MONITORIZACIÓN DEL CAMBIO GLOBAL EN LA RESERVA MARINA DE LAS ISLAS COLUMBRETES
2016
Informe elaborado por Dr. Diego K. Kersting con la colaboración de Dr. Enric Ballesteros, Dra. Cristina Linares y Dr. Mikel Zabala para la Dirección General de Recursos Pesqueros y Acuicultura. Noviembre de 2016.
Cita recomendada: Kersting DK, Ballesteros E, Linares C, Zabala M (2016) Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes. Informe elaborado para la Secretaría General de Pesca (MAGRAMA), 37 pp.
Este informe está impreso en papel reciclado.
ÍNDICE RESUMEN EJECUTIVO ............................................................................................................................ 1. INTRODUCCIÓN Y ANTECEDENTES ....................................................................................................... 3.
El cambio global y la Reserva Marina de las Islas Columbretes.
El registro de la temperatura del agua en la Reserva Marina de las Islas Columbretes.
Bioindicadores de cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes. TRABAJOS REALIZADOS ........................................................................................................................ 6.
Calibración, programación y descarga de termómetros.
Mantenimiento de la serie histórica de medición de temperatura superficial.
Tratamiento de datos de temperatura.
Seguimiento de bioindicadores: Cladocora caespitosa y algas invasoras.
Publicaciones. RESULTADOS ....................................................................................................................................... 11.
Régimen térmico del verano de 2016 y tendencia histórica.
Seguimiento de Cladocora caespitosa.
Evaluación de episodios de mortandad en otras especies.
Evaluación de la invasión de las algas Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea.
Otras especies introducidas. CONCLUSIONES GENERALES ............................................................................................................... 29. AGRADECIMIENTOS ............................................................................................................................ 30. PUBLICACIONES GENERADAS ............................................................................................................. 30. BIBLIOGRAFÍA ...................................................................................................................................... 31.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
1
RESUMEN EJECUTIVO
Cambio global es el término utilizado para describir los efectos de la actividad humana sobre la tierra, entre los que se incluyen el cambio climático y las invasiones biológicas. El Mediterráneo se considera uno de los mares más afectados por los impactos derivados del cambio global. Durante las últimas décadas se han registrado alarmantes episodios de mortandad de invertebrados bentónicos, que han afectado a miles de kilómetros de costa y a más de una treintena de especies. Por otro lado, el número de especies invasoras alcanza ya el millar, algunas de las cuales están alterando notablemente las comunidades autóctonas. Para evaluar los efectos del cambio global y obtener información sobre las tendencias de cambio son necesarias series históricas de larga duración con una toma de datos periódica y estandarizada. En este sentido las reservas marinas están aportando información de gran utilidad para la evaluación de los efectos del cambio global en el medio marino, actuando como laboratorios en los que, gracias a las medidas de protección, se puede desestimar la influencia de otros impactos en los resultados obtenidos. La Reserva Marina de las Islas Columbretes (MAGRAMA, 1990) ha sido pionera en la obtención periódica y programada de datos para el seguimiento y evaluación del calentamiento del agua, sus efectos sobre el ecosistema marino y, por otra parte, para la detección de especies invasoras, su dinámica de dispersión e invasión y sus posibles efectos sobre las comunidades autóctonas. Temperatura del agua de mar El registro de la temperatura del agua superficial del mar en Columbretes se inició en 1991, constituyendo una de las series históricas de temperatura in situ más largas del Mediterráneo. Los datos de temperatura superficial fueron complementados a principios de la década del 2000 con información de la temperatura a distintas profundidades y en zonas sensibles al calentamiento. Durante el periodo que ocupa la serie histórica, la temperatura del agua superficial en Columbretes ha mostrado un incremento anual y estival de ~0,03 °C y ~0,05 °C, respectivamente. Esto supone un aumento medio de la temperatura anual y estival de ~0,8 °C y ~1,3 °C, respectivamente, en los 26 años estudiados.
La tendencia de calentamiento ha ido acompañada por un aumento significativo en la frecuencia de anomalías térmicas positivas estivales (veranos en los que la temperatura del agua supera la media histórica) durante la primera década y media del 2000. Durante el verano del 2016 se ha registrado una anomalía térmica de 0,43 °C, encontrándose en el grupo de veranos con anomalía térmica positiva moderada. Impacto del calentamiento
Los efectos del calentamiento del agua sobre los organismos marinos se evalúan en Columbretes desde 2002 utilizando el coral Cladocora caespitosa como bioindicador. Este coral se encuentra en regresión en el Mediterráneo, siendo una de las principales causas del declive el
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
2
calentamiento del agua, que produce la muerte del coral a través de un proceso de necrosis de sus pólipos. En la Reserva Marina de las Islas Columbretes se localiza una de las mayores poblaciones conocidas de C. caespitosa, cuyas colonias están sujetas a un seguimiento anual en el que se evalúa el porcentaje de necrosis medio que sufre la población. Los episodios de necrosis se han registrado siempre en coincidencia con veranos anormalmente cálidos, siendo la asociación estadísticamente significativa. Cabe subrayar que a través del estudio de este bioindicador y el registro térmico, se ha podido determinar la amenaza que suponen veranos excepcionalmente cálidos como el de 2003, cuya influencia se puede prolongar durante años provocando, en veranos posteriores, tasas de mortalidad muy superiores a las esperadas. La información obtenida en Columbretes ha permitido describir, por primera vez en el Mediterráneo, la relación a largo plazo entre el calentamiento y la muerte de invertebrados bentónicos. Se estima que más del 50 % de la superficie ocupada por este coral antes de 2002 se ha visto afectado a causa de los episodios de mortandad sufridos hasta 2016. Tras el verano de 2016 se ha registrado una tasa media de necrosis de ~2,5 %, se trata de un valor moderado y en concordancia con la anomalía térmica registrada. Dado el preaviso de mortandades registradas tras el verano de 2016 en varias zonas de la costa española y las Islas Baleares, se han evaluado también las tasas de mortalidad en nacras (Pinna nobilis y P. rudis) y en gorgonias (Paramuricea clavata). Los resultados obtenidos descartan el impacto de estos episodios en Columbretes tras el verano de 2016. Especies invasoras Las algas invasoras Caulerpa cylindracea y Lophocladia lallemandii fueron detectadas en Columbretes en el año 2006 y su evolución ha sido monitorizada anualmente desde este momento. El ritmo de invasión ha sido muy diferente entre ambas especies. Mientras que L. lallemandii mostró una rápida expansión en los inicios de la invasión, C. cylindracea ha tenido una evolución mas pausada aunque continua. En la actualidad ambas especies están presentes en 10 de los 11 transectos de seguimiento distribuidos por toda la reserva marina, siendo evidentes los cambios a nivel de paisaje en muchos de ellos. Los datos obtenidos durante los últimos años muestran ciertos cambios de tendencia, sobre todo en el caso de L. lallemandii. Esta especie disminuye su abundancia en las zonas cercanas al foco inicial de invasión, mientras que aumenta su presencia en las zonas que fueron invadidas posteriormente. La evolución de C. cylindracea es menos evidente. Cabe destacar que en los muestreos realizados en 2016 se ha detectado por primera vez la presencia del alga invasora Womersleyella setacea. El solapamiento geográfico entre la presencia de algas invasoras y el calentamiento es preocupante. Los estudios realizados en Columbretes y las experiencias realizadas paralelamente en laboratorio, han demostrado recientemente que la presencia masiva de algas invasoras (precisamente W. setacea, recién detectada en Columbretes) puede provocar efectos sinérgicos que acentúan significativamente los procesos de necrosis asociados al calentamiento. Estos resultados son alarmantes si se tienen en cuenta las proyecciones de calentamiento y aumento de invasiones biológicas en el Mediterráneo.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
3
INTRODUCCIÓN Y ANTECEDENTES
El cambio global y la Reserva Marina de las Islas Columbretes
Cambio global es el término utilizado para describir los efectos de la actividad humana sobre la tierra (National Academies 2000), entre los que se incluyen el cambio climático y las invasiones biológicas (Vitousek et al. 1994; Occhipinti‐Ambrogi 2007). El Mar Mediterráneo es un punto caliente en lo que al cambio climático e invasiones biológicas se refiere (Occhipinti‐Ambrogi 2007; Lejeusne et al. 2010; Zenetos et al. 2012). La frecuencia de veranos anormalmente cálidos ha aumentado significativamente en esta zona, provocando mortandades sin precedentes. Aunque las primeras mortandades de organismos bentónicos fueron registradas en los años 70 y 80 del pasado siglo (por ejemplo, Harmelin y Marinopoulos 1994; Vacelet 1994), el primer evento de mortandad masiva fue detectado en el Mediterráneo noroccidental a finales del verano de 1999 (Cerrano et al. 2000; Perez et al. 2000; Romano et al. 2000). Algunos años después, tras el verano de 2003, un nuevo episodio de mortandad masiva afectó a las costas de esta parte del Mediterráneo, afectando esta vez a un área geográfica mayor (Garrabou et al. 2009). Ambos eventos afectaron a más de 30 especies de invertebrados bentónicos, en su mayoría cnidarios, esponjas y briozoos (Perez et al. 2000; Lejeusne et al. 2010). Por otra parte, el Mediterráneo presenta un gran número de especies alóctonas que se estima en casi 1.000 especies introducidas, de las cuales 128 son macrófitos (Zenetos et al. 2010, 2012). Los corredores marinos, como el Canal de Suez, y las actividades relacionadas con el tráfico marítimo y la acuicultura son considerados los principales vectores de introducción de estas especies (Zenetos et al. 2012). Las reservas marinas han mostrado ser una herramienta esencial para la conservación de la biodiversidad frente a amenazas como la sobreexplotación o la pérdida de hábitat (Lubchenco et al. 2003; Lester et al. 2009). Sin embargo, las nuevas amenazas derivadas del cambio climático y la introducción de especies, que actúan a nivel global, han puesto en jaque a estas zonas protegidas (Allison et al. 1998; Lubchenco et al. 2003). Las reservas marinas mediterráneas están siendo significativamente afectadas por estos impactos (e.g. Linares et al. 2005; Garrabou et al 2009; Cebrian y Ballesteros 2009; Coll et al. 2010; De Caralt y Cebrian 2013) y en concreto la Reserva Marina de las Islas Columbretes (de aquí en adelante RMIC) (Kersting et al. 2013a; Kersting et al. 2014a). La primera mortandad de organismos bentónicos relacionada con el calentamiento se registró en la RMIC tras el excepcionalmente cálido verano de 2003, afectando principalmente al coral endémico Cladocora caespitosa (Kersting et al. 2013a), aunque también a otros invertebrados como esponjas y gorgonias (Linares et al. 2010). Esta primera mortandad puso de manifiesto la necesidad de establecer un registro de temperatura continuo y correctamente gestionado; por lo que a partir de este año el coordinador científico de la reserva marina (D. K. Kersting) estableció un protocolo de medida de la temperatura del agua mediante termómetros autónomos y perfiladores.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
4
Por otra parte, la RMIC cuenta desde 1991 con una serie de registro de la temperatura del agua superficial (SST), que se obtiene diariamente mediante un termómetro de mercurio en el primer metro de profundidad. Sin embargo, los datos de esta serie estaban dispersos por varias bases de datos y requerían una gran labor de recopilación, limpieza y validación. Es a partir de 2003 cuando el coordinador científico de la RMIC emprende el trabajo de recuperación de toda la información y asegura la continuidad y el almacenamiento de los datos de la serie. Además del registro de temperatura, a partir de 2003 se establece un protocolo de seguimiento del efecto del calentamiento del agua sobre los organismos bentónicos, utilizando al coral endémico Cladocora caespitosa como bioindicador. Durante gran parte de estos trabajos de seguimiento se ha contado con la colaboración de la Dra. Cristina Linares (Universidad de Barcelona). En cuanto a las invasiones biológicas, las primeras especies invasoras fueron detectadas en la RMIC en 2006. Fue durante este año cuando se registró la presencia de las algas invasoras Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea en la Bahía de Illa Grossa. A partir de este momento, el entonces coordinador científico de la reserva marina y el Dr. Enric Ballesteros (CEAB‐CSIC), establecieron un programa de seguimiento de ambas especies para evaluar la evolución de la invasión y su posible repercusión sobre las especies y comunidades autóctonas. Gracias a la serie histórica de temperatura superficial del mar, de 26 años de antigüedad, y a la información de detalle, tanto temporal como espacial, de los registros automatizados implementados a partir de 2003, la RMIC tiene una de las series históricas de medición in situ del régimen térmico de sus aguas de mayor duración y calidad de todo el Mediterráneo. Esta información ha sido esencial para demostrar, por primera vez en este mar, la relación directa entre las mortandades masivas de invertebrados bentónicos y el aumento de la temperatura del agua de mar (Kersting et al. 2013a), así como para ahondar en el conocimiento de los efectos del cambio global en los organismos bentónicos (Kersting et al. 2015). Las reservas marinas están aportando información de gran importancia para la evaluación de los impactos derivados del cambio global; actuando como laboratorios en los que, gracias a la protección establecida, se pueden excluir otros impactos como la sobrepesca o la contaminación. En este sentido, los trabajos realizados en la RMIC han sido pioneros en la red de reservas de la SGP y se encuentran en primera línea a nivel estatal y europeo.
El registro de la temperatura del agua en la Reserva Marina de las Islas Columbretes
El registro de la temperatura en Columbretes se inició en 1991; desde esta fecha la temperatura superficial del agua (1 m) se toma diariamente mediante un termómetro de mercurio calibrado. En 2004, tras la primera mortandad masiva registrada en Columbretes (Kersting et al. 2013a) y con la finalidad de completar la información existente, el coordinador científico de la reserva marina inició el registro continuo de temperatura con la
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
5
instalación de un grabador de temperatura en superficie (5 m, frecuencia de muestreo: 1 hora) y con la obtención de perfiles de temperatura en profundidad (de 0 a 80 m) con frecuencia bisemanal.
Este sistema se completó en 2007 mediante la instalación de sensores de temperatura entre 5‐40 m de profundidad (1 sensor cada 5 m, frecuencia de muestreo: 1 hora) en la parte exterior (oeste) de Illa Grossa (Rossí), con el objetivo de obtener información detallada del ambiente térmico en el tramo de columna de agua más afectado por las anomalías térmicas. Esta línea se instaló siguiendo el protocolo (tipo de sensor y profundidades) establecido en la red de internacional de seguimiento de la temperatura del Mediterráneo T‐MEDNet (http://www.t‐mednet.org). Además, se instaló otra línea de grabadores de temperatura en la Bahía de Illa Grossa entre 5‐20 m con el objetivo de estudiar los efectos del aumento de la temperatura sobre uno de los arrecifes del coral Cladocora caespitosa más importantes del Mediterráneo (Kersting y Linares 2012). Finalmente, se instaló un termómetro a 1 m de profundidad (Mascarat) para poder validar la serie obtenida con termómetro de mercurio. La localización de los termómetros se muestra en la Figura 1. A principios de 2012 los termómetros instalados en 2007 tuvieron que ser sustituidos a causa de la finalización de su vida útil. Debido a problemas ajenos a la Secretaría General de Pesca, estos termómetros no pudieron ser adquiridos a tiempo para ser reemplazados y se instaló un juego de termómetros cedidos por la Dra. Cristina Linares (Universidad de Barcelona). A finales del 2012 la Secretaría General de Pesca adquirió un juego de termómetros para sustituir a los cedidos por la Universidad de Barcelona. Esta sustitución se realizó a través del contrato para la monitorización del cambio global en la RMIC durante el año 2013.
Figura 1. Localización de los termómetros instalados en la Reserva Marina de las Islas Columbretes.
Los datos de temperatura que se obtienen mediante esta red de termómetros están integrados en la red internacional de seguimiento de la temperatura del Mediterráneo T‐MEDNet (http://www.t‐mednet.org), de la que la Secretaría General de Pesca es miembro. Además, la información del régimen térmico de la RMIC ha sido incluida en proyectos internacionales (MEDCHANGE), nacionales (BIOROCK) y ha permitido el estudio exhaustivo de las mortalidades asociadas al cambio climático (Kersting et al. 2013a) y de los efectos sinérgicos del calentamiento y las especies invasoras sobre los organismos bentónicos (Kersting et al. 2015).
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
6
Bioindicadores de cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes
En 2002 el coordinador científico de la RMIC inició el seguimiento de las colonias del coral endémico del mar Mediterráneo Cladocora caespitosa en la Bahía de Illa Grossa con el objetivo de monitorizar su estado. En el verano de 2003, tras la mayor mortandad de este coral registrada hasta la fecha, se estableció un seguimiento sistemático y periódico de la tasa de mortalidad de las colonias derivada del calentamiento del agua de mar. Hasta la fecha se han seguido año tras año 250 colonias de C. caespitosa, obteniéndose para cada una de ellas información detallada sobre los episodios de mortandad a través del porcentaje de superficie necrosada, así como sobre otros posibles impactos como por ejemplo, la introducción de especies invasoras o las roturas de grandes colonias causadas por temporales. Este seguimiento ha permitido describir en detalle la respuesta del coral C. caespitosa al calentamiento del agua de mar (Kersting et al. 2013a) y la interacción con las especies invasoras presentes en la zona (las algas Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea) (Kersting et al. 2014a). Y gracias en gran parte a los resultados obtenidos en los seguimientos realizados en Columbretes, C. caespitosa ha sido incluida en 2015 como especie en peligro en la Lista Roja de la UICN (www.iucnredlist.org). Por otra parte y como ya se ha mencionado, las algas L. lallemandii y C. cylindracea fueron detectadas en la Bahía de Illa Grossa en 2006. A partir de este momento la evolución de la invasión se evalúa anualmente mediante transectos distribuidos por toda la reserva marina y en los que se registra la presencia y abundancia de estas especies, así como sus posibles efectos sobre las especies autóctonas.
TRABAJOS REALIZADOS
Calibración, programación y descarga de termómetros
Se ha realizado la descarga, calibración, programación y reinstalación de los termómetros (HOBO v2 Pro) instalados en la reserva marina. Concretamente: 8 termómetros instalados en la zona de la Escala del Rossí (0‐40 m; W Illa Grossa, Fig. 2), 1 termómetro instalado en la zona del Mascarat (1 m; SE Illa Grossa), 4 termómetros instalados en el interior de la Bahía de Illa Grossa (0‐20 m). Por otra parte se han recopilado, revisado y tratado los datos de temperatura superficial tomados diariamente con termómetro de mercurio en la Bahía de Illa Grossa.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
7
Figura 2. Termómetros en el Rossí (oeste de Illa Grossa).
La reserva marina dispone de dos juegos completos de termómetros, lo que facilita las labores de instalación y descarga. Cuando se realiza la inmersión para retirar y descargar los termómetros, el buceador baja con el segundo juego ya programado. De esta forma, a la vez que se retiran los termómetros que han estado registrando se instala el juego programado, evitando así pérdida de información. En la Figura 3 se puede comprobar el aspecto de los termómetros que se retiran y de aquellos que se instalan.
Figura 3. Aspecto de los termómetros recién instalados (abajo) y justo antes de ser retirados para su descarga (arriba). Se muestran ejemplos a tres profundidades (40, 10 y 5 m).
En la Tabla 1 se muestra la relación de termómetros instalados en cada zona con su profundidad y número de serie, así como aquellos que quedan de repuesto para futuros cambios en trabajos de descarga de datos.
nº serie juego instalado (1) nº serie juego de repuesto (2) zona profundidad (m) Calibración (1 y 2)
10227045 10227050 Rossí 5 ok
10227058 10227049 Rossí 10 ok
10227036 10227033 Rossí 15 ok
10227051 10227059 Rossí 20 ok
10227041 10227042 Rossí 25 ok
10227062 10227052 Rossí 30 ok
10227053 10227057 Rossí 35 ok
10227055 10227037 Rossí 40 ok
10227035 10227061 Mascarat 1 ok
10227061 10227060 C.caespitosa 5 ok
10227043 10227044 C.caespitosa 10 ok
10227032 10227047 C.caespitosa 15 ok
10227048 10235297 C.caespitosa 20 ok
Tabla 1. Relación de termómetros instalados y de repuesto.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
8
Los termómetros instalados en la reserva marina (HOBO Water Temp Pro v2) tienen, según especificación de fabricante, una precisión de 0,21 °C y resolución de 0,02 °C. Todos los termómetros (2 juegos, total = 26 termómetros) han pasado satisfactoriamente el proceso de calibración realizado, sin mostrar derivas ni errores de medida significativos. La medida de temperatura de los registradores HOBO ha sido comparada con un termómetro de referencia (SBE 39; precisión 0,002 °C, resolución 0,0001 °C), siendo la diferencia media entre los HOBO y el SBE 39 de 0,0692 ± 0,0167 °C (± SD) (Fig. 4). La diferencia de la medida entre los grabadores HOBO es aceptable; la desviación estándar (SD) entre las medidas de los 26 termómetros HOBO durante la calibración ha sido de ± 0,0370 °C. Estos datos son satisfactorios y muestran que los termómetros están midiendo la temperatura dentro de los parámetros establecidos por el fabricante. Durante la descarga de los datos de 2015 se detectó un fallo en el termómetro nº 10227038 (instalado a 5 m en la zona de C. caespitosa) que fue enviado a fábrica para la recuperación de la información almacenada. Esta recuperación pudo realizarse satisfactoriamente.
Figura 4. Comparativa de medida de temperatura entre termómetros HOBO (media) y termómetro de referencia SBE 39 (registro de temperatura del agua cada 10 minutos).
Los datos de programación del juego de termómetros instalado se detallan en la Tabla 2.
nº serie zona profundidad (m) fecha comienzo registro hora comienzo registro (GMT)
10227045 Rossí 5 04‐11‐2016 8:00
10227058 Rossí 10 04‐11‐2016 8:00
10227036 Rossí 15 04‐11‐2016 8:00
10227051 Rossí 20 04‐11‐2016 8:00
10227041 Rossí 25 04‐11‐2016 8:00
10227062 Rossí 30 04‐11‐2016 8:00
10227053 Rossí 35 04‐11‐2016 8:00
10227055 Rossí 40 04‐11‐2016 8:00
10227035 Mascarat 1 04‐11‐2016 8:00
10227061 C.caespitosa 5 06‐11‐2016 8:00
10227043 C.caespitosa 10 06‐11‐2016 8:00
10227032 C.caespitosa 15 06‐11‐2016 8:00
10227048 C.caespitosa 20 06‐11‐2016 8:00
Tabla 2. Fecha y hora del comienzo del registro de temperatura (frecuencia de muestreo 1 hora).
nº de medidas
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
ºC
15,4
15,5
15,6
15,7
15,8
15,9
SBE 39 Media HOBO
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
9
Mantenimiento de la serie histórica de medición de temperatura superficial
Se han realizado las labores de recopilación de los datos de temperatura del agua superficial (SST) tomada diariamente por los guardas de la reserva marina. Los ficheros han sido revisados en búsqueda de errores y los datos han sido validados para ser incorporados a la serie histórica.
Tratamiento de datos de temperatura Los datos registrados mediante los termómetros instalados y las medidas de SST obtenidas con termómetro de mercurio han sido tratados para obtener los descriptores estadísticos que permitirán obtener tendencias, comparaciones interanuales y el estudio de los posibles efectos del régimen térmico sobre el bioindicador Cladocora caespitosa. Los datos de temperatura registrados en los termómetros instalados entre 5 y 40 m en el Rossí han sido integrados en la red Mediterránea de medición de la temperatura del agua T‐Mednet (www.t‐mednet.org) de la que la SGP es miembro y en la que la RMIC está incluida como observatorio desde el año 2007 (Fig. 5) .
Figura 5. Datos aportados por la RMIC a T‐Mednet desde su inclusión en la red de medida de temperatura del Mediterráneo en 2007. Se muestra la continuidad de datos por cada profundidad, los huecos existentes se deben a la pérdida de datos por fallo de algún termómetro. Gráfica elaborada en colaboración con T‐MedNet temperature observation network.
Seguimiento de bioindicadores: Cladocora caespitosa y algas invasoras
Se ha realizado el seguimiento anual de las 250 colonias de Cladocora caespitosa marcadas en la Bahía de Illa Grossa (Figs. 6 y 7). Se han obtenido por colonia los datos de necrosis y afección por especies invasoras, siguiendo la metodología de muestreo empleada desde 2003.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
10
Figura 6. Colonia número 65 del transecto de seguimiento de Cladocora caespitosa en la que se puede apreciar mortalidad parcial (izquierda) y detalle del proceso de necrosis típico de los veranos con anomalía térmica positiva (derecha).
En cuanto a algas invasoras, se han revisado los 11 transectos de seguimiento instalados en 2006 y localizados por toda la reserva marina (ver Figura 24, en el apartado de seguimiento de algas invasoras). En cada transecto se ha registrado la presencia y abundancia de las algas invasoras Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea (Figs. 7 y 8), así como de cualquier otra especie introducida.
Figura 7. Las algas invasoras Caulerpa cylindracea (izquierda) y Lophocladia lallemandii (derecha) en la RMIC.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
11
Figura 8. Cuantificando la abundancia de Lophocladia lallemandii en fondos someros de Illa Grossa (izquierda) y la Foradada (derecha).
Publicaciones
Los resultados obtenidos en los trabajos de seguimiento del cambio global en la RMIC han servido de base para las siguientes publicaciones durante el 2016.
Hereu B, Kersting D.K. (2016) Diseases of coralline algae in the Mediterranean Sea. Coral Reefs 35:713 Kersting D.K. (2016) Cambio climático en el medio marino español: impactos, vulnerabilidad y adaptación. Oficina Española de Cambio Climático, Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente, Madrid
RESULTADOS
Régimen térmico del verano de 2016 y tendencia histórica
La serie de temperatura del agua superficial (SST), tomada con termómetro de mercurio (Thies Clima, modelo 2.2141.00.64), iniciada en Columbretes en 1991 cuenta en la actualidad (noviembre de 2016) con más de 9.200 registros, que cubren más del 90 % del periodo de 1991 ‐ 2016, siendo la cobertura mayor durante la temporada estival. La falta de datos, principalmente en invierno, se debe a que los temporales dificultan la toma directa de la temperatura del agua de mar. Los datos de esta serie han sido comparados con el registro de un termómetro autónomo (Hobo, Water Temp pro v2) instalado a 1 m de profundidad. Los resultados obtenidos en esta comparación validan la exactitud de la serie de temperatura superficial obtenida con termómetro de mercurio (T t. mercurio = 0.97 SSTHOBO + 0.64, r = 0.99, p < 0.001, N = 446).
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
12
La temperatura máxima (SST a las 9:00 am) registrada durante el 2016 ha sido de 27,1 °C (septiembre), mientras que la mínima de 13,2 °C (marzo) (Fig. 9). Si se examina la serie histórica, los ciclos anuales de temperatura superficial muestran mínimos de 12 °C en febrero y máximos entre 26 °C y 29,6 °C en agosto (Fig. 10).
ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic
ºC (
SS
T)
12
14
16
18
20
22
24
26
28
30
Figura 9. Régimen anual de temperatura superficial del agua de mar en la Bahía de Illa Grossa (enero ‐ octubre 2016).
1991
1992
1993
1994
1995
1996
1997
1998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
2005
2006
2007
2008
2009
2010
2011
2012
2013
2014
2015
2016
2017
ºC
10
12
14
16
18
20
22
24
26
28
30
Figura 10. Régimen de SST entre 1991 y 2016. La línea discontinua marca la referencia de 28 °C.
Durante el periodo que ocupa la serie histórica, la temperatura superficial del agua en Columbretes ha mostrado un calentamiento de 0,03 ± 0,02 °C (± SE) por año. Si este dato se obtiene únicamente para el periodo estival esta tendencia de calentamiento aún es mayor, 0,05 ± 0,02 °C (Fig. 11). Esto supone un aumento medio de la temperatura anual y estival de ~ 0,75°C y ~ 1,25 °C (respectivamente) en los 26 años estudiados.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
13
1990 1995 2000 2005 2010 2015
ºC
17,5
18,0
18,5
19,0
19,5
20,0
20,5
21,0
21,5
95% Confidence Band
Figura 11. Temperatura media del agua superficial (SST). Izquierda. Temperatura media anual (1991 ‐ 2015). Derecha. Temperatura media estival (1991 ‐ 2016). En cada gráfica se muestra la línea de tendencia (línea sólida), la media de la serie (línea punteada) y el intervalo de confianza (líneas azules).
La frecuencia de anomalías térmicas positivas en el periodo estival ha aumentado de manera significativa desde 2003 (Fig. 12). En el periodo de 1991 a 2002, se registraron únicamente 2 veranos con anomalía térmica positiva, mientras que en el periodo de 2003 a 2016 los veranos con anomalía térmica positiva sumaron un total de 10. La temperatura del agua superficial (SST) durante el verano de 2016 en Columbretes ha registrado una anomalía térmica media de signo positivo: 0,43 ± 1,90 °C (± SD). Se trata, por lo tanto, de un verano en el que se han registrado temperaturas por encima de la media histórica.
19911992
19931994
19951996
19971998
19992000
20012002
20032004
20052006
20072008
20092010
20112012
20132014
20152016
Ano
mal
ía té
rmic
a (º
C)
-1
0
1
2
anomalía témica estival (SST)
Figura 12. Anomalía térmica estival 1991‐2016.
1990 1995 2000 2005 2010 2015
ºC
23,0
23,5
24,0
24,5
25,0
25,5
26,0
26,5
95% Confidence Band
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
14
Por otra parte, a partir de la información registrada en los termómetros instalados entre 5 y 40 m se obtienen las características del régimen térmico en la columna de agua (Fig. 13). Esta información nos permite evaluar el progresivo calentamiento del agua en profundidad durante el verano, dependiente de la temperatura atmosférica y de la estabilidad en la columna de agua. A partir de esta información se puede constatar como en veranos con anomalía térmica negativa en aguas superficiales (SST), es decir, más frescos que la media como el del 2007, el agua en profundidad (30 m) puede llegar a calentarse más o permanecer cálida durante más tiempo que en años en los que la anomalía térmica superficial es marcadamente positiva como en el 2009 (Fig. 14). Estos procesos dependen en gran medida de la frecuencia de los temporales, principalmente al final del verano, que rompen la estratificación de la columna de agua, favoreciendo los procesos de mezcla con las aguas más profundas y frías. Esta información es muy importante a la hora de evaluar el efecto del calentamiento de aguas más profundas sobre organismos bentónicos. Como podría ser el caso de las mortandades de gorgonias registradas en el pasado en Columbretes (Linares et al. 2010) (Fig. 15).
Figura 13. Régimen térmico anual de la columna de agua entre 5 y 40 m de profundidad. Años 2007‐2016. Gráfica elaborada en colaboración con T‐MedNet temperature observation network.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
15
2007 2008 2009 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016
N d
ías
> 2
4 ºC
0
5
10
15
20
25
30
º C
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
Figura 14. Número de días con temperatura que supera los 24 °C a 30 m de profundidad durante el verano (barras) y anomalía térmica estival en aguas superficiales (1 m, línea y puntos) para el periodo 2007‐2016.
Figura 15. La población de gorgonia roja, Paramuricea clavata, del Murall del Cementeri (35‐45 m de profundidad, RMIC), gravemente afectada por repetidos eventos de mortandad derivados del calentamiento del agua.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
16
Seguimiento de Cladocora caespitosa
La RMIC alberga una de las poblaciones más importantes del Mediterráneo del coral endémico Cladocora caespitosa. La superficie acumulada que ocupan todas las colonias y arrecifes en la Bahía de Illa Grossa es, con 2900 m2, la mayor que se conoce para esta especie (Kersting y Linares 2012). Cladocora caespitosa es un coral de dinámica muy lenta (bajo crecimiento y reclutamiento), por lo que es muy vulnerable a las perturbaciones (Kersting et al. 2014b) y en la actualidad está siendo gravemente afectado por los impactos derivados del cambio global. Se trata de una especie emblemática del Mediterráneo que tiene además una gran capacidad como ingeniera del ecosistema (genera bioconstrucciones que estructuran el hábitat favoreciendo la biodiversidad). Más del 50 % de la superficie de C. caespitosa en la Bahía de Illa Grossa se ha visto afectado tras las los eventos de mortalidad masiva ocurridos a partir de 2003 (Figs. 16 y 17) y que están directamente asociados al calentamiento del agua (Kersting et al. 2013a). A partir de los estudios y seguimientos realizados en Columbretes se sabe que veranos anormalmente calurosos, como el de 2003, son los que suponen una amenaza mayor para este coral; no solo por el alto porcentaje de mortalidad que provocan tras el episodio de altas temperaturas, sino también porque estos veranos extremos tienen efectos retardados que aumentan las tasas de mortalidad durante los veranos siguientes. De esta manera, veranos con anomalías térmicas positivas pero moderadas (como el 2004 y 2005; Fig. 18) han registrado valores de necrosis mucho mayores de lo esperado debido a la influencia de veranos extremos como el 2003 (Kersting et al. 2013a). Mientras que veranos con las misma anomalía térmica o incluso mayor que las del 2004 o 2005, pero suficientemente alejados de la influencia del 2003, han registrado valores de necrosis mucho menores (por ejemplo 2009 o 2015; Fig. 18).
Figura 16. Colonias del coral C. caespitosa con necrosis tras el verano de 2003. Las partes blancas son los esqueletos que quedan al descubierto tras la necrosis del tejido.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
17
Figura 17. Evolución de la colonia de C. caespitosa número 100 del transecto de seguimiento entre 2006 y 2016. Se puede apreciar como muere gran parte de la colonia en 2011 y como las partes muertas son colonizadas por el alga invasora C. cylindracea. También se puede apreciar la presencia del alga invasora L. lallemandii a partir de 2008. Nótese como a partir de 2015 la presencia de las algas invasoras disminuye sobre la colonia y en el substrato cercano.
El calentamiento del agua durante el verano de 2016 ha desencadenado una tasa de necrosis media de 2,41 ± 9,62 (± SD). Se trata de una tasa de mortalidad relativamente baja, que se encuentra en el entorno de la registrada en años con anomalías térmicas positivas pero moderadas como 2010 o 2012. Según la información disponible desde 2002, la ocurrencia de veranos con anomalía térmica positiva (como el de 2016) está directamente asociada con los episodios de mortandad en este coral (Kersting et al. 2013a).
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
18
19911992
19931994
19951996
19971998
19992000
20012002
20032004
20052006
20072008
20092010
20112012
20132014
20152016
An
omal
ía té
rmic
a (º
C)
-1
0
1
2
Nec
rosi
s m
edia
C. c
aesp
itosa
(%
)
-10
0
10
20
30
anomalía témica estival (SST)necrosis (%)
Figura 18. Anomalía térmica estival (1991‐2016) y porcentaje medio de necrosis de C. caespitosa (2002‐2016).
Evaluación de episodios de mortandad en otras especies
Pinna nobilis y Pinna rudis Tras el verano de 2016 se ha registrado una importante mortandad de Pinna nobilis en varias zonas de las costas de la Comunidad Valenciana, Baleares y Andalucía. Aún no se sabe exactamente la causa de esta mortandad masiva, pero en algunas zonas podría haber afectado a más del 90 % de los ejemplares. Teniendo en cuenta esta información se decide revisar las poblaciones de P. nobilis y P. rudis de la RMIC para realizar una primera evaluación de su estado de salud. Para ello se eligen dos poblaciones conocidas, una en el interior de la Bahía de Illa Grossa (profundidad media 15 m) y otra en la bocana de dicha bahía a unos 35 m de profundidad. La elección de una población somera (más expuesta al calentamiento estival) y una profunda se realiza con el objetivo de poder evaluar, en el caso de detectarse mortandad, una asociación potencial con la temperatura. Se revisaron un total de 35 P. nobilis y 4 P. rudis (Fig. 19) en la zona exterior y 7 P. nobilis y 2 P. rudis en la zona interior de la bahía. Se localizaron un total de 6 ejemplares muertos (5 P. nobilis y 1 P. rudis), en los que se pudo determinar a partir de la epibiosis en el interior de sus valvas, que no habían muerto recientemente. A partir del muestreo de evaluación realizado se descarta, a fecha de noviembre de 2016, que la mortandad masiva detectada en otras zonas haya afectado a las poblaciones de P. nobilis y P. rudis de Columbretes. No obstante, habría que revisar de nuevo las poblaciones tras unos meses por si pudiera darse un retraso en el impacto de la mortandad.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
19
Figura 19. Izquierda. Ejemplar adulto y sano de Pinna nobilis en la zona de la bocana de Illa Grossa (34 m). Derecha. Juvenil vivo de Pinna rudis entre rodolitos en la misma zona.
Paramuricea clavata También en el caso de la gorgonia roja Paramuricea clavata se han detectado altas tasas de mortalidad tras el verano de 2016 en otras zonas (e.g. Ibiza, Costa Brava, C. Linares com. pers.). Con el objetivo de evaluar el posible impacto de un nuevo episodio de mortandad sobre P. clavata en Columbretes se evaluó el porcentaje de necrosis reciente en la población de P. clavata del SE del Carallot. Se revisaron 200 colonias de gorgonia roja (Fig. 20) entre 37 y 40 m de profundidad. Utilizando el protocolo de evaluación rápida (rapid assessment) propuesto en Observadores del Mar (www.observadoresdelmar.es). Aunque se detectaron señales de necrosis antigua (ya fuertemente recubiertas por epibiontes), no se detectó impacto reciente y atribuible a los meses anteriores.
Figura 20. Paramuricea clavata en el bajo SE Carallot.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
20
Evaluación de la invasión de las algas Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea
Las algas invasoras Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea fueron detectadas, por primera vez en la RMIC, en la Bahía de Illa Grossa en el año 2006. Lophocladia lallemandii es de origen Indo‐pacífico y la vía de introducción en el Mediterráneo fue seguramente a través del Canal de Suez (Verlaque 1994). En la actualidad está presente en la mayoría de costas Mediterráneas. Caulerpa cylindracea tiene su origen en las costas suroccidentales de Australia y aunque la vía de entrada de esta especie no está clara, los vectores de dispersión en el Mediterráneo están íntimamente ligados a las actividades marítimas (transporte, pesca, turismo náutico, etc.) (Klein y Verlaque 2007). Ambas especies invasoras fueron detectadas en la cercanías de una de las boyas de amarre de la reserva (boya nº 1, en Illa Grossa), habiendo sido introducidas seguramente por las embarcaciones que visitan la zona (Kersting et al. 2014a). Los resultados del seguimiento anual de los 11 transectos distribuidos por la RMIC muestran como ambas especies han ido colonizando los fondos de Columbretes a partir del foco inicial de invasión. El ritmo de invasión ha sido muy diferente entre ambas especies. Mientras que L. lallemandii mostró una rápida expansión en sus inicios, la invasión por parte de C. cylindracea ha mostrado una evolución más pausada aunque continua. En la actualidad ambas especies están presentes en la mayoría de transectos (Fig. 21). Durante los primeros años y hasta el año 2015 los máximos de abundancia de estas especies se encontraban en las zonas más cercanas a Illa Grossa, disminuyendo a medida que nos alejamos del foco inicial de invasión. Sin embargo, a partir de 2015 se puede apreciar como se invierte esta tendencia, principalmente en el caso de L. lallemandii, que disminuye en abundancia en las zonas cercanas al foco inicial de invasión y aumenta su presencia en las zonas que fueron invadidas posteriormente (e.g. Carallot) (Figs. 22 y 23). Ambas especies solapan su distribución batimétrica en profundidades intermedias (15‐20 m). Lophocladia lallemandii tiene una clara preferencia por fondos más someros (principalmente entre 5 y 20 m de profundidad), mientras que C. cylindracea se desarrolla preferentemente en fondos relativamente más profundos (10‐45 m), aunque en esta última especie se ha detectado durante los últimos años una evolución hacia la invasión de prácticamente todo el rango batimétrico muestreado (Figs. 22 y 23). Se destaca lo siguiente partir de los datos obtenidos en 2016 y la evolución de los mismos durante los últimos años. Lophocladia lallemandii mantiene valores medios relativamente altos de abundancia (> 20 %) en los fondos someros del oeste de Illa Grossa, la Ferrera, Foradada y Carallot, siendo especialmente preocupante la evolución hacia mayores abundancias en esta última zona (Figs. 22, 23 y 24). Por otra parte hay que destacar que esta especie ha disminuido notablemente su presencia en la mayoría de transectos de Illa Grossa (Figs. 22 y 23). En términos generales se puede establecer cierta relación entre
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
21
estos cambios de tendencia en las abundancias con las diferencias en la evolución temporal de L. lallemandii en cada zona según la fecha de invasión, es decir descendente en las zonas de invasión inicial y ascendente en las zonas de invasión reciente. La evolución de C. cylindracea (Figs. 22, 23 y 25) durante los últimos años es menos evidente y aunque está sujeta a cierta variabilidad no existe una tendencia clara. Continúa la ausencia de ambas especies en los fondos de Piedra Joaquín (islote localizado entre la Ferrera y la Foradada), única zona de la reserva que se mantiene libre de estas especies (Fig. 26).
Figura 21. Izquierda: transectos de seguimiento de algas invasoras en la Reserva Marina de las Islas Columbretes. Derecha: presencia de C. cylindracea (verde) y L. lallemandii (rosa) en los transectos establecidos en los fondos de los islotes de la reserva (blanco, ausencia).
Illa Grossa Ferrera P. Joaquín Foradada Carallot
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
22
Transecto 1 (Illa Grossa, Interior): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
dan
cia
0
20
40
60
80
100
Transecto 1 (Illa Grossa, Interior): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e ab
und
anc
ia
0
20
40
60
80
100
Transecto 2 (Illa Grossa, Bocana): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e ab
und
anci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 2 (Illa Grossa, Bocana): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
dan
cia
0
20
40
60
80
100
Transecto 3 (Illa Grossa, Mancolibre): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e ab
und
anc
ia
0
20
40
60
80
100
Transecto 3 (Illa Grossa, Mancolibre): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
dan
cia
0
5
10
15
20
Transecto 4 (Illa Grossa, E. España): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e ab
und
anci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 4 (Illa Grossa, E. España): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
danc
ia
0
20
40
60
80
100
Transecto 5 (Illa Grossa, E. Rossí): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bund
anc
ia
0
20
40
60
80
100
Transecto 5 (Illa Grossa, E. Rossí): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e ab
und
anci
a
0
20
40
60
80
100
Rango de profundidad no existente.
Figura 22. Abundancia media por rango de profundidad de C. cylindracea (en verde) y L. lallemandii (en rosa) para cada uno de los transectos y su evolución entre 2014 y 2016. Continúa en la página siguiente. Nota: ver figura 21 para comprobar la presencia o ausencia de ambas especies por zona, ya que los valores bajos de abundancia pueden no quedar reflejados en los gráficos.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
23
Transecto 6 (Ferrera W): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nda
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 6 (Ferrera W): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
da
ncia
0
20
40
60
80
100
Transecto 7 (Piedra Joaquín): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nd
anci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 7 (Piedra Joaquín): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nda
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 8 (Foradada SW): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nda
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 8 (Foradada SW): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nda
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 9 (Foradada W): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nda
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 9 (Foradada W): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bu
nda
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 10 (Carallot N): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
da
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 10 (Carallot N): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
da
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 11 (Carallot S): 0-25 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
da
nci
a
0
20
40
60
80
100
Transecto 11 (Carallot S): 25-50 m
2014 2015 2016
% d
e a
bun
da
nci
a
0
20
40
60
80
100
Rango de profundidad no existente.
Rango de profundidad no existente.
Rango de profundidad no existente.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
24
Transecto 1 (Illa Grossa, Interior)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
Caulerpa cylindraceaLophocladia lallemandii
Transecto 2 (Illa Grossa, Bocana)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
Transecto 3 (Illa Grossa, Mancolibre)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
35-40
40-45
45-50
Transecto 4 (Illa Grossa, Escala España)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
35-40
40-45
Transecto 5 (Illa Grossa, Escala Rossí)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
35-40
Transecto 6 (Ferrera, Oeste)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
Transecto 7 (Piedra Joaquín)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
35-40
40-45
45-50
Transecto 8 (Foradada SW)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
Transecto 9 (Foradada W)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
Transecto 10 (Carallot N)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
25-30
30-35
Transecto 11 (Carallot S)
% abundancia
0 20 40 60 80 100
m
0-5
5-10
10-15
15-20
20-25
Figura 23. Abundancia media de C. cylindracea y L. lallemandii (± SE) según profundidad en los transectos de seguimiento de algas invasoras en la RMIC (2016).
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
25
Aunque durante los últimos años se han registrado algunos cambios en la abundancia de L. lallemandii, esta especie sigue transformando preocupantemente los paisajes de muchos fondos por encima de los 25 m (Fig. 24).
Figura 24. Paisaje dominado por Lophocladia lallemandii en los fondos someros del Carallot.
Figura 25. Caulerpa cylindracea sobre fondos de maërl en la Ferrera.
Figura 26. Los fondos de Piedra Joaquín siguen caracterizándose por la ausencia de Lophocladia lallemandii y Caulerpa cylindracea. En la imagen se puede apreciar el paisaje dominado por Phyllariopsis brevipes en primer plano y por Dictiotales en el horizonte.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
26
En cuanto a la interacción con las especies autóctonas cabe destacar que ambas especies de algas invasoras han solapado su distribución con la del coral Cladocora caespitosa. No se han detectado efectos letales en el coral provocados por la invasión de estas especies. De hecho, se ha podido comprobar que C. cylindracea evita significativamente el crecimiento sobre las partes vivas del coral, colonizando exclusivamente partes muertas de las colonias (Fig. 27) (Kersting et al. 2014a). Además, se ha detectado que C. caespitosa muestra actividad tóxica que podría actuar como mecanismo de defensa, evitando la colonización de la superficie del coral por parte de las algas (Kersting et al. 2014a). Sin embargo, no se pueden descartar efectos negativos sobre otras fases del ciclo vital del coral, como sobre su reclutamiento o la supervivencia de los juveniles, ya que las algas invasoras ocupan parte del substrato disponible y la época de reproducción de C. caespitosa (finales de verano) coincide con el momento de mayor cobertura anual de las algas invasoras (Kersting et al. 2013b). Por otra parte debe tenerse en cuenta que la abundancia de estas algas invasoras en la zona de concentración de C. caespitosa ha disminuido notablemente durante los dos últimos años
Figura 27. Izquierda, crecimiento de C. cylindracea sobre la parte muerta de una colonia de C. caespitosa. Derecha, detalle del crecimiento de C. cylindracea sobre los esqueletos del coral.
Otras especies introducidas
Cabe destacar la detección, por primera vez en 2016, del alga introducida Womersleyella setacea (Fig. 28) en las inmediaciones de la boya 1 en la bahía de Illa Grossa. Womersleyella setacea es un alga roja de origen tropical originaria del Atlántico y Pacífico (Guiry y Guiry 2011), posiblemente introducida en el Mediterráneo a través de las rutas de navegación (Verlaque 1994). Este hallazgo es preocupante dado el gran potencial colonizador de esta especie y su impacto potencial sobre las comunidades autóctonas (Cabanellas‐Reboredo et al. 2010; Cebrian et al. 2012; De Caralt y Cebrian 2013). Debe tenerse en cuenta que recientemente se ha demostrado en laboratorio la existencia de efectos sinérgicos sobre las tasas de necrosis de C. caepitosa derivados de la presencia
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
27
conjunta de esta especie y del calentamiento del agua, que resultan en tasas de necrosis amplificadas en C. caespitosa (Kersting et al. 2015). También se ha detectado durante los últimos años la presencia del alga introducida Botryocladia madagascariensis (Fig. 29) alcanzando hasta 5 % de recubrimiento entre 25 ‐ 30 m de profundidad en el suroeste de la Foradada y con presencia en los transectos de Illa Grossa‐Bocana y de Piedra Joaquín, donde es, junto con Asparagopsis taxiformis, la única especie introducida. Botryocladia madagascariensis fue introducida en el Mediterráneo probablemente a través del Canal de Suez (Verlaque et al. 2015). Por otra parte, el alga introducida A. taxiformis (Fig. 29) está presente en algunos transectos desde el principio de la serie histórica. Aunque su presencia en enclaves muy concretos puede ser notable, no ha llegado a alcanzar abundancias alarmantes en los fondos Columbretes y parece que su evolución está relativamente estancada. Esta especie se ha observado en los transectos del oeste de Illa Grossa (Rossí y Escala de España), la Ferrera, Piedra Joaquín y suroeste de la Foradada. Se destaca la observación de un juvenil del crustáceo introducido Percnon gibbesi en una de las boyas de amarre en la Bahía de Illa Grossa (boya 8) (Fig. 31). Es la primera vez que se detecta esta especie durante los muestreos de monitorización del cambio global en Columbretes.
Figura 28. El alga roja Womersleyella setacea en la bahía de Illa Grossa. En la imagen se aprecia también la presencia de estolones de Caulerpa cylindracea.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
28
Figura 29. Izquierda. Detalle de Botryocladia madagascariensis en la zona suroeste de la Foradada. Derecha. Asparagopsis taxiformis.
Figura 31. El cangrejo alóctono Percnon gibbesi en una de las boyas de Illa Grossa.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
29
CONCLUSIONES GENERALES
La Reserva Marina de las Islas Columbretes cuenta con una de las series históricas de temperatura superficial del agua (SST) de mayor duración del Mediterráneo.
La información aportada por la serie de SST de Columbretes confirma el calentamiento del agua de mar en la zona (hasta 1,25 °C de media en 25 años) y el aumento en intensidad y frecuencia de las anomalías térmicas positivas.
En la Reserva Marina de las Islas Columbretes se desarrolla una de las poblaciones del coral endémico Cladocora caespitosa más importantes del Mediterráneo. Se trata del único coral del Mediterráneo con capacidad para construir arrecifes. Sus bioconstrucciones pueden ser consideradas como una reminiscencia de los arrecifes tropicales mediterráneos previos a la Crisis del Mesiniense.
La temperatura del agua superficial ha registrado durante el verano de 2016 una ligera anomalía positiva (~0,5 °C). Tras el verano se ha registrado mortandad en las colonias de C. caespitosa de Illa Grossa. No obstante, el valor registrado de superficie media necrosada ha sido relativamente bajo (~2,5 %), lo que estaría de acuerdo con la magnitud de la anomalía térmica.
Gracias en gran parte a la información derivada de los estudios realizados en Columbretes C. caespitosa ha sido catalogada como En Peligro por la UICN. Cabe destacar que esta especie estaba catalogada como Datos Deficientes, siendo la información obtenida en la RMIC clave para aumentar su nivel de protección.
Gracias al seguimiento del estado de salud de las colonias de C. caespitosa en Columbretes y a la información de detalle del régimen térmico en la zona, se ha podido demostrar, por primera vez en el Mediterráneo, la relación existente entre el calentamiento y las mortalidades masivas de invertebrados bentónicos.
Se puede considerar que el calentamiento del agua es la amenaza más importante para la supervivencia de C. caespitosa en estos momentos, aunque no debemos olvidar el posible impacto que puedan tener las especies invasoras Lophocladia lallemandii, Caulerpa cylindracea y Wormersleyella setacea en el futuro. Se debe prestar especial atención a la evolución de la recién detectada W. setacea.
Las algas invasoras L. lallemandii y C. cylindracea se distribuyen en la actualidad por la mayoría de zonas de la reserva marina aunque con diferencias en su distribución batimétrica, abundancias y tendencias. Cabe destacar que el transecto de Piedra Joaquín (al N de la Foradada) es el único que permanece libre de estas algas invasoras.
La especie introducida Botryocladia madagascariensis ha sido detectada alcanzando hasta 5 % de recubrimiento entre 25‐30 m de profundidad en la Foradada. También está presente en los transectos de Illa Grossa‐Bocana y Piedra Joaquín.
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
30
Aunque no se han detectado efectos letales de las algas invasoras sobre el coral C. caespitosa, es probable que la invasión pueda tener efectos negativos sobre el reclutamiento y la supervivencia de los juveniles del coral. Además, se ha demostrado recientemente a nivel experimental que el calentamiento y las algas invasoras pueden tener efectos sinérgicos sobre este coral, incrementando las tasas de mortalidad.
Dada la importancia y utilidad de la información que está generando la Reserva Marina de las Islas Columbretes, es de vital importancia que se asegure la continuidad de estas series de seguimiento (tanto de temperatura como de bioindicadores). La importancia de esta información y el reconocimiento internacional ha quedado reflejado en la publicación de 8 artículos en revistas científicas de impacto (ver apartado siguiente).
AGRADECIMIENTOS
Al Servicio de Vigilancia de la RMIC (Mar, Joan, Bruno, Antonio, David y Martino) por su ayuda durante los trabajos realizados.
PUBLICACIONES GENERADAS Hereu B, Kersting D.K. (2016) Diseases of coralline algae in the Mediterranean Sea. Coral Reefs 35:713 Kersting DK, Cebrian E, Casado C, Teixidó N, Garrabou J, Linares C (2015) Experimental evidence of the synergistic effects of warming and invasive algae on a temperate reef‐builder coral. Scientific Reports 5:18635
Kersting DK, Teixidó N, Linares C (2014b) Recruitment and mortality of the temperate coral Cladocora caespitosa: implications for the recovery of endangered populations. Coral Reefs 33: 403‐407 Kersting DK, Ballesteros E, De Caralt S, Linares C (2014a) Invasive macrophytes in a marine reserve (Columbretes Islands, NW Mediterranean): spread dynamics and interactions with the endemic scleractinian coral Cladocora caespitosa. Biological Invasions 16: 1599‐1610 Kersting DK, Casado C, López‐Legentil S, Linares C (2013b) Unexpected patterns in the sexual reproduction of the Mediterranean scleractinian coral Cladocora caespitosa. Mar Ecol Prog Ser 486: 165‐171
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
31
Kersting DK, Bensoussan N, Linares C (2013a) Long‐term responses of the endemic reefbuilder Cladocora caespitosa to Mediterranean warming. PLoS ONE 8: e70820
Kersting DK, Linares C (2012) Cladocora caespitosa bioconstructions in the Columbretes Islands Marine Reserve (Spain, NW Mediterranean): distribution, size structure and growth. Mar Ecol 33: 427‐436 Garrabou J, Coma R, Bensoussan N, Bally M, Chevaldonné P, Cigliano M, Díaz D, Harmelin G, Gambi MC, Kersting DK, Ledoux JB, Lejeusne C, Linares C, Marschal C, Pérez T, Ribes M, Romano JC, Serrano E, Teixidó N, Torrents O, Zabala M, Zuberer F, Cerrano C (2009) Mass mortalities in Northwestern Mediterranean rocky benthic communities: effects of the 2003 heat wave. Glob Change Biol 15: 1090‐1103
BIBLIOGRAFÍA CITADA EN EL INFORME Allison GW, Lubchenco J, Carr MH (1998) Marine reserves are necessary but not sufficient for marine
conservation. Ecol Appl 8: S79‐S92 Belton GS, Prud'homme van Reine WF, Huisman JM, Draisma SGA, Gurgel CFD (2014) Resolving
phenotypic plasticity and species designation in the morphologically challenging Caulerpa racemosa‐peltata complex (Caulerpaceae, Chlorophyta). J Phycol 50: 32‐54
Cabanellas‐Reboredo M, Blanco A, Deudero S, Tejada S (2010) Effects of the invasive macroalga
Lophocladia lallemandii on the diet and trophism of Pinna nobilis (Mollusca: Bivalvia) and its guests Pontonia pinnophylax and Nepinnotheres pinnotheres (Crustacea: Decapoda). Sci Mar 74:101–110
Cebrian E, Ballesteros E (2009) Temporal and spatial variability in shallow‐ and deep‐water
populations of the invasive Caulerpa racemosa var. cylindracea in the Western Mediterranean. Est Coast Shelf Sci 83: 469‐474
Cebrian E, Linares C, Marschal C, Garrabou J (2012) Exploring the effects of invasive algae on the
persistence of gorgonian populations. Biol Invasion 14:2647–2656 Cerrano C, Bavestrello G, Bianchi CN, Cattaneo‐Vietti R, Bava S, Morganti C, Morri C, Picco P, Sara G,
Schiaparelli S, Siccardi A, Sponga F (2000) A catastrophic mass‐mortality episode of gorgonians and other organisms in the Ligurian Sea (northwestern Mediterranean), summer 1999. Ecol Lett 3: 284‐293
Coll M, Piroddi C, Steenbeek J, Kaschner K, Lasram FB, Aguzzi J, Ballesteros E, Bianchi CN, Corbera J,
Dailianis T, Danovaro R, Estrada M, Froglia C, Galil BS, Gasol JM, Gertwagen R, Gil J, Guilhaumon F, Kesner‐Reyes K, Kitsos MS, Koukouras A, Lampadariou N, Laxamana E, de la Cuadra CMLF, Lotze HK, Martin D, Mouillot D, Oro D, Raicevich S, Rius‐Barile J, Saiz‐Salinas JI, San Vicente C, Somot S, Templado J, Turon X, Vafidis D, Villanueva R, Voultsiadou E (2010) The Biodiversity of the Mediterranean Sea: Estimates, Patterns, and Threats. PLoS ONE 5: e11842
De Caralt S, Cebrian E (2013) Impact of an invasive alga (Womersleyella setacea) on sponge
assemblages: compromising the viability of future populations. Biol Inv 15: 1591‐1608
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
32
Garrabou J, Coma R, Bensoussan N, Bally M, Chevaldonné P, Cigliano M, Díaz D, Harmelin G, Gambi MC, Kersting DK, Ledoux JB, Lejeusne C, Linares C, Marschal C, Pérez T, Ribes M, Romano JC, Serrano E, Teixidó N, Torrents O, Zabala M, Zuberer F, Cerrano C (2009) Mass mortalities in Northwestern Mediterranean rocky benthic communities: effects of the 2003 heat wave. Glob Change Biol 15: 1090‐1103
Guiry MD, Guiry GM (2011) AlgaeBase. World‐wide electronic publication, National University of
Ireland, Galway. http://www.algaebase.org Harmelin JG, Marinopoulos J (1994) Population structure and partial mortality of the gorgonian
Paramuricea clavata in the north‐western Mediterranean. Mar Life 4: 5‐13 Kersting DK, Linares C (2012) Cladocora caespitosa bioconstructions in the Columbretes Islands
Marine Reserve (Spain, NW Mediterranean): distribution, size structure and growth. Mar Ecol 33: 427‐436
Kersting DK, Bensoussan N, Linares C (2013a) Long‐term responses of the endemic reefbuilder
Cladocora caespitosa to Mediterranean warming. PLoS ONE 8: e70820 Kersting DK, Casado C, Lopez‐Legentil S, Linares C (2013b) Unexpected patterns in the sexual
reproduction of the Mediterranean scleractinian coral Cladocora caespitosa. Mar Ecol Prog Ser 486: 165‐171
Kersting DK, Ballesteros E, De Caralt S, Linares C (2014a) Invasive macrophytes in a marine reserve
(Columbretes Islands, NW Mediterranean): spread dynamics and interactions with the endemic scleractinian coral Cladocora caespitosa. Biological Invasions 16: 1599‐1610
Kersting DK, Teixidó N, Linares C (2014b) Recruitment and mortality of the temperate coral
Cladocora caespitosa: implications for the recovery of endangered populations. Coral Reefs 33: 403‐407
Kersting DK, Cebrian E, Casado C, Teixidó N, Garrabou J, Linares C (2015) Experimental evidence of
the synergistic effects of warming and invasive algae on a temperate reef‐builder coral. Scientific Reports 5:18635
Klein J, Verlaque M (2008) The Caulerpa racemosa invasion: a critical review. Mar Pollut Bull 56: 205‐
225 Lejeusne C, Chevaldonne P, Pergent‐Martini C, Boudouresque CF, Perez T (2010) Climate change
effects on a miniature ocean: the highly diverse, highly impacted Mediterranean Sea. Trends Ecol Evol 25: 250‐260
Lester SE, Halpern BS, Grorud‐Colvert K, Lubchenco J, Ruttenberg BI, Gaines SD, Airame S, Warner RR
(2009) Biological effects within no‐take marine reserves: a global synthesis. Mar Ecol Prog Ser 384: 33‐46
Linares C, Coma R, Diaz D, Zabala M, Hereu B, Dantart L (2005) Immediate and delayed effects of a
mass mortality event on gorgonian population dynamics and benthic community structure in the NW Mediterranean Sea. Mar Ecol Prog Ser 305: 127‐137
Monitorización del cambio global en la Reserva Marina de las Islas Columbretes 2016
33
Linares C, Kersting DK, Díaz D, Hereu B, Zabala M (2010) Impactos recurrentes asociados al cambio climático afectan a la Gorgonia Paramuricea clavata en las Islas Columbretes. XVI Simposio Ibérico de Estudios de Biología Marina, Alicante.
Lubchenco J, Palumbi SR, Gaines SD, Andelman S (2003) Plugging a hole in the ocean: the emerging
science of marine reserves. Ecol App 13: S3‐S7 National Academies (2000) Global change ecosystems research. National Academy Press.
Washington, DC. pp 48 Occhipinti‐Ambrogi A (2007) Global change and marine communities: Alien species and climate
change. Mar Pollut Bull 55: 342‐352 Perez T, Garrabou J, Sartoretto S, Harmelin JG, Francour P, Vacelet J (2000) Mass mortality of marine
invertebrates: an unprecedented event in the Northwestern Mediterranean. CR Acad Sci Paris III 323: 853‐865
Romano SL, Cairns SD (2000) Molecular phylogenetic hypothesis for the evolution of scleractinian
corals. Bull Mar Sci 67: 1043‐1068 Vacelet J (1994) The struggle against the epidemic which is decimating Mediterranean sponges. FAO
Technical Report, FAO, Rome, p 39 Vargas‐Ángel B (2010) Crustose coralline algal diseases in the US‐Affiliated Pacific Islands. Coral
Reefs 29: 943‐956 Verlaque M (1994) Inventaire des plantes introduites en Mediterranée: origines et repercussions sur
l’environnement et les activites humaines. Oceanol Acta 17: 1‐23 Verlaque M, Ruitton S, Mineur F, Boudouresque CF (2015). CIESM atlas of exotic species of the
Mediterranean. Macrophytes. CIESM. Vitousek PM (1994) Beyond Global Warming ‐ Ecology and Global Change. Ecology 75: 1861‐1876 Zenetos A, Gofas S, Verlaque M, Cinar ME, Raso JEG, Bianchi CN, Morri C, Azzurro E, Bilecenoglu M,
Froglia C, Siokou I, Violanti D, Sfriso A, San Martin G, Giangrande A, Katagan T, Ballesteros E, Ramos‐Espla A, Mastrototaro F, Ocaña O, Zingone A, Gambi MC, Streftaris N (2010) Alien species in the Mediterranean sea by 2010. A contribution to the application of European Union’s Marine Strategy Framework Directive (MSFD). Part I. Spatial distribution. Medit Mar Sci 11:381‐493
Zenetos A, Gofas S, Morri C, Rosso A, Violanti D, García Raso JE, Çinar ME, Almogi‐Labin A, Ates AS,
Azzurro E, Ballesteros E, Bianchi CN, Bilecenoglu M, Gambi MC, Giangrande A, Gravili C, Hyams‐Kaphzan O, Karachle V, Katsanevakis S, Lipej L, Mastrototaro F, Mineur F, Pancucci‐Papadopoulou MA, Ramos‐Espla A, Salas C, San Martín G, Sfriso A, Streftaris N, Verlaque M (2012) Alien species in the Mediterranean Sea by 2012. A contribution to the application of European Union’s Marine Strategy Framework Directive (MSFD). Part II. Introduction trends and pathways. Medit Mar Sci 13: 328‐352