INSTITUTO DE ECOLOGÍA APLICADA
Posgrado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales
IMPORTANCIA DE LAS ÁREAS CONSERVADAS Y ALTERADAS PARA LA
CONSERVACIÓN DE LAS AVES EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA EL CIELO
TESIS
Que para obtener el título de
DOCTOR EN ECOLOGÍA
Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES
Presenta
HÉCTOR ARTURO GARZA TORRES
DIRECTOR DE TESIS
Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza
Cd. Victoria, Tamaulipas, México Mayo de 2018
ii
AGRADECIMIENTOS Al Posgrado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales, al CONACyT (Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnología) por el apoyo otorgado de la beca proporcionada para realizar mis estudios de
doctorado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales.
A los miembros del Comité Tutoral Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza, Dra. Griselda Escalona
Segura, Dr. Roberto Pérez Castañeda y Dra. Glenda Nelly Requena Lara, por su apoyo
incondicional, sugerencias y aportaciones en el desarrollo de este documento.
A mi director de tesis: Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza por haberme brindarme todo su apoyo,
confianza y tolerancia, su amistad y valiosos consejos durante las estancias académicas en el Museo
de Zoología A. L. Herrera de la Facultad de Ciencias de la UNAM. A la Dra. Griselda Escalona
Segura, por confiar en mí, pero sobre todo por brindarme tu amistad, que es lo que más valoro.
En especial al Dr. Roberto Pérez Castañeda, por haber participado en toda mi formación y su gran
ayuda.
A Sergio Medellín, por facilitar la interacción con las comunidades rurales y permitir la
colaboración en el proyecto “Aves de El Cielo”, Que fue la puerta de entrada al trabajo colaborativo
con las comunidades de El Cielo.
A una serie de revisores anónimos por sus acertados comentarios y sugerencia en mi tesis. A Esteban
Berrones por ayudarme en el monitoreo de aves y enseñarme a ver El Cielo de otra manera. Al
Grupo Guías de Campesinos de la Reserva de la Biosfera El Cielo y a las familias de al RBC por su
apoyo durante el trabajo de Campo y a todo un grupo de estudiante (Alejandro, Pedro Luis, Amador,
Rafa, Federico y Erick) que me ayudaron a coordinar el trabajo de campo.
Tal vez este excluyendo muchos más de los que anote, pero a todos les agradezco por el apoyo que
me brindaron para elaborar este trabajo sin ustedes no hubiese sido posible, gracias.
iii
AGRADECIMIENTOS PERSONALES
A mis tres amores Marlene, Ángel Mateo y Diego Arturo, por ser lo más valioso que me ha dado
Dios, gracias a Ustedes tengo la más hermosa razón de existir.
A mi familia, mis padres (†). A ti papá, por las enseñanzas aprendidas y la confianza que me
brindaron y la fortaleza para enfrentar los problemas, a ti mamá por creer en mi incondicionalmente,
a mis hermanos: Juana, Martha, Santiago, Julio, Martin, Gerardo, Jorge, Laura, Maria de los
Ángeles, Dora e Ignacio (†), por alentarme siempre y apoyarme en todo lo que hago, a todos mis
sobrinos, que los amo a todos.
A mis amigos y compañeros del IEA, con ustedes me he sentido en familia, gracias infinitas.
Especialmente a Arturo Mora, Griselda Gaona, Gerardo Sánchez, Carlos Zamora, José Guadalupe,
Diana, Glenda, Claudia, Irma, Josefina, Maria del Refugio, Leonardo Corral, Americo Cardona, en
fin a todos.
A mis compañeros del posgrado, Patricia y Ludivina, por brindarme su amistad incondicional.
A mi equipo de trabajo, Alejandro, Rafael Martinez, Pedro Luis, Federico, Amador, por todo su
apoyo en el desarrollo de los muestreos en El Cielo.
iv
DEDICATORIA
Todo lo puedo en Cristo que me fortalece.
Filipenses 4:13
El agradecimiento va dirigido a las personas que han sido circunstanciales en mi vida profesional
y personal.
A Mi familia,
Mi esposa Marlene Quezada Mendoza y nuestros hijos Diego Arturo y Angel Mateo
Gracias por ser mi aliciente en la vida y la dicha de seguir mis sueños.
A toda mi gran familia,
A mis Padres, Julián Garza Rodriguez (†) y Juana Torres Marroquín (†) por enseñarme, guiarme
y darme muestras de amor.
A mi familia política, que siempre me han apoyado.
Y a todos quienes confiaron en mí y me brindaron parte de su tiempo, cariño y amistad.
v
RESUMEN
Se presenta un análisis de las comunidades de aves en 6 sitios de la Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC). El
muestreo se realizó bajo el protocolo de Monitoreo de Sobrevivencia Invernal, considerando 3 localidades
(Gómez Farías, Alta Cima y San José) y 2 condiciones ambientales en cada una (conservado y alterado), durante
4 temporadas invernales (2006 al 2010). Los resultados se abordan en cuatro capítulos, el primero presenta
un panorama introductorio a la tesis, presentando los objetivos, la hipótesis y la descripción de la RBC, el
segundo aborda aspectos sobre la diversidad, la riqueza de especies y la composición de la avifauna, el tercero
examina las comunidades de aves en base a modelos nulos (modelo para generación de patrones que se basa
en la aleatorización de datos ecológicos), para determinar los patrones de co-ocurrencia, sobrelapamiento de
nicho y la estructura de metacomunidades; el cuarto analiza la importancia de los sitios (complementariedad)
y las especies importantes para la conservación; el último capítulo cierra con una discusión y conclusión
global. Durante el trabajo de campo se capturaron 4116 ejemplares en 32042 horas-red. Se registraron 187
especies de aves: La mayor riqueza se registró en sitios alterados y ésta decreció conforme se incrementó la
elevación. Los valores de similitud variaron entre temporadas, los ANOVAS con datos de abundancia y valores
de riqueza indican que las diferencias entre sitios se presentaron durante las 4 temporadas. El 21% de las
especies se compartieron entre los 6 sitios y el 20% fue localizado en un solo sitio. Los análisis de co-ocurrencia
se realizaron para seis ordenes (Columbiformes, Piciformes, Psittaciformes, Accipitriformes, Apodiformes y
Passeriformes), pero solo Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes y Columbiformes, arrojaron valores
de significancia en la simulación dos, indicando que las especies co-ocurren más de lo esperado, en el resto
no se reconoce la existencia de algún patrón. Los análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos
RA3 y RA4, indicaron que el nicho se sobrelapa más de lo esperado entre los ambientes conservados y
alterados. Con respecto a metacomunidades solo el orden Passeriformes reveló una estructura cuasianidada
con una pérdida estocástica de especies, y para el segundo eje de dispersión revela una estructura
cuasianidada con pérdida de especies agrupadas, caso del orden Apodiformes y las familias Emberizidae y
Trochilidae los resultados del análisis nos sugieren una distribución aleatoria, no definiendo un patrón
específico, en las familias Tyrannidae y Turdidae se identificó una estructura cuasigleasoniana y finalmente
para Parulidae los resultados variaron para el primer eje de dispersión sugiere una estructura
cuasiclementsiana, mientras que para el segundo eje de distribución es cuasigleasoniana. Los análisis de
complementariedad indican que los sitios secundarios en Gómez Farías y Alta Cima mantienen el 90.9% de las
aves registradas, por lo anterior, serían los más representativos por su riqueza, sin embargo las parte alta (San
José) alberga especies únicas. Un total de 65 especies pueden ser consideradas de importancia para la
vi
conservación según los diversos criterios utilizados (Endemismo, NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS, CITES Y
BLI/IUCN). Y el análisis de prioridad de las especies, indica que solo 10 especies presentan una prioridad
media (Spizaetus ornatus, Buteogallus solitarius, B. anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris, Falco
peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y Amazona oratrix) y tres son alta
prioridad (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y A. viridigenalis). Los resultados de mayor riqueza en
sitios alterados podría ser una respuesta al efecto de la disminución en la disponibilidad de su hábitat original
o a la alta variedad de recursos que ofrecen los ambientes secundarios. En conclusión, se reconoce que los
sitios alterados juegan un papel importante en la persistencia de las especies de aves en la RBC.
Palabras clave. Avifauna, Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI), residentes, migratorias
vii
ABSTRACT An analysis of the bird communities in 6 sites of the El Cielo Biosphere Reserve (RBC) is presented. Sampling
was carried out under the Monitoring Overwinter Survival Protocol, considering 3 localities (Gómez Farias,
Alta Cima and San Jose), and 2 environmental conditions on each one (preserved and disturbed), during 4
overwintering seasons (2006 to 2010). The results of this research were addressed in four chapters, the
first one presents an introductory overview, presenting the objectives, hypothesis, and the RBC description,
the second one addresses aspects of bird diversity, species richness, and composition, the third examines
bird communities based on null models (model for pattern generation based on randomization of
ecological data), to determine patterns of co-occurrence, niche overlapping and the structure of
metacommunities, the fourth analyzes the importance of the sites (complementarity analysis) and the
important species for conservation; the last chapter closes with a global discussion and conclusion. During
the fieldwork, 4116 specimens were captured in 32042 net/hours. There were 187 of bird species recorded:
the greatest richness was recorded in disturbed sites and this decreased as the elevation increased. The
similarity values varied between seasons, the ANOVAS with abundance data and richness values indicate
that differences between sites were presented during the 4 seasons. 21% of the species were shared
among the 6 sites and 20% was located on a single site. The co-occurrence analyses were performed for six
orders (Columbiformes, Piciformes, Psittaciformes, Accipitriformes, Apodiformes and passerines), but only
Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes and Columbiformes, showed values of significance in
simulation two, indicating that the species co-occur more than expected, the rest do not recognize the
existence of any pattern. The niche overlapping analyses for the RA3 RA4 algorithms indicated that the
niche overlaps more than expected between preserved and altered environments. Regarding
metacommunities, only the order Passeriformes revealed a quasi-aggregate structure with a stochastic loss
of species, and for the second dispersion axis it reveals a quasi-aggregate structure with loss of grouped
species, case of the order Apodiformes and the families Emberizidae and Trochilidae, results of the analysis
suggests a random distribution, not defining a specific pattern in the families Tyrannidae and Turdidae a
quasi-gleasonian structure was identified and finally for Parulidae the results varied for the first axis of
dispersion suggesting a quasi-clementsian structure, while for the second axis of distribution it is quasi-
gleasonian. Complementarity analysis indicate that secondary sites in Gómez Farias and Alta Cima maintain
90.9% of the registered birds, because of the above, they would be the most representative for their
richness, however the upper part (San Jose) hosts unique species. 65 species can be considered important
for conservation according to the different criteria used (endemism, NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS,
viii
CITES and BLI/IUCN). And the analysis of priority of the species, indicates that only 10 species have a
medium priority (Spizaetus ornatus, Buteogallus solitarius, B. anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris,
Falco peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi and Amazona oratrix) and three
are high-priority (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi and A. viridigenalis). The results of greater
species richness in altered sites could be a response to the effect of the decrease in the availability of their
original habitat or the high variety of resources offered by secondary environments. In conclusion, it’s
recognized that altered sites play an important role in the persistence of the species of birds in RBC.
Keywords: Avian fauna, Monitoring Overwinter Survival Protocol (MoSi), residents, migratory
ix
CONTENIDO
AGRADECIMIENTOS ................................................................................................. iii
AGRADECIMIENTOS PERSONALES ....................................................................... iiii
DEDICATORIA ............................................................................................................. ivv
RESUMEN ..................................................................................................................... v
ABSTRACT .................................................................................................................. vii
CAPÍTULO 1. INTRODUCCIÓN GENERAL ............................................................. 1
1.1.INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 2
1.2. ANTECEDENTES .................................................................................................. 4
1.2.1. CONOCIMIENTO AVIFAUNÍSTICO EN LA RBC .......................................... 5
1.3.PLANTEAMIENTO DE LA INVESTIGACIÓN .................................................... 6
1.4.HIPÓTESIS .............................................................................................................. 7
1.5.OBJETIVO GENERAL ........................................................................................... 8
1.5.1. OBJETIVOS PARTICULARES ........................................................................ 8
1.6.ÁREA DE ESTUDIO ............................................................................................... 8
1.6.1. VEGETACIÓN Y FLORA ................................................................................ 11
1.7.MATERIALES Y MÉTODOS ................................................................................. 12
1.8.BIBLIOGRAFÍA ...................................................................................................... 15
CAPÍTULO 2. DIVERSIDAD DE LA AVIFAUNA INVERNAL EN SITIOS
ALTERADOS Y CONSERVADOS DE LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL
CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO ............................................................................. 23
2.1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 24
2.2. MATERIAL Y MÉTODOS .................................................................................... 26
2.2.1. ÁREA DE ESTUDIO ........................................................................................... 26
2.2.2. MONITOREO DE AVES .................................................................................... 28
2.3. RESULTADOS ....................................................................................................... 31
2.4. DISCUSIÓN ............................................................................................................ 41
2.5. BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 46
x
CAPITULO 3. PATRONES DE CO-OCURRENCIA, SOBRELAPAMIENTO DE
NICHO Y ESTRUCTURA DE METACOMUNIDADES EN AVES DE LA RESERVA
DE LA BIOSFERA EL CIELO, TAMAULIPAS, MÉXICO ........................................ 63
3.1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 64
3.1.1. MODELOS NULOS EN LA ECOLOGÍA .......................................................... 65
3.2. MATERIAL Y MÉTODOS .................................................................................... 71
3.3. RESULTADOS ....................................................................................................... 81
3.3.1. RIQUEZA DE ESPECIES ................................................................................... 81
3.3.2. ANÁLISIS DE CO-OCURRENCIA .................................................................... 81
3.3.3. ANÁLISIS DE SOBRELAPAMIENTO DE NICHO .......................................... 89
3.3.4. ANÁLISIS DE METACOMUNIDADES ............................................................ 90
3.4. DISCUSIÓN ............................................................................................................ 93
3.4.1. CO-OCURRENCIA ............................................................................................. 94
3.4.2. SOBRELAPAMIENTO DE NICHO ................................................................... 95
3.4.3. METACOMUNIDADES ..................................................................................... 96
3.5. BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 99
CAPÍTULO 4. SITIOS Y ESPECIES IMPORTANTES PARA LA CONSERVACIÓN
EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO..... 112
4.1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 113
4.2. MATERIAL Y MÉTODOS .................................................................................... 116
4.2.1 ANÁLISIS DE SITIOS PRIORITARIOS .......................................................... 116
4.2.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN ............................ 118
4.3 RESULTADOS ...................................................................................................... 120
4.3.1 ANÁLISIS DE COMPLEMENTARIEDAD ..................................................... 120
4.3.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN ............................ 122
4.4 DISCUSIÓN ........................................................................................................... 125
4.5 BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................... 128
CAPÍTULO 5. DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES ........................ 145
5.1. DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES ........................................... 146
5.2. BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 152
xi
INDICE DE TABLAS
Tabla 1.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se
incluye la clave de reconocimiento que se le asignó (se hará referencia a esta clave
en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreo. ........................... 13
Tabla 2.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se
incluye la clave de reconocimiento que se le asignó (se hace referencia a esta clave
en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreó. ........................... 28
Tabla 2.2 Resumen de resultados por sitio de muestreo, se indica el esfuerzo de
muestreo, el total de aves capturadas, la tasa de captura y la riqueza de especies
(considerando capturas, observadas o escuchadas y la total), para cada temporada
invernal. ........................................................................................................................ 32
Tabla 2.3 Resultados del análisis de varianza de dos vías para evaluar diferencias
entre tratamientos con datos de la riqueza de especies. ................................................ 38
Tabla 3-1. Seis estructuras (Leibold & Mikkelson, 2002) y cuatro cuasi-estructuras
(Presley et al., 2010) de metacomunidades. Los patrones representan características
hipotéticas que resultan de al menos un proceso ecológico o biogeográfico
potencial. Coherencia, recambio de especies, y agrupamiento de límites entre
especies, lo anterior hace referencia a los tres elementos evaluados para identificar
el patrón que mejor ajuste. Las estructuras cuasianidadas se dividen en base al
límite de agrupamiento en tres patrones de pérdida de especies (agrupada,
estocástica, o híper dispersa). ....................................................................................... 72
Tabla 3.2. Riqueza de especies por orden de aves registradas en la Reserva de la
Biosfera El Cielo. Se indican con negritas los órdenes seleccionados para el
análisis de co-ocurrencia. ............................................................................................. 82
Tabla 3.3. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Passeriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. .................... 83
xii
Tabla 3.4. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Accipitriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ................. 84
Tabla 3.5. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Apodiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ..................... 85
Tabla 3.6. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Piciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ......................... 86
Tabla 3.7. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Psittaciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ................... 87
Tabla 3.8. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Columbiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ................. 88
Tabla 3.9. Resultados del análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos
RA3 y RA4, para las aves capturadas en seis estaciones de la reserva de la biosfera
El Cielo ......................................................................................................................... 90
Tabla 3.10. Coherencia, Recambio de especies y límite de agrupamiento de
especies para las comunidades de aves de la Reserva de la Biosfera El Cielo,
Resultados significativos en negrita. Los valores sombrados corresponden a los
resultados del análisis bajo un segundo eje de distribución de las aves. Las
abreviaturas son: ABS, número de ausencias incrustados en una matriz ordinaria;
MR, la media de los valores aleatorios; SR, desviación estándar de valores
aleatorios; Re, número de reemplazos (checkerboards); M, el valor de índice de
comunidad de Morisita; MC, índice del modelo de reclutamiento; P, valor de p. ....... 92
Tabla 4.1. Criterios y escala de valores utilizada para identificar las especies de
importancia para la conservación ................................................................................. 119
Tabla 4.2. Escala de valores para determinar el nivel de prioridad de conservación
...................................................................................................................................... 120
xiii
Tabla 4.3. Complementos residuales* para cada sitio, obtenidos a partir del
complemento total (187), aplicando el método de complementariedad de
Humphries et al., (1991). .............................................................................................. 121
Tabla 4.4. Matriz de complementariedad, los valores en verde representan la
riqueza de especie de los sitios de muestreo, los superiores la riqueza de especies
compartidas y los marcados en negritas el Índice de Complementariedad (IC) de
Colwell y Coddington (1994). ...................................................................................... 121
Tabla 4.5. Prioridad de sitios aplicando el método de complementariedad de
Humphries et al., (1991). .............................................................................................. 122
Tabla 4.6. Riqueza de especies de aves por sitio considerada bajo algún criterio de
conservación. ................................................................................................................ 122
xiv
INDICE DE FIGURAS
Figura 1.1 Localización de la Reserva de la Biosfera El Cielo ................................... 9
Figura 2.2 Riqueza de especies de aves en ambientes conservados, alterados, entre
localidades y entre sitios de monitoreo en la RBC. Se indica la estacionalidad,
donde RR = residente reproductor, MN= migratoria neotropical, MA= migratoria
altitudinal, TR= transeúnte y RR/MN especies con doble estacionalidad. .................. 33
Figura 2.3 Curvas de tendencia de acumulación de especies de aves en la RBC. A=
acumulación de especies de todos los sitios de muestreo, B= GFcon; C= GFsec;
D= ACcon; E=ACsec; F=SJcon; G=SJsec. .................................................................. 36
Figura 2.4 Gráfico de interacción entre tratamientos con datos de abundancia de
capturas de aves por día y de riqueza de especies. Línea continua azul hace
referencia a ambientes conservados y la roja discontinua a sitios alterados. ............... 37
Figura 2.5 Fenograma de similitud de la diversidad de aves registradas en cada uno
de las temporadas invernales y global en la RBC, A= temporada 2006-2007;
B=2007-2008; C 2008-2009; D= 2009-2010; E= global ............................................. 40
Figura 2.6. Porcentaje de especies de aves compartidas entre sitios de monitoreo
MoSI en la RBC. ......................................................................................................... 41
Figura 3.1. Diagrama analítico del enfoque jerárquico basado en el análisis de los
elementos de estructura de metacomunidades (CO, RE y AE), para distinguir entre
las seis estructuras idealizadas (Leibold y Mikkelson, 2002), cuatro cuasi-
estructuras y tres patrones de pérdida de especies en estructuras anidadas (Presley
et al., 2010). Los cuadros designan los resultados estadísticos (+ = significativo
positivo, NS = no significativo, - = significativo negativo) de la comparación de
valores observados versus simulados; los óvalos indican la dirección del recambio
de especies no significativo para determinar cuasi-estructuras. Usamos α = 0.05
para el análisis de cada EMS. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de
Presley et al., (2010). .................................................................................................... 76
xv
Figura 3.2. Evaluación de CO: a) Metacomunidad perfectamente coherente, b)
Metacomunidad no coherente. Aus = número de ausencias incrustadas observadas,
M = promedio de ausencias incrustadas nulas, DS = desviación estándar de M, p =
valor de probabilidad. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de Leibold y
Mikkelson (2002). ........................................................................................................ 78
Figura 3.3. Evaluación de RE: a) Metacomunidad sin recambio de especies, b)
Metacomunidad con bajo recambio de especies. c) Metacomunidad con alto
recambio de especies. Re = número de recambios, M = promedio de recambio
esperado por el modelo nulo, DS = desviación estándar del recambio esperado por
el modelo nulo, p = probabilidad estadística. Imagen modificada por Arriaga
(2012) a partir de Liebold y Mikkelson (2002). ........................................................... 79
Figura 3.4. Evaluación de AE: a) especies sin agrupamiento, b) especies con bajo
agrupamiento en sus límites. c) especies con alto agrupamiento entre sus límites.
IM= valor del índice de Morisita observado, Mi= Valor del agrupamiento
uniforme, p= Valor de probabilidad de M. Imagen modificada por Arriaga (2012)
a partir de Leibold y Mikkelson (2002). ....................................................................... 80
Figura 3.5. Riqueza de especies y número de capturas por sitio de muestreo en la
Reserva de la Biosfera El Cielo. ................................................................................... 89
Figura 4.1. Porcentaje de prioridad para la conservación de la riqueza de aves de
El Cielo. ........................................................................................................................ 124
xvi
INDICE DE ANEXOS
Anexo 1.1 Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de
monitoreo de la reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios
corresponden a los mencionados en la Tabla 1. La X indica presencia por registro
de observación y los valores numéricos indican el número de aves capturadas por
sitio. Los códigos de estacionalidad son: RR= residente reproductor, MN=
migratorio neotropical; MA= migratorio altitudinal; TR= transeúnte. ........................ 54
Anexo 3.1. Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de
monitoreo de la reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios
corresponden a los mencionados en la Tabla 1. La X indica presencia por registro
de observación y los valores numéricos indican el número de aves capturadas por
sitio ............................................................................................................................... 105
Anexo 4.1. Lista sistemática de las aves. Los códigos de endemismo (End) son: e,
endémico a México; q, cuasiendémico a México; se, semiendémico y cse, a los casi
semiendémicos. Los estatus de protección son según la Norma Oficial Mexicana
(NOM-059-SEMARNAT-2010; DOF 2010): Pr, sujeta a protección especial; A,
amenazada; P, en peligro de extinción. Las especies migratorias importantes son
citadas por el USFWS e identificadas con una “X”. Las especies listadas en por
CITES se hace referencia a su inclusión en el Apéndice I o II. Finalmente se listan
la calificación global de BirdLife/IUCN (Red List of Threatened Species, IUCN
2016) como: Crítica (CR), En peligro (Endangered, EN), Vulnerable (VU), Casi
Amenazado (Near Threatened, NT), Datos Insuficientes (Data Deficient, DD) y
preocupación menor (Least Concern, LC). El estatus poblacional se tomó
considerando los criterios de IUCN (IUCN 2016). ...................................................... 132
Anexo 4.2. Escala de valores asignados a las especies de aves de EL Cielo y su
prioridad para la conservación ...................................................................................... 139
1
CAPÍTULO 1
INTRODUCCIÓN GENERAL
2
1.1. INTRODUCCIÓN
Por su extensión territorial y su privilegiada posición geográfica, México alberga una gran
diversidad de ecosistemas que van desde las selvas tropicales hasta los inmensos desiertos. Por lo
anterior, se considera que ocupa el decimocuarto lugar en el mundo por su gran biodiversidad
(Toledo, 1988). Esta riqueza biológica ha sido relacionada con la confluencia dos de las seis
grandes regiones biogeografías del planeta, la Neártica y la Neotropical (Leopold, 1977; Toledo,
1988; Escalante et al., 1993; Flores-Villela y Gerez, 1994). Lo anterior, representa una gran
responsabilidad nacional y regional de conocer y conservar de manera sustentable estos recursos.
La diversidad avifaunística de México comprende entre 1123 y 1150 especies de aves de
las cuales entre el 18 y 20% se consideran endémicas (Navarro-Siguenza et al., 2014). La presencia
de aves en casi todos los ecosistemas del mundo, se debe a las diferentes estrategias de vida y a
una amplia gama de recursos alimenticios que las aves explotan (Sosa, 2002).
Sin embargo, a la fecha no se cuenta con información completa que permita conocer la
distribución y abundancia de numerosas especies (Altamirano et al., 2002), por lo que no existen
datos de diversidad y abundancia para varias regiones de México (García et al., 1998). Con la
estimación de abundancias relativas, los resultados de cualquier estudio podrían tener mayor
significado ecológico y permitir un manejo más apropiado de los recursos faunísticos (Bojorges y
López-Mata, 2005).
Por esta razón, el monitoreo de las especies tanto de flora como de fauna es una herramienta
básica esencial para la conservación, manejo y aprovechamiento sustentable de la vida silvestre y
sus hábitat. No obstante, la falta de recursos financieros ha sido uno de los principales
impedimentos para realizarlo (SEMARNAT, 1995).
Por otra parte, las actividades antropogénicas están diezmando las poblaciones silvestres y
ejercen una fuerte presión sobre el hábitat, representando una seria amenaza a la diversidad
biológica, principalmente por las actividades agrícolas y pecuarias para cubrir la fuerte demanda
del país (Flores-Galindo, 2004 y Dirzo et al., 2014).
3
En el caso del estado de Tamaulipas, las investigaciones ornitológicas han sido realizadas
desde finales del siglo XIX hasta principios del XXI de forma secuencial, aislada y no han sido
sistemáticas ni abarcan en su totalidad el estado. A la fecha, no se cuenta con una línea base que
documente la importancia de las perturbaciones en la distribución, riqueza, abundancia y diversidad
de aves.
El estado de Tamaulipas no es la excepción en cuanto a amenazas a su gran diversidad y ha
estado expuesto a grandes procesos de cambio como lo fue la “revolución verde”. Sin embargo,
conserva aún gran parte de su riqueza en áreas como Laguna Madre, Sierra de Tamaulipas, los
humedales del sur y la Reserva de la Biosfera “El Cielo”, los cuales son de gran interés para la
conservación, el aprovechamiento y el turismo de naturaleza (Garza-Torres, 2007).
Enclavada en la Sierra Madre Oriental y al suroeste de Tamaulipas, se encuentra la Reserva
de la Biosfera “El Cielo”. Es la reserva más importante del noreste de México por su gran riqueza
de especies y su diversidad de paisajes, con más de 144 530.5 hectáreas de extensión, que
aproximadamente representa el 7% del estado de Tamaulipas; dicha reserva cuenta con varios tipos
de vegetación, entre los que destacan la selva baja subcaducifolia, el bosque mesófilo de montaña
y el bosque de encino (Sánchez-Ramos et al., 2005).
La Reserva de la Biosfera El Cielo es un inmenso reservorio de riqueza biológica donde,
además de albergar un gran número de especies, actúa como un filtro natural que abastece de agua
a las planicies agrícolas del sur de Tamaulipas (Sánchez-Ramos et al., 2005) La variedad de
ecosistemas presente en la Reserva mantiene una amplia diversidad de aves, la cual se estima
comprende 386 especies, que representan el 36.4% de la avifauna total de México y cerca de la
tercera parte de las aves que se han registrado en Tamaulipas. Del total de aves de El Cielo, 56%
se consideran como residentes y el resto como migratorias (Garza-Torres, 2005).
El presente estudio pretende contribuir al conocimiento biológico de la avifauna de la
Reserva de la Biosfera El Cielo, específicamente de la vertiente húmeda, considerado tres estratos
altitudinales en ambientes conservados y alterados, tomando como base los criterios del monitoreo
de aves bajo el protocolo del Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI 2004-05). Para llevar
acabo lo anterior, se determinaron y analizaron diversos parámetros incluidos la riqueza de
4
especies, la diversidad, la similitud, los patrones de metacomunidades, el estatus de protección, los
endemismos y los sitios prioritarios para la conservación de las aves.
1.2. ANTECEDENTES
El análisis de los datos del North American Breeding Bird Survey (BBS) indica que las poblaciones
de varias especies de aves migratorias neotropicales (en adelante NTMBs, por sus siglas en inglés)
han declinado en sus números en las tres décadas pasadas (Robbins et al., 1989; Terborgh, 1989ª;
Peterjohn y Sauer, 1993; Pardiek y Sauer, 2000). En respuesta a estos declives, fueron establecidos
y consolidados grandes esfuerzos de conservación como la Neotropical Migratory Bird
Conservation Initiative, Partners in Flight – Compañeros en Vuelo, North American Bird
Conservation Initiative (NABCI) y la Neotropical Migratory Bird Conservation Act (NMBCA).
Sin embargo, estos esfuerzos de conservación han sido obstaculizados por la falta de información
referente a las causas de los declives (DeSante 1992, 1995, Peterjohn et al., 1995, DeSante et al.,
2001). Por ejemplo, el BBS y programas de monitoreo similares proporcionan índices de
abundancia de poblaciones, pero el vínculo entre calidad del hábitat y abundancia puede ser
engañoso debido a dinámicas de origen y declive del hábitat (Van Horne, 1983; Pulliam, 1988;
Donovan et al., 1995).
MoSI es un esfuerzo de cooperación entre agencias públicas, organizaciones privadas y
personas independientes en México, Centro América y el Caribe, para entender adecuadamente las
variaciones espaciales y relacionadas con el hábitat en la condición física y sobrevivencia invernal
de aves terrestres migratorias. Para alcanzar esta meta, el Programa está basado en la colecta de
datos entre noviembre y marzo mediante el uso de redes y anillamiento estandarizados, en una red
de estaciones a lo largo de las áreas de invernación de estas especies (DeSante et al., 2004).
La información sobre el tamaño, condición y tendencia de las poblaciones, su demografía,
distribución geográfica, patrones migratorios, requerimientos de hábitat, entre otros, es
indispensable para la instrumentación de medidas de conservación y manejo. Por lo anterior, los
monitoreos son indispensables para desarrollar modelos indicadores, para normar decisiones y
medidas de manejo y conservación (Altamirano, 1998; Berlanga, 2006; CONABIO, 2006).
5
La riqueza avifaunística de Tamaulipas se ha dado a conocer principalmente por los trabajos
de los siguientes autores: Richmond (1895, 1900), Argüelles (1910), Eaton y Edwards (1947),
Mayfield (1948), Sutton et al. (1950), Saunders (1953), Martin et al. (1954), Zimmerman (1957),
Sutton (1960), Baker y Fleming (1962), Selander et al. (1962), Banks (1974), Olson (1978), Hedges
(1990), Rappole (1995) y Wauer (1998).
En las últimas dos décadas se han realizado esfuerzos por distintos grupos de investigación
nacionales e internacionales, generando un incremento en el conocimiento de las aves que se
encuentran en el Estado, entre las que encuentran los de Contreras-Balderas et al. (1990),
Contreras-Balderas (1993), Howell y Webb (1995), Wauer (1998), Gee y Edwards (2000), Boyd
(2001), Garza-Torres y Navarro (2003), Garza-Torres et al. (2003, 2005), Brush (2005), Garza-
Torres (2007), Ramírez-Albores et al. (2007), Rodríguez (2007), Brush (2009), Sánchez et al.
(2009), Rodríguez-Ruíz y Herrera-Herrera (2009), Rodríguez-Ruíz y Garza-Torres (2010),
Rodríguez-Ruíz et al. (2011).
Actualmente se estima que la riqueza avifaunística de Tamaulipas comprende 518 especies,
de las cuales 490 son registros confiables según Garza-Torres (2007), de las 1 123 o 1 150 especies
de aves que cosidera Navarro-Sigüenza et al. (2014) para México. Lo que le otorga el primer lugar
en el noreste de México en cuanto a riqueza de especies de aves (Robles et al., 2004).
1.2.1. CONOCIMIENTO AVIFAUNÍSTICO EN LA RBC
Las primeras investigaciones biológicas en la RBC fueron realizadas por el ornitólogo George M.
Sutton, quien en 1941 visitó el Rancho del Cielo gracias a la hospitalidad del señor Frank Harrison
propietario de El Rancho El Cielo. A éste siguieron otros científicos como: Aaron Sharp y Efraín
Hernández, Harrel, Martin y muchos más quienes documentaron los primeros datos biológicos de
la zona (Sánchez-Ramos, 1994). Sin duda estás primeras investigaciones detonaron una serie de
trabajos que nos han permitido conocer la gran riqueza biológica de dicha reserva. Una
característica sobresaliente de la reserva de Biosfera El Cielo es su bosque mesófilo de montaña,
6
el cual es de los más norteños del país, contiene una asociación de especies neárticas y
neotropicales, dando como resultado algunos endemismos y especies raras.
Entre las publicaciones más importantes que describen la avifauna de la RBC, se encuentran
los de Sutton y Pettinggill (1942), Webster (1974), Gehlbach et al. (1976), Gram y Faaborg (1997),
Gram (1997), Brito-Aguilar (1999), Arvin (2001), Garza- Torres (2005) y Rodriguez-Ruiz et al.
(2015). El Cielo alberga total de 386 especies de aves, lo cual representa entre el 33.5 y 34.4 % de
la avifuana mexicana y cerca de la tercera parte de las aves que se han registrado en Tamaulipas.
En una superficie que no representa el 1% del territorio tamaulipeco.
1.3. PLANTEAMIENTO DE LA INVESTIGACIÓN
México, es un país rico en biodiversidad, recursos naturales y condiciones geomorfológicas que
han dado origen a una diversidad de condiciones ambientales y ecosistemas. Además, nuestro país
ocupa el segundo lugar en número de ecosistemas y el cuarto en número de especies por lo cual, la
relevancia de la conservación se convierte en un asunto de importancia para todo el planeta. Por
si fuese poco lo anterior, somos uno de los países con mayor diversidad cultural, donde la
asociación del patrimonio cultural con el natural forma parte de nuestra identidad nacional y se
convierte en un elemento indisoluble (CONANP, 2007).
Sin embargo, la amenaza más grave contra la extensa riqueza biológica de México y el
planeta, está representada por la pérdida o degradación del hábitat natural y de los ecosistemas.
Esta pérdida y fragmentación de hábitat a nivel global ha dado como consecuencia que el ritmo de
desaparición de las especies ocurra unas 25,000 veces más rápido que si los eventos y procesos
ecológicos naturales ocurriesen libremente (Lara et al., 2008). De esta manera la fragmentación
reduce la biodiversidad al través de cinco grandes mecanismos: 1) dado que los fragmentos sólo
representan una muestra del hábitat original muchas especies serán eliminadas por probabilidad
(exclusión inicial), 2) los paisajes modificados son inhóspitos para muchas especies impidiendo los
movimientos normales o de dispersión, 3) pequeños fragmentos contienen poco hábitat, por ello
soportan poblaciones pequeñas de especies residentes, las cuales son más susceptibles a extinción,
4) los fragmentos pueden facilitar los cambios climáticos, depredadores oportunistas, especies
7
invasoras y/o exóticas y 5) los procesos ecológicos en áreas fragmentadas conducirán a cambios
en las comunidades biológicas (Meffe et al., 1997).
Por lo anterior, la creación de Áreas Naturales Protegidas (ANP) son necesarias para
contrarrestrar la fragmentación. Las ANP son aquellas zonas que por su biodiversidad y
características ecológicas se consideran de relevancia especial y deben funcionar como verdaderos
ejes de conservación y desarrollo sustentable.
En este contexto, la reserva de la biosfera El Cielo, conforma uno de las ANP más
importantes por su riqueza biológica del noreste del País y de Tamaulipas. Los resultados logrados
de esta investigación, además de ser de interés en el ámbito científico, tendrían a su vez relevantes
implicaciones de manejo para esta importante reserva, enfocadas a conocer la importancia y
contribución de los sitios alterados y conservados a la diversidad, abundancia y riqueza de aves
durante la época invernal.
1.4. HIPÓTESIS
1. La contribución en diversidad de la avifauna en sitios alterados de la Reserva de la Biosfera
El Cielo, será menor que la de los sitios conservados durante la temporada invernal.
2. Existen relación entre sitios de muestreo, el estado de conservación y la abundancia de
aves que determine alguna tendencia de especie y tiempo en la temporada invernal.
3. Los condiciones del estado de conservación de los sitios de muestreo aportan a la
diversidad de las aves migratorias terrestres y residentes son aquellas con mejor grado de
conservación para la conservación de las aves en la Reserva de la Biosfera El Cielo durante
el invierno.
4. Los sitios alterados son igual de importantes para la conservación de las aves en la Reserva
de la Biosfera El Cielo que los conservados durante la temporada invernal.
8
1.5. OBJETIVO GENERAL
Evaluar la importancia para la conservación de las aves de las áreas alteradas y conservadas durante
la tempora invernal en tres estratos altitudinales de la Reserva de la Biosfera El Cielo, Tamaulipas,
México.
1.5.1. OBJETIVOS PARTICULARES
Determinar la contribución de sitios alterados y conservados a la diversidad de la avifauna
invernal en la Reserva de la Biosfera “El Cielo”, Tamaulipas, México
Determinar la posible existencia de patrones de co-ocurrencia, sobrelapamiento de nicho y
estructura de metacomunidades en aves de la Reserva de la Biosfera “El Cielo”,
Tamaulipas, México.
Valorizar e identificar los sitios y especies importantes para la conservación en la Reserva
de la Biosfera “El Cielo”, Tamaulipas, México.
1.6. ÁREA DE ESTUDIO
La Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC) decretada en 1985 por gestiones del Gobierno del Estado
de Tamaulipas, forma parte de la Red de Reservas de la Biosfera MAB-UNESCO. Comprende
144,530 ha, en su mayor parte el tipo de propiedad es ejidal. Es una zona reconocida mundialmente
por su vasta riqueza biológica, su alto grado de endemismo y por la presencia de distintos
ecosistemas entre los que destacan el bosque mesófilo de montaña más norteño del país.
El Cielo se localiza en la porción sur de Tamaulipas y abarca varias vertientes de la Sierra
Madre Oriental, en la zona conocida como Sierra de Cucharas en la ecoregión de la Sierra Madre
Oriental. Comprende los municipios de Gómez Farías (15%), Jaumave (56%), Llera (12%) y
Ocampo (16%). Sus coordenadas son 22º 42´32´´ de latitud norte y los 0º 30´43´´ de longitud oeste,
con altitudes que varían desde 300 hasta los 2,200 m (Gómez Pompa y Dirzo, 1995, Figura 1.1).
9
Figura 1.1 Localización de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
10
Tanto la orografía, como la altitud y la cercanía del Golfo de México hacen que esta zona
sea una barrera natural para los vientos húmedos que llegan del este y del sureste, descargando ahí
su humedad en forma de lluvia o niebla. Por lo anterior, la humedad relativa en el bosque mesófilo
es muy elevada todo el año (más de 90%). Existen por lo menos tres tipos de climas principales:
1) entre los 300 y 800 m de altitud existe un clima cálido-subhúmedo con estación seca media (5-
6 meses). La temperatura media del mes más frío es mayor de 18°C y la precipitación anual entre
1,500 y 2,000 mm (Gómez Pompa y Dirzo 1995); 2) en la zona donde se encuentra la mayor parte
del bosque mesófilo, entre los 700 y los 1,400 m de altitud, prevalece un clima semicálido-húmedo
con estación seca corta (3-4 meses) y temperatura media del mes más frío entre 15 y 18°C. La
precipitación anual se encuentra alrededor de 2,000 mm o más y 3) entre los 1,400 y los 2,400 m
de altitud prevalece un clima templado subhúmedo, con estación seca media (5-6 meses),
temperatura media del mes más frío entre 11 y 15°C y precipitación anual entre 1,000 y 1,500 mm
(Sosa, 1987; Gómez Pompa y Dirzo, 1995).
La reserva se localiza dentro de la provincia de la Sierra Madre Oriental, en la que se
presentan sierras plegadas y sierras complejas. Los macizos montañosos principales son: la Sierra
de los Nogales, en la porción norte de la reserva con dirección norte-sur; la Sierra de Santa Fe, en
la porción noroeste de la reserva, con una dirección norte-sur; y hacia el sur muy cerca de Ocampo,
se localiza la Sierra de Tamalave, parte de esta sierra ha recibido el nombre de Sierra de Cucharas
o de Guatemala (Gómez Pompa y Dirzo, 1995).
La región de la reserva se ubica en la vertiente este de la Sierra Madre Oriental; está
constituida principalmente por masas calcáreas secundarias de origen sedimentario que se
formaron durante el Cretácico inferior y que pertenecen a la formación Tamaulipas (Cámara y
González, 2005). En general, en todas las zonas de la sierra predominan suelos derivados de la
disolución de calizas, donde existen diferentes asociaciones de suelos relacionados principalmente
con la topografía, geomorfología y litografía (Cámara y González, 2005).
11
1.6.1. VEGETACIÓN Y FLORA
Considerando los trabajos de Puig (1976), Sosa (1987) y Rzedowski (1978) los tipos de vegetación
presentes en la región se restringen a los siguientes: a) bosque tropical subcaducifolio, b) bosque
mesófilo de montaña, c) bosque de Quercus, d) bosque de coníferas y e) matorral xerófilo. A
continuación se describen brevemente.
Bosque tropical subcaducifolio. Se desarrolla de 200 a 800 m.s.n.m. En comunidades
primarias la altura promedio es de 20 m, y los elementos más comunes son: Brosimum alicastrum,
Mirandaceltis monoica, Bursera simaruba, Cedrela mexicana, Leucaena pulverulenta, Phoebe
tampicensis, Wimmeria concolor, Casimiroa pringlei, Enterolobium cyclocarpum, Croton niveus.
Bosque mesófilo de montaña. Se localiza entre los 700 y 1,400 m.s.n.m; las especies más
frecuentes son: Quercus germana, Q. sartorii, Q. xalapensis, Liquidambar styraciflua, Podocarpus
reichei, Clethra pringlei, Carpinus caroliniana, Ostrya virginiana, Persea sp., Meliosma sp.,
Sapindus saponaria, Fagus mexicana, Acer skutchii; Dendropanax arboreus, Cercis canadensis
var. mexicana, Magnolia tamaulipana. El estrato está dominado por árboles de 25 a 30 m de altura.
Las lianas y epifitas abundan, el suelo está cubierto por una densa variedad de plantas no vasculares
como musgos y licopodios. Existe una mezcla fascinante de especies neotropicales y boreales
templadas.
Bosque de Quercus. Localmente conocido como encinar, se desarrolla entre 700 a 1,000
m.s.n.m., con la presencia de Quercus crisophylla, Q. germana y Q. xalapensis. Varios árboles y
arbustos característicos del bosque mesófilo se desarrollan en este tipo de vegetación, en donde las
epifitas y lianas (Antigonum, Dioscorea, Serjania y Smilax) son abundantes.
Bosque de coníferas. Se ubica por arriba de los 1,400 m.s.n.m., y está dominado por los
pinos: Pinus patula, P. teocote, P. pseudostrobus; además de los encinos Quercus crassifolia y Q.
affinis. El Liquidambar styraciflua es frecuente, y los arbustos Eupatorium sp., Gaultheria sp.,
Myrica, Staphylea y Vaccinium dominan en el estrato arbustivo. Las lianas y epífitas son escasas.
Matorral xerófilo. Se localiza en las laderas del oeste y noroeste de la reserva a una altitud
de 1,600 m. Es un matorral denso de 1 a 8 m de alto, algunas eminencias aisladas (Yucca) alcanzan
12
hasta 10 m. Los elementos representativos son especies de los géneros Quercus, Yucca,
Cerecarpus, Bauhinia, Opuntia, Agave, Oodonea, Leguminosas y Gramíneas. Las briofitas, como
los hongos, son muy escasas.
1.7. MATERIALES Y MÉTODOS
Para el presente trabajo se utilizaron datos generados por el proyecto de Monitoreo de Aves de El
Cielo, considerando la información recabada durante las temporadas invernales del 2006 al 2010,
en la Reserva de la Biosfera El Cielo, siguiendo los criterios del protocolo MoSI 2004-05
[instrucciones para el establecimiento y manejo de estaciones de anillamiento de aves de programa
MoSI (Monitoreo de sobrevivencia invernal)]. El monitoreo de aves se realizó en las localidades
de Gómez Farías, Alta Cima, y San José (Tabla 1.1), con tres réplicas estacionales (diciembre,
enero y febrero) y dos sitio por cada localidad (una en un hábitat conservado y otra alterado).
En cada sitio de monitoreo se colocaron de 14 a 16 redes de niebla de nylon, de 12 m de
largo, de color negro, con una luz de maya de 36 mm. La distribución de las redes fue de manera
uniforme en la zona núcleo, considerando la topografía del terreno, límites de vegetación, claros,
arroyuelos, etc. La distancia promedio entre cada red, osciló entre los 150 m, las cuales fueron
numeradas consecutivamente.
La operación de las redes en cada sitio fue de tres días al mes, comenzando los primeros
días de cada mes, siguiendo el orden de las estaciones que se presentan en la tabla 1.1. La apertura
de las redes y su funcionamiento fue desde antes del amanecer (de 15 a 30 minutos antes) y durante
todas las horas diurnas según la actividad de las aves (generalmente de las 7:00 AM a las 17:00
PM).
Al presentarse inclemencias ambientales como viento y lluvia se suspendió la actividad. La
apertura y cierre de las redes se realizó considerado siempre un mismo orden y la revisión de ellas
se realizó cada 10 Minutos, con un máximo de 30, dependiendo de la actividad de las aves.
13
Tabla 1.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se incluye la clave de reconocimiento
que se le asignó (se hará referencia a esta clave en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreo.
LOCALIDAD
LUGAR DE
REFERENCIA DE LA
ESTACIÓN
TIPO DE VEGETACIÓN CLAVE
SITIO
Gómez Farías
Estación Biológica los
Cedros Vegetación Secundaria GFsec
Camino al Azteca Bosque Tropical Subcaducifolio GFcon
Alta Cima
Las Lomas Bosque Mesófilo de Montaña ACcon
Camino al Cañón del
Diablo Vegetación Secundaria ACsec
San José
Camino a las Parcelas Bosque de Pino-encino - Bosque
de Mesofilo SJcon
Las Parcelas Bosque de Liquidámbar (Veg.
Secundaria) SJsec
Todas las aves capturadas, se determinaron a nivel de especie, determinando en lo posible
el sexo y edad, adicionalmente se tomaron datos morfométricos y finalmente se le colocó un anillo
(banda de aluminio con numeración continua, siguiendo los criterios de anillamiento del programa
MoSI 2004-2005) en el caso de aves migratorias, para residentes se realizó el mismo
procedimiento, considerando anillos otorgados por la SEMARNAT a través de la Dirección
General de Vida Silvestre. Los formatos de campo a utilizar, para registrar el esfuerzo de manejo
de cada una de sitios, fueron los sugeridos por el protocolo MoSI.
Adicionalmente a la operación de las redes de niebla, se obtuvieron listados avifaunísticos,
por observaciones (utilizando binoculares 10x50 y 8x40) y registros auditivos, con la finalidad de
incrementar los litados, siguiendo los criterios de MoSI, Con respecto de estatus de residencia todos
14
los ejemplares observados y/o capturados se identificaron en base a las guías de: Peterson y Chalif
(1973), National Geographic Society (1987) Pyle 1997 y Howell y Webb (1995).
La taxonomía y el arreglo filogenético de las aves se fundamentó en los criterios de el
American Ornithologist’s Union (1998, 2000) y en los suplementos publicados por el comité oficial
de clasificación del American Ornithologists' Union (Chesser et al., 2016).
Los resultados de la presente investigación se desarrolla en cuatro capítulos, los cuales se
presentan en formato de artículo independientes, el primero (presente) presenta un panoarama
introductorio a la tesis, abordando genalidades del área de estudio, su importancia; los objetivos,
la hipótesis y un desarrollo metodológico del protocolo de moniotoreo general usado durante la
toma de datos en la RBC. El segundo versa sobre los aspectos la diversidad de la avifauna invernal
en sitios alterados y conservados, utilizando los valores de riqueza de especies, abundancia y la
presencia de especies en los seis sitios de monitoreo, con la finalidad de explicar la contribución e
importancia de los sitios alterados y conservados durante la temporada invernal para las aves.
El tercer capítulo analiza los resultados del procesos de monitoreo de aves durante la
temporada invernal, considerado el uso de modelos nulos bajo un enfoque de metacomunidades
con la finalidad de determinar como se encuentran estructuradas las comunidades de aves durante
la temporada invernal considerando tres análisis estructrurales(el recambio de especies, la co-
ocurrencia y las metacomunidades). El capítulo cuarto analiza la importancia de los sitios (desde
un punto de vista de de complementariedad) y las especies importantes para la conservación
considerando las categorías de protección a nivel nacional e internacional con la finalidad de
aportar elementos que puedan ayudar en la toma de decisiones para la conservación. Finalmente,
el último capítulo integra las conclusiones de los anteriores capítulos para determinar la
importancia y contribución de los sitios alterados y conservados al mantenimiento de la riqeuza
biológica de aves de El Cielo.
15
1.8. BIBLIOGRAFÍA
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23
CAPÍTULO 2
DIVERSIDAD DE LA AVIFAUNA INVERNAL EN SITIOS
ALTERADOS Y CONSERVADOS DE LA RESERVA DE LA
BIOSFERA “EL CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO
24
2.1. INTRODUCCIÓN
La pérdida y la fragmentación del hábitat son dos de los factores asociados con el descenso
poblacional de las aves (Askins et al., 1990; Robinson et al., 1995). Sin embargo, la forma en que
los descensos poblacionales y los eventos a nivel local pueden repercutir en procesos a mayores
escalas en grandes áreas geográficas aun no es clara (Gram y Faaborg, 1997). En el caso de las
aves migratorias, la destrucción del hábitat en sus sitios invernales ha sido identificada como una
de las causas potenciales para el descenso poblacional de algunas especies (Rappole y Morton,
1985; Rappole y McDonald, 1994).
Las aves han sido consideradas como indicadoras ambientales, dado que el estatus y
tendencias de sus poblaciones reflejan cambios en el hábitat, calidad de agua, enfermedades y el
clima (Birdlife, 2008; de Villeiers, 2009; Berlanga et al., 2010; North American Bird Conservation
Initiative, U.S. Committee, 2011). Sin embargo, pese a los grandes esfuerzos de conservación no
ha reducido la abrupta disminución de las poblaciones de algunas especies. Tan solo en
Norteamérica, 42 especies muestran drásticas disminuciones poblacionales, estimando de manera
conservadora una pérdida de 800 millones de individuos de aves reproductivas en tan sólo 40 años.
Así, más de la mitad de las 882 especies de aves terrestres de Norteamérica muestran señales de
declinamientos poblacionales de cuando menos 15%, lo cual, es doblemente importante si se
considera desde el punto de vista de los servicios ambientales que proporcionan (Berlanga et al.,
2010).
El análisis de los datos del North American Breeding Bird Survey (BBS) indica que las
poblaciones de varias especies de aves migratorias neotropicales han declinado en sus números en
las tres décadas pasadas (Robbins et al., 1989; Terborgh, 1989a; Peterjohn y Sauer, 1993; Pardiek
y Sauer, 2000). En respuesta a lo anterior, se establecieron grandes esfuerzos de conservación
como la Neotropical Migratory Bird Conservation Initiative, Partners in Flight–Compañeros en
Vuelo, North American Bird Conservation Initiative (NABCI) y la Neotropical Migratory Bird
Conservation Act (NMBCA, DeSante y Saracco 2004).
25
Para poder implementar medidas de conservación, manejo y aprovechamiento sustentable
de la vida silvestre y su hábitat se requiere de información base como los tamaños poblacionales,
tendencias poblacionales, aspectos demográficos (sobrevivencia, mortalidad, inmigración y
emigración), distribución geográfica, requerimientos de hábitat (Berlanga, 2006; CONABIO,
2006). Para obtener dicha información, los monitoreos son indispensables, además de que son una
herramienta básica y esencial para la conservación y el manejo (Altamirano, 1998; CONABIO,
2006).
El monitoreo de sobrevivencia invernal (MoSI) es un protocolo estandarizado de monitoreo
de aves para México, Centro América y el Caribe, que busca entender las variaciones espaciales y
relacionadas con el hábitat en la condición física y sobrevivencia invernal de aves terrestres
migratorias. Para alcanzar esta meta, el programa está sustentado en la colecta de datos en la época
invernal mediante el uso de redes y anillamiento estandarizados (DeSante y Saracco, 2004).
Los resultados de este tipo de monitoreo han sido utilizados para inferir aspectos como la
calidad del hábitat, la sobrevivencia invernal, y las tendencias poblacionales de especies
migratorias neotropicales en sus sitios invernales (Saracco et al., 2008; Saracco et al., 2009).
También se han usado en la descripción de patrones de muda de aves residentes tropicales y para
determinar edad y sexo de los individuos (Wolfe et al., 2010); para la identificación demográfica
y ambiental de las causa de los cambios poblacionales (Nott et al., 2002; Saracco et al., 2008b) y
para comprender mejor los patrones de conectividad de especies migratorias (e.g., Kelly et al.,
2005; Boulet et al., 2006), así como para evaluar la calidad del hábitat, desarrollar planes de manejo
y la conservación de especies de interés, todo esto conllevando al incremento del conocimiento
biológico-ecológico de las aves.
Sin duda, las aves migratorias han sido las mejor estudiadas como resultado de los grandes
esfuerzos hechos en los últimos 40 años por conocer aspectos de su ecología, sus necesidades e
historias de vida (Faaborg et al., 2010a, 2010b). Lo anterior, obedece, entre otras cosas, al interés
por identificar las causas de la disminución de las poblaciones para mitigar sus efectos (Sauer et
al., 2008). Sin embargo, la falta de información durante la migración representa uno de los mayores
vacíos de investigación que obstaculizan la conservación, dado que se desconoce aún información
26
sobre su distribución invernal, ecología, ubicación de sitios de parada, estrategias y rutas
migratorias (Stouffer. 2001). Por lo anterior, el esfuerzo MoSI, ha representado una oportunidad
para conocer lo que ocurre con las especies migratorias en sus territorios invernales.
La Reserva de la Biosfera “El Cielo” (RBC) ha sido reconocida como un ANP de gran
importancia biológica. Su riqueza avifaunística ha sido descrita por autores como Sutton y
Pettinggill (1942), Eaton y Edwards (1948), Webster (1974), Gehlbach et al. (1976), Arvin (2001),
Gram y Faaborg (1997); Gram (1997) y Garza-Torres (2005), reconociendo un total de 386
especies de aves para dicha ANP.
El Cielo alberga un total de 389 especies, lo cual representa más del 72 % de lo reconocido
para Tamaulipas (Garza-Torres et al., en prep.) y el 36.5% de la riqueza avifaunística reconocida
para todo México, en una superficie que representa el 1.8% del territorio tamaulipeco y el 0.07 %
de la superficie continental mexicana. En este trabajo, se examinó la comunidad de aves en la
Reserva de la Biosfera “El Cielo” (RBC), basado en el desarrollo del programa de monitoreo MoSi
durante cuatro temporadas invernales. Los objetivos fueron medir y comparar la riqueza de
especies y la abundancia de la aves en diferentes condiciones ambientales durante el invierno;
determinar la estacionalidad de la avifauna presentes en los seis sitios de muestreo; evaluar si la
riqueza de especies y la abundancia en una localidad en particular depende de la temporada invernal
y condición ambiental (alterado vs conservado); determinar la similitud de la riqueza entre
ambientes y temporadas; y de manera global (riqueza global en las cuatro temporadas invernales),
con la finalidad de valorar la contribución e importancia de los ambientes conservados y alterados
para la persistencia de las aves en la RBC y contribuir al conocimiento avifaunístico de dicha ANP.
2.2. MATERIAL Y MÉTODOS
2.2.1. ÁREA DE ESTUDIO
El estudio se realizó en la Reserva de la Biosfera “El Cielo” (RBC), la cual forma parte de la Red
de Reservas de la Biosfera MAB-UNESCO (Sánchez-Ramos, 1994). Comprende 144,530 ha. Se
27
localiza en la porción sur de Tamaulipas y abarca varias vertientes de la Sierra Madre Oriental, en
la zona conocida como Sierra de Cucharas. Comprende los municipios de Gómez Farías (15%),
Jaumave (56%), Llera (12%) y Ocampo (16%). Sus coordenadas extremas son 23º 16´ de latitud
Norte y 99º 26´de longitud Oeste, con altitudes sobre el nivel del mar que varían desde 300 hasta
los 2,200 m (Figura 1). Es una zona reconocida mundialmente por su vasta riqueza biológica, su
alto grado de endemismo y por la presencia de distintos tipos de vegetación entre los que destacan
el bosque mesófilo de montaña más norteño del país (Sánchez-Ramos, 1994).
El trabajo de campo se realizó del 2006 al 2010, durante la temporada invernal en los meses
dediciembre, enero y febrero, siguiendo los criterios del protocolo MoSI 2004-05 (DeSante y
Saracco, 2004), en las localidades de Gómez Farías (GF), Alta Cima (AC) y San José (SJ),
considerando dos sitios de muestreo por cada localidad, uno en condición ambiental conservado
(con) y otro en alterado (sec).
Sin duda, el decreto de la RBC permitió detener paulatinamente las actividades de
extracción de madera y cambio de uso de suelo desde 1985 (año de su decreto como Área Natural
Protegida), por lo cual, la selección de sitios alterados se realizó, considerando sitios donde la
vegetación original fue removida para uso agropecuario en cada una de las tres localidades. El sitio
San José alterado, presenta aproximadamente 15 años de abandono de uso agrícola, pero
actualmente el uso de suelo en ese sitio es ganadero. En Alta Cima en la zona alterada se realizan
actividades de ganadería y en Gómez Farías corresponde a un área de agricultura en abandono, con
algunos árboles de cítricos mezclados con nopal y vegetación secundaria. En la actualidad, todos
los sitios presentan vegetación en proceso de recuperación debido al abandono gradual de las
actividades agropecuarias y a la falta de manejo de dichos sitios (Tabla 2.1).
Por otra parte, los sitios conservados fueron aquellos que no presentaron uso actual
agropecuario y mantienen la cobertura vegetal original. Sin embargo, estos sitios en algún tiempo
antes de la declaratoria de reserva, presentaron explotación forestal selectiva y en los últimos 25
años no se ha realizado extracción de madera en ellos. La vegetación de San José corresponde a un
bosque mesófilo, con elementos de pino-encino, en Alta Cima es un bosque mesófilo, con algunos
elementos de bosque tropical y en Gómez Farías es un bosque tropical subcaducifolio (Tabla 2.1).
28
Tabla 2.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se incluye la clave de reconocimiento
que se le asignó (se hace referencia a esta clave en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreó.
Localidad/sitio
de muestreo
Clave
sitio
Tipo de
vegetación
Latitud N Longitud W Elevación
msnm
Gómez Farías
conservado
GFcon Bosque Tropical
Subcaducifolio
23.08511 99.16386 245
Gómez Farías
alterado
GFsec Vegetación Secundaria
- cultivo de cítricos y
nopal.
23.04996 99.1508 314
Alta Cima
conservado
ACcon Bosque Mesófilo de
Montaña
23.05507 99.18544 928
Alta Cima
alterado
ACsec Vegetación Secundaria
– área de ganadería
23.0641 99.19698 939
San José
conservado
SJcon Bosque de Pino-encino
- Bosque de Mesofilo
23.04804 99.22385 1322
San José
alterado
SJsec Vegetación secundaria
dominada por
Liquidámbar ()
23.04473 99.21891 1260
2.2.2. MONITOREO DE AVES
En cada sitio de monitoreo se colocaron de 14 a 16 redes de niebla de nylon, de 12 m de largo, de
color negro, con una luz de malla de 36 mm. La distribución de las redes fue la misma cada año de
monitoreo, dado que se utilizaron árboles con clavos para sujetar un extremo de la red,
considerando para su distribución la topografía del terreno, límites de vegetación, claros,
arroyuelos, etc. La distancia promedio entre cada red osciló alrededor de los 150 m; en una
superficie de 20 hectáreas por sitio de monitoreo, las redes fueron numeradas consecutivamente y
conservaron su posición original durante las cuatro temporadas invernales.
El esfuerzo de muestreo en cada uno de los sitios fue de tres días por mes, operando las
redes de 7:00 a 17:00 h. Ante inclemencias ambientales, como viento y lluvia se suspendió el redeo.
La revisión de redes se realizó cada 20 minutos, máximo 40 minutos, dependiendo de la actividad
29
de las aves. Los muestreos se realizaron simultáneamente en cada una de las condiciones
ambientales de cada localidad, durante los tres meses de muestreo, comenzando en la localidad de
Gómez Farías, después Alta Cima y finalmente en San José.
Los formatos de campo utilizados para registrar el esfuerzo de manejo de cada uno de los
sitios, fueron los sugeridos por el protocolo MoSI (DeSante et al., 2004). Adicionalmente a la
operación de las redes de niebla se obtuvieron listados avifaunísticos por observaciones (utilizando
binoculares 10x50 y 8x40) y por identificación de cantos, con la finalidad de incrementar los
registros de aves. Todos los ejemplares observados y/o capturados se identificaron a especie, con
base en las guías de: Peterson y Chalif (1973); National Geographic Society (1987); Howell y
Webb (1995) y Pyle (1997).
a) Taxonomía y estacionalidad
La taxonomía y el arreglo filogenético de las aves se basó en los criterios de la American
Ornithologists’ Union (1998, 2000) y en el último suplemento de Chesser et al. (2017). La
estacionalidad de cada especie en la región fue determinada considerando los criterios de
observaciones originales, así como información propuesta por Arvin (2001) y Howell y Webb
(1995). Unificando criterios en las categorías siguientes: residente reproductor (RR) es una especie
que se reproduce en la RBC y se encuentra todo el año en dicha reserva; migratoria neotropical
(MN), especie que se reproduce en latitudes mas norteñas, pero utiliza la RBC para pasar el
invierno; migratoria altitudinal (MA) especie que es reproductora local o de sitios de mayor altitud,
pero en invierno puede desplazarse localmente; y por último las transitorias u ocasionales (TR),
son especies que solo están de paso por la RBC durante su migración.
b) Análisis estadísticos
Se generó una base de datos, la cual se denominó como “Aves de El Cielo”, utilizando el programa
Microsoft Office Access (2007). La estimación de la riqueza total de la zona se realizó utilizando
el programa EstimateS (Colwell, 1997), para lo cual se construyeron curvas de acumulación de
especies usando los estimadores Jack 1, Jack 2 y Sobs, este último corresponde a los datos
30
observados, basados en la incidencia, con valores de presencia-ausencia (Longino, 1994; Villarreal
et al., 2004). Para el análisis, los datos fueron clasificados según los días de muestreo para cada
uno de los sitios (tres días por mes), de tal manera que se obtuvieron un total de 36 días de muestreo
por sitio de muestreo durante los cuatro períodos invernales de muestreo.
Para realizar los análisis de diversidad se tomaron los datos de riqueza y abundancia de aves
capturadas en cada uno de los seis sitios de muestreo utilizando el índice de diversidad de Shannon-
Wiener (H’). Sin embargo, debido a que hubo una diferencia en el esfuerzo de captura en los 6
sitios, el número de individuos se estandarizó calculando el índice de abundancia relativa (IAR) en
relación a la unidad del esfuerzo de captura: IAR = n/ec*1000, donde n = número de individuos y
ec = esfuerzo de captura aplicada y 1000 es una unidad estándar que equivale a horas-red (Maffei
et al., 2002, Sanderson 2004, Azuara 2005, Jenks et al., 2011).
Los valores de H’ calculados en los seis sitios de muestreo, se compararon mediante una
prueba de t modificada por Hutcheson, considerando un valor de significancia de 0.05 (Zar, 1993).
Para corroborar si la diferencia en el esfuerzo de captura influyó en el patrón de diversidad a lo
largo de los cuatro períodos de muestreo, entre los sitios conservados y alterados y entre pisos
altitudinales.
Con la finalidad de evaluar las diferencias entre abundancias de aves capturadas y de la
riqueza de aves entre sitios conservados y alterados, así como entre períodos invernales de
muestreo, se realizó un análisis de variancia (ANOVA) de dos vías para cada una de las localidades,
considerando la condición ambiental y temporada como los factores principales. Para cumplir con
los supuestos del ANOVA (distribución normal de los datos y homogeneidad de varianzas), los
datos de abundancia y riqueza de especies fueron transformados con raíz quinta y raíz cuadrada,
respectivamente (Zar, 1997).
El uso de raíz quinta se realizó con la finalidad de cumplir con los supuestos de normalidad
de la ANOVA, considerando los criterios de trasformación de Zar (1997), donde expresa que una
trasformación es elevar los datos a una potencia. Para realizar el análisis de agrupamiento con una
matriz de similitud e índice de Jaccard como medida de asociación para los pares de datos, con una
31
consulta a la base de datos se obtuvo la matriz básica de presencia-ausencia de la riqueza de
especies por localidad (considerando datos de captura y observaciones). Con esta información, se
realizó una matriz de similitud, utilizando como medida de asociación el índice de Jaccard. Se hizo
un análisis de conglomerados con la técnica SAHN (Secuencial, Aglomerativa jerárquica, sin
sobrelapamiento) usando el método de ligamiento UPGMA (del inglés unweighted pair-group
arithmetic mean), basado en los promedios aritméticos no ponderados de cada par de valores.
Finalmente, por medio del programa Tree Plot del paquete NTSYS pc 2.10L (Numerical
Taxonomy System for Personal Compute, Rohlf 1988) se obtuvo un dendograma el cual representa
gráficamente la agrupación por similitud de en riqueza de especies de losseis sitios de estudio.
2.3. RESULTADOS
El monitoreo con redes de niebla cubrió un total de 32042 horas red, capturándose un total de 4116
ejemplares, con una tasa promedio de captura de 0.128 aves por hora de muestreo (Tabla 2.2).
Sumando información de capturas y observaciones en los seis sitios de muestreo en la RBC se
registraron en total 187 especies de aves, agrupadas en 15 órdenes, 37 familias y 124 géneros. Las
familias mejor representadas en cuanto al número de especies fueron: Parulidae con 25, Tyrannidae
con 19, Cardinalidae con 16, Accipitridae con 12 y Turdidae con 11 (Anexo 2.1). De este total de
especies, 113 se registraron mediante el uso de redes y 176 fueron producto de observaciones o por
identificación de sus cantos.
Los valores de la riqueza de especies por sitio sugieren un patrón casi constante a lo largo
de las cuatro temporadass invernales de muestreo, en el cual, los sitos alterados (GFsec, ACsec y
SJsec) presentaron una mayor riqueza con respecto a los sitios conservados (GFcon, ACcon y
SJcon), y a su vez ésta, disminuyó conforme se incrementó la altitud, es decir, la mayor riqueza de
especies se presentó en los estratos de Gómez Farías, seguida de los de Alta Cima y por último los
de San José (Figura 2.2, Tabla 2.2). Solo durante el perído invernal 2 (2007-2008), los valores de
riqueza de especies se invirtieron en los sitios de San José (Tabla 2.2).
32
Tabla 2.2 Resumen de resultados por sitio de muestreo, se indica el esfuerzo de muestreo, el total de aves
capturadas, la tasa de captura y la riqueza de especies (considerando capturas, observadas o escuchadas y la
total), para cada temporada invernal.
Sitio de
muestreo Indicador TEMP 1 TEMP 2 TEMP 3 TEMP 4 Total
Gfcon
Esfuerzo de muestreo horas/red 1190 1260 1260 1260 4970
Total de individuos capturados 98 44 187 158 487
Tasa de captura (indiv/hora) 0.082 0.035 0.148 0.125 0.098
Riqueza de aves capturadas 26 13 20 30 44
Riqueza de aves observadas - escuchadas 58 57 51 71 98
Riqueza total 66 61 58 86 109
Gfsec
Esfuerzo de muestreo horas/red 1144 1420 1244 1440 5248
Total de individuos capturados 246 218 355 301 1120
Tasa de captura (indiv/hora) 0.215 0.154 0.285 0.209 0.213
Riqueza de aves capturadas 43 40 40 51 79
Riqueza de aves observadas - escuchadas 76 78 72 64 124
Riqueza total 88 91 87 88 143
Accon
Esfuerzo de muestreo horas/red 1432 1350 1440 1440 5662
Total de individuos capturados 246 239 124 194 803
Tasa de captura (indiv/hora) 0.172 0.177 0.086 0.135 0.142
Riqueza de aves capturadas 37 32 33 31 59
Riqueza de aves observadas - escuchadas 49 60 56 51 86
Riqueza total 65 68 66 65 102
Acsec
Esfuerzo de muestreo horas/red 1424 1254 1440 1440 5558
Total de individuos capturados 222 176 136 254 788
Tasa de captura (indiv/hora) 0.156 0.140 0.094 0.176 0.142
Riqueza de aves capturadas 54 39 41 50 72
Riqueza de aves observadas - escuchadas 80 62 68 63 116
Riqueza total 97 73 80 81 128
Sjcon
Esfuerzo de muestreo horas/red 1424 1304 1424 1440 5592
Total de individuos capturados 131 152 61 104 448
Tasa de captura (indiv/hora) 0.092 0.117 0.043 0.072 0.080
Riqueza de aves capturadas 22 28 17 17 38
Riqueza de aves observadas - escuchadas 27 37 33 21 60
Riqueza total 42 49 40 32 69
Sjsec
Esfuerzo de muestreo horas/red 1246 1260 1246 1260 5012
Total de individuos capturados 143 131 106 90 470
Tasa de captura (indiv/hora) 0.115 0.104 0.085 0.071 0.094
Riqueza de aves capturadas 29 33 32 26 51
Riqueza de aves observadas - escuchadas 32 35 39 31 68
Riqueza total 46 47 48 45 79
Resumen
global
Esfuerzo de muestreo horas/red 7860 7848 8054 8280 32042
Total de individuos capturados 1086 960 969 1101 4116
Tasa de captura (indiv/hora) 0.138 0.122 0.120 0.133 0.128
Riqueza de aves capturadas 81 78 73 82 113
Riqueza de aves observadas - escuchadas 136 128 125 125 176
Riqueza total 151 140 138 142 187
33
Figura 2.2 Riqueza de especies de aves en ambientes conservados, alterados, entre localidades y entre sitios de
monitoreo en la RBC. Se indica la estacionalidad, donde RR = residente reproductor, MN= migratoria
neotropical, MA= migratoria altitudinal, TR= transeúnte y RR/MN especies con doble estacionalidad.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Conservado Alterado Conservado Alterado Conservado Alterado
GÓMEZ FARÍAS ALTA CIMA SAN JOSÉ
RIQ
EUZA
DE
ESP
ECIE
S
LOCALIDAD/ESTADO DE CONSERVACIÓN
RR MN MA TR RR/MN
0
20
40
60
80
100
120
140
160
GÓMEZ FARÍAS ALTA CIMA SAN JOSÉ
RIQ
UEZ
A D
E ES
PEC
IES
Conservado Alterado
34
Los valores del índice de diversidad relativa de Shannon (H’) de aves capturadas en durante
las cuatro temporadas invernales de muestreo se observa una variación a lo largo de las mimas
(Tabla 2.4). Sin embargo, el estadístico de t indica que no hay diferencias significativas entre las
medias de valores de diversidad de las diferentes temporadas (Temporada 1 y 2 p=0.468,
Temporada 1 y 3 p= 0.738, Temporada 1 y 4 p= 0.637, Temporada 2 y 3 p= 0.743, Temporada 2 y
4 p= 0.763 y temporada 3 y 4 p= 0.960, g.l. 10 y un α 0.05). Por lo anterior, se puede inferir que
los valores de diversidad por temporada de muestreo se mantuvieron iguales a lo largo de las
mismas.
Estos mismos valores de diversidad fueron analizados comparando entre sitios conservados
y alterados, encontrando diferencias significativas entre las medias de valores de diversidad de los
ambientes conservados y alterados (p= 0.000, g.l. 22, α= 0.05)
Dado que se encontraron diferencias significativas entre ambientes conservados y alterados
de los valores de diversidad, se analizaron bajo el estadístico de t, los valores de diversidad por
comunidad considerando por separado la información de ambientes conservados y alterados, los
resultado de la prueba coincidieron para ambas condiciones ambientales, reflejando la existencia
de diferencias significativas en los valores de diversidad de ambientes conservados y alterados
entre Gómez Farías y Alta Cima (conservado p= 0.007, alterado p= 0.004) y Alta Cima y San José
(conservado p=0.001 y alterado p= 0.004) , pero no se encontraron diferencias significativas entre
los valores de diversidad de Gómez Farías y San José (conservado p=0.210, alterado 0.004). Por
lo anterior, no se puede inferir que la diversidad de aves de Gómez Farías y San José sea la misma,
pero si puede definir que ambos sitios tanto para ambientes conservados como alterados
presentaron durante las cuatro temporadas invernales de muestreo valores estadísticamente iguales
de diversidad (H’).
Del total de especies registradas en los sitios de muestreo de la RBC, 113 son especies con
poblaciones residentes reproductoras (Arvin, 2001; Howell y Webb, 1995, observaciones
personales), 40 son migratorias neotropicales, 17 son migratorias altitudinales y 13 son transeúntes.
Cabe hacer mención que cuatro especies presentan doble estacionalidad; es decir, durante la época
invernal es posible encontrar poblaciones migratorias neotropicales y residentes reproductoras (i.e.,
35
Accipiter striatus, Cathartes aura, Cardinalis cardinalis y Polioptila caerulea), dado que estas
especies se han registrado en temporada reproductiva en la RBC (observaciones personales).
Las curvas de acumulación de especies para cada uno de los sitios mostraron una tendencia
asintótica de incremento de la diversidad de aves hacia finales del muestreo que se realizó; por lo
que el muestreo fue representativo para todos los sitios (Figura 2.3). Casi de manera consistente
el estimador Jack 2, arrojó los valores esperados más altos. En el caso de la curva de acumulación
para todos los sitios, los valores reales representan el 86.5% de las especies con respecto al valor
más alto de lo esperado, mientras que para cada sitio, estos valores variaron entre el 74.8 % y el
92.6%.
Los resultados del ANOVA de abundancia de aves capturadas tanto en Gómez Farías como
en San José, indican que existen diferencias significativas entre sitios alterados y conservados, así
como entre las diferentes temporadas de muestreo. Adicionalmente la interacción sitio × temporada
no fue significativa, debido a que la mayor abundancia registrada en los sitios con vegetación
alterada fue un patrón consistente observado a lo largo del estudio (Tabla 2.3, Figura 2.4). En el
caso de Alta Cima, sólo se presentaron diferencias significativas entre temporadas, sin detectarse
diferencias entre sitios alterados y conservados a lo largo del estudio (Tabla 2.3, Figura 2.4).
Los resultados del ANOVA de riqueza de especies para las tres localidades mostraron
diferencias significativas entre sitios, detectándose un patrón consistente en el cual los sitios
alterados presentaron una mayor riqueza a lo largo de las temporadas, con excepción de Alta Cima
en el período invernal 2007-2008, en la cual no hubo diferencias significativas entre los sitios.
Adicionalmente se detectaron diferencias significativas entre temporadas para las localidades de
Gómez Frías y Alta Cima (Tabla 2.4, Figura 2.4).
36
Figura 2.3 Curvas de tendencia de acumulación de especies de aves en la RBC. A= acumulación de especies de
todos los sitios de muestreo, B= GFcon; C= GFsec; D= ACcon; E=ACsec; F=SJcon; G=SJsec.
37
ABUNDANCIA GÓMEZ FARÍAS
2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010
TEMPORADA
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
1.4
AB
UN
DA
NC
IA (
RA
IZ 5
)
RIQUEZA DE ESPECIES GÓMEZ FARÍAS
2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010
TEMPORADA
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
RIQ
UE
ZA
DE
ES
PE
CIE
S
ABUNDANCIA ALTA CIMA
2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010
TEMPORADA
0.85
0.90
0.95
1.00
1.05
1.10
1.15
1.20
1.25
AB
UN
DA
NC
IA (
RA
IZ 5
)
RIQUEZA DE ESPECIES ALTA CIMA
2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010
TEMPORADA
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
RIQ
UE
ZA
DE
ES
PE
CIE
ABUNDANCIA SAN JOSÉ
2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010
TEMPORADA
0.70
0.75
0.80
0.85
0.90
0.95
1.00
1.05
1.10
1.15
AB
UN
DA
NC
IA (
RA
IZ 5)
RIQUEZA DE ESPECIES SAN JOSÉ
2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010
TEMPORADA
10
12
14
16
18
20
22
24
26
RIQ
UE
ZA
DE
ES
PE
CIE
S
Figura 2.4 Gráfico de interacción entre tratamientos con datos de abundancia de capturas de aves por día y de
riqueza de especies. Línea continua azul hace referencia a ambientes conservados y la roja discontinua a sitios
alterados.
38
Tabla 2.3 Resultados del análisis de varianza de dos vías para evaluar diferencias entre tratamientos con datos
de la riqueza de especies.
Localidad Fuente de variación SC GL CM F P
Gómez
Farías Sitios 2485.12 1 2485.12 22.1337 0.001
Temporada invernal 3420.26 3 1140.09 10.1542 0.001
Sitios×Temporada
invernal 292.15 3 97.38 0.8674 0.463
Error 7185.78 64 112.28
Alta Cima Sitios 2278.13 1 2278.13 24.8881 0.001
Temporada invernal 1401.15 3 467.05 5.1024 0.003
Sitios×Temporada
invernal 1082.49 3 360.83 3.9420 0.012
Error 5858.22 64 91.53
San José Sitios 144.50 1 144.50 5.1774 0.026
Temporada invernal 44.61 3 14.87 0.5328 0.661
Sitios×Temporada
invernalo 24.61 3 8.20 0.2939 0.829
Error 1786.22 64 27.91
Simbología: SC=Suma de cuadrados, GL=Grados de libertad, CM=Cuadrado medio, F= Valor F de Fisher, P=
Probabilidad.
Asimismo, el análisis indicó que no existe interacción entre los sitios y la temporada
invernal, con excepción de la localidad de Alta Cima, reflejando que los sitios de ambientes
alterados presentaron consistentemente la mayor riqueza de especies durante las cuatro temporadas
invernales, por tanto, los resultados en las diferencias entre sitios (alterados y conservados) son
consistentes a lo largo de todas las temporadas. En el caso de Gómez Farías se presentó un mismo
patrón de comportamiento en relación a la riqueza de aves entre sitios; observándose que durante
39
la temporada inicial ambos sitios presentaron una riqueza menor al resto de las temporadas
invernales, la cual fue incrementándose en las siguientes temporadas (Figura 2.4). Mientras que en
Alta Cima y San José a pesar que la riqueza de especies en sitos alterados siempre fue mayor, estos
valores variaron entre las temporadas, observándose un patrón casi similar.
Los resultados del análisis de similitud con datos de riqueza de especies de las 4 temporadas
invernales de manera individual, arrojaron topologías ligeramente diferentes en los fenogramas.
En la temporada 2008-2009 el fenograma (Figura 2.5C), sugirió una separación por piso altitudinal,
apreciándose dos grupos, el primero formado por los sitios de Gómez Farías y Alta Cima, el cual
se separa a su vez en cada una de las localidades, y el segundo integrado únicamente por los sitios
de San José. El resto de los fenogramas por temporada invernal sugieren la existencia de 2 grandes
grupos de aves, el primero de ellos definidos por las aves de las localidades de Gómez Farías (GFpri
y GFsec) y Alta Cima (ACpri y ACsec) y el segundo por las de San José (SJpri y SJsec), sin
embargo, en temporada 2006-2007 (Figura 2.5A), el sitio conservado de Alta Cima, presenta una
mayor afinidad con los de San José en su composición de especies, mientras que en las mayorías
de las temporadas lo sitios de San José se mantienen como una unidad diferente (Figura 2.5).
Al conjuntar todos los registros de los sitios de monitoreo durante las cuatro temporadas de
monitoreo, en el análisis de similitud, se encontraron dos grupos avifaunísticos, donde el sitio de
SJcon, se integra en un solo grupo. En el segundo grupo, el sitio SJsec, y los de Alta Cima, se
agrupan, separándose de los de Gómez Farías, los cuales comparten más del 60 % de similitud
(Figura 2.5E).
Los análisis anteriores, reflejan que la avifauna de la RBC de la parte baja (Gómez Farías)
conforma un grupo diferente, al igual que las del bosque de San José secundario (SJsec). Estas
diferencias, son propiciadas por las especies que se localizaron en un solo sitio (20% de las
especies), la gráfica siguiente muestra el porcentaje de aves que se compartieron entre los diferentes
sitios de monitoreo (Figura 2.6).
40
Figura 2.5 Fenograma de similitud de la diversidad de aves registradas en cada uno de las temporadas
invernales y global en la RBC, A= temporada 2006-2007; B=2007-2008; C 2008-2009; D= 2009-2010; E=
global
41
Figura 2.6. Porcentaje de especies de aves compartidas entre sitios de monitoreo MoSI en la RBC
2.4. DISCUSIÓN
Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI). Es protocolo estandarizado de monitoreo
de aves que fue desarrollado por el Instituto para la Poblaciones de Aves (The Institute for Bird
Populations (IBP). Consiste en una red de estaciones de captura con redes de niebla y anillamiento
de aves (DeSante et al., 2004). Sin embargo, a pesar de que fue diseñado específicamente para aves
migratorias neotropicales, ha permitido que investigadores de México, Centro América y el Caribe
realicen esfuerzos de monitoreo a lo largo de todo el año dirigidos a describir patrones de
abundancia, productividad, sobrevivencia y movimientos estacionales de las especies residentes de
aves (Saracco et al., 2008a).
Riqueza de especies. En este trabajo se registraron 56 especies de aves migratorias, que en
conjunto con lo reportado por Gram y Faaborg (1997, 32 especies migratorias) suman 62 especies,
42
de las cuales 6 (Setophaga americana, S. occidentalis, S. dominica, Empidonax wrightii,
Sphyrapicus thyroideus y S. nuchalis) no fueron documentadas en el presente estudio, dado que
ellos trabajaron en ambientes que no fueron incluidos en este trabajo (bosques de pino y pino-
encino secos).
En el presente estudio resaltan tres especies (Limnothlypis swainsonii, Trogon caligatus y
Buteogallus solitarius), donde la primera de ellas, representa el primer registro para El Cielo y el
resto la confirmación de su presencia, dado que habían sido solamente registros previos por
observadores de aves. Por lo anterior, la RBC alberga un total de 389 especies, lo cual representa
más del 72 % de lo reconocido para Tamaulipas (Garza-Torres et al., en prep.) y el 36.5% de la
riqueza avifaunística reconocida para todo México, en una superficie que representa el 1.8% del
territorio tamaulipeco y el 0.07 % de la superficie continental mexicana.
Limnothlypis swainsonii fue capturado, anillado y liberado (serie del anillo 98090675) el
15 de diciembre del 2008, en el sitio Alta Cima conservado a 928 msnm, en un ambiente fuera de
su hábitat y de su ruta de migración (Howell y Webb, 2005). Por lo cual, este registro amplía su
rango de distribución elevacional (0 a 500 msnm, reportado por Howell y Webb, 2005) y constituye
el primer registro en ambientes mesófilo de montaña durante su ruta de migración. En el caso de
T. caligatus, el registro se obtuvo por observación en el sitio alterado de Gómez Farías, el 7 de
febrero del 2008. Mientras que B. solitarius fue escuchado primero y más tarde observado volando
el día 11 de diciembre del 2009 en el sitio conservado de Gómez Farías. Ambas especies fueron
registradas por primera vez en El Cielo, por grupos de observadores de aves dirigidos por guías
locales (Gómez de Silva, 2006a; 2006b; 2007a; 2007b; 2007c; 2009). Los registros anteriores
contribuyen al conocimiento de los patrones de distribución de la avifauna en la RBC.
Distribución altitudinal. Los resultados reflejan la existencia de un patrón elevacional de
la riqueza avifaunística, donde los sitios de las partes bajas (Gómez Farías) presentan la mayor
riqueza de especies y ésta disminuyó conforme se incrementó la elevación. Este mismo patrón
concuerda con los datos registrados para aves migratorias por Gram y Faaborg (2007) en dicha
reserva. También se encontró que existe una mayor riqueza de aves en sitios alterados que en los
43
conservados, y esto ha sido encontrado también en la reserva de la Biosfera Montes Azules
(Ramírez-Albores, 2006).
Los patrones antes mencionados, concuerdan en la distribución de aves residentes y
migratorias neotropicales en los sitios de Gómez Farías y Alta Cima, pero en los de San José se
invierten los valores de riqueza de aves migratorias y residentes, encontrando más especies en el
sitio conservado que alterado. Considerando todo lo anterior, El Cielo, es sin duda una importante
área para especies migratorias, donde algunas especies presentes en altas densidades y otras
especies son detectadas sólo ocasionalmente en hábitats específicos.
Los cambios de uso de suelo y la fracmentación del hábitat frecuentemente se han asociado
como la principal causa de la pérdida de la biodiversidad (Fahrig, 2003; Gardner et al., 2009;
Krauss et al., 2010). Sin embargo, Steinberg et al. (2014) en su estudio realizado en la RBC
utilizando imágenes de satélite indican que los procesos de deforestación en la reserva se ha
detenido y la cubierta forestal registra notable expansión después de que la reserva fue creada,
atribuyendo la regeneación al proceso de valoración de la conservación por las comunidades.
Algunos estudios sugieren que las especies migratorias neotropicales, utilizan paisajes
modificados, por lo cual podrían ser más generalistas en su selección de hábitat durante la
temporada de invierno (Terborgh, 1989b; Robbins et al., 1992; Petit et al., 1995; Lindell et al.,
2004; Dietsch et al., 2007). Lo anterior, lo explica Rappole (1995) al indicar que las aves
migratorias presentan un alto grado de plasticidad ecológica en comparación con especies
residentes. Lo cual explica los resultados de mayor riqueza de especies en sitios alterados o bien
que su presencia en dichas áreas podría ser una respuesta al efecto de la disminución en la
disponibilidad de su hábitat, concordando a su vez con los resultados de los ANOVAs, en virtud
de que las diferencias entre sitios se fueron consistentes a lo largo de todas las temporadas de
muestreo. Por lo cual, se observa una mejor respuesta de las aves hacia los ambientes secundarios,
sugiriendo que éstos juegan un papel importante en la persistencia de las especies de aves en la
RBC.
44
Los análisis de similitud de cada una de las cuatro temporadas invernales, no presentaron
un patrón consistente, lo cual sugiere que las avifaunas presentes se comparten. Sin embargo, el
sitio de San José localizado en bosque conservado (SJcon) fue el más diferente al resto de los sitios
en su composición (Figura 2.5E). Lo anterior, conlleva a remarcar la importancia de dicho sitio por
contener y albergar dos especies (Lampornis clemenciae y Peucedramus taeniatus) que fueron
encontradas exclusivamente en este sitio. Ambas son especies con distribución para las vertientes
de la Sierra Madre Oriental y Occidental y restringidas a bosques de montaña (Howell y Weeb,
2005). Otras dos especies (Rhynchopsitta terrisi y Oporornis formosus) únicamente se registraron
en la localidad de San José. Estos resultados pueden atribuirse a que la mayor parte de las especies
que se restringieron a un solo sitio de muestreo (20 % del total de aves, Figura 2.6), presentaron
mayor restricción a la parte baja, es decir a los sitios de Gómez Farías (24 especies) y de éstas, 20
fueron exclusivas de las áreas alteradas. En Gómez Farías alterado, se resaltan registros de especies
como Amazona oratrix, Buteo albonotatus, B. swainsoni y Elanus leucurus, cuya presencia puede
atribuirse a que dicho sitio presenta un claro de vegetación herbácea-arbustiva que permite tener
una visibilidad mucho mejor para rapaces. Cabe hacer mención que el registro de A. oratrix,
correspondió un solo individuo observado y que desde 1995 a la fecha no se había registrado esta
especie en la RBC, dado que ha sido fuertemente saqueadas sus poblaciones en la entidad.
Por otra parte, este sitio también registró la presencia de dos especies muy fuertemente
asociadas a áreas urbanas como lo son Columbina inca y Passer domesticus y una de muy difícil
detección (Nyctibius jamaicensis), el cual presentó el mismo árbol de percha durante 2 temporadas
invernales (2008-2009 y 2009-2010).
Por su parte, los sitios de muestreo de Alta Cima, presentaron 10 especies exclusivas (5
para cada uno), Amazilia cyanocephala, Buteogallus anthracinus, l. swainsonii, Megascops
guatemalae y Picoides villosus para el conservado y Geothlypis nelsoni, Mimus polyglottos,
Pachyramphus major, Spinus notatus y Streptoprocne zonaris en el alterado.
Una respuesta a los patrones exhibidos en los análisis de similitud, se encuentra
inminentemente en la capacidad de desplazamiento y versatilidad de ocupar diversos ambientes
por las aves, y desde el punto de vista geográfico, el que los sitios de muestreo se ubiquen dentro
45
de la zona húmeda de la vertiente de la Sierra Madre Oriental, lo cual concuerda con lo establecido
por Navarro et al. (2004), quien reconoce que dicha sierra está compuesta de 3 zonas avifaunísticas.
El norte integrado por Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas, la sección central por el sur de
Tamaulipas, San Luis Potosí y Querétaro y el sur integrado de Hidalgo a Veracruz. Lo cual
contradice la estructura de la Sierra Madre Oriental como una provincia biótica homogénea, como
ha sido propuesto por Smith (1941), Escalante et al. (1993) y CONABIO (1997). Por el contrario,
se asemeja mucho a las propuestas realizadas por Goldman y Moore (1946) con base en aves y
mamíferos, y Rzedowsky y Reyna-Trujillo (1990) con base en plantas superiores, cuyas
subdivisiones son altamente concordantes con los patrones encontrados en aves por Navarro et al.
(2004).
Finalmente se remarca la importancia de este tipo de estudios para la conservación y
conocimiento de la diversidad de las aves en la RBC, los cuales deberían ser base para las
estrategias de conservación y manejo sustentable de la Reserva. Asimismo, se reconoce que las
relaciones avifaunísticas entre sitios conservados y alterados y más aún las actividades
antropogénicas en la RBC, han conllevado a establecer un área de gran riqueza de aves, siendo una
de las ANP más importantes del noreste de México y de Tamaulipas.
46
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54
Anexo 2.1 Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de monitoreo de la reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios corresponden
a los mencionados en la Tabla 1. La X indica presencia por registro de observación y los valores numéricos indican el número de aves capturadas por sitio. Los
códigos de estacionalidad son: RR= residente reproductor, MN= migratorio neotropical; MA= migratorio altitudinal; TR= transeúnte.
ORDEN SITIOS DE MONITOREO ESTACIO
NALIDAD FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Tinamiformes
Tinamidae
Crypturellus cinnamomeus X X X (1) X X RR
Galliformes
Cracidae
Ortalis vetula X X (1) X X RR
Penelope purpurascens X X X X X X RR
Crax rubra X X RR
Odontophoridae
Dactylortyx thoracicus X (1) X (2) X (2) X X (1) X RR
Columbiformes
Columbidae
Patagioenas flavirostris X X X X RR
Columbina inca X RR
Claravis pretiosa X RR
Geotrygon montana X (13) X (1) X RR
Leptotila verreauxi X (2) X (18) X (8) X (8) X (1) X (4) RR
Leptotila plumbeiceps 1 X RR
Cuculiformes
Cuculidae
Piaya cayana X X (1) X X RR
Crotophaga sulcirostris X X (4) RR
Caprimulgiformes
55
Nyctibiidae
Nyctibius jamaicensis X RR
Apodiformes
Apodidae
Streptoprocne zonaris X RR
Chaetura vauxi X X X RR
Aeronautes saxatalis X X RR
Trochilidae
Eugenes fulgens 1 X RR
Lampornis amethystinus 1 11 X (12) X (29) X (19) RR
Lampornis clemenciae 2 RR
Chlorostilbon canivetii X X (3) X (1) RR
Cynanthus latirostris 1 X (2) X (1) RR
Campylopterus curvipennis X (1) X (35) X (12) X (27) X X (3) RR
Amazilia cyanocephala X RR
Amazilia yucatanensis X X (2) 2 X (3) RR
Hylocharis leucotis 1 X X (9) X (10) RR
Cathartiformes
Cathartidae
Coragyps atratus X X X X X RR
Cathartes aura X X RR/MN
Accipitriformes
Accipitridae
Elanus leucurus X RR
Accipiter striatus X (1) 1 X (3) X (2) X (1) RR/MN
Accipiter cooperii X (1) X X (1) MN
Buteogallus anthracinus X RR
Buteogallus urubitinga X X X X RR
Buteogallus solitarius X TR
Rupornis magnirostris X X (1) X RR
Buteo plagiatus X X X X X RR
56
Buteo brachyurus X X X X RR
Buteo swainsoni X TR
Buteo albonotatus X MN
Spizaetus ornatus X X X X X RR
Strigiformes
Strigidae
Megascops guatemalae X RR
Glaucidium sanchezi X (6) X (3) X (2) X RR
Glaucidium brasilianum X (3) X (16) X 2 RR
Ciccaba virgata X X RR
Trogoniformes
Trogonidae
Trogon caligatus X RR
Trogon elegans X X (1) X X X (1) RR
Trogon mexicanus X (1) X X (5) X (5) X (1) X (3) MA
Coraciiformes
Momotidae
Momotus coerulicep X (1) X (4) X (4) X (1) X (3) X RR
Piciformes
Picidae
Melanerpes aurifrons X X (5) RR
Sphyrapicus varius 1 X X (1) X MN
Picoides fumigatus X X (1) X (1) X (1) X RR
Picoides villosus X RR
Colaptes rubiginosus X X (2) X (1) X (2) X X RR
Dryocopus lineatus X X (2) X X X X RR
Campephilus guatemalensis X X X X X X RR
Falconiformes
Falconidae
Micrastur semitorquatus X X X X X X RR
Falco sparverius X X MN
57
Falco rufigularis X X X RR
Falco peregrinus X X MN
Psittaciformes
Psittacidae
Psittacara holochlorus X X RR
Ara militaris X X X X X X RR
Rhynchopsitta terrisi X X RR
Pionus senilis X X X X RR
Amazona viridigenalis X X RR
Amazona autumnalis X X X RR
Amazona oratrix X RR
Passeriformes
Thamnophilidae
Thamnophilus doliatus X (6) X (5) X (12) RR
Furnariidae
Sittasomus griseicapillus X (15) X (5) X (49) X (20) X (47) X (27) RR
Xiphorhynchus flavigaster X (13) X (7) X (10) X (4) X (17) X (13) RR
Lepidocolaptes affinis X (4) 1 X (20) X (8) MN
Tyrannidae
Camptostoma imberbe X (1) 1 RR
Myiopagis viridicata X X X (1) RR
Mitrephanes phaeocercus X X X X (3) X MA
Contopus pertinax X X X X X X MA
Contopus virens 1 TR
Empidonax flaviventris 1 2 6 2 2 MN
Empidonax virescens X 1 2 X (2) 13 TR
Empidonax traillii 1 2 TR
Empidonax minimus 1 1 3 7 2 X (10) MN
Empidonax hammondii 1 2 7 X (16) 2 1 MN
58
Empidonax oberholseri 1 X (1) 1 1 MN
Empidonax difficilis 3 6 3 RR
Sayornis phoebe X X X (3) X (1) MN
Myiarchus tuberculifer X X (3) X (1) X (8) X X (2) RR
Pitangus sulphuratus X X RR
Megarynchus pitangua X X X X RR
Myiozetetes similis X X (2) X X RR
Tyrannus melancholicus X RR
Tyrannus couchii X X X RR
Tityridae
Tityra semifasciata X X RR
Pachyramphus major X MA
Pachyramphus aglaiae X RR
Vireonidae
Cyclarhis gujanensis X X (3) X (4) X (2) X X (3) RR
Vireo griseus X X (45) X (2) X (21) RR
Vireo flavifrons X MN
Vireo solitarius X (7) X (10) X (13) X (16) X (21) X (29) MN
Vireo gilvus 1 1 X (2) RR
Corvidae
Psilorhinus morio X X X RR
Cyanocorax yncas X X (8) X (44) X (6) X (14) X (7) RR
Corvus corax X X X X X X RR
Troglodytidae
Catherpes mexicanus X X X (1) X X X RR
Troglodytes aedon X 6 MN
Thryothorus ludovicianus X X RR
Pheugopedius maculipectus X (5) X (63) X (34) X (47) X X (15) RR
Polioptilidae
59
Polioptila caerulea X (1) X X X (3) X X RR/MN
Regulidae
Regulus calendula X (1) X (4) 3 X (6) X (19) X (10) MN
Turdidae
Myadestes occidentalis X (5) X (8) X (30) X (41) X (6) X (21) MA
Catharus aurantiirostris X (1) X (24) X (6) X (6) MA
Catharus occidentalis X (2) 4 1 RR
Catharus mexicanus X (18) 4 X (38) X (18) X (8) X (12) RR
Catharus minimus 1 TR
Catharus ustulatus X (75) X (76) X (1) X (4) 1 TR
Catharus guttatus X (1) 2 X (11) X (8) X (16) MN
Hylocichla mustelina X (5) X (6) 3 TR
Turdus grayi X (14) X (24) X (16) X (14) X (32) X (7) RR
Turdus assimilis X (17) 7 X (24) X (15) X (25) X (15) MA
Turdus migratorius X X MN
Mimidae
Melanotis caerulescens X X (3) X (14) X (15) X X (5) MA
Dumetella carolinensis 5 X (62) 1 X (32) X (1) MN
Toxostoma longirostre X X (2) X (8) RR
Mimus polyglottos X RR
Bombycillidae
Bombycilla cedrorum X X MN
Ptilogonatidae
Ptiliogonys cinereus X X X RR
Peucedramidae
Peucedramus taeniatus 1 RR
Passeridae
Passer domesticus X RR
Fringillidae
60
Euphonia affinis X X X RR
Euphonia hirundinacea X X (2) X (1) X (4) X X (1) RR
Euphonia elegantissima X X X X X MA
Spinus notatus X MA
Spinus psaltria X X MN
Coccothraustes abeillei X X X X X MA
Parulidae
Seiurus aurocapilla X (19) X (21) 6 X (7) X (3) X (13) MN
Parkesia motacilla X MN
Vermivora chrysoptera 1 X (3) TR
Mniotilta varia X (3) X (4) X (4) X (9) X (2) X (3) MN
Limnothlypis swainsonii 1 TR
Oreothlypis superciliosa X X (1) X (6) X (5) RR
Oreothlypis celata X (1) X (6) X X (8) X MN
Oreothlypis ruficapilla X 2 1 MN
Geothlypis tolmiei X (4) X (7) MN
Geothlypis formosa 2 TR
Geothlypis trichas X X (12) X MN
Geothlypis nelsoni X MA
Setophaga citrina 1 TR
Setophaga pitiayumi X X X RR
Setophaga coronata X MN
Setophaga townsendi X X (1) MN
Setophaga virens 1 X (2) X (1) X (5) X X MN
Basileuterus lachrymosus X (82) X (81) X (86) X (39) X (6) RR
Basileuterus rufifrons 1 X X (12) MA
Basileuterus belli X X (45) X (12) X (111) X (114) RR
Basileuterus culicivorus X (120) X (189) X (196) X (59) X (6) X (13) RR
Cardellina pusilla X (14) X (71) X (29) X (42) X (5) X (21) MN
61
Myioborus pictus X X X MA
Myioborus miniatus 1 X (1) RR
Icteria virens X X (15) X (10) MN
Thraupidae
Thraupis abbas X X RR
Tiaris olivaceus 1 X (11) RR
Sporophila torqueola X (1) X RR
Saltator atriceps X X (8) X (1) X (4) RR
Emberizidae
Arremonops rufivirgatus X (4) X (67) X (38) X (58) X X (8) RR
Atlapetes pileatus X (2) X (3) X RR
Pipilo maculatus X 1 RR
Spizella passerina X MA
Chondestes grammacus X MN
Melospiza lincolnii 1 X (3) X (2) MN
Cardinalidae
Piranga flava X X MA
Piranga rubra X X X X MN
Piranga ludoviciana X MN
Piranga bidentata 2 X X X X MA
Piranga leucoptera X X X RR
Habia rubica X (4) X (3) 5 RR
Habia fuscicauda X (7) X (12) RR
Rhodothraupis celaeno X X (6) X (48) X (14) RR
Cardinalis cardinalis X X RR/MN
Pheucticus ludovicianus X (1) 1 MN
Pheucticus melanocephalus X (2) X (1) MN
Cyanocompsa parellina X (14) X (75) X (44) X (46) 5 X (8) RR
Passerina caerulea X X RR
62
Passerina cyanea X (1) 3 TR
Passerina versicolor 1 RR
Passerina ciris X (33) MN
Icteridae
Dives dives X X (3) X RR
Icterus gularis X X (2) X X MN
Icterus graduacauda X X (10) X (15) X (3) X (12) X (6) RR
Icterus galbula X RR
Amblycercus holosericeus X (3) X (1) X RR
.
63
CAPITULO 3
PATRONES DE CO-OCURRENCIA, SOBRELAPAMIENTO DE
NICHO Y ESTRUCTURA DE METACOMUNIDADES EN AVES
DE LA RESERVA DE LA BIOSFERA EL CIELO, TAMAULIPAS,
MÉXICO
Jjja
64
3.1. INTRODUCCIÓN
La idea de que la composición de especies de una comunidad se rige por “reglas de ensambles”
deterministas (Diamond, 1975; Diamond y Case, 1986) es un tema generalizado en la ecología de
comunidades. Estas reglas enfatizan la importancia de las interacciones interespecíficas en la
determinación de que especies se encuentran en un ensamblaje (Drake, 1991). Sin embargo, la
importancia e incluso la realidad de las reglas de ensamblaje han sido ampliamente debatidas. Los
defensores han sostenido la importancia de la explotación de los recursos (Diamond, 1975), las
jerarquías competitivas (Gilpin et al., 1986), y los efectos de la prioridad (Drake, 1991) en la
producción de reglas de ensamblaje.
Sin embargo, algunos científicos opinan que muchas de estas reglas son tautologías triviales
que no tienen poder predictivo (Connor y Simberloff, 1979) y además son poco convincentes
(Wiens, 1980; Wilson, 1991). El origen de esta controversia fue el trabajo de Diamond (1975),
investigación que versa sobre la distribución de aves terrestres en Nueva Guinea y las islas del
archipiélago de Bismarck, en el cual describe las relaciones especies-área, las funciones de la
incidencia, las combinaciones de especies, y los patrones de uso de los recursos. Su análisis explica
que la competencia interespecífica en los grupos de especies relacionadas (gremios ecológicos).
En síntesis, su investigación le permitió generar siete “reglas” para intentar comprender los
ensamblajes de las comunidades, de las cuales, dos explican la ocurrencia de un patrón de
distribución denominado “tablero de ajedrez”, en la cual, una especie nunca ocupa el mismo sitios
que otra.
Connor y Simberloff (1979) argumentaron que los patrones de tablero de ajedrez deben ser
probados en un modelo nulo adecuado y concluyen que Diamond no tenía pruebas suficientes para
apoyar la creación de las normas de ensambles generales. Dicha crítica desencadenó un debate, que
ha continuado durante casi dos décadas (Wiens, 1989, Gotelli y Graves, 1996). Gran parte de la
controversia, surge del uso de la estadística de modelos nulos (Alatalo, 1982; Diamond y Gilpin,
1982; Gilpin y Diamond, 1982; 1984; 1987; Wright y Biehl, 1982; Connor y Simberloff, 1983;
1984, Wilson, 1987; Stone y Roberts, 1990; 1992).
65
La competencia es considerada un factor central en la teoría evolutiva y en la estructuración
de comunidades, por lo tanto pertenece al campo común de la ecología. Los modelos nulos, se
reconoce a la competencia como un factor importante en la estructuración de las comunidades, la
cual en muchos casos es la fuerza principal. Así también, se da cabida a otros tipos de interacciones
como los mutualismos u factores significativos para explicar la diversidad biológica (Núñez y
Núñez, 2005).
3.1.1. MODELOS NULOS EN LA ECOLOGÍA
La ecología de comunidades en los 1980’s y 1990’s se centró en estudiar cómo interactuaban las
condiciones ambientales locales y las especies, en los patrones de convivencia y la relación de
abundancias de las especies a escala local. En los años más recientes se ha visto un creciente interés
en el estudio la importante función de la dinámica espacio-temporales como la ecología de
metacomunidades (Chase y Bengtsson, 2010). El desarrollo de modelos nulos para analizar
comunidades ha generado una poderosa herramienta para investigar su estructura y este análisis ha
sido aplicado al estudio de varios taxa (Caswell, 1976; Colwell y Winkler, 1984; Connor y
Simberloff, 1979).
Los sistemas ecológicos suelen presentar patrones llamativos en la distribución espacial y
temporal de los organismos y en el uso que ellos hacen de los recursos. Los modelos nulos son
métodos estadísticos que permiten evaluar la contribución de un mecanismo de interés en la
generación de un patrón observado en la naturaleza. Aunque han tenido una historia controvertida,
los modelos nulos han tenido gran importancia histórica en ecología y biogeografía y continúan
siendo una herramienta imprescindible para el ecólogo moderno.
Gotelli y Graves (1996) definen modelo nulo, como un patrón de generación que se basa
en la asignación al azar de datos ecológicos, donde algunos elementos de los datos se mantienen
constantes y los demás se les permite variar estocásticamente, en estos modelos, el azar está
diseñado para producir un patrón que podría esperarse en ausencia de un mecanismo ecológico
especial.
66
El modelo nulo formaliza una hipótesis nula en ecología, la cual representa la posibilidad
de que no ha pasado nada, o que un proceso no ha ocurrido, o que el cambio no ha sido producido
por una causa de interés. De esta manera, dicha hipótesis nula es el punto de referencia contra la
cual las hipótesis alternativas deben ser contrastadas (Strong, 1980).
La matriz de presencia-ausencia es la base para el análisis de los modelos nulos, las filas
representan las especies y las columnas representan los sitios o muestras. Cada celda de la matriz
se codifica con valores de 0 (cero) y 1 (uno), indicando ausencias el primer valor y el segundo la
presencia. A continuación, el estadístico de prueba observado se contrasta contra una distribución
nula que se genera de forma aleatoria la asignación de los valores de incidencia (1 / 0) en la matriz
de un gran número de veces (es decir, genera comunidades nulas) y el cálculo la prueba estadística
para cada conjunto al azar. En el marco de la hipótesis nula de la prueba estadística observada es
sólo un valor posible de la distribución nula y su probabilidad puede ser evaluada como la
proporción de azar valores que son más extremas que lo observado (Badii y Abreu, 2006).
Comúnmente se han empleado dos algoritmos para generar el azar en matrices nulas
(llamadas también comunidades nulas). El primero es aleatoriamente, en el cual los valores de
incidencia (1 / 0) se fijan a la suma de las filas (es decir, las especies se mantiene constante),
mientras que el segundo fija la suma de las filas y columnas (es decir, la riqueza de especies por
sitio se mantienen constantes). Según el algoritmo, los sitios tienen diferentes probabilidades de
ser colonizados al azar. Sin embargo, todos los sitios se supone que proporcionar condiciones
ambientales similares, ya que cualquier de ellos reúne el potencial para ser colonizadas por una
especie (Badii y Abreu, 2006).
En resumen, los modelos nulos permiten conocer si el azar está involucrado en los patrones
de distribución de la especies, y el uso de éstos, es una alternativa de realizar repeticiones
numerosas en campo. Sin embargo, no implica el realizar un bajo esfuerzo de muestreo, ya que
como menciona Vilchis (2015), la interpretación teórica es tan solo una aproximación de lo que
sucede en la naturaleza.
En este capítulo usamos modelos nulos con la finalidad de analizar la posible existencia de
patrones en los ensamblajes de aves de seis localidades de la Reserva de la Biosfera “El Cielo”,
67
considerando tres niveles de elevación en ambientes conservados y alterados durante la época
invernal a lo largo de cuatro años de monitoreo. Lo anterior basado en tres análisis que son: la co-
ocurrencia, el sobrelapamiento de nicho y la estructura de metacomunidades, las cuales se explican
más adelante.
Un modelo nulo se define como un modelo que genera un patrón que está basado en la
aleatorización de datos ecológicos o muestreo aleatorio de distribuciones conocidas o imaginarias.
El modelo nulo es diseñado con respecto a algún proceso ecológico y evolutivo de interés. Ciertos
elementos de los datos son mantenidos constantes, y otros se permite que varíen aleatoriamente
para crear nuevos patrones de ensamble. La aleatorización es diseñada para producir un patrón que
se esperaría en la ausencia de un mecanismo en particular. (Gotelli y Graves, 1996).
El objetivo de los modelos nulos es estiman si los patrones de los datos reales pueden ser
reproducidos en un modelo simple que no incorpora un mecanismo biológico importante, así como
determinar si los datos parecen seguir un patrón no aleatorio con respecto a una hipótesis nula.
a) Co-ocurrencia
Una de las cuestiones fundamentales de la ecología es si las comunidades ecológicas se estructuran
de acuerdo con un conjunto de reglas generales. Pero esto es también uno de los temas más
controvertidos en la ecología (Strong et al., 1984, Weiher y Keddy 2001). Especialmente las reglas
de ensamblaje propuesto por Diamond (1975), el cual ha suscitado un intenso debate en las últimas
tres décadas (Connor y Simberloff, 1979; 1983; 1984; Diamond y Gilpin, 1982; Gilpin y Diamond,
1982; Weiher y Keddy, 2001).
Diamond (1975) postuló un conjunto de reglas fundamentales que determinan el patrón de
co-ocurrencia de las especies en las comunidades naturales. Identificando a la competencia como
la medida o la fuerza principal de estructuración entre especies. El debate sobre el modelo de
Diamond se ha centrado principalmente en dos cuestiones. Si el modelo presenta una lógica
(Connor y Simberloff, 1979) y cómo construir modelos nulos suficientes para probarlos (Manly,
1995; Gotelli y Graves, 1996; Sanderson et al., 1998; Gotelli y Rhode, 2002).
68
Este debate dio lugar a la mejora de las técnicas estadísticas y en el desarrollo de software
para pruebas de no aleatoriedad en matrices de ausencia y presencia o de abundancia (Schluter,
1984; Gotelli et al., 1997; Shenk et al., 1998; Gotelli, 2000; Gotelli y Entsminger, 2001). Estos
esfuerzos permitieron la realización de ciertos algoritmos usando modelo nulo y su capacidad para
detectar patrones de co-ocurrencia (Gotelli 2000; 2001; Gotelli y Entsminger, 2003).
Un inconveniente importante en el debate sobre las reglas de ensamblaje fue la restricción
de las base de datos, dado que la formulación original del modelo se basa en datos de presencia-
ausencia de las especies de aves del archipiélago de Bismarck (Diamond, 1975). Desde entonces,
se han utilizado sólo unos pocos estudios adicionales para probar el modelo (Gotelli y Graves,
1996). En este sentido, la publicación de Gotelli y McCabe (2002) es un gran paso adelante. Se
llevó a cabo un meta-análisis de 96 sobre la distribución de las especies entre los sitios replicados
y encontraron diferencias importantes respecto del modelo nulo de asociaciones de especies al azar,
a las predichas por las reglas de ensamblaje de Diamond. Sin embargo, incluso este resultado no
responde a la pregunta de manera decisiva, lo que hace que las desviaciones observadas a partir de
los patrones al azar. La interpretación clásica apunta a las interacciones entre especies,
especialmente a la competencia, como la fuerza principal para la formación de la estructura de la
comunidad (Connell, 1980; Tilman, 1982; Weiher y Keddy, 1999). En su lugar, Schoener y Adler
(1991) y Bell (2000) señalaron que la heterogeneidad del hábitat puede producir distribuciones
espaciales aleatorias.
Uno de los tópicos que en ecología de comunidades se le ha puesto más atención es la
identificación de los mecanismos generales que gobiernan la estructura de las comunidades
biológicas (“reglas de ensamble”), y aunque se han propuesto varias reglas se le ha dado mayor
relevancia a las interacciones interespecíficas como la competencia y el mutualismo (Vilchis, 2000;
Chase, 2003; Feeley, 2003). Sin embargo, es necesario indicar que la coexistencia entre las especies
puede estar gobernada por fuerzas competitivas y no competitivas (Gordon, 2000). Los modelos
nulos son métodos estadísticos y simulaciones computarizadas que se usan para indagar o analizar
si existe el azar en los procesos de la naturaleza que generan algún patrón ecológico, de aquí que
se han implementado para estudiar los patrones de co-ocurrencia (Gotelli, 2000; Gotelli y
Entsminger, 2003). Los modelos nulos trabajan con datos ecológicos aleatorizados procedentes de
69
un modelo conocido o imaginario, de manera tal que se puede determinar si los patrones observados
en las comunidades biológicas son gobernados por eventos o sucesos ecológicos o evolutivos, o
simplemente por el azar (Gotelli, 2000; Gotelli y Entsminger, 2003).
b) Sobrelapamiento
Sin duda uno de los temas más estudiados en ecología ha sido tratar de entender o conocer cómo
las especies difieren en el uso de los recursos (Luiselli, 2008); buscando explicarlo mediante el
análisis de tres aspectos dimensionales, el hábitat, el alimento y el tiempo (Schoener, 1968; Pianka,
1969). Sin embargo, la distribución de los seres vivos depende de muchos factores y estos pueden
abarcar escalas espaciales y temporales muy distintas (Nogués-Bravo, 2003).
Cuando tratamos de analizar el ensamble de nichos debe tomarse en cuenta que la medición
y la interpretación del traslape de nicho entre especies consumidoras del mismo recurso depende
de lo que se está comparando entre ellas; por ejemplo, la morfología, el uso de cierto microhábitat,
el tiempo u horario de forrajeo, el comportamiento de alimentación y los recursos consumidos
(Lawlor, 1980). La mayoría de estos estudios únicamente documentan las diferencias pero no
analizan los mecanismos que las causan, ya que de manera conjunta o por medio de un sólo estudio
ambas metas son difíciles de alcanzar (Toft, 1985).
Una de las mejores herramientas para estimar solapamiento de nicho es mediante el módulo
“Niche Overlap” del programa informático EcoSim 7.0. Este modelo se basa en una tabla de medias
que muestra la prueba de probabilidad en la cual el solapamiento de nicho medio observado se
compara con el solapamiento de nicho en las comunidades simuladas asumiendo que cuando la
media observada es mayor que la esperada hay traslape; en caso contrario, hay segregación (Gotelli
y Graves, 1996).
El sobrelapamiento de los patrones por sitios fue analizado usando el número de individuos
por especie, se utilizó el índice de Pianka que va en un rango de 1, cuando existe una idéntica
utilización del recurso y de 0 cuando no comparten el recurso. El análisis de sobrelapamiento de
70
nicho se realizó en el programa de EcoSim 7.72 (Gotelli y Entsminger, 2009). Las redes de
interacciones entre especies de aves se analizaron empleando sitios de monitoreo y las condiciones
ambientales (alterado y conservado).
c) Metacomunidades
Se le denomina metacomunidad a un conjunto de comunidades ecológicas locales ligadas por la
dispersión de las especies interactuantes (Hanski y Gilpin, 1991; Mouquet y Loreau, 2002; Leibold
et al., 2004). El concepto está centrado en la estructura que existe entre la interconexión de sitios,
y cambia el enfoque de patrones a escalas locales a patrones a través de meso-escalas, y los
mecanismos que operan localmente a aquellos que operan en diferentes escalas (Leibold, 2011).
La comprensión de los procesos que propician ya sea a escalas locales o regionales la
estructura de una comunidad ha sido un tema de gran interés en la ecología (Ricklefs, 1987;
Ricklefs y Schluter, 1993), asimismo, el tratar de descifrar o entender los patrones de distribución
de la riqueza de especies y de las poblaciones.
Una nueva gama de estudios ha surgido como un nuevo paradigma en ecología, en donde
el estudio de las metacomunidades es el enfoque principal. Definiéndose como el conjunto de
comunidades locales que se encuentran interconectadas dentro de una misma unidad de paisaje
(Holyoak et al., 2005; Holyoak y Mata, 2008).
Los modelos de metacomunidades difieren en aspectos importantes en la valoración del
papel que desempeñan los factores bióticos, abióticos, la heterogeneidad espacial y la capacidad
de dispersión. De este modo, la variación de éstos parámetros origina estructuras y dinámicas
metapoblacionales diferentes (Leibold et al., 2004).
Mediante el enfoque de metacomunidades (sensu Leibold y Mikkelson, 2002; Presley et al.,
2010) evaluamos la estructura de metacomunidades de aves en la reserva de la biosfera El Cielo,
de tres estratos elevacionales y dos condiciones ambientales de su hábitat (conservado o alterado).
esperando puedan ser descritas en su estructura a partir de alguno de los modelos actuales de
71
metacomunidades (Tabla 3.1). Para ello se evalúan tres aspectos, la Coherencia (CO), Recambio
de especies (RE) y el agrupamiento de límites entre especies (AE). Lo anterior permitirá identificar
seis estructuras (Leibold & Mikkelson, 2002) y cuatro cuasi-estructuras (Presley et al., 2010), es
decir cómo están distribuidas las especies a lo largo de un eje de variación medioambiental: (Tabla
3.1), asumiendo que la distribución de las especies pueden ser producto de factores abiótico o
biótico.
3.2. MATERIAL Y MÉTODOS
La datos de campo fueron obtenidos del monitoreo de aves en las temporadas invernales del 2006
al 2010 durante los meses de diciembre, enero y febrero, siguiendo los criterios del protocolo MoSI
[Monitoreo de sobrevivencia invernal (DeSante y Saracco, 2004)], en las localidades de Gómez
Farías (GF), Alta Cima (AC), y San José (SJ), considerando dos estaciones por cada localidad, una
en hábitat conservado (con) y otra en alterado (sec).
Los registros obtenidos en campo fueron generados por dos tipos de muestreo: a) con redes
ornitológicas y b) de datos de observaciones utilizando binoculares (10x50) y registros auditivos.
Más información al respecto al proceso de monitoreo se presenta en el capítulo I.
d) Co-ocurrencia
Los datos fueron organizados en una matriz de presencia (1) y ausencia (0), en el que cada especie
representa una fila y las columnas los sitio de muestreo. Con la finalidad de cumplir con los
requerimientos sugeridos por Gotelli (2000), se seleccionaron únicamente grupos específicos a
nivel de orden (Columbiformes, Psittaciformes, Piciformes, Apodiformes, Accipitriformes y
Passeriformes), que fueron los que presentaban más de cinco especies, con la finalidad de detectar
patrones de distribución no aleatorios de las especies, utilizando el módulo de Co-ocurrencia de
EcoSim (Gotelli y Entsminger, 2001); considerando los cuatro índices de co-ocurrencia (Checker,
C-Score, V-Ratio y COMBO), realizando las simulaciones sugeridas por Gotelli (2000) para cada
uno de los índices, con un total de 1000 iteracciones (Anexo 3.1).
72
Tabla 3-1. Seis estructuras (Leibold & Mikkelson, 2002) y cuatro cuasi-estructuras (Presley et al., 2010) de metacomunidades. Los patrones representan
características hipotéticas que resultan de al menos un proceso ecológico o biogeográfico potencial. Coherencia, recambio de especies, y agrupamiento de límites
entre especies, lo anterior hace referencia a los tres elementos evaluados para identificar el patrón que mejor ajuste. Las estructuras cuasianidadas se dividen en
base al límite de agrupamiento en tres patrones de pérdida de especies (agrupada, estocástica, o híper dispersa).
ESTRUCTURA DESCRIPCIÓN COHERENCIA RECAMBIO
DE ESPECIES
AGRUPAMIENTO
DE LÍMITES
Tablero de ajedrez Pares de especies tienen distribuciones que se excluyen
mutuamente (i.e., combinaciones prohibidas; Diamond,
1975) pero estos pares ocurren independientemente de
otros pares.
Negativa N.A. N.A
Subgrupos anidados Conjuntos de especies de sitios pobres en especies son
subgrupos (Patterson y Atmar, 1986) de aquellos sitios
ricos en especies.
Positiva
Negativo Puede ser positivo,
n.s., o negativo
Cuasi-anidada N.S., y menor
que lo esperado
por el azar
Clementsiana Los gradientes resultan en comunidades discretas que se
reemplazan entre sí como un grupo (Clements, 1916).
Positiva Positivo Positivo
Cuasi-Clementsiana N.S.
Gleasoniana Los gradientes resultan en un recambio de especies, pero
el arreglo de las especies a lo largo del gradiente es
independiente e idiosincrásico (Gleason, 1926).
Positiva Positivo N.S.
Cuasi-Gleasoniana n.s., y mayor
que lo esperado
por el azar
Espaciada
uniformemente
Los gradientes resultan en comunidades no discretas, pero
los límites de las especies están ordenados de manera más
uniforme (Tilman, 1982) que lo esperado por el azar.
Positiva Positivo Negativo
Cuasi-espaciada N.S.
Aleatoria No hay gradientes u otros patrones en la distribución de
las especies entre los sitios (Simberloff, 1983).
N.S. N.S. N.S.
Abreviaciones: N.A., no aplica, N.S., no significativo
73
e) Sobrelapamiento de nicho
Para determinar cómo las especies de aves se dividen el uso de espacio en las seis localidades de
El Cielo, los datos fueron organizados en una matriz de ocurrencia, donde las filas indican el total
de aves capturadas en los cuatro años de muestreo por especie y las columnas los sitios de
muestreo.Para determinar el sobrelapamiento de nicho se emplearon los algoritmos utilizados en
el programa EcoSim 7.0 (Gotelli y Entsminger, 2001), generando 1000 pseudocomunidades en las
que se calcula nuevas superposiciones de nicho (Gotelli y Entsminger, 2001) es decir, produce
patrones aleatorios de superposición de nicho que serían esperados en ausencia de interacciones
entre las especies (patrones nulos).
La amplitud del nicho puede ser retenida o reasignada, en el primer caso se conserva el
grado de especialización de cada especie, y en el segundo conduce a un aspecto más amplio de
utilización y por lo tanto un mayor solapamiento de nicho en la comunidad simulada contra la real.
De igual manera los ceros en las simulaciones también pueden ser retenidos o reasignados.
Los algoritmos a utilizar fueron RA3 y RA4 con el índice de Czechanowski, este índice
corresponde a la zona de intersección de los histogramas de la utilización de las especies, con
valores que van de 0 hasta un máximo de 1,0 (Gotelli y Entsminger, 2001). El primer algoritmo
retiene el número de especies por área y reasigna las condiciones de cero, no anclándolos, esto
significa que cuando una localidad no es ocupada por una especie en la matriz original, dicha
localidad puede estar ocupada en alguna matriz simulada y el segundo no retiene el número de
especies por área ni reasigna los ceros, por lo cual, si una especie no utilizó una localidad dada en
la matriz original, tampoco lo hará en la matriz simulada (Gotelli y Entsminger, 2001).
La amplitud del nicho puede ser retenida o reasignada, cuando es retenido se preserva el
grado de especialización de cada especie y cuando es reasignado usualmente conduce a un espectro
mucho más amplio de utilización y, por lo tanto, un mayor solapamiento de nicho en la comunidad
simulada contra la comunidad real. De la misma manera los estados en cero son retenidos o
reasignados: la participación de los ceros en la matriz observada es mantenida o no en cada matriz
simulada. Para el presente trabajo se realizaron comparaciones entre los algoritmos RA2, RA3 y
RA4 utilizando el índice de Pianka. El algoritmo RA2 flexibiliza la amplitud del nicho observado
74
y retiene la condición de ceros; RA3 retiene la amplitud y reasigna la condición de ceros mientras
RA4 retiene ambas condiciones. Cada prueba fue aleatorizada 1000 veces usando el programa
informático EcoSim 7.0 (Gotelli y Entsminger 2001) Para este análisis se usó la abundancia total
de aves (adultas o inmaduras), en todos los casos las filas contuvieron a las especies y las columnas
a las diferentes porciones particulares del hábitat.
La decisión sobre el patrón de los estados ceros en las matrices simuladas dependerá de
considerar si los mismos representan ausencias obligadas en las áreas estudiadas. Estas ausencias
podrían estar determinadas por limitaciones ambientales (requerimientos ecológicos insuficientes)
o históricos (áreas de endemismos o vicariantes), no por interacción de exclusión entre especies o
factores aleatorios, como la dispersión. Por no tener una certeza fundamentada, se debe optar por
la aleatorización de los ceros en las matrices simuladas. La retención de estados ceros es posible
también mediante la opción "ceros duros". El algoritmo RA3 es poco propenso a errores de tipo I
(las probabilidades de que la matriz generada al azar produzca un patrón estadísticamente
significativo), al detectar de forma más eficiente los patrones de superposiciones espaciales no
aleatorias. Por su parte, el algoritmo RA4 representa más la estructura de los datos reales; por lo
tanto, no siempre detecta patrones no aleatorios en casos donde RA3 lo hace. Así, resulta más
predispuesto a cometer errores de tipo II (las probabilidades de que la matriz generada al azar no
produzca patrón estadísticamente significativo). Por otra parte, de producir también patrones de
superposición significativos, sería posible afirmar que la estructura no aleatoria (superposición
espacial de las áreas superior o inferior de lo esperado por superposiciones aleatorias) de la matriz
de datos es muy marcada (Gotelli, 2000).
Los llamados "ceros duros" permiten delimitar los límites de utilización espacial en
simulación. Estos estados representan espacios muy poco probables, o no factibles, de ser ocupados
por una especie o un conjunto de ellas, con independencia del posible efecto de interacción biótica.
Los ceros duros se constituyen mediante la entrada, en lugar de "0", de "x" en las locaciones
pertinentes de la matriz. El algoritmo que se debe utilizar es RA3, el cual conservará esa
codificación en las matrices simuladas, aunque el resto de los ceros presentes sea aleatorio. Sólo
se codifican con "x" los "0" que se consideran "duros", según los criterios expresados. Así, la matriz
podría tener todos sus estados ceros codificados con "x" o sólo una parte de ellos.
75
Esta opción puede aplicarse en el análisis de la superposición espacial de organismos en
gradientes ecológicos o mosaicos de hábitats, donde se concluye que en algunas zonas del
gradiente, o algún hábitat en específico, no es posible la presencia de algunas especies. De igual
modo, es posible usarla en los análisis históricos que involucran áreas de endemismo diferentes y
las ausencias no sean interpretadas como resultantes de extinciones.
El primer paso sería la construcción de una matriz con las áreas en las filas y las especies
en las columnas. Con el algoritmo RA3 (ancho de la utilización de las áreas retenidas y estados
ceros barajados), se retiene el número de especies por área y se permite el uso de cada área por
cada especie. Con el algoritmo RA4 (ancho de la utilización de las áreas retenidas y estados ceros
retenidos).
f) Metacomunidades
Para el análisis de metacomunidades, se seleccionaron los resultados del proceso de monitoreo de
redes, en virtud de que se el programa requiere contar con datos de abundancia, el primer análisis
se realizó a nivel de órdenes, considerando solo Passeriformes y Apodiformes y en un segundo
análisis a nivel de familias, se consideraron solo Cardinalidae, Emberizidae, Parulidae, Trochilidae,
Turdidae y Tyrannidae. Estos fueron organizados en una matriz de presencia ausencia (por orden
o familia), donde las filas indican las especies de aves capturadas en los cuatro años de muestreo y
las columnas los sitios de muestreo. Dicha matriz fue traspuesta y analizada utilizando el programa
Matlab versión 5.3. Corriendo 1000 iteraciones para cada uno de los elementos coherencia (CO),
recambio de especies (RE) y límite de agrupamiento (AE).
La matriz de cada uno de los órdenes y familias fueron ordenadas por medio de un análisis
de correspondencia (reciprocal averaging), buscando minimizar el grado en que los sitios
compuestos de especies similares y de comparable distribución espacial, sean adyacentes en la
matriz (Gauch, 1982).
Se utilizó un análisis jerárquico (sensu Leibold y Mikkelson, 2002; Presley et al., 2010)
basado en modelos nulos para evaluar tres aspectos de la distribución de las especies (CO, RE,
76
AE), para así identificar a partir de una matriz de incidencia ordenada la estructura canónica de
metacomunidades (e.g., Clementsiana, Gleasoniana, subgrupos anidados, etc.), para cada gradiente
elevacional (Figura.3.1).
Figura 3.1. Diagrama analítico del enfoque jerárquico basado en el análisis de los elementos de
estructura de metacomunidades (CO, RE y AE), para distinguir entre las seis estructuras
idealizadas (Leibold y Mikkelson, 2002), cuatro cuasi-estructuras y tres patrones de pérdida de
especies en estructuras anidadas (Presley et al., 2010). Los cuadros designan los resultados
estadísticos (+ = significativo positivo, NS = no significativo, - = significativo negativo) de la
comparación de valores observados versus simulados; los óvalos indican la dirección del recambio
de especies no significativo para determinar cuasi-estructuras. Usamos α = 0.05 para el análisis
de cada EMS. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de Presley et al., (2010).
Con el fin de identificar la estructura de metacomunidades de aves en El Cielo, se empleó
el método analítico de Leibold y Mikkelson (2002), en el marco conceptual de Presley et al., (2010),
basándonos en la coherencia (CO), el recambio de especies (RE) y el límite de agrupamiento entre
especies (AE).
77
Coherencia (CO)
De acuerdo al enfoque jerárquico (Presley et al., 2010), el primer elemento a ser evaluado es la
Coherencia. Para analizar la CO, fue escogido a priori un modelo nulo cuya función es fijar el total
de columnas (riqueza de especies en cada sitio/estrato) a la igualdad de los valores empíricos, pero
asignando una probabilidad equiprobable a cada fila (ocurrencia de especie), además presenta una
combinación deseable de error de tipo I y II cuando se aplica a matrices pequeñas. Este modelo
nulo crea un universo nulo biológicamente realista en el cual el número de especies en cada sitio
es fijado, pero el número de sitios en el que ocurre cada especie es aleatorio (Presley et al., 2009,
2010; Presley y Willig, 2010). Para cada gradiente elevacional se generaron 1000 matrices al azar.
Se evaluó CO mediante la comparación del número de ausencias incrustadas (i.e., una interrupción
en el rango de una especie) en la matriz ordenada (Co obs) versus la distribución de ausencias
embebidas producidas por el modelo nulo (Co sim; Figura 3.2). La significancia se estima con una
prueba de z basada en la media y la varianza de la distribución nula (Leibold y Mikkelson, 2002).
Una metacomunidad se consideró con CO significativa y positiva, cuando la probabilidad
debido al azar de tener menos ausencias embebidas que lo observado fue ≤ α/2 (una prueba de dos
colas). Una metacomunidad se consideró con CO significativa y negativa, si la probabilidad debido
al azar de tener más ausencias embebidas a lo observado fue ≥ α/2. La CO positiva indica una
respuesta continua de las especies en la metacomunidad a las mismas características apropiadas
ambientales a lo largo del gradiente latente, y es característica del resto de las estructuras coherentes
(i.e., Subgrupos anidados, Espaciada uniformemente, Clementsiana, Gleasoniana; Figura 3.2a). La
CO negativa es característica de la estructura tablero de ajedrez. Una CO no significativa (α ˃ 0.05)
indica una estructura aleatoria y sugiere que la distribución de la mayoría de las especies no está
determinada por el mismo gradiente ambiental (Presley et al., 2010; Figura 3.2b).
78
Figura 3.2. Evaluación de CO: a) Metacomunidad perfectamente coherente, b) Metacomunidad no
coherente. Aus = número de ausencias incrustadas observadas, M = promedio de ausencias incrustadas
nulas, DS = desviación estándar de M, p = valor de probabilidad. Imagen modificada por Arriaga (2012) a
partir de Leibold y Mikkelson (2002).
Recambio de especies (RE) El siguiente elemento que se evalúa en estructuras con Coherencia positiva es el recambio de
especies, para esto se eliminan las ausencias incrustadas en la matriz de incidencia con el objetivo
de obtener los rangos de distribución perfectamente coherentes (Leibold y Mikkelson, 2002). El
RE se analiza contabilizando el número de veces que una especie es sustituida por otra entre cada
posible par de sitios en la matriz previamente ordenada (RE obs). El modelo nulo empleado crea
una distribución nula (RE sim) de valores a partir de 1000 matrices generados al azar, moviendo
todos los rangos de distribuciones de las especies azarosamente dentro de la matriz. Para determinar
la significancia, el RE obs es comparado con la distribución nula (Re sim; Leibold y Mikkelson,
2002; Figura 3.3).
79
Una metacomunidad exhibió RE significativamente negativo, cuando la probabilidad
debido al azar de menos reemplazos que lo observado fue ≤ α/2 (Figura 3.3a); RE no significativo,
cuando el valor de la prueba estadística fue α ˃ 0.05 (Figura 3.3b); y RE significativamente
positivo, cuando la probabilidad debido al azar de tener más reemplazos que lo observado fue ≤
α/2 (Figura 3.3c). Un RE significativamente negativo es indicativo de estructuras de subgrupos
anidados, mientras que un RE significativamente positivo es indicativo de estructuras Gleasoniana,
Clementsiana o espaciadas uniformemente. Un RE no significativo es una característica de las
cuasi-estructuras, un RE negativo no significativo indica una de las estructuras cuasi-anidadas, y
un RE positivo no significativo indica una estructura cuasi-Gleasoniana, cuasi-Clementsiana, o
cuasi-espaciada uniformemente (Presley et al., 2010; Figura 3.1).
Figura 3.3. Evaluación de RE: a) Metacomunidad sin recambio de especies, b) Metacomunidad con bajo
recambio de especies. c) Metacomunidad con alto recambio de especies. Re = número de recambios, M =
promedio de recambio esperado por el modelo nulo, DS = desviación estándar del recambio esperado por el
modelo nulo, p = probabilidad estadística. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de Liebold y
Mikkelson (2002).
Agrupamiento de límites entre especies (AE) El último elemento a evaluar es el AE, el cual nos permite distinguir estructuras con CO y RE
positivos una de otra, mediante tres patrones de agrupamiento de los límites de rangos de
distribución de las especies a lo largo de eje de variación ambiental. Este elemento se evalúa por
80
medio del índice de Morisita (I), el cual mide el agrupamiento de los límites de las distribuciones
de las especies en cada sitio o estrato (Morisita, 1971; Figura 3.4). La significancia es determinada
por una prueba chi-cuadrada de bondad de ajustes (χ2) que compara la distribución observada de
los límites de las especies contra una expectativa de una distribución uniforme de los límites de
distribución (Leibold y Mikkelson, 2002; Presley et al., 2010).
Un I <1.0 con una prueba χ² significativa, indican límites distribuidos más uniformemente
que lo esperado por el azar (Figura 3.4a), y es compatible con estructuras espaciadas
uniformemente, cuasi-espaciadas uniformemente, o pérdida hiper-dispersa de especies en
estructuras anidadas o cuasi-anidadas. Un AE aleatorio, tiene un I ~ 1.0 y una prueba χ² no
significativa, indicando un agrupamiento azaroso (Figura 3.4b), consistente con estructuras
Gleasoniana, cuasi-Gleasoniana, o pérdida estocástica de especies en estructuras anidadas.
Mientras que un I >1.0 con una prueba χ² significativa, indica límites más agrupados que lo
esperado por el azar (Figura 3.4c), y es consistente con estructuras Clementsiana, cuasi-
Clementsiana, o pérdida agrupada de especies en estructuras anidadas o en cuasi-anidadas. (Leibold
y Mikkelson 2002, Presley et al., 2010; Figura 3.1).
Figura 3.4. Evaluación de AE: a) especies sin agrupamiento, b) especies con bajo agrupamiento en sus límites. c)
especies con alto agrupamiento entre sus límites. IM= valor del índice de Morisita observado, Mi= Valor del
agrupamiento uniforme, p= Valor de probabilidad de M. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de
Leibold y Mikkelson (2002).
81
Los análisis de Estructuras de Metacomunidades se realizaron en Matlab 7.5.0.342, versión
2007b (scripts disponibles en: http://www.tarleton.edu/higgins~/EMS.htm). Las matrices de
presencia-ausencia se presentan en el Anexo 3.1.
3.3. RESULTADOS
3.3.1. RIQUEZA DE ESPECIES
Durante el proceso de monitoreo de aves en las seis localidades de la reserva de la Biosfera El
Cielo, se registró una diversidad de 187 especies de aves, agrupadas en 14 órdenes y 36 familias.
De manera general los sitos alterados (GFsec, ACsec y SJsec) en cada uno de los estratos
elevacionales presentaron una mayor diversidad con respecto a los sitios conservados, y la riqueza
de aves se disminuyó conforme se incrementó la altitud, por lo cual la mayor riqueza de aves se
presentó en los estratos de Gómez Farías, seguida de los de Alta Cima y por último los de San José.
La localidad de muestreo que presentó la mayor riqueza de especies fue la GFsec con 149
especies, seguida de la ACsec con 128; GFcon con 109; ACcon con 102; SJsec con 79 y SJcon con
69 taxa.
3.3.2. ANÁLISIS DE CO-OCURRENCIA
Para el análisis de co-ocurrencia se utilizaron solo los órdenes que presentaron más de cinco
especies en su composición (Tabla 3.2). Las simulaciones de coocurrencia realizados para los
diferentes índices seleccionados, para cada uno de los grupos de aves, arrojaron diferentes
resultados, resaltando que el índice Combo, solo dio valores significativos para el orden
Columbiformes, por lo anterior, solo para este grupo se presenta los valores de dicho índice.
82
Tabla 3.2. Riqueza de especies por orden de aves registradas en la Reserva de
la Biosfera El Cielo. Se indican con negritas los órdenes seleccionados para
el análisis de co-ocurrencia.
ORDEN RIQUEZA DE ESPECIES
Caprimulgiformes 1
Coraciiformes 1
Tinamiformes 1
Cathartiformes 2*
Cuculiformes 2
Trogoniformes 3
Falconiformes 4
Galliformes 4
Strigiformes 4
Columbiformes 6
Piciformes 7
Psittaciformes 7
Accipitriformes 12*
Apodiformes 12
Passeriformes 121
* Los órdenes Accipitriformes y Cathartiformes, fueron separados por Chesser et al.,
(2016), por lo anterior, se presenta análisis para ambos grupos.
g) Orden Passeriformes
Este orden es el más diverso de todos los presentes en la Reserva de la Biosfera El Cielo, con 121
especies de aves, encontrando el mismo patrón de riqueza descrito anteriormente para toda la
avifauna, es decir mayor riqueza en áreas alteradas y esta decrece conforme se incrementa la altitud.
Los resultados del análisis de co-ocurrencia se muestran en la Tabla 3.2.
La simulación 2 de los índices Checker y C-score y V-ratio indica que las especies están
co-ocurriendo de manera significativa en los seis sitios de muestreo, es decir las especies co-
83
ocurren más de lo esperado de manera equiprobable. En el caso de las simulaciones 4 y 8 sugieren
que todas las especies también co-ocurren de manera significativa, y en la SIM 9, solo son
significativo el índice C-score (Tabla 3.3).
Tabla 3.3. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Passeriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
CHECKER C-SCORE V-RATIO
Observado 828 0.755 12.858
SIM 2 1143.951 0.972 0.993
(< 0.001) (< 0.001) (< 0.001)
SIM 4
2.888
(< 0.001)
SIM 8
4.420
(< 0.001)
SIM 9 838.290 0.716
(0.432) (< 0.001)
Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las
diferentes simulaciones (SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores
expresados en cada una de las simulaciones indican los valores del índice esperado y los valores
entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas corresponden a valores
significativos.
84
h) Orden Accipitriformes y Cathartiformes
Los órdenes Accipitriformes y Cathartiformes de la reserva de la biosfera El Cielo se integran por
un total de 14 especies presentando el mismo patrón de distribución que la riqueza total, es decir a
menor elevación y en áreas alteradas mayor riqueza.
De acuerdo con la tabla 4, los resultados del análisis de co-ocurrencia son consistentes, solo
se presentan valores significativos en la simulación 2, de los índices Checker, C-score y V-ratio
(Tabla 3.4). Considerando que los valores esperados en los dos primeros índices son mayores que
los observados nos indica que las especies están coocurriendo más de lo esperado y por lo tanto la
distribución de estas especies no es aleatoria.
Tabla 3.4. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Accipitriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
CHECKER C-SCORE V-RATIO
Observado 15 0.956 2.402
SIM 2 23.946 1.282 0.999
(0.011) (0.033) (0.037)
SIM 4
2.888
(0.216)
SIM 8
4.420
(0.240)
SIM 9 838.290 0.755
(0.231) (0.439)
Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las
diferentes simulaciones (SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores
expresados en cada una de las simulaciones indican los valores del índice esperado y los valores
entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas corresponden a valores
significativos.
85
i) Orden Apodiformes
Los Apodiformes de la RB El Cielo se integran por un total de 11 especies, presentándose una
mayor riqueza en las localidades de Alta Cima, patrón diferente a lo anteriores descritos. En los
resultados de los análisis de co-ocurrencia no indican valores significativos en ninguno de los
índices, por lo que no existe un patrón consistente de co-ocurrencia de este grupo, y su distribución
en la reserva es aleatoria (Tabla 3.5).
Tabla 3.5. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Apodiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
CHECKER C-SCORE V-RATIO
Observado 16 1.364 1.266
SIM 2 15.472 1.421 1.018
(0.633) (0.348) (0.423)
SIM 4
1.321
(0.509)
SIM 8
1.387
(0.418)
SIM 9 15.026 1.385
(0.353) (0.462)
Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las
diferentes simulaciones (SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores
expresados en cada una de las simulaciones indican los valores del índice esperado y los valores
entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas corresponden a valores
significativos.
86
j) Orden Piciformes
Los Piciformes de la RB El Cielo se integran por siete especies, en este grupo no se presenta un
patrón observable de distribución en base a presencia ausencia por hábitat conservados o alterados
o por nivel altitudinal, debido a que todas las especies tienen la facilidad de estar representados en
todos los ambientes o niveles elevacionales muestreados. Los análisis de co-ocurrencia confirman
que no existe un patrón establecido para este grupo, por lo cual su distribución en la reserva El
Cielo es de manera aleatoria (Tabla 3.6).
Tabla 3.6. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Piciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
CHECKER C-SCORE V-RATIO
Observado 1 0.819 1.384
SIM 2 1.245 0.394 1.004
(0.626) (0.269) (0.335)
SIM 4
1.098
(0.393)
SIM 8
1.181
(0.340)
SIM 9 1.303 0.275
(0.211) (0.460)
Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las
diferentes simulaciones (SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores
expresados en cada una de las simulaciones indican los valores del índice esperado y los valores
entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas corresponden a valores
significativos.
87
k) Orden Psittaciformes
Los Psittaciformes de la RB el Cielo están representados por siete especies, donde la mayor riqueza
se encuentra en las zonas tropicales, disminuyendo la riqueza con la altitud. Los análisis de co-
ocurrencia no revelan valores significativos en las simulaciones (Tabla 3.7), indicando que no un
patrón definido para este grupo.
Tabla 3.7. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Psittaciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
CHECKER C-SCORE V-RATIO
Observado 5 1.143 2
SIM 2 4.805 1.410 0.964
(0.607) (0.224) (0.063)
SIM 4
1.413
(0.235)
SIM 8
1.568
(0.287)
SIM 9 2.503 0.924
(0.108) (0.112)
Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las
diferentes simulaciones (SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores
expresados en cada una de las simulaciones indican los valores del índice esperado y los valores
entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas corresponden a valores
significativos.
88
l) Orden Columbiformes
El orden Columbiformes se integra por seis especies presentando un patrón de presencia similar a
la diversidad total de especies del área de estudio. Los Valores de los índices de coocurrencia para
las diferentes simulaciones realizadas solo fueron significativas en los índices V- Ratio y Combo
para la simulación 2 (Tabla 3.8). Por lo anterior, la co-ocurrencia de especies de Columbiformes
es menos por procesos aleatorios en C-score.
Tabla 3.8. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los
Columbiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.
CHECKER C-SCORE V-RATIO
Observado 2 0.2 2.543
SIM 2 4.089 1.065 1.223
(0.121) (0.017) (0.031)
SIM 4
1.494
(0.127)
SIM 8
1.802
(0.175)
SIM 9 2.000 0.217
(1.000) (0.743)
Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las diferentes simulaciones
(SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores expresados en cada una de las simulaciones indican
los valores del índice esperado y los valores entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas
corresponden a valores significativos.
89
3.3.3. ANÁLISIS DE SOBRELAPAMIENTO DE NICHO
Durante el proceso de monitoreo de aves en las seis localidades de la reserva de la Biosfera El
Cielo, se capturaron un total de 3942 aves, de un total de 113 especies, agrupadas en 11 órdenes,
28 familias y 82 géneros. De manera general la riqueza de especies capturadas fue mayor en sitios
alterados que conservados, mientras que el número de aves capturadas en los sitos alterados de
Gómez Farías y de San José fueron mayores con respecto a los sitios conservados, solo en el área
conservada de Alta Cima se presentó una mayor cantidad de aves capturadas que el sitio alterado
(Figura 3.5).
Figura 3.5. Riqueza de especies y número de capturas por sitio de muestreo en la Reserva de la
Biosfera El Cielo.
Los resultados de las simulaciones para estimar el sobrelapamiento de nicho de los
algoritmos RA3 y RA4 se encontraron diferencias significativas, lo anterior indica que las especies
de aves capturadas en la reserva El Cielo se sobrelapan más de lo esperado, dado que los valores
observados fueron mayores a los simulados para cada una de los algoritmos antes mencionados
(Tabla 3.9). En el caso del algoritmo RA3, este retuvo el número de especies por sitio, mientras
que el RA4 no lo hace, por lo cual, si una especie no fue capturada en un sitio, en ninguna de las
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
0
200
400
600
800
1000
1200
GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
RIQ
UE
ZA
DE
ES
PE
CIE
S
N.
DE
CA
PT
UR
AS
SITIOS DE MUESTREO
N. DE CAPTURAS
RIQUEZA DE ESPECIES
90
matrices simuladas se replicó, sin embargo no se retiene el número de especies por sitio no
anclándolos, esto significa que si un área no es ocupada por una especie en la matriz original puede
estar ocupada en alguna matriz simulada y el segundo no retiene el número de especies por área ni
reasigna los ceros, por lo cual, si una especie no utilizó un área dada en la matriz original, tampoco
lo hará en la matriz simulada (Gotelli y Entsminger, 2001).
Tabla 3.9. Resultados del análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos RA3
y RA4, para las aves capturadas en seis estaciones de la reserva de la biosfera El Cielo
ALGORITMO
VALOR
OBSERVADO
VALOR
SIMULADO P
RA3 0.32018 0.27084 <0.001
RA4 0.32018 0.30457 0.004
3.3.4. ANÁLISIS DE METACOMUNIDADES
El análisis de metacomunidades se realizó para ocho grupos, de los cuales dos fueron a nivel de
orden (Passeriformes y Apodifromes) y el resto a nivel de familias (Tabla 3.10), donde cuatro de
los grupos arrojaron una estructura aleatoria (Apodiformes, Cardinalidae, Trochilidae y
Emberizidae), dos con estructura cuasigleasoniana (Tyrannidae y Turdidae), una con estructura
cuasiclementsiana en el primer eje de dispersión y en el segundo cuasigleasoniana (Parulidae).
De acuerdo a los análisis de metacomunidades, el orden Passeriformes presenta una
coherencia (CO) positiva, indicando que existen menos ausencias incrustadas que lo esperado por
procesos aleatorios, característica de las estructuras canonícas de metacomunidades, por lo cual es
una comunidad con una estructura cuasi anidada con pérdida estocástica de especies. Por otra parte
al analizar este mismo orden, con una perspectiva de recambio de especies (considerando la posible
existencia de un segundo eje de dispersión de las especies) nos indica que es una comunidad con
una cuasiestructura anidada con una pérdida agrupada de especies (Tabla 3.10). La CO positiva
indica que la distribución predominante de las especies dentro de cada metacomunidad fue
moldeada por el mismo gradiente altitudinal o las condiciones del hábitat (conservado o alterado).
91
En el caso del orden Apodiformes de la reserva de la biosfera El Cielo, los resultados
concluyen que se distribuyen de manera aleatoria, por lo cual, no podemos definir alguna estructura
de la comunidad de dicho orden. Este mismo análisis de metacomunidades a nivel de familia, nos
indica que las familias Cardinalidae, Trochilidae y Emberizidae se distribuyen de manera aleatoria
en los sitios de muestreo de La Reserva, Este resultado posiblemente se explica por el bajo número
de sitios y de especies que se presentan para cada uno de estos grupos, mientras que las familias
Tyrannidae y Turdidae presenta una coherencia positiva, con una estructura cuasigleasoniana
considerando para ambas un segundo eje de distribución. En el caso de la Familia Parulidae nos
indica una estructura cuasiclementsiana para el primer eje de distribución y cuasigleasoniana para
el análisis del segundo eje de distribución (Tabla 3.10). La estructura cuasiclemenciana indica
que las especies se remplazan unas a otras como grupo a través del gradiente, es decir un número
importante de las especies de aves se encuentran distribuidas en la mayor parte del gradiente o
condiciones ambientales del hábitat. Según Presley et al., (2010) La estructura cuasi clementsiana
constituye entonces una tendencia hacia ese patrón ideal, indicando que hay muchas especies que
tienen un rango de distribución amplio dentro del gradiente, lo que no permite discretizar las
agrupaciones de localidades con composición de especies similares. Mientras que la estructura
clementsiana está definido por la agrupación de sitios que comparten un set de especies y que están
claramente definidos en un gradiente ambiental (Presley & Willig, 2010). Lo cual se debe a que el
gradiente ambiental es abarcado por la mayoría de especies en todos los sitios.
92
Tabla 3.10. Coherencia, Recambio de especies y límite de agrupamiento de especies para las comunidades de aves de la Reserva de la Biosfera El Cielo, Resultados
significativos en negrita. Los valores sombrados corresponden a los resultados del análisis bajo un segundo eje de distribución de las aves. Las abreviaturas son:
ABS, número de ausencias incrustados en una matriz ordinaria; MR, la media de los valores aleatorios; SR, desviación estándar de valores aleatorios; Re, número
de reemplazos (checkerboards); M, el valor de índice de comunidad de Morisita; MC, índice del modelo de reclutamiento; P, valor de p.
GRUPO SITIOS ESPECIES Abs P MR SR Re P MR SR M P
PASSERIFORMES 6 84 105 0.003 131.264 9.337 1889 0.919 2225.600 241.132 1.029 0.166
PASSERIFORMES 6 84 126 0.023 143.170 8.577 1712 0.992 2265.200 229.550 1.486 0.002
APODIFORMES 6 8 4 0.195 5.912 2.227 37 0.571 39.450 13.774 1.164 0.200 APODIFORMES 6 8 4 0.192 5.779 2.047 41 0.199 28.510 14.744 1.167 0.275 Aleatoria
TYRANNIDAE 6 13 6 0.005 13.205 2.810 59 0.423 55.759 16.748 0.778 0.252 Cuasigleasoniana TYRANNIDAE 6 13 6 0.007 13.256 2.976 78 0.520 80.128 43.151 0.733 0.332 Cuasigleasoniana
TURDIDAE 6 10 2 0.025 5.155 1.609 18 0.264 13.342 7.386 0.800 0.468 Cuasigleasoniana TURDIDAE 6 10 2 0.025 5.199 1.630 25 0.387 21.676 11.602 0.857 0.460 Cuasigleasoniana
PARULIDAE 6 20 15 0.013 24.175 4.159 211 0.088 165.122 33.839 1.867 0.002 Cuasiclementsiana PARULIDAE 15 0.014 24.271 4.195 191 0.553 204.798 103.432 0.400 0.176 Cuasigleasoniana
CARDINALIDAE 6 10 3 0.324 3.853 1.869 29 0.372 25.695 10.144 2.095 0.002 Aleatoria CARDINALIDAE 6 10 3 0.321 3.863 1.853 29 0.467 28.069 11.068 1.429 0.136 Aleatoria
EMBERIZIDAE 6 7 15 0.998 7.567 2.620 36 0.315 30.764 10.863 2.133 0.004 Aleatoria EMBERIZIDAE 6 7 13 0.998 7.615 2.596 32 0.418 28.812 15.321 2.222 0.002 Aleatoria
TROCHILIDAE 6 8 4 0.188 5.913 2.165 37 0.554 38.871 13.840 1.164 0.200 Aleatoria TROCHILIDAE 6 8 4 0.185 5.859 2.069 41 0.188 28.253 14.409 1.167 0.275 Aleatoria
Cuasianidada con una perdida estocástica de especies
Aleatoria
ESTRUCTURA COHERENCIA RECAMBIO DE ESPECIE
LIMITE DE AGRUPAMIENTO
DE ESPECIES
Cuasianidada con una perdida agrupada de especies
93
3.4. DISCUSIÓN
La riqueza de especies de aves registrada en temporada invernal a lo largo de cuatro años en seis
sitios de la reserva de la Biosfera El Cielo, comprende un total de 187 especies de aves, se encontró
un patrón general en la cual la riqueza de especies decrece conforme se incrementa el nivel de
altura con respecto al mar, y los sitios conservados mantienen una menor diversidad que los
alterados.
Este mismo patrón fue reportado para aves migratorias por Gram y Faaborg (2007) y Gram
(1998) en EL Cielo y esto ha sido encontrado también en la reserva de la Biosfera Montes azules
(Ramírez-Albores, 2006).
La riqueza de la avifauna mexicana, se ha identificado que responde a un patrón latitudinal
y altitudinal (Escalante et al., 1993). Considerando que el mayor número de especies se concentra
en las regiones este y sureste de México, debido a que en las tierras bajas se encuentra cubierta por
selvas que reciben la humedad del Golfo de México. Por su parte altitudinalmente las tierras bajas
presentan una mayor diversidad de especies que en las montañas. Debido a la convergencia del
efecto altitudinal y el latitudinal, las selvas concentran el mayor número de especies (hasta 240
especies), mientras que en los bosques de coníferas se pueden encontrar hasta 118 especies
(Escalante et al., 1993; Navarro y Sánchez-González, 2002).
El enfoque de metacomunidades busca encontrar respuestas especie-específicas que ayuden
a comprender o detectar patrones emergentes de organización a nivel mesoescalas en diversos
gradientes ambientales. Considerando que una metacomunidad es un conjunto de comunidades
ecológicas locales ligadas por la dispersión de especies interactuantes (Hanski y Gilpin, 1991;
Mouquet y Loreau, 2002; Leibold et al., 2004), la cual es moldeada por cambios graduales tanto
bióticos como abióticos. Por lo anterior, dentro de un contexto regional puede proporcionar una
comprensión de la distribución y coexistencia de las especies (Ricklefs, 1987; Holt, 1993; Ricklefs,
2008). A continuación se detallan los hallazgos referentes a cada uno de los tres análisis realizados.
94
3.4.1. CO-OCURRENCIA
Los órdenes seleccionados para realizar los análisis de co-ocurrencia comprenden el 89.7% de las
especies de aves presentes en las seis localidades de muestreo, y tan solo el orden Passeriformes
comprende el 65.2% de la riqueza de especies. Por otra parte, integra especies de interés para la
conservación como los Psittaciformes y los Accipitriformes, ambos grupos protegidos en su
mayoría por normas y tratados internacionales como la Convención sobre el Comercio
Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) y la Norma Oficial
Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010).
El índice Combo sólo arrojó valores de significancia en las diferentes simulaciones
realizadas para el orden Columbiformes, por lo cual, en los demás grupos se presentó una
concordancia en no reconocer la existencia de algún patrón, por lo anterior, dicho índice no se
contempló para los demás grupos.
Los órdenes Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes y Columbiformes, arrojaron
valores de significancia en su mayoría en la simulación dos, indicando que las especies co-ocurren
más de lo esperado. En el caso de los Accipitriformes, el patrón de co-ocurrencia puede ser
atribuido a la competencia, ya que la mayoría de las especies de rapaces son territorialistas y
ampliamente dependientes a los tipos de vegetación.
Al respecto de los órdenes Apodiformes y Piciformes, las diferentes simulaciones no
arrojaron valores de significancia, por lo cual, para estos grupos, no se reconoce la existencia de
algún patrón, por lo cual, podemos inferir que las especies están distribuidas de manera aleatoria.
Finalmente hace falta analizar estas mismas simulaciones para grupos más específicos (a
nivel de familias), o durante la temporada reproductora, con la finalidad de tratar de entender y
explicar la existencia de patrones de distribución de la avifauna en la Reserva de la Biosfera El
Cielo.
95
3.4.2. SOBRELAPAMIENTO DE NICHO
El análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos RA3 y RA4, indicaron que el nicho se
sobrelapa más de lo esperado. Hay que recordar que RA3 retiene la amplitud de nicho de las
especies y reasigna los ceros, mientras que RA4 retiene la amplitud de nicho observado y las
condiciones de cero. Dado que ambos algoritmos indican el sobrelapamiento de las aves presentes
en ambientes conservados y alterados, lo anterior, Schoener (1974) argumenta que el microhábitat,
la dieta y la actividad temporal son los ejes de nicho más importantes, y que la mayor diferenciación
ocurre a lo largo de los dos primeros ejes. Por otra parte, los estudios basados en la dieta confían
que la utilización de los diferentes tipos de alimentos es proporcional, pero esta condición reflejaría
las interacciones entre el consumidor y su ambiente, más que similitudes entre pares de especies
(Lawlor, 1980).
Para el estudio de solapamiento de nicho usualmente se usa el término “eje de recursos” o
“eje de nicho” para referirse al recurso particular por el cual dos o más especies compiten (Feisinger
et al., 1981). Sin embargo, hay que considerar que hay un número grande de “recursos” que las
especies se reparten entre sí, siendo difícil saber cuál o cuáles deben ser medidos (Feisinger et al.,
1981; Palacio-Núñez et al., 2008). En estudios enfocados sobre gradientes ambientales, tales como
microhábitat, entonces los nichos quedan referidos como preferencias diferenciales del hábitat por
parte de las especies (Dolédec et al., 2000).
Considerando lo anterior, y dado que los muestreos fueron realizados durante la temporada
invernal, estos resultados concuerdan con el comportamiento de muchas especies de aves durante
esta temporada invernal, ya que especies migratorias y residentes tienden a formar grupos mixtos
para brindarse de manera mutua respaldo contra depredadores, e invertir más tiempo al proceso de
alimentación que en dicha época es la más crítica para las aves (dado que baja la disponibilidad de
alimentos), lo anterior, fue reportado para El Cielo por Gram y Faaborg (2007) y Gram (1998).
Por otra parte, el reparto de un recurso por varias especies no indica por sí mismo la
existencia de competencia, dado que dos especies pueden coexistir cuando hay un adecuado reparto
y uso de los recursos (Mac Nally, 1983). Muchos autores apoyan la idea de que especies similares
(ej. miembros de un gremio) reducen la competencia interespecífica por la subdivisión en distintos
96
niveles de uso de los recursos disponibles (Winemiller y Pianka, 1990). Lo anterior, lo podemos
explicar, con la conductas observadas de los grupos mixtos de especies residentes y migratorias al
momento de forrajear, dado que utilizan diversos estratos del dosel para alimentarse cada especie.
3.4.3. METACOMUNIDADES
Según Ríos-Blanco (2014) los análisis de la estructura de la metacomunidad presentan dos
problemas que restringen las implicaciones de los patrones que evalúa. El primer problema surge
en que no se evalúa la abundancia de las especies, de acuerdo con Brown, (1984) en los límites de
la distribución geográfica de las especies generalmente la abundancia tiende a ser menor () por lo
que la probabilidad de captura o registro también disminuye. Este problema es especialmente
importante cuando especies muy raras o en que se encuentren en el límite de su distribución son
evaluadas con el mismo peso que las especies que están en medio de su rango de distribución o
bien no sean detectadas durante el monitoreo y por lo tanto no se consideran en los análisis de
ausencia- presencia. El segundo problemas es la limitación de los análisis estadísticos a la hora de
evaluar metacomunidades pequeñas, con un número bajo de especies y de sitios (Presley et al.,
2011). En algunos casos esto puede ser simplemente un efecto del muestreo (Patterson et al., 1996).
Se ha documentado de estructura que mejor se ajusta a los metacomunidades en su mayoría
son clementsianos (Presley et al., 2009, Presley y Willig, 2010, López-González et al., 2012 y
Willig et al., 2011). También se han registrado ensamblajes con una estructura anidada y/o
gleasoniana (López-González et al., 2012). Además, se han encontrado cuasiestructuras
cuasiclementsianas en gastrópodos (Presley et al., 2011), Passeriformes (Presley et al., 2012) y
murciélagos insectívoros forrajeadores de follaje (López-González et al., 2012).
En nuestros resultados del análisis de metacomunidades de los Passeriformes en El Cielo
reveló una estructura cuasianidada con una pérdida estocástica de especies, y para el segundo eje
de dispersión revela una estructura cuasianidada con pérdida de especies agrupadas. Lo anterior
sugiere que para este orden en especial la pérdida de especies en cada nivel es menor que lo
esperado por procesos aleatorios, siendo posiblemente el primer factor de dispersión el nivel
97
elevacional de los diferentes sitios de muestreo y para el segundo eje la condición de sitios alterados
y conservados.
Patterson y Atmar (1986) y Willig et al., (2011) sugieren que posiblemente las comunidades
ricas en especies pueden formar subconjuntos anidados que disminuyen su riqueza conforme
aumenta la elevación, generando patrones predecibles de pérdida de especies asociadas a
variaciones como: capacidad de dispersión, especialización de hábitat y tolerancia a condiciones
abióticas. Considerando lo anterior, Los Paseriformes de la RBC fue el grupo mejor representado
por su riqueza de especies y no tendríamos los problemas de una bajo número de especies como lo
señala Ríos-Blanco (2014).
En el caso del orden Apodiformes y las familias Emberizidae y Trochilidae los resultados
del análisis nos sugieren una distribución aleatoria, no definiendo un patrón específico, lo cual
puede deberse a bajo número de especies que integran estos grupos.
Por otra parte, los análisis de metacomunidades sugiere que las familias Tyrannidae y
Turdidae presentan una estructura cuasigleasoniana, tanto para el primer eje de dispersión como
para el segundo. Esto sugiere que las especies responden diferencialmente a un gradiente y que sus
diferencias son propiciadas por capacidades fisiológicas distintas y que los límites de sus
comunidades son difusos, lo anterior en base a las comunidades Gleasonianas y de igual manera
podemos asumir que las diferencias se dan en el primer eje por el nivel de elevación de los sitios
de muestreo y en un segundo término por la condición de los sitios (alterados y conservados).
En el caso de la familias Parulidae los resultados variaron para el primer eje de dispersión
sugiere una estructura cuasiclementsiana, mientras que para el segundo eje de distribución es
cuasigleasoniana. Por lo cual, se puede inferir que las comunidades al igual responden
diferencialmente a un gradiente, pero en el primer caso, los límites entre las poblaciones son claros
están definidos y en el segundo son difusos. Adicionalmente si se tiene en cuenta que muchas de
las especies de la familia Parulidae son migratorias, las cuales son altamente tolerantes a la
transformación del hábitat y con una amplitud en el uso de recursos elevado (alimentos y hábitat),
resulta evidente que la estructura cuasiclementsiana es la que mejor explica el metaensamblaje
encontrado para este grupo.
98
Los análisis de presentados en el presente capítulo, se realizaron con datos obtenidos de la captura
bajo un protocolo establecido (MoSI), utilizando información recabada durante las temporadas
invernales. Lo cual, proporciona una prospectiva nueva de análisis de datos desde el punto de vista
de comunidades que pueden ser usados para establecimiento de estrategias para la conservación y
el manejo de la reserva de la Biosfera El Cielo.
Sin embargo, se desconoce si estos mismos patrones se produce durante la época de reproducción,
por lo cual, sería recomendable realizar este mismo proceso de monitoreo durante la época
reproductiva.
99
3.5. BIBLIOGRAFÍA
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Anexo 3.1. Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de monitoreo de la
reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios corresponden a los mencionados en la
Tabla 1. La X indica presencia por registro de observación y los valores numéricos indican el
número de aves capturadas por sitio.
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Tinamiformes
Tinamidae
Crypturellus cinnamomeus X X X (1) X X
Galliformes
Cracidae
Ortalis vetula X X (1) X X
Penelope purpurascens X X X X X X
Crax rubra X X
Odontophoridae
Dactylortyx thoracicus X (1) X (2) X (2) X X (1) X
Columbiformes
Columbidae
Patagioenas flavirostris X X X X
Columbina inca X
Claravis pretiosa X
Geotrygon montana X (13) X (1) X
Leptotila verreauxi X (2) X (18) X (8) X (8) X (1) X (4)
Leptotila plumbeiceps 1 X
Cuculiformes
Cuculidae
Piaya cayana X X (1) X X
Crotophaga sulcirostris X X (4)
Caprimulgiformes
Nyctibiidae
Nyctibius jamaicensis X
Apodiformes
Apodidae
Streptoprocne zonaris X
Chaetura vauxi X X X
Aeronautes saxatalis X X
Trochilidae
Eugenes fulgens 1 X
Lampornis amethystinus 1 11 X (12) X (29) X (19)
106
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Lampornis clemenciae 2
Chlorostilbon canivetii X X (3) X (1)
Cynanthus latirostris 1 X (2) X (1)
Campylopterus curvipennis X (1) X (35) X (12) X (27) X X (3)
Amazilia cyanocephala X
Amazilia yucatanensis X X (2) 2 X (3)
Hylocharis leucotis 1 X X (9) X (10)
Cathartiformes
Cathartidae
Coragyps atratus X X X X X
Cathartes aura X X
Accipitriformes
Accipitridae
Elanus leucurus X
Accipiter striatus X (1) 1 X (3) X (2) X (1)
Accipiter cooperii X (1) X X (1)
Buteogallus anthracinus X
Buteogallus urubitinga X X X X
Buteogallus solitarius X
Rupornis magnirostris X X (1) X
Buteo plagiatus X X X X X
Buteo brachyurus X X X X
Buteo swainsoni X
Buteo albonotatus X
Spizaetus ornatus X X X X X
Strigiformes
Strigidae
Megascops guatemalae X
Glaucidium sanchezi X (6) X (3) X (2) X
Glaucidium brasilianum X (3) X (16) X 2
Ciccaba virgata X X
Trogoniformes
Trogonidae
Trogon caligatus X
Trogon elegans X X (1) X X X (1)
Trogon mexicanus X (1) X X (5) X (5) X (1) X (3)
Coraciiformes
Momotidae
107
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Momotus coerulicep X (1) X (4) X (4) X (1) X (3) X
Piciformes
Picidae
Melanerpes aurifrons X X (5)
Sphyrapicus varius 1 X X (1) X
Picoides fumigatus X X (1) X (1) X (1) X
Picoides villosus X
Colaptes rubiginosus X X (2) X (1) X (2) X X
Dryocopus lineatus X X (2) X X X X
Campephilus guatemalensis X X X X X X
Falconiformes
Falconidae
Micrastur semitorquatus X X X X X X
Falco sparverius X X
Falco rufigularis X X X
Falco peregrinus X X
Psittaciformes
Psittacidae
Psittacara holochlorus X X
Ara militaris X X X X X X
Rhynchopsitta terrisi X X
Pionus senilis X X X X
Amazona viridigenalis X X
Amazona autumnalis X X X
Amazona oratrix X
Passeriformes
Thamnophilidae
Thamnophilus doliatus X (6) X (5) X (12)
Furnariidae
Sittasomus griseicapillus X (15) X (5) X (49) X (20) X (47) X (27)
Xiphorhynchus flavigaster X (13) X (7) X (10) X (4) X (17) X (13)
Lepidocolaptes affinis X (4) 1 X (20) X (8)
Tyrannidae
Camptostoma imberbe X (1) 1
Myiopagis viridicata X X X (1)
Mitrephanes phaeocercus X X X X (3) X
Contopus pertinax X X X X X X
Contopus virens 1
108
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Empidonax flaviventris 1 2 6 2 2
Empidonax virescens X 1 2 X (2) 13
Empidonax traillii 1 2
Empidonax minimus 1 1 3 7 2 X (10)
Empidonax hammondii 1 2 7 X (16) 2 1
Empidonax oberholseri 1 X (1) 1 1
Empidonax difficilis 3 6 3
Sayornis phoebe X X X (3) X (1)
Myiarchus tuberculifer X X (3) X (1) X (8) X X (2)
Pitangus sulphuratus X X
Megarynchus pitangua X X X X
Myiozetetes similis X X (2) X X
Tyrannus melancholicus X
Tyrannus couchii X X X
Tityridae
Tityra semifasciata X X
Pachyramphus major X
Pachyramphus aglaiae X
Vireonidae
Cyclarhis gujanensis X X (3) X (4) X (2) X X (3)
Vireo griseus X X (45) X (2) X (21)
Vireo flavifrons X
Vireo solitarius X (7) X (10) X (13) X (16) X (21) X (29)
Vireo gilvus 1 1 X (2)
Corvidae
Psilorhinus morio X X X
Cyanocorax yncas X X (8) X (44) X (6) X (14) X (7)
Corvus corax X X X X X X
Troglodytidae
Catherpes mexicanus X X X (1) X X X
Troglodytes aedon X 6
Thryothorus ludovicianus X X
Pheugopedius maculipectus X (5) X (63) X (34) X (47) X X (15)
Polioptilidae
Polioptila caerulea X (1) X X X (3) X X
Regulidae
Regulus calendula X (1) X (4) 3 X (6) X (19) X (10)
Turdidae
109
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Myadestes occidentalis X (5) X (8) X (30) X (41) X (6) X (21)
Catharus aurantiirostris X (1) X (24) X (6) X (6)
Catharus occidentalis X (2) 4 1
Catharus mexicanus X (18) 4 X (38) X (18) X (8) X (12)
Catharus minimus 1
Catharus ustulatus X (75) X (76) X (1) X (4) 1
Catharus guttatus X (1) 2 X (11) X (8) X (16)
Hylocichla mustelina X (5) X (6) 3
Turdus grayi X (14) X (24) X (16) X (14) X (32) X (7)
Turdus assimilis X (17) 7 X (24) X (15) X (25) X (15)
Turdus migratorius X X
Mimidae
Melanotis caerulescens X X (3) X (14) X (15) X X (5)
Dumetella carolinensis 5 X (62) 1 X (32) X (1)
Toxostoma longirostre X X (2) X (8)
Mimus polyglottos X
Bombycillidae
Bombycilla cedrorum X X
Ptilogonatidae
Ptiliogonys cinereus X X X
Peucedramidae
Peucedramus taeniatus 1
Passeridae
Passer domesticus X
Fringillidae
Euphonia affinis X X X
Euphonia hirundinacea X X (2) X (1) X (4) X X (1)
Euphonia elegantissima X X X X X
Spinus notatus X
Spinus psaltria X X
Coccothraustes abeillei X X X X X
Parulidae
Seiurus aurocapilla X (19) X (21) 6 X (7) X (3) X (13)
Parkesia motacilla X
Vermivora chrysoptera 1 X (3)
Mniotilta varia X (3) X (4) X (4) X (9) X (2) X (3)
Limnothlypis swainsonii 1
Oreothlypis superciliosa X X (1) X (6) X (5)
110
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Oreothlypis celata X (1) X (6) X X (8) X
Oreothlypis ruficapilla X 2 1
Geothlypis tolmiei X (4) X (7)
Geothlypis formosa 2
Geothlypis trichas X X (12) X
Geothlypis nelsoni X
Setophaga citrina 1
Setophaga pitiayumi X X X
Setophaga coronata X
Setophaga townsendi X X (1)
Setophaga virens 1 X (2) X (1) X (5) X X
Basileuterus lachrymosus X (82) X (81) X (86) X (39) X (6)
Basileuterus rufifrons 1 X X (12)
Basileuterus belli X X (45) X (12) X
(111)
X
(114)
Basileuterus culicivorus X (120) X (189) X (196) X (59) X (6) X (13)
Cardellina pusilla X (14) X (71) X (29) X (42) X (5) X (21)
Myioborus pictus X X X
Myioborus miniatus 1 X (1)
Icteria virens X X (15) X (10)
Thraupidae
Thraupis abbas X X
Tiaris olivaceus 1 X (11)
Sporophila torqueola X (1) X
Saltator atriceps X X (8) X (1) X (4)
Emberizidae
Arremonops rufivirgatus X (4) X (67) X (38) X (58) X X (8)
Atlapetes pileatus X (2) X (3) X
Pipilo maculatus X 1
Spizella passerina X
Chondestes grammacus X
Melospiza lincolnii 1 X (3) X (2)
Cardinalidae
Piranga flava X X
Piranga rubra X X X X
Piranga ludoviciana X
Piranga bidentata 2 X X X X
Piranga leucoptera X X X
111
ORDEN SITIOS DE MONITOREO
FAMILIA
ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec
Habia rubica X (4) X (3) 5
Habia fuscicauda X (7) X (12)
Rhodothraupis celaeno X X (6) X (48) X (14)
Cardinalis cardinalis X X
Pheucticus ludovicianus X (1) 1
Pheucticus melanocephalus X (2) X (1)
Cyanocompsa parellina X (14) X (75) X (44) X (46) 5 X (8)
Passerina caerulea X X
Passerina cyanea X (1) 3
Passerina versicolor 1
Passerina ciris X (33)
Icteridae
Dives dives X X (3) X
Icterus gularis X X (2) X X
Icterus graduacauda X X (10) X (15) X (3) X (12) X (6)
Icterus galbula X
Amblycercus holosericeus X (3) X (1) X
112
CAPÍTULO 4
SITIOS Y ESPECIES IMPORTANTES PARA LA
CONSERVACIÓN EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL
CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO
113
4.1. INTRODUCCIÓN
En el mundo existen más de 170 países, pero sólo 12 de ellos son considerados como megadiversos
y albergan en conjunto entre 60% y 70% de la biodiversidad total del planeta (Mittermeier y
Goettsch, 1992). La mayoría de estos países se encuentran en la zona tropical y su diversidad se
puede atribuir a factores como: la diversidad de paisajes, al aislamiento geográfico, a su tamaño,
su historia evolutiva y a procesos culturales (domesticación de plantas).
México es considerado un país megadiverso y ante esta situación y como una forma de
frenar el deterioro ecológico surge la creación de Áreas Naturales Protegidas (ANP). Las ANP son
aquellas zonas que por su biodiversidad y características ecológicas se consideran de relevancia
especial y deben funcionar como verdaderos ejes de conservación y desarrollo sustentable. En
México de los 196'437,500 hectáreas que integran el territorio, se ha destinado aproximadamente
el 30.7% para la protección natural (equivalente a una superficie de 90,839,521.55 ha). Hoy día se
tiene un registro federal de 182 ANP, las cuales constituyen el núcleo de territorio protegido más
importante del país (Gobierno de la República –CONANP, 2014; 2018).
La creación de las ANP en el país se basa en el artículo 45 de la Ley General del Equilibrio
Ecológico y la Protección al Ambiente (LGEEPA) de la SEMARNAT y el órgano que se encarga
de ellas es la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP), institución que tiene
todas las atribuciones federales que competen a la materia. Sin embargo, las ANP no
necesariamente cumplen con las características básicas para mantener poblaciones viables a largo
plazo, ya que con frecuencia, los criterios para su delimitación, definición y establecimiento han
sido conflictivos y en ocasiones oportunistas (Álvarez y Morrone, 2004; Pressey et al., 1993; Scott
et al., 2001).
En Tamaulipas, la reserva de la Biosfera (RBC) a pesar de contar con un decreto de ANP
estatal, no está exenta a la pérdida de su riqueza biológica y ecosistémica. En la actualidad, la
extracción de madera se ha parado en dicha reserva, sin embargo, en la parte baja de Gómez Farías,
el crecimiento de la frontera agrícola y urbana continua avanzado, repercutiendo en la cobertura de
los bosques tropicales, la cual alberga la mayor diversidad de aves.
114
La amenaza por introducción de especies exóticas en la RBC es un aspecto aún no evaluado,
Sin embargo, hay registros de aves introducidas (Passer domesticus, Bubulcus ibis y Streptopelia
decaocto); por lo cual, no se puede determinar cómo estas especies están afectando a otras
poblaciones silvestre y en qué magnitudes.
Por otra parte, el turismo en la RBC representa un potencial de desarrollo para las
comunidades rurales, sin embargo, no existen medidas para su control u ordenación, en gran parte,
por la inoperatividad del programa de manejo de dicha reserva. A pesar de ello, existen grupos de
campesinos organizados que realizan actividades de aviturismo en la zona, los cuales fueron
capacitados por interés propio. Sin embargo, debido a los altos índices de inseguridad registrados
en los últimos años en Tamaulipas, la visita de turistas a la reserva ha decaído drásticamente.
Los métodos empleados en la selección de áreas de conservación a escala nacional o
regional pueden ser subjetivos, en especial debido al escaso conocimiento de la riqueza biológica
y su distribución geográfica. Por ejemplo, a escala global, México ha destacado tanto por la rica
biodiversidad encontrada en sus ecorregiones (Olson y Dinerstein, 2002) como por sus altos niveles
de amenaza, debido a las actividades humanas (Myers et al., 2000). Para la identificación de áreas
relevantes para la conservación de la biodiversidad, en los últimos años se han empleado métodos
iterativos que se basan, sobre todo, en los principios de complementariedad e irremplazabilidad.
Dichos métodos emplean un algoritmo muy sencillo, con que se busca conservar el mayor
número de especies en el menor número de sitios. En México, dicho método ha sido utilizado en
diversos estudios (Villaseñor et al., 1998, 2003; Contreras-Medina et al., 2001, Lira et al., 2002,
Álvarez y Morrone 2004, Mora et al., 2013; Suárez-Mota y Téllez-Valdés, 2014; Urbina-Cardona
y Flores-Villela, 2010;). Entre estos métodos algunos autores dan mayor importancia a las especies
endémicas y consideran que las especies distribuidas más de forma amplia pueden ser protegidas
simultáneamente (Lira et al., 2002; Villaseñor et al., 1998, 2003). Sin embargo, se ha encontrado
también que las áreas con alta diversidad no siempre son coincidentes con las de endemismo, ni
con las decretadas como ANP, por lo que es necesario desarrollar diferentes estrategias de
conservación de la biodiversidad en áreas con desigual representatividad o falta de correlación
115
entre las variables utilizadas (endemismo versus riqueza total) (Arita, 1997; Ceballos et al., 1998;
Gentry, 1992).
Al utilizar el criterio de complementariedad, la selección de áreas prioritarias para la
conservación ha demostrado tener mayor eficiencia. Su aplicación ha generado una gran variedad
de algoritmos matemáticos, que en esencia son bastante similares y siguen siempre una serie de
pasos iterativos. Por ejemplo, para definir áreas de conservación en México se han empleado
métodos de complementariedad basados en algoritmos que minimizan o maximizan ciertas
condiciones, como la superficie o la cantidad de especies que protegen (Suárez-Mota y Téllez-
Valdés, 2014; Torres-Miranda y Luna-Vega, 2007). La selección de tales áreas se determina
mediante un algoritmo que inicia con el área que alberga mayor riqueza, continuando con las áreas
que tienen el mayor número de especies diferentes de manera iterativa hasta lograr la
representación de una o más poblaciones de todas las especies, de la manera más económica posible
(Ceballos, 1999; Rodríguez et al., 1999; Rodríguez et al. 2000; Vane-Wright et al., 1991).
Los métodos iterativos se basan en dos principios: la eficiencia y la eficacia. Por medio de
la eficiencia se obtiene el número mínimo de sitios o la menor superficie para albergar y proteger
la máxima biodiversidad de una determinada región (Rodríguez et al., 1999; Williams, 2001).
Desde el punto de vista de la eficacia, se selecciona también la superficie mínima o el menor
número de sitios que contienen a todas las especies, pero a diferencia de la eficiencia, y en adición
a esta, se cumple con objetivos o condiciones específicas. Un objetivo común de estos métodos es,
por ejemplo, asegurar la persistencia de toda la biodiversidad posible a largo plazo (Rodríguez et
al., 1999; Rodríguez et al., 2000; Sánchez-Cordero et al., 2001; Williams, 2001). Estos dos
principios priorizan aspectos diferentes; en el caso de la eficiencia es la mínima superficie, mientras
que el de la eficacia es la máxima permanencia de las especies en dicha superficie. La calidad de
la información y la determinación de las condiciones en el algoritmo pueden producir resultados
intermedios entre ambos principios (Rodríguez et al., 2000). Los métodos iterativos de selección
de áreas se basan principalmente en el criterio de complementariedad (Williams, 2001).
116
En este capítulo se realiza un análisis de los sitios de muestreo y especies de importancia
para la conservación de las aves en la RBC. Los sitios de muestreo se analizaron bajo un enfoque
de complementariedad, y las especies de importancia considerando las categorías de protección.
Lo anterior, con la finalidad de aportar elementos que ayuden a determinar el nivel de prioridad
para la conservación de la especies de aves en El Cielo. El análisis para determinar las especies de
aves de importancia para la conservación permitirá determinar la tendencia general de las distintas
especies. El estado de conservación de las especies constituye uno de los indicadores más
importantes para evaluar el estado del ecosistema; asímismo, representa una importante
herramienta en la definición de prioridades para la conservación de especies.
4.2. MATERIAL Y MÉTODOS
La datos de campo fueron obtenidos del monitoreo de aves en las temporadas invernales del 2006
al 2010 durante los meses de diciembre, enero y febrero, siguiendo los criterios del protocolo MoSI
[Monitoreo de sobrevivencia invernal (DeSante y Saracco 2004)], Esto se realizó en las localidades
de Gómez Farías (GF), Alta Cima (AC), y San José (SJ), considerando dos estaciones por cada
localidad, una en hábitat conservado (con) y otra en alterado (sec).
Los registros obtenidos en campo fueron generados por dos tipos de muestreo: a) con redes
ornitológicas y b) de datos de observaciones utilizando binoculares Eagle Optics (10x50) y
registros auditivos. Más información al respecto al proceso de monitoreo se presenta en el primer
capítulo.
4.2.1 ANÁLISIS DE SITIOS PRIORITARIOS
El análisis de complementariedad puede ser utilizado para clasificar los sitios en orden prioritario,
considerando la mayor diversidad biológica posible y asignando mayor importancia a los que
posean mayor riqueza de especies (Vane-Wright et al., 1991, Faith y Walker 1996, Scott 1997).
Este análisis permite identificar la diversidad biológica máxima en un número mínimo de áreas, lo
que es un requisito fundamental para la conservación (Vane-Wright et al., 1991; Scott, 1997). De
117
acuerdo con Humphries et al., (1991), consiste en la elección de dos áreas (en este caso sitios) que
juntos posean la mayor diversidad biológica posible. El primer sitio debe tener la mayor riqueza de
especies y el segundo debe poseer el mayor número de especies adicionales, es decir aquellas que
no estén representadas en el primer sitio elegido; el valor complementario de un par de sitios está
dado por las especies no compartidas entre ambos (Faith 1994, Faith y Walker 1996). Para
establecer prioridades entre los sitios con base en la biodiversidad máxima, se empleó el
complemento residual, que es el valor de la diferencia entre el número total de especies analizadas
y el número de especies presentes en un sitio (Faith 1994), por lo que la mayor diversidad biológica
de un área específica es inversamente proporcional al valor de complemento residual.
Para establecer el número mínimo de sitios requeridos que permita representar el porcentaje
total de las especies empleadas en el análisis, se utilizó la porción complementaria acumulada, que
se determina a partir de la suma del porcentaje de especies adicionales de cada sitio elegido. Se
escogió el sitio cuyo valor de complemento residual fue menor entre todos, luego se eligió el
siguiente de acuerdo con el número máximo de especies adicionales, es decir aquel sitio que contó
con el número mayor de especies no compartidas; con el mismo criterio se continuó la selección
de sitios adicionales hasta tener representados en las áreas elegidas el 100% de los taxones
utilizados (Vane-Wright et al., 1991). Para el caso de valores porcentuales iguales de áreas
diferentes se consideró primero los sitios que presentaran una mayor riqueza de especies, y como
segunda opción la ubicación geográfica, eligiendo aquel sitio que estuviera más cercano a otro
elegido previamente.
Para calcular el valor de la diferencia respecto a la composición mantenida entre un par de
sitios, se empleó el Índice de Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994), mediante
el algoritmo
IC = (A+B-2j) / (A+B-j)
Donde: A: número de especies en el sitio 1, B: número de especies en el sitio 2, j: número
de especies compartidas entre ambos sitios.
118
El valor de complementariedad varía de 0 a 1. Cero indica coincidencia total respecto a la
composición de especies del par de sitios y uno que la complementariedad es total, es decir ninguna
especie es compartida entre ambos sitios. El IC x 100 es el porcentaje de especies complementarias
para cada par de nodos.
4.2.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN
Para valorar las aves prioritarias para su conservación en los seis sitios monitoreados en la reserva
de la biosfera El Cielo, se realizó considerando los criterios de grado de endemismo y rareza de
González-García y Gómez de Silva (2003) y de la NOM-059 (DOF 2010), estatus de conservación
a nivel nacional (DOF 2010), bajo un riesgo de conservación/ La Unión Internacional para la
Conservación de la Naturaleza (UICN, BLI 2012, IUCN, 2016), bajo alguna categoría de tráfico
ilegal [según la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y
Flora Silvestres, (CITES 2016)] y especies migratorias listadas por el Gobierno de los Estados
Unidos de Norteamérica a través del Servicio pesca y vida silvestre a (USFWS), en su documento:
”Aves de Interés para la Conservación” [Birds of Conservation Concern 2008 (U.S. Fish and
Wildlife Service 2008)].
En el proceso de valoración, se designó a cada especie cuatro posibles valores ponderados
para cada criterio, en una escala de cero a tres. Por lo cual, las especies que alcanzaron valores
máximos son aquellas que fueron consideradas como de importancia para su conservación. La
valoración para cada criterio utilizado se describe en la tabla 4.1.
Una vez realizada la ponderación de cada una las especies de aves listadas para Tamaulipas,
considerando los criterios antes mencionados, se determinó el nivel de prioridad para su
conservación con respecto a una escala de tres valores distribuidos equitativamente (Tabla 4.2).
Los criterios de criterios de grado de endemismo y rareza descritos por González-García y
Gómez de Silva (2003) son:
119
Endémica a México (e): Son aquellas especies que viven dentro de los límites de una
entidad.
Cuasiendémica a México (q): Son aquellas que penetran ligeramente a algún país vecino,
debido a la continuidad de los hábitats o sistemas orográficos, en un área no mayor de 35000
km2.
Especie semiendémica (se) y Casi semiendémicas (cse): son especies endémicas a un país
o región durante una época del año
Tabla 4.1. Criterios y escala de valores utilizada para identificar las especies de importancia para la
conservación
CRITERIO ESCALA DE VALORES
0 1 2 3
a) Grado de endemismo
Especie con
amplia
distribución
Especie
semiendémica (se)
y casi
semiendémicas
(cse)
Cuasiendémica a
México (q)
Endémica a
México (e)
b) Estatus de conservación
NOM-059-
SEMARNAT-2010
(DOF 2010).
Especie sin
categoría de
protección
Sujeta a protección
especial (Pr) Amenazada (A)
En peligro de
extinción (P)
c) Estatus de conservación
internacional BLI
(2012)
Preocupación
menor (LC).
Casi Amenazado
(NT) Vulnerable (VU) En peligro (EN)
d) Bajo alguna categoría de
tráfico ilegal los
Apéndices de CITES
(CITES 2016).
Especie sin
restricción de
tráfico
Apéndice III Apéndice II Apéndice I
e) Las especies migratorias
para su conservación
BCC (2008)
Especies no
catalogadas
Especie
migratoria
importante para
la conservación
120
Tabla 4.2. Escala de valores para determinar el nivel de prioridad de conservación
PRIORIDAD DE
CONSERVACIÓN VALOR MÍNIMO VALOR MÁXIMO
No aplica 0 0
Baja 1 5
Media 5 10
Alta 10 15
4.3. RESULTADOS
La riqueza de especies de El Cielo presentó un patrón casi constante a lo largo de las cuatro
temporadas de muestreo, en el cual, los sitios alterados (GFsec, ACsec y SJsec) presentaron una
mayor riqueza (143,128 y 79 respectivamente) con respecto a los sitios conservados [GFcon (109),
ACcon (102) y SJcon (60)], y a su vez ésta, disminuyó conforme se incrementó la altitud, es decir,
la mayor riqueza de especies se presentó en los estratos de Gómez Farías, seguida de los de Alta
Cima y por último los de San José.
4.3.1 ANÁLISIS DE COMPLEMENTARIEDAD
Los resultados del análisis de complementaridad nos indican que dos primeras opciones como
áreas prioritarias son los sitios GFsec (Gómez Farías secundario) y ACsec (Alta Cima secundario),
dado que ambos tienen los complementos residuales más bajos (44 y 59 especies, respectivamente)
en comparación con el resto (Tabla 4.3).
121
La Tabla 4.4 muestra la riqueza de especie de los sitios de muestreo, las especies
compartidas entre sitios y el índice de Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994).
Por otra parte, en la Tabla 4.5 se indica el número de especies adicionales (en orden descendente)
por nodo y el porcentaje acumulativo, el cual indica la prioridad de sitios, aplicando el método de
complementariedad de Humphries et al., (1991). Al respecto los cuatro primeros sitios (GFsec,
ACsec, ACcon y GFcon) congregan el 97.3 % del porcentaje acumulativo de aves, siendo estos
sitios los más ricos en especies.
Tabla 4.3. Complementos residuales* para cada sitio, obtenidos a partir
del complemento total (187), aplicando el método de complementariedad
de Humphries et al., (1991).
SITIOS
RIQUEZA DE
ESPECIES
COMPLEMENTO
RESIDUAL
GFsec 143 44
ACsec 128 59
ACcon 102 85
GFcon 109 78
SJsec 79 108
SJcon 69 118 *El complemento residual es igual a la diferencia entre el complemento
total y el número de especies de cada sitio.
Tabla 4.4. Matriz de complementariedad. Los valores en verde representan la riqueza de especie de los sitios
de muestreo, los superiores la riqueza de especies compartidas y los marcados en negritas el Índice de
Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994).
Sitios GFsec ACsec ACcon GFcon SJsec SJcon
GFsec 143 101 93 83 57 54
ACsec 0.41 128 89 89 68 61
ACcon 0.39 0.37 102 74 54 52
GFcon 0.51 0.40 0.46 109 63 57
SJsec 0.65 0.51 0.57 0.50 79 58
SJcon 0.66 0.64 0.56 0.53 0.36 69
122
Tabla 4.5. Prioridad de sitios aplicando el método de complementariedad de Humphries et al., (1991).
SITIOS RIQUEZA DE
ESPECIES COMPLEMENTO
NÚMERO DE ESPECIES
COMPLEMENTARIAS
PORCENTAJE
ACUMULATIVO
GFsec 143 143 13 76.5
ACsec 128 27 5 90.9
ACcon 102 7 5 93.6
GFcon 109 5 4 97.3
SJsec 79 4 2 99.5
SJcon 69 1 1 100.0
4.3.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN
Para determinar las especies de importancia para la conservación se consideró en el análisis las 187
especies de aves registradas en el proceso de monitoreo en la Reserva de la Biosfera El Cielo. De
este total, 65 especies (34.76%) están consideradas en algunos de los criterios establecidos por
normas oficiales, tratados para la conservación o bien dado que sus poblaciones están decreciendo
(Tabla 4.6, Anexo 4.1).
Tabla 4.6. Riqueza de especies de aves por sitio considerada bajo algún criterio de conservación.
SITIO
Endemismo NOM-059 USFW
S
CITES BLI/IUCN
cse e q se A P Pr Apéndice
I
Apéndice
II EN LC NT VU
GFcon 1 5 4 1 4 4 8 14 2 16 1
10
2 4 2
GFsec 1 4 6 2 5 3 13 19 4 21 2
13
8 1 2
ACcon 1 5 6 0 2 3 9 13 1 18 0 99 2 1
123
ACsec 1 6 7 0 3 3 9 13 2 18 0
12
4 3 1
SJcon 1 4 3 2 2 3 9 4 2 11 1 64 3 1
SJsec 1 5 3 2 2 3 6 9 2 10 1 74 3 1
TOTAL 1 10 8 3 6 6 15 26 5 31 3
17
6 6 2
SITIO POBLACIÓN RIQUEZA DE
ESPECIES Creciendo Decreciendo Desconocido Estable
GFcon 27 43 8 31 143
GFsec 49 51 9 34 128
ACcon 29 37 9 27 102
ACsec 36 43 9 40 109
SJcon 18 32 3 16 79
SJsec 21 34 5 19 69
TOTAL 59 65 11 52 187 Simbología: Los códigos de endemismo (End) son: e, endémico a México; q, cuasiendémico a México; se, semiendémico y cse, a los casi
semiendémicos. Los estatus de protección son según la Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010; DOF 2010): Pr, sujeta a protección especial; A, amenazada; P, en peligro de extinción. Las especies migratorias importantes son citadas por el USFWS”. Las especies listadas en por
CITES se hace referencia a su inclusión en el Apéndice I o II. Finalmente se listan la calificación global de BirdLife/IUCN (Red List of Threatened
Species, IUCN 2016) como: En peligro (Endangered, EN), Vulnerable (VU), Casi Amenazado (Near Threatened, NT) y preocupación menor (Least Concern, LC). El estatus poblacional se tomó considerando los criterios de IUCN (IUCN 2016).
En endemismo un total de 22 especies resaltan por presentar distribuciones restringidas; de
éstas, 10 especies se consideran como endémicas de México, ocho son consideradas como
cuasiendémicas y tres son consideradas como semiendémicas y una como casi semiendémica
(Anexo 4.1). Por otra parte, un total de 27 especies se encuentran consideradas bajo alguna
protección según la NOM-059-ECOL-2001: seis están en la categoría de Amenazadas, seis en
Peligro de Extinción y 15 en la categoría de Protección Especial (Anexo 4.1).
Según el Departamento de Pesca y Vida Silvestre de los Estado Unidos de Norte América
(U.S. Fish and Wildlife Service) un total de 26 especies de El Cielo, pueden considerarse como
especies migratorias prioritarias. Para las especies listadas por CITES se hace referencia a su
inclusión únicamente en el Apéndice I o II, de las cuales 36 se encuentran baja alguna restricción
para el tráfico internacional (5 y 31 especies respectivamente).
124
Por otra parte, a nivel internacional todas las especies están catalogadas en BirdLife/IUCN
(Red List of Threatened Species, IUCN 2016). Sin embargo, 176 son consideradas en la categoría
denominada preocupación menor (Least Concern, LC), tres en peligro (Endangered, EN), dos en
la de vulnerable (VU), y seis en Casi Amenazado (Near Threatened, NT). En cuanto al nivel
poblacional, 59 Especies están creciendo sus poblaciones, 65 decreciendo, 52 están estables y de
11 se desconocen.
El análisis de prioridad reveló que del total de especies, el 59% no aplican a un proceso de
selección como especie prioritaria, dado que son especies que no presentan un riesgo poblacional,
el 34 % pueden considerarse con una baja prioridad, el 5% son de prioridad media (Spizaetus
ornatus, Buteogallus solitarius, B. anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris, Falco
peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y Amazona oratrix) y sólo
el 2% de alta prioridad (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y A. viridigenalis, Anexo
4.2, Figura 4.1).
Figura 4.1. Porcentaje de prioridad para la conservación de la riqueza de aves de El Cielo.
125
4.4. DISCUSIÓN
Los análisis de complementariedad se han utilizado a escalas regionales o nacionales (Villaseñor
et al., 1998, 2003; Contreras-Medina et al., 2001, Lira et al., 2002, Álvarez y Morrone 2004, Mora
et al., 2013; Suárez-Mota y Téllez-Valdés, 2014; Urbina-Cardona y Flores-Villela, 2010) con la
finalidad de priorizar e identificar sitios importantes para la conservación. En el presente caso se
comparan seis sitios de muestreo dentro de El Cielo, con el objetivo de determinar cuáles sitios
serían prioritarios para su conservación dentro de la reserva. Los resultados indican que los sitios
secundarios en Gómez Farías y Alta Cima mantienen el 90.9% de las aves registradas. Analizando
a nivel de estratos, la parte baja (Gómez Farías) y media (Alta Cima) albergan en su conjunto el
97.3 % de la especies acumuladas y el resto se localizan en la parte alta (San José).
No obstante que el método de complementariedad empleado en la selección de áreas de
conservación puede ser subjetivo (Olson y Dinerstein, 2002) y que factores como los altos niveles
de amenaza antropogénica (Myers et al., 2000). En este caso, resalta que los sitios alterados
mantienen una mayor riqueza de especies en temporada invernal (177 en sitios alterados y 145 en
conservados). Lo anterior puede satribuirse a la plasticidad de las especies migratorias y la alta
disponibilidad de recursos en dichas áreas. A pesar de que frecuentemente se considera que el
deterioro del medio por acciones naturales y/o humanas, ejercen una influencia marcada en la
disminución del número de especies, en el tamaño y variabilidad genética de las poblaciones y en
la pérdida irreversible de hábitats y ecosistemas (Álvarez y Morrone, 2004).
La utilización de los diversos criterios utilizados para determinar las aves de importancia
para la conservación (NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS, CITES Y BLI/IUCN) sugiere que
un total de 65 especies pueden ser consideradas de importancia para su conservación. Sin embargo,
Schmeller et al., (2018) asumen que estos criterios pueden ser subjetivos, dado tienen intervalos de
evaluación relativamente largos. Esto significa que, debido a su origen, funcionan como
indicadores de alerta retrospectiva, en lugar de prospectiva, dado que no son revisados y
actualizados constantemente. Por lo cual, algunas de las especies incluidas o excluidas por dichas
listas, pueden pasar de ser relativamente abundantes a estar en el borde de la extinción sobre todo
126
por el surgimiento de nuevas enfermedades, el cambio climático, la deforestación, las especies
introducidas o la contaminación (Fisher et al., 2012, Clark et al., 2001). Sin embargo, Schmeller
et al. (2018) también los reconoce como un suministro de información para la conservación de la
biodiversidad.
El análisis de prioridad de las especies de importancia para la conservación de El Cielo,
refleja que solo 10 especies presentan una prioridad media (Spizaetus ornatus, Buteogallus
solitarius, Buteogallus anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris, Falco peregrinus, Amazilia
yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y Amazona oratrix) y tres son alta prioridad
(Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y Amazona viridigenalis). Cabe resaltar que, salvo
tres especies de las antes mencionadas, no se incluyen dentro de las rapaces y psitácidos, grupos
que se han considerado como especies bandereas para la conservación y como indicadoras de la
calidad del hábitat. Por lo anterior, su presencia en la RBC indica un buen estado de conservación
y la continuidad de los procesos ecosistémicos en dicha reserva.
La Comisión de Áreas Naturales Protegidas a través de su Programa de Conservación de
Especies en Riesgo (PROCER), el cual consiste en una serie de programas articulados para
contener el deterioro de los ecosistemas mexicanos y su biodiversidad. En ellos se establecen las
bases, para coordinar, impulsar y articular los esfuerzos del Gobierno Federal y diversos sectores
de la sociedad, en la conservación y recuperación de las especies en riesgo prioritarias para el país
(CONANP, 2018).
Estos programas persiguen beneficios directos en cuatro aspectos: 1. El mejorar el estado
que guardan las especies y los ecosistemas que contribuyen al bienestar de la sociedad, 2. El
desarrollo de alternativas productivas en regiones de alta marginación, tanto social como
económica, 3. La conservación de los bienes y servicios ambientales en beneficio de todos los
sectores de la sociedad y 4. La conservación de la diversidad genética como fundamento de la
seguridad alimentaria y el patrimonio genético del país (CONANP, 2018).
Los PROCER que pueden aplicar para la RBC son: Cotorra serrana oriental (Rhychopsitta
terrisi), Guacamaya verde (Ara militaris), Loro de cabeza amarilla (Amazona oratrix) y Rapaces
Neotropicales (Spizaetus ornatus), los cuales basan su conservación en seis estrategia
127
(restauración, manejo, conocimiento, cultura, protección y gestión). En la RBC, solo se ha
ejecutado durante cuatro años el de guacamaya verde, dentro del cual, la participación de las
comunidades rurales, ha repercutido en su conservación y protección, involucrando acciones de
conservación, monitoreo, educación para la conservación y la reforestación. Sin embargo, dado
que la RBC no es de carácter federal, los recursos para dichos programas se ven limitados, dado
que la CONANP aplica los recursos preferentemente a las ANP listadas en el SINANP, y en
segundo lugar a las RTP (regiones terrestres prioritarias).
Es importante recordar que los resultados obtenidos en los diversos análisis realizados,
fueron recabados a partir de monitoreo realizados en época invernal, y se desconoce si estas mismas
inferencias puedan aplicar a la temporada reproductiva. Por lo cual, se sugiere realizar este mismo
esfuerzo en dicha temporada para conocer y evaluar de manera satisfactoria los diversos procesos
ecológicos de dicha reserva.
Finalmente, se concide con Ceballos et al. (2002), quien consideran que el reconocimiento
explícito de una reserva debe ser un incentivo para fortalecer su funcionamiento, dado que la
pérdida de una reserva puede tener fuertes impactos en el conjunto de especies protegidas, por lo
que debe asegurarse su permanencia a largo plazo. Por lo anterior, es de vital importancia, la
operatividad de un programa de manejo efectivo para el Cielo, que garantice la conservación a
largo plazo de dicha ANP.
128
4.5. BIBLIOGRAFÍA
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132
Anexo 4.1. Lista sistemática de las aves. Los códigos de endemismo (End) son: e, endémico a México; q,
cuasiendémico a México; se, semiendémico y cse, a los casi semiendémicos. Los estatus de protección son según la
Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010; DOF 2010): Pr, sujeta a protección especial; A, amenazada;
P, en peligro de extinción. Las especies migratorias importantes son citadas por el USFWS e identificadas con una
“X”. Las especies listadas en por CITES se hace referencia a su inclusión en el Apéndice I o II. Finalmente se listan
la calificación global de BirdLife/IUCN (Red List of Threatened Species, IUCN 2016) como: Crítica (CR), En peligro
(Endangered, EN), Vulnerable (VU), Casi Amenazado (Near Threatened, NT), Datos Insuficientes (Data Deficient,
DD) y preocupación menor (Least Concern, LC). El estatus poblacional se tomó considerando los criterios de IUCN
(IUCN 2016).
ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN
Crypturellus cinnamomeus Pr LC Decreciendo
Ortalis vetula LC Estable
Penelope purpurascens A LC Decreciendo
Crax rubra A VU Decreciendo
Dactylortyx thoracicus Pr LC Decreciendo
Patagioenas flavirostris X LC Decreciendo
Columbina inca LC Creciendo
Claravis pretiosa LC Estable
Geotrygon montana LC Decreciendo
Leptotila verreauxi LC Creciendo
Leptotila plumbeiceps LC Estable
Piaya cayana LC Estable
Crotophaga sulcirostris LC Decreciendo
Nyctibius jamaicensis LC Decreciendo
Streptoprocne zonaris e LC Estable
Chaetura vauxi LC Creciendo
Aeronautes saxatalis LC Decreciendo
Eugenes fulgens II LC Creciendo
Lampornis amethystinus II LC Decreciendo
Lampornis clemenciae II LC Creciendo
Chlorostilbon canivetii II LC Desconocido
Cynanthus latirostris II LC Creciendo
Campylopterus curvipennis II LC Decreciendo
Amazilia cyanocephala II LC Desconocido
Amazilia yucatanensis q X II LC Creciendo
Hylocharis leucotis II LC Desconocido
Coragyps atratus LC Creciendo
Cathartes aura LC Estable
Elanus leucurus II LC Creciendo
Accipiter striatus Pr II LC Creciendo
133
ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN
Accipiter cooperii Pr II LC Creciendo
Buteogallus anthracinus Pr X II LC Creciendo
Buteogallus urubitinga Pr II LC Estable
Buteogallus solitarius P II NT Decreciendo
Rupornis magnirostris II LC Creciendo
Buteo plagiatus II LC Desconocido
Buteo brachyurus X II LC Creciendo
Buteo swainsoni Pr X II LC Estable
Buteo albonotatus Pr II LC Creciendo
Spizaetus ornatus P II NT Decreciendo
Megascops guatemalae II LC Decreciendo
Glaucidium sanchezi e P II NT Decreciendo
Glaucidium brasilianum II LC Decreciendo
Ciccaba virgata II LC Decreciendo
Trogon caligatus LC Creciendo
Trogon elegans X LC Desconocido
Trogon mexicanus LC Estable
Momotus coeruliceps e* LC Decreciendo
Melanerpes aurifrons LC Estable
Sphyrapicus varius X LC Decreciendo
Picoides fumigatus LC Estable
Picoides villosus LC Creciendo
Colaptes rubiginosus LC Estable
Dryocopus lineatus LC Creciendo
Campephilus guatemalensis Pr LC Estable
Micrastur semitorquatus Pr II LC Decreciendo
Falco sparverius II LC Estable
Falco rufigularis II LC Decreciendo
Falco peregrinus Pr X I LC Estable
Psittacara holochlorus e A X II LC Decreciendo
Ara militaris P I VU Decreciendo
Rhynchopsitta terrisi e A I EN Decreciendo
Pionus senilis A II LC Decreciendo
Amazona viridigenalis q P X I EN Decreciendo
Amazona autumnalis II LC Decreciendo
Amazona oratrix P I EN Decreciendo
Thamnophilus doliatus LC Decreciendo
134
ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN
Sittasomus griseicapillus LC Decreciendo
Xiphorhynchus flavigaster LC Estable
Lepidocolaptes affinis LC Estable
Camptostoma imberbe X LC Creciendo
Myiopagis viridicata LC Estable
Mitrephanes phaeocercus LC Estable
Contopus pertinax LC Decreciendo
Contopus virens LC Decreciendo
Empidonax flaviventris LC Creciendo
Empidonax virescens X LC Estable
Empidonax traillii X LC Decreciendo
Empidonax minimus LC Decreciendo
Empidonax hammondii LC Creciendo
Empidonax oberholseri LC Decreciendo
Empidonax difficilis se LC Decreciendo
Sayornis phoebe LC Creciendo
Myiarchus tuberculifer LC Decreciendo
Pitangus sulphuratus LC Creciendo
Megarynchus pitangua LC Estable
Myiozetetes similis LC Estable
Tyrannus melancholicus LC Creciendo
Tyrannus couchii q LC Creciendo
Tityra semifasciata LC Decreciendo
Pachyramphus major LC Estable
Pachyramphus aglaiae X LC Estable
Cyclarhis gujanensis LC Estable
Vireo griseus LC Creciendo
Vireo flavifrons LC Creciendo
Vireo solitarius LC Creciendo
Vireo gilvus LC Creciendo
Psilorhinus morio LC Creciendo
Cyanocorax yncas LC Creciendo
Corvus corax LC Creciendo
Catherpes mexicanus LC Decreciendo
Troglodytes aedon LC Creciendo
Thryothorus ludovicianus e LC Creciendo
Pheugopedius maculipectus LC Desconocido
135
ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN
Polioptila caerulea LC Creciendo
Regulus calendula LC Creciendo
Myadestes occidentalis Pr LC Decreciendo
Catharus aurantiirostris LC Desconocido
Catharus occidentalis e LC Decreciendo
Catharus mexicanus Pr LC Decreciendo
Catharus minimus LC Desconocido
Catharus ustulatus LC Decreciendo
Catharus guttatus LC Creciendo
Hylocichla mustelina se X NT Decreciendo
Turdus grayi LC Creciendo
Turdus assimilis LC Decreciendo
Turdus migratorius LC Creciendo
Melanotis caerulescens LC Decreciendo
Dumetella carolinensis LC Estable
Toxostoma longirostre q LC Creciendo
Mimus polyglottos LC Estable
Bombycilla cedrorum LC Creciendo
Ptiliogonys cinereus q LC Estable
Peucedramus taeniatus LC Decreciendo
Passer domesticus LC Decreciendo
Euphonia affinis LC Estable
Euphonia hirundinacea LC Estable
Euphonia elegantissima LC Estable
Spinus notatus LC Estable
Spinus psaltria LC Decreciendo
Coccothraustes abeillei q LC Estable
Seiurus aurocapilla LC Estable
Parkesia motacilla X LC Creciendo
Vermivora chrysoptera X NT Decreciendo
Mniotilta varia LC Decreciendo
Limnothlypis swainsonii Pr X LC Creciendo
Oreothlypis superciliosa LC Decreciendo
Oreothlypis celata LC Creciendo
Oreothlypis ruficapilla LC Creciendo
Geothlypis tolmiei A LC Decreciendo
Geothlypis formosa X LC Decreciendo
136
ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN
Geothlypis trichas LC Estable
Geothlypis nelsoni LC Estable
Setophaga citrina LC Creciendo
Setophaga pitiayumi X LC Creciendo
Setophaga coronata LC Creciendo
Setophaga townsendi LC Estable
Setophaga virens X LC Decreciendo
Basileuterus lachrymosus LC Decreciendo
Basileuterus rufifrons q LC Estable
Basileuterus belli LC Decreciendo
Basileuterus culicivorus LC Decreciendo
Cardellina pusilla LC Decreciendo
Myioborus pictus LC Creciendo
Myioborus miniatus LC Estable
Icteria virens LC Estable
Thraupis abbas LC Estable
Tiaris olivaceus LC Creciendo
Sporophila torqueola LC Creciendo
Saltator atriceps LC Desconocido
Arremonops rufivirgatus q LC Creciendo
Atlapetes pileatus e LC Estable
Pipilo maculatus LC Estable
Spizella passerina LC Creciendo
Chondestes grammacus LC Decreciendo
Melospiza lincolnii LC Estable
Piranga flava LC Creciendo
Piranga rubra X LC Estable
Piranga ludoviciana LC Creciendo
Piranga bidentata LC Estable
Piranga leucoptera LC Estable
Habia rubica LC Decreciendo
Habia fuscicauda LC Estable
Rhodothraupis celaeno e LC Desconocido
Cardinalis cardinalis LC Estable
Pheucticus ludovicianus LC Decreciendo
Pheucticus melanocephalus e LC Creciendo
Cyanocompsa parellina LC Desconocido
137
ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN
Passerina caerulea LC Creciendo
Passerina cyanea LC Decreciendo
Passerina versicolor X LC Estable
Passerina ciris se Pr X NT Decreciendo
Dives dives LC Creciendo
Icterus gularis X LC Creciendo
Icterus graduacauda cse X LC Decreciendo
Icterus galbula LC Estable
Amblycercus holosericeus LC Estable NOTA. Descripción de las categorías de riesgo de las especies para su inclusión en los listados de la IUCN y CITES.
* Momotus coeruliceps, endémico de Nuevo León, Tamaulipas, San Luis Potosí, y noreste de Veracruz (Chesser et
al., 2016). Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES por sus siglas en inglés) El Apéndice I se incluyen las especies sobre las que se cierne el mayor grado de peligro entre las especies de fauna y de flora
incluidas en los Apéndices de la CITES. Estas especies están en peligro de extinción y la CITES prohíbe el comercio internacional de especímenes de esas especies, salvo cuando la importación se realiza con fines no comerciales, por ejemplo, para la investigación científica. En estos casos excepcionales, puede realizarse la transacción comercial siempre y cuando se autorice mediante la concesión de un permiso de importación y un permiso de exportación (o certificado de reexportación). Además, en el Artículo VII de la Convención se prevén excepciones y otras disposiciones al respecto.
En el Apéndice II figuran especies que no están necesariamente amenazadas de extinción pero que podrían llegar a estarlo a menos que se controle estrictamente su comercio. En este Apéndice figuran también las llamadas "especies semejantes", es decir, especies cuyos especímenes objeto de comercio son semejantes a los de las especies incluidas por motivos de conservación. El comercio internacional de especímenes de especies del Apéndice II puede autorizarse concediendo un permiso de exportación o un certificado de reexportación. En el marco de la CITES no es preciso contar con un permiso de importación para esas especies (pese a que en algunos países que imponen medidas más estrictas que las exigidas por la CITES se necesita un permiso). Sólo deben concederse los permisos o certificados si las autoridades competentes han determinado que se han cumplido ciertas condiciones, en particular, que el comercio no será perjudicial para la supervivencia de las mismas en el medio silvestre.
En el Apéndice III figuran las especies incluidas a solicitud de una Parte que ya reglamenta el comercio de dicha especie y necesita la cooperación de otros países para evitar la explotación insostenible o ilegal de las mismas. Sólo se autoriza el comercio internacional de especímenes de estas especies previa presentación de los permisos o certificados apropiados.
Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés)
EXTINTO (EX) Un taxón está Extinto cuando no queda ninguna duda razonable de que el último individuo existente ha muerto. Se presume que un taxón está Extinto cuando la realización de prospecciones exhaustivas de sus hábitats, conocidos y/o esperados, en los momentos apropiados (diarios, estacionales, anuales), y a lo largo de su área de distribución histórica, no ha podido detectar un solo individuo. Las prospecciones deberán ser realizadas en períodos de tiempo apropiados al ciclo de vida y formas de vida del taxón.
EXTINTO EN ESTADO SILVESTRE (EW) Un taxón está Extinto en Estado Silvestre cuando sólo sobrevive en cultivo, en cautividad o como población (o poblaciones) naturalizadas completamente fuera de su distribución original. Se presume que un taxón está Extinto en Estado Silvestre cuando la realización de prospecciones exhaustivas de sus hábitats, conocidos y/o esperados, en los momentos apropiados (diarios, estacionales, anuales), y a lo largo de su área de distribución histórica, no ha podido detectar un solo individuo. Las prospecciones deberán ser realizadas en períodos de tiempo apropiados al ciclo de vida y formas de vida del taxón.
EN PELIGRO CRÍTICO (CR) Un taxón está En Peligro Crítico cuando la mejor evidencia disponible indica que cumple cualquiera de los criterios “A” a “E” para En Peligro Crítico y, por consiguiente, se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción extremadamente alto en estado de vida silvestre.
EN PELIGRO (EN) Un taxón está En Peligro cuando la mejor evidencia disponible indica que cumple cualquiera de los criterios “A” a “E” para En Peligro y, por consiguiente, se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción muy alto en estado de vida silvestre.
138
VULNERABLE (VU) Un taxón es Vulnerable cuando la mejor evidencia disponible indica que cumple cualquiera de los criterios “A” a “E” para Vulnerable y, por consiguiente, se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción alto en estado de vida silvestre.
CASI AMENAZADO (NT) Un taxón está Casi Amenazado cuando ha sido evaluado según los criterios y no satisface, actualmente, los criterios para En Peligro Crítico, En Peligro o Vulnerable, pero está próximo a satisfacer los criterios, o posiblemente los satisfaga, en un futuro cercano.
PREOCUPACIÓN MENOR (LC) Un taxón se considera de Preocupación Menor cuando, habiendo sido evaluado, no cumple ninguno de los criterios que definen las categorías de En Peligro Crítico, En Peligro, Vulnerable o Casi Amenazado. Se incluyen en esta categoría taxones abundantes y de amplia distribución.
DATOS INSUFICIENTES (DD) Un taxón se incluye en la categoría de Datos Insuficientes cuando no hay información adecuada para hacer una evaluación, directa o indirecta, de su riesgo de extinción basándose en la distribución y/o condición de la población. Un taxón en esta categoría puede estar bien estudiado, y su biología ser bien conocida, pero carecer de los datos apropiados sobre su abundancia y/o distribución. Datos Insuficientes no es por lo tanto una categoría de amenaza. Al incluir un taxón en esta categoría se indica que se requiere más información y se reconoce la posibilidad de que investigaciones futuras demuestren apropiada una clasificación de amenazada. Es importante hacer un uso efectivo de cualquier información disponible. En muchos casos habrá que tener mucho cuidado en elegir entre Datos Insuficientes y una condición de amenaza. Si se sospecha que la distribución de un taxón está relativamente circunscrita, y si ha transcurrido un período considerable de tiempo desde el último registro del taxón, la condición de amenazado puede estar bien justificada.
NO EVALUADO (NE) Un taxón se considera No Evaluado cuando todavía no ha sido clasificado en relación a estos criterios.
139
Anexo 4.2. Escala de valores asignados a las especies de aves de EL Cielo y su prioridad para la conservación
ESPECIE END
N
O
M
USFWS CITES BLI/IUCN
PRIORIDAD PARA
LA
CONSERVACIÓN
Crypturellus cinnamomeus 0 1 0 0 0 Baja
Ortalis vetula 0 0 0 0 0 No aplica
Penelope purpurascens 0 2 0 0 0 Baja
Crax rubra 0 2 0 0 2 Baja
Dactylortyx thoracicus 0 1 0 0 0 Baja
Patagioenas flavirostris 0 0 3 0 0 Baja
Columbina inca 0 0 0 0 0 No aplica
Claravis pretiosa 0 0 0 0 0 No aplica
Geotrygon montana 0 0 0 0 0 No aplica
Leptotila verreauxi 0 0 0 0 0 No aplica
Leptotila plumbeiceps 0 0 0 0 0 No aplica
Piaya cayana 0 0 0 0 0 No aplica
Crotophaga sulcirostris 0 0 0 0 0 No aplica
Nyctibius jamaicensis 0 0 0 0 0 No aplica
Streptoprocne zonaris 3 0 0 0 0 Baja
Chaetura vauxi 0 0 0 0 0 No aplica
Aeronautes saxatalis 0 0 0 0 0 No aplica
Eugenes fulgens 0 0 0 2 0 Baja
Lampornis amethystinus 0 0 0 2 0 Baja
Lampornis clemenciae 0 0 0 2 0 Baja
Chlorostilbon canivetii 0 0 0 2 0 Baja
Cynanthus latirostris 0 0 0 2 0 Baja
Campylopterus
curvipennis 0 0 0 2 0 Baja
Amazilia cyanocephala 0 0 0 2 0 Baja
Amazilia yucatanensis 2 0 3 2 0 Media
Hylocharis leucotis 0 0 0 2 0 Baja
Coragyps atratus 0 0 0 0 0 No aplica
Cathartes aura 0 0 0 0 0 No aplica
Elanus leucurus 0 0 0 2 0 Baja
Accipiter striatus 0 1 0 2 0 Baja
Accipiter cooperii 0 1 0 2 0 Baja
Buteogallus anthracinus 0 1 3 2 0 Media
Buteogallus urubitinga 0 1 0 2 0 Baja
Buteogallus solitarius 0 3 0 2 1 Media
Rupornis magnirostris 0 0 0 2 0 Baja
Buteo plagiatus 0 0 0 2 0 Baja
140
ESPECIE END
N
O
M
USFWS CITES BLI/IUCN
PRIORIDAD PARA
LA
CONSERVACIÓN
Buteo brachyurus 0 0 3 2 0 Baja
Buteo swainsoni 0 1 3 2 0 Media
Buteo albonotatus 0 1 0 2 0 Baja
Spizaetus ornatus 0 3 0 2 1 Media
Megascops guatemalae 0 0 0 2 0 Baja
Glaucidium sanchezi 3 3 0 2 1 Media
Glaucidium brasilianum 0 0 0 2 0 Baja
Ciccaba virgata 0 0 0 2 0 Baja
Trogon caligatus 0 0 0 0 0 No aplica
Trogon elegans 0 0 3 0 0 Baja
Trogon mexicanus 0 0 0 0 0 No aplica
Momotus coerulicep 3 0 0 0 0 Baja
Melanerpes aurifrons 0 0 0 0 0 No aplica
Sphyrapicus varius 0 0 3 0 0 Baja
Picoides fumigatus 0 0 0 0 0 No aplica
Picoides villosus 0 0 0 0 0 No aplica
Colaptes rubiginosus 0 0 0 0 0 No aplica
Dryocopus lineatus 0 0 0 0 0 No aplica
Campephilus
guatemalensis 0 1 0 0 0 Baja
Micrastur semitorquatus 0 1 0 2 0 Baja
Falco sparverius 0 0 0 2 0 Baja
Falco rufigularis 0 0 0 2 0 Baja
Falco peregrinus 0 1 3 3 0 Media
Psittacara holochlorus 3 2 3 2 0 Alta
Ara militaris 0 3 0 3 2 Media
Rhynchopsitta terrisi 3 2 0 3 3 Alta
Pionus senilis 0 2 0 2 0 Baja
Amazona viridigenalis 2 3 3 3 3 Alta
Amazona autumnalis 0 0 0 2 0 Baja
Amazona oratrix 0 3 0 3 3 Media
Thamnophilus doliatus 0 0 0 0 0 No aplica
Sittasomus griseicapillus 0 0 0 0 0 No aplica
Xiphorhynchus flavigaster 0 0 0 0 0 No aplica
Lepidocolaptes affinis 0 0 0 0 0 No aplica
Camptostoma imberbe 0 0 3 0 0 Baja
Myiopagis viridicata 0 0 0 0 0 No aplica
Mitrephanes phaeocercus 0 0 0 0 0 No aplica
141
ESPECIE END
N
O
M
USFWS CITES BLI/IUCN
PRIORIDAD PARA
LA
CONSERVACIÓN
Contopus pertinax 0 0 0 0 0 No aplica
Contopus virens 0 0 0 0 0 No aplica
Empidonax flaviventris 0 0 0 0 0 No aplica
Empidonax virescens 0 0 3 0 0 Baja
Empidonax traillii 0 0 3 0 0 Baja
Empidonax minimus 0 0 0 0 0 No aplica
Empidonax hammondii 0 0 0 0 0 No aplica
Empidonax oberholseri 0 0 0 0 0 No aplica
Empidonax difficilis 1 0 0 0 0 Baja
Sayornis phoebe 0 0 0 0 0 No aplica
Myiarchus tuberculifer 0 0 0 0 0 No aplica
Pitangus sulphuratus 0 0 0 0 0 No aplica
Megarynchus pitangua 0 0 0 0 0 No aplica
Myiozetetes similis 0 0 0 0 0 No aplica
Tyrannus melancholicus 0 0 0 0 0 No aplica
Tyrannus couchii 2 0 0 0 0 Baja
Tityra semifasciata 0 0 0 0 0 No aplica
Pachyramphus major 0 0 0 0 0 No aplica
Pachyramphus aglaiae 0 0 3 0 0 Baja
Cyclarhis gujanensis 0 0 0 0 0 No aplica
Vireo griseus 0 0 0 0 0 No aplica
Vireo flavifrons 0 0 0 0 0 No aplica
Vireo solitarius 0 0 0 0 0 No aplica
Vireo gilvus 0 0 0 0 0 No aplica
Psilorhinus morio 0 0 0 0 0 No aplica
Cyanocorax yncas 0 0 0 0 0 No aplica
Corvus corax 0 0 0 0 0 No aplica
Catherpes mexicanus 0 0 0 0 0 No aplica
Troglodytes aedon 0 0 0 0 0 No aplica
Thryothorus ludovicianus 3 0 0 0 0 Baja
Pheugopedius
maculipectus 0 0 0 0 0 No aplica
Polioptila caerulea 0 0 0 0 0 No aplica
Regulus calendula 0 0 0 0 0 No aplica
Myadestes occidentalis 0 1 0 0 0 Baja
Catharus aurantiirostris 0 0 0 0 0 No aplica
Catharus occidentalis 3 0 0 0 0 Baja
Catharus mexicanus 0 1 0 0 0 Baja
142
ESPECIE END
N
O
M
USFWS CITES BLI/IUCN
PRIORIDAD PARA
LA
CONSERVACIÓN
Catharus minimus 0 0 0 0 0 No aplica
Catharus ustulatus 0 0 0 0 0 No aplica
Catharus guttatus 0 0 0 0 0 No aplica
Hylocichla mustelina 1 0 3 0 1 Baja
Turdus grayi 0 0 0 0 0 No aplica
Turdus assimilis 0 0 0 0 0 No aplica
Turdus migratorius 0 0 0 0 0 No aplica
Melanotis caerulescens 0 0 0 0 0 No aplica
Dumetella carolinensis 0 0 0 0 0 No aplica
Toxostoma longirostre 2 0 0 0 0 Baja
Mimus polyglottos 0 0 0 0 0 No aplica
Bombycilla cedrorum 0 0 0 0 0 No aplica
Ptiliogonys cinereus 2 0 0 0 0 Baja
Peucedramus taeniatus 0 0 0 0 0 No aplica
Passer domesticus 0 0 0 0 0 No aplica
Euphonia affinis 0 0 0 0 0 No aplica
Euphonia hirundinacea 0 0 0 0 0 No aplica
Euphonia elegantissima 0 0 0 0 0 No aplica
Spinus notatus 0 0 0 0 0 No aplica
Spinus psaltria 0 0 0 0 0 No aplica
Coccothraustes abeillei 2 0 0 0 0 Baja
Seiurus aurocapilla 0 0 0 0 0 No aplica
Parkesia motacilla 0 0 3 0 0 Baja
Vermivora chrysoptera 0 0 3 0 1 Baja
Mniotilta varia 0 0 0 0 0 No aplica
Limnothlypis swainsonii 0 1 3 0 0 Baja
Oreothlypis superciliosa 0 0 0 0 0 No aplica
Oreothlypis celata 0 0 0 0 0 No aplica
Oreothlypis ruficapilla 0 0 0 0 0 No aplica
Geothlypis tolmiei 0 2 0 0 0 Baja
Geothlypis formosa 0 0 3 0 0 Baja
Geothlypis trichas 0 0 0 0 0 No aplica
Geothlypis nelsoni 0 0 0 0 0 No aplica
Setophaga citrina 0 0 0 0 0 No aplica
Setophaga pitiayumi 0 0 3 0 0 Baja
Setophaga coronata 0 0 0 0 0 No aplica
Setophaga townsendi 0 0 0 0 0 No aplica
Setophaga virens 0 0 3 0 0 Baja
143
ESPECIE END
N
O
M
USFWS CITES BLI/IUCN
PRIORIDAD PARA
LA
CONSERVACIÓN
Basileuterus lachrymosus 0 0 0 0 0 No aplica
Basileuterus rufifrons 2 0 0 0 0 Baja
Basileuterus belli 0 0 0 0 0 No aplica
Basileuterus culicivorus 0 0 0 0 0 No aplica
Cardellina pusilla 0 0 0 0 0 No aplica
Myioborus pictus 0 0 0 0 0 No aplica
Myioborus miniatus 0 0 0 0 0 No aplica
Icteria virens 0 0 0 0 0 No aplica
Thraupis abbas 0 0 0 0 0 No aplica
Tiaris olivaceus 0 0 0 0 0 No aplica
Sporophila torqueola 0 0 0 0 0 No aplica
Saltator atriceps 0 0 0 0 0 No aplica
Arremonops rufivirgatus 2 0 0 0 0 Baja
Atlapetes pileatus 3 0 0 0 0 Baja
Pipilo maculatus 0 0 0 0 0 No aplica
Spizella passerina 0 0 0 0 0 No aplica
Chondestes grammacus 0 0 0 0 0 No aplica
Melospiza lincolnii 0 0 0 0 0 No aplica
Piranga flava 0 0 0 0 0 No aplica
Piranga rubra 0 0 3 0 0 Baja
Piranga ludoviciana 0 0 0 0 0 No aplica
Piranga bidentata 0 0 0 0 0 No aplica
Piranga leucoptera 0 0 0 0 0 No aplica
Habia rubica 0 0 0 0 0 No aplica
Habia fuscicauda 0 0 0 0 0 No aplica
Rhodothraupis celaeno 3 0 0 0 0 Baja
Cardinalis cardinalis 0 0 0 0 0 No aplica
Pheucticus ludovicianus 0 0 0 0 0 No aplica
Pheucticus
melanocephalus 3 0 0 0 0 Baja
Cyanocompsa parellina 0 0 0 0 0 No aplica
Passerina caerulea 0 0 0 0 0 No aplica
Passerina cyanea 0 0 0 0 0 No aplica
Passerina versicolor 0 0 3 0 0 Baja
Passerina ciris 1 1 3 0 1 Media
Dives dives 0 0 0 0 0 No aplica
Icterus gularis 0 0 3 0 0 Baja
Icterus graduacauda 1 0 3 0 0 Baja
144
ESPECIE END
N
O
M
USFWS CITES BLI/IUCN
PRIORIDAD PARA
LA
CONSERVACIÓN
Icterus galbula 0 0 0 0 0 No aplica
Amblycercus holosericeus 0 0 0 0 0 No aplica
145
CAPÍTULO 5
DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES
146
5.1. DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES
El presente trabajo muestra la evaluación de la importancia de las áreas conservadas y alteradas
para la conservación de las aves en la Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC), en Tamaulipas,
México. Los capítulos 2, 3 y 4 muestran las actividades desarrolladas en la presente investigación,
analizando la riqueza, diversidad y composición de aves de seis sitios en dicha reserva,
considerando diferentes metodologías, los cuales generaron capítulos específicos, donde se
mostraron los resultados relevantes y la discusión en cada uno de ellos. Por esta razón en el presente
capítulo se presentarán los resultados que engloban de manera general lo más relevante
desarrollado en el presente estudio.
La importancia de la RBC para las aves se manifiesta en su riqueza, ya que esta ANP alberga
un total de 389 especies, Esto representa más del 72 % de lo reconocido para Tamaulipas y el
36.5% de la riqueza registrada para todo México, en una superficie que representa el 1.8% del
territorio tamaulipeco y el 0.07 % de la superficie continental mexicana.
El capítulo dos analiza la riqueza, diversidad y composición de aves durante la temporada
invernal, considerando ambientes conservados y alterados, encontrando un patrón general, donde
la riqueza decrece conforme se incrementa la altitud de los sitios de muestreo y en los ambientes
alterados se presenta una mayor riqueza que en los conservados. Este mismo patrón concuerda con
los datos registrados para aves migratorias por Gram y Faaborg (2007) en dicha reserva. También
se encontró que existe una mayor riqueza de aves en sitios alterados que en los conservados en la
reserva de la Biosfera Montes Azules (Ramírez-Albores, 2006).
El protocolo de muestreo fue el de Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI), no
obstante que fue diseñado para aves migratorias neotropicales, ha permitido que investigadores de
México, Centro América y el Caribe realicen esfuerzos de monitoreo a lo largo de todo el año,
dirigidos a describir patrones de abundancia, productividad, sobrevivencia y movimientos
estacionales de las especies residentes de aves (Saracco et al., 2008).
El monitoreo con redes de niebla cubrió un total de 32042 horas red, capturándose un total
de 4116 ejemplares que representa información para un total de 187 especies de aves, de este total
147
de especies, 113 se registraron mediante el uso de redes, 176 fueron producto de observaciones o
por identificación de sus cantos. El trabajo de campo permitió registrar tres especies: Limnothlypis
swainsonii, Trogon caligatus y Buteogallus solitarius, donde la primera de ellas, representa el
primer registro para bosque mesófilo en El Cielo y el resto la confirmación de su presencia, dado
que para estas dos últimas solo había registros previos por observadores de aves (Gómez de Silva
2006a, 2006b, 2007a, 2007b, 2007c, 2009). Dichos registros contribuyen al nuevo conocimiento
de los patrones de distribución de la avifauna en la RBC.
Frecuentemente se asocian los cambios de uso de suelo y la fragmentación como la principal
causa de la pérdida de la biodiversidad (Fahrig 2003, Gardner et al., 2009, Krauss et al., 2010). Sin
embargo, los resultados de este trabajo indican una mayor riqueza en sitios alterados que en los
conservados, quizás esto lo podemos entender desde la perspectiva de que las especies migratorias
neotropicales, utilizan paisajes modificados (Terborgh, 1989b, Robbins et al., 1992, Petit et al.,
1995, Lindell et al., 2004, Dietsch et al., 2007) además de que presentan un alto grado de plasticidad
ecológica en comparación con especies residentes (Rappole, 1995). Por otra parte, Steinberg et al.
(2014) en su estudio realizado en la RBC encontró que deforestación en dicha ANP se ha detenido
y la cubierta forestal registra notable expansión después de que la reserva fue creada, atribuyendo
la regeneración al proceso de valoración de la conservación por las comunidades.
Los resultados del análisis de los ANOVAs indican que las diferencias entre sitios fueron
consistentes a lo largo de todas las temporadas de muestreo. Por lo cual, se observa una mejor
respuesta de las aves hacia los ambientes secundarios, sugiriendo que éstos juegan un papel
importante en la persistencia de las especies de aves en la RBC
Los análisis de similitud de cada una de las cuatro temporadas invernales no presentaron un
patrón consistente, lo cual sugiere que las avifaunas presentes se comparten. Sin embargo, el sitio
de San José localizado en bosque conservado (SJcon) fue el más diferente al resto de los sitios en
su composición. Estos resultados pueden atribuirse a que la mayor parte de las especies que se
restringieron a un solo sitio de muestreo (20 % del total de aves), presentaron mayor restricción a
la parte baja, es decir a los sitios de Gómez Farías (24 especies) y de éstas, 20 fueron exclusivas de
las áreas alteradas.
148
Una respuesta a los patrones exhibidos en los análisis de similitud, se encuentra
inminentemente en la capacidad de desplazamiento y versatilidad de ocupar diversos ambientes
por las aves, y desde el punto de vista geográfico, concuerda con lo establecido por Navarro et al.
(2004), quien reconoce que dicha sierra está compuesta de 3 zonas avifaunísticas. El norte
integrado por Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas, la sección central por el sur de Tamaulipas,
San Luis Potosí y Querétaro y el sur integrado de Hidalgo a Veracruz. Lo cual contradice la
estructura de la Sierra Madre Oriental como una provincia biótica homogénea, como ha sido
propuesto por Smith (1941), Escalante et al. (1993) y CONABIO (1997). Por el contrario, se
asemeja mucho a las propuestas realizadas por Goldman y Moore (1946) con base en aves y
mamíferos, y Rzedowsky y Reyna-Trujillo (1990) con base en plantas superiores, cuyas
subdivisiones son altamente concordantes con los patrones encontrados en aves por Navarro et al.
(2004).
Finalmente se remarca la importancia de este estudio para la conservación y conocimiento
de la diversidad de las aves en la RBC, los cuales deberían ser base para las estrategias de
conservación y manejo sustentable de la Reserva. Asímismo, se reconoce que las relaciones
avifaunísticas entre sitios conservados y alterados, y más aún las actividades antropogénicas en la
RBC, han conllevado a establecer un área de gran riqueza de aves, siendo una de las ANP más
importantes del noreste de México.
El capítulo tres comprende un análisis de modelos nulos, analizando los patrones de co-
ocurrencia, el sobrelapamiento de nicho, y la estructura de metacomunidades buscando encontrar
respuestas especie-específicas que ayuden a comprender o detectar patrones emergentes de
organización. Considerando que una metacomunidad es un conjunto de comunidades ecológicas
locales ligadas por la dispersión de especies interactuantes (Hanski y Gilpin, 1991; Mouquet y
Loreau, 2002; Leibold et al., 2004).
Los análisis de co-ocurrencia se realizaron solo para seis ordenes (Columbiformes,
Piciformes, Psittaciformes, Accipitriformes, Apodiformes y Passeriformes) los cuales representan
el 89.7% de las especies de aves presentes en las seis localidades de muestreo, y tan solo el orden
Passeriformes comprende el 65.2% de la riqueza de especies. El índice Combo sólo arrojó valores
149
de significancia en las diferentes simulaciones realizadas para Columbiformes, por lo cual, en los
demás no fue posible reconocer la existencia de algún patrón.
Solo los Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes y Columbiformes, arrojaron
valores de significancia en la simulación dos, indicando que las especies co-ocurren más de lo
esperado. Mientras que en Apodiformes y Piciformes, las diferencias no fueron significativas, por
lo cual, para estos grupos, no se reconoce la existencia de algún patrón, es decir que las especies
están distribuidas de manera aleatoria. En el caso de los Accipitriformes, el patrón de co-ocurrencia
puede ser atribuido a la competencia, ya que la mayoría de las especies de rapaces son
territorialistas y ampliamente dependientes a los tipos de vegetación.
Los análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos RA3 y RA4, indicaron que el
nicho se sobrelapa más de lo esperado entre los ambientes conservados y alterados, a este respecto
Schoener (1974) argumenta que el microhábitat, la dieta y la actividad temporal son los ejes de
nicho más importantes. Sin embargo, se debe considerar que hay un número grande de “recursos”
que las especies se reparten entre sí (Feisinger et al., 1981; Palacio-Núñez et al., 2008).
Considerando lo anterior, y dado que los muestreos fueron realizados durante la temporada
invernal, estos resultados concuerdan con el comportamiento de muchas especies de aves durante
esta temporada invernal, ya que especies migratorias y residentes tienden a formar grupos mixtos.
Lo anterior fue reportado para El Cielo por Gram y Faaborg (2007) y Gram (1998). Además, el
reparto de un recurso por varias especies no indica por sí mismo la existencia de competencia, dado
que dos especies pueden coexistir cuando hay un adecuado reparto y uso de los recursos (Mac
Nally, 1983).
Con respecto a metacomunidades solo el orden Passeriformes reveló una estructura
cuasianidada con una pérdida estocástica de especies, y para el segundo eje de dispersión revela
una estructura cuasianidada con pérdida de especies agrupadas. Esto suguiere que la pérdida de
especies en cada nivel es menor que lo esperado por procesos aleatorios, siendo posiblemente el
primer factor de dispersión el nivel elevacional de los diferentes sitios de muestreo y para el
segundo eje la condición de sitios alterados y conservados. Por su parte, Patterson y Atmar (1986)
y Willig et al. (2011) sugieren que posiblemente las comunidades ricas en especies pueden formar
150
subconjuntos anidados que disminuyen su riqueza conforme aumenta la elevación, generando
patrones predecibles de pérdida de especies asociadas a variaciones como: capacidad de dispersión,
especialización de hábitat y tolerancia a condiciones abióticas.
En el caso del orden Apodiformes y las familias Emberizidae y Trochilidae los resultados
del análisis sugieren una distribución aleatoria, no definiendo un patrón específico, lo cual puede
deberse a bajo número de especies que integran estos grupos.
Por otra parte, los análisis de metacomunidades sugieren que las familias Tyrannidae y
Turdidae presentan una estructura cuasigleasoniana, tanto para el primer eje de dispersión como
para el segundo. Esto indica que las especies responden diferencialmente a un gradiente y que sus
diferencias son propiciadas por capacidades fisiológicas distintas y que los límites de sus
comunidades son difusos; lo anterior en base a las comunidades Gleasonianas. De igual manera, es
posible asumir que las diferencias se dan en el primer eje por el nivel de elevación de los sitios de
muestreo y, en un segundo término, por la condición de los sitios (alterados y conservados).
En el caso de la familia Parulidae, los resultados variaron para el primer eje de dispersión
sugiere una estructura cuasiclementsiana, mientras que para el segundo eje de distribución es
cuasigleasoniana. Por lo cual, se puede inferir que las comunidades al igual responden
diferencialmente a un gradiente, pero en el primer caso, los límites entre las poblaciones son claros
están definidos y en el segundo son difusos. Adicionalmente, si se tiene en cuenta que muchas de
las especies de la familia Parulidae son migratorias, las cuales son altamente tolerantes a la
transformación del hábitat y con una amplitud en el uso de recursos elevado (alimentos y hábitat),
resulta evidente que la estructura cuasiclementsiana es la que mejor explica el metaensamblaje
encontrado para este grupo.
Finalmente, el capítulo cuatro es un análisis de sitios y especies importantes para la
conservación. En cuanto a sitios, los análisis de complementariedad indican que los lugares
secundarios en Gómez Farías y Alta Cima mantienen el 90.9% de las aves registradas, por lo
anterior, serían los más representativos por su riqueza, sin embargo la parte alta (San José) alberga
especies únicas.
151
Un total de 65 especies pueden ser consideradas de importancia para la conservación según
los diversos criterios utilizados (Endemismo, NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS, CITES Y
BLI/IUCN). Sin embargo, Schmeller et al. (2018) asumen que estos criterios pueden ser subjetivos,
dado que tienen intervalos de evaluación relativamente largos, pero también son un suministro de
información para la conservación de la biodiversidad.
El análisis de prioridad de las especies, indica que solo 10 especies presentan una prioridad
media (Spizaetus ornatus, Buteogallus solitarius, Buteogallus anthracinus, Buteo swainsoni,
Passerina ciris, Falco peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y
Amazona oratrix) y tres son alta prioridad (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y
Amazona viridigenalis), de estas especies, salvo tres, no se incluyen dentro de las rapaces y
psitácidos, grupos que se han considerado como especies banderas para la conservación y como
indicadoras de la calidad del hábitat.
Es importante recordar que los resultados obtenidos en los diversos análisis realizados,
fueron recabados a partir de monitoreo realizados en época invernal, y no se sabe si estas mismas
inferencias puedan aplicar a la temporada reproductiva. Por lo cual, se considera necesario realizar
este mismo esfuerzo en dicha temporada para conocer y evaluar de manera satisfactoria los diversos
procesos ecológicos de dicha reserva.
Finalmente, se conicide con Ceballos et al. (2002), quien consideran que el reconocimiento
explícito de una reserva debe ser un incentivo para fortalecer su funcionamiento, dado que la
pérdida de una reserva puede tener fuertes impactos en el conjunto de especies protegidas, por lo
que debe asegurarse su permanencia a largo plazo. Por lo anterior, es de vital importancia la
operatividad de un programa de manejo efectivo para el Cielo, que garantice la conservación a
largo plazo de dicha ANP.
152
5.2. BIBLIOGRAFÍA
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