidad(días)

Número de huéspedesParasitados

Número totalHuevos

Número de huevospor huésped

% de huevo - adulto

Tabla 7. - Parámetros biológicos (promedios ± DS) de hembras de Goniozus legneri en ensayos depersistencia de 10 días, luego del contacto durante 24 horas con las superficies tratadas

DS = Desvío Estándar - C = control - P-c 10%CR = (3-cipermetrina 2.5% ; - X-c 10% CR = ?i-cialotrina 8.3%; ci 10%CR= ciflutrin 5%, al 10% de la máxima concentración recomendada para plantaaciones. - % de Huevo -Adulto = Porcen-taje de huevos que completan su desarrollo hasta adulto.Todos los valores promedio se basan en datos obtenidos de 10 hembras (n = 10), excepto para el parámetro Nro. huevospor huésped cuyos valores respectivos de n se detallan en tabla.Los valores promedio en cada fila seguidos por distinta letra difieren significativmente (Test de Tukey, p < 0,05), exep-to para número de huevos por huésped donde los valores promedio seguidos por distinta letra difieren significativamente(Test GT2 p < 0,05).Los parámetros considerados se evaluaron en hembras de Goniozus legneri utilizando como huésped larvas del quintoestado de Cydia pomonella y en condiciones de cría (25 ± 1°C 60-70% HR y 14:10 L: O).

De la misma manera el contacto conambos productos afectó el potencial de para-sitismo (expresada por el parámetro númerototal de huéspedes parasitados por hembradurante su vida). Aunque en el caso del insec-ticida A,-cialotrin 8,3% el valor promediopara este parámetro no difirió significativa-mente del valor promedio para el tratamientocontrol (Tabla 6).

La fecundidad, expresada como númerototal de huevos depositados por hembra, tam-bién disminuyó significativamente luego delcontacto con ambos insecticidas (Tabla 6).Otro parámetro que indicaría el posible efec-to sobre la fecundidad del parasitoide es elnúmero de huevos depositados sobre cadahuésped; este también se vio afectado signi-ficativamente luego del contacto con losinsecticidas (Tabla 6).

La disminución en la tasa de parasitismo yfecundidad en aquellos tratamientos queafectan negativamente la longevidad de lashembras del parasitoide es esperable si seconsidera que en esta especie el ataque a sushuéspedes y la fecundidad se mantienenaproximadamente constantes a lo largo de superíodo de vida (LAUMANN, 1998). Aún así,la disminución del número de huevos deposi-tados sobre cada huésped podría indicar unclaro efecto sobre la fecundidad de las hem-bras que han mantenido contacto con losinsecticidas; aunque, en este caso, no deberí-an descartarse otro tipo de efectos que afec-ten la relación parasitoide-huésped y queinfluyan para alterar este parámetro.

Ni la viabilidad de los huevos depositadosni el desarrollo de estos hasta adulto se vie-ron alterados por el contacto de las hembras

Parámetro

Longevidad(días)

Número de huéspedesparasitados

Número totalHuevos

Número de huevospor huésped

% de huevo -adulto

Tabla 8. - Parámetros biológicos (promedios ± DS) de hembras de Goniozus legneri en ensayos depersistencia de 25 días, luego del contacto durante 24 horas con las superficies tratadas

DS = Desvío Estándar C = control (3-c 10%CR = P-cipermetrina 2.5%; X-c 10%CR = k-cialotrin 8.3% al 10%; ci 10%CR = ciflutrin 5% al 10% de la máxima concentración recomendada para plantaciones y -c CR = P-cipermetrina 2.5%a la la máxima concentración recomendada plantaciones. % de Huevos- Adultos = Porcentaje de huevos que completansu desarrollo hasta adulto.Todos los valores promedio se basan en datos obtenidos de 10 hembras (n = 10), excepto para el parámetro Nro. huevospor huésped cuyos valores respectivos de n se detallan en tabla.Los valores en cada fila seguidos por distinta letra difieren significativamente (Test de Tukey, p < 0,05), exepto paraNúmero de Huevos por huésped donde los valores promedio seguidos por distinta letraa difieren significativamene (TestGT2, p < 0,05). Aquellas filas que no poseen letras indican que los ANOVA para estos parámetros resultaron no signi-ficativos (p > 0,10).Los parámetros considerados se evaluaron en hembras de Goniozus legneri utilizando como huésped larvas del quintoestadio de Cydia pomonella y en condiciones de cría (25 ± 1°C 60-70% HR y 14:10 L: O).

con ambos insecticidas de acuerdo a los valo-res promedio del porcentaje de huevos quedesarrollan a adulto (Tabla 6).

Luego de 10 días del tratamiento de lassuperficies con insecticidas se obtuvieron 10o más hembras supervivientes provenientesde los tratamientos con P-cipermetrina 2,5%,A,-cialotrin 8,3% y ciflutrin 5% en concentra-ciones de 10% CR (Tabla 7).

El contacto con residuos de 10 días deestos tres insecticidas, al igual que con resi-duos de 1 día, afectó negativamente la longe-vidad de G. legneri, también en este caso X-cialotrina 8,3% no afectó significativamentela longevidad (Tabla 7).

Los parámetros estrechamente relaciona-dos con la longevidad (número de huéspedesparasitados y número total de huevos deposi-

tados por hembra) también fueron afectadospor el contacto con los residuos de los insec-ticidas evaluados. Así, al igual que luego dela exposición a residuos de un día, el númerode huéspedes parasitados resultó afectadonegativamente en los tres tratamientos; aun-que en el caso de ^-cialotrin 8,3% al 10% CRno se encontraron diferencias significativasrespecto del control. De la misma manera seobservó la reducción significativa de lafecundidad total y del número de huevosdepositados sobre cada huésped parasitado.(Tabla 7).

El ciflutrin 5% es el único que afectó laviabilidad de los huevos depositados. El por-centaje de individuos que logra completar sudesarrollo desde huevo hasta adulto disminu-yó en aproximadamente 44% respecto al

Parámetro

Longevidad(días)

Número de huéspedesparasitados

Número totalHuevos

Número de huevospor huésped

% de huevo - adulto

valor promedio de este parámetro en el con-trol, mientras que P-cipermetrina 2.5% y X-cialotrin 8,3% al igual que con residuos de undía no afectaron significativamente esteparámetro (Tabla 7).

En tabla 8 se presentan los resultadosobtenidos en bioensayos de persistencia de25 días. Los tratamientos que pudieron serevaluados fueron (3-cipermetrina 2,5%, X-cialotrina 8,3% y ciflurin 5% al 10% CR y (3-cipermetrina 2,5% CR.

El contacto durante 24 horas con residuosde 25 días de los insecticidas no afectó sensi-blemente los parámetros biológicos conside-rados; aún para el insecticida P-cipermetrina2,5% en la dosis máxima recomendada. Elúnico insecticida que mostró algún efecto enlos parámetros considerados fue X-cialotrin8,3% al 10% CR y solo en el caso del núme-ro promedio de huevos por huésped queresultó levemente menor que en el tratamien-to control (Tabla 8).

DISCUSIÓN

Los resultados de los ensayos en los quelos insecticidas se utilizaron a las máximasconcentraciones recomendadas para uso enplantaciones de nogal indican que: si bien losproductos evaluados ejercen buen control deC. pomonella resultan altamente disruptivospara G. legneri y por ende poco selectivos.

Todos los productos evaluados en esteestudio resultaron perjudiciales para hem-bras de G. legneri, según la clasificación dela OILB para test inicial de laboratorio.Siguiendo los protocolos de la OILB estosinsecticidas deben ser evaluados, entonces,en bioensayos de semi-campo y campo a finde completar su clasificación definitiva.

En coincidencia con estos resultados, losinsecticidas de síntesis (organoclorados,organofosforados, carbamatos y piretroides)muestran, en general, toxicidades elevadas (+80% de mortalidad) para insectos parasitoi-des, y depredadores en test de laboratorio(HASSAN et al, 1983; 1986; 1988; 1991;1994; HOY et al. , 1990; FORSTER, 1991;

BAYOUN et al, 1995; HASSAN & GRAHMS-MITH, 1995; SiADLERetai, 1995; 1996; JAN-SEN, 1996; Sterk et ai, 1999, Gonring et al.,1999).

En forma particular, los compuestos eva-luados en G. legneri, han sido ensayados paraun número importante de enemigos natura-les. A,-cialotrin resulta perjudicial (categoría4) para parasitoides y depredadores (insectosy ácaros) y solo moderadamente perjudicialpara aquellos estadios del ciclo vital de losparasiotides Trichogramma sp. y Encarsiasp., más tolerantes a los plaguicidas y por suparte dos formulaciones de ciflutrin mostra-ron similar toxicidad que A,-cialotrin (HAS-SAN, corn. pers.).

Los organofosforados metilazinfos ymetamidofos también resultaron perjudicia-les para otros insectos parasitoides y preda-dores (HASSAN et al, 1988; 1994). El metila-zinfos solo resultó inocuo para un acarodepredador (Phytoseiulus sp.) (HASSAN etal, 1988), mientras que el metamidofos secomportó de igual manera frente a un parasi-toide (Encarsia sp.) y un depredador (Antho-coris sp.) (HASSAN et al, 1994).

El insecticida organoclorado (endosulfan)resultó perjudicial no solo para el parasitoideen estudio sino también en otros enemigosnaturales (HASSAN et al, 1983). Sin embar-go, frente a algunos depredadores comoChrysopa sp.; Amblyseius sp. y Leptomastixsp. mostró cierta selectividad siendo inocuoo ligeramente perjudicial (categorías 1 ó 2).(HASSAN et al, 1983).

La toxicidad residual, para G. legneri, delos insecticidas evaluados a nivel de labora-torio y bajo condiciones que minimizan sudegradación, resultó elevada para todos losproductos ensayados.

Algunos de los insecticidas evaluados enG. legneri tienen alta persistencia bajo condi-ciones de campo o semi-campo para insectosparasitoides y depredadores (HASSAN et al,1983; 1986; 1988,1994, corn, pers.; Yueí al,1984; HOY & CAVE, 1989; PRICE & SCHUS-TER, 1991; Tonet, 1996) por lo que no seríaextraño que la elevada persistencia de losproductos evaluados en G. legneri, a nivel de

laboratorio, pueda mantenerse en condicio-nes de campo o semi-campo. Sin embargotambién se observa cierta variabilidad en lapersistencia según el producto o la especie deenemigo natural evaluada por lo que es nece-sario corroborar los resultados de laboratoriomediante ensayos de semi-campo y campo.

Nuestros resultados muestran tambiénuna alta toxicidad de contacto y elevada per-sistencia para los productos ensayados enadultos de C. pomonella. Algo similar haninformado CRAVEDI & SDRAIATI (1976) paraesta especie en ensayos de contacto con losinsecticidas metomil, paration, mevinfos,metilazinfos, triclorfón, carbaril y fosalón.

Si bien los bioensayos se realizaron encondiciones que minimizan la degradaciónde los residuos, la elevada persistencia obser-vada coincide con los resultados de HAGLEY(1975), HAGLEY & CHIBA (1980) y CHARMI-LLOT et al. (1991) quienes informaron que latoxicidad a campo de insecticidas organofos-forados se mantiene elevada durante perío-dos de tiempo equivalentes o aún superioresa los considerados en este estudio.

Los resultados obtenidos para G. legneri yC. pomonella en bioensayos de contacto conconcentraciones reducidas de los insecticidas(10% CR) indican que, los insecticdas ^-cia-lotrin 8,3% y ciflutin 5% son selectivos parael parasitoide, ya que producen menor por-centaje de mortalidad en este organismo queen adultos de C. pomonella. Coincidente-mente GONRING et al (1999) encontraron quela reducción de dosis recomendadas para usoen campo de naldane, malatión e deltametri-na disminuyen significativamente la mortali-dad de Vespidae (Hymenoptera) predadores

El contacto con los residuos de 1 y 10 díasde los insecticidas evaluados aún cuando noprodujeron mortalidades elevadas afectaronel desempeño de G. legneri como enemigonatural de C. pomonella, ya que causan efec-tos adversos sobre la supervivencia, tasa deparasitismo y fecundidad del parasitoide.Estos efectos tienden a decrecer en intensi-dad a medida que los residuos de los produc-tos envejecen. La única excepción fue elinsecticida A.-cialotrin que no afectó en gran

medida la longevidad, tasa de parasitismo yfecundidad del parasitoide.

En coincidencia con nuestros resultadoslos efectos negativos de los insecticidas sobrelongevidad y fecundidad de enemigos natu-rales han sido bien documentados (CROFT,1990, HOELMER y DAHLSTEN, 1993)

No solo los insecticidas sintéticos, sinotambién otras sustancias tales como extractosvegetales (insecticidas botánicos) (LOWERY& ISMAN, 1994; 1995; STARCK et al., 1992,RAGURAMAN & SINGH, 1999) y reguladoresde crecimiento (SAUPHANOR et al., 1993; DECLERQ et al., 1995) provocan alteraciones enlos parámetros del ciclo vital de enemigosnaturales en dosis subletales.

Existe información de otros efectos adver-sos de insecticidas sobre los enemigos natu-rales como por ejemplo modificaciones en elcomportamiento o alteraciones de patronesde distribución espacial (CROFT, 1990; SAMU

& VOLLRATH, 1992; LONGLEY & JEPSON,1996a; 1996b; LONGLEY et al, 1997; Umoruet al, 1996). los que también han sido com-probados para insecticidas botánicos comoen el caso de la alteración del comportamien-to de búsqueda y alimentación del predadorCryptolaemus montrouzieri (Coleóptera,Coccinelidae) (SIMMONDS et al, 2000).

Los resultados obtenidos en este trabajopermiten elaborar algunas conclusiones deimportancia desde el punto de vista delmanejo de poblaciones de C. pomonella.

Los elevados porcentajes de mortalidad deadultos de C. pomonella en ensayos de contac-to, para la concentración reducida de los insec-ticidas (10% CR) podrían sugerir la necesidadde revisar las concentraciones y/o dosis reco-mendadas para uso a campo de estos com-puestos. Existen evidencias experimentalesque demuestran que se puede lograr buen con-trol de C. pomonella y otras plagas en frutalescon reducción de concentraciones de insecti-cidas o bien con aplicaciones de volúmenesreducidos de los mismos (WICKS & NITSCHKE,1986 y WICKS & GRANGER, 1989).

La selectividad encontrada para algunosinsecticidas piretroides en G. legneri hacereferencia al potencial de estos para ser incor-

porados en programas de control integrado.Sin embargo, estos compuestos tienen ciertasrestricciones para su incorporación en fruta-les debido a que favorecen el desarrollo deplagas secundarias, especialmente ácarosfitófagos (HOYT et al., 1978; HALL, 1979). Noobstante esto, algunos autores han demostra-do que su incorporación controlada en fruta-les es viable (CROFT & HOYT, 1978; HULL &STARNER, 1983) a lo que se suma el hecho desu posible aplicación en concentracionesreducidas lo que podría resultar en un usocompatible en combinación con G. legneri.

El uso en dosis o concentraciones reduci-das de insecticidas de amplio espectro podría

también ayudar en la conservación de enemi-gos naturales como insectos (Dermaptera eColeóptera), miriápodos (Chilopoda) y arác-nidos (Araneae e Opiliones) predadores queson altamente afectados por estos compues-tos (EPSTEIN et al, 2000).

Por último los resultados obtenidos aquí yla información bibliográfica ponen en evi-dencia la necesidad de evaluar, en los enemi-gos naturales, no solo los efectos tóxicosagudos producidos por los insecticidas, sinotambién considerar los posibles efectossubletales que provocan una disminución dela eficacia del enemigo natural para el con-trol de poblaciones de insectos-plaga.

ABSTRACT

A. FERRERO, R. LAUMANN, M. M. GUTIÉRREZ y T. STADLER: Laboratory evaluationof the insecticide toxicity on Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) and itsnatural enemy Goniozus legneri Gordh (Hymenoptera: Bethylidae).

Goniozus legneri Gordh, 1982 (Hymenoptera: Betlhylidae) is a parasitoid of Cydiapomonella (L.) (Lepidoptera: Tortricidae) found in walnut orchards at the CatamarcaProvince (República Argentina).In this work was evaluated the toxicity of comercialformulated insecticides (A.-cialothrin 8.3%, P-cypermethrin 2.5%, cifluthrin 5%, azinp-hosmethyl 35%, metamidophos 60% and endosulfan 35%) in both organisms.

Following the general indications of the laboratory test for evaluating the sideeffects of pesticides of the IOBC, contact bioassays were carried out for the evaluationof toxicity and persistence of the selected insecticides. All insecticides evaluated wereharmful to G. legneri in laboratory bioassay, an toxic in persistence test. Besides, C.pomonella resulted susceptible to all producís evaluated and the mortality rates forexposure to residues was high 25 days after treatment. On the other hand, toxicity bycontact and persistence of the tested insecticides were determined by using a concen-tration of 10% of the highest recommended concentration (10% RC) for use in walnutorchards. For G. legneri, the organophosphorus and chlorates insecticides showed hightoxicity and high persistence (100% mortality in the three times considered), while withthe pyrethroids the mortality rate and the persistence were lower. Regarding C. pomo-nella all of the products showed high toxicity in bioassays with reduced concentrationand only P-cypermethrin and endosulfan, 10 and 25 days after treatment wich each res-pectively, showed rates which were significantly smaller than the mortality rates for thefirst day after application. The insecticides X-cialothrin and cifluthrin were selective forG. legneri at 10% RC treatments.

In treatments in which the parasitoid survived the contact with the insecticidesnegative effects were observed in longevity, parasitism rate and fecundity, that couldaffect its perfomance as a natural enemy ofC. pomonella. These effects tended to decre-ased in intensity with the aging of the residues.

Key-words: Cydia pomonella, Goniozus legneri, secundary effects, lambda-cialo-trina, P-cipermetrina, ciflutrin, metilazinfos, metamidofos, endosulfan.

REFERENCIAS

ABBOTT, W. S., 1925: A method of computing the effec-tiveness of an insecticide. J. Econ. Entomol. 18: 265-267.

ANÓNIMO, 1995: Guía de Productos Fitosanitarios parala República Argentina. CASAFE (Camara Argenti-na de Sanidad Vegetal y Fertilizantes) Ed. 7ma. Edi-ción. 1343 pp.

BAYOUND, I. M.; PLAPP, F. W.; GLISTRAP, F. E. &MICHELS, G. J., 1995: Toxicity of selected insectici-des to Diuraphis noxia (Homoptera: Aphididae) andits natural enemies. J. Econ. Éntomol.88(5): 1177-1185.

BUTLER, G. D. & SCHMIDT, K. M , 1985: Goniozus leg-neri (Hymenoptera: Bethylidae): development, ovi-position and longevity in relation to temperature.Ann. Entomol. Soc. Am. 78: 373-375.

CHARMILLOT, P. J.; PASQUIER, D. & SCHNEIDER, D., 1991:Efficacité et rémanence du virus de la granulóse, dela phosalone et du chlorpyrifos-méthyl dans la lurtecontre le carpocapse Cydia pomonella L. RevueSuisse Vitic. Hortic. 23(2): 131-134.

CRAVEDI, P. & SDRAIATI, D., 1976: Effetti di alcumiinsetticidi su adulti di Cydia pomonella (L.) (Lepi-doptera Tortricidae) Bool. Zool. Agr. Bachic. II, 13:131-141

CROFT, B. A. & HOYT, S. C, 1978: Considerations for theuse of pyrethroids insecticides for deciduous fruitpest control in the U.S.A. Environ. Entomol. 7: 627-630.

CROFT, B. A., 1990: Arthropod biological control agentsand pesticides. J. Wiley $ Sons, New York. 723 pp.

DECLERQ, R; DECOCK, A.; TIRRY, L.; VIÑUELA, E. &DEGHEELE, D., 1995: Toxicity of diflubenzuron to thpredatory bug Podisus maculiventris. Entomol. Exp.etAppl.74: 17-22.

EPSTEIN, D.,L.; ZACK, R,S.; RUNNER, J.,R; GT, L. &BROWN, J. J., 2000: Effects of broad-spectrum insec-ticides on epigeal arthropod biodiversity in PacificNorthwest apple orchards. Environmental Entomo-logy 29(2): 340-348.

FORSTER, R, 1991: Influence of pesticides on larvae andadults oiPlatynus dorsalis (Pont) (Coleóptera: Cara-bidae) and adults of Tachyporus hyponorum (L)(Coleóptera: Staphilinidae) in laboratory and semi-field triáis. J. Plant Diseases and Protection 98(5):457-463.

GORDH. G., 1982: A new species oí Goniozus (Hyme-noptera: Bethylidae) imported into california for thebiological control of the navel orangeworm (Lepi-doptera: Pyralidae). Ent. News, 93(5): 136-138.

Gonring, A.H.R.; Picaneo, M.; Moura, M.F.; Bacci, L. &ruckner, C.H. 1999: Seletividade de Inseticidas, utili-zados no controle de Grapholita molesta (Busch)(Lepidoptera: Olethreutidae) em péssego, a Vespidaepredadores. Armáis da Sociedade Entomológica doBrasil 28(2): 301-306.

GOTHILF, S. & MAZOR, M., 1987: Reléase and recoveryof imported parasites of th carob moth, Spectrobatescertoniae (Lepidoptera: Pyralidae) in Israel. Isr. J.Entomol. 21: 19-23.

GUENNELON, G.; AUDEMARD; FREMOND, J. C. y EL IDRIS-SI AMMARI, M.A., 1981: Progrés réaalisés dans l'éle-

vage de la Carpocapse (Laspeyresia pomonella L.)sur milieu artificiel. Agronomie 1:59-64. En Micro-organismos patógenos empleados en el controlmicrobiano de insectos plaga. Editor R. Lecuona.338 pp.

HAGLEY, E. A. C , 1975: Note on the ovicidal effect ofthree insecticides against the codling moth (Lepidop-tera: Olethreutidae). Proc. Entomol. Soc. Ontario106: 55-58.

HAGLEY, E. A. C. & CHIBA, M, 1980: Efficacy of phos-met and azinphosmethyl for control of major insectpests of apple in Ontario. Can. Entomol. 112: 1075-1083.

HAGLEY, E. A. C, 1986: Occurrence of Trichogrammaspp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae) in appleorchards in southern Ontario. Proc. Entomol. Soc.Ontario 117: 79-82.

HALL, F. R., 1979: Effects of synthetic pyrethroids onmajor insect and mite pestes of apple. J. Econ. Ento-mol. 72:441-446.

HASSAN, S. A.; BIGLER, F.; BOGENSCHÜTZ, H.; BROWN, J.U; FIRTH, S. I.; HUANG, R; LEDIEU, M. S.; NATON, E.;OOMEN, P. A.; OVERMEER, W. P. J.; RlECKMANN, W.;SAMSOE-PETERSEN, L.; VIGGIANI, G. & VAN ZON, A.Q., 1983: Results of the second joint pesticide testingprogramme by the IOBC/WPRS-Working Group«Pesticides and Benefical Organisms». Z. ang. Ent.95: 151-158.

HASSAN, S. A. 1985: Standar methods to test the sideeffects of pesticides on natural enemies of inseets andmites developed by the IOBC/WPRS WorkingGroup. «Pesticides and Benefical Organisms»Bull.OEPP/EPPO 15:214-255.

HASSAN, S. A.; ALBERT, R.; BIGLER, E; BLAISINGER, P;BOGENSCHÜTZ, H.; BOLLER, E.; BRUN, J.; CHIVERTON,P; EDWARDS, R; ENGLERT, W. D.; HUANG, P; INGLES-FIELD, C; NATON, E. OOMEN, R A.; OVERMEER, W. P.J.; RIECKMANN, W.; SAMSOE-PETERSEN, L.; STÁBULI,A.; TUSET, J. J.; VIGGIANI, G.; VANWTSWINKEL, G.,1986: Results of the third joint pesticide testing pro-gramme by the IOBC/WPRS-Working Group «Pesti-cides and Benefical Organisms». J. Appl. Ent. 103:92-107.

HASSAN, S. A.; BIGLER, F.; BOGENSCHÜTZ, H.; BOLLER,E.; BRUN, X; CHIVERTON, R; EDWARDS, P; MANSOUR,F.; NATON, E.; OOMEN, P. A.; OVERMEER, W. P. J.;POLGAR, L.; RIECKMANN, W.; SAMSOE-PETERSEN, L.;STÁBULI, A.; STERK, G.; TAVARES, K.; TUSET, J. J.;VIGGIANI, G.; VIVAS, G., 1988: Results of the fourthjoint pesticide testing programme carried out by theIOBC/WPRS-Working Group «Pesticides and Bene-fical Organisms». J. Appl.. Ent. 105: 321-329.

HASSAN, S. A.; BIGLER, F; BOGENSCHÜTZ, H.; BOLLER,E.; BRUN, J.; CALIS, J. N. M.; CHIVERTON, R; CORE-MANS-PELSENER, J.; DUSO, C; LEWIS, G. B.; MAN-SOUR, F; MORETH, L.; OOMEN, R A.; OVERMEER, W.P. J.; POLGAR, L.; RIECKMANN, W.; SAMSOE-PETER-SEN, L.; STÁBULI, A.; STERK, G.; TAVARES, K.; TUSET,J. J.; VIGGIANI, G., 1991: Results of the fifth joint pes-ticide testing programme carried out by theIOBC/WPRS-Working Group «Pesticides and Bene-fical Organisms». Entomophaga 36(1): 55-67.

HASSAN, S. A.; BIGLER, R; BOGENSCHÜTZ, H.; BOLLER,E.; BRUN, J.; CALIS, J. N. M.; COREMANS-PELSENER,J.; Duso, C ; GROVE, A.; HEIMBAACH, U; HELYER,N.; HOKKANEN, H.; LEWIS, G. B.; MANSOUR, R;MORETH, L.; POLGAR, L.; SAMSOE-PETERSEN, L.;SAUPHANOR, B.; STÁBULI, A.; STERK, G.; VAINIO, A.;VAN DE VEIRE, M.; VIGGIANI, G.; VOGT, H., 1994:Results of the sixth joint pesticide testing programmeof the IOBC/WPRS-Working Group «Pesticides andBenefical Organisms». Entomophaga 39(1): 107-119.

HASSAN, E. & GRAHAMSMITH, S., 1995: Toxicity ofendosulfan, esfenvalerate and Bacillus thuringiensison adult Microplitis demolitor Wilkinson and Tricho-grammatoidea bactrae Nagaraja. J. Plant Diseasesand Protection 102(4): 422-428.

HOELMER, K. A. A. & DAHLSTEN, D. L., 1993: Effects ofmalathion bait spray on Aleyrodes spiraeoides(Homoptera: Aleyrodidae) and its parasitoids in nort-hern California. Environ. Entomol. 22(l):49-56.

HOY, M. A. Y CAVE, F. E., 1989: Toxicity of pesticidesused on walnuts to a wild and azinphosmethyl resis-tant strain of Trioxys pallidus (Hyemnoptera: Aphi-diidae). J. Econ. Entomol. 82(6): 1585-1592.

HOY, M. A.; CAVE, F. E.; BEEDE, R. H.; GRANT, J.; KRUE-GER, W. H.; OLSON, W. H.; SPOLLEN, K. M.; BARNETT,W. W. & HENDRICKS, L. C , 1990: Reléase, dispersaland recovery of a laboratory-selected strain of thewalnut aphid parasite Trioxys pallidus (Hymenopte-ra: Aphidiidae) resistnat to azinphosmethyl. J. Econ.Entomol. 83(1): 89-96.

HOYT, S. C; WESTIGARD, P. H. «fe BURTS, E. C , 1978:Effects of two synthetic pyrethroids on the codlingmoth pear psylla and various mite species in north-west apple and pears orchards. J. Econ. Entomol.71:431-434.

Hull, L. A. & Starner, V R., 1983: IMPACT OF FOUR SYNT-HETIC PYRETHROIDS ON major natural enemies andpests of apple in Pennsylvania. J. Econ. Entomol.76(1): 122-130

JANSEN, J. R, 1996: Side-effects of insecticides onAphi-dius rhopalosiphi (Hymenoptera, Aphidiidae) inlaboratory. Entomophaga 41(1): 37-43.

LAUMANN, R. A., 1998: Evaluación en laboratorio deGoniozus legneri Gordh (Hymenoptera: Bethylidae)nuevo enemigo natural de Cydia pomonella (L.)(Lepidoptera: Tortricidae) en cultivos de nogal de laProvincia de Catamarca, República Argentina. Inte-racción enemigo natural-plaga-insecticida. TesisDoctoral. Universidad Nacional del Sur, Bahía Blan-ca, Argentina. 188 pp

LEGNER, E. F. & GORDH, G., 1992: Lower navel orange-worm (Lepidoptera: Phycitidae) population densitiesfollowing establishment of Goniozus legneri (Hyme-noptera: Bethylidae) in California. J. Econ. Entomol.85(6): 2153-2160.

LONGLEY, M. & JEPSON, P. C , 1996a: The infiuence ofinsecticide residues on primary parasitoid and hyper-parasitoid foraging behaviour in the laboratory. Ento-mol. Exp. et Appl. 81: 259-269.

LONGLEY, M., Y JEPSON, P. C , 1996b: Effects of honey-deew and insecticide residues on the distribution offoraging aphid parasitoids under glasshouse and fieldconditions. Entomol. Exp. et Appl. 81: 189-198.

LONGLEY, M.; JEPSON, P. C ; IZQUIERDO, J. & SOTHERTON,N., 1997: Temporal and spatial changes in aphid andparasitoid populations following applications of del-tamethrinin winter wheat. Entomol. Exp. etAppl. 83:41-52.

LOWERY, D. T. & ISMAN, M. B., 1994: Effects of Neemand azadirachtin on aphids and their natural enemies.ACS Symposium Series - Bioregulators for CropProtecction and Pest Control. Hedin, P.A. De. Chap-ter7:78-91.

LOWERY, D. T. & ISMAN, M. B., 1995: Toxicity of Neemto natural enemies of aphids. Phytoparasitica 23(4):297-306.

POITOUT, S. & BUES, R., 1970: Elévage de plusieursespéces de Lepidópteros Noctuidae sur milieu artifi-ciel riche et sur milieu rtificiel simplifié. Ann. Zool.Ecol. Anim. 2(1):79-91. en Microorganismos patóge-nos empleaados en el control microbiano de insectosplaga. Editor R. Lecuona. 338 pp.

PRICE, J. F. & SCHUSTER, D. J., 1991: Effects of naturaland synthetic insecticides on sweet-potato whiteflyBemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). FloridaEntomologist 74(1): 60-68.

RAGURAMAN, S. & SINGH, R. R, 1999: Biological effectsof neem (Azadiracta indica) seed oil on an egg para-sitoid, Trichogramma chilonis. Journal of EconomicEntomology, 92(6): 1274-1280

SAMU, F. & VOLLRATH, F., 1992: Spider orb web as bio-assay for pesticide side effects. Entomol. Exp. Appl.62: 117-124.

SAUPHANOR, B.; CHABROL, L.; FAIVRE D'ARCIER, R;SUREAU, F. & LENFANT, C , 1993: Side effects ofdiflubenzuron on a pear psylla predator: Forficulaauricularia. Entomophaga 38(2): 163-174.

SIMMONDS, M. S. J.; MANLOVE, J. D.; BLANEY, W. M. &KHABAY, B. P. S., 2000. Effect of botanical insectici-des on the foraging and feeding behavior of the coc-cinellid predator Cryptolaemus montrouzieri . Phyto-parasitica 28(2): 99-107.

SOKAL, R. R. & ROHLF, F. J., 1980: Introducción a la Bio-estadística. Ed. Reverte Barcelona. 362 pp.

STADLER, T; HASSAN, S.A.; SCHANG, M. M. & VIDELA,G. W., 1995: Efectos secundarios de productos insec-ticidas de uso frecuente en el cultivo del algodónsobre Chrysoperla externa (Hagen, 1861). III Con-greso Argentino de Entomología, Mendoza. Res.pág. 6.

STADLER, T; TERÁN, A. L.; ALVAREZ, R. & ORLANDO, C ,1996: Efectos secundarios de plaguicidas sobreAphytis melinus De Bach y A. lingnanensis Compere(Hymenoptera: Aphelinidae), dos enemigos natura-les de Diaspídidos, plagas de limonero en Tucumán,República Argentina. Revista de Investigaación CIR-PON 1994-1996 X (1-4): 43-49.

STARK, J. D.; WONG, T. T. Y.; VARGAS, R. I. & THALMAN,R. K., 1992: Survival, longevity, and reproduction oftephritid fruit fly parasitoids (Hyemnoptera: Braco-nidae) reared from fruit flies exposed to azadirachtin.J. Econ. Entomol. 85(4): 1125-1129.

STERK, G.; HASSAN, S. A.; BAILLOD, M.; BAKKER, R,BIGLER, R; BLÜMEL, S.; BOGENSCHÜTZ, H.; BOLLER,E.; BROMAND, B.; BRUN, J.; CALIS, J. N. M.; CORE-MANS-PELSENEER, J.; DUSO, C; GARRIDO, A.; GROVE,A.; HEIMBACH, U; HOKKANSEN, H.; JACASJ.; LEWIS,

G.; NORETH, L.; POGAR, L.; ROVESTI, L.; SAMSOE-PETERSEN, L.; SAUPHANOR, B.; SCHAUB, L.; STÁUBLI,A.; TUSET, J. I ; VAINIO, A.; VAN DE VEIRE, M; VIG-GIANI, G.; VIÑUELA, E.; VOGT, H., 1999: Results of tehseventh joint pesticide testing programme carried outby the IOBC/WPRS working group «pesticides andbebeficials». Biocontrol 44: 99-117

TONET, G. L., 1996: Selectividade de insecticidas para aforma imatura de Aphidius sp., parasitoide de pulgó-es que atacam a cultura do trigo. V Siconbiol. Res.pág. 135.

UMORU, P. A.; POWELL, W. & CLARK, S. J., 1996: Effect ofpirimicarb on the foraging behaviour of Diaeretiellarapae (Hymenoptera: Braconidae) on host free andinfested oilseed rape plants. Bull. Entomol. Research86: 193-201.

WICKS, T. J. & NITSCHKE, 1986: Control of apple disea-ses and pests with low spray volumes and reducedchemical rates. Crop Protection 5(4): 283-287.

WICKS, T. J. & GRANGER, A. R., 1989: Effects of lowrates of pesticides on the control of pests and diseasesof apples. Australian Journal of Experimental Agri-culture 29: 439-444.

Yu, D. S. K.; HAGLEY, E. A. C. & LAING, J. E., 1984b:Biology of Tríchogramma minutum Riley collectedfrom apples in southern ontario. Environ. Entomol.13:1324-1329.

(Recepción: 12 mayo 2000)(Aceptación: 19 diciembre 2000)