evaluaciÓn de los aportes de los Árboles de sombra a...
TRANSCRIPT
EVALUACIÓN DE LOS APORTES DE LOS ÁRBOLES DE SOMBRA A LA AVIFAUNA
ASOCIADA A CULTIVOS DE CACAO EN SANTA MARIA, BOYACA
Diana Carolina Mejía Mondragón
María Fernanda Barón Montero
UNIVERSIDAD DISTRITAL FRANCISCO JOSÉ DE CALDAS
FACULTAD DE CIENCIAS Y EDUCACIÓN
PROYECTO DE LICENCIATURA EN BIOLOGÍA
Bogotá, Colombia
2019
EVALUACIÓN DE LOS APORTES DE LOS ÁRBOLES DE SOMBRA A LA AVIFAUNA
ASOCIADA A CULTIVOS DE CACAO EN SANTA MARIA, BOYACA
Autor:
Diana Carolina Mejía Mondragón
María Fernanda Barón Montero
Director
Gustavo Giraldo Quintero. M.Sc.
Codirector
Nicholas Bayly. PhD
Trabajo para optar por el título de:
Licenciadas en Biología
Universidad Distrital Francisco José De Caldas
Facultad de Ciencias y Educación
Proyecto de Licenciatura en Biología
Bogotá, Colombia
2018
AGRADECIMIENTOS
Primeramente queremos agradecer a Dios por permitirnos día a día aprender de cada situación que nos
pone la vida.
A nuestras familias Mejía Mondragón y Barón Montero por su apoyo incondicional a lo largo de la
carrera
A nuestra alma mater la Universidad Distrital Francisco José de Caldas cuyo conocimiento aportado
será para toda la vida y nuestra inspiración a la excelencia. De igual forma, a la formación personal que
nos ha dejado cada una de las experiencias vividas.
Queremos agradecer al Profesor Jorge Enrique Morales por ser un maestro ejemplar, porque después
de ver la electiva de ornitología, descubrimos nuestra pasión, él nos enseñó a estudiar, conocer y amar
a las aves con su manera de enseñar.
Agradecemos al profesor Gustavo Giraldo Quintero, quien con su experiencia y apoyo aportó al
desarrollo de este trabajo.
Agradecemos a Nick Bayly, por su asesoría, por cada corrección, por aportar a nuestro trabajo con su
dedicación y experiencia
Agradecemos a la Fundación SELVA por su apoyo con la financiación del proyecto. Agradecemos a
cada una de las personas que conocimos en las fincas donde se realizó este trabajo, por su hospitalidad
y atenciones.
Por ultimo agradecemos a nuestros amigos Tatiana González por su apoyo y su ayuda en la parte
estadística y en la determinación de especies de aves, María Angélica Acevedo por su apoyo, Haide
Barón por la ayuda en la determinación de las plantas, Andrés Berbeo, José Moreno y Katherine
Piñeros por prestarnos las cámaras y a cada uno de nuestros amigos quiénes han forjado en nosotras
experiencias que nos llevan a ser quiénes somos y por compartir su conocimiento.
RESUMEN
Los agroecosistemas son cada vez más comunes debido a la demanda alimentaria por parte de
la población, es una de las causas de deforestación y por ende de la pérdida de biodiversidad.
Sin embargo, estudios afirman que con un buen manejo de estos agroecosistemas se puede
garantizar la permanencia de la diversidad biológica e incluso llegar a aumentarla debido a que
se interconectan diferentes paisajes. Por ende, este trabajo pretende aportar al conocimiento
sobre el manejo estratégico de árboles de sombra en agroecosistemas de cacao teniendo en
cuenta los recursos que estos brindan a la avifauna asociada y a las plantaciones de cacao. Con
ello, maximizar el papel de los cacaotales en la conservación de la diversidad. Se encuentran
78 especies de aves asociadas a los árboles de sombra de cacaotales, las cuales disponen de
nueve recursos brindados por estos árboles, que son: percha, forrajeo, acicalamiento, canto o
vocalización, anidación, cortejo, corredor a otras especies de árbol, movimiento de rama en
rama y comportamiento agonístico. Se observa que tuvieron interacción con 17 especies de
árboles y una familia, de los cuales se destacan Anadenanthera peregrina, Persea americana,
Cecropia peltata y Cedrela montana debido a la cantidad de interacciones y el tiempo que las
aves dedicaron en los mismos para realizar sus actividades. Se realizan observaciones de qué
parte del árbol prefieren las aves para realizar las actividades mencionadas anteriormente.
TABLA DE CONTENIDOS
Descripción pág.
INTRODUCCIÓN .......................................................................................................... 1
1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ................................................................... 2
1.1 Descripción.......................................................................................................... 2
1.2 Justificación ......................................................................................................... 2
1.3 Pregunta de investigación .................................................................................... 4
2. OBJETIVOS ............................................................................................................. 4
2.1 General ................................................................................................................ 4
2.2 Específicos .......................................................................................................... 4
3. ANTECEDENTES .................................................................................................... 5
.
4. MARCO TEÓRICO .................................................................................................. 8
4.1 Qué es un agroecosistema ..................................................................................... 8
4.2 Biodiversidad asociada a agroecosistemas............................................................. 9
4.3 Agroecosistemas de cacao ................................................................................... 10
4.4 Agroecosistemas de cacao en Colombia ............................................................. 14
4.5 Vegetación de sombra en agroecosistemas de cacao ............................................ 16
4.5.1 Sombra con especies de ciclo corto ............................................................... 17
4.5.2 Sombra temporal ........................................................................................... 18
4.5.3 Sombra permanente....................................................................................... 19
4.6 Importancia de la vegetación de sombra .............................................................. 19
4.6.1 Importancia de la vegetación de sombra para las aves .................................. 20
4.6.2 Importancia de la vegetación de sombra para el cultivo ................................. 21
4.7 Recursos que brindan los arboles a las aves ......................................................... 20
4.8 Aves asociadas a agroecosistemas ....................................................................... 21
5. METODOLOGÍA.................................................................................................... 24
5.1 Delimitación del área de trabajo ......................................................................... 24
5.2 Materiales y métodos ......................................................................................... 26
5.2.1 Reconocimiento de árboles de sombra .......................................................... 26
5.2.2 Determinación de la avifauna asociada a los árboles de sombra .................... 27
5.2.3 Evaluación de los recursos que brindan los árboles de sombra a las aves…..27
5.3 Análisis de datos ................................................................................................ 28
5.3.1 Reconocimiento de árboles de sombra .......................................................... 28
5.3.2 Determinación de la avifauna asociada a los árboles de sombra .................... 29
5.3.3 Evaluación de los recursos que brindan los árboles de sombra a las aves…..30
6. RESULTADOS Y ANÁLISIS ................................................................................. 31
6.1 Reconocimiento de árboles de sombra ............................................................... 32
6.2 Determinación de la avifauna asociada a los árboles de sombra..........................41
6.3 Evaluación de los recursos que brindan los árboles de sombra a las aves………46
7. DISCUSIÓN .......................................................................................................... 60
8. CONCLUSIONES .................................................................................................. 64
9. RECOMENDACIONES .......................................................................................... 66
10. REFERENCIAS ...................................................................................................... 67
INDICE DE FIGURAS
Descripción pág.
Figura 1. Imagen de Fruto y flor del cacao (Theobroma cacao) .......................................... 14
Figura 2. Arreglo de sombra de sistemas agroforestales de sombra ...................................... 18
Figura 3. Árboles usados para sombrío de ciclo corto. ......................................................... 19
Figura 4. Árboles usados para sombrío temporal….............................................................. 20
Figura 5. Árboles usados para sombrío permanente ............................................................. 24
Figura 6. Fotografías de un Pachyramphus cinnamomeus y una Warzewiczia coccinea,
especies típicas de Santa María, Boyacá .............................................................................. 26
Figura 7. Mapa de la ubicación del área de estudio en el municipio de Santa María, Boyacá.
Figura 8. Mapa de las 3 zonas de muestreo .......................................................................... 26
Figura 9. Porcentajes de las familias de plantas presentes en la Finca “La Vega” ............... 34
Figura 10. Porcentajes de las familias de planta presentes en la Finca “El Yopal”. .............. 35
Figura 11. Porcentajes de las familias de plantas presentes en la Finca “El Porvenir” ......... 36
Figura 12. Abundancia de especies agrupadas por familia para cada una de las finca ........... 37
Figura 13. Curva de acumulación de las especies A. Cedrela montana, B. Persea americana,
C. Cecropia peltata, D. Anadenanthera peregrina ............................................................... 38
Figura 14. Curva de acumulación de las especies A.Myrsine coriacea, B. Myrsine guianensis,
C.Erythrina poeppigiana, D.Ficus soatensis ........................................................................ 39
Figura 15. Curva de acumulación de las especies A.Ficus insipida, B. Miconia sp,
C.Calycophyllum multiflorum, D.Matisia cordata .............................................................. 40
Figura 16. Gráfica de los estimadores Chao 1, Chao 2 y Shannon para cada una de las
especies de árboles monitoreadas ........................................................................................ 42
Figura 17. Abundancia de familia para cada una de las fincas. ............................................. 43
Figura 18. Abundancia de especies de aves agrupadas en familias, presentes en La Finca La
Descripción pág.
Vega .................................................................................................................................. 44
Figura 19. Abundancia de especies de aves agrupadas en familias en la Finca El Yopal .......45
Figura 20. Abundancia de especies de aves agrupadas en familias presentes en la Finca EL
Porvenir .............................................................................................................................. 46
Figura 21. Curva de acumulación de aves presentes en las tres fincas de cacao… ................ 47
Figura 22. Actividades realizada por las aves en los árboles de sombra ............................... 50
Figura 23. Zona del árbol más usada por las aves ................................................................ 51
Figura 24. Gráfica árboles vs actividades realizadas por las aves (julio)… ........................... 53
Figura 25. Gráfica árboles vs actividades realizadas por las aves (noviembre)… ................ 53
Figura 26. Red de interacción planta, ave, mes de Julio ....................................................... 55
Figura 27. Red de interacción planta, ave, mes de noviembre .............................................. 57
Figura 28. Matriz de interacción aves migratorias ................................................................ 59
Figura 29. Red de interacción aves migratorias .................................................................... 59
INDICE DE TABLAS
Descripción pág.
Tabla 1. Descripción de las tres zonas de estudio ................................................................ 31
Tabla 2. Lista de los árboles dentro de las fincas de cacao ................................................... 33
Tabla 3. Tabla de valores de los estimadores Chao 1, Chao 2, Índice de Shannon ............... 34
Tabla 4. Porcentaje de las partes del árbol usadas por las aves en relación con la actividad.48
Tabla 5. Porcentajes del uso de las partes de los árboles monitoreados ................................54
1
INTRODUCCIÓN
Colombia se caracteriza por ser uno de los países con mayor biodiversidad en el mundo, debido
a su gran variedad de ecosistemas, cuenta con diferentes zonas climáticas que le permiten
albergar gran diversidad de fauna y flora. Para el caso de la fauna, posee el mayor número de
especies de aves del mundo, con alrededor de 1900 especies, de las cuales se estima que 175
son aves migratorias neotropicales y 43 migratorias australes que ocupan transitoriamente el
territorio colombiano o que residen en el país durante su época no reproductiva (Cifuentes &
Castillo 2009; Moreno, 2009; Gómez et al ,2011; Naranjo et al, 2012 citados por Bohórquez
et al, 2014).
Aunque se reconoce la importancia de la vegetación de sombra en los agroecosistemas
cafeteros, no hay muchos estudios en agroecosistemas de cacao y mucho menos que determinen
exactamente cuáles elementos de este agroecosistema beneficia a la diversidad (Bayly, 2016).
Es por ello que este trabajo va encaminado a evaluar los aportes de la vegetación de sombra a
la avifauna asociada a los cultivos de cacao, con el fin de analizar las relaciones interespecíficas
de planta- ave y con ello reconocer la importancia de ciertas plantaciones de sombra en estos
agroecosistemas y establecer estrategias de conservación de las aves de la zona sin afectar de
ninguna forma los cultivos de cacao. De igual forma, evaluar si los recursos que utilizan las
aves en los árboles de sombra varían dependiendo de la especie del mismo y con ello
recomendar árboles estratégicos que permitan albergar de manera eficaz la diversidad de aves.
De igual forma, este trabajo pretende tomar iniciativa al implementar estrategias de
conservación de aves migratorias y residentes en fincas de cacao, teniendo como referente el
manejo de los árboles de sombra para la conservación de la diversidad biológica y el
aprovechamiento por parte de los agricultores en la mejora de los suelos para el cacao con
prácticas favorecedoras para el ecosistema.
2
1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
1.1 Descripción
Actualmente se han aumentado los agroecosistemas debido a la demanda de alimentos por parte
de la población. En el caso del cacao ha sido utilizado desde aproximadamente 2000 años, y
sus usos son múltiples. Es tan apetecido que se dispone de grandes cantidades de hectáreas para
la producción del mismo con el fin de satisfacer las necesidades humanas. Sin embargo, esta
ha sido una de las causas de deforestación y por supuesto de la reducción de la diversidad
biológica en algunos casos. Es por ello, que se deben aumentar los estudios que amplíen los
conocimientos sobre la diversidad que se encuentra en los agroecosistemas con el fin de tener
bases para implementar estrategias de manejo que permitan la conservación de la
biodiversidad.
De igual forma, estas estrategias deben estar orientadas no solo a la conservación de la
diversidad biológica, sino que debe suplir otras necesidades como las socio-económicas que
requiere el agricultor, buscando mantener un equilibrio entre las necesidades de los
agricultores, los consumidores y la conservación de la diversidad.
1.2 Justificación
Los agroecosistemas de cacao, están establecidos bajo sombrío, ya que resulta una alternativa
para contrarrestar estos graves efectos, dado que engloba aspectos naturales, sociales,
productivos y ecológicos, imprescindibles para un equilibrio natural. Sin embargo, el
conocimiento y documentación que se tiene en relación a la estructura arbórea en plantaciones
3
de cacao es escaso, lo que conlleva al desconocimiento de la importancia ecológica que tiene
el mencionado cultivo. El diseño y manejo de los árboles de sombra del cacao determinan en
gran medida el valor del cacaotal para la conservación, su diversidad funcional y su potencial
de provisión de bienes y servicios. (Smithsonian Institute, 1998). Algunos estudios han
permitido conocer que los cacaotales mantienen una amplia diversidad de aves, murciélagos,
mamíferos no voladores e invertebrados, similar a la de los bosques naturales y superior al de
otros hábitats agrícolas de uso más intensivo (Young, 1994; Rice y Greenberg, 2000; Ibarra y
Estrada, 2001).
Los sistemas agroforestales, en paisajes transformados, pueden ser una herramienta para
incrementar la conectividad y la heterogeneidad en paisajes rurales. Los grupos funcionales de
la biodiversidad, han recibido gran atención desde hace varios años, ya que influyen en la
generación de servicios ecosistémicos, a través de los diferentes procesos ecológicos que
sustentan. (Riaño, 2013)
Actualmente, se ha consolidado la idea de que los agroecosistemas constituyen una alternativa
para la conservación de algunas especies, demostrando la importancia de la permanencia de
cierta cobertura arbórea dentro de áreas productivas (Estrada et al., 1997; Mendoza et al.,
2008), así como la de diferentes arreglos espaciales y tipos de hábitats productivos para lograr
una mayor riqueza de especies de aves en ellos (Greenberg y Salgado-Ortiz, 1994; Cohen y
Lindell, 2005; Harvey et al., 2006; Tscharntke et al., 2008 citados por Salinas, et al 2010). Es
así, como se hace evidente la necesidad de generar mayor información con respecto al valor
que poseen los diferentes agroecosistemas para la conservación de la avifauna en este tipo de
paisajes.
Según Molina (2009) uno de los factores de mayor importancia en el descenso de las aves
migratorias de otros continentes, es la fragmentación de los hábitats de los bosques tropicales
4
de Latinoamérica y el Caribe. Ellas migran alrededor de octubre en busca de albergue y
alimentación, y regresan a su hogar nativo alrededor de marzo del siguiente año. Por lo tanto,
el manejo adecuado de la vegetación es vital para evitar aumentar las condiciones de
vulnerabilidad en estas especies.
Por lo tanto aunque se reconoce la importancia de los árboles de sombra en los agroecosistemas
cafeteros, no hay muchos estudios en agroecosistemas de cacao que determinen exactamente
cuáles elementos de este agro ecosistema aportan a la conservación de las aves, por lo tanto
este trabajo va encaminado a evaluar los aportes de los árboles de sombra a la avifauna asociada
a los cultivos de cacao, con el fin de analizar las relaciones interespecíficas de planta- ave y
con ello reconocer la importancia de ciertos árboles de sombra y establecer estrategias de
conservación para las aves de la zona sin afectar la productividad de los cultivos de cacao
1.3 Pregunta de investigación
A partir de lo anteriormente expuesto, el presente estudio pretende responder a: ¿Cuáles son
los aportes de los árboles de sombra a la avifauna asociada a los cultivos de cacao en Santa
María, Boyacá?
2. OBJETIVOS
2.1 General
Determinar cuáles son los aportes de la vegetación de sombra para la conservación de la
avifauna asociada en agroecosistemas de cacao en Santa María, Boyacá.
2.2 Específicos
● Reconocer las especies de árboles de sombra presentes en cultivos de cacao, que
5
presentan mayores recursos a las aves.
● Determinar las especies de aves asociadas a este tipo de agroecosistemas
● Evaluar cuales recursos proporcionan los árboles de sombra a la avifauna asociada a
los cultivos de cacao.
● Generar recomendaciones de manejo de vegetación en fincas de cacao para la
conservación y mantenimiento de la avifauna.
3. ANTECEDENTES
En cuanto a estudios realizados sobre la importancia de los cacaotales para la conservación de
la avifauna se destaca el trabajo “ Avifauna asociada a dos cacaotales tradicionales en la región
de la Chontalpa, Tabasco, México” realizado por Ibarra & Estrada (2001) donde establecen
que los cacaotales presentan gran cantidad de diversidad de aves, ya que la estructura de la
vegetación de la plantación, su diversidad vegetal, su historia de aislamiento y la
heterogeneidad del paisaje que la rodea, son factores que contribuyen a explicar la riqueza de
especies de aves en estas zonas , además dentro del estudio las aves migratorias aportaron 24%
de las especies encontradas, lo que sugiere que estas plantaciones son importantes ya que sirven
como refugio temporal a individuos de estas especies en sus movimientos en el paisaje o como
sitios de paso al sur. Además, este estudio sugiere, que, en paisajes fragmentados en el
Neotrópico, las especies de aves que utilizan, aparte de los remanentes selváticos, las islas
agrícolas como los cacaotales estudiados, probablemente posean una mayor elasticidad en sus
respuestas al proceso de destrucción y transformación del hábitat natural que especies
incapaces de utilizar estas oportunidades en el paisaje. Asimismo el trabajo “ Selección de
diferentes sistemas de producción de cacao (Theobroma cacao, Malvaceae) por aves en Alto
Beni, Bolivia - una prueba de cafetería en el campo “ realizado por Naoki, Gomez & Shcneider
(2017) establece que las aves prefieren los sistemas de producción de cacao con mayor
6
complejidad estructural y con mayor cantidad de especies de árboles acompañantes, ya que
estos sistemas generan varios servicios ecosistémicos a las aves, siendo zonas de gran
importancia para la conservación de las aves.
Castillo y Calderón (2017) argumentan en su trabajo “Plantas usadas por aves en paisajes
cafeteros de Nariño” la importancia de generar herramientas de manejo del paisaje, que permita
el crecimiento socio-económico y la conservación de la biodiversidad. De igual, forma se
menciona que estos trabajos aportan a la iniciativa de proteger los remanentes de cobertura
original y conectarlos entre sí de manera estratégica para tener reservorios de diversidad
biológica. Este trabajo se realiza haciendo recorridos vegetales por cada unidad de paisaje,
donde toman los siguientes procesos de interacción: percha, consumo o nidificación. En este
estudio, sugieren que dentro de las especies vegetales visitadas por las aves se encuentran
Pelotillo (Viburnum triphyllu .), Charmolán (Geissanthus sp.), Cucharo (Myrsine coriacea y
Myrsine guianensis), Zurrumbo (Trema micrantha), Poroto (Erythrina edulis), Frutillo (Senna
pistaciifolia), Vainillo (Senna spectabilis), Yarumo (Cecropia sp) para consumo y otras
especies vegetales como Pucallante (Tibouchina mollis.), Cedro (Cedrela montana), Achiote
(Bixa orellana), yarumos (Cecropia), Guamo (I. densiflora, I. edulis), Poroto (E. edulis) y
Roble (Q. humboldtii) son aprovechadas por aves que incluyen insectos en su dieta, como:
Contopus sordidulus, Tyrannus melancholicus, Contopus cooperi, Phyllomyias uropygialis,
Phyllomyias nigrocapillus, Elaenia pallatangae.
Así mismo, este estudio recomienda vegetación con aportes al suelo. Según Castillo y Calderón
(2017) la combinación de especies puede darse entre fijadoras de nitrógeno, especies
maderables como C. alliodora, C. odorata, C. montana o especies frutales como Tomate de
árbol (S. betaceum), Lulo (S. quitoense), Mango (M. indica), Aguacate (P. americana),
Aguacatillo (P. caerulea), Níspero (E. japonica), Naranja (C. aurantium), Limón (C. limón) y
Plátano (M. paradisiaca).
7
De igual modo, este trabajo finaliza sugiriendo la siguiente conclusión: Especies de familias
nativas como Primulaceae, Clusiaceae, Chloranthaceae, Myrtaceae, Melastomataceae,
Ericaceae, Lythraceae, Rubiaceae, especies de familias introducidas y especies de familias
frutales que ofrecen frutos, flores o semillas como fuente de recursos para las aves, son
recomendadas para ser implementadas en las diferentes herramientas de paisaje con el fin de
promover la recuperación e incremento de la cobertura vegetal tanto de los ecosistemas
boscosos como en cada una de las unidades de paisaje evaluadas. Además de recomendar a
especies de la familia Fabaceae como árboles de sombra en cultivo de café.
En otro artículo realizado por Tinajero (2005), quien propone dentro de sus objetivos
determinar el uso del hábitat (horizontal y vertical) de las especies de aves residentes de dos
sitios de muestreo. El censo de las aves se realiza mediante parcelas tomando en cuenta la
composición del paisaje. En el desarrollo del trabajo se clasificaron a las aves en grupos
funcionales: insectívoros acechadores, insectívoros del follaje, insectívoras del tronco,
insectívoras del suelo, omnívoros del tronco y omnívoros del suelo. Se realiza un análisis
estadístico de qué estrato fue más visitado por las aves. Respecto al estrato vertical, el más
utilizado por las aves comprende vegetación desde los 4 a 8 m de altura, seguido de la
vegetación de 8 a 16 m de altura, para las insectívoras acechadoras, el mismo resultado se
obtiene para las aves insectívoras de follaje e insectívoras del tronco y para las insectívoras y
omnívoras del suelo el estrato con más visitas comprende alturas desde 0m hasta 1 m.
Finalmente, Tinajero concluye que la utilización del hábitat vertical por las aves fue diferente
debido a que las aves se distribuyen en los intervalos de altura donde se encuentra la mayor
proporción del follaje de la vegetación. También, concluye que la riqueza de especies está
determinada por la estructura del bosque, por ende, el manejo forestal que se le da a los bosques
8
debe considerarse en el mantenimiento de la estructura vertical del hábitat para lograr mantener
la diversidad de aves en este tipo de vegetación.
De igual forma se han realizado trabajos como el propuesto por Galeano, Acevedo y Gastón
(2014), el cual tiene como objetivo de determinar las relaciones entre el tipo de percha con la
actividad que realizan, mostrando en sus resultados una correlación significativa entre las
mismas. De igual forma, en las actividades que realizan estas aves, se relaciona el tipo de
percha con el estrato del árbol que utilizan. En este caso, relacionan la alimentación y la
construcción del nido con el estrato bajo y medio y moverse entre ramas con el dosel medio-
bajo. La actividad más frecuente que se encontró fue la percha y el movimiento entre ramas y
la de menor registro el comportamiento agonístico.
Aunque existen pocos estudios en Latinoamérica acerca de la importancia de los cacaotales
para la conservación de la avifauna, se destacan los mencionados anteriormente, sin embargo,
en el caso de Colombia no existen estudios que examinen la relación planta-ave en cacaotales
y por lo tanto, no sabemos cuáles especies de árbol aportan más al mantenimiento de la
diversidad de aves asociado a los cacaotales (Bayly, 2016), por lo tanto el presente trabajo se
remite en realizar la evaluación en árboles predeterminados en fincas cacaoteras, con tiempos
establecidos, con el fin de determinar: las actividades realizadas, la parte del árbol donde la
realizan, qué especies de árbol llegan y estos como aportan a la finca cacaotera.
4. MARCO TEÓRICO
4.1 ¿Qué es un agroecosistema?
El crecimiento de la agricultura en las pasadas décadas ha sido impresionante en todo el planeta,
produciendo un intenso impacto sobre los ecosistemas terrestres y acuáticos (Tilman et al.,
9
2001) y causando que la superficie de la Tierra sea dominada por agroecosistemas. Dado que
el concepto de agroecosistema se fundamenta en el entendimiento de los ecosistemas naturales
y en sus principios ecológicos, se parte de la similaridad existente entre ellos en términos de
sus componentes, interacciones y funciones (Ormerod & Watkinson, 2000 citado por Salinas,
2007).
Por lo tanto según lo establecido por Gómez (2001) un agroecosistema corresponde a
cualquier tipo de ecosistema modificado y gestionado por los seres humanos con el objetivo de
obtener alimentos, fibras y otros materiales de origen biótico .El concepto incluye tanto los
ejemplos propios de la agricultura tradicional -incluyendo sus nuevas versiones ecológica,
orgánica, etc., que podemos caracterizar por su adaptación y ajuste a las posibilidades que
ofrece la naturaleza, intentando mantener sus procesos básicos- como las situaciones típicas de
la agricultura convencional e industrial, en las que el objetivo dominante se asocia a maximizar
la rentabilidad. Incluye también los sistemas ganaderos extensivos, con presencia o no de
árboles; buena parte de los cuales mantienen usos mixtos y pueden calificarse como
agrosilvopastoriles.
4.2 Biodiversidad asociada a agroecosistemas
Según lo establecido por varios autores (Perfecto et al. 2003; Komar, 2006; Tuck et al. 2014),
los agroecosistemas que mantienen vegetación natural (de sombra) se caracterizan por poseer
una biodiversidad muy alta en una gran variedad de taxones, desde microorganismos y
artrópodos hasta aves, mamíferos y plantas. Esto se asocia generalmente a la creación de un
hábitat mucho más diverso estructuralmente, como sucede en los agroecosistemas de cacao que
están establecidos bajo sombra. Por lo tanto, la sombra puede desempeñar un papel importante
siendo una herramienta útil para la conservación y manejo de la biodiversidad, al tiempo de
10
proporcionar las condiciones idóneas para el cultivo de cacao. (Parrish et al., 1999 citado por
Salgado et al, 2007). El incremento en la diversidad de fauna en los agroecosistemas se asocia
generalmente a la creación de un hábitat mucho más diverso estructuralmente.
A pesar de que la expansión de los agroecosistemas se considera como una de las principales
causas de deforestación en las zonas tropicales, los agroecosistemas también tienen el potencial
de ser hábitats muy productivos para algunas especies silvestres (Alkorta et al. 2003). Dado el
impacto de las prácticas agrícolas sobre la vida silvestre, los agroecosistemas generalmente
tienen una menor riqueza de especies que los ecosistemas naturales. Entre estos impactos se
incluyen la perturbación y pérdida de hábitat, menor cantidad y calidad del agua, la toxicidad
por pesticidas, además de la disminución de la heterogeneidad del paisaje por la reducción de
la vegetación nativa remanente (Tilman et al. 2002, Tscharntke et al. 2005 citados por
Rodríguez & Salgado. 2014).
Es por esa composición tan heterogénea dentro de los agroecosistemas que estos pueden
contribuir a la conservación de la biodiversidad al proveer hábitat para especies tolerantes a
ciertos niveles de perturbación, ayudando a preservar el germoplasma de especies sensibles,
reduciendo las tasas de conversión de hábitats naturales, ofreciendo conectividad con otros
hábitats que, en conjunto, pueden apoyar a la integridad y conservación de áreas con especies
sensibles de flora y fauna.
4.3 Agroecosistemas de cacao
El cacao tuvo sus orígenes en los bosques pluviestacionales de la cuenca amazónica. Su
domesticación y su distribución están ligadas a las rutas comerciales de los pueblos amerindios
que conectan Suramérica con Mesoamérica. A grandes rasgos se sabe que el vocablo chocolate
proviene de la palabra azteca xocolatl (agua espumosa), usada para denominar una bebida de
gusto amargo, sabor acre y de gran valor energético. Tras el contacto entre los pueblos
11
amerindios y los conquistadores españoles, el cacao se introdujo en España hacia 1513 en
donde gozó de una notable reputación como panacea farmacéutica, con lo cual su expansión
por el viejo mundo fue acelerada, situación que llevó a convertirlo en el hito gastronómico de
la actualidad (Minorta & Ordoñez, s.f.). Los sistemas asociados a cultivos de cacao, por
ejemplo, por su estructura boscosa son una herramienta valiosa para este propósito,
especialmente en zonas de amortiguamiento de áreas protegidas. (Parrish et al., 1999)
Es un árbol de tamaño mediano (5-8 m) aunque puede alcanzar alturas de hasta 20 m cuando
crece libremente bajo sombra intensa. Su corona es densa, redondeada y con un diámetro de 7
a 9 m. Tronco recto que se puede desarrollar en formas muy variadas, según las condiciones
ambientales. El Sistema radicular se compone de una raíz principal pivotante y muchas
secundarias, la cuales se encuentran en los primeros 30 cm de suelo. Las hojas son simples,
enteras y de color verde bastante variable (color café claro, morado o rojizo, verde pálido) y de
pecíolo corto. Las flores son pequeñas y se producen, al igual que los frutos, en racimos
pequeños sobre el tejido maduro mayor de un año del tronco y de las ramas, alrededor en los
sitios donde antes hubo hojas, estas son pequeñas, se abren durante las tardes y pueden ser
fecundadas durante todo el día siguiente. El cáliz es de color rosa con segmentos puntiagudos;
la corola es de color blancuzco, amarillo o rosa. Los pétalos son largos. La polinización es
entomófila destacando una mosquita del género Forcipomya. Los frutos son de tamaño, color
y formas variables, pero generalmente tienen forma de baya, de 30 cm de largo y 10 cm de
diámetro, siendo lisos o acostillados, de forma elíptica y de color rojo, amarillo, morado o café.
La pared del fruto es gruesa, dura o suave y de consistencia como de cuero. Los frutos se
dividen interiormente en cinco celdas. La pulpa es blanca, rosada o café, de sabor ácido a dulce
y aromática. El contenido de semillas por baya es de 20 a 40 y son planas o redondeadas, de
color blanco, café o morado, de sabor dulce o amargo. Comienza a producir fruto a los 3 0 4
12
años de haberse plantado, y se calcula que durante 30 puede producir buen cacao. (ANACAFE,
2004)
Figura 1. Fruto y flor del cacao (Theobroma cacao).
El cacao se caracteriza por ser una planta tropical de tipo arbóreo, crece entre 2 y 3 metros
(García, Romero, & Ortiz, 2005) en zonas cálidas y húmedas entre los 15° o 20° de latitudes
norte y sur. Es un cultivo permanente, con una etapa de vida estimada de 40 años, por los
requerimientos para su desarrollo, se encuentra en zonas ubicadas entre los 400 y 1200 metros
sobre el nivel del mar, que tengan precipitaciones anuales entre 1500 y 3800 mm, una
temperatura entre los 18°C y 32°C y con ciertas características edafológicas para que el cultivo
de cacao tenga un óptimo potencial productivo (Federación Colombiana de Cacaoteros
[FEDECACAO] & Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural, 2013).
13
Duguma et al. (1999) establece que estos sistemas tiene un alto potencial para almacenar y
fijar carbono en la biomasa aérea., además señala que estudios en sistemas agroforestales con
cacao pueden contener el 66% del total de biomasa del carbono que contiene un bosque
primario, debido a la acumulación del carbono en los árboles y a su rápido crecimiento y
productividad, reportan valores de acumulación del carbono de 80,6 t C ha para cacotales de
25 años, mientras que Kotto- Same et al., (2000) encontraron valores de 89 t C ha.
Este sistema agroforestal se caracteriza por poseer sombrío, que generalmente está constituido
por especies maderables como teca (Tectona grandis), melina (Gmelina arborea), iguá, roble
rosado (Tabebuia rocea), cedro (Cedrela odorata) y otros o frutales tales como aguacate
(Persea americana) o coco (Cocos nucifera) que proporcionen un ingreso a los productores a
largo plazo cacao. (FEDECACAO, 2004)
Figura 2. Arreglo de sombra de sistemas agroforestales de sombra. Lutheran World Relief, s.f
Perfecto et al., (1996); Moguel & Toledo, (1999) mencionan que entre los agroecosistemas
que pueden ofrecer tanto una alta diversidad faunística como florística, se encuentran, el
14
cacao de sombra contribuyendo a la conservación de la biodiversidad y proporcionando
hábitats para aves, mamíferos y otras especies de flora y fauna . Auad et al (2005) observaron
que los pastos manejados en un ambiente silvopastoril albergan un gran número de insectos
beneficiosos, atribuyendo esto a los entornos complejos creados por el sistema silvopastoril
que proporciona microhábitats con mayor protección ante depredadores y una mayor
disponibilidad y diversidad de recursos alimentarios y sustratos de anidación. Evidencias
indican que la “maleza” o pastos no manejados influyen en la diversidad y abundancia de
insectos herbívoros y enemigos naturales asociados a los sistemas de cultivo. Estudios de
interacción entre insectos y cultivos de hierbas, en su mayoría umbelíferas y leguminosas, han
mostrado que estas plantas tienen una función importante al albergar y soportar un complejo
de artrópodos beneficos que ayudan a la represión de las poblaciones de insectos plagas.
4.4 Agroecosistemas de cacao en Colombia
El cultivo de cacao dentro de la concepción moderna se concibe como un sistema agroforestal,
el cual se combina especies agrícolas, con especies forestales, en una sucesión de cultivos
donde el cacao, durante los primeros 6 meses, se combina con especies de ciclo corto, luego
con cultivos de ciclo medio que le proporcionan sombreado y finalmente con árboles de mayor
porte que le proveen el sombreo definitivo, como es el caso de los maderables y algunos frutales
(FEDECACAO, 2006)
El cultivo de cacao en Colombia (Theobroma cacao L.) cubre un área aproximada de 108.528
hectáreas (DNP, 2012) con una producción de 42.295 toneladas métricas de grano seco en el
año 2010. Es tradicionalmente una explotación de economía campesina, y su producción tiene
mayor destino (60%) como materia prima para chocolate de mesa, componente básico de la
canasta familiar, de productos manufacturados en confitería y algunos excedentes exportables,
15
lo que ha originado divisas para el país. (Ariza, 2006, Aranzazu et al, 2009 citado por Agudelo,
2016). En cuanto a los departamentos que más producen cacao está Santander como el primer
productor seguido por Arauca, Norte de Santander, Antioquia, Nariño y en menor proporción
Tolima, Cesar, Huila, Cundinamarca, Bolívar, Meta, Boyacá y Caldas. (Agronet,2017)
De acuerdo al Ministerio de Medio Ambiente, el establecimiento que las especies vegetales
que permitan el incremento de la captura de carbono, como los sistemas agroforestales, entre
ellos el cacao, es la estrategia colombiana para implementar el desarrollo limpio y obtener
beneficios sociales como mitigación de la pobreza. Se ha demostrado que los sistemas
agroforestales con cacao son una alternativa clara, no solo por los servicios ecosistémicos que
ofrecen, sino por ser una fuente de ingresos interesantes para el productor campesino.
(Minambiente, 2000)
En la actualidad, el cacao representa para Colombia una oportunidad significativa, ya que por
su ubicación geográfica posee las características necesarias para su producción y que a la par,
la demanda internacional de este producto es alta; además, en los últimos años se ha convertido
en insignia de la sustitución de cultivos de coca. (Pineda, 2018)
4.5 Vegetación de sombra en agroecosistemas de cacao
El sistema agroforestal de cacao se caracteriza por la presencia de árboles acompañantes o de
sombra, esta vegetación de sombra se clasifica en tres tipos de sombra: Ciclo corto, temporal
y permanente. Es importante destacar que todas las especies que proveen sombra se siembran
al mismo tiempo, unos 6 a 7 meses antes de sembrar las plantas de cacao. (PROCACAHO,
2016)
16
4.5.1 Sombra con especies de ciclo corto
Para aprovechar el terreno en las primeras etapas del desarrollo del sistema cacao, se pueden
utilizar especies de ciclo corto, las cuales son benéficas para el sistema en la medida que
produzcan ingresos para el productor, contribuyan con el control de las malezas e incluso
ahorran fertilizante, como el caso de las leguminosas que tienen la posibilidad de aportar
nitrógeno al suelo. La densidad de estos cultivos, depende de la especie y puede ser similar a
la usada en un cultivo solo, pero garantizando el espacio y el mínimo de competencia para las
demás plantas instalados del sistema, es decir el cacao y sus sombríos.
Con beneficios similares al plátano, se pueden utilizar otras especies, dependiendo de la región,
del tipo de suelos y del valor económico de los productos que generan. Por ejemplo, pueden
utilizarse las especies de la familia Passifloraceae como es el caso del maracuyá Pasiora edulis
y las chulupas o gulupas a manera de emparrado bajo el cual crece el cacao sin inconvenientes.
(FEDECACAO, 2012). En la figura 3 se presentan las especies más comunes, usadas en
Colombia.
17
Figura 3. Árboles usados para sombrío de ciclo corto. FEDECACAO, 2012
4.5.2 Sombrío temporal
Son especies que protegen y dan sombra al cacao durante los primeros 3 ó 4 años del cultivo,
generalmente son especies de valor económico, para que aporten al ingreso del agricultor en la
etapa improductiva del cacao. Las especies que más comúnmente se usan como sombra
temporal del cacao son las de la Familia Musaceae tales como el plátano hartón, dominico
hartón y las diferentes variedades de banano, cuya denominación científica se conoce como
Musa sp. El plátano es el cultivo intercalado por excelencia benéfico para el cacao proveedor
de una sombra adecuada, generador de ingresos económicos para el productor y alimento a la
familia cacaocultora. (FEDECACAO, 2012). En la figura 4 se presentan las especies más
comunes, usadas en Colombia.
18
Figura 4. Árboles usados para sombrío temporal. FEDECACAO, 2012
4.5.3 Sombrío permanente
En los sistemas agroforestales con cacao que presentan sombra permanente o definitiva, la
proporcionan principalmente especies maderables que abrigará al cacao durante toda su vida
productiva, protegiéndolo contra la radiación solar directa y otros efectos desfavorables de
clima y suelo, proporcionando condiciones ambientales más estables para el cultivo. La
mayoría de las especies forestales utilizadas como sombra permanente del cacao se cosechan a
los 25 años de edad, generando en ese momento muy buenos ingresos económicos para el
productor. Cuando se hace la cosecha de las especies forestales, se considera oportuno
aprovechar para renovar la plantación de cacao, con nuevos materiales genéticos, de mejores
características que puedan estar disponibles (PROCACAHO, 2016). En la figura 5 se presentan
las especies más comunes, usadas en Colombia.
19
Figura 5. Árboles usados para sombrío permanente. FEDECACAO, 2012
4.6 Importancia de la vegetación de sombra
4.6.1 Importancia de la vegetación de sombra para las aves
Los agroecosistemas pueden proporcionar servicios de gran importancia para algunas especies
silvestres, tales como la alimentación, refugio, hábitat temporal y permanente, y facilitar la
dispersión de individuos entre parches de vegetación (Greenberg, 1996). Si bien, la
transformación de la vegetación nativa en agroecosistemas supone una reducción de la
diversidad a nivel local, a nivel regional pueden incluso incrementarla, al aumentar la
heterogeneidad del paisaje, siempre y cuando la perturbación sea moderada (Mellink 1991,
Salgado 2000 citados por Rodríguez & Ortiz. 2014)
20
Kantak, G. (1979) citado por Torres, et.al. (2014 p. 64) menciona que el uso de la árboles
tropicales por parte de la comunidad de aves ha sido estudiado principalmente por la oferta de
frutos y por el recurso ofrecido por las epífitas que estos albergan.
De igual forma, Guevara, Purata y Van der Maarel (1986) citado por Torres, et.al. (2014 p. 64)
los árboles remanentes de bosque que quedan aislados en pasturas de paisajes transformados,
son sitios naturales donde las aves frugívoras se posan. Además de los recursos que brinda la
vegetación a estas aves, ellas también estos árboles producen lluvia de semillas, y contribuyen
a mantener la diversidad de la vegetación y a conectar fragmentos de bosque, según Galindo-
González, J., Guevara, S. & Sosa, V.J. (2000).
4.6.2 Importancia de la vegetación de sombra para el cultivo
Alvim & Nair (1986) mencionan que los árboles de sombra constituyen un elemento que puede
contribuir a la sustentabilidad de este sistema, debido a la producción de hojarasca, reciclaje
de nutrientes, prevención de erosión de suelos, captura de carbono y amortiguador de las
condiciones climáticas adversas. Otra importancia de la vegetación de sombra es que evita que
el cultivo de cacao se exponga a los rayos directos del sol y permite la fijación de nitrógeno
atmosférico cuando se usan leguminosas, aporte de materia orgánica al suelo por medio de la
biomasa, regulación de las condiciones climáticas (temperatura, viento y humedad relativa) en
la plantación. Así mismo, generan ingresos económicos por la comercialización de frutas,
raíces comestibles, material vegetativo de propagación, leña, entre otros. (Sánchez, F; Peréz, J;
Obrador,J; Sánchez, S; & Ruiz, O, 2015)
4.7 Recursos que brindan los árboles a las aves
La vida de las aves depende de los frutos o semillas que consumen, del árbol que las aloja para
21
posarse, pasar la noche o anidar, de las inundaciones o sequías y de la calidad del aire que
respiran.(Molina, 2009 p. 6). De igual forma Molina (2009) argumenta que las plantas le
ofrecen a las aves alimento, refugio, materias primas para la construcción de nidos y
herramientas, lugares de cortejo e insecticidas, entre otros.
4.8 Aves asociadas a agroecosistemas
Etter et al. (2006) establece que las grandes transformaciones del paisaje de las últimas décadas
en Colombia y Latinoamérica obedecen principalmente a un reemplazo de vegetación nativa
por agroecosistemas Como consecuencia de dichas transformaciones, los agroecosistemas
ocupan cada vez más superficie y, por lo tanto, su papel en el mantenimiento de la biodiversidad
es cada vez más importante. Las aves migratorias son uno de los grupos que ha sido afectado
por estas grandes transformaciones, ya que éstas han limitado la cantidad de hábitat natural
disponible para ellas (Petit et al. 1999). De hecho, en los últimos 50 años se ha detectado la
disminución poblacional de varias especies de aves migratorias neárticas neotropicales (Sauer
et al. 2011) y tanto la deforestación como el incremento en las áreas agrícolas en Latinoamérica
han sido señaladas como causas importantes (Hutto 1989, Robbins et al. 1989, Rodenhouse et
al. 1993, Petit et al. 1999).
También es evidente que muchas especies de aves migratorias utilizan los agroecosistemas y
que tienen un alto nivel de tolerancia a hábitats modificados (Bakermans et al. 2011). Su amplia
distribución, alta movilidad y capacidad para seguir recursos en el espacio, les permiten utilizar
una gran gama de hábitats (Robbins et al. 1992, Petit et al. 1995). Sin embargo, también se
sabe que hay especies migratorias que raramente están presentes en agroecosistemas
(Piaskowski et al. 2005) y aún para aquellas especies que sí los utilizan, no es claro si dichos
hábitats les ofrecen la misma calidad de recursos o proveen las mismas tasas de supervivencia
22
que los hábitats naturales (Johnson et al. 2006 citado por Bohorques 2014). Colombia ocupa
una posición estratégica, tanto para las aves migratorias neárticas-neotropicales como para las
australes, con 175 especies de aves migratorias neotropicales y 43 de migratorias australes que
ocupan transitoriamente el territorio colombiano o que residen en el país durante su época no
reproductiva (Cifuentes & Castillo 2009).
4.9 Biodiversidad en Santa María, Boyacá
La región de Santa María cubre un amplio rango altitudinal con ambientes muy variados, tiene
influencia de la Amazonia, la Orinoquia y por último se encuentran algunos fragmentos de
bosque importantes. En cuanto al tipo de elementos florísticos que caracterizan la región,
podemos decir que en las cotas inferiores (franja basal, por debajo de los 1000 m), es muy clara
la influencia de la flora de las planicies con abundancia de géneros de Moraceae
(Brossimum,Poulsenia, Perebea aub.), Fabaceae (Anadenathera, Andira, Dalbergia,
Enterolobium, Hymenaea, Platymiscium , Pseudosamanea y Tachigali), Tiliaceae (Apeiba,
Luhea), Myristicaceae (Virola), Rubiaceae (Calycophyllum, Duroia, Warscewiczia),
Euphorbiaceae (Caryodendron, Mabea) ,Ecytidaceae (Couratari, Eschweilera) y
Melastomataceae (Bellucia, Desmocellis, Leandra ). Por encima de los 1000-1200 m (franja
subandina), se evidencia una mayor influencia de la vegetación típicamente andina, donde
hacen su aparición algunas familias y géneros que suelen estar ausentes en zonas bajas y que
son habituales en las zonas medias y altas del gradiente cordillerano. Así encontramos a Clethra
(Clethraceae), Bejaria (Ericaceae), Hediosmum (Chloranthaceae), Bocconia, (Papaveraceae),
Brunellia (Brunelliaceae), Escallonia (Escalloniaceae), Heliocarpus, (tiliaceae) y
Toxicodendron (Anacardiaceae) entre otros. (Fernández, 2009)
Estas características permiten mantener una alta diversidad en la zona, por lo tanto dentro de
23
la gran cantidad de fauna registrada en la zona se destacan las aves, donde según estudios
realizados por Laverde & Gómez (2016) de las especies registradas hay una mezcla de especies
de montaña, de tierras bajas, de distribución principalmente amazónica y algunas aves llaneras.
El Sendero Hyca-Quye, por ejemplo, es muy pendiente y húmedo, con muchas especies de
montaña (e. g. Diglossa caerulescens y Pyrrhomyias cinnamomea); el gallito de roca, un
arrendajo de montaña y los mochileros, son relativamente fáciles de encontrar, aunque en
algunas épocas la lluvia no lo permite. El casco urbano, es un poco más abierto, pero sigue
estando entre las montañas, se pueden ver muchas especies típicas de elevaciones medias y
bajas, con algunas especies que suben desde el llano hasta el piedemonte, de pronto buscando
el fresco de la montaña. La garza silbadora, el arquitecto y el gonzalito, pueden observarse por
épocas. Finalmente, en La Almenara y en un fragmento de bosque en la vereda Ceiba Grande
se pueden encontrar algunas especies de bosques amazónicos.
Figura 6. Fotografías de un Pachyramphus cinnamomeus y una Warzewiczia coccinea, especies típicas de
Santa María, Boyacá.
24
5. METODOLOGÍA
5.1 Delimitación del área de trabajo
El trabajo se realizó en tres fincas en el municipio de Santa María, en el departamento de
Boyacá, este se encuentra ubicado en la región centro oriente de Colombia, sobre la cordillera
oriental del macizo Andino, su cabecera está localizada a los 04° 51’48” de latitud Norte y 73°
16’ 04” de longitud Oeste. El municipio limita al norte con los municipios de Macanal y
Campohermoso, por el Este con el municipio de San Luis de Gaceno, por el Sur con el
Departamento de Cundinamarca (municipios de Ubalá y Paratebueno) y por el Oeste con el
municipio de Chivor. Posee una altura de aproximadamente 850 msnm (Betancur et al. 2007)
El municipio de Santa María tiene una pluviosidad alta, de 4813 mm anuales, con un clima que
oscila entre los 16º a 36ºC. Está conformado por una zona subtropical, zonas de bosque muy
húmedo premontano y bosque pluvial premontano. Es centro de tormentas eléctricas y fuertes
vientos. Tiene dos períodos de clima, un verano corto desde mediados de diciembre hasta
finales de marzo y un invierno fuerte que va desde principios de abril hasta mitad de diciembre,
con una pequeña tregua a mediados de agosto. (Betancur et al. 2007)
En cuanto a su geomorfología se alla emplazada en la parte media baja del piedemonte llanero;
es decir, la parte alta de la gran cuenca del río Orinoco a la que pertenecen las micro cuencas
de los Ríos Batá, Guavio y Lengupá. Estas microcuencas se caracterizan por presentar
pendientes altas de valles encañonados con cortos recorridos de sus drenajes dando como
resultado laderas muy inclinadas hacia la parte alta y más suaves a la parte baja. (POT,
SM.2003)
25
Figura 7. Mapa de la ubicación del área de estudio en el municipio de Santa María, Boyacá. Fernández &
Alonzo, 2009
Figura 8. Mapa de las 3 zonas de muestreo. Google Maps, 2019
26
5.2 MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se llevó a cabo mediante una fase de observación / caracterización. Se realizaron
observaciones mediante conteos de tiempo fijo, de las aves que llegan a los árboles de sombra
determinados en cada una de las tres fincas, con el fin de evaluar los aportes que estos brindan
a la avifauna asociada.
Para el desarrollo de los objetivos propuestos en este trabajo se realizaron las siguientes fases:
5.2.1 Reconocimiento de árboles de sombra
Para la elección de los árboles se eligieron puntos aleatorios dentro de cada una de las fincas,
donde se marcaron los árboles que contaban con una altura mínima de 5 m y un diámetro de
10 cm (DAP > 10 cm). Para medir el diámetro de los árboles se utilizó un metro. Para establecer
el porcentaje de cobertura de dosel de cada una de las fincas, se utilizó la aplicación HabitApp,
el cual nos puede indicar si la densidad del árbol influye de alguna manera en el uso que las
aves hacen de él.
Posteriormente para realizar la colecta de las plantas, se desarrolló bajo los parámetros de “La
guía para la recolección y preservación de muestras botánicas de campo” de la Universidad
Distrital. Por último para el proceso de determinación se realizó, utilizando las bases de datos
del Herbario del Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, Herbario de la Universidad
Distrital Francisco José de Caldas y la base de datos del Herbario de la Universidad Nacional
y con la colaboración de ingenieros forestales y botánicos.
En adición, se realizó una caracterización de los sitios aledaños a cada finca, donde se tuvo en
cuenta si cerca a los cultivos se presentaban: 1. potrero; 2. bosque; 3. otro cultivo, esto con el
fin de establecer cómo influye la composición del paisaje sobre las aves presentes en cada finca.
27
5.2.2 Determinación de la avifauna asociada a los árboles de sombra
Para la determinación de las especies de ave, se utilizaron binoculares de referencia Bushnell
10x42 y Celetron 8x42, cámara fotográfica de referencias Nikon B700, Canon PowerShot 530
y Canon HS 500, claves pictóricas y guías de campo como: La guía de avifauna colombiana
(Ayerbe 2018).
Además, se realizó con anterioridad una lista preliminar de las posibles aves a encontrar con
base en la guía “Las aves de Santa María (Boyacá, Colombia)” (Laverde & Gómez, 2016).
5.2.3 Evaluación de los recursos que brindan los árboles de sombra a las aves
Los muestreos se realizaron en dos temporadas, una para el mes de julio y otra para el mes de
noviembre. En cada temporada se realiza un monitoreo de 3 días por cada finca, de 6 am a 6
pm. Los monitoreos se realizan con un tiempo definido de 20 minutos por árbol en dos jornadas
(mañana y tarde), lo que evidenció 40 minutos de monitoreo al día, por árbol, para un total de
120 minutos al finalizar el muestreo en cada finca. Es decir, que cada árbol fue monitoreado
440 minutos uniendo las dos temporadas (Julio y noviembre).
En el transcurso de los 20 minutos donde se observa el árbol, se debe tener en cuenta:
● Hora de inicio
● Especies de aves que llegan al árbol
● Registro de la hora de llegada del ave
● Actividad a realizar
● Parte del árbol donde realizan la actividad(1)
● Duración
● Hora de finalización
28
Para la actividad a realizar se tuvo en cuenta un formato donde se ponía un X en la actividad(es)
que realizaba el ave en el árbol monitoreado. Estas actividades se encasillan de la siguiente
manera:
● Percha
● Forrajeo
● Acicalamiento
● Movimiento de rama en rama
● Cortejo
● Comportamiento agonístico
● Anidamiento
● Corredor
● Canto/ vocalización
(1)Se realizó una división del árbol en varias secciones que den cuenta de qué parte del árbol es
más utilizada para cada una de las actividades mencionadas anteriormente.
La selección se hace de acuerdo a la altura del árbol, haciendo referencia si se utiliza el
tronco, dosel bajo (C), medio (B) o alto (A), y también si utilizan los extremos de las ramas
internas (1), ramas medias (2), ramas laterales (3).
5.3 Análisis de datos
5.3.1 Reconocimiento de la identificación de los árboles de sombra
Para la tabulación de los árboles de sombra presentes en las tres fincas se realizó una matriz
con el fin de establecer cada una de las especies de árboles registrados. Posteriormente se
realizó mediante el programa Excel la gráfica del porcentaje de las familias más abundantes en
29
cada finca.
Para evaluar si el estudio detectó la mayoría de interacción de las aves por cada una de las
especies de plantas monitoreadas, se hizo un análisis generando una curva de acumulación de
especies de árboles en función del esfuerzo de muestreo. Como unidad muestral se utilizó cada
jornada de muestreo que corresponde a una jornada en la mañana y una jornada en la tarde por
día , esto mediante el programa EstimateS 9.1 (Colwell 2013) y se calculó la riqueza asintótica
de las interacciones con el estimador no paramétrico Chao 1 y Chao 2 (Chacoff et al. 2012).
El porcentaje estimado de la riqueza asintótica de interacciones se definió como:
Donde 𝑆𝑂 es la riqueza de interacciones observada y 𝑆𝐸 es la riqueza estimada por Chao 1 y
Chao 2.
5.3.2 Determinación de la avifauna asociada a los árboles de sombra
Para determinar las aves asociadas a los árboles de sombra se realizó una lista de las especies
encontradas en todo el muestreo, pero se tuvieron en cuenta solamente las aves que realizaban
alguna interacción con los árboles marcados. Mediante el programa Excel se realizó las gráficas
de las familias de aves más representadas en todo el muestreo y las familias de aves más
abundantes por cada finca. Posteriormente por medio del programa EstimateS 9.1 (Colwell,
2009), se generó una curva de acumulación de especies y se calculó el estimador de riqueza no
paramétrico de Chao 1 y Chao 2.
Luego se calculó la riqueza asintótica de las interacciones con el estimador no paramétrico
30
Chao 1 y Chao 2 (Chacoff et al. 2012).
Por último para estimar la diversidad alfa o la diversidad biológica del ecosistema se calculó el
índice de Shannon-Wiener (Magurran, 2004). Este índice se representa normalmente como H’
y se expresa con un número positivo, que en la mayoría de los ecosistemas naturales varía entre
0,5 y 5, aunque su valor normal está entre 2 y 3; valores inferiores a 2 se consideran bajos y
superiores a 3 son altos. No tiene límite superior o en todo caso lo da la base del logaritmo que
se utilice (Shannon 1948).
Donde S es el número de especies presentes, N es el número total de individuos y ni es el
número de individuos de la especie i.
5.3.3 Evaluación de los recursos que brindan los árboles de sombra a las aves
Para realizar la evaluación de los recursos primero se realizó una matriz de tiempo Vs actividad
del ave, con el fin de graficar cuales fueron las actividades más realizadas por las aves durante
el muestreo, posteriormente se realizó una gráfica de sp de árbol Vs Actividad, en cada una de
las temporadas (Julio-Noviembre), con el fin de analizar cuales árboles son los más usados para
cada una de las actividades, luego se establecieron los porcentajes del uso de la parte del árbol
por cada una de las especies de árboles y el uso de la parte del árbol por cada especie de ave,
todo esto realizado mediante el programa Excel.
Por último se realizó el análisis de las redes de interacción entre las plantas y las aves mediante
el software estadístico R studio versión 3.5.2 (R Core Team, 2013) y el paquete Bipartite 2.11
31
(Dormann et al. 2008), donde se realizaron dos redes de interacción de planta vs ave para la
temporada de julio y la temporada de noviembre, además se realizó una red para las especies
migratorias. Posteriormente se calculó el número de especies de plantas (P), el número de aves
(A) y el tamaño de la red (S). Seguidamente se determinaron las interacciones potencias (A x
P) y el número observado de interacciones (L). Estos datos fueron usados para describir la
conectividad con dos parámetros: conectancia y densidad de la red. La conectancia, C= L/(A x
P) se interpreta como la proporción de interacciones registradas del total de interacciones
potenciales. La densidad de la red L/(A+P), como la media del número de interacciones por
especie.
6. RESULTADOS
Cabe aclarar que durante el muestreo del mes de julio la precipitación fue bastante alta,
comparada con el mes de noviembre, donde se presentaron precipitaciones de menos tiempo y
con menos intensidad, por ende esto influyó en el monitoreo de cada zona. De igual forma, el
número de especies registradas aumenta en el segundo muestreo, ya que se cuenta con la
presencia de especies migratorias.
Nombre de la
Finca
Vereda Altura Porcentaje de
cobertura
Zonas aledañas
Finca La Vega San Agustin 650 msnm 60% Rio
Finca El Yopal El Retiro 515 msnm 66% Río, potrero
Finca El
Porvenir
El Retiro 667 msnm 33 % Cultivos de
maíz
Tabla 1. Descripción de las tres zonas de estudio
32
6.1 Reconocimiento de árboles de sombra
Árbol identificado Nombre común Familia Nivel de taxón
1 Myrsine coriácea Cucharo blanco Primulaceae Especie
2 Anadenanthera peregrina Yopo Fabaceae Especie
3 Calycophyllum multiflorum Palo blanco Rubiaceae Especie
4 Cecropia peltata Yarumo Urticaeae Especie
5 Cedrela montana Cedro Meliaceae Especie
6 Citrus limón Limón Rutaceae Especie
7 Cordia alliodora Cafetero Boriginaceae Especie
8 Erythrina poeppigiana Guaney Fabaceae Especie
9 Ficus insípida Higuera Moraceae Especie
10 Ficus soatensis Caucho higuerón Moraceae Especie
11 Matisia cordata Zapote Malvaceae Especie
12 Myrsine guianensis Cucharo Primulaceae Especie
13 Persea americana Aguacate Lauraceae Especie
14 Vasconcellea pubescens Papayuelo Caricaceae Especie
15 Warzewiczia coccinea Sanguinaria Rubiaceae Especie
16 Miconia sp Tuno Melastomataceae Género
17 Ficus sp1 Higuerón Moraceae Género
18 Lauraceae Lauraceae Lauraceae Familia
19 Chamizo Chamizo NA NA
Tabla 2. Lista de los arboles dentro de las fincas de cacao.
Dentro del estudio se realizó el monitoreo a 70 individuos, divididos en 19 taxones de los
cuales se determinaron un total de 15 especies, 2 géneros, 1 familia y un chamizo, haciendo
referencia a un árbol caído sin hojas, con el fin de establecer si genera algún beneficio para las
33
aves. Posteriormente al tener determinadas las especies se estableció la riqueza y abundancia
de familias en cada una de las fincas.
Finca 1 “La Vega”
Figura 9. Porcentajes de las familias de plantas presentes en la Finca “La Vega” (1)
En esta Finca La Vega (1), se monitorean 20 individuos de árboles de sombra representados es
6 familias, donde se observa que predomina la presencia de la familia Fabaceae con un 40% ,
donde encontramos especies como Anadenanthera peregrina con 6 individuos y Erythrina
poeppigiana con 2 individuos Luego encontramos a la familia Urticaceae con un 20% donde
se encuentra la especie Cecropia peltata con 4 individuos y la especie con menor porcentaje
corresponde a la familia Melastomataceae con un solo ejemplar del género Miconia. Esta finca
debido a su composición se caracteriza por ser una zona con un porcentaje de cobertura arbórea
del 60% debido a que la mayoría de sus ejemplares corresponden a especies de gran porte como
lo es el Anadenanthera peregrina, además cuenta con especies maderables y de usos
medicinales.
34
Finca 2 “El Yopal”
Figura 10. Porcentajes de las familias de planta presentes en la Finca “El Yopal” (2),
La Finca El Yopal (2) se registraron 8 familias, donde la familia Fabaceae con un 47% fue la
mayor representada con las especies Anadenanthera peregrina con 14 individuos y Erythrina
poeppigiana con 1 individuo, luego con 17% de la familia Meliaceae con la especie Cedrela
montana y la familia Urticaceae con Cecropia peltata, cada una con 5 ejemplares. Esta finca
se caracteriza por poseer especies frutales y maderables, lo que le permite tener un porcentaje
de dosel del 66% debido a la composición arbórea de la zona,además de ser una zona con
relieve generando mayor sombra, en este caso para el cultivo de cacao.
35
Finca 3 “El Porvenir”
Figura 11. Porcentajes de las familias de plantas presentes en la Finca “El Porvenir” (3)
La Finca El Porvenir (3), cuenta con 15 individuos monitoreados representadas en 5 familias,
donde la familia más representada es la Meliaceae con un 60% que corresponde a la especie
Cedrela montana que cuenta con 10 individuos, luego sigue la familia Lauraceae con el 20%
que cuenta con 3 individuos de la especie Persea americana, por último la familia con menos
abundancia es la Primulaceae que contó con 1 individuo de la especie Myrsine guianensis. Esta
finca se caracteriza por poseer en su mayoría especies maderables como Cedrela montana y
muy pocas especies frutales, además no cuenta con tanta diversidad arbórea, teniendo un
porcentaje del dosel del 33%.
En la siguiente gráfica se muestra la abundancia de taxones de árboles, agrupados en familia
en las tres fincas monitoreadas:
36
Figura 12. Abundancia de especies agrupadas por familia para cada una de las fincas
En esta gráfica se puede observar que la finca con mayor riqueza de familias es la Finca el
Yopal (2), además se observa que la familia que tuvo mayor abundancia en las tres fincas fue
la Fabaceae, resultado que contrasta con los estudios de Gutiérrez et al (2013) en México,
Guiracocha et al. (2001) en Costa Rica, Rosa (2003) en Brasil, Orozco y Somarriba (2005) en
Bolivia y Hervé y Vidal (2008) donde establecen a la familia Fabaceae como la más frecuente
para sombra en los sistemas agroforestales de cacao. La preferencia por esta familia puede
deberse a que esta familia se caracteriza por ser mejoradoras del suelo y tienen un efecto
positivo en la producción al favorecer la disponibilidad de nitrógeno, mejorar la calidad de los
suelos y por su aporte de hojarasca. Aunque no generan productos de utilidad económica
directa al productor, los beneficios agroecológicos que estas especies prestan son conocidos y
valorados por los productores, razón por la que se conservan en las plantaciones (Alpízar et al.,
1986; Word y Lass, 1987; Phillips-Mora, 1993; Ayanlaja, 2000).
37
Figura 13. Curva de acumulación de las especies A.Cedrela montana, B. Persea americana, C.Cecropia
peltata, D.Anadenanthera peregrina
Figura 14. Curva de acumulación de las especies A.Myrsine coriacea, B. Myrsine guianensis, C.Erythrina
poeppigiana, D.Ficus soatensis
38
Figura 15. Curva de acumulación de las especies A.Ficus insipida, B. Miconia sp, C.Calycophyllum
multiflorum, D.Matisia cordata
Nombre científico Chao 1 Chao 2 Shannon
Matisia cordata 27,03 29,48 2,28
Cecropia peltata 20,87 21,41 2,69
Myrsine coriacea 17,69 25,38 2,37
Myrsine guianensis 12,98 40,61 1,99
Anadenanthera peregrina 71,97 74,48 3,38
Erythrina poeppigiana 42,9 79,8 0,71
39
Calycophyllum multiflorum 8,38 26,25 1,86
Miconia sp. 32,45 50,95 1,03
Ficus insipida 35,15 47,45 0,99
Ficus soatensis 27,8 57,45 0,91
Cedrela montana 39,36 37,04 3,01
Persea americana 20,51 21,43 2,72
Tabla 3. Tabla de valores de los estimadores Chao 1, Chao 2, Índice de Shannon.
Figura 16. Gráfica de los estimadores Chao 1, Chao 2 para cada una de las especies de árboles monitoreadas
Mediante el programa EstimateS se realizó una evaluación del esfuerzo de muestreo mediante
40
una curva de acumulación de especies para las especies de plantas con más de 10 ocasiones de
muestreo donde se tuvieron en cuenta: Cedrela montana, Persea americana, Cecropia peltata,
Anadenanthera peregrina, Myrsine coriácea, Myrsine guianensis, Erythrina poeppigiana,
Ficus soatensis, Ficus insípida, Miconia sp., Matisia cordata y Calycophyllum multiflorum.
Para esta curva se tuvo en cuenta estimadores no paramétricos como Chao1 y Chao 2, donde
se logró evidenciar que la especies con mayor eficiencia de muestreo para los dos estimadores
fueron las especies Persea americana y Cecropia peltata con un 90% de eficiencia para Chao
1 y 85% de eficiencia para Chao 2, lo que permite establecer que se registraron la mayoría de
especies de aves que usan estos árboles, seguida por Cedrela montana con un 71% para Chao1
y 75% para Chao 2. Otro dato de eficiencia alto fue el estimado por Chao 1 para
Calycophyllum multiflorum con un 87% de eficiencia. Por otro lado la especie que obtuvo la
menor eficiencia de muestreo para el estimador Chao 1 fue Ficus insípida con un 31 % ,
seguida por Ficus soatensis con 40%, Para el caso de Chao 2 la especie con menor eficiencia
fue Ficus soatensis con 19% , seguida por Ficus insípida con un 23%, lo que permite evidenciar
que al tener en un porcentaje tan bajo en los dos estimadores estas dos especies necesitan de
mayor número de jornadas de muestreo para lograr establecer un número cercano de las
especies que frecuentan estas especies del género Ficus.
En cuanto al índice de Shannon se observó que ninguna de las especies presentó un índice de
diversidad alto, las especies Anadenanthera peregrina (H´=3,38), Cedrela montana (H´=3,01),
Persea americana ( H´=2,72) y Cecropia peltata (H´=2,69) ,presentaron los valores más altos,
sin embargo tienen un índice de diversidad medio representando una equitatividad y diversidad
media, mientras que en el caso de Erythrina poeppigiana (H´=0,71), Ficus insipida (H´=0,91)
y Ficus soatensis (H´=0,99) se encontraron los valores más bajos.
41
6.2 Determinación de la avifauna asociada a los árboles de sombra
La riqueza de avifauna presente en estas 3 fincas fue de 90 especies, de las cuales 78 tuvieron
algún tipo de interacción proporcionado por los árboles de sombra marcados.
Figura 17. Abundancia de familia para cada una de las fincas.
Se encontró en las tres fincas 27 familias en donde la familia más abundante fue la familia
Thraupidae, seguida por la familia Tyrannidae, Parulidae e Icteridae, en cuanto a las familias
con menos presencia encontramos a Thamnophilidae, Galbulidae, Psittacidae,Vireonidae,
Troglodytidae, Cotingidae, Ardeidae, Capitonidae, Cracidae donde solo se registró 1 especie
por cada familia.
42
Familias presentes en la Finca 1 “La Vega”
Figura 18. Abundancia de especies de aves agrupadas en familias, presentes en La Finca La Vega.
Se registraron 45 especies de aves que se encuentran distribuidas en 19 familias, donde la
familia con más especies fue la familia Thraupidae con 16 especies, seguida por la familia
Tyrannidae con 7 especies y por la familia Parulidae con 4 especies. Esta finca se destaca por
la presencia de familias como Thamnophilidae, Galbulidae y Capitonidae, esto se puede
deber a que es una zona que se caracterizan por la presencia de rio y árboles de gran porte
que dan gran cantidad de sombra, y estas son familias que se caracterizan por habitar en
bosques húmedos y en borde de bosque bien sombreados, generalmente a lo largo de arroyos
y ríos.
43
Familias presentes en la Finca 2 “El Yopal”
Figura 19. Abundancia de especies de aves agrupadas en familias en la Finca El Yopal.
En la Finca 2 “El Yopal” se registra un total de 53 especies, que tuvieron interacción con los
árboles monitoreados en esta zona, se registró un total de 21 familias, donde las familias más
abundantes fueron Thraupidae y Tyrannidae cada uno con 9 especies, seguida por la familia
Icteridae con 5 especies y por la familia Trochilidae y Fringillidae cada una con 4 especies.
Cabe resaltar la presencia de familias como Vireonidae, Ardeidae, Cathartidae, Cotingidae,
Troglodytidae y Accipitridae.
44
Familias presentes en la Finca 3 “El Porvenir”
Figura 20. Abundancia de especies de aves agrupadas en familias presentes en la Finca EL Porvenir
Para la Finca 3 “El porvenir” se registraron 20 especies de aves que tuvieron interacciones con
los árboles de sombra, que se encuentran distribuidas en 12 familias, donde la familia más
abundante fue Thraupidae con 6 especies, seguida por Furnalidae, Fringillidae y Psittacidae
cada una con 4 especies, dentro de las familias características en esta zona está la familia
Cracidae.
45
Figura 21. Curva de acumulación de aves presentes en las tres fincas de cacao. El eje X corresponde a las
jornadas de muestreo y el eje Y corresponde a las especies observadas.
Mediante el programa EstimateS se realizó una evaluación del esfuerzo de muestreo mediante
una curva de acumulación de especies de aves durante el muestreo. Para esta curva se tuvo en
cuenta estimadores no paramétricos como Chao1 y Chao 2, donde se logró evidenciar que la
eficiencia de muestreo o riqueza asintótica para los dos estimadores fue de 82% de eficiencia
para Chao 1 y 78% de eficiencia para Chao 2. Sin embargo, si consideramos a las especies
observadas fuera de los árboles marcados y a las excluidas de los análisis, registramos un
número similar a las especies predichas por los estimadores.
En cuanto al índice de Shannon se obtuvo un valor de H´= 3.8, lo que representa una estructura
con una alta equitatividad (relación entre riqueza y abundancia relativa de cada especie) y
diversidad, este valor es significativo respecto a otros estudios de diversidad de avifauna en
cacaotales, donde los valores de H´ no superan el valor de 2 como es el caso del trabajo
realizado por Ibarra & Estrada (2001).
46
6.3 Evaluación de los recursos que brinda los árboles de sombra a las aves
Luego de hacer un registro en los formatos se realiza una tabulación de las actividades que
más se realizaron en los árboles de sombra monitoreados, esta gráfica se hace con base en el
tiempo que las especies de aves dedicaron a cada actividad:
Figura 22. Actividades realizadas por las aves en los árboles de sombra.
La principal actividad que realizaron las aves en los árboles de sombra es: percha (37%),
seguida de forrajeo (33%) y acicalamiento (10%). Los de menor valor son cortejo y
comportamiento agonístico, de los cuales se obtuvieron pocos registros. Estos resultados
contrastan con los realizados por Ippi & Trejo (2003) donde establece forrajeo como una de las
actividades que más desempeñaron las aves en su muestreo, seguida por procesos de
nidificación y reproducción.
47
Las actividades realizadas por las aves migratorias en los árboles de sombra fueron
mayormente: forrajeo (33%), acicalamiento (19%), percha (18%), y movimiento de rama en
rama (17%). Esto concuerda, con la disponibilidad de recursos para las aves migratorias y
residentes, debido a que en ambas el mayor porcentaje de actividad es forrajeo. Sin embargo,
las aves migratorias dedican un poco más de tiempo al acicalamiento respecto a las aves
migratorias. De igual forma, en las aves migratorias se reportan valores bajos en actividades
como: corredor a otra especie (10%) y comportamiento agonístico (1.3%).
Actividad Dosel alto
Dosel medio
Dosel bajo
Ramas internas
Ramas medias
Ramas laterales
Percha 35% 38% 27% 22% 36% 42% Forrajeo 40% 42% 18% 33.3% 33.3% 33.3% Acicalamiento 38% 54% 8% 36% 43% 21% Canto / vocalización 44 % 30 % 26% 26% 39% 34% Mov. rama en rama 31% 43% 26% 11% 48% 41% Corredor 18% 46% 36% 14% 36% 50% Nido 25% 37.5% 37.5% 0% 57% 43% Agonístico 25% 50% 25% 17% 50% 33% Cortejo 50% 50% 0% 0% 0% 100%
Tabla 4. Porcentaje de las partes del árbol usadas por las aves en relación con la actividad
En esta tabla se muestra, en qué parte del árbol tuvieron preferencia las aves para realizar sus
actividades. Donde se toman los datos de la cantidad de visitas a cada uno de los estratos del
árbol vs actividad.
Se aclara que la actividad de corredor, cortejo y comportamiento agonístico, no se toman en
cuenta para establecer qué parte del árbol prefieren para las mismas, ya que, la cantidad de
visitas no representan datos significativos para hacer una afirmación. Los valores representados
en estas actividades son altas, ya que, se hace sobre la cantidad de visitas.
48
Se puede observar que el dosel alto, fue escogido por las aves mayormente para realizar
actividades como: canto o vocalización y forrajeo, con valores entre el 40% y 50%. El dosel
medio, fue la zona con mayor cantidad de visitas para: acicalamiento, movimientos entre ramas
y forrajeo. Así mismo, el dosel bajo, fue el lugar favorito de las aves para: construcción de nido
y percha.
En este caso, según lo propuesto por Galeano, Acevedo y Gastón (2014), quiénes relacionan la
construcción de nido con el dosel medio y bajo, concuerda con nuestros resultados arrojando
la misma conclusión. Para el caso de forrajeo, también proponen el dosel medio y bajo, en este
trabajo los resultados arrojan valores altos para forrajeo en dosel alto y medio, lugar donde
encontraban una mayor disposición de frutos. De igual forma, con lo propuesto por Galeano
et.al (2014), el comportamiento con menos registro es el agonístico, lo cual encaja con nuestros
datos.
En cuanto a la disposición vertical del árbol, el forrajeo tuvo los mismos valores en todas las
ramas, es decir que el ave disponía casi de todo el árbol para ir en busca de este recurso.
Las ramas internas presentaron valores altos para actividades como acicalamiento, con el valor
más alto. Las ramas intermedias, la construcción de nido, movimiento de rama en rama y
acicalamiento con los valores más representativos y las ramas laterales con la construcción de
nido y canto o vocalización con valores altos. En el caso de la construcción del nido en las
ramas laterales, este puede verse un tanto camuflado con las ramas y hojas terminales de la
planta y al estar en el dosel bajo tiene una menor visibilidad para depredadores como aves de
mayor tamaño y otros.
49
El acicalamiento al ser una actividad donde el ave dedica tiempo a su cuidado también requiere
estar protegida de depredadores, por lo que el dosel medio y las ramas intermedias la pueden
ocultar.
Sin embargo, las actividades como canto y vocalización de acuerdo a los resultados requieren
de espacios mucho más abiertos con el fin de que su canto sea escuchado bien sea para cortejo
o territorialidad y que mejor espacio para hacerlo que el dosel alto y las ramas laterales, donde
el sonido tiene un mayor espacio para ser emitido.
Figura 23. Gráfica de árboles vs actividades realizadas por las aves durante el mes de julio.
Se evidencia que durante el mes de Julio las plantas más usadas por las aves fueron:
Anadenanthera peregrina, Cedrela montan y Miconia sp, esto puede deberse a que son plantas
que se encontraban en estado de fructificación, brindando a las aves no solo la posibilidad de
forrajear, si no de desarrollar otras actividades dentro del mismo árbol, sin la necesidad de
gastar energía movilizándose a otros árboles. En cuanto a la actividad que más se realizó fue la
de percha seguida por la de forrajeo , estas dos actividades son fundamentales para las aves,
50
ya que permiten la ganancia de energía y el descanso o reposo permite recuperar energía por
actividades que generan gran esfuerzo energético, estos resultados contrastan con lo reportado
por Torres et al (2014) donde establece que las actividades alimentación (47.34%) y reposo
(44.68%) fueron las más observadas, por otro lado se evidencia que el género Miconia sp, fue
la planta que más utilizaron las aves para forrajear, puede deberse a que posee frutos con
mayor contenido de pulpa o agua y semillas muy pequeñas (Botero,2012) . Además en
esta planta se registraron en su mayoría frugívoros como , ya que aunque resulta más
provechosos para estos ingerir frutos en un amplio espectro de tamaños, suelen incluir en su
dieta frutas pequeñas y medianas que no limitan su tasa de ingesta independiente de su
talla corporal (Wheelright 1985)
Además se evidenció en Miconia sp. bandadas multigremiales con abundante presencia de
grupos pequeños de frugívoros como: Tangara cyanicollis, Tangara mexicana, Tangara
gyrola, Tangara gyloa, Tangara arthus, Thraupis episcopus y Thraupis palmarum, datos
también mencionados por Botero, (2012)
Figura 24. Gráfica de árboles vs actividades realizadas por las aves durante el mes de noviembre.
51
Se evidenció que durante la temporada de noviembre aumentó significativamente el número
de registro de actividades, a comparación de julio, esto puede deberse a la presencia de aves
migratorias, en cuanto a las plantas que más usaron las aves se destaca la Anadenanthera
peregrina, siendo la especie en la que se registraron más actividades, seguida por Cedrela
montana y Persea americana.
En cuanto a la actividad que más realizaron las aves se observó que fue forrajeo y percha al
igual que en julio, sin embargo se evidenció que a comparación del mes de julio donde Miconia
sp fue el árbol con mayor actividad de forrajeo, en esta temporada tuvo muy pocas visitas de
forrajeo, esto se debe a que la planta no estaba fructificada, lo que generó que las aves tuvieran
que buscar otros recursos para forrajear, como por ejemplo Myrsine coriacea, una planta que
se caracteriza por poseer frutos pequeños, que generalmente son consumidos Mirlas, Elaenias,
Cotingas y Clarineros, los cuales dispersan las semillas junto con sus excrementos (OPEPA,
2012). Otras plantas que se caracterizan por aumentar la actividad de forrajeo a comparación
de la época de julio son: Anadenanthera peregrina, que estaba con fructificación, Cedrela
montana y Persea americana, donde se registraron especies como Melanerpes cruentatus,
Cacicus cela, Cyanocorax violaceus, Psarocolius angustifrons y Ortalis guttata.
En cuanto a las plantas en donde se registró una sola actividad, encontramos Vasconcellea
pubescens es una especie que generalmente se usa para forrajeo, ya que sus frutos son
consumidos por Carpinteros, Mirlas, Cotingas y por Tucanes (OPEPA, 2012b, c).
52
Figura 25. Partes del árbol horizontal más usada por las aves.
Figura 26. Partes del árbol horizontal más usada por las aves.
Se evidenció que la parte más usada del árbol por las aves durante todo el muestreo fue el dosel
medio con un 41%, seguido por dosel alto (36%), y por último el dosel bajo (23%). y en cuanto
a la estratificación vertical se observó que las aves usan más los bordes del árbol (42%), esto
puede deberse a que estar al borde de las ramas del árbol, pueden acceder más fácilmente a
árboles vecinos. Respecto al tronco, se registraron las especies Dendrocincla fuliginosa y
Lepidocolaptes souleyetii donde se observó que realizan la búsqueda de alimento desde la base
del tronco hasta las ramas, Martínez (2007) menciona que estas especies son de gran
53
importancia para la agricultura y su alta diversidad resulta beneficiosa para el cacao, ya que al
alimentarse de insectos puedan acabar con posibles plagas para el cultivo.
Nombre científico Dosel
alto
Dosel
bajo
Dosel
medio
Ramas
internas
Ramas
medias
Ramas
laterales
Myrsine coriacea 38% 50% 12% 17% 33% 50%
Anadenanthera peregrina 30% 49% 21% 21% 27% 41%
Calycophyllum multiflorum 69% 0% 31% 31% 38% 25%
Cecropia peltata 35% 38% 27% 27% 32% 21%
Cedrela montana 35% 38% 27% 27% 47% 27%
Citrus limon 47% 47% 6% 6% 36% 41%
Erythrina poeppigiana 34% 28% 38% 28% 38% 34%
Ficus insipida 63% 31% 6% 41% 12% 47%
Ficus soatensis 24% 52% 2% 14% 27% 59%
Cordia alliodora 0% 0% 100% 0% 0% 100%
Matisia cordata 37% 43% 20% 20% 51% 29%
Miconia sp. 48% 38% 14% 13% 48% 39%
Myrsine guianensis 27% 59% 14% 8% 46% 46%
Persea americana 27% 48% 25% 17% 42% 41%
Vasconcellea pubescens 83% 17% 0% 16% 67% 17%
Warszewiczia coccinea 86% 14% 0% 50% 37% 13%
Chamizo 28% 36% 36% 8% 54% 38%
Lauraceae 16% 17% 67% 25% 0% 75%
Tabla 5. Porcentajes del uso de las partes de los arboles monitoreados.
A nivel de especie varió la zona del árbol que usaron más las aves, por ejemplo en el caso del
género Miconia sp las bandadas mixtas frecuentaron mayormente el estrato alto (48%),
resultado que concuerda con lo reportado por Ippi & Trejo (2003). Se evidenció que
54
dependiendo de la especie de arbol, las aves
Figura 27. Red de interacción planta, ave, mes de Julio
55
A nivel de la red para el mes de julio se registraron un total de 50 especies de aves (A) que
realizaron alguna interacción con 18 especies de plantas (P) para un tamaño de red de 68
especies (S). El número de interacciones potenciales (A x P) fue 900 y el número observado de
interacciones (L) fue 120 para una conectancia (C) del 13%. La densidad de la red fue de 1,7
vínculos por especie. En conclusión la conectividad de la red fue baja, ya que son se observaron
muy pocas de las interacciones potenciales, esto se puede deber a que durante esta temporada
se presentó gran precipitación.
En cuanto a la centralidad de la red se observa que las especies de plantas con mayor
interacciones son: Anadenanthera peregrina con 21 interacciones, Cedrela montana con 17
interacciones, el género Miconia sp. con 13 interacciones y por último la especie Cecropia
peltata con 12 interacciones. Para el caso de las plantas con menos interacciones están Ficus
soatensis, Vasconcellea pubescens y la un ejemplar de la familia Lauraceae, donde solo se
registró 1 interacción.
Por otro lado las especies de aves que realizaron mayor interacción con las plantas fueron:
Amazilia versicolor (7), Thraupis episcopus (7), Tangara mexicana (6) y Tangara cyanicollis
(5), en el caso de las Tangaras esto se puede deber a que al ser aves frugívoras y no discriminar
el tamaño del fruto al tener gran disponibilidad de alimento permite desarrollar un
comportamiento de forrajeo que es parte de los patrones que caracterizan la explotación de
recursos (Robinson & Holmes 1982) Además según estudios realizados como el de Martínez
(2003) se establece que la familia Thraupidae es generalmente las más abundante en los
muestreos, permitiendo así registrar otras actividades además del forrajeo como percha,
vocalización ,acicalamiento etc.
56
Figura 28. Red de interacción planta, ave, mes de noviembre.
57
Para la temporada de noviembre se registraron un total de 58 especies de aves (A) que
realizaron alguna interacción con 19 especies de plantas (P) para un tamaño de red de 77
especies (S). El número de interacciones potenciales (A x P) fue 1102 y el número observado
de interacciones (L) fue 163 para una conectancia (C) del 14%. La densidad de la red fue de
2,1 vínculos por especie. Se estima que es necesario de más días de muestreo para poder
establecer las interacciones potenciales de esta red.
En cuanto a la centralidad de la red se observó que las especies de plantas que generan más
interacciones con las aves fueron: Anadenanthera peregrina y Cedrela montana con 23
interacciones, seguida por Warzewiczia coccinea y Erythrina poeppigiana con 16
interacciones cada una. Aunque se observó un aumento en el número de interacciones respecto
al mes de julio, se evidencia que existen especies de plantas que son fundamentales para las
aves, ya que en julio como en noviembre fueron elegidas por las aves. Por otro lado se evidencia
que el género Ficus sp y la especie Persea americana solo presentaron una interacción cada
una, posiblemente a la fenología de la planta, ya que no presentaban fruto y escasez de hojas.
También se observa que el árbol seco o chamizo presenta un gran número de interacciones
(11), especialmente de especies de aves insectívoras, como Tannophylus tenuepunctatus,
Galbula tombacea y Coccyzus americanus, esto se puede deber a que los árboles caídos en
diferentes estados de descomposición y altos niveles de humedad, proveen buenas condiciones
para que se establezcan artrópodos y otros invertebrados (Castillo, 2018) , generando gran
disponibilidad de alimento para las aves insectívoras. Además según estudios realizados por
Salas, 1999, establece la importancia de árboles caídos y secos, ya que además de brindar
alimento, brindan recursos como anidamiento y percha para las aves insectívoras, por lo tanto
representan un papel muy importante en el control de insectos forestales.
58
Además también se observó la presencia de colibríes, donde desarrollaban actividades de
percha y cortejo.
En el caso de las especies de aves que presentaron mayores interacciones con las plantas
encontramos a la Tangara cyanicollis (9), Cacicus cela (8), Setophaga cerulea (7),
Psarocolius angustifrons (7).
Figura 28. Matriz de interacción aves migratorias.
59
Figura 28. Red de interacción aves migratorias.
60
Se realizó una red de interacciones, para las aves migratorias con el fin de conocer cuáles son
las plantas con las que más interactúan, se evidencio que el 14% de las especies registradas en
las 3 fincas pertenece a aves migratorias, de allí parte la necesidad de realizar la siguiente
gráfica donde se muestran específicamente con qué especies de árbol, este grupo de aves
presentó algún tipo de interacción. Se reconoce que las especies de árboles que brindaron algún
tipo de recurso a las aves migratorias son: Erythrina poeppigiana, Ficus insipida, Warszewiczia
coccinea, Anadenanthera peregrina, Myrsine coriácea, Matisia cordata, Miconia sp, Persea
americana, Cedrela montana, Ficus soatensis, Calycophyllum multiflorum, Cecropia peltata
y Chamizo, de las cuales, Anadenanthera peregrina y Matisia cordata presentaron mayor
número de visitas por parte de estas especies.
7. DISCUSIÓN
La heterogeneidad del paisaje influye en la riqueza y abundancia de avifauna en los lugares
monitoreados, ya que, la finca 3 tenía una cobertura vegetal un poco homogénea en cuanto a la
riqueza, donde la mayor cantidad de individuos determinados pertenecían a la especie Cedrela
montana. Esta fue la finca con menor cantidad de especies de árboles de sombra, menos
familias y así mismo presentó la menor cantidad de especies, de igual manera, no se registró la
presencia de aves migratorias en el lugar.
Mientras que la finca 2, que presenta la mayor riqueza de avifauna asociada, presentaba la
mayor cantidad de especies determinadas y su estructura se componía de una distribución
heterogénea de cada una de las especies. De este modo, la actividad de corredor para las aves
puede generar muchas más ventajas si tienen una mejor disponibilidad de varias especies de
árboles de sombra en un solo lugar. Esta afirmación da sentido a los propuesto por Gómez &
Shcneider (2017), quienes establecen que las aves prefieren los sistemas de producción de
cacao con mayor complejidad estructural y con mayor cantidad de especies acompañantes,
61
debido a que esto genera varios servicios ecosistémicos a las aves.
Los resultados de este trabajo, se ven influenciados por la fenología de los árboles, ya que la
actividad de fructificación es bastante asincrónica a través del año (Giraldo 1990) generando
alimento constante a las aves. Estas distribuciones fenológicas altamente solapables de las
especies maximizan el número de interacciones realizables (Encinas-Viso et al. 2012) y la
continua presencia de frugívoros y plantas ornitócoras todo el año resulta en un sistema
altamente generalista donde se optimizan las abundancias de las especies y del recurso
alimentario (Suweis et al. 2013, Zhang et al. 2011).En el caso especies como Cecropia peltata
y Miconia sp presentaron una gran disponibilidad de recursos para las aves en cuanto a forrajeo
y percha, sin embargo en el segundo muestreo, casi ningún individuo de estas especies
presentaban frutos y en algunos casos no tenían hojas. De igual forma con la especie Persea
americana, en el primer muestreo presentaba una gran disponibilidad de frutos, mientras que
en el segundo muestreo presentaba pocos frutos y en su mayoría inmaduros. Caso contrario
con Anadenanthera peregrina, la cual no presentaba frutos en el primer muestreo, pero en la
segunda estaba fructificado y tuvo un mayor número de visitas de avifauna asociada.
En relación a lo propuesto por Castillo y Calderón (2017), quiénes recomiendan 9 especies de
plantas, de las cuales se registran en común con este trabajo: Myrsine coriacea, Myrsine
guianensis, Cedrela montana y Cecropia peltata, ya brindan el recurso de forrajeo tanto de
fruta como de insectos. De igual forma, cabe aclarar que estas especies durantes los muestreos
realizados en este trabajo presentan un mayor uso por parte del ave en cuanto a la actividad de
percha con un 45%, seguido de forrajeo con un 24%. De igual forma, presentan otro tipo de
actividades como acicalamiento (10%), canto o vocalización (10.5%), movimiento de rama en
rama (5%) y otros con porcentajes poco significativos respecto al tiempo realizado como
62
comportamiento agonístico, corredor, cortejo y anidación con valores por debajo del 2%. Así
mismo, en concordancia con este estudio que sugiere ciertas especies de plantas que aportan
beneficios al suelo se encuentran seleccionadas en este trabajo como árboles de sombra: Cordia
alliodora, Persea americana, Citrus sinensis y Citrus limon. En este orden la especie Persea
americana no solo fue una de las especies que más aportó recursos a las aves sino que también
beneficia de manera significativa al suelo, por lo que es una de las más recomendadas en este
estudio.
Además, este estudio recae en la importancia de sembrar especies de familias nativas como
Primulaceae, Clusiaceae, Chloranthaceae, Myrtaceae, Melastomataceae, Ericaceae,
Lythraceae, Rubiaceae de las cuales encontramos en este estudio: Primulaceae (Myrsine
coriacea, Myrsine guianensis), Melastomataceae (Miconia sp) y Rubiaceae (Calycophyllum
multiflorum, Warzewiczia coccinea) y especies de familias frutales como: Rutaceae (Citrus
limón y Citrus sinensis), Lauraceae (Persea americana) y Caricaceae (Vasconcellea pubescens)
que fueron registradas en este estudio, que son recomendadas para ser implementadas como
herramientas del paisaje con el fin de promover la recuperación e incremento de la cobertura
vegetal tanto de los ecosistemas boscosos como en cada una de las unidades de paisaje
evaluadas (Castillo y Calderón, 2017).
Según Allen y Allen (1981) citado por Benites (2016), sustentan la idea de que las especies de
la familia Fabaceae, tienen la capacidad de fijar el nitrógeno atmosférico en simbiosis con
bacterias del grupo de los rizobios. Por ser fijadoras de nitrógeno, las leguminosas son
importantes desde el punto de vista ecológico, porque disminuyen o eliminan el uso de
fertilizantes químicos. De las aproximadamente 19 000 especies de leguminosas no se tiene
aún información de la mayoría de ellas sobre su capacidad de nodular, es decir para establecer
simbiosis con bacterias fijadoras de N.
63
En cuanto a las redes de interacción, se evidencio que las especies Cedrela montana y
Anadenanthera peregrina son especies de gran importancia para las aves, ya que en las dos
temporadas (julio-noviembre) fueron las especies con más interacciones. En el caso de las aves
para las especies individuales, el número de interacciones es un excelente predictor de su
persistencia en la comunidad (James et al. 2012). Los estudios de redes muestran que las
especies más vulnerables tienen menos interacciones, y a su vez que un ataque dirigido a las
especies más conectadas pone en riesgo la red entera (Memmot et al. 2004). Como por ejemplo
la presencia de la especie Ortalis guttata donde solo presenta interacción con un ejemplar de
la familia Lauraceae.En cuanto a la familia más abundante, los Thraupidae y especialmente el
género Tangara son los más centrales, en nuestra red, ya que generaron interacción con casi
todas las especies de árboles monitoreadas. Las aves migratorias por su parte,tienen un rol
importante en el consumo de frutos en esta comunidad, ya que dentro de las especies con más
interacciones encontramos a Setophaga cerulea, Setophaga fusca y Piranga rubra, contrario a
lo establecido por Palacio (2014) donde establece que las aves migratorias tienen un rol menor
en el consumo de frutos.
Palacio (2014) menciona que las plantas súper-generalistas son pioneras intermedias (Miconia,
Cecropia, Ficus) que son muy abundantes y se encuentran principalmente en bordes y bosques
secundarios. Estas especies tienen como características producir frutos pequeños con múltiples
semillas de manera asincrónica durante todo el año, lo cual provee constante alimento para
aves tanto grandes como pequeñas, como se pudo evidenciar en este trabajo que en especies
como Cecropia se encontraban aves del tamaño de Pteroglossus castanotis hasta Brotogeris
cyanoptera
64
Aunque se ha evidenciado la importancia de las plantaciones de sombra para las aves, también
es importante mencionar los beneficios de las aves a estos sistemas productivos, ya que como
establece Greenberg et al (2000). En los cultivos de cacao, las aves son responsables de
diferentes servicios ecosistémicos, como la polinización y la dispersión de semillas de las
especies de vegetación acompañante, el control de plagas y la reducción de la herbivoría de las
hojas del cacao, por lo tanto el incremento de aves asociado con una mayor complejidad del
sistema de producción agrícola podría ayudar indirectamente a los agricultores a mejorar el
rendimiento de los cultivos de cacao. Además, los sistemas de producción de cacao más
complejos podría dar otros beneficios: el mejoramiento de la fertilidad del suelo (Beer et al.
1998), el suministro de materia orgánica al suelo por medio de la producción de hojarasca de
los árboles que forman el dosel (Beer 1988, Rice & Greenberg 2000), el control del microclima
por la reducción de la evapotranspiración y el aumento de humedad (McCulloch et al. 1965,
Willey 1975), la aminoración de las condiciones climáticas adversas como temperaturas
extremas y vientos fuertes (Hadfield 1968, Beer 1987, Beer et al. 1998), mayor fijación del
nitrógeno atmosférico (Santana & Cabala-Rosand 1982, Beer 1988), la inhibición del
crecimiento de malezas por la sombra creada por los árboles que forman el dosel (Cunningham
& Lamb 1959, Vernon 1967, Beer 1987). De esta forma, se podrían vincular los mayores
rendimientos de cacao en los sistemas de cultivo complejos con una mayor biodiversidad y así
integrar la producción y la conservación.
8. CONCLUSIONES
Las especies de árboles de sombra que presentaron mayor interacción con la avifauna fueron:
Anadenanthera peregrina, Cedrela montana, Miconia sp y Cecropia peltata.
Se determinan 78 especies de aves asociadas a los árboles de sombra en cacaotales de las cuales
65
11 eran especies migratorias.
En cuanto a la evaluación de los recursos aportados por los árboles de sombra se reconoce que
los más utilizados por las aves fue: percha (37%), seguido de forrajeo (33%) y acicalamiento
(10%). También se reportan otras actividades como movimiento de rama en rama (9%) y canto
o vocalización (8%) y corredor, anidación, comportamiento agonístico y cortejo con valores
por debajo del 2%.
Se establecen diferencias significativas entre las especies de árboles monitoreadas respecto a
los recursos que brindan y a la parte de dosel utilizada.
Se recomiendan estas especies Anadenanthera peregrina, Cedrela montana, Persea americana
y Cecropia peltata debido a los resultados obtenidos, sin embargo se sugieren estudios en
diferentes temporadas del año con las otras especies.
De acuerdo a los resultados, se puede entablar una relación directamente proporcional entre la
riqueza de aves y la riqueza de árboles de sombra, ya que en el sitio donde se reportaron más
especies y familias de árboles de sombra, se encontró una mayor cantidad de avifauna asociada.
La cantidad de especies de árboles y la heterogeneidad del paisaje influyen en la riqueza de
avifauna asociada a los mismos, debido a que brindan mayores recursos a las actividades
realizadas por las aves.
Se reconoce la importancia de reforzar en la conservación de las aves, ya que, hacen parte de
la red trófica y mantienen el equilibrio del mismo. En el caso de las rapaces, algunos
66
agricultores las consideran como controladores de plagas, ya que, se alimentan de otros
animales que perjudican los cultivos, por ejemplo las ardillas.
Se recomienda sembrar las especies de árboles de manera alterna con otras especies que
también generen sombra con el fin de brindar mayor disponibilidad de recursos a las aves.
La disponibilidad de recursos depende en gran manera de la fenología de los árboles de
sombra, con ello, se puede evidenciar que los recursos no serán constantes durante todo el año,
de aquí parte la necesidad de sembrar diferentes especies en diferentes temporadas del año para
mejorar la disponibilidad de recursos.
Este tipo de trabajos permite ampliar el conocimiento de la avifauna asociada a cacaotales y
los árboles de sombra que están presentes allí, y con ello tener el primer punto de partida para
la conservación.
Los resultados demuestran que se pueden estudiar e implementar estrategias que permitan la
conservación de especies vegetales y remanentes de bosque que traen beneficios a la
biodiversidad y a los agroecosistemas.
9. RECOMENDACIONES
Se sugiere, realizar estudios que permitan una evaluación constante de los árboles de sombra
durante diferentes periodos del año, teniendo en cuenta su fenología, ya que, este influye
significativamente en la disponibilidad de recursos que este presenta a las aves.
Hay variaciones de disponibilidad de recursos incluso entre las mismas especies de árboles de
sombra, en este caso con Myrsine guianensis algunos individuos tenían muchos frutos, otros
67
muy pocos y otros individuos no presentaban ni siquiera hojas, por lo que también se sugiere
un estudio que evalúe las causas de esta variación intraespecífica.
10. REFERENCIAS
AGRONET. 2017. Red de Información y Comunicación del Sector Agropecuario de
Colombia. Recuperado a partir de
http://www.agronet.gov.co/estadistica/Paginas/default.aspx
Agudelo, M. 2016. Crecimiento y productividad de sistemas agroforestales (SAF) con
cacao en estados tempranos de desarrollo en el bosque seco-tropical (bs-T) del
departamento de Antioquia. Tesis de maestría. Universidad Nacional de Colombia.
Facultad de Ciencias Agrarias. Medellín, Colombia.
Alkorta, I., I. Albizu y C. Garbisu. 2003. Biodiversity and agroecosystems.
Biodiversity and Conservation 12:2521-2522.
Alkorta, I., I. Albizu y C. Garbisu. 2003. Biodiversity and agroecosystems.
Biodiversity and Conservation 12:2521-2522
Andrea, G., Acevedo E., & Gastón, Z. (2014). EVODIA. Relación entre la
distribución espacial y las actividades realizadas por las aves de la vereda Tuis-Tuis
Tierralta - Córdoba, Vol.1:(1). Recuperado de:
https://www.unicordoba.edu.co/images/5-
Relaci%C3%B3n_entre_la_distribuci%C3%B3n_espacial_y_las_actividades_realizad
as_por_las_aves_de_la_vereda_Tuis-Tuis_Tierralta_-_C%C3%B3rdoba.pdf
Ariza, A.2006.El cacao en cifras.Federación Nacional de Cacaoteros. Fedecaco.
Bogotá.
Bayly, N. J., Gómez, C., Cardenas, L., & Rubio, M. (2014). Migraon of raptors,
swallows and other diurnal migratory birds through the darien of Colombia.
68
Ornitología Neotropical, 25, 63-71.
Benites, J., (2016). LEISA, Revista de agroecología. Las leguminosas en la
alimentación y en la fertilidad de los suelos. Vol. 32, núm. 2. Recuperado de
http://www.leisa-l.org/web/index.php/volumen-32-numero-2/1508-las-leguminosas-
en-la-alimentacion-y-en-la-fertilidad-de-los-suelos
Castillo, C. 2018. Caracterización de la miriapodofauna (Arthropoda: Myriapoda) de
bosque húmedo andino en el municipio de Icononzo, Tolima, Colombia. Tesis de
pregrado. Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Bogotá, Colombia. Datos
sin publicar.
Castillo, Y., Calderón J. (2017) Revista de ciencias agrícolas. Plantas usadas por las
aves en paisajes cafeteros de Nariño, Colombia. Volumen 34(2):3-18. Recuperado de:
http://www.scielo.org.co/pdf/rcia/v34n2/v34n2a01.pdf
DNP. 2012. Superficie total y aprovechamiento de la tierra 2008. En Anuario
estadístico del sector agropecuario. Departamento Nacional de Planeación-DNP y
Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural. Bogotá, Colombia.
Duguman, B.; Gockowski ,J. & Bakala,J. 1999. Desafíos biiofísicos y oportunidades
para el cultivo de (Theobroma cacao L.) en sistemas agroforestales en África
Occidental y Central y Central. Revista Agroforestería en las Américas, Vol.6. No
22.1999.(CATE) Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza.
Turrialba, Costa Rica.1999.p 7-10.
Etter, A., C. Mcalpine, K. Wilson, S. Phinn & Possingham. 2006. Regional patterns
of agricultural land use and deforestation in Colombia. Agriculture, Ecosystems and
Environment 114:369-386
FEDECACAO. 2006. Guia tecnica para el cultivo del cacao. Suministro y ediciones
LCBLTDA, Bogotá, Colombia p.187
69
FEDECACAO. 2014. Cacaocultura renovada. Ministerio de Agricultura y Desarrollo
Rural. Departamento técnico Recuperado de
https://www.fedecacao.com.co/site/images/pyardley1.pdf
FEDECACAO. 2017. Estadísticas y recaudo. En: Federación Nacional de Cacaoteros
y Fondo Nacional del Cacao. Recuperado de:
http://www.fedecacao.com.co/portal/index.php/ es/2015-02-12-17-20-59/nacionales
Fernández-alonso, J.l. (2009). Flora de Santa María (Boyacá). Guía de campo de los
géneros de angiospermas. Serie de guías de campo del Instituto de ciencias naturales
no. 3. Instituto de ciencias naturales, Universidad nacional de colombia, Bogotá, D.c.,
Colombia. 276 pp.
Galeano, A., Acevedo, E., & Zamora, G., (2014). Relación entre la distribución
espacia y las actividades realizadas por las aves de la vereda Tuis- Tuis Tierralta –
Córdoba.
Galo, M., & Marin, A. 2017.Colombia: Chocolate que derrota la coca | Planeta Futuro
| EL PAÍS. El País. Recuperado a partir de
https://elpais.com/elpais/2017/04/12/planeta_futuro/1492006937_546718.html
Gómez Sal, A. 2001. Aspectos ecológicos de los sistemas agrícolas. Las dimensiones
del desarrollo. En: Labrador, J. y Altieri, M.A.,(eds.) Agroecología y Desarrollo.
Mundi Prensa. 83-119.
Greenberg, R. 1996. Managed forest patches and the diversity of birds in southern
Mexico. Pp. 59-90. In: J. Schelhas y R. Greenberg (eds.). Forest Patches in Tropical
Landscapes. Island Press. Washington, DC, EUA
Guevara, S., Purata, S. & Van der Maarel, E. (1986). The role of remnant forest trees
in tropical secondary succession. Vegetatio 66: 77–84.
70
Ibarra A & Estrada A. 2001. Avifauna asociada a dos cacaotales tradicionales en la
región de la Chontalpa,Tabasco, México. Universidad Juárez Autónoma de Tabasco,
Universidad Nacional Autónoma de México.
Kantak, G. 1979) Observations on some fruit-eating birds in Mexico. The Auk 96:
183-186.
Laverde-R., O. & Gómez, F. (2016). Las aves de Santa María. Serie Guías de Campo
del Instituto de Ciencias Naturales N. ° 16. Bogotá, D. C: Instituto de Ciencias
Naturales, Universidad Nacional de Colombia.
Magurran, AE midiendo la diversidad biológica; Blackwell Publishing: Malden, MA,
EE. UU .; Miami, FL, USA,2004; ISBN 0-632-05633-9.
Martin,G, H.2007. Visitas de “Aves insectívoras” al guamo, Inga edulis
(Mimosoideae) en el departamento del Quindío, Colombia. Universidad del Quindío
AA 460, Fundación Ornitológica del Quindío.Boletín SAO Vol. XVII
Mellink, E. 1991. Bird communities associated with three traditional agroecosystems
in the San Luis Potosi Plateau, Mexico. Agriculture, Ecosystems & Environment
36:37-50.
Minorta, V & Ordoñez, E.s.f.Diversidad florística en arreglos agroforestales asociados
a cacao (Theobroma cacao), de cuatro municipios del sur colombia. Instituto de
Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia. Huila, Colombia.
Molina, D., (2009). SAO. Sociedad Antioqueña de Ornitología.Plantas del trópico
americano que atraen aves. Primera edición: Noviembre de 2009
Parrish J, Reitsma R, Greenberg R, McLarney W, Mack R, Lynch J (1999) Los
cacaotales como herramienta para la conservación de la biodiversidad en corredores
biológicos y zonas de amortigua-miento. Agroforestería en las Américas. Vol. 6 Nº
22. 35 pp
71
Parrish, J.; Reitsma, R.; Greeberg, R.;Mclarney, W.; Mack, R. & Lynch J. 1999. Los
cacaotales como herramienta para la conservación de la biodiversidad en corredores
biológicos y zonas de amortiguamiento. Agrofor Am. 1999;6:16-22
Perfecto, I. y J. Vandermeer. 2008. Biodiversity conservation in tropical
agroecosystems: a new conservation paradigm. Annals of the New York Academy of
Sciences 1134:173-200
Perfecto, I., Mas, A., Dietsch, T., Vandermeer, J., 2003. Conservaon of biodiversity
in coffee agroecosystems: a tri-taxa comparison in southern Mexico. Biodiversity and
Conservaon 12, 1239-1252
Perfecto, I., Mas, A., Dietsch, T., Vandermeer, J., 2003. Conservation of biodiversity
in coffee agroecosystems: a tri-taxa comparison in southern México.
POT, SM. 2003. Plan de ordenamiento territorial Santa María, Boyacá. Diagnostico
situacional, primera parte. II subsistema biofisico.
PROCACAHO.2016. Establecimiento de la sombra para plantaciones nuevas de
cacao. Reccuperado de:
http://www.fhia.org.hn/dowloads/cacao_pdfs/infocacao/InfoCacao_No7_Mar_2016.p
df
Rodriguez, H & Salgado, J.2014.Diversidad avifaunística en agroecosistemas de riego
y temporal de la cuenca baja del Lago de Cuitzeo, Michoacán. Laboratorio de
Investigación en Ornitología, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo. Huitzil vol.15
Ruiz, C.; Quintero M & Colorado, G. 2016. Las aves y los agroecosistemas
colombianos. Asociación Calidris, Santiago de Cali, Colombia
Salas, M, G. 1999.Árboles muertos en pie y su relación con las aves silvestres en un
bosque de México. Obv’r,’atoric Mrdiocnohuvital 155N: 1132-1660 [999, número 2,
72
2S7-294
Salgado, M. M. G.; Ibarra, N. G.; Macías, S. J. E. y López, B. O. 2007. Diversidad
arbórea en cacaotales del Soconusco, Chiapas, México. Interciencia. 32(11):763-768.
Salgado-Ortiz, J. 2000. Slash-and-burn disturbance and patterns of avian diversity at
the Calakmul Biosphere Reserve, Campeche, Mexico: the conservation implications
of a habitat mosaic. Tesis de maestría, Queen’s University. Kingston, Ontario,
Canadá.
Sánchez, F; Pérez, J; Obrador, J; Sánchez, A; & Ruiz, O.2016. Estructura arbórea del
sistema agroforestal cacao en Cárdenas, Tabasco, México .Revista Mexicana de
Ciencias Agricolas. 2695-2709
Shannon, C. 1948. The mathematical theory of communication. En: The mathematical
theory of communication. Shannon C.E. y Weaver W. (Ed). University of Illinois
Press Urbana. p. 29-125
Silvina Ippi & Ana Trejo.2003. Dinámica Y Estructura De Bandadas Mixtas De Aves
En Un Bosque De Lenga (Nothofagus Pumilio) Del Noroeste De La Patagonia
Argentina. Centro Regional Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, 8400
Bariloche, Río Negro, Argentina. Ornitologia Neotropical 14: 353–362, 2003. The
Neotropical Ornithological Society
Tilman, D. 1999. Global environmental impacts of agricultural expansion: The need
for sustainable and efficient Practices. Proc. Natl. Acad. Sci. Usa 96:59956000.
Tilman, D., J. Fargione, B. Wolff, C. D'Antonio, A. Dobson, R. Howarth, D.
Schindler, W.H. Schlesinger, D. Simberloff y D. Swakhamer. 2001. Forecasting
agriculturally driven global environment change. Science 292:281-284.
73
Tilman, D.J., J. Fargione, B. Wolff, C. D'Antonio, A. Dobson, R. Howarth, D.
Schindler, W.H. Schlesinger, D. Simberloff & D. Swackhamer. 2001. Forecasting
agriculturally driven global environmental change. Science 292:281284.
Tinajero, H. (2005). Estructura y uso de hábitat de las comunidades de aves en los
bosques de encino de la Sierra Madre Oriental. Recuperado de:
http://eprints.uanl.mx/5550/1/1020150551.PDF
Torres, G.; Guevqrq, I.;Orrego, P.; Moreno, C.; Vargas, F.; Llano, A.; Duque, P.; &
Ruiz, I. 2014.Uso de Samanea saman y Pithecellobium dulce (Fabaceae:
Mimosoideae) por aves en el Jardín Botánico Universitario, Cali, Colombia (2014) P.
64