estrategias de remediaciÓn de cadmio aplicables a sistemas de producciÓn de cacao … · 2021. 5....
TRANSCRIPT
ESTRATEGIAS DE REMEDIACIÓN DE
CADMIO APLICABLES A SISTEMAS DE
PRODUCCIÓN DE CACAO EN COLOMBIA
Diana María Chica Cardona
Javier Gustavo López Sánchez
Universidad de Antioquia
Facultad de Ingeniería
Medellín, Colombia
2020
ESTRATEGIAS DE REMEDIACIÓN DE CADMIO APLICABLES A SISTEMAS DE
PRODUCCIÓN DE CACAO EN COLOMBIA
Diana María Chica Cardona
Javier Gustavo López Sánchez
Monografía presentada como requisito parcial para optar al título de: Especialización en
Gestión Ambiental
Asesor(a):
Dra. Nury Alexandra Muñoz Blandón
PhD. Biotecnología
Universidad de Antioquia
Facultad de Ingeniería
Medellín, Colombia
2020
CONTENIDO
1. INTRODUCCIÓN ............................................................................................................ 1
1.1. Planteamiento del problema .................................................................................. 1
1.2. Objetivos ............................................................................................................... 3
1.2.1 Objetivo General................................................................................................ 3
1.2.2 Objetivos Específicos ........................................................................................ 3
2 MARCO TEÓRICO ......................................................................................................... 4
2.1 Generalidades del Cultivo de Cacao ..................................................................... 4
2.1.1 Aspectos Socioeconómicos del Cultivo de Cacao ............................................. 8
2.2 Características del Cadmio .................................................................................. 12
2.2.1 Exposición y Efectos en la Salud Humana ...................................................... 13
2.2.2 Efectos de Cadmio en las Plantas .................................................................... 14
2.2.3 Factores que Afectan la Presencia de Cadmio en Planta de Cacao y Suelo .... 16
2.2.3.1 pH .................................................................................................................... 18
2.2.3.2 Materia Orgánica ............................................................................................. 23
2.2.3.3 Capacidad de Intercambio Catiónico (CIC) .................................................... 25
2.2.3.4 Textura ............................................................................................................. 26
2.2.3.5 Conductividad eléctrica ................................................................................... 27
2.2.4 Normatividad de Cadmio................................................................................. 30
2.2.5 Técnicas Analíticas de Cadmio ....................................................................... 33
2.3 Técnicas de Remediación de Cadmio ................................................................. 37
2.3.1 Técnicas Físico-Químicas................................................................................ 38
2.3.1.1 Tapado de Superficie y Encapsulación del Suelo ............................................ 38
4
2.3.1.2 Solidificación y Vitrificación .......................................................................... 38
2.3.1.3 Extracción Electrocinética ............................................................................... 39
2.3.1.4 Enjuague y Estabilización ............................................................................... 40
2.3.1.5 Prácticas Agrícolas .......................................................................................... 41
2.3.2 Técnicas Biológicas ......................................................................................... 44
2.3.2.1 Atenuación Natural .......................................................................................... 45
2.3.2.2 Bioaumentación ............................................................................................... 46
2.3.2.3 Bioestimulación ............................................................................................... 46
2.3.2.4 Biorremediación .............................................................................................. 47
2.3.2.5 Fitorremediación .............................................................................................. 52
3 METODOLOGÍA ........................................................................................................... 62
4 RESULTADOS Y ANÁLISIS ....................................................................................... 65
5 CONCLUSIONES .......................................................................................................... 76
6 REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 78
LISTA DE TABLAS
Tabla 1 Destino y volumen de las exportaciones de cacao en Colombia - octubre de 2019 ...... 11
Tabla 2 Producción Mundial de Cacao (miles de toneladas) ..................................................... 11
Tabla 3 Importación a Nivel Mundial de Cacao (miles de toneladas) ........................................ 12
Tabla 4 Aportes estimados de metales pesados agregados a suelos agrícolas por diferentes
fuentes (mg/kg) .............................................................................................................................. 23
Tabla 5 Variación de la cantidad de Cd en suelos tras la aplicación de fertilizantes durante 100
años en Europa ............................................................................................................................. 30
Tabla 6 Concentración máxima permisible de cadmio en suelo de uso agrícola/residencial en
diferentes países ............................................................................................................................ 31
Tabla 7 Niveles máximos propuestos para el Cd en el chocolate y productos derivados del cacao
de Colombia .................................................................................................................................. 32
Tabla 8 Contenidos Máximos de Cadmio según Reglamento 488/2014 de la UE ...................... 33
Tabla 9 Plantas Hiperacumuladoras de Cadmio ........................................................................ 57
Tabla 10 Costos de tratamiento de contaminación de metales pesados en suelo ........................ 61
Tabla 11 Propiedades físico-químicas del suelo y prácticas agrícolas que inciden en la
acumulación/mitigación de Cd ..................................................................................................... 67
Tabla 12 Técnicas de Remediación Físico-químicas para la Mitigación de Cd en Suelo y Planta
de Cacao ....................................................................................................................................... 71
Tabla 13 Técnicas de Remediación Biológicas para la Mitigación de Cd en Suelo y Planta de
Cacao ........................................................................................................................................ 73
6
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 Características morfológicas del cacao ........................................................................... 5
Figura 2 Subespecies de cacao ........................................................................................................ 6
Figura 3 Regiones productoras de cacao en el mundo ................................................................... 7
Figura 4 Representación de proceso productivo de cacao en Colombia ........................................ 8
Figura 5 Producción de cacao en Colombia ................................................................................. 10
Figura 6 Mecanismos de regulación que subyacen al transporte de Cd en las raíces, tallos y hojas
de las plantas, mostrando la absorción en las células de las raíces, tallos y hojas a través de la
vía simplástica y la retención en las raíces y hojas a través del almacenamiento vacuolar y la
carga del xilema ............................................................................................................................ 15
Figura 7 Circulación del cadmio en el medio ambiente ............................................................... 18
Figura 8 Concentración de cadmio frente a variación del pH ...................................................... 19
Figura 9 Efecto de aplicación de biochar y cal en la concentración de cadmio en el suelo ........ 20
Figura 10 Mapa de Concentración de Cd en Colombia ............................................................... 22
Figura 11Fracciones de cadmio y biodisponibilidad en suelos .................................................... 36
Figura 12 Mecanismos de detoxificación de metales pesados presentes en microorganismos .... 50
Figura 13 Mecanismos de fitorremediación aplicables a metales pesados ................................. 52
Figura 14 Mecanismos de tolerancia a metales pesados en plantas ............................................ 54
RESUMEN
Colombia es reconocida por exportar cacao fino y de aroma internacionalmente, siendo
Europa su principal mercado de exportación, sin embargo, la problemática actual son los valores
restrictivos que ha impuesto la Unión Europea frente a las concentraciones de cadmio en estos
productos y derivados (Resolución 844/2014) que entraron en vigencia en el 2019, lo que dificulta
su comercialización a este mercado. Una vez que el cacao en Colombia es de gran importancia a
nivel socio-económico se requiere encontrar soluciones a esta situación, con miras a aportar sobre
este tema se realizó una revisión bibliográfica que se configura como una guía de consulta que
reúne información relacionada con las propiedades físico químicas de los suelos y sus
implicaciones en la captación de Cd por las plantas de cacao, asociadas en la medida de lo posible
a la situación colombiana. Se relacionan las técnicas de detección y análisis de Cd en suelo, plantas
y productos transformados de cacao como medida preliminar para la evaluación de este metal, así
mismo, se entrega resumen con las principales prácticas agrícolas y técnicas de mitigación a
implementar en los suelos y plantaciones de cacao para la reducción del Cd. Se identifican como
referentes internacionales con mejor fundamento en esta materia, a países como Ecuador y Perú,
quienes ya han establecido normatividad, límites máximos permisibles para este metal, así como
estudios de suelos y prácticas agrícolas. Respecto a las técnicas de remediación revisadas, basadas
en acción físico-química y biológica, se observó que estas últimas son las que mejor potencial
tienen para ser usadas en campo con sistemas de producción de cacao, una vez que son amigables
con el medio ambiente, favorecen las condiciones nutricionales del suelo y se muestran eficientes
en la minimización de la biodisponibilidad del Cd por las plantas de cacao. La técnica de
fitoextracción, es la más recomendada, pues se basa en el cultivo simultáneo de plantas con acción
remediadora con el cacao, y minimiza las concentraciones de Cd disponibles en suelo mediante su
acumulación o transformación. Existe una gran variedad de plantas con capacidad de tolerancia a
altas concentraciones de Cd y afinidad por este, sin embargo, hasta el momento la búsqueda
realizada mostró una limitación en la producción científica relacionada a este aspecto, pues no se
encuentran estudios en campo en Colombia que lo aborden, abriendo una puerta a la investigación
de esta problemática actual que requiere de soluciones técnicas, ambiental y económicamente
viables para el país.
Palabras clave: cacao, cadmio, remediación, toxicidad.
ABSTRACT
Colombia is widely known for producing fine and flavor cacao. Thus, its exportation
represents an economic opportunity to be explored and expanded in the country. Nonetheless, high
levels of cadmium have been detected in cacao, which generally exceed Maximum Permissible
Values as defined by the European Union in 2019. With the aim of providing alternative solutions,
a review was made to compile information related to physic-chemical properties of soil and, its
effects on Cd uptake by cacao trees. Detection and analysis techniques used to evaluate Cd levels
in soil and plants were described to define the need of implementing agricultural practices and/or
mitigation strategies to reduce Cd. This review identified international referrals as Ecuador and
Peru, which have already set Cd regulations, defined Maximum Permissible Levels for this metal,
developed studies to decrease Cd, and established agricultural practices according to their own
conditions. Regarding remediation techniques, those based on biological processes have a greater
potential to be used in the fields on cacao plantations, as they are environmentally friendly, provide
nutrients to soil and, are more efficient in reducing Cd bioavailability than those based on physic-
chemical methods. Phytoextraction seemed to be the most suitable technique for reducing Cd, once
it relies on the utilization of plants to accumulate or transform this metal. In conclusion, the aim
of this work was to produce a customized consultation guide adapted for Colombia. Despite having
identified a wide variety and large amount of Cd hyperaccumulators plants in Colombia, there is
a lack of information, which must be further investigated. Thus, this is an opportunity for research
approaching technical alternatives that must be environmental and economically viable for
Colombia.
Keywords: cacao, cadmium, remediation, toxicity.
1
1. INTRODUCCIÓN
1.1.Planteamiento del problema
Colombia es reconocida por exportar cacao fino y de aroma, categoría en la cual apenas
está el 5% del cacao producido en el mundo (ICCO, 2016). De igual forma, una significativa
cantidad de cultivadores en América Latina y Caribe (ALC) están dedicados a la producción de
cacao de sabor fino y de aroma, el cual se usa comúnmente para productos con alto contenido de
cacao y en chocolatería especializada, siendo su principal mercado de exportación el europeo
(Meter et al., 2019).
En este mismo sentido, vale destacar, que los principales mercados de exportación de cacao
en Latinoamérica son Estados Unidos, Países bajos, Alemania, Suiza, Bélgica, entre otros. Por otra
parte, los mayores exportadores en la región del grano de cacao son Ecuador, República
Dominicana y Perú; y de productos elaborados/semielaborados a base de cacao son Brasil y
México (Banco de desarrollo de América Latina, 2019).
Además, el cultivo de cacao en el país se ha convertido en una alternativa de sustitución de
cultivos ilícitos, favoreciendo las oportunidades de desarrollo económico de las familias que lo
han incluido dentro de su sistema productivo (Charry et al., 2019; Forero Mendoza et al., 2018;
Cely Torres, 2017).
Sin embargo, una vez que la Comisión Europea en la Resolución 844/2014 (Comisión
Europea, 2014) modifica los límites de concentración de cadmio (Cd) en cacao y actualiza los
alimentos en los cuales está controlado, incluyendo el cacao, que no estaba inicialmente estipulado
en el Reglamento 1881/2006 (Comisión Europea, 2006), se presenta una restricción de
comercialización a este mercado. Esta modificación fue basada en el reporte de la Comisión
Técnica de Contaminantes de la Cadena Alimentaria (Contam) de la Autoridad Europea de
Seguridad Alimentaria (EFSA) que emitió un dictamen sobre el Cd en alimentos respecto a su
fuente, concentración, ingesta semanal tolerable (2,5µg/kg de peso corporal), entre otros (EFSA
European Food Safety Authority, 2009). Vale destacar, que el concepto emitido por la EFSA llevó
en consideración la evaluación de riesgo realizada por el Comité mixto FAO/OMS de Expertos en
2
Aditivos Alimentarios (JECFA), que hasta el 2015 se ha ratificado (Norma General Para Los
Contaminantes y Las Toxinas Presentes En Los Alimentos y Piensos., 2015).
Las concentraciones establecidas en esa época entraron a regir a partir del 1 de enero de 2019
(Comisión Europea, 2014), lo que representa una dificultad reciente para la exportación de este
producto a ese mercado, que es altamente atractivo a nivel económico. Es necesario anotar que
aún con este panorama, el precio de compra de cacao en Colombia se ha incrementado en el año
2020 (Red de información y comunicación del sector Agropecuario Colombiano, 2020), esto
debido a que el país se autoabastece y asume la compra interna del grano y realiza exportaciones
a Asia, Estados Unidos y México (D. Torres1, Comunicación personal 10 de septiembre de 2020);
sin embargo, a largo plazo, el país no se puede retirar del mercado europeo quien es el principal
consumidor de este producto, por lo que requiere encontrar soluciones a esta problemática.
El Cd en cultivos de cacao es proveniente en gran parte de los fertilizantes usados para
aumentar la productividad de los suelos, siendo también originado de manera natural del proceso
de degradación de las rocas. En este sentido, es importante abordar las prácticas que facilitan la
reducción de este metal en suelos, así como los principales factores que favorecen su incremento
en plantaciones de cacao y sus concentraciones en suelo, planta y almendra. Este metal es
absorbido por las plantas y transmitido a los granos de cacao, que al ser ingeridos por el ser humano
se bioacumula, lo que resulta peligroso debido a sus efectos tóxicos y carcinogénicos (World
Health Organization, 2010).
De acuerdo a lo mencionado anteriormente, existe una necesidad apremiante de encontrar
soluciones a corto, mediano y largo plazo para mitigar el problema del Cd en suelos, dado que el
cacao en Colombia es de gran importancia a nivel socio-económico.
Considerando que la problemática de concentraciones elevadas de cadmio en plantas de
cacao en Colombia se conoce recientemente y los estudios que tratan sobre esta temática aún son
limitados, este trabajo busca presentar a los agricultores y demás actores involucrados en este
proceso, la recopilación de información actualizada a la fecha, direccionada a la reducción de este
metal en plantaciones de cacao partiendo de las prácticas agrícolas convencionales hasta diferentes
1 Ingeniero Diego Torres, director de Fedecacao Seccional Urabá
3
tecnologías de remediación que presenten mayor eficiencia técnica y viabilidad ambiental y
económica en este aspecto.
1.2.Objetivos
1.2.1 Objetivo General
• Preparar una guía actualizada con diferentes estrategias para mitigar la presencia de cadmio en
cultivos de cacao en Colombia, ofreciendo así un estado del arte del problema a nivel nacional
y diferentes alternativas de solución con eficiencia ambiental y económica para su
implementación en campo.
1.2.2 Objetivos Específicos
• Presentar una revisión de técnicas de detección y análisis de Cd en suelo como medida
preliminar para la evaluación de este metal.
• Describir las características físico-químicas y biológicas de los suelos que inciden en la
acumulación de Cd en plantaciones de cacao en Colombia.
• Examinar las técnicas de remediación descritas para reducir la concentración de Cd en
plantaciones de cacao en todo el mundo.
4
2 MARCO TEÓRICO
2.1 Generalidades del Cultivo de Cacao
El cacao es un árbol de sotobosque que se ubica taxonómicamente en el orden Malvales,
familia Malvaceae, género Theobroma, especie Theobroma cacao L., que crece naturalmente en
América del Sur y Centroamérica, donde se cultivaba como alimento y utilizaba como moneda
antes de la llegada de los españoles.
El árbol es de porte bajo, leñoso y fuerte (Figura 1a), posee dos tipos de raíz, la pivotante
que le brinda soporte y anclaje pudiendo alcanzar 2 metros de profundidad y las secundarias donde
se encuentran los pelos adsorbentes que se ubican normalmente en los primeros 30 cm del suelo
(Figura 1b). El tronco originado a partir de la semilla sexual crece hasta una altura de 0.80 a 1.50
m donde se divide, originando un verticilo de 4 o 5 ramas. Las hojas son de forma alargada, de
tamaño medio unidas al tallo por el pecíolo y en su inserción presentan una yema axilar. Las flores
del cacao son hermafroditas y se encuentran distribuidas en el tronco, agrupadas en cojines florales
(floración caulinar) (Figura 1c). El fruto es una baya protegida por una cáscara externa, en su
interior se encuentran los granos que pueden variar de 20 a 50 por fruto, cubiertos por un mucílago
(Figura 1d). Los granos fermentados y secos son los que se transforman en productos de chocolate
y sus derivados (Fedecacao, 2015).
5
Figura 1
Características morfológicas del cacao
Figura 1a. Árbol de cacao.
Nota. Adaptado de Árbol de cacao híbrido [Fotografía]
por Fedecacao, 2015
Figura 1b. Esquema de raíz del cacao.
Nota. Adaptado de Esquema de la raíces del cacao.
[Fotografía] de Fedecacao, 2015
Figura 1c. Flor de cacao
Nota. Adaptado de La Flor [Fotografía]
por Fedecacao, 2015
Figura 1d. Frutos de cacao
Nota. Adaptado de El fruto y Tipos de cacao
[Fotografía] por Fedecacao, 2015
Se han descrito dos subespecies, T. cacao ssp. cacao, de frutos alargados con surcos
pronunciados y semillas blancas, conocido como variedad Criollo y T. Cacao ssp. Sphaerocarpum
6
de frutos redondeados con surcos escasamente evidentes y semillas de color púrpura, que se conoce
como Forastero (Figura 2). La polinización dirigida de los dos tipos, generó un tercero denominado
híbrido o trinitario que es el tipo de cacao que predomina en Colombia (Fedecacao, 2013).
Figura 2
Subespecies de cacao
Figura 2a. Cacao criollo ICS 60.
Nota. Adaptado de imágenes de Google
Figura 2b. Cacao forastero IMC 67.
Nota. Adaptado de imágenes de Google
El cacao se cultiva en regiones cálidas y húmedas en más de 50 países ubicados en cuatro
continentes (África, América, Asia y Oceanía) conforme se puede observar en la Figura 3.
7
Figura 3
Regiones productoras de cacao en el mundo
Nota: Adaptado de Regiones productoras de cacao, de Arvelo Sánchez, M. Á., 2017. CC-BY-SA 3.0 IGO
Para un adecuado desarrollo y producción, el cultivo debe establecerse bajo sistemas
agroforestales asociado con cultivos de ciclo corto, sombríos temporales y permanentes de forma
tal que contribuya a preservar la biodiversidad, propiciar un microclima favorable para la vida,
aumentar la productividad vegetal y animal, diversificar la producción, disminuir los riesgos del
agricultor, mitigar los efectos perjudiciales del sol, el viento y la lluvia sobre los suelos, entre otros.
Comparado con la mayoría de los cultivos, el cacao requiere una menor cantidad de insumos
externos, un manejo cultural de plagas y enfermedades, y se cuenta con la tecnología para que su
manejo se realice de forma ecológica (Fedecacao, 2013).
Las condiciones agroambientales para el cultivo de cacao en Colombia son: temperatura
entre 18 °C y 32 °C, con una óptima entre 24°C y 28 °C, pH entre de 5.0 a 7.5, precipitaciones
anuales entre 1500 y 3800 mm, altura sobre el nivel del mar que va de 0 a 1200 metros en las zonas
de Valles Interandinos Secos (VIS), la Zona Marginal Baja Cafetera (ZMBC), la Montaña
Santandereana (MS) y el Bosque Húmedo Tropical (BHT) (Fedecacao, 2013; Meter et al., 2019).
Estas condiciones se cumplen para los departamentos de Santander, Antioquia, Arauca,
Huila, Tolima y Nariño, entre otros, los cuales sobresalen en la producción nacional, donde se
siembran los clones o materiales evaluados por Agrosavia, Fedecacao, Compañía Nacional de
Chocolates y Casa Luker, liberados con la certificación del ICA por zona agroecológica. En la
Figura 4 se puede apreciar parte del sistema de producción en Colombia.
8
Figura 4
Representación de proceso productivo de cacao en Colombia
Figura 4a. Plántulas en vivero.
Nota. Adaptado de imágenes de Google
Figura 4b. Cosecha de cacao.
Nota. Adaptado de imágenes de Google
Figura 4d. Secado de grano.
Nota. Adaptado de imágenes de Google Figura 4b. Cultivador de cacao.
Nota. Adaptado de imágenes de Google
2.1.1 Aspectos Socioeconómicos del Cultivo de Cacao
En las últimas décadas, el contenido de Cd en los productos derivados del cacao amenaza
la seguridad alimentaria mundial, la salud humana y el futuro de las chocolaterías. El aumento de
la biodisponibilidad del Cd es un problema agudo en la horticultura basada en el cacao. La pobreza,
el mantenimiento deficiente, el poco conocimiento sobre la propensión a la fijación del Cd en el
cacao desalientan la aplicación de medidas de mitigación de riesgos. La acumulación progresiva
de Cd, con una vida media de 10 a 30 años, en el cuerpo humano, a niveles de trazas, puede dar
lugar a graves complicaciones para la salud en los niños que son los principales consumidores de
9
chocolate y que tiende a aumentar en morbilidad y mortalidad en la transición demográfica para
el año 2050. En este sentido, el desarrollo de clones de cacao con la capacidad de absorber bajos
niveles de Cd de los suelos e investigaciones sobre el Cd y el cacao en lugares específicos podrían
contribuir a limitar la transferencia trófica del Cd.
El cultivo de cacao constituye la principal fuente de ingresos para aproximadamente 38.000
familias campesinas colombianas, siendo el 95% pequeños productores con un promedio de 3,5
ha. Esta actividad agrícola genera cerca de 155.000 empleos (Huila, 2018) y la mano de obra es
aportada por la familia con contratos temporales para injertación, podas y cosecha; en la fase de
manejo y sostenimiento, por cada tres hectáreas de cacao se requiere un trabajador permanente y
2,65 ocasionales; por ello se considera que este cultivo dinamiza la economía de las zonas en las
cuales se desarrollan proyectos cacaoteros, que normalmente presentan problemáticas sociales
como pobreza, desempleo, violencia, cultivos ilícitos y grupos armados (Fedecacao, 2013).
El Programa Nacional Integral de Sustitución de Cultivos Ilícitos (PNIS) voluntaria en el
que se incluye cacao, que se desarrolla en Colombia por iniciativa gubernamental plantea que
"Formalizar para Sustituir", es una de las vías para acabar con este tipo de actividades y propiciar
el ingreso a las acciones productivas a unas 130.000 familias vinculadas a este programa en 14
departamentos y 55 municipios del país (Fedecacao, 2019).
Desde el punto de vista de estatus tecnológico del cacao, en Colombia este es considerado
bajo debido a la poca densidad de siembra (600 a 700 árboles/ha), con material híbrido de escaso
rendimiento y sombrío de poca utilidad o interés económico (Fedecacao, 2015). Los datos de
producción por departamento, se observan en la Figura 5.
10
Figura 5
Producción de cacao en Colombia
Nota. Adaptado de Cifras departamentales [Fotografía], por Diario del Huila, 2018,
https://www.diariodelhuila.com/fedecacao-abrira-en-el-huila-agencia-para-compra-del-grano
En 2019, en Colombia se sembraron 175.000 ha en las que se obtuvo una producción de
cacao de 59.665 t, lo cual representó un incremento del 4,9 % en comparación con el 2018. En el
mercado interno, la comercialización del grano se realiza mayoritariamente con dos empresas
(Nutresa y Casa Luker) que compran directamente más del 80% de la producción y el restante
abastece también a pequeños productores chocolateros (Abbott et al., 2019). De su producción,
fueron exportadas 9.000 t, manteniendo como principales destinos de exportación México,
Malasia, Bélgica, Estados Unidos, Holanda e Indonesia (Fedecacao, 2020).
La Tabla 1 presenta los países a los que Colombia realizó exportaciones en el año 2019,
en la cual se observa que sobresale México como el principal destino de exportación con 4.348 t
y una participación del 55% en el mercado. Un mercado internacional atractivo para este producto
es el de la Unión Europea (UE), tornándose vital el cumplimiento de su normativa vigente para
poder acceder al mismo.
11
Tabla 1
Destino y volumen de las exportaciones de cacao en Colombia - octubre de 2019
País Destino
A Sep./2018 A Sep./2019
Total,
Toneladas Participación
Total,
Toneladas Participación
México 1774 29% 4348 55%
Malasia 1259 20% 1450 18%
Bélgica 375 6% 877 11%
Estados Unidos 273 4% 435 5%
Indonesia 175 3% 250 3%
Países Bajos - Holanda 359 6% 232 3%
Argentina 225 4% 200 3%
España 576 9% 25 0%
Francia 14 0% 15 0%
Otros 1150 19% 98 1%
Subtotal 6180 100% 7930 3701
Fuente: Ministerio de Agricultura, 2019, elaboración propia
La producción de cacao en América abarca una superficie superior a 1.700.000 ha y genera
flujos comerciales superiores a los 900 millones de dólares de exportaciones anuales (Arvelo
Sánchez et al., 2017).
El 94% de la producción mundial que representa 4.645.000 t para el año 2019, se concentra
en diez países, entre los que se destacan Costa de Marfil y Ghana con una participación del 62%
(2.900.000 t), Colombia figura en el puesto diez con 55.000 t (Tabla 2).
Tabla 2
Producción Mundial de Cacao (miles de toneladas)
País 2013/2014 2014/2015 2015/2016 2016/2017 2017/2018
Costa de Marfil 1746 1796 1581 2020 2000
Ghana 897 740 778 970 900
Indonesia 375 325 320 270 240
Brasil 228 230 141 174 190
Nigeria 248 195 200 245 260
Ecuador 232 261 232 290 280
12
País 2013/2014 2014/2015 2015/2016 2016/2017 2017/2018
Camerún 211 232 211 246 240
Perú 81 92 105 115 120
República Dominicana 70 82 80 57 70
Colombia 49 51 53 55 55
Subtotal 4137 4004 3701 4442 4355
Fuente: MINAGRI-Perú, 2019, elaboración propia
En el caso de las importaciones, para el período 2013 a 2017, Holanda, EEUU, Alemania,
Bélgica, Malasia e Indonesia importaron entre 1.926.000 t y 2,395.000 t (Dirección General de
Políticas Agrarias, 2019). En la Tabla 3 se listan los diez países del mundo que más importaron
cacao en grano para el periodo comprendido entre 2013 y 2017, las cuales crecieron 6,3%
promedio anual.
Tabla 3
Importación a Nivel Mundial de Cacao (miles de toneladas)
País Importador 2013 2014 2015 2016 2017
Países Bajos 622 651 703 819 939
Estados Unidos 449 437 479 421 470
Alemania 293 245 301 343 354
Bélgica 250 264 246 304 320
Malasia 312 299 222 214 312
Indonesia 31 109 53 61 246
Francia 124 138 133 149 142
España 103 109 106 111 124
Reino Unido 73 60 58 43 107
Turquía 82 91 85 87 103
Otros 665 691 635 699 721
Subtotal 3004 3094 3021 3251 3838
Fuente: MINAGRI-Perú, 2019, elaboración propia
2.2 Características del Cadmio
El cadmio, de símbolo Cd, número atómico 48 y con estado de oxidación +2, es un metal
pesado de color blanco, naturalmente encontrado en la corteza terrestre en forma de óxidos
13
complejos, sulfuros y asociado a carbonatos de zinc, plomo y cobre y no tiene una función
conocida en los seres humanos (UNEP, 2010, Agency for Toxic Substances and Disease Registry
ATSDR, 2012; Kabata-Pendias & Pendias, 2001).
Su origen en suelos ocurre a partir de erupciones volcánicas, la meteorización de la roca
madre o por actividades antropogénicas, como la minería, refinación de minerales metálicos,
desechos industriales de galvanizado, fabricación de plásticos, pigmentos para pinturas, pilas,
fertilizantes fosfatados, uso de roca fosfórica, generación de lodos de depuradora y formación de
compost (ATSDR, 2012; Kirkham, 2006; GESAMP, 1985).
Este agente tóxico asociado a la contaminación ambiental e presenta efectos adversos para
el hombre y el medio ambiente, se bioacumula, es persistente en el medio ambiente y puede ser
transportado a través de grandes distancias con el viento y en los cursos de agua (Silva Orozco,
2019)
2.2.1 Exposición y Efectos en la Salud Humana
La vía de exposición al cadmio por el ser humano es principalmente por su ingesta, la cual,
en el caso de los granos de cacao, es transmitido por las plantas que lo absorbieron del suelo
contaminado (World Health Organization, 2010). Este metal puede ser también inhalado y
absorbido por los pulmones en trabajadores o personas que fuman tabaco; vale destacar que la
exposición dérmica a este metal no es significativa, por lo cual se desconsidera en su evaluación
de riesgo (ATSDR, 2012; International Cadmium Association [ICdA], s.f.).
Los efectos tóxicos del cadmio al ser ingerido se presentan principalmente en los riñones,
en los que se manifiesta en forma de daño renal tubular y glomerular con proteinuria (Ram, 2020;
Pérez García & Azcona Cruz, 2012; UNEP, 2010; ICdA, s.f.).
De igual forma, presenta un efecto negativo en los huesos, una vez que el cadmio altera el
metabolismo del calcio, lo que puede resultar en el desarrollo de osteoporosis, osteomalacia,
fractura y dolor intenso (Reyes-Hinojosa et al., 2019; UNEP, 2010). El síndrome de Itai-Itai en
Japón es la forma más severa de la intoxicación crónica por Cd, que también se manifiesta en el
deterioro de los huesos y es causado por el consumo de arroz contaminado con altas
14
concentraciones de Cd, debido a la descarga desmesurada en la cuenca del río Jenzu (Kaji, 2012;
Rahimzadeh et al., 2017).
La Agencia Internacional de Investigación en Cáncer (IARC) clasifica el cadmio y sus
compuestos dentro del grupo 1, es decir, carcinogénico para humanos (IARC, 1993), pues una vez
inhalado en altas concentraciones puede producir cáncer de pulmones (UNEP, 2010).
2.2.2 Efectos de Cadmio en las Plantas
La principal vía por la cual el cadmio entra a la planta son las raíces (Ge et al., 2012),
siendo que su absorción en la planta puede darse gracias al transporte accidental de iones como el
Fe2+, Ca2+, Zn2+, Cu2+ y Mg2+ por transportadores específicos y no-específicos, de manera que no
ha sido identificada una vía específica de entrada del Cd a la célula. Después de absorbido, el Cd2+
llega a las hojas a través del xilema, de allí se mueve al floema de donde llega a los frutos, de tal
manera que se puede acumular en los granos de cacao (Gramlich et al., 2017; Shahid et al., 2017).
Adicionalmente, la absorción de cadmio también puede ocurrir como complejos
inorgánicos de CdCl+, CdCl2, CdSO4 o como complejos orgánicos tales como los fitometalóforos
(Irfan et al., 2013). La absorción de cadmio a través de la membrana plasmática de las células de
la raíz se controla por las diferencias en el potencial electroquímico entre la actividad de Cd2+ en
el citosol y la del apoplasto de la raíz conforme se ilustra en la Figura 6 (Song et al., 2017).
15
Figura 6
Mecanismos de regulación que subyacen al transporte de Cd en las raíces, tallos y hojas de las
plantas, mostrando la absorción en las células de las raíces, tallos y hojas a través de la vía
simplástica y la retención en las raíces y hojas a través del almacenamiento vacuolar y la carga
del xilema
Nota: Adaptado de Cadmium absorption and transportation pathways in plants, por Song et al., 2017,
International Journal of Phytoremediation, 19 (2)
16
En suelos contaminados con cadmio, las plantas expuestas presentan modificaciones en la
apertura estomática, fotosíntesis y la transpiración. El cadmio absorbido por las plantas causa
señales de deficiencia de nutrientes, altera el metabolismo, en particular en las enzimas del ciclo
de Krebs y la fotosíntesis, lo que se relaciona con la aparición de clorosis, necrosis y
enrojecimiento de las venas, además altera la fisiología de la planta relacionada con la absorción
de Fe, Zn, Mn, Cu, P, K, Ca, Mg y S (Hernández-Baranda et al., 2019; Irfan et al., 2013; Rodríquez-
Serrano et al., 2008).
La planta de cacao absorbe el Cd de manera diferencial dependiendo del clon o variedad,
entonces una estrategia de reducción de este elemento es evaluar y encontrar materiales con bajo
contenido de Cd en grano, como el trabajo realizado en Honduras donde se evaluaron 11 cultivares
de cacao por la capacidad de absorción y translocación de cadmio, analizando portainjertos, tallos,
hojas y almendras. Este estudio encontró que las concentraciones de Cd del suelo disponible se
correlacionaron más estrechamente con las concentraciones de Cd de los portainjertos (R 2 = 0.56),
tallos (R 2 = 0.59) y hojas (R 2 = 0.46) que con las concentraciones de Cd en las almendras (R 2
= 0.26). Los resultados permiten inferir que la siembra de clones de cacao con baja transferencia
de Cd a los granos tiene un buen potencial para mantener las concentraciones de este elemento
indicadas para su consumo (Engbersen et al., 2019).
Estudios del sistema radicular en cacao han permitido establecer que la exudación de
metabolitos secundarios por las raíces permite modificar el entorno rizosférico para restringir la
entrada de Cd en la planta mediante la inmovilización o quelación, lo que influye en la
solubilización y movilización de éste. Una posible línea de investigación a seguir sería evaluar y
encontrar materiales con estas características fisiológicas (Rodríguez Albarrcín et al., 2019).
2.2.3 Factores que Afectan la Presencia de Cadmio en Planta de Cacao y Suelo
Es importante elucidar los factores determinantes que facilitan o impiden el transporte,
adsorción e inmovilización de este metal, una vez que el Cd es fácilmente captado por las plantas
debido a su movilidad en el sistema suelo-planta.
En estudios de modelación de la variabilidad espacial del Cd en el suelo, tejido vegetal,
hojarasca y el pH del suelo, realizado en fincas con alta concentración de Cd en el centro de
17
Colombia, se encontró que a mayor profundidad del suelo había una disminución del Cd total y
Cd disponible en 18% y 36%, respectivamente, igualmente se encontró que la incorporación de
variables explicativas como el pH, contenido de cadmio total y disponible en el suelo, contenido
de cadmio en hojas y hojarasca, eran significativas en el modelo (Rodríguez Albarrcín et al., 2019).
Argüello et al. (2019) evaluaron muestras de suelo y plantas de 560 lugares en Ecuador
detectando en media, una concentración de Cd de 0,44 mg/kg en suelo, la cual según los
investigadores puede ser considerada normal en suelos jóvenes y no contaminados y, en promedio
0,90 mg/kg de Cd en granos. El análisis de regresión multivariante realizado mostró que las
concentraciones de Cd de los granos incrementaron con el aumento del Cd total del suelo y con la
disminución del pH del suelo, del Mn extraíble y del carbono orgánico. Los oxihidróxidos de Al,
Mn y Fe son fuertes adsorbentes de metales y, en especial el Mn presenta gran afinidad por el Cd,
lo que favorece que sea tan biodisponible en el medio. Así, se entiende que la solubilidad del Cd
en el suelo afecta principalmente la captación de Cd por las plantas. Contrario a esto, se observó
que la concentración de Cd en granos disminuyó en 1,4 veces conforme la edad de la plantación
incrementó entre 4 a 40 años. Los autores concluyeron que las concentraciones relativamente
mayores de Cd del grano, están relacionadas con la alta capacidad de absorción de Cd de las plantas
combinadas con su cultivo en suelos jóvenes, en lugar de suelos erosionados y agotados por el Cd
y que las estrategias de mitigación deberían considerar la aplicación de enmiendas para modificar
esas propiedades del suelo a fin de reducir la disponibilidad del metal en el suelo.
Otros estudios explican que esta captación del Cd por las plantas puede ser favorecida por
factores relacionados a las propiedades del suelo como el tamaño de las partículas del suelo, pH,
temperatura, capacidad de intercambio catiónico (CIC), actividad microbiana, presencia de otros
metales como el Zn y aplicación de fertilizantes, los cuales son una de las principales fuentes de
este metal en cultivos de cacao; así como por la fisiología de la planta, el área superficial de las
raíces, los exudados radiculares y transpiración (Shreeya et al., 2020; Shahid et al., 2017; UNEP,
2010).
En este sentido, es vital primero determinar la fracción de Cd total que está realmente
disponible para la biota, en otras palabras, su biodisponibilidad, para comprender su
18
comportamiento biogeoquímico que depende en gran medida de la concentración de Cd libre en
el medio, conforme ilustrado en la Figura 7 (Shahid et al., 2017).
Figura 7
Circulación del cadmio en el medio ambiente
Nota: Adaptado de Flujo del cadmio en el medio (modificado de McLaughlin & Singh, 1999), Sánchez
Barrón, 2016.
2.2.3.1 pH
El pH del suelo es un factor determinante y limitante en la biodisponibilidad del Cd (He et
al., 2015; Kirkham, 2006), el cual está principalmente asociado con coloides del suelo y presenta
varias formas químicas dependiendo de las condiciones del medio, como las catiónicas CdHS+,
CdOH+, CdHCO3+, CdCl+ y aniónicas Cd(HS)42-, Cd(OH)3
-, Cd(OH)42-, CdCl3
-. A un pH bajo, la
19
forma predominante del Cd es Cd2+, CdSO4 o CdCl+, contrario a lo observado en condiciones
alcalinas en las cuales, formas menos biodisponibles como CdHCO3+, CdCO3 o CdSO4 están
presentes. De tal manera que, a pH bajo, el Cd que estaba presente en forma de óxidos o carbonatos
de Fe y Mn, fuertemente ligado a las partículas del suelo, pasa a un estado móvil y fitodisponible
e intercambiable (Shahid et al., 2017). La Figura 8 ilustra el comportamiento del Cd frente a la
variación del pH en el medio.
En ese orden de ideas, suelos con pH mayor a 7,5, el Cd precipitado y adsorbido en las
partículas del suelo se mantiene inmovilizado (Shreeya et al., 2020) posiblemente por la baja
solubilidad de los carbonatos y fosfatos (Meter et al., 2019; Nieves et al., 2019).
Figura 8
Concentración de cadmio frente a variación del pH
Nota: Adaptado de Influencia del pH en la concentración de distintos metales en la solución del suelo,
Kabata-Pendias & Pendias, 2001
Resultados similares respecto a la relación entre el pH y la biodisponibilidad del Cd en
suelo fueron observados por Argüello et al., (2019) a partir de una regresión multivariada de
análisis de muestras de suelo y planta de 560 lugares diferentes en Ecuador, quienes observaron
que las concentraciones de Cd en granos de cacao aumentaron a mayores concentraciones de Cd
en el suelo y la subsecuente disminución del pH en el medio. En suelos de Perú se encontraron
resultados concordantes, una vez que fue observado por Scaccabarozzi et al., (2020) una
correlación positiva entre la alcalinidad del suelo y mayor concentración de Cd en este, en lugar
de la planta.
20
Vale resaltar, no obstante, que el pH no es homogéneo en el suelo una vez que las raíces
de las plantas bajo estrés secretan compuestos orgánicos e inorgánicos para su protección lo que
puede modificar las condiciones del medio (Shreeya et al., 2020).
Ramtahal et al., (2019) encontraron que tratamientos con cal y biochar, es decir, carbón
vegetal pirolizado, fueron efectivos en ensayos in vitro en la inmovilización del Cd presente en el
suelo en un 80 – 85% (Figura 9). En el caso del biochar, su acción ocurre gracias a sus propiedades
físico químicas que incluyen un área superficial aumentada, así como su gran capacidad de
intercambio catiónico lo que le permite formar complejos con los iones del metal, en este caso Cd.
Adicionalmente, el biochar tuvo un efecto en el pH del suelo, alcalinizándolo en 0,5 a 1,0 unidades,
lo cual favorece aún más la inmovilización del Cd reduciendo su biodisponibilidad para las plantas,
conforme mencionado anteriormente.
Figura 9
Efecto de aplicación de biochar y cal en la concentración de cadmio en el suelo
Nota: 0, 0.5x, 1x, 1.5x y 2x son las tasas de aplicación. Adaptado de The effect of application rates (0, 0.5x,
1x, 1.5x and 2x) of biochar and lime to cadmium contaminated soil on soil pH, Ramtahal et al., 2019
El pH en el suelo determina la carga de este, siendo que a mayor pH más negativamente
cargado se encuentra la superficie del suelo y viceversa. Bajo condiciones ácidas, los iones de H+
compiten con el Cd por sitios de unión, lo que resulta en la desorción del Cd a partir de las
21
partículas del suelo al medio. Por otro lado, bajo condiciones alcalinas, los sitios de intercambio
están rápidamente disponibles para la unión con la forma catiónica del metal (Shahid et al., 2017).
Este fenómeno químico es importante en el momento de tomar decisiones respecto a las
medidas de tratamiento que se desean usar para la mitigación del metal en el suelo, una vez que si
se desea implementar técnicas de fitorremediación el pH del medio debe ser acidificado
favoreciendo la biodisponibilidad del Cd; por otro lado, si el objetivo es apenas inmovilizarlo se
sugiere la alcalinización del suelo.
En caso que se opte por usar alguna enmienda en el suelo que modifique el pH de éste, es
importante que esta pueda ser incorporada eficientemente, para evitar daños en las raíces
superficiales de la planta, sin embargo, pueden ser usadas mezclas con los aditivos de materia
orgánica, tales como el compost, abonos, biosólidos, lodos, entre otros (Meter et al., 2019).
En Colombia se encuentran cinco zonas de acuerdo con las características agroecológicas
del país, la zona centro comprende los departamentos del Tolima, Huila, Valle del Cauca, la cual
posee los suelos más fértiles. Los Llanos Orientales, departamentos del Meta y Casanare, sus
suelos son menos fértiles y se caracterizan por tendencia a la acidez. En el Caribe húmedo,
comprende Antioquia, Bolívar, Córdoba y Sucre, con suelos fértiles y en el Caribe seco los
departamentos del Cesar, Guajira y Santander, sus suelos tienden a ser alcalinos (Fedearroz, 2015).
A partir de información levantada durante la exploración minera, así como otros informes
periódicos, se alimenta el portal del Servicio Geológico Colombiano para generar un mapa de
concentración de Cd en el país (Figura 10), evidenciando el gran vacío de información respecto a
la caracterización del suelo en Colombia, pues los principales Departamentos productores no son
evaluados. Esta es una herramienta esencial para la toma de decisiones para fomento de cultivo de
cacao, que lleve en consideración la concentración de Cd, de tal forma que se puedan tomar las
medidas necesarias de manera oportuna.
22
Figura 10
Mapa de Concentración de Cd en Colombia
Nota: Adaptado de Atlas geoquímico de Colombia Concentración de Cadmio (Cd), 2016, www.sgc.gov.co
23
De acuerdo con lo reportado en la Tabla 4, respecto al uso de fertilizantes y productos
fitosanitarios empleados en los sistemas agrícolas de Colombia, se puede apreciar la alta carga
contaminante de metales pesados que se incorporan al suelo.
Tabla 4
Aportes estimados de metales pesados agregados a suelos agrícolas por diferentes fuentes
(mg/kg)
Metal
pesado Fertilizantes
fosfatados
Fertilizantes
nitrogenados Fitosanitarios Estiércol
Lodos de
aguas
residuales
Pb 7 – 225 2 – 27 60 6.6 – 15 50 – 3000
Cd 0.1 – 170 0.05 – 8.5 1.38 – 1.94 0.3 – 0.8 2 – 1500
Cu 1 – 300 1 – 15 12 – 50 2 – 60 50 – 3300
Zn 50 – 1450 1 – 42 1.3 – 25 15 – 250 700 – 49000
Cr 66 – 245 3.2 – 19 13 5.2 – 55 20 – 40600
Ni 7 - 38 7 - 34 0.8 - 14 7.8 - 30 16 - 5300
Fuente: Rueda-Saa et al., (2011)
La aplicación excesiva de agroquímicos que contienen metales pesados, no solo depende
de su especiación química sino de una serie de parámetros tales como, características del suelo
(pH, potencial redox, composición iónica de la solución del suelo, capacidad de cambio, presencia
de carbonatos, materia orgánica, textura); naturaleza de la contaminación (origen de los metales y
forma de deposición); condiciones medioambientales Evaluación del nivel de cadmio disponible
en suelo 32 (acidificación, cambios en las condiciones redox, variación de temperatura y humedad)
(Sahuquillo et al., 2003).
2.2.3.2 Materia Orgánica
La materia orgánica (MO) presente en el suelo originada por la descomposición de plantas
y animales es un factor importante en la biodisponibilidad del Cd, así como descrito anteriormente
para el pH (Meter et al., 2019; Shahid et al., 2017; Arévalo-Gardini et al., 2016; He et al., 2015;
Kirkham, 2006).
24
De forma general, la MO influencia la biodisponibilidad del Cd en el suelo una vez que
altera sus propiedades como, CIC, pH, distribución de las partículas del suelo, porosidad,
actividades enzimáticas y microbianas (Shahid et al., 2017), densidad aparente, estructura, acidez,
disponibilidad de nutrientes y disminución de la disponibilidad de metales pesados (Arévalo-
Gardini et al., 2016), sin embargo, también ha sido reportado que las sustancias húmicas se ligan
al Cd2+ en una mayor proporción que los ligandos inorgánicos a veces forman complejos solubles
con cadmio y aumentan su movilidad.
Estudios realizados en Ecuador por Chavez et al.,(2016) encontraron que la mayor fracción
soluble de Cd en suelo es aquella acoplada a la materia orgánica (MO), por lo tanto, la
disponibilidad del metal para las plantas puede ser limitada por cambios de pH en el medio y
descomposición de la MO.
Suelos con alta carga de MO son más eficientes en reducir la captación de Cd por las plantas
como resultado en la sorción de este e incluso se reporta una afinidad de hasta 30 veces más elevada
que en suelos minerales, por lo cual la MO juega un papel muy importante por su capacidad de
unirse y acumular Cd (Kirkham, 2006).
Gramlich et al., (2017) incorporó la MO como otra variable en su análisis, lo que mejoró
la calidad del sistema que estaba evaluando, demostrando así, que esta es un factor importante en
la disponibilidad del Cd en el suelo. Bajo contenido de MO en el suelo está asociado con la
captación de Cd por las plantas (Argüello et al., 2019; Gramlich et al., 2017).
Como fuente de MO también ha sido evaluado la aplicación de biochar al suelo, el cual
reduce la movilización de Cd en el suelo, de modo que se disminuye el Cd biodisponible en plantas
(Shreeya et al., 2020).
La cantidad de Cd unido a materia orgánica y la fracción residual (inmóvil) parecen ser
relativamente estables en el suelo, mientras que sus formas intercambiables aumentan
significativamente tras la aplicación de tratamientos de lodos. Sin embargo, el movimiento de
metales pesados incluso tras las aplicaciones de lodo al suelo sigue siendo limitado y es más
probable en suelos arenosos, ácidos, bajos en materia orgánica, acompañados con elevada
precipitación o irrigación (Sánchez Barrón, 2016).
25
FEDECACAO (2015) recomienda para Colombia realizar encalamiento en suelos con pH
menor de 5, con saturación de aluminio, tomando en cuenta el nivel de Ca más Mg, encalando el
suelo un mes antes de la fertilización aplicando cal agrícola (CaCO3), cal dolomítica CaMg (CO3)2
y fosforitas.
2.2.3.3 Capacidad de Intercambio Catiónico (CIC)
La CIC es la retención de cationes en el suelo, es decir que con una buena CIC se lograría
que el Cd en el suelo disminuyera su biodisponibilidad, por el contrario si la CIC disminuye, hay
una mayor competencia entre los cationes y el Cd2+ por los sitios de unión presentes en el suelo,
resultando en la desorción del metal y su consecuente aumento en el medio (Meter et al., 2019).
De acuerdo a lo reportado por Ramtahal et al., (2019) y Shahid et al., (2017) un incremento
en los valores del pH genera el aumento de la CIC, lo cual termina favoreciendo que el Cd se una
más fuertemente a las partículas de arcilla y MO, tornándolo menos disponible para las plantas
La CIC es un buen indicador de la fertilidad de un suelo al estar relacionado a una mayor
adsorción de iones y menor pérdida de nutrientes por lixiviación. Los mayores valores de CIC
están relacionados posiblemente al mayor contenido de arcilla y materia orgánica en estos suelos
(Arévalo-Gardini et al., 2016).
De acuerdo con Jaramillo, (2002) en Colombia predominan las condiciones de clima cálido
y húmedo, la mayor parte de los suelos del país están caracterizados por poseer contenidos
importantes de arcillas de baja actividad, medios a bajos contenidos de materia orgánica, bajos
contenidos de bases y valores bajos de CIC y de pH.
Como estrategia para inmovilizar el Cd en el suelo, la aplicación de biochar ha demostrado
reducir la biodisponibilidad del Cd en los granos de cacao. Las tasas de reducción son comparables
al encalado y tiene una influencia aditiva al encalado. Sin embargo, el carbón activado o el biochar
es una enmienda costosa para el suelo y no es rentable para los agricultores que cultivan cacao. El
Biochar tiene una superficie específica superior y una mayor capacidad para retener metales
pesados (Comisión del Códex Alimentarius, 2020).
26
La formación de grupos funcionales superficiales y de sitios de adsorción en el biochar
pueden influenciar su CIC y consecuentemente favorece la capacidad de enmendar el suelo para
formar complejos con los iones metálicos (Ramtahal et al., 2019).
En investigación con biocarbón (BC) derivado de diversos materiales y paja de cultivo (CS)
para disminuir la biodisponibilidad de metales pesados en suelos contaminados con Cd en maní
cultivados en macetas de plástico con BC o CS al 5% (peso seco, p/p) en ambiente controlado
comparado con vid de maní (PV) y paja de arroz (RS), mostró que a la misma edad de la planta,
el crecimiento con BC (en comparación con PV y RS) condujo a tasas de contenido de Cd 13.56%
y 8.28% más bajas en las partes aéreas, tasas de contenido de Cd 40.65% y 35.67% más bajas en
las semillas, pero 9.08% y 7.09% menores tasas de contenido de Cd en las raíces, pero 35.80% y
28.48% menores tasas de contenido de Cd intercambiable en el suelo. Además, la enmienda BC
mejoró la biomasa del maní y la calidad fisiológica. Por lo tanto, BC tuvo un mayor impacto en la
inmovilización de Cd en el suelo y en promover el crecimiento del maní, y concluyen que el
empleo de BC puede ser una enmienda prometedora, económica y ecológica para remediar el suelo
contaminado con Cd (Chen et al., 2020).
2.2.3.4 Textura
La textura del suelo es una característica que influye en el contenido y biodisponibilidad
de Cd en este, debido a las diferentes capacidades de intercambio catiónico (Kabata-Pendias &
Pendias, 2001). Los suelos de textura fina (arcillas) generalmente tienen una mayor capacidad de
adsorción que los suelos de textura más gruesa (arenas), sin embargo, el contenido total de Cd y
su biodisponibilidad parecen ser más altos en los suelos francos (mezcla de arcilla, arena y limo)
que en los suelos arenosos (Kabata-Pendias & Pendias, 2001; Meter et al., 2019).
Se ha reportado también que la baja movilidad del Cd en suelos arcillosos se debe a la gran
afinidad de este metal con los minerales de la arcilla, humus y los óxidos de Al y Fe (Shreeya et
al., 2020).
En investigación realizada para determinar las concentraciones de Cd en fracciones
hidrosolubles, unidas a los carbonatos y totales en partículas de diferentes tamaños de un suelo
lacustre de la cuenca del Lago de Valencia, Venezuela, con importante concentración de Cd
27
tamizado a 2 mm, se fraccionó el suelo con tamices de acero inoxidable de 1 mm, 0,5 mm y 0,25
mm dispuestos en serie para la extracción de Cd total, el hidrosoluble y el unido a los carbonatos.
La concentración del Cd en cada extracto se determinó por absorción atómica y los resultados
obtenidos se sometieron a análisis estadístico. Como resultado se encontró que la concentración
total de cadmio en el suelo resultó superior a lo que establecen las normativas en suelos agrícolas
(0,7 mg/kg) y en sedimentos de origen lacustre (0,1-1,5 mg/kg). Para las partículas más pequeñas
se obtuvieron las mayores fracciones de cadmio hidrosoluble (6%) y cadmio unido a los carbonatos
(24%). Se concluye que no existen diferencias significativas entre el tamaño de las partículas de
suelo y la concentración contenido total de Cd (González et al., 2010).
Los suelos para el cultivo de cacao, deben presentar texturas medianas (francos) que
permitan buena aireación, con un equilibrio entre partículas de arena, limos y arcillas, lo que le
permite tener una buena retención de agua por buen tiempo y a la vez poseer un buen drenaje que
permita la circulación del agua sobrante con facilidad (Fedecacao, 2015).
2.2.3.5 Conductividad eléctrica
Esta propiedad se define como la capacidad del suelo para conducir una corriente eléctrica
a través de él, la cual se ha relacionado con problemas debido a los altos contenidos de iones de
sodio y magnesio en el suelo, pues estos elementos son perjudiciales para las plantas o en sistemas
productivos que utilizan sistemas de riego con agua salina (Meter et al., 2019). Vale resaltar, no
obstante, que esta situación puede ser poco probable una vez que el cultivo de las plantas
cacaoteras ocurre principalmente en regiones tropicales, con suelos bajo condiciones de alta
humedad y temperatura, con contenidos o niveles bajos de arcillas, materia orgánica, bases, CIC
y pH.
En un estudio realizado por Argüello et al., (2019) en Ecuador se reportó que a
concentraciones de iones de cloruro en el suelo superiores a 500 mg/kg en 560 muestras de suelo,
la biodisponibilidad de cadmio aumentó significativamente.
28
2.2.3.6 Macro y micronutrientes
La importancia de estos nutrientes radica en que ellos pueden influir en la absorción de Cd,
debido a las interacciones químicas que pueden tener lugar, como quelación o formación de
complejos con el metal, lo que afecta su biodisponibilidad en el suelo, dependiendo también, de
otras condiciones presentes en el medio como pH, materia orgánica, textura, CIC, principalmente.
Así las cosas, el tipo de nutriente empleado en el sistema puede modificar las condiciones
químicas de la solución del suelo y poner disponible este elemento, como es el caso de la aplicación
de nitrógeno (N) en forma de amonio (NH4+) pues la acidificación que ocasiona en el suelo puede
llevar a una mayor biodisponibilidad del Cd (He et al., 2015), en el caso de la úrea, esta baja el pH
en menor proporción que el NH4+.
Así mismo, la aplicación de fertilizantes fosfatados como el Fosfato monoamónico puede
incrementar la solubilidad del Cd al bajar el pH del suelo, además de contribuir con el aporte de
Cd al suelo y por consiguiente a las plantas de cacao (He et al., 2015).
Argüello et al., (2019) encontraron que los oxihidróxidos de Al, Fe y Mn son potentes
absorbentes de metales, siendo que el de Mn tiene mayor afinidad de ligación con el Cd,
disminuyendo su biodisponibilidad. Por otra parte, los óxidos de Fe tienen una capacidad
significativa de sorber e inmovilizar el Cd, de modo que minerales secundarios de Fe formados
por bacterias reductoras de Fe3+ u oxidantes de Fe2+, pueden reducir la biodisponibilidad de Cd.
Pero la reducción de Cd asociado a minerales de Fe3+ por las bacterias reductoras de Fe pueden
aumentar la biodisponibilidad de Cd (Shahid et al., 2017).
Se está investigando el intercambio de cadmio-zinc en las proteínas para comprender una
de las principales fuentes de toxicidad biológica del Cd, el reemplazo del Cd por Zn en proteínas
que requieren Zn para que funcionen normalmente, se busca descubrir los mecanismos
estructurales del intercambio de Cd-Zn y las funciones potencialmente diversas del Cd en los sitios
funcionales de Zn en las proteínas. Esta investigación es un requisito previo para comprender la
evolución de las especies tolerantes al Cd (p. Ej., Plantas hiperacumuladoras de Cd) y a la
ingeniería de estrategias óptimas para la protección de la salud pública frente a la contaminación
por Cd (Lu et al., 2014).
29
En trabajo de investigación evaluando los efectos del Cd y la interacción Cd-Zn sobre el
crecimiento axénico de hongos ectomicorrízicos, se cultivaron once cepas pertenecientes a siete
especies en un medio de crecimiento contaminado con Cd para determinar su tolerancia a este
metal. Se cultivaron dos aislamientos en medios con combinaciones de dos concentraciones de Zn
no tóxicas y tres de Cd. La adición de una mayor concentración de Zn al medio dio como resultado
una reducción del efecto tóxico del Cd. Este efecto antagónico también resultó en una disminución
de la concentración de Cd en el micelio (Colpaert & Van Assche, 1992).
El potasio (K) es el macronutriente más requerido por la planta de cacao, sin embargo, es
bastante móvil, una vez que se pierde fácilmente a través de la escorrentía y la lixiviación de los
suelos (Arévalo-Gardini et al., 2016).
En experimento para determinar el efecto del cadmio (10, 20, 30 y 40 mg/kg de Cd de
suelo) sobre la absorción de potasio por la avena, el maíz, el altramuz amarillo y el rábano, así
como el efecto de la materia orgánica sobre la inmovilización del cadmio, en varios tratamientos
utilizando suelo no suplementado y suelo suplementado con tierra de compost, lignito, cal o
bentonita. Se lograron determinar las correlaciones entre el contenido de potasio y la
contaminación por Cd del suelo, el rendimiento de las plantas y el contenido de macro y
microelementos en las plantas. La especie y el órgano de las plantas determinaron la absorción de
potasio e influyeron en el efecto del cadmio sobre la absorción de potasio por las plantas. La
contaminación del suelo artificial por cadmio redujo el contenido de potasio en los granos de avena
y en las partes aéreas y las raíces del altramuz amarillo y el rábano. La concentración de K se
correlacionó positivamente con el rendimiento de la planta y el contenido de macroelementos y
algunos microelementos en ellos (Ciećko et al., 2004).
La Tabla 5 muestra que el balance de masa de Cd actual de la UE es negativo, lo cual
supone la inversión de la tendencia obtenida en estimaciones anteriores. Se prevé que el Cd del
suelo en cultivos de cereales y patata disminuya en un promedio de 15% en los próximos 100 años
30
Tabla 5
Variación de la cantidad de Cd en suelos tras la aplicación de fertilizantes durante 100 años en
Europa
Fuente: (Sánchez Barrón, 2016)
2.2.4 Normatividad de Cadmio
La Asociación Internacional de Cadmio (International Cadmium Association, n.d.) reporta
que una vez que el Cd está presente de manera constante e invariable en el medio ambiente, así
como en los procesos productivos y considerando que sus efectos en la salud humana son bien
conocidos como regulados, sugieren que no hay necesidad de restringir o prohibir productos que
contengan este metal, pues contribuyen muy poco en la exposición humana a cambio para ser
significativos. Sin embargo, conforme descrito anteriormente este metal se ha tornado de gran
interés particularmente para el cacao y sus derivados siendo regulado de manera más restrictiva en
mercados internacionales.
En Colombia no existe normatividad que regule la presencia de Cd en el suelo, por tal
motivo, se podrían adoptar valores establecidos a nivel internacional para uso agrícola/residencial
como se puede observar en la Tabla 6, siendo que los límites entre ellos son muy diferentes entre
País
Propiedades suelo Fertilizantes
Lodos
(g Cd/ha)
Variació
n (%) pH
Carbono
orgánico
(%)
Cd suelo
(mg/kg)
Aplicación
kg P2O5/ha
mg
Cd/kg
P2O5
Suecia 5,8 4,1 0,25 11 4,5 0,02 -15
Alemania 6,1 1,7 0,34 19 38,9 0,05 -18
España 6,4 1,7 0,26 28 40,6 0,17 +15
Reino
Unido 6,6 2,8 0,30 30 22,2 0,14 0
Rep.
Checa 5,9 1,9 0,24 14 - 0,06 -12
EU 5,8 2,5 0,28 21 36,0 0,05 -15
31
sí, por lo cual, lo ideal sería que el país estableciera una normativa lo antes posible para que puedan
ser adoptadas guías estándar para el cultivo, producción y comercialización de cacao.
Tabla 6
Concentración máxima permisible de cadmio en suelo de uso agrícola/residencial en diferentes
países
País Legislación
Concentración
máxima permisible
(mg/kg)
Alemania Bboschg1999 0,04 a 1
Unión Europea Directiva 86/278/CEE de
12 de junio de 1986 1 a 3
España Real decreto 1310/1990 1 en suelos con pH < 7
3 en suelos con pH > 7
Perú Decreto Supremo
N° 011-2017-MINAM 1,4
Ecuador Norma de Calidad Ambiental del Recurso Suelo y
Criterios de Remediación para Suelos Contaminados 2
Holanda Circular 13 de 1 de julio de 2013 13
México NOM-147-SEMARNAT/SSA1-2004 37
Estados Unidos Regional Screening Levels (RSLs) de mayo de 2020 71
En lo que respecta a los alimentos, el Códex Alimentario define concentraciones máximas
permisibles de contaminantes en estos, sin embargo, regula el Cd apenas en hortalizas, legumbres,
raíces y tubérculos, cereales, agua y sal. Particularmente para el cacao y sus derivados, no se
identifican límites máximos para este metal (FAO/WHO, 2015).
A nivel nacional, el marco normativo se rige actualmente por la Resolución 1511 del 6 de
mayo de 2011 del Ministerio de la Protección Social, “por la cual se establece el reglamento
técnico sobre los requisitos sanitarios que debe cumplir el chocolate y productos de chocolate para
consumo humano, que se procese, envase, almacene, transporte, comercialice, expenda, importe o
32
exporte en el territorio nacional”. Esta normatividad establece que el chocolate de mesa no debe
contener metales pesados, es decir, plomo (Pb) en cantidades mayores a 2 mg/kg. Vale resaltar
que esta normatividad no regula otro metal además del Pb.
Los niveles máximos propuestos por Colombia para el cadmio en el chocolate y productos
derivados del cacao, de acuerdo con el programa nacional de vigilancia y control de Cd en
productos derivados del cacao (licor de cacao, chocolate de mesa, cocoa en polvo y chocolatina de
leche) del INVIMA (2017) (Tabla 7), presenta valores superiores que llegan a duplicar o triplicar
los estipulados por la Unión Europea, (Tabla 8).
Tabla 7
Niveles máximos propuestos para el Cd en el chocolate y productos derivados del cacao de
Colombia
Productos Nivel máximo de Cadmio
mg/kg
Licor de cacao 5
Cacao en polvo sin adición de azúcar 4
Cacao en polvo con adición de azúcar 0.4
Chocolate (chocolatina) con leche con un contenido de materia
seca total de cacao < 30 % 0.2
Chocolate (chocolatina) con un contenido de materia seca total
de cacao < 50 %;
Chocolate con leche con un contenido de materia seca total de
cacao ≥ 30 %
0.4
Chocolate (chocolatina) con un contenido de materia seca total
de cacao ≥ 50 % 2.5
Fuente: INVIMA, (2017)
El reglamento de la Unión Europea (UE) de la Comisión No. 488/2014 define los niveles
máximos permisibles de Cd definidos para cuatro categorías de productos específicos de cacao y
33
chocolate, que entraron a regir a partir del 1 de enero de 2019 y a los cuales se deben acoger todos
los países exportadores como Colombia, conforme se presenta en la Tabla 8.
Tabla 8
Contenidos Máximos de Cadmio según Reglamento 488/2014 de la UE
Producto Concentración Máxima
Permitida (ppm)
Chocolate con leche con contenido de materia seca total de
cacao <30% 0,1
Chocolate con contenido de materia seca total de cacao <50%;
0,3 Chocolate con leche con contenido de materia seca total de
cacao ≥30%
Chocolate con contenido de materia seca total de cacao ≥50% 0,8
Cacao en polvo o como ingrediente en polvo edulcorado,
vendidos al consumidor final (chocolate para beber) 0,6
Fuente: Comisión Europea. (2014, 12 de mayo). Reglamento (UE) No. 488/2014. Diario Oficial de la Unión Europea,
elaboración propia
La toxicidad del cadmio y su capacidad de acumulación en la planta de cacao genera una
necesidad inminente de llenar el vacío de información y datos de las concentraciones que a nivel
nacional son encontradas en los sistemas cacaoteros. De tal forma, que con estos datos aunado a
la normatividad internacional se llegue a un consenso y se definan concentraciones máximas
permitidas en los productos de cacao lo que permitirá una mayor competencia en el mercado
internacional.
2.2.5 Técnicas Analíticas de Cadmio
De acuerdo con el Ministerio de Agricultura y Riego de Perú (MINAGRI Ministerio de
Agricultura y Riego, 2018), la toma de muestras para evaluar el contenido de cadmio en
plantaciones de cacao, debe realizarse siguiendo los lineamientos de muestreo para la
determinación de niveles de cadmio en suelos, hojas, granos y productos derivados de cacao
(Resolución N°0451 de 2018) de la siguiente forma:
34
Lineamientos para muestreo de suelos: para conocer la extensión horizontal de la
concentración de cadmio en la superficie del suelo, se deben tomar al azar 9 muestras de
suelo/ha a 10 cm de profundidad en cantidad de 500 g /muestra, las mismas deberán colocarse
en bolsas plásticas nuevas con cierre hermético; en predios con mayores extensiones se podrá
identificar sub-áreas de muestreo representativas de aproximadamente una hectárea y seguir
el mismo procedimiento. Para conocer la distribución vertical del cadmio en el suelo, se
realiza el muestreo en una zona representativa del predio, con un ahoyador de acero inoxidable
se toman cuatro muestras de 500 g de suelo a diferentes niveles de "profundidad de 0-10 cm",
de "10-20 cm", de "20 a 40 cm" y de "40 a 60 cm". Generalmente cuando existen
concentraciones elevadas de cadmio total en la superficie y bajas concentraciones de cadmio
total en el sub suelo, se concluye que el origen del cadmio total es antrópico; en caso contrario,
se podría interpretar que el origen es natural (geoquímico) proveniente de la meteorización de
las rocas en el proceso de formación del suelo.
Lineamientos para muestreo de hojas de plantaciones de cacao: para este muestreo, se
propone seguir los siguientes lineamientos. Las muestras deberán tomarse de plantas de la
misma variedad que tengan entre 5 y 10 años, cuando están en floración. Las hojas a muestrear
no deben tener daños de plagas o enfermedades, ni tener residuos de agroquímicos. Tomar
una muestra compuesta de 10 árboles al azar de la misma variedad, obteniendo 4 hojas de
cada uno, de los 4 puntos cardinales, en la parte central del árbol. La hoja a muestrear debe
ser la cuarta hoja desde la posición apical de la rama cortada con una tijera desde su base
(incluyendo el peciolo). Las 40 hojas colectadas de los 10 árboles deben colocarse dentro de
una bolsa de papel para envío al laboratorio. Se debe evitar cualquier tipo de contaminación
durante los procesos de extracción y almacenamiento de las muestras.
Lineamientos para muestreo de granos de cacao: Se deben tomar un número mínimo
de 3 muestras por lote de granos de cacao seco, si el peso del lote es menor de 50 kg o un
mínimo de 5 muestras elementales si el lote es de 50 y 500 kg y 10 muestras en caso de que
el lote tenga más de 500 kg, cada lote deber registrarse identificando su procedencia y otros
datos necesarios para la correcta rastreabilidad de los granos de cacao, las muestras deberán
tener un peso de 100 g c/u. Durante el muestreo y almacenamiento, deberán tomarse
precauciones para evitar toda alteración que pueda afectar a los niveles de contaminantes,
35
influir negativamente en la determinación analítica o hacer que las muestras globales dejen de
ser representativas.
Lineamientos para el muestreo de productos derivados del cacao (pasta de cacao, polvo
y chocolate): Las muestras de los productos derivados de cacao envasados deben ser del
mismo lote, en sus envases originales y conservando su integridad hasta su llegada al
laboratorio. La muestra deberá contener 100 g. del producto, conservarse a temperatura
ambiente y ser transportadas al laboratorio inmediatamente, la fecha de vencimiento no deberá
ser próxima para dar tiempo al análisis. La conservación y transporte de las muestras deberá
efectuarse de tal manera que se impida su ruptura, derrame, alteración o deterioro, evitando
su exposición a la luz solar directa para evitar que se modifique su composición.
Dependiendo de cada caso, el análisis químico deberá ser realizado en laboratorios que
cuenten con los métodos analíticos acreditados para determinación de Cd en suelos y hojas o
en laboratorios acreditados para análisis de contaminantes en alimentos.
El contenido de cadmio del suelo se puede dividir en tres fracciones alojadas en función de
la biodisponibilidad: total, cadmio intercambiable y cadmio en solución del suelo como se muestra
en la Figura 11 (Meter et al., 2019).
36
Figura 11
Fracciones de cadmio y biodisponibilidad en suelos
Nota: Adaptado de Fracciones de cadmio y biodisponibilidad en suelos, Meter et al., 2019. CC BY. NC. SA.
La fracción total contiene cadmio intercambiable, en la solución de suelo y no
intercambiable. La fracción intercambiable consiste en iones de cadmio adsorbidos en la materia
orgánica del suelo, óxidos metálicos hidratados ordenados de corto alcance y partículas de arcilla,
y están potencialmente disponibles para la absorción por parte de la planta. La fracción en la
solución de suelo está compuesta por los iones de cadmio libres o totalmente disueltos en la
solución del suelo que están listos para ser absorbidos (Shahid et al., 2017).
El análisis confiable de la concentración de cadmio, el protocolo de extracción, la elección
del instrumento analítico y calibración, son muy importantes. Los equipos de uso común para
determinar Cd incluyen la Espectrometría de Absorción Atómica (AAS), la Espectrometría de
Absorción Atómica del Horno (FAAS), la Espectrometría de Masas con Plasma Acoplado
Inductivamente (ICP-MS) y la Espectrometría electroóptico con Plasma Acoplado Inductivamente
(ICP-OES) (Meter et al., 2019).
Barrueta, (2013) reporta la aplicación de las siguientes técnicas para los análisis de cadmio
en suelos y plantas. Espectrometría de Absorción Atómica: usada para determinar la concentración
de un elemento metálico determinado en una muestra. Espectrometría de Emisión Atómica: técnica
37
espectroscópica que analiza las longitudes de onda de los fotones emitidos por los átomos o
moléculas durante su transición desde un estado excitado a un estado de inferior energía y
Espectrometría de masas con plasma de acoplamiento inductivo: que permite por medio de la
atomización de las muestras en un plasma, la determinación de metales mediante emisión atómica.
Los procedimientos analíticos más comunes para medir las concentraciones de cadmio en
muestras biológicas utilizan los métodos de espectroscopia de absorción atómica (AAS) y
espectroscopia de emisión atómica de plasma acoplado inductivamente (ICP/AES). Estos métodos
básicos de análisis están bien definidos y generalmente aceptados para el análisis de cadmio
(Agency for Toxic Substances and Disease Registry, 2002).
2.3 Técnicas de Remediación de Cadmio
La problemática de concentraciones elevadas de cadmio en plantas de cacao, así como sus
efectos nocivos a la salud humana y la inminente necesidad de recuperar o remediar suelos
contaminados por este metal, suscita la necesidad de identificar y evaluar técnicas de mitigación
de Cd en los cultivos de cacao.
Las técnicas de remediación se pueden clasificar de manera general de acuerdo a su
mecanismo de ejecución, en técnicas físico-químicas y biológicas, las cuales pueden ser aplicadas
in-situ, es decir, directamente en el local contaminado o ex-situ, o sea, que la matriz con el
contaminante es trasladada fuera del local de origen para hacer la descontaminación de la misma.
A continuación, se presentan las principales técnicas encontradas para el tratamiento de
metales pesados in-situ, pues son tomados en consideración cultivos en curso. Además, los costos
pueden ser muy elevados cuando se contempla la idea de hacer la remediación ex-situ, una vez que
sería necesario hacer la excavación, remoción y transporte del suelo a ser tratado. De igual forma,
la excavación y disposición en rellenos sanitarios del suelo contaminado con metales pesados
resulta inviable económicamente (Liu et al., 2018; Tang et al., 2016), pues se trata de
aproximadamente 175.000 ha de suelo cultivadas en Colombia en 2019.
38
2.3.1 Técnicas Físico-Químicas
El tratamiento de metales pesados mediante técnicas físico-químicas se puede dar mediante
técnicas como el tapado de superficie, la encapsulación, excavación y disposición en rellenos
sanitarios, enjuague o lavado del suelo, extracción electrocinética, estabilización, solidificación y
vitrificación (Liu et al., 2018).
2.3.1.1 Tapado de Superficie y Encapsulación del Suelo
Técnicas basadas en el aislamiento físico del suelo contaminado se realizan mediante el
tapado de superficie con una capa o membrana hecha de un material impermeable que proteja la
superficie y encapsulación del suelo a través de un sistema de barreras físicas que consisten en
membranas de baja permeabilidad, barreras sub-superficiales o pisos (Gong et al., 2018; Liu et al.,
2018; Tang et al., 2016).
Ambas eliminan la dispersión de los contaminantes en profundidad y en planta, sin
embargo, en estos casos no hay un tratamiento del suelo contaminado, al no existir reducción o
eliminación de la contaminación, apenas un aislamiento de esta. Estas técnicas no se resultarían
útiles en el caso de la contaminación de Cd en cacao, una vez que, el servicio de soporte de
crecimiento de las plantas es perdido.
2.3.1.2 Solidificación y Vitrificación
La inmovilización del Cd puede ocurrir con la utilización de procesos como solidificación
y vitrificación, los cuales están basados en el uso de soluciones químicas o aplicación de altas
temperaturas, respectivamente, para atrapar el metal en el suelo, eliminando la posibilidad de su
movilidad (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018; Tang et al., 2016). Estas técnicas, no obstante,
implican que el suelo pierda sus propiedades físicas y nutricionales para permitir el crecimiento
de organismos o plantas en él. De tal manera que se tornan en estrategias inviables para ser usadas
en la mitigación de Cd en los sistemas cacaoteros.
Dado que estas técnicas no presentan viabilidad de uso en los cultivos cacaoteros, no se
presenta una evaluación de los estudios que puedan haber sido llevados a cabo en el tratamiento
39
de Cd en suelos, pues el objetivo de esta revisión es identificar técnicas aplicables y factibles de
ser usadas en las plantas de cacao en Colombia.
2.3.1.3 Extracción Electrocinética
Una técnica que se viene usando recientemente, es la utilización de electrodos para
extracción electrocinética de metales, removiéndolos de suelos contaminados por adsorción
eléctrica, a través de la aplicación de una corriente eléctrica baja por electrodos posicionados en el
interior del suelo, promoviendo la movilización de los contaminantes dependiendo de su carga al
ánodo o cátodo (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018; Q. Lu, 2020; Tang et al., 2016; Wen et al.,
2021). Los metales concentrados en los electrodos polarizados son removidos por
electrodeposición, co-precipitación o concentración en resinas de intercambio iónico (Gong et al.,
2018; Liu et al., 2018).
Para la optimización de su aplicación, Sun et al., (2019) estudiaron el efecto de un campo
eléctrico superpuesto en un suelo de capa superficial (0 – 30 cm) tomado del área Shenbei,
Shenyang, China, el cual fue contaminado de manera artificial con 98,31 mg/kg de Cd, para
finalmente obtener una remoción de este metal de hasta 87,6 %, lo que representa hasta 6,13 veces
más que la técnica convencional.
La remoción de Cd usando la electrocinesis puede ser favorecida también, aplicando otros
aditivos al suelo que faciliten la desorción del metal y, por lo tanto, que aceleren su movimiento
hacia los electrodos dispuestos en el suelo. El uso de compuestos quelantes de metales como los
organofosfonatos trifosfonato de nitrilotrimetileno (NTMP) y el tetrametilenfosfonato de
etilendinitrilo (EDTMP) fueron evaluados en comparación con el ácido etilendiaminotetraacético
(EDTA) en la extracción de Cd en suelo natural arcilloso proveniente del Distrito Nanhui,
Shanghai, China, para aumentar la eficiencia de la electrocinesis, mostrando mejores resultados
cuanto a su remoción (Gu et al., 2018).
Otra alternativa con la electrocinesis, es la asociación con Barreras Activas Permeables a
base de hierro cero-valente (Fe0) por Zhou et al., (2020), quienes en tal parte obtuvieron hasta
93,1% de remoción de Cd del suelo, demostrando que las principales fracciones de este metal
pueden ser tratadas reduciendo su movilidad y toxicidad en el suelo.
40
Las principales desventajas de esta técnica radican en el cambio de las propiedades físico-
químicas del suelo, tiene una baja selectividad para diferentes contaminantes y está asociada
principalmente a la acidificación del suelo, además de ser altamente costosa (Liu et al., 2018; Tang
et al., 2016).
Adicionalmente, se carece de estudios aplicables al suelo con cultivo de plantas de cacao o
similares, lo que hace necesario el desarrollo de investigaciones que definan el costo-beneficio que
esta técnica puede representar y su aplicabilidad en campo de manera efectiva, así como los
impactos en suelo y sus propiedades de forma que aún sean capaces de soportar el crecimiento de
las plantas de cacao.
2.3.1.4 Enjuague y Estabilización
También hay técnicas que se basan en la aplicación de soluciones químicas tales como,
enjuague del suelo y estabilización; en la primera de ellas, se inyectan fluidos que favorecen la
liberación del metal del suelo; en la segunda, se inmovilizan los metales pesados mediante la
aplicación de reactivos químicos que promueven interacciones físico-químicas, como
precipitación, co-precipitación, acomplejamiento y adsorción superficial, principalmente de los
compuestos inorgánicos como los metales pesados, para reducir su movilidad, así como la
biodisponibilidad y potencial de lixiviación (Khan et al., 2017; Liu et al., 2018; Tang et al., 2016).
Estas técnicas tienen como limitante la permeabilidad del suelo (Khan et al., 2017; Liu et
al., 2018). Adicionalmente, se requiere de la formulación de una solución apropiada para el metal
de interés, la instalación de pozos de inyección y extracción de los fluidos, lo cual puede resultar
en un alto costo de operación.
Como ventaja, estas soluciones o enmiendas pueden favorecer el cambio de las propiedades
del suelo como pH, el potencial de óxido-reducción y el intercambio iónico, que como se describió
anteriormente impactan la biodisponibilidad del Cd en el suelo. En ese sentido, a continuación, se
presentan las prácticas agrícolas como una herramienta para el tratamiento de Cd en el suelo y
planta.
41
2.3.1.5 Prácticas Agrícolas
El Comisión del Códex Alimentarius (2020) plantea que en el manejo agronómico eficiente
del cultivo de caco son importantes: la poda, la densidad (número de plantas por hectárea), el
sombrío, el régimen de humedad en el suelo, la forma de aplicación de fertilizantes y enmiendas,
las dosis y los momentos de realizar estas labores, que permiten que el metabolismo del cacao sea
el adecuado y que existan menos probabilidades de que el cadmio entre por las raíces, porque
normalmente este metal se bioacumula en mayores cantidades en suelos de baja fertilidad,
arenosos, pobres en materia orgánica, bajos en concentraciones de zinc y manganeso, fuertemente
ácidos (pH < 5.5) y con un mal manejo.
En trabajo de revisión de la aplicación de enmiendas orgánicas (aserrín, biochar, turba,
compost, vermicompost, etc.) en la inmovilidad del cadmio en suelos agrícolas, realizada por
Huaraca-Fernandez et al., (2020) en Perú, encontraron que las mismas tienen el potencial para
afectar significativamente el comportamiento de los metales en el suelo alterando su solubilidad,
disponibilidad, transporte y distribución espacial, quedando claro que la aplicación de las
enmiendas orgánicas en suelos contaminados con metales tiene el potencial de remediación in situ
por inmovilización, reduciendo así la disponibilidad para las plantas y son considerados fuentes
de nutrientes y acondicionadores de las propiedades físicas y la fertilidad de los suelos.
Gramlich et al., (2017) en la Región del Alto Beni de Bolivia, investigaron concentraciones
de Cd en plantas de cacao en relación con los sistemas de producción (monocultivo vs.
agroforestería), manejo (orgánico vs. convencional), genotipos y propiedades del suelo. Como
resultado encontraron que los sistemas de producción y los cultivares por sí solos no tuvieron una
influencia significativa en el Cd foliar, sin embargo, los contenidos de Cd en hojas de los sistemas
agroforestales fueron más bajos que en los de monocultivos cuando se analizaron en combinación
con el Cd del suelo disponible, el tipo de cultivo y la materia orgánica del suelo. En cuanto al
efecto del genotipo, puede explicarse por la capacidad de absorción específica de la variedad o por
un efecto de crecimiento que se traduce en diferentes tasas de absorción, ya que las variedades
eran de diferente tamaño.
42
En investigación realizada en el año 2017 en la finca “Vista Alegre”, kilómetro 86, distrito
de Alexander Von Humboldt, provincia de Padre Abad, departamento de Ucayali, Perú, se evaluó
el efecto de la aplicación de tres cantidades de cascarilla carbonizada de arroz como fuente de
óxido de silicio sobre la disminución del contenido de cadmio en el suelo, hojas y granos de cacao
del material CCN-51 de 5 años de edad, utilizando 3 niveles: 1,0, 1,5 y 2,0 t/ha. Los resultados
mostraron que la mayor disminución de cadmio al finalizar el ensayo se obtuvo con la aplicación
del tratamiento a base de 1 t/ha de cascarilla carbonizada de arroz así: en suelo con un valor de
1,26 mg/kg al inicio y 1,12 mg/kg al final; en hojas con valor de 3,46 mg/kg al inicio y 2,86 mg/kg
al final y en granos al pasar de 0,61 mg/kg al inicio por 0.46 mg/kg al final; lo que permite concluir
que al aplicar 1 t/ha de cascarilla de arroz carbonizada, se disminuye el contenido de cadmio en
suelo, hojas y granos en 0,14 mg/kg , 0,60 mg/kg y 0,15 mg/kg, respectivamente (Estrada López,
2020).
En el trabajo desarrollado por la Universidad Nacional Agraria de La Selva - Tingo María,
Perú, en dos suelos residuales al inicio, con alto contenido de Cd 3,46 ppm y sin contenido de Cd
0 ppm, se estableció un ensayo en vivero durante 6 meses, con el objetivo de determinar mediante
el análisis de suelo y foliar el efecto de la materia orgánica en la reducción de cadmio en plántulas
de cacao. Ambos suelos fueron incubados por 45 días con Cd con 1,5, 3,0 y 4,5 ppm de Cd y 0.00,
1.07, 2.14 y 3.21 % de MO. Se evaluó el Cd disponible inicial en el suelo y al finalizar se determinó
el Cd disponible extraíble y total del suelo y el Cd en hojas. Los resultados mostraron que, a mayor
concentración de Cd adicionado al suelo, mayor concentración del mismo se encontraba disponible
y había translocado a hojas. El nivel de MO que redujo la absorción de Cd disponible y total en el
suelo fue con la aplicación de 1,07 % de MO mostrando 0,69 y 1,42 ppm de Cd respectivamente
en comparación al testigo 0.00 % de materia orgánica que alcanzó valores de 1.10 y 1.64 ppm de
Cd respectivamente. En las hojas de las plántulas de cacao, el nivel de absorción de Cd con 0.00%
de MO mostró un valor de 6,01 ppm de Cd frente a 1,07 % de MO que alcanzó un valor de 2,09
ppm de Cd. En general, el Cd en hojas de todos los niveles de materia orgánica disminuyeron los
valores del Cd total en comparación con el testigo y se obtuvo una correlación positiva entre el Cd
disponible y total en el suelo y con el Cd en las hojas, lo que muestra que la materia orgánica, tiene
un efecto positivo en la disminución de Cd tanto en suelo como en las hojas de las plántulas de
cacao en vivero (Guzmán Ñahuirima, 2010).
43
La adición de compuestos orgánicos al suelo ha demostrado ser una práctica que contribuye
a disminuir las concentraciones de Cd. Al evaluar en invernadero el efecto de distintas
proporciones de enmiendas orgánicas (biochar, compost y un tecnosol elaborado con residuos) en
la calidad de un suelo de mina en España utilizando la especie Brassica juncea L., se pudo
determinar que la adición de las enmiendas mejoró las características del suelo en los parámetros
pH, carbono total, carbono inorgánico, carbono orgánico, carbono orgánico disuelto y nitrógeno
total. Además, se redujo generalmente, la concentración fitodisponible de metales en el suelo, lo
que mejoró las condiciones para el crecimiento vegetal (Rodríguez Albarracín, 2017).
En la práctica, se debe garantizar que las enmiendas orgánicas utilizadas para aumentar la
actividad microbiológica, no contienen Cd (Rio Claro, Enmiendas, 2018). Así mismo, estas
enmiendas incrementan la inmovilización de Cd por reacciones de adsorción, una vez que
aumentan el pH, por lo que este tipo de prácticas, aunque no reduce la cantidad de Cd en el suelo,
si disminuye su biodisponibilidad (Khan et al., 2017).
La aplicación de enmiendas en las parcelas de cacao es una práctica común en las parcelas
de cacao, la aplicación de enmiendas que aumentan el pH lo que puede disminuir la proporción de
Cd que está biodisponible y, por lo tanto, reducir la absorción de éste por las plantas (Ramtahal et
al., 2019). Por este motivo es importante evaluar los efectos en diferentes tipos de suelos, una vez
que la materia orgánica eventualmente es descompuesta y los metales pueden ser liberados
nuevamente al medio.
Igualmente, avances técnicos realizados por Rio Claro, Enmiendas (2018), permiten
afirmar que las enmiendas inorgánicas contribuyen a mejorar suelos excesivamente ácidos y se
constituyen en una alternativa agronómica para disminuir la absorción de Cd y otros metales
pesados. Así mismo, se plantea que una buena nutrición con Zn disminuye la absorción de Cd
debido a que estos metales son muy similares químicamente y compiten entre sí en los procesos
de absorción y transporte al interior de la planta. Así mismo, al elevar la concentración de Mg en
el suelo la absorción de este elemento aumenta en las plantas y disminuye la absorción de Cd.
Reportes de investigación respecto a las aplicaciones de fósforo a los cultivos, mencionan
que éste se debe realizar con fosforitas de origen ígneo pues tienen un menor contenido de Cd
44
comparado con los fertilizantes fosfatados y la roca fosfórica sedimentaria, y que así mismo, la
fertilización debe ser suficiente y balanceada con todos los nutrientes requeridos por la planta,
verificando los contenidos de metales pesados en estos, pues se sabe que en suelos bien provistos
de nutrientes son bajas las probabilidades de bioacumulación de Cd (Comisión del Códex
Alimentarius, 2020).
La mayoría de los estudios sobre la absorción de Cd por los cultivos han utilizado
fertilizantes fosfatados solubles en agua tales como el superfosfato triple, el superfosfato simple,
el fosfato diamónico y el fosfato monoamónico. Sin embargo, la reacción del Cd en el suelo tratado
con la roca fosfórica es bastante diferente de aquella de los fertilizantes fosfatados solubles en agua
debido a que el Cd ligado a la apatita en la roca fosfórica es insoluble en agua. En relación con la
disponibilidad de Cd de las fuentes fosfatadas solubles en agua, una con alta reactividad y
contenido elevado de Cd puede liberarlo más, con riesgo de ser absorbido por las plantas si se
compara con una roca fosfórica de reactividad más baja y/o bajo contenido de Cd. Vale destacar
que la absorción por las plantas también depende de las propiedades del suelo, especialmente del
pH del suelo y de la especie cultivada (FAO, 2007).
Varios estudios permiten afirmar que al ser combinadas varias fuentes de silicio
(formadoras de ácido orto silícico) con metales pesados como Cd, Pb, Zn o Hg, se forman
complejos insolubles y silicatos de metales pesados de muy baja solubilidad (Khan et al., 2017).
La actividad antropogénica de adición de fertilizantes y aditivos al suelo impacta de gran
manera la presencia del Cd en este medio como reportado por Chavez et al., (2015), quienes
detectaron Cd acumulado en la porción superficial del suelo (0 - 15 cm), el cual fue disminuyendo
conforme avanzaban más en la profundidad del suelo evaluado.
2.3.2 Técnicas Biológicas
Para el tratamiento de Cd en suelo se da especial atención a los procesos biológicos para
remediación de la contaminación una vez que son de bajo costo, inofensivos para el ecosistema,
por lo que tienen gran aceptación de las personas, además de ser eficientes para grandes áreas
impactadas (Gong et al., 2018; Lata et al., 2019; Verma & Kuila, 2019; Zhang et al., 2020), están
basados en la capacidad metabólica de microorganismos y plantas, vivos o muertos y partes de
45
ellos como enzimas, para degradar, transformar o remover compuestos tóxicos presentes en el área
impactada y restaurar su calidad ambiental (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018; Nieves et al., 2019;
Sylvia et al., 1999).
Aquí se pueden encontrar varias estrategias de tratamiento de metales pesados, tales como,
la atenuación natural, bioaumentación, bioestimulación, bioventeo y biorremediación (Adams et
al., 2015; Azubuike et al., 2016; Sylvia et al., 1999).
A continuación, se detallan aspectos de cada una de las tecnologías biológicas para
remediación de la contaminación de suelo con cadmio.
2.3.2.1 Atenuación Natural
La biorremediación intrínseca o pasiva, también conocida como atenuación natural, está
basada en la capacidad metabólica de la microbiota autóctona del suelo para descontaminar un
lugar sin intervención humana, mediante reacciones hidrolíticas, oxidativas y/o reductoras
(Azubuike et al., 2016; Mulligan & Yong, 2004; Sylvia et ál., 1999). De igual forma, se pueden
presentar procesos físico-químicos naturales que favorezcan la reducción de los contaminantes
como volatilización, dispersión, dilución y sorción del contaminante en la materia orgánica o
minerales del suelo (Azubuike et al., 2016; Mulligan & Yong, 2004).
Este proceso debe ser constantemente monitoreado para controlar la variación de las
concentraciones de los contaminantes de interés, que en este caso sería el Cd, de tal manera que se
pueda garantizar hasta cierto punto la ausencia de riesgo para la salud humana, o que se alcancen
límites aceptables de este metal según la legislación y uso del suelo que se establezca. Vale
destacar en este caso, que el uso de esta técnica de manera independiente no es tan eficaz, una vez
que en el cultivo de cacao para exportación se tienen condicionantes como tiempo y eficiencia de
remoción de Cd de la planta o semilla para que puedan ser usados para ese fin.
A la fecha y mediante la búsqueda bibliográfica realizada para la elaboración de este
documento, no fueron encontrados estudios de atenuación natural para el tratamiento de Cd en
suelo, sin embargo, a continuación, se describirán otras alternativas de biorremediación que
46
utilizan de igual forma microorganismos y/o plantas para minimizar las concentraciones de este
metal.
2.3.2.2 Bioaumentación
Esta tecnología de biorremediación consiste en la adición de microorganismos exógenos,
preparados en laboratorio y de reconocida eficiencia para el contaminante en cuestión. Pueden ser
adicionados como fórmulas líquidas donde las células están libres o inmovilizadas en matrices de
alginato, arcilla, entre otras para protegerlas y que perduren más al mismo tiempo que favorecen
su acción en el medio (Verma & Kuila, 2019; Adams et al., 2015; Jézéquel & Lebeau, 2008).
El inóculo puede contener poblaciones microbianas autóctonas del lugar o cepas
modificadas genéticamente de una misma especie o consorcios microbianos. Sin embargo, lo
esencial en esta estrategia es la selección de organismos que presenten un alto potencial de
degradación del contaminante orgánico de interés (Adams et al., 2015; Sylvia et ál., 1999) o de
bioadsorción de metales, como es el caso del Cd.
Esto fue evaluado por Jézéquel & Lebeau, (2008) quienes en un estudio realizado en suelo
contaminado con Cd, observaron que después de 3 semanas de haber inoculado cepas de Bacillus
sp. (cepa aislada ZAN-044) y Streptomyces sp. (cepa aislada R25), encontraron que el primer
microorganismo usado fue más eficiente en la remoción de este metal pesado, haciéndolo menos
biodisponible para las plantas pasando de 2,0 mg/l a 0,2 – 0,4 mg/l.
2.3.2.3 Bioestimulación
La bioestimulación es una tecnología de remediación de suelos que se basa en estimular el
crecimiento de la microbiota autóctona del ambiente contaminado y, por ende, su actividad
metabólica (Emenike et al., 2018; Liu et al., 2018). Se suele adicionar nutrientes tales como
nitrógeno, fósforo, oxígeno o carbono para enriquecimiento del medio, de tal forma se incremente
la biomasa microbiana nativa, así como la degradación de contaminantes por parte de esta (Verma
& Kuila, 2019; Emenike et al., 2018; Sylvia et al., 1999).
47
Fulekar et al., (2012) realizaron un estudio usando bacterias aisladas de un área
contaminada con metales pesados en Mumbai, India, en un biorreactor enriquecido con Fe, Cu y
Cd y estimuladas bajo condiciones aeróbicas, obteniendo tasas de remoción de aproximadamente
98,5% para Cd, 99.6% para Cu y 100% para Fe.
2.3.2.4 Biorremediación
Esta técnica se refiere a la descontaminación de un ambiente a través del uso de
microorganismos como bacterias, arqueas, hongos y algas, los cuales poseen una amplia y diversa
capacidad metabólicas que les permiten utilizar diferentes tipos de contaminantes como sustrato a
fin de obtener energía a partir de su transformación (Adams et al., 2015; Azubuike et al., 2016;
Gong et al., 2018; Liu et al., 2018, Sylvia et al, 1999). En el caso de los metales pesados ocurre la
adsorción, precipitación, oxidación, reducción de ellos en el suelo disminuyendo su disponibilidad
(Gong et al., 2018; Liu et al., 2018).
Los metales pesados son sustratos que pueden ser inmovilizados o transformados por los
organismos utilizando diversas estrategias, lo cual puede afectar su biodisponibilidad a las plantas
(Castelblanco, 2018). Como puede observarse en la Figura 12, las técnicas incluyen la
bioadsorción, proceso en el cual, el metal queda atrapado en la estructura celular externa del
microorganismo y consecuentemente la sorción en los sitios de unión de la pared celular que está
compuesta de polisacáridos, lípidos y proteínas que ofrecen grupos químicos funcionales a los
cuales se puede ligar el metal (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018; Verma & Kuila, 2019; Zhang et
al., 2020). Es un proceso rápido, que no se ve afectado por inhibidores del metabolismo, pero sí
por las condiciones físico-químicas (como el pH o la fuerza iónica). Es un proceso reversible y
puede ocurrir con material vivo o muerto.
Algunos autores han reportado la capacidad que tienen ciertos microorganismos de retener
Cd mediante su precipitación o intercambio protónico en sus EPS (Sustancias Poliméricas
Extracelulares) (Verma & Kuila, 2019), las cuales son una mezcla completa de biomoléculas,
como proteínas, sustancias tipo húmicas, polisacáridos, ácido urónico, nucleico, lípidos y
glicoproteínas que rodean a las bacterias (Li & Yu, 2014).
48
Fang et al., (2011) concluyeron que la presencia de grupos carboxil y fosfato incrementa
significativamente la capacidad de adsorción de Cu+2 en Bacillus subtilis (Gram positivas),
respecto a Pseudomonas putida (Gram negativas) que produce EPS, siendo que los dos grupos
presentan mecanismos de unión al metal similares, lo cual fue observado también para Cd.
Resultados similares fueron obtenidos por Du et al., (2017), quienes observaron que
cantidades más elevadas de Cd fueron adsorbidas por B. subtilis que por P. putida a pH < 5.8, lo
cual puede ser atribuido a más EPS en la pared celular de P. putida, es decir que a ese pH los
grupos carboxil y fosfato contribuyen en gran manera a la sorción de Cd en las bacterias.
De igual manera ha sido estudiada la asociación entre EPS y minerales en el suelo,
específicamente con montmorillonita, observando que a una razón de peso baja de este mineral,
estas resinas presentan mayor capacidad de adsorción de Cd, lo que se debe, posiblemente, a la
liberación de sitios activos superficiales de EPS, pues hay pocos agregados, se incrementan las
cargas negativas superficiales y se presentan más puentes entre el mineral, el Cd y las EPS (Yan
et al., 2019). Esto es de gran importancia, una vez que se pueden comprender mejor las
interacciones de este metal en suelos ricos en materia orgánica.
Una vez que estudios demuestran la capacidad de adsorción de metales por bacterias gran
negativas y gran positivas Fang et al., (2009) evidenciaron diferencias respecto a esta habilidad en
Bacillus thuringiensis (Gram positiva) por poder sorber una cantidad mayor de Cu+2 y Cd+2 que
Escherichia coli (Gram negativa). Esto puede ocurrir debido a la diferencia de los grupos químicos
funcionales en cada una de ellas.
Los exopolisacáridos producidos por la cepa Enterobacter ludwigii LY6 aislada de suelo
contaminado de Shifang, provincia Sichuan, China, parecen ser el mecanismo de esta bacteria
torelante a Cd para adsorber este metal alcanzando una tasa de remoción de 56% (Q. F. Wang et
al., 2020).
La bioacumulación está basada en la capacidad de los microorganismos de almacenar altas
cantidades del metal en su interior, lo cual es dependiente de la actividad metabólica de las células,
es decir de su funcionamiento bioquímico, además, de ser limitado por sus componentes
estructurales, fisiológicos y/o de su capacidad de adaptación genética, así como de los cambios
49
químicos del metal en ese medio, su disponibilidad y toxicidad (Krishna et al., 2012). Los metales
son efectivamente retenidos al interactuar con los fosfatos, proteínas y lípidos en el citoplasma
celular compitiendo con los iones Na, K y Ca en los mecanismos biológicos.
La bioprecipitación, en la cual se transforman los metales pesados solubles a hidróxidos,
carbonatos, fosfatos y sulfitos insolubles mediante el metabolismo microbiano ( Zhang et al., 2020;
Tamayo-Figueroa et al., 2019; Verma & Kuila, 2019; Gong et al., 2018; Liu et al., 2018).
La biotransformación intracelular de los metales pesados puede ocurrir de manera directa,
es decir por el cambio del estado de valencia, así como de forma indirecta por agentes oxido-
reductores producidos por los microorganismos. Vale destacar en este punto, que el estado de
oxidación comúnmente encontrado en el Cd es el +2. Su reducción enzimática produce formas
reducidas insolubles, lo que provoca su precipitación intra o extracelular (Verma & Kuila, 2019;
Soto et al., 2010).
La síntesis de péptidos y proteínas de unión a metales, como la metalotioneína, la
formación de complejos, la compartimentalización y exclusión son varios sistemas de defensa que
tienen los microorganismos frente a situaciones de estrés ante la presencia de metales pesados
(Raza et al., 2020).
La biovolatilización, que como su nombre lo dice, se volatiliza el metal, lo que sucede
apenas con el Hg y Se (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018). En el caso específico de metales en
suelos ocurre la biolixiviación, que se refiere a la disolución de los minerales metálicos por la
actividad microbiana, pasando los iones metálicos a la solución del suelo favoreciendo su
movilidad.
50
Figura 12
Mecanismos de detoxificación de metales pesados presentes en microorganismos
Nota: M: Metal pesado, M*: Metal reducido o metilado, MT: Metalotioneína, MT-M: Complejo
metalotioneína-metal, FT: Factor de Transcripción. Entre paréntesis se indican los grupos de microorganismos que
utilizan alguno de estos mecanismos. Tomado de Mecanismos de detoxificación de metales pesados presentes en
microorganismos, Gonzalez Miranda, 2016. Reconocimiento – No Comercial – Compartir Igual 4.0 España de
Creative Commons. CC BY. NC. SA.
Así mismo, en la biorremediación se pueden manipular genéticamente las cepas
microbianas para potencializar su capacidad de remoción de metales pesados, los microorganismos
son llamados microorganismos modificados genéticamente (OGM) los cuales son conocidos por
ser efectivos en el suelo (Verma & Kuila, 2019).
En un estudio realizado por Wu et al., (2006) fue demostrado que la expresión manipulada
del péptido de unión a metales (EC20) de una rizobacteria (Pseudomonas putida 06909) mejoró
su capacidad de ligar Cd, así como, alivió la toxicidad celular de este metal en la célula.
51
Benyahia & Embaby, (2016) mencionan la realización de investigaciones con OMG que
muestran posibles mecanismos de biorremediación de suelos contaminados con Cd y su
potencialidad de ser aplicadas en el cultivo de cacao.
La capacidad de inmovilizar y de resistir a altas concentraciones de Cd fue observada
también en las cepas L5 y L6, Bacilus sp. y Paenibacillus sp. respectivamente, aisladas de suelo
contaminado con Cd y Ni proveniente de Chengdu, China, las cuales mostraron alteraciones en su
morfología en presencia de estos metales, así como de los grupos químicos allí presentes, como -
OH, -CH, -NH2 y COOH, posiblemente como mecanismo de protección frente al estrés en el
medio. Se observó además que la reinoculación de estas cepas 30 días después en suelo presenta
una mejora en la capacidad de adsorción del metal (61,27 – 128,50 %) (Y. Wang et al., 2020).
Vale resaltar que no son muchos los estudios que evalúan el tratamiento biológico de Cd
en suelo para cultivos de cacao, pues apenas de manera reciente se ha visto la necesidad de reducir
los niveles de este metal para mitigar el impacto socio-económico que representa no ingresar o
competir en mercados europeos de comercialización del cacao.
Los hongos también pueden ser usados como método de captación del Cd, como reportado
en un estudio realizado por Guerra et al., (2014) en el cual cepas de Aspergillus y Trichoderma
aisladas de suelos contaminados por este metal en cultivos de cacao del municipio de San Vicente
de Chucuri y el Carmen (Santander) y de suelos mineros de la región de California (Santander),
presentaron los porcentajes más elevados de bioadsorción de este, 98,6 % y 96%, respectivamente.
Bravo et al., (2018) evaluaron el contenido total en suelo de bacterias tolerantes a cadmio
en suelos del noreste colombiano, identificando un total de 129 cepas aisladas, lo que indica que
hay un amplio grupo filogenético con la habilidad de tolerar elevadas concentraciones de Cd. De
este grupo, la cepa de Enterobacter sp. CdDB41 presentó la mayor capacidad de inmovilización
de Cd (0.22 mg/kg por hora de Cd2+), así como alta tasa de crecimiento (0,21 por hora) aún a
concentraciones de 24 mg/l de Cd en el medio. Sin embargo, los investigadores también destacan
que, en campo, las bacterias deben adaptarse a diferentes niveles de Cd y propiedades del medio,
las cuales serán definitivas en su acción inmovilizadora del metal.
52
2.3.2.5 Fitorremediación
Esta tecnología se basa en el crecimiento de plantas en suelos contaminados a fin de que
ellas remuevan los metales pesados por procesos de fitoextracción y fitovolatilización o que sean
estabilizados a formas menos tóxicas gracias a la fitoinmobilización y fitoestabilización como se
ilustra en la Figura 13 (Gong et al., 2018; Raza et al., 2020; Tang et al., 2016; Zhang et al., 2020).
Figura 13
Mecanismos de fitorremediación aplicables a metales pesados
Nota: Tomado y modificado de Mecanismos de fitorremediación aplicables a metales pesados, (Muñoz-
Castellanos et al., 2010)
Esta estrategia de remediación es operacionalmente simple, preferible estéticamente, viable
económicamente, por lo cual es ampliamente aceptada, además de que esta técnica altera las
propiedades del suelo por su mejora físico-química, así como, la calidad biológica de suelos
contaminados (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018; Raza et al., 2020). La principal desventaja de
esta estrategia es el tiempo que toma para evidenciar los efectos en la reducción de las
concentraciones de los contaminantes.
53
El transporte del Cd a las plantas ocurre mediante canales de la membrana para elementos
nutricionales con características físico-químicas similares, por ejemplo, el Cd+2 es captado por
transportadores similares a los de Fe+2, Zn+2, Mn+2 y Ca+2 en las plantas (Hussain et al., 2021).
Para manejar el estrés existente ante altas concentraciones de metales pesados en el medio,
las plantas pueden utilizar diferentes mecanismos de defensa frente a la toxicidad de estos
elementos, lo cual depende del genotipo y de las condiciones del medio, Figura 14. Inicialmente,
las plantas pueden evitar o reducir la captación o transporte de metales al interior de la célula por
precipitación extracelular, biosorción en la pared celular. Considerando que generalmente el
primer contacto entre el metal y la planta ocurre en el suelo a través de las raíces, estas se
constituyen como la primera barrera de defensa frente al Cd, el cual se puede unir a proteínas o
silicatos presentes en la pared de las raíces. Una vez en el interior de las células, se minimiza el
estrés formando complejos de metales compartimentalizados en la vacuola para prevenir su
toxicidad (Choppala et al., 2014; Irfan et al., 2013; Raza et al., 2020; Sarwar et al., 2017). Hay dos
tipos de péptidos importantes en este proceso, las fitoquelatinas y las metalotioneínas (Hall, 2002).
54
Figura 14
Mecanismos de tolerancia a metales pesados en plantas
Nota: Tomado y modificado Mecanismos de Transporte, Detoxificación y Resistencia de las Células
Vegetales frente a Metales Pesados. http://www.creces.cl/Contenido?art=1105
En el caso del cadmio, la fitorremediación se daría por procesos de fitoestabilización para
retenerlo en el suelo e impedir su movilización y fitoextracción en el caso de sacarlo de la matriz
ambiental, como se describe a continuación.
Fitoestabilización
Los metales pesados son inmovilizados en el suelo por las raíces de las plantas mediante
su absorción, adsorción o por precipitación/acomplejamiento, reducción rizosférica y
estabilización del suelo. En este caso la inmovilización se presenta fundamentalmente en la base
de la planta hasta donde lleguen las raíces (Gong et al., 2018; Liu et al., 2018; Zhang et al., 2020).
55
La fitorremediación se puede ver potencializada por la presencia de bacterias promotoras
de crecimiento de plantas (PGP) tales como, Serratia, Bacillus, Pseudomonas, Burkholderia,
Enterobacter, Erwinia, Klebsiella, Beijerinckia, Flavobacterium y Gluconacetobacter. Esto de
diferentes formas, por una parte, las bacterias tienen la habilidad de afectar la movilidad de los
metales pesados y su disponibilidad para las plantas, así como pueden transformarlos a formas
solubles y biodisponibles a través de la acción de sideróforos, ácidos orgánicos, biosurfactantes,
biometilación y procesos de oxido-reducción, lo que puede facilitar la captación de los metales por
la planta (Gong et al., 2018; Raza et al., 2020; Zhang et al., 2020).
Se ha observado que las plantas inoculadas con micorrizas absorben menos Cd (Lata et al.,
2019), pero igualmente la micorriza al aumentar la capacidad de las raíces para tomar nutrientes
del suelo, también aumenta su capacidad para tomar Cd, por lo tanto representa una estrategia de
remoción de Cd en plantaciones de cacao que debe ser explorada en el país. Así mismo, Gramlich
et al., (2017) reportaron que no hay una dependencia directa entre el Cd presente en hojas de
plantas de cacao Imperial College Selection (ICS) 1 y Trinidad Selection Hybrid (TSH) 565. sobre
la colonización micorrícica, evidenciando que la mayor acumulación de Cd ocurrió en las plantas
en que hubo mayor cantidad de micorrizas.
Los Hongos Formadores de Micorrizas Arbusculares (HFMA) son potentes reguladores
del crecimiento de las plantas bajo condiciones de estrés, incluyendo metales pesados. Estos
hongos se asocian a la planta de manera simbiótica, incrementando la disponibilidad de fósforo
solubilizado (Raza et al., 2020).
Pérez Moncada et al. (2019) estudiaron la simbiosis del patrón de cacao (IMC 67) con
HFMA, tales como Glomus macrocarpum, Rhizoglomus intraradices y otros HFMA-nativos de
suelos cacaoteros con altos contenidos de Cd del Departamento de Santander del Municipio de
San Vicente de Chucuri. Los resultados indicaron que dosis de hasta 24 mg/kg de Cd no afectaron
el crecimiento de las plantas micorrizadas. De igual manera, el inóculo de micorrizas nativas
presentó los mejores resultados en la inmovilización del Cd, pues las concentraciones del metal en
hojas, tallo y raíz se vieron significativamente reducidas en la presencia de estas a comparación de
los otros HFMA evaluados.
56
Por otra parte, se ha evidenciado que altas concentraciones de Cd en suelo pueden tener un
efecto perjudicial en los HFMA presentes, lo cual fue observado en un ensayo realizado por
Sandoval-Pineda et al., (2020) quienes obtuvieron una reducción de abundancia (21%), riqueza
(20%) y diversidad (11%) de morfoespecies de HFMA en suelos de fincas cacaoteras provenientes
de Yacopí, Colombia con concentraciones de 20,9 mg/kg de Cd. Sin embargo, bajo estas
condiciones, fueron dominantes las morfoespecies Diversispora spurca, Rhizoglomus sp. y
Claroideoglomus etunicatum, siendo candidatas para mitigación de Cd dada su tolerancia a altas
concentraciones de este metal.
La capacidad de estabilizar el Cd por plantas fue observada en un estudio realizado por Cui
et al., (2020) quienes evaluaron una hierba Setaria pumila, una planta perenne Pennisetum sinese,
una hiperacumuladora de Cd Sedum plumbizincicola y una planta tolerante al Cu Elsholtzia
splendens, y encontraron que particularmente P. sinese redujo el Cd extraíble en un 40,1% gracias
al aumento de pH en el medio.
Fitoextracción
También conocida como fitoacumulación o fitoabsorción, los metales pesados son
absorbidos por las plantas directamente del suelo y acumulados en raíces y demás tejidos vegetales
a través de los vasos del xilema, por plantas llamadas hiperacumuladoras, capaces de concentrar
altas cantidades de metales sin sufrir daño (Gong et al., 2018; Lata et al., 2019; Liu et al., 2018;
Zhang et al., 2020).
El uso de plantas para hiperacumular metales pesados en su estructura, así como de
mantener y exacerbar su crecimiento en altas concentraciones de estos se hace mediante la
fitoextracción gracias al aumento superficial de las raíces y producción de pelos radiculares;
incremento de la disponibilidad de metales y de la transferencia de estos hacia otras partes de la
planta, lo cual ha sido reportado en literatura basados en estudios de diversas plantas y su
aplicabilidad en diferentes tipos de (Casteblanco, 2018).
El Factor de Bioacumulación (BAF) es la capacidad de las plantas de acumular metales,
resultado de la proporción entre la concentración de metales en la planta, en peso seco, y en el
suelo; si el BAF es mayor a 1, la planta es considerada una hiperacumuladora. Algunas de las
57
familias de plantas reconocidas con esta habilidad se muestran en la Tabla 9, de las cuales la familia
de las Brassicaceae es buena para acumular metales como Cd (Ashraf et al., 2019).
Tabla 9
Plantas Hiperacumuladoras de Cadmio
Nombre Científico Familia Localización
Concentración de Cd en
Tejidos de la Planta
mg/kg
Amaranthus
mangostanus L. (cv.
Tianxingmi)
Amaranthaceae China 260 (brotes)
Amaranthus hybridus Amaranthaceae Mundial 242 (brotes)
Arabis gemmifera Brassicaceae Minería 5600 (hojas)
Arabidopsis halleri Brassicaceae Europa central,
Este asiático 1000 – 5722 (brotes)
Arabis paniculata Brassicaceae Asia 434 – 1662 (brotes)
Arthrocnemum
macrostachyum Chenopodiaceae Mundial 70 (brotes)
Azolla pinnata Azollaceae África, Asia,
Australia 740 (tejido)
Bidens pilosa L. Asteraceae Mundial 108 – 376 (Tallos);
144 – 400 (Hojas);
27,9 – 101 (Semillas)
Beta vulgaris var. cicla
L. Chenopodiaceae China >100
Brassica napus L. Brassicaceae Europa y Asia
Central
11,94 (Tallos);
25,3 (Hojas);
263 (Hojas)
Carthamus tinctorius L. Asteraceae Región Semiárida 149 – 277 (Hojas)
Mirabilis jalapa L. Nyctaginaceae Suramérica y
China
146 (Brotes);
136 (Hojas)
Pennisetum Purpureum Poaceae Este y Sur de
África 47 (Brotes)
Phytolacca americana Phytolaccaceae Mundial 10700 (Hojas);
58
Nombre Científico Familia Localización
Concentración de Cd en
Tejidos de la Planta
mg/kg
2840 (Tallos)
Picris divaricata Asteraceae Asia 1109 (Brotes)
Potentilla griffithii Rosaceae Asia 1670 (Hojas)
Prosopis laevigata Fabaceae Regiones Tropical
y temperadas 8176 (Brotes)
Rorippa globosa Brassicaceae Rusia Tropical y
Subtropical 150 (Hojas)
Salsola Kali Chenopodiaceae Rusia, Mongolia y
China
2075 (Tallos);
2016 (Hojas)
Sedum alfredii Crassulaceae Asia 9000 (Hojas)
Siegesbeckia orientalis
L. Asteraceae
Zonas tropicales y
subtropicales 77 – 193 (brotes)
Solanum nigrum L. Solanaceae Zonas tropicales y
subtropicales 125 – 310 (hojas)
Solanum
Photeinocarpum Solanaceae Zonas tropicales
132 -215 (Tallos);
158 -215 (Hojas)
Tagetes patula Asteraceae México, Nicaragua 126 (Hojas);
108 (Tallos)
Thlaspi caerulescens Brassicaceae Europa 319 – 6100 (Brotes)
Thlaspi praecox Brassicaceae Sur y Este de
Europa
1351 (Semillas);
2700 - 5960 (Brotes)
T hlaspi rotundifolium
ssp. Cepaeifolium Brassicaceae
France, Italia,
Europa Central y
Eslovenia
108 (Brotes)
Viola boashanensis Violaceae China 1168 - 4825 (Brotes)
Fuente: Adaptado de He et al., (2015)
De esta lista de plantas acumuladoras de Cd es importante rescatar y resaltar que Azolla
pinnata, Bidens pilosa L.,Beta vulgaris var. cicla L., Brassica napus L., Carthamus tinctorius L.,
Mirabilis jalapa L., Pennisetum purpureum, Phytolacca americana, Picris divaricata, Potentilla
griffithii, Prosopis laevigata, Rorippa globosa, Salsola kali, Sedum alfredii, Siegesbeckia
59
orientalis L., Solanum nigrum L., Solanum photeinocarpum y Tagetes patula son cultivadas en
Colombia para diversos usos, de tal manera que se podría investigar su capacidad
hiperacumuladora de Cd asociadas a cultivos con Theobroma cacao.
Vale destacar, que lo ideal para una planta hiperacumuladora es que sea de rápido
crecimiento y desarrollo, elevada producción de biomasa, sistema radical bien desarrollado, ser de
fácil cultivo y tolerar/acumular altas concentraciones de metales en su parte aérea (Odoh et al.,
2019; Tang et al., 2016).
Meter et al. (2019) mencionan como una de las estrategias de mitigación del Cd en suelos
y, por consiguiente, en los granos de cacao, la biorremediación y fitorremediación en las cuales,
los microorganismos y las plantas juegan un papel primordial como hiperacumuladores de Cd, por
su capacidad de tolerar concentraciones elevadas de metales pesados, en este caso de Cd, proceso
que ocurre mediante mecanismos de exclusión, biosorción, remoción activa, precipitación o
bioacumulación en los espacios extra e intracelulares (Gong et al., 2018).
Microorganismos como Trichoderma harzianum, Saccharomyces cerevisiae y
Wickerhamomyces anomalus fueron evaluados cuanto, a su resistencia, crecimiento y capacidad
de bioacumulación de varios metales pesados, entre ellos el Cd, observando los mejores resultados
T. harzianum después de 96 horas de cultivo con hasta 4mg del metal, por lo cual fue usado para
establecer una relación simbiótica con Arundo donax. Se obtuvo un BAF para Cd de 0,50 para A.
donax y de 0,42 con micorriza con T. harzianum (Cristaldi et al., 2020).
Un estudio en campo realizado en dos áreas de China se evaluaron plantaciones de bajo
costo como las moreras como plantaciones de alta densidad, cuanto a su capacidad de acumulación
de Cd en suelos con concentraciones entre 4,78 y 8,88 mg/kg de este metal, para los cuales se
obtuvieron porcentajes en raíces, tallos, ramas y hojas de 44, 20, 18 y 16, respectivamente, lo que
indica que este tipo de plantas pueden ser evaluados para ser usados en conjunto con el cacao (Lei
et al., 2019). Otros investigadores también concluyeron que las moreras, (Morus alba) son
candidatas en la mitigación de Cd, una vez que pueden incrementar su biomasa en presencia de
este metal (55 mg/kg), lo que indica que actividades como la fotosíntesis, protección antioxidante
60
y la regulación de macronutrientes contribuyen a su alta tolerancia al Cd en el medio (Zeng et al.,
2020).
De acuerdo a la revisión realizada por Nieves et al., (2019), el uso de hongos micorrícicos
y su asociación a las plantas, forman parte de las técnicas más estudiadas y usadas para la
descontaminación del Cd en el suelo, por ejemplo, el reportado con Galinsoga parviflora (albahaca
silvestre) patentado en China bajo el registro (CN103447290B).
De igual manera, Ortiz et al., (2009) evaluaron la fitoextracción de Pb (300 mg/kg) y Cd
(15 mg/kg) en suelos con la hierba Amaranthus hybridus L. y micorrizas, encontrando que esta
asociación incrementó significativamente la concentración de estos metales en raíz, tallo y hoja de
la planta, evidenciando su capacidad de concentrarlos en sus tejidos al crecer en suelos
contaminados conforme aumenta la edad de la planta, independientemente de la agregación de
micorrizas (Entrophospora columbiana, Glomus intraradices, G. etunicatum y G. clarum), lo que
hace que esta especie represente una solución potencial para la remediación de suelos
contaminados con metales pesados.
En un estudio realizado en Colombia por Pisco et al., (2018) evidenciaron la fitoextracción
de Cd con la hierba mora (Solanum nigrum L.), como una alternativa para el tratamiento de este
metal, pues esta planta puede ser hiperacumuladora, absorbiendo altas concentraciones del metal
en sus tejidos, incluso más elevadas de lo que se puede detectar en el suelo y puede verse su
crecimiento favorecido por la presencia del Cd, conforme se observó en esta investigación.
La fitorremediación es una de las alternativas a disposición y de gran interés, una vez que
lo que se busca con la disminución de Cd en el suelo es la obtención de granos de cacao de mejor
calidad y que adicionalmente no contengan concentraciones del metal en niveles capaces de
generar un riesgo a la salud humana por su consumo.
Cabe destacar que, a pesar de no ser ampliamente estudiada la remediación de Cd en suelos
cultivados con plantas de cacao, conforme presentado anteriormente, si existen reportes en la
literatura de diferentes especies vegetales, fúngicas y microbianas que puedan captar e inmovilizar
este metal, reduciendo así su biodisponibilidad de captación por las plantas de cacao.
61
La Tabla 10 presenta la relación de costos aproximados de las técnicas de remediación
presentadas anteriormente, a partir de la cual se observa que las de más alto costo son las físico-
químicas por requerir mano de obra, infraestructura y soluciones o reactivos con requerimientos
específicos, de tal manera que, la biorremediación, además de presentar menos impactos para el
suelo y plantas, es más económica. No obstante, se reitera la necesidad de investigaciones en
campo y con plantaciones de cacao que permitan definir especificidades técnicas para la
implementación de estas estrategias propiamente en campo.
Tabla 10
Costos de tratamiento de contaminación de metales pesados en suelo
Técnica de Remediación Costo Estimado
USD/m3
Solidificación 26-263
Vitrificación ≥355
Extracción Electrocinética 26-296
Lavado de Suelo 66-263
Fitoestabilización 26-53
Fitoextracción 26-53
Fuente: Adaptado de Martin & Ruby. (2004)
62
3 METODOLOGÍA
Considerando la problemática abordada y de acuerdo con los objetivos definidos, la
revisión realizada es de tipo recopilación documental con el respectivo análisis y síntesis del
contenido encontrado durante la búsqueda.
Para la elaboración del documento se consultaron las bases de datos descritas a
continuación.
Dialnet https://dialnet.unirioja.es/
Doaj https://doaj.org/
Google Scholar https://scholar.google.com/
PubMed https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/
Redalyc https://www.redalyc.org/
Scielo https://scielo.org/es/
Science Direct https://www.sciencedirect.com/
Scopus https://www.scopus.com/home.uri
Springer Link https://link.springer.com/
Estrategia de búsqueda: Se contemplaron palabras del lenguaje controlado y de lenguaje
libre. Se utilizaron los siguientes descriptores en inglés y su correspondiente denominación en
español para realizar la búsqueda.
• Remediation and (Theobroma cacao) or (cacao) and cadmium
• Phytoremediation and (Theobroma cacao or cacao) and cadmium
• Remediation and (Theobroma cacao) or (cacao) and (cadmium) or (heavy metals)
• Remediation and (cacao) or (soil) and cadmium
• Remediation and (Theobroma cacao) or (soil) and cadmium
• Remediation or (bioremediation) or (phytoremediation) and cacao and heavy metals
• Remediation and Theobroma cacao and heavy metals
• Cadmium and remediation and soil or (bioremediation) or (phytoremediation)
• Heavy metals and phytoremediation
• Phytoremediation and Theobroma cacao and Cadmium
• Cadmium and phytoremediation
63
• Soil and Hyperaccumulation and cadmium
• Bioremediation and cacao and cadmium
• Cadmiun and cacao
• Amendments and cadmium and cocoa
• Agricultural practices and cadmium in cocoa
• Cocoa and cadmium production
• pH and cadmium in cocoa
• Texture and cadmium in cocoa
• CIC and cadmium in cocoa
• Organic matter and cadmium in cocoa
• Phosphoric rock and cadmium in soil
• Phosphoric rock and cadmium in cocoa
Criterios de selección: Se determinaron por los objetivos de la revisión y si cumplen con
los criterios de calidad científica buscada. En una primera fase los aspectos que se deben tener en
cuenta serán: el título, los autores, el resumen y los resultados. Respecto al título se puede observar
si es útil y relevante para nuestro tema, de los autores se identificó la credibilidad o experiencia en
el tema, y del resumen se analizó si los resultados eran aplicables a nuestro tema de estudio. En
una segunda fase se procede a la lectura crítica de los documentos.
Se seleccionaron más de 100 documentos que abordaban la temática y se completó la
búsqueda con la lectura y rastreo de bibliografía referenciada en esos artículos.
Vale destacar, que este trabajo no consta de análisis estadístico, una vez que el propósito
final es un documento único de consulta que cuente con toda la información relacionada a la
problemática presentada con su respectivo análisis.
64
65
4 RESULTADOS Y ANÁLISIS
El desarrollo del presente trabajo de monografía sobre el Cd estuvo motivado por la
problemática actual que afrontan los productores de cacao y los consumidores de productos
transformados de éste en todo el mundo, pues se constituye en uno de los mayores agentes tóxicos
asociado a contaminación ambiental ya que reúne cuatro de las características más temidas de un
tóxico: efectos adversos al hombre y al medio ambiente; bioacumulación; persistencia en el medio
ambiente y facilidad de ser transportado en la atmósfera y el agua.
Se presenta en este documento una guía actualizada a la fecha, basada en la revisión
bibliográfica relacionada al cultivo de cacao en Colombia y en el mundo, asociado a la principal
problemática que enfrenta en la actualidad, referente a las altas concentraciones de Cd en suelos
para cultivos cacaoteros, sus frutos y derivados, lo que representa un obstáculo para ingresar,
principalmente, a mercados europeos, dada la reglamentación vigente, la cual es más restrictiva
respecto al Cd en productos de cacao.
Así las cosas, a continuación, se presentan los principales resultados obtenidos sobre los
tópicos abordados, relacionados a las características del suelo, y de manejo del cultivo que pueden
favorecer la biodisponibilidad del Cd por plantas, las técnicas de detección y análisis de este metal,
las prácticas agrícolas que se pueden implementar para mitigar tal captación y las estrategias de
remediación más favorables técnica y económicamente para los cultivos de cacao en el país, que
reduzcan las concentraciones de Cd en el cacao
De acuerdo con la información recopilada y debido a que en Colombia aún no se cuenta
con un protocolo de toma de muestras para evaluar el contenido de cadmio en cultivos y derivados
de cacao, lo que es fundamental como elemento diagnóstico, se podría adoptar la metodología
propuesta en la Resolución N°0451 de 2018 del Ministerio de Agricultura y Riego de Perú,
respecto a los lineamientos para muestreo de suelos, hojas, granos y productos derivados de
cacao (pasta de cacao, polvo y chocolate) conforme descrito en el documento
Para un análisis confiable de la concentración de Cd, se encontró que el protocolo de
extracción, la elección del instrumento analítico y calibración son fundamentales, a la fecha se
reporta la aplicación de las siguientes técnicas de detección y análisis de Cd en suelos y plantas:
66
Espectrometría de Absorción Atómica; Espectrometría de Emisión Atómica y Espectrometría de
masas con plasma de acoplamiento inductivo como procedimientos analíticos básicos, que están
bien definidos y generalmente aceptados.
La mitigación o remediación del Cd en la cadena del cacao debe abordarse de forma integrada y
progresiva, comenzando por las decisiones a tomar en el establecimiento del cultivo, seguido de
las prácticas agrícolas.
La prevención y reducción del Cd en cacao debe empezar con el análisis fisicoquímico del suelo,
de tal forma que se tenga conocimiento de las principales características que permitan evaluar si
el terreno resulta adecuado para el establecimiento del cultivo de cacao, teniendo como referentes
para su manejo, los factores, técnicas y observaciones que se presentan en la Tabla 11.
67
Tabla 11
Propiedades físico-químicas del suelo y prácticas agrícolas que inciden en la acumulación/mitigación de Cd
Factores Efecto en la absorción de Cd por
las plantas
Práctica agrícola y/o técnica de
mitigación Observaciones
pH La absorción aumenta cuando baja el
pH
Encalado en suelos con pH menor de
5, con saturación de aluminio,
tomando en cuenta el nivel de Ca
más Mg, aplicando cal agrícola
(CaCO3), y cal dolomítica CaMg
(CO3)2. para incrementar el pH e
incorporar Ca y Mg.
El encalamiento es un método eficaz
para disminuir la biodisponibilidad
del Cd en los granos de cacao.
Materia Orgánica La absorción aumenta cuando baja el
contenido de materia orgánica.
Incrementar el contenido de materia
orgánica del suelo y mejorar su
actividad microbiológica utilizando
abonos orgánicos.
Cobertura con cultivos de
leguminosas perennes
La materia orgánica, el compost,
vermicompost y sus combinaciones
tienen efectos significativos en las
características fisicoquímicas del
suelo y la disponibilidad de Cd.
El aumento de la materia orgánica
disminuye la absorción de Cd por las
plantas
CIC A mayor CIC menor disponibilidad
de Cd
Aplicación de materia orgánica Una CIC alta en el suelo disminuye
la biodisponibilidad del Cd.
La materia orgánica permite una
mayor CIC
68
Factores Efecto en la absorción de Cd por
las plantas
Práctica agrícola y/o técnica de
mitigación Observaciones
Textura Influye en el contenido y
biodisponibilidad de Cd en el suelo,
debido a las diferentes capacidades
de intercambio catiónico
Los suelos de textura fina (arcillas)
generalmente tienen una mayor
capacidad de adsorción que los
suelos de textura más gruesa
(arenas), sin embargo, el contenido
total de Cd y su biodisponibilidad
parecen ser más altos en los suelos
francos (mezcla de arcilla, arena y
limo) que en los suelos arenosos
Parámetro no modificable o difícil
de modificar.
Depende del tipo, afecta la
acumulación y disponibilidad del
Cd.
Conductividad
eléctrica -
Salinidad
La absorción aumenta con la
salinidad
Riego previo a la siembra y durante
el cultivo con agua de buena calidad.
Realizar un correcto drenaje del
terreno.
Es importante determinar que la
conductividad eléctrica del suelo y
agua
Macronutrientes Pueden incrementar o decrecer la
absorción.
Fertilización balanceada con base en
análisis de suelos y foliares
Suelos bien provistos de nutrientes
tienen menos probabilidad de
bioacumular Cd.
Mejoran las propiedades del suelo,
pero deben ser evaluados en cuanto a
la concentración absoluta de Cd
69
Factores Efecto en la absorción de Cd por
las plantas
Práctica agrícola y/o técnica de
mitigación Observaciones
Micronutrientes Deficiencias de Zn y Mn aumentan
la absorción
Incrementar los niveles de Zn y Mn
en el suelo con base en análisis de
suelos y foliares.
El desequilibrio entre los
micronutrientes y el Cd tiene un gran
impacto en la absorción y su alto
contenido en el grano de cacao.
Cuando hay deficiencia de estos Zn
y Mn, el Cd tiene más
probabilidades de entrar en la planta
y el grano del cacao.
Genotipos de
cacao
El Cd aumenta en clones o genotipos
hiperacumuladores.
Siembra de clones de cacao con baja
transferencia de Cd a los granos
El efecto del genotipo muestra
potencial para mantener
concentraciones de Cd en granos
adecuadas para su consumo.
Sistema de
cultivo
Los contenidos de Cd en hojas de
monocultivos son mayores que en
policultivos
Siembra de cacao bajo sistemas
agroforestales
Los sistemas agroforestales muestran
menores niveles de Cd en el cultivo
y el suelo.
70
Por otra parte, ya sea antes o durante el cultivo de cacao, dependiendo de las
concentraciones de Cd obtenidas durante la caracterización del suelo, se pueden adoptar estrategias
de mitigación de este metal en campo. La Tabla 12 presenta las técnicas de remediación físico-
químicas y la Tabla 13, las biológicas, ambas con sus principales ventajas y desventajas para su
aplicabilidad en cultivos de cacao.
71
Tabla 12
Técnicas de Remediación Físico-químicas para la Mitigación de Cd en Suelo y Planta de Cacao
Técnica de Remediación Ventajas Desventajas Aplicabilidad a cultivo de cacao
Tapado de superficie y
Encapsulación
Elimina el riesgo
inmediatamente
Bajo costo, fácil
instalación
No hay un tratamiento del suelo
contaminado
Pérdida de soporte de crecimiento de
las plantas
Esta técnica no es viable para cultivo, pues
al ser realizado el aislamiento del suelo, se
imposibilita el crecimiento de plantas en él
Solidificación/Vitrificación Fácil
implementación
Efecto inmediato,
alta eficiencia
Se alteran las propiedades físico-
químicas del suelo, las cuales se
pierden en el caso de la vitrificación,
pues no existe el suelo como tal.
Alto costo
Esta técnica no es viable para cultivo, pues
el suelo pierde sus características para
soportar el crecimiento de plantas en él
Extracción electrocinética Dependiendo de las
características del
suelo y del
contaminante es de
alta eficiencia
Requiere plazos de ejecución altos
Alto costo
Requiere infraestructura
Las propiedades del suelo son
modificadas, lo que debe ser valorado
para el cultivo de cacao
La principal desventaja de esta técnica es el
costo, infraestructura requerida y mano de
obra especializada que se necesita para
implementar y operar este sistema.
Adicionalmente, si se buscar utilizar esta
estrategia, deben ser realizados estudios en
campo que provean información sobre la
afectación real del suelo y su repercusión
en el cultivo de cacao
72
Técnica de Remediación Ventajas Desventajas Aplicabilidad a cultivo de cacao
Enjuague/Estabilización
del suelo
Alta eficiencia
Fácil
implementación
No se puede usar en suelos de baja
permeabilidad
Potencial de contaminación de aguas
subterráneas por arrastre de
contaminantes (Enjuague)
Alto Costo
Se alteran propiedades físico-
químicas del suelo
Pérdida de nutrientes
Contaminantes continúan en el suelo
(estabilización)
Tiempo de eficiencia temporal
Requieren de estudios especializados para
el diseño de los reactivos a ser usados para
el arrastre del metal pesados, por lo tanto,
se puede tornar de muy alto costo,
dependiendo de cada caso de estudio.
Puede favorecer la acidificación del suelo,
lo que reduce la biodisponibilidad del Cd,
sin embargo, no se conoce que otras
consecuencias se presenten en campo, por
lo cual se debe evaluar su aplicabilidad en
más detalles
73
Tabla 13
Técnicas de Remediación Biológicas para la Mitigación de Cd en Suelo y Planta de Cacao
Técnica de
Remediación Ventajas Desventajas Aplicabilidad a cultivo de cacao
Atenuación
natural
Bajo Costo
Fácil Implantación
Mínima alteración del
suelo
Requiere largo tiempo
de ejecución
Uso como técnica
secundaria
El principal condicionante de esta técnica es el largo tiempo
que toma, pues no hay factores externos que promuevan y
aceleren el proceso natural de remoción de Cd, por este
motivo, no es viable en el caso de cultivos de cacao con fines
de exportación, pues no se garantiza que se alcancen los
límites máximos permisibles de Cd
Bioaumentación Fácil Implantación
Mínima alteración del
suelo
Requiere evaluación
exhaustiva de
microorganismos, lo que
puede representar largo
tiempo de estudio
Para su implementación en campo deben ser evaluados los
microorganismos que serán inoculados en campo, los cuales
deben acondicionarse a las características propias de cada
local para que puedan ser tan efectivos en la remoción de Cd
como se desea.
Una vez identificadas las condiciones favorables del medio,
esta técnica presenta gran viabilidad pues no afecta las
propiedades del suelo, por el contrario pueden incluso
mejorarlas por la flora microbiana adicionada que promueva
reacciones metabólicas en el local
Bioestimulación Bajo Costo
Fácil Implantación
Mejoramiento de
propiedades del suelo
Requiere largo tiempo
de ejecución
Uso como técnica
secundaria
Es necesario identificar si hay microorganismos que sean
capaces de remover Cd del suelo y proceder con el
mejoramiento de sus condiciones de crecimiento, lo que
puede requerir estudios de laboratorio para ser llevados a
campo. Esta técnica, no obstante, puede ocurrir, cuando son
adicionadas las enmiendas al suelo, pues algunas de ellas
proveen nutrientes necesarios para el crecimiento de la flora
nativa del suelo que pueden disminuir la biodisponibilidad del
Cd en el suelo
74
Técnica de
Remediación Ventajas Desventajas Aplicabilidad a cultivo de cacao
Biorremediación Mínima alteración del
suelo
Fácil Implantación
Mínima alteración del
suelo
Puede requerir largo
tiempo de ejecución
Esta técnica presenta una gran ventaja pues se basa en el uso
de microorganismos para la mitigación de Cd en el suelo,
siendo que conforme presentado en este documento hay una
gran variedad con capacidad de remoción de Cd y tolerancia a
altas concentraciones de este. Así las cosas, esta técnica se
muestra como una posible estrategia a ser implementada en
los campos cacaoteros de Colombia.
Fitorremediación Bajo Costo
Fácil Implantación
Mínima alteración del
suelo
Limitado a
contaminación poco
profunda
Requiere largo tiempo
de ejecución
Esta técnica por su bajo costo, por hacer uso de otras plantas
presenta gran atractivo en la mitigación de Cd en los cultivos
cacaoteros. Existen especies nativas hiperacumuladoras de Cd
que puedan servir como cultivo sombra o que se pueden
implementar de forma paralela al cacao, para reducir el Cd
biodisponible para el sistema cacaotero
75
Así las cosas, conforme descrito anteriormente ya se han identificado plantas
hiperacumuladoras de Cd que son cultivadas en Colombia, de tal manera que se hacen necesarios
estudios futuros para la investigación de su implementación con sistemas cacaoteros y verificar su
efectividad real en la remoción de Cd resultando en granos de cacao que cumplan con las
normatividades vigentes. Se deben evaluar las condiciones del suelo, temperatura, el momento en
que deben ser sembradas para cumplir con su función remediadora.
De igual forma, se observó que HFMA nativos del suelo tienen un rol importante en la
extracción de Cd, y a su vez pueden favorecer las condiciones nutricionales para las plantas, por
lo tanto, este es un tema que debe ser profundizado en investigaciones futuras en el país.
Dada la gran diversidad y la particularidad de cada región en términos de las propiedades
físico-químicas y nutricionales del suelo y sabiendo que las concentraciones de este metal pueden
presentar grandes variaciones en una misma zona, este documento presenta opciones de HFMA,
plantas hiperacumuladoras, microorganismos capaces de tolerar, remover o transformar el Cd, no
obstante, estos deben ser evaluados directamente en las fincas cacaoteras.
Es importante resaltar, además que, a partir de la revisión bibliográfica, se evidencia
claramente la falta de estudios aplicados en Colombia, respecto a la evaluación y caracterización
del suelo actualmente usado para el cultivo de cacao, cuanto a sus características físico químicas
y del contaminante de interés.
En Colombia hay un vacío en la normatividad que debe regular la concentración de Cd en
cacao y sus derivados. Los entes regulatorios y de investigación deben definir y validar las técnicas
analíticas para la detección de Cd en suelo, plantas de cacao y granos. Así se pueden definir los
límites máximos permisibles para este metal, de forma que no haya riesgo para el ser humano por
el consumo de altas concentraciones de Cd, además de cumplir con las exigencias internacionales
para su exportación, lo que impulsará el desarrollo socioeconómico del país, mediante la
generación de empleo, la transición a cultivos no ilícitos y, la incursión a mercados que
potencialicen las regalías monetarias en Colombia.
76
5 CONCLUSIONES
Se realizó un documento que se puede constituir en una guía de consulta para lectores de
cualquier índole, que reúne información relacionada a las propiedades físico químicas de los suelos
y sus implicaciones, que bien pueden favorecer o dificultar la captación de Cd por las plantas de
cacao, relacionadas en la medida de lo posible a la situación colombiana. En este punto, es notable
la falta de información respecto al Cd en cultivos de cacao en el país, representando una mina de
estudios que se pueden hacer en las principales regiones productoras de cacao en el país, para
poder tomar medidas más acertadas en cada caso respecto al establecimiento de las plantaciones,
al manejo agronómico que debe realizarse en ellas y a las alternativas de mitigación a implementar
si se tienen concentraciones elevadas de Cd en el suelo, las plantas y los granos.
Se relaciona en el documento una revisión de técnicas de detección y análisis de Cd en
suelo, plantas y productos transformados de cacao como medida preliminar para la evaluación de
este metal, que están bien definidas y generalmente aceptadas por la comunidad internacional.
Así mismo, se entrega como aporte para productores y técnicos un resumen producto de la
revisión bibliográfica de las principales prácticas agrícolas y técnicas de mitigación a implementar
en los suelos y plantaciones de cacao para la reducción o mitigación del Cd.
Se tiene un referente internacional e incluso de Suramérica mejor fundamentado en países
como Ecuador y Perú, quienes ya han establecido normatividad, límites y que presentan estudios
de suelos y prácticas agrícolas.
Se realizó una revisión de las técnicas de remediación con fundamento físico-químico y
biológico que hubieran presentado eficiencia técnica en la remoción in situ o in vitro de Cd en
suelos, observando que las biológicas son las que mejor potencial tienen para ser usadas en campo
con sistemas de producción de cacao, una vez que son amigables con el medio ambiente, favorecen
las condiciones nutricionales del suelo y se muestran eficientes en la minimización de la
biodisponibilidad del Cd por las plantas de cacao.
La técnica de fitoextracción, principalmente, es la más recomendada, pues se basa en el
cultivo de plantas en paralelo al cacao, y minimiza las concentraciones de Cd disponibles en suelo
mediante su acumulación. Existe una gran variedad de plantas con esta capacidad de tolerancia a
77
altas concentraciones de Cd y gran afinidad por este, sin embargo, hasta el momento los resultados
en la búsqueda de estudios en campo fueron muy limitados, abriendo una puerta a la investigación
de esta problemática actual que requiere de soluciones técnicas, ambiental y económicamente
viables que se apliquen en el país.
78
6 REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Abbott, P. C., Benjamin, T. J., Burniske, G. R., Croft, M. M., Fenton, M., Kelly, C. R., Lundy, M.,
Rodriguez Camayo, F., & M.D., W. (2019). Análisis de la cadena productiva de cacao en
Colombia. https://doi.org/10.13140/RG.2.2.10934.14400
Adams, G. O., Fufeyin, P. T., Okoro, S. E., & Ehinomen, I. (2015). Bioremediation, Biostimulation
and Bioaugmention: A Review. International Journal of Environmental Bioremediation &
Biodegradation, 3(1), 28–39. https://doi.org/10.12691/ijebb-3-1-5
Agency for Toxic Substances and Disease Registry. (2002). Toxicological Profile for Cadmium.
In ATSDR’s Toxicological Profiles. https://doi.org/10.1201/9781420061888_ch48
Agency for Toxic Substances and Disease Registry (ATSDR). (2012). ToxGuide for Cadmium. In
Agency for Toxic Substances and Disease Registry.
Arévalo-Gardini, E., Obando-Cerpa, M. E., Zúñiga-Cernades, L. B., Arévalo-Hernández, C. O.,
Baligar, V., & He, Z. (2016). Metales pesados en suelos de plantaciones de cacao (Theobroma
cacao L .) en tres regiones del Perú. Ecologia Aplicada, 15(2).
https://doi.org/10.21704/rea.v15i2.747
Argüello, D., Chavez, E., Lauryssen, F., Vanderschueren, R., Smolders, E., & Montalvo, D.
(2019). Soil properties and agronomic factors affecting cadmium concentrations in cacao
beans : A nationwide survey in Ecuador. Science of the Total Environment, 649, 120–127.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.08.292
Arvelo Sánchez, M. A., González León, D., Maroto Arce, S., Delgado López, T., & Montoya
López, P. (2017). Manual del cultivo de cacao Buenas prácticas para América Latina. In
Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura (IICA).
Ashraf, S., Ali, Q., Zahir, Z. A., Ashraf, S., & Asghar, H. N. (2019). Phytoremediation:
Environmentally sustainable way for reclamation of heavy metal polluted soils.
Ecotoxicology and Environmental Safety, 174(November 2018), 714–727.
https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.02.068
Azubuike, C. C., Chikere, C. B., & Okpokwasili, G. C. (2016). Bioremediation techniques–
classification based on site of application: principles, advantages, limitations and prospects.
World Journal of Microbiology and Biotechnology, 32(11), 1–18.
79
https://doi.org/10.1007/s11274-016-2137-x
Banco de desarrollo de América Latina. (2019). Observatorio del Cacao Fino y de Aroma para
América Latina. In Iniciativa Latinoamericana del Cacao: Boletín No. 5 (Vol. 5).
Barrueta, S. (2013). Guía de Métodos de Detección y Análisis de Cadmio en Cacao (Theobroma
cacao L.).
Benyahia, F., & Embaby, A. S. (2016). Bioremediation of Crude Oil Contaminated Desert Soil :
Effect of Biostimulation , Bioaugmentation and Bioavailability in Biopile Treatment
Systems. International Journal of Environmental Research and Public Health, 219(13).
https://doi.org/10.3390/ijerph13020219
Bravo, D., Pardo-Díaz, S., Benavides-Erazo, J., Rengifo-Estrada, G., Braissant, O., & Leon-
Moreno, C. (2018). Cadmium and cadmium-tolerant soil bacteria in cacao crops from
northeastern Colombia. Journal of Applied Microbiology, 124(5), 1175–1194.
https://doi.org/10.1111/jam.13698
Casteblanco, J. A. (2018). Técnicas de remediación de metales pesados con potencial aplicación
en el cultivo de cacao. La Granja: Revista de Ciencias de La Vida, 27(1), 21–35.
https://doi.org/10.17163/lgr.n27.2018.02
Cely Torres, L. A. (2017). Oferta productiva del cacao colombiano en el posconflicto. Estrategias
para el aprovechamiento de oportunidades comerciales en el marco del acuerdo comercial
Colombia-Unión Europea. Equidad & Desarrollo, 28, 167–195. https://doi.org/http://
dx.doi.org/10.19052/ed.4211
Charry, A., Castro-Llanos, F., & Castro-Nunez, A. (2019). Colombian Cacao , Forests and Peace
Initiative.
Chavez, E., He, Z. L., Stoffella, P. J., Mylavarapu, R., Li, Y., & Baligar, V. C. (2016). Evaluation
of soil amendments as a remediation alternative for cadmium-contaminated soils under cacao
plantations. Environmental Science Pollution Research, 23, 17571–17580.
https://doi.org/10.1007/s11356-016-6931-7
Chavez, E., He, Z. L., Stoffella, P. J., Mylavarapu, R. S., Li, Y. C., Moyano, B., & Baligar, V. C.
(2015). Concentration of cadmium in cacao beans and its relationship with soil cadmium in
southern Ecuador. Science of the Total Environment, 533, 205–214.
80
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.06.106
Chen, X., He, H. Z., Chen, G. K., & Li, H. S. (2020). Effects of biochar and crop straws on the
bioavailability of cadmium in contaminated soil. Scientific Reports, 10(1), 1–12.
https://doi.org/10.1038/s41598-020-65631-8
Choppala, G., Saifullah, Bolan, N., Bibi, S., Iqbal, M., Rengel, Z., Kunhikrishnan, A., Ashwath,
N., & Ok, Y. S. (2014). Cellular Mechanisms in Higher Plants Governing Tolerance to
Cadmium Toxicity. Critical Reviews in Plant Sciences, 33(5), 374–391.
https://doi.org/10.1080/07352689.2014.903747
Ciećko, Z., Kalembasa, S., Wyszkowski, M., & Rolka, E. (2004). Effect of soil contamination by
cadmium on potassium uptake by plants. Polish Journal of Environmental Studies, 13(3),
333–337.
Colpaert, J. V., & Van Assche, J. A. (1992). The effects of cadmium and the cadmium-zinc
interaction on the axenic growth of ectomycorrhizal fungi. Plant Soil, 145, 237–243.
https://doi.org/https://doi.org/10.1007/BF00010352
Comisión del Códex Alimentarius. (2020). Programa Conjunto FAO/OMS Sobre Normas
Alimentarias Comité Del Codex Sobre Contaminantes De Los Alimentos. Anteproyecto de
código de prácticas para la prevención y reducción de la contaminación por cadmio en los
granos de cacao (pp. 1689–1699).
Cristaldi, A., Oliveri Conti, G., Cosentino, S. L., Mauromicale, G., Copat, C., Grasso, A.,
Zuccarello, P., Fiore, M., Restuccia, C., & Ferrante, M. (2020). Phytoremediation potential
of Arundo donax (Giant Reed) in contaminated soil by heavy metals. Environmental
Research, 185, 109427. https://doi.org/10.1016/j.envres.2020.109427
Cui, H., Li, H., Zhang, S., Yi, Q., Zhou, J., Fang, G., & Zhou, J. (2020). Bioavailability and
mobility of copper and cadmium in polluted soil after phytostabilization using different plants
aided by limestone. Chemosphere, 242, 125252.
https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.125252
Dirección General de Políticas Agrarias, D. de E. E. e I. (2019). Observatorio de commodities:
Cacao.
Du, H., Qu, C. C., Liu, J., Chen, W., Cai, P., Shi, Z., Yu, X. Y., & Huang, Q. (2017). Molecular
81
investigation on the binding of Cd(II) by the binary mixtures of montmorillonite with two
bacterial species. Environmental Pollution, 229, 871–878.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2017.07.052
EFSA European Food Safety Authority. (2009). SCIENTIFIC OPINION Cadmium in food
Scientific Opinion of the Panel on Contaminants in the Food Chain. EFSA Journal, 980, 1–
139.
Emenike, C. U., Jayanthi, B., Agamuthu, P., & Fauziah, S. H. (2018). Biotransformation and
removal of heavy metals: A review of phytoremediation and microbial remediation
assessment on contaminated soil. Environmental Reviews, 26(2), 156–168.
https://doi.org/10.1139/er-2017-0045
Engbersen, N., Gramlich, A., Lopez, M., Schwarz, G., Hattendorf, B., Gutierrez, O., & Schulin,
R. (2019). Cadmium accumulation and allocation in different cacao cultivars. Science of the
Total Environment, 678, 660–670. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.05.001
Estrada López, J. N. (2020). Aplicación de niveles de sílice al suelo, como cascarilla carbonizada
de arroz, sobre la disminución de cadmio en el cultivo de cacao (Theobroma cacao l.) en Von
Humboldt. UNIVERSIDAD NACIONAL DE UCAYALI.
Reglamento (CE) No 1881/2006 de la Comisión, (2006).
Reglamento (UE) No. 488/2014, Pub. L. No. Diario Oficial de la Unión Europea L138/75 (2011).
https://doi.org/10.2903/j.efsa.2011.1975
Reglamento (UE) No 488/2014 de la Comisión, 10 (2014).
Fang, L., Cai, P., Chen, W., Liang, W., Hong, Z., & Huang, Q. (2009). Impact of cell wall structure
on the behavior of bacterial cells in the binding of copper and cadmium. Colloids and Surfaces
A: Physicochemical and Engineering Aspects, 347, 50–55.
https://doi.org/10.1016/j.colsurfa.2008.11.041
Fang, L., Wei, X., Cai, P., Huang, Q., Chen, H., Liang, W., & Rong, X. (2011). Role of
extracellular polymeric substances in Cu(II) adsorption on Bacillus subtilis and Pseudomonas
putida. Bioresource Technology, 102, 1137–1141.
https://doi.org/10.1016/j.biortech.2010.09.006
Norma general para los contaminantes y las toxinas presentes en los alimentos y piensos., Codex
82
Stan 193-1995. 76 (2015).
FAO. (2007). Utilización de las rocas fosfóricas para una agricultura sostenible. Boletín FAO
Fertilizantes y Nutrición Vegetal, 13, 177.
Fedecacao, F. N. D. C. (2013). Guía ambiental para el cultivo del cacao. 1–126.
Fedecacao, F. N. D. C. (2015). Guia Tecnica para el Cultivo del Cacao (Sexta).
Fedecacao, F. N. D. C. (2019). Boletín de Prensa: Consejería Presidencial para la Estabilización
y la Consolidación.
Fedecacao, F. N. D. C. (2020). Pese a las adversidades el 2019 dejó cifras positivas para el sector
cacaotero. Boletín de Prensa. https://bit.ly/3h5YtnF
Forero Mendoza, A., Oviedo Bedon, N. C., & Villaba Villanueva, J. O. (2018). Sistema cacaotero
como estrategia de sustitución de los cultivos de uso ilícito y freno a la deforestación en el
departamento del caquetá: caso acamafrut. Lúmina, 19, 100–126.
https://doi.org/10.30554/lumina.19.2754.2018
Fulekar, M. H., Sharma, J., & Tendulkar, A. (2012). Bioremediation of heavy metals using
biostimulation in laboratory bioreactor. Environmental Monitoring and Assessment, 184,
7299–7307. https://doi.org/10.1007/s10661-011-2499-3
Ge, W., Jiao, Y. Q., Sun, B. L., Qin, R., Jiang, W. S., & Liu, D. H. (2012). Cadmium-mediated
oxidative stress and ultrastructural changes in root cells of poplar cultivars. South African
Journal of Botany, 83, 98–108. https://doi.org/10.1016/j.sajb.2012.07.026
GESAMP. (1985). Cadmium, lead and tin in the marine environment. In GESAMP: Cadmium,
lead and tin in the marine environment UNEP Regional Seas Reports and Studies (Vol. 56,
Issue 22).
Gong, Y., Zhao, D., & Wang, Q. (2018). An overview of field-scale studies on remediation of soil
contaminated with heavy metals and metalloids: Technical progress over the last decade.
Water Research, 147, 440–460. https://doi.org/10.1016/j.watres.2018.10.024
González, C., Thompson, J., Martínez, Y., & Sánchez, N. (2010). Concentración de cadmio en
partículas de diferentes tamaños de un suelo de la Cuenca del Lago de Valencia. Revista de
La Facultad de Ingeniería Universidad Central de Venezuela, 25(2).
83
Gonzalez Miranda, M. I. (2016). Mejoramiento De La Fitoextracción En Plantas Nativas En
Suelos Contaminados Por Actividades Mineras En Puchuncaví Y Quintero. Universidad de
Barcelona.
Gramlich, A., Tandy, S., Andres, C., Chincheros Paniagua, J., Armengot, L., Schneider, M., &
Schulin, R. (2017). Cadmium uptake by cocoa trees in agroforestry and monoculture systems
under conventional and organic management. Science of the Total Environment, 580, 677–
686. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.12.014
Gu, Y., Yeung, A. T., & Li, H. (2018). Enhanced electrokinetic remediation of cadmium-
contaminated natural clay using organophosphonates in comparison with EDTA. Chinese
Journal of Chemical Engineering, 26(5), 1152–1159.
https://doi.org/10.1016/j.cjche.2017.10.012
Guerra, B. E., Ximena, A., Meza, S., Sebastián, L., González, M., Patricia, S., & Rangel, B. (2014).
Ensayos preliminares in vitro de biosorción de cadmio cepas fúngicas nativas de suelos
contaminados. Innovaciencia, 2(1), 53–58. https://doi.org/10.15649/2346075X.256
Guzman Ñahuirima, J. J. (2010). Efecto de la materia orgánica en la reducción del cadmio en el
suelo y en plantones de cacao (Theobroma cacao L.) en vivero. In La Satisfacción De Las
Necesidades De Los Clientes En Los Centros Veterinarios De La Ciudad De Tingo María".
Universidad Nacional Agraria de la Selva.
Hall, J. L. (2002). Cellular mechanisms for heavy metal detoxification and tolerance. Journal of
Experimental Botany, 53(366), 1–11. https://doi.org/10.1093/jxb/53.366.1
He, S., He, Z., Yang, X., Stoffella, P. J., & Baligar, V. C. (2015). Soil Biogeochemistry, Plant
Physiology, and Phytoremediation of Cadmium-Contaminated Soils. Advances in Agronomy,
134, 135–225. https://doi.org/10.1016/bs.agron.2015.06.005
Hernández-Baranda, Y., Rodríguez-Hernández, P., Peña-Icart, M., Meriño-Hernández, Y., &
Cartaya-Rubio, O. (2019). Toxicidad del Cadmio en las plantas y estrategias para disminuir
sus efectos. Estudio de caso: El tomate. Cultivos Tropicales, 40(3), 10.
Huaraca-Fernandez, J. N., Pérez-Sosa, L., Bustinza-Cabala, L. S., & Pampa-Quispe, N. B. (2020).
Enmiendas orgánicas en la inmovilización de cadmio en suelos agrícolas contaminados: una
revisión. Informacion Tecnologica, 31(4), 139–152. https://doi.org/10.4067/S0718-
84
07642020000400139
Huila, R. D. del. (2018). Fedecacao abrirá en el Huila agencia para compra del grano.
Hussain, B., Ashraf, M. N., Shafeeq-ur-Rahman, Abbas, A., Li, J., & Farooq, M. (2021). Cadmium
stress in paddy fields: Effects of soil conditions and remediation strategies. Science of the
Total Environment, 754, 142188. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.142188
IARC, I. A. for R. on C. (1993). Summaries & evaluations: Cadmium and cadmium compounds
(Group 1).
ICCO, I. C. O. (2016). ICCO Panel recognizes 23 countries as fine and flavour cocoa exporters.
International Cadmium Association. (n.d.). Cadmium exposure and human health.
INVIMA. (2017). Programa Nacional de Vigilancia y Control de Cadmio en Productos Derivados
del Cacao (Licor de Cacao, Chocolate de Mesa, Cocoa en Polvo y Chocolatina de Leche).
Irfan, M., Hayat, S., Ahmad, A., & Alyemeni, M. N. (2013). Soil cadmium enrichment: Allocation
and plant physiological manifestations. Saudi Journal of Biological Sciences, 20(1), 1–10.
https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2012.11.004
Jaramillo, D. (2002). Introducción a la ciencia del suelo. In Introduccion a La Ciencia Del Suelo
(p. 619).
Jézéquel, K., & Lebeau, T. (2008). Soil bioaugmentation by free and immobilized bacteria to
reduce potentially phytoavailable cadmium. Bioresource Technology, 99(4), 690–698.
https://doi.org/10.1016/j.biortech.2007.02.002
Kabata-Pendias, A., & Pendias, H. (2001). Trace Elements in Soils and Plants (3a ed.). CRC Press
LLC. https://doi.org/10.1201/b10158-25
Kaji, M. (2012). Role of experts and public participation in pollution control: The case of Itai-itai
disease in Japan. Ethics in Science and Environmental Politics, 12, 99–111.
https://doi.org/10.3354/esep00126
Khan, M. A., Khan, S., Khan, A., & Alam, M. (2017). Soil contamination with cadmium,
consequences and remediation using organic amendments. Science of the Total Environment,
601–602, 1591–1605. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.06.030
Kirkham, M. B. (2006). Cadmium in plants on polluted soils: Effects of soil factors,
85
hyperaccumulation, and amendments. Geoderma, 137(1–2), 19–32.
https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2006.08.024
Krishna, M. P., Varghese, R., Babu, A. V., & Mohamed Hatha, A. A. (2012). Bioaccumulation of
Cadmium by Pseudomonas Sp. Isolated From Metal Polluted Industrial Region.
Environmental Research, Engineering and Management, 61(3), 58–64.
https://doi.org/10.5755/j01.erem.61.3.1268
Lata, S., Kaur, H. P., & Mishra, T. (2019). Cadmium Bioremediation: a Review. International
Journal of Pharmaceutical Sciences and Research, 10(9), 4120–4128.
https://doi.org/10.13040/IJPSR.0975-8232.10(9).4120-28
Lei, M., Pan, Y., Chen, C., Du, H., Tie, B., Yan, X., & Huang, R. (2019). Application of economic
plant for remediation of cadmium contaminated soils: Three mulberry (Moms alba L.)
varieties cultivated in two polluted fields. Chemosphere, 236.
https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.124379
Li, W. W., & Yu, H. Q. (2014). Insight into the roles of microbial extracellular polymer substances
in metal biosorption. Bioresource Technology, 160, 15–23.
https://doi.org/10.1016/j.biortech.2013.11.074
Liu, L., Li, W., Song, W., & Guo, M. (2018). Remediation techniques for heavy metal-
contaminated soils: Principles and applicability. Science of the Total Environment, 633, 206–
219. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.03.161
Lu, Q. (2020). Insights into the remediation of cadmium-pyrene co-contaminated soil by
electrokinetic and the influence factors. Chemosphere, 254.
https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2020.126861
Lu, T., Qiu, R., Tang, Y., & Wang, S. (2014). Cadmium–zinc exchange and their binary
relationship in the structure of Zn-related proteins: a mini review. Metallomics, 8.
Meter, A., Atkinson, R. J., & Laliberte, B. (2019, October). Cadmio en el cacao de América Latina
y el Caribe – Análisis de la investigación y soluciones potenciales para la mitigación.
Bioversity International.
MINAGRI Ministerio de Agricultura y Riego. (2018). Resolucion Ministerial N°0451-2018.
Lineamientos de muestreo para la determinacion de niveles de cadmio en suelos, hojas,
86
granos y productos derivados de cacao (pp. 1–22).
Ministerio de Agricultura. (2019). Cadena de Cacao. Dirección de Cadenas Agrícolas y
Forestales.
Ministerio de la Protección Social. (2011). Resolucion 1511 de 2011. Ministerio de La Proteccion
Social, 2011(mayo 6).
Mulligan, C. N., & Yong, R. N. (2004). Natural attenuation of contaminated soils. Environment
International, 30(4), 587–601. https://doi.org/10.1016/j.envint.2003.11.001
Muñoz-Castellanos, L. N., Nevárez-Moorillón, G. V., Ballinas-Casarrubias, M. L., & Peralta-
Pérez, M. R. (2010). Fitorremediación como una alternativa para el tratamiento de suelos
contaminados. Toctli Revista Internacional de Ciencia y Tercnología Biomédica, 1(3), 1–9.
Nieves, Y., Parra, N., Villanueva, S., & Henríquez, M. (2019). Nota técnica: biorremediación,
enemigo del cadmio. Revista Ingeniería UC, 26(1), 96–104.
Odoh, C. K., Zabbey, N., Sam, K., & Eze, C. N. (2019). Status, progress and challenges of
phytoremediation - An African scenario. Journal of Environmental Management, 237, 365–
378. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2019.02.090
Ortiz, H., Trejo-Calzada, R., Valdez-Cepeda, R., Arreola-Ávila, J., Hernández, A., & López-Ariza,
B. . (2009). Fitoextracción de plomo y cadmio en suelos contaminados usando quelite
(Amaranthus hybridus L.) y micorrizas. Revista Chapingo. Serie Horticultura, 15(2), 161–
168.
Pérez García, P. E., & Azcona Cruz, I. M. (2012). Los efectos del cadmio en la salud. Revista de
Especialidades Médico-Quirúrgicas, 17(3), 199–205.
Pérez Moncada, U. A., Ramírez Gómez, M. M., Serralde Ordoñez, D. P., Peñaranda Rolón, A. M.,
Wilches Ortiz, W. A., Ramírez, L., & Rengifo Estrada, G. A. (2019). Hongos formadores de
micorrizas arbusculares (HFMA) como estrategia para reducir la absorción de cadmio en
plantas de cacao (Theobroma cacao). REVISTA TERRA LATINOAMERICANA, 37(2), 121.
https://doi.org/10.28940/terra.v37i2.479
Pisco, R. R., Jiménez, D. G., & Cruz, D. B. (2018). Cadmium phytoextraction with mulberry grass
(Solanum nigrum L.) in soils grown with cocoa (Theobroma cacao L.). Acta Agronomica,
67(3), 420–424. https://doi.org/10.15446/acag.v67n3.68536
87
Rahimzadeh, M. R., Rahimzadeh, M. R., Kazemi, S., & Moghadamnia, A. A. (2017). Cadmium
toxicity and treatment: An update. Caspian Journal of Internal Medicine, 8(3), 135–145.
https://doi.org/10.22088/cjim.8.3.135
Ram, B. (2020). Cadmium and kidney function: Concentrations, variabilities, and associations
across various stages of glomerular function. Environmental Pollution, 256.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.113361
Ramtahal, G., Umaharan, P., Hanuman, A., Davis, C., & Ali, L. (2019). The effectiveness of soil
amendments, biochar and lime, in mitigating cadmium bioaccumulation in Theobroma cacao
L. Science of the Total Environment, 693. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.07.369
Raza, A., Habib, M., Kakavand, S. N., Zahid, Z., Zahra, N., Sharif, R., & Hasanuzzaman, M.
(2020). Phytoremediation of cadmium: Physiological, biochemical, and molecular
mechanisms. Biology, 9(177), 1–46. https://doi.org/10.3390/biology9070177
Red de información y comunicación del sector Agropecuario Colombiano. (2020). Precio de
referencia semanal de compra de cacao.
Reyes-Hinojosa, D., Lozada-Pérez, C. A., Zamudio Cuevas, Y., López-Reyes, A., Martínez-Nava,
G., Fernández-Torres, J., Olivos-Meza, A., Landa-Solis, C., Gutiérrez-Ruiz, M. C., Rojas del
Castillo, E., & Martínez-Flores, K. (2019). Toxicity of cadmium in musculoskeletal diseases.
Environmental Toxicology and Pharmacology, 72.
https://doi.org/10.1016/j.etap.2019.103219
Rio Claro, Enmiendas, F. y S. (2018). 7 Mecanismos de Mitigación del Cadmio.
Rodríguez Albarracín, H. S. (2017). Dinámica del cadmio en suelos con niveles altos del elemento,
en zonas productoras de cacao de Nilo y Yacopí, Cundinamarca. Universidad Nacional de
Colombia.
Rodríguez Albarrcín, H. S., Darghan Contreras, A. E., & Henao, M. C. (2019). Spatial regression
modeling of soils with high cadmium content in a cocoa producing area of Central Colombia.
Geoderma Regional, 16. https://doi.org/10.1016/j.geodrs.2019.e00214
Rodríquez-Serrano, M., Martínez-de la Casa, N., Romero-Puertas, M. C., del Río, L. A., &
Sandalio, L. M. (2008). Toxicidad del Cadmio en Plantas. Ecosistemas Revista Científica y
Técnica de Ecología y Medio Ambiente, 17(3), 139–146. https://doi.org/10.7818/re.2014.17-
88
3.00
Rueda-Saa, G., Rodríguez-Victoria, J. A., & Madriñán-Molina, R. (2011). Metodologías para
establecer valores de referencia de metales pesados en suelos agrícolas perspectivas para
Colombia. Acta Agronómica, 60(3), 203–217.
Sahuquillo, A., Rigol, A., & Rauret, G. (2003). Overview of the use of leaching/extraction tests
for risk assessment of trace metals in contaminated soils and sediments. TrAC Trends in
Analytical Chemistry, 22(3), 152–159.
Sánchez Barrón, G. (2016). Ecotoxicología del Cadmio. Universidad Complutense.
Sandoval-Pineda, J. F., Pérez-Moncada, U. A., Rodriguez, A., & Torres-Rojas, E. (2020). High
cadmium concentration resulted in low arbuscular mycorrhizal fungi community diversity
associated to cocoa (Theobroma cacao L.). Acta Biologica Colombiana, 25(3), 333–344.
https://doi.org/10.15446/abc.v25n3.78746
Sarwar, N., Imran, M., Shaheen, M. R., Ishaque, W., Kamran, M. A., Matloob, A., Rehim, A., &
Hussain, S. (2017). Phytoremediation strategies for soils contaminated with heavy metals:
Modifications and future perspectives. Chemosphere, 171, 710–721.
https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2016.12.116
Scaccabarozzi, D., Castillo, L., Aromatisi, A., Milne, L., Castillo, A. B., & Muñoz-Rojas, M.
(2020). Soil, site, and management factors affecting cadmium concentrations in cacao-
growing soils. Agronomy, 10(6), 1–15. https://doi.org/10.3390/agronomy10060806
Shahid, M., Dumat, C., Khalid, S., Niazi, N. K., & Antunes, P. M. C. (2017). Cadmium
Bioavailability, Uptake, Toxicity and Detoxification in Soil-Plant System. In P. de Voogt
(Ed.), Reviews of Environmental Contamination and Toxicology (Vol. 241). Springer
International Publishing AG. https://doi.org/10.1007/978-3-319-46945-4
Shreeya, A., Gagan, B., Singh, P., & Vinod, S. (2020). Root exudates ameliorate cadmium
tolerance in plants : A review. Environmental Chemistry Letters, 0123456789.
https://doi.org/10.1007/s10311-020-01012-x
Silva Orozco, P. A. (2019). Análisis comparativo de los niveles de cadmio en suelo Aquic
Dystropepts, Fluventic Dystropepts y una pradera con pastura en reposo en la vereda rincón
de Pompeya, Villavicencio, Meta. Universidad Santo Tomás.
89
Song, Y., Jin, L., & Wang, X. (2017). Cadmium absorption and transportation pathways in plants.
International Journal of Phytoremediation, 19(2), 133–141.
https://doi.org/10.1080/15226514.2016.1207598
Soto, C., González, E., Gutiérrez, S., & Leon, A. (2010). Biotransformación de metales pesados
presentes en lodos ribereños de los ríos Bogotá y Tunjuelo. Nova, 8(14), 195–205.
Sun, Z., Wu, B., Guo, P., Wang, S., & Guo, S. (2019). Enhanced electrokinetic remediation and
simulation of cadmium-contaminated soil by superimposed electric field. Chemosphere, 233,
17–24. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.05.233
Sylvia, D., Fuhrmann, J., Hartel, P., & Zuberer, D. (1999). Principles and Applications of Soil
Microbiology (1st ed.). Pearson Prentice Hall.
Tamayo-Figueroa, D. P., Castillo, E., & Brandão, P. F. B. (2019). Metal and metalloid
immobilization by microbiologically induced carbonates precipitation. World Journal of
Microbiology and Biotechnology, 35. https://doi.org/10.1007/s11274-019-2626-9
Tang, X., Li, Q., Wu, M., Lin, L., & Scholz, M. (2016). Review of remediation practices regarding
cadmium-enriched farmland soil with particular reference to China. Journal of
Environmental Management, 181, 646–662. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2016.08.043
UNEP, U. N., & PROGRAMME ENVIRONMENT. (2010). Final review of scientific information
on lead. In Final review of scientific information on cadmium.
Verma, S., & Kuila, A. (2019). Bioremediation of heavy metals by microbial process.
Environmental Technology and Innovation, 14, 100369.
https://doi.org/10.1016/j.eti.2019.100369
Wang, Q. F., Li, Q., Lin, Y., Hou, Y., Deng, Z., Liu, W., Wang, H., & Xia, Z. M. (2020).
Biochemical and genetic basis of cadmium biosorption by Enterobacter ludwigii LY6,
isolated from industrial contaminated soil. Environmental Pollution, 264, 114637.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.114637
Wang, Y., Luo, Y., Zeng, G., Wu, X., Wu, B., Li, X., & Xu, H. (2020). Characteristics and in situ
remediation effects of heavy metal immobilizing bacteria on cadmium and nickel co-
contaminated soil. Ecotoxicology and Environmental Safety, 192.
https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2020.110294
90
Wen, D., Fu, R., & Li, Q. (2021). Removal of inorganic contaminants in soil by electrokinetic
remediation technologies: A review. Journal of Hazardous Materials, 401, 123345.
https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2020.123345
World Health Organization. (2010). Exposure to cadmium: a major public health concern.
Preventing Disease Through Healthy Environments.
Wu, C. H., Wood, T. K., Mulchandani, A., & Chen, W. (2006). Engineering plant-microbe
symbiosis for rhizoremediation of heavy metals. Applied and Environmental Microbiology,
72(2), 1129–1134. https://doi.org/10.1128/AEM.72.2.1129
Yan, S., Cai, Y., Li, H., Song, S., & Xia, L. (2019). Enhancement of cadmium adsorption by EPS-
montmorillonite composites. Environmental Pollution, 252, 1509–1518.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.06.071
Zeng, P., Guo, Z., Xiao, X., Peng, C., Liu, L., Yan, D., & He, Y. (2020). Physiological stress
responses, mineral element uptake and phytoremediation potential of Morus alba L. in
cadmium-contaminated soil. Ecotoxicology and Environmental Safety, 189.
https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.109973
Zhang, H., Yuan, X., Xiong, T., Wang, H., & Jiang, L. (2020). Bioremediation of co-contaminated
soil with heavy metals and pesticides: Influence factors, mechanisms and evaluation methods.
Chemical Engineering Journal, 398, 125657. https://doi.org/10.1016/j.cej.2020.125657
Zhou, H., Xu, J., Lv, S., Liu, Z., & Liu, W. (2020). Removal of cadmium in contaminated kaolin
by new-style electrokinetic remediation using array electrodes coupled with permeable
reactive barrier. Separation and Purification Technology, 239.
https://doi.org/10.1016/j.seppur.2020.116544