Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.)
afectadas por el disturbio “plumero”
Martha Sofía España Guechá
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias Agrarias
Bogotá D.C., Colombia
2019
Evaluación morfológica y fisiológica de
palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Martha Sofía España Guechá
Trabajo de investigación presentado como requisito parcial para optar al título de:
Magister en Ciencias Agrarias
Director:
Ph.D. Daniel Gerardo Cayón Salinas
Codirector: Ph.D. Iván Erick Ochoa Cadavid
Línea de Investigación:
Cultivos Perennes Industriales
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias Agrarias
Bogotá D.C., Colombia
2019
Gracias a Dios por permitirme tener una familia
y gracias a mi familia por siempre creer en mí,
por ser la motivación y el apoyo para cada día ser mejor
en mi vida
Agradecimientos
Dr. Daniel Gerardo Cayón y Dr. Iván Ochoa por la dirección y codirección del trabajo.
Unipalma S.A. por la financiación del proyecto, en especial al Ing. Fernando Castro por
decisión positiva frente a este proyecto.
Grupo empresarial Cosargo por permitirme realizar el trabajo de campo en su plantación
de palma de aceite. En especial al Ing. Yesid López, Ing. José Alvares, Ulises Rieder y
Enoc Quintero por su valioso apoyo.
Cenipalma por los censos plumero y la capacitación en censos plumero.
Ing. Wilson Perez por la toma de muestras foliares y de suelos.
Ebel Ballesta, Ing. Mónica Ibarra, Licenciado Rafael Cruz y Dr. Gloria Romero por su
valiosa ayuda en la toma de datos en campo y laboratorio.
Universidad Nacional de Colombia por brindar espacios y oportunidades para mi formación
académica.
Un agradecimiento muy especial a los profesores Enrique Darghan, Jaime Torres y
Yolanda Rubiano por todo su apoyo durante el desarrollo de la maestría.
A todas la personas y empresas que lo hicieron posible.
Resumen y Abstract IX
Resumen
Desde el año 2010 se presenta un disturbio en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq)
caracterizado por anormalidad en desarrollo del área foliar, clorosis, rayado clorótico
longitudinal paralelo a la nervadura central que afecta a palmas de aceite en periodo
reproductivo, llamado disturbio plumero (DP). Es de interés evaluar cambios a nivel
morfológico y fisiológicos de la planta con el objetivo de conocer de manera preliminar esta
afectación, por lo que el presente trabajo evalúa variables como contenido de nutrientes
en tejido foliar, área foliar, área foliar específica, contenidos de clorofilas, masa seca de
raíces y estructuras reproductivas en palmas sanas y afectadas por DP. Los datos se
tomaron entre los años 2013 y 2015 en una plantación en la Costa Norte de Colombia. El
análisis estadístico se realizó mediante modelamiento de datos, técnicas como riesgo
relativo, pruebas de comparación de medias y análisis descriptivo. Obteniéndose como
resultado que las palmas afectadas por DP presentan a nivel foliar bajos contenidos de S,
Mo, Se y B; y alto contenido de Fe, reducen su área foliar antes de que sea evidente a
nivel visual, además las hojas se vuelven más gruesas, se presenta menor contenido de
clorofilas. Así mismo se presenta un aumento de la masa seca de raíces terciarias y
cuaternarias en los grados iniciales, respuestas morfofisiológicas muy relacionadas con
deficiencia de S. No se observó cambios en la actividad de fructificación en palmas sanas
y afectadas por DP.
Palabras clave: contenido de nutrientes, masa seca de raíces, clorofilas, área foliar, área
foliar específica, fisiopatía, actividad de fructificación.
X Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Abstract
There has been an oil palm condition (Elaeis guineensis Jacq), evident since 2010 called
plumero condition that is characterized by abnormal development of the leaf, chlorosis,
longitudinal chlorotic scratches parallel to the central rib affecting oil palms in their
reproductive period. It is of great interest to evaluate changes at the morphological and
physiological conditions of the plants with this condition in order to understand it in a
preliminary way. The present research evaluates variables such as nutrient content in leaf
tissue, leaf area, specific leaf area, chlorophyll contents, roots dry mass and reproductive
structures in healthy palms affected by plumero condition. Data were taken between 2013
and 2015 in a plantation on the north (Caribbean) coast of Colombia. Statistical analyses
were performed using modeling, techniques such as relative risk, means comparison tests
and descriptive analyses. Results showed palm trees affected by plumero condition have
low levels of S, Mo, Se and B at the leaf level and high Fe content, and a reduction in leaf
area before the condition is visually evident. The leaves became thicker, and there is less
chlorophyll content. Likewise, there is an increase in the tertiary and quaternary roots dry
mass in the initial grades, while there are morphophysiological responses closely related
to S deficiency. No changes in fruiting activity were observed in healthy palms affected by
plumero condition.
Keywords: nutrient content, root dry mass, chlorophylls, leaf area, specific leaf area,
physiopathy, fruiting activity.
Contenido XI
Contenido
Pág. Resumen y abstract ...................................................................................................... IX
Lista de figuras ............................................................................................................ XIII
Lista de tablas ............................................................................................................ XVV
Lista de Símbolos y abreviaturas ............................................................................... XVI
Introducción .................................................................................................................... 1
Capítulo 1. Contenido y relación de nutrientes foliares asociados al disturbio
plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.). ................................................ 5
1.1 Resumen ............................................................................................................ 5
1.2 Abstract .............................................................................................................. 5
1.3 Introducción ........................................................................................................ 6
1.4 Materiales y Métodos ......................................................................................... 8
1.4.1 Localización ..................................................................................................... 8
1.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados .................................. 9
1.4.3 Toma de muestras y descripción de variables ............................................... 10
1.4.4 Análisis Estadístico ........................................................................................ 10
1.5 Resultados ......................................................................................................... 12
1.6 Discusión ...............................................................................................................16
1.7 Conclusiones ........................................................................................................ 20
1.8 Bibliografía ............................................................................................................ 20
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis
guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero ............................................... 27
2.1 Resumen .............................................................................................................. 27
2.2 Abstract ................................................................................................................ 27
2.3 Introducción .......................................................................................................... 28
2.4 Materiales y métodos ............................................................................................ 30
2.4.1 Localización..................................................................................................... 30
2.4.2 Escala diagramática del disturbio .................................................................... 30
2.4.3 Muestreo de palmas ........................................................................................ 31
2.4.4 Análisis Estadístico .......................................................................................... 33
2.5 Resultados ............................................................................................................ 34
2.6 Discusión .............................................................................................................. 38
2.7 Conclusiones ........................................................................................................ 41
5
5
5
6
8
8
9
10
10
12
16
20
20
27
27
27
28
30
30
30
31
33
34
38
41
XII Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
2.8 Bibliografía ............................................................................................................ 41
2.9 Anexo: Tabla de valores observados y predichos .................................................. 44
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero
en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.). ............................................................ 49
3.1 Resumen ............................................................................................................... 49
3.2 Abstract ................................................................................................................. 50
3.3 Introducción ........................................................................................................... 50
3.4 Materiales y métodos............................................................................................. 54
3.4.1 Localización .................................................................................................... 54
3.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados ................................. 54
3.4.3 Muestreos de palmas y sus estructuras .......................................................... 55
3.4.4 Análisis estadístico .......................................................................................... 55
3.5 Resultados ............................................................................................................ 56
3.6 Discusión ............................................................................................................... 61
3.7 Conclusiones ......................................................................................................... 63
3.8 Bibliografía ............................................................................................................ 63
Capítulo 4. Conclusiones y recomendaciones ........................................................... 67
Bibliografía .................................................................................................................... 69
41
44
49
49
50
50
54
54
54
55
55
56
61
63
63
67
69
Contenido XIII
Lista de figuras
Pág.
Figura 1-1. Síntomas palmas afectadas por DP. a) anormalidad en el desarrollo
del área foliar, b) rayado clorótico longitudinal, c) banda amarilla…………………….
Figura 1-2. Contenido de a) B, b) Fe, c) K, e) Mo, f) Mo/Se, g) S, h) Se, j) Zn en
ppm y relación d) K/Mo y i) Zn/S en tejido vegetal de palmas sanas y palmas
afectadas por DP…………………….…………………….……………………………….
Figura 2-1. Grado de severidad disturbio plumero a) Grado 1, b) Grado 2, c)
Grado 3 y d) Grado 4. Tomado de Arias et al. (2014)………………………………….
Figura 2- 2: Análisis de correspondencia múltiple datos AFH17, AFE……………….
Figura 2- 3: a) Área foliar de la hoja 17 en metros cuadrados, b) área foliar
especifica en centímetros cuadrados por gramo de foliolo seco, c) contenido de
clorofila total en miligramo de clorofila total por gramo de foliolo fresco, d) masa
seca de raíces terciarias y cuaternarias de palmas sanas y afectadas por plumero
en los grados banda amarilla, grado1 – 2, grado 3 – 4. Letras diferentes indican
diferencias de medias con un p-valor= 0,0127………………………………………….
Figura 3- 1. Riesgo relativo adquirir DP a) en material No Brabanta del clúster 1,
b) en material No Brabanta del clúster 2, c) clúster 2 en todos los orígenes
genéticos…………………….…………………….………………………………………
…
6
1
5
3
0
3
1
3
8
3
1
XIV Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Contenido XV
Lista de tablas
Pág.
Tabla 1-1. Descripción del muestreo foliar y de suelos.
Tabla 1-2. Parámetros estimados del modelo de regresión logística
Tabla 1-3. Tabla de valores observados y predichos para el modelo ajustado
Tabla 1-4. Estadisticos del modelo de regresión logistica
Tabla 1-5. Contenido de B, Fe, K, S y Se en ppm de suelo y relación K/S en suelo
Tabla 2-1. Descripción del muestreo de palmas
Tabla 2-2. Modelos ordinales ajustados
Tabla 2-3. Parámetros estimados para el modelo reducido 4
Tabla 2-4. Matriz de Correlaciones
Tabla 2-5. Anova variables AFH17, AFE, clft y MSRTC.
Tabla 3-1. Caracterización de los conglomerados por variables originales.
Representa la suma de dos conteos en el tiempo.
Tabla 3-2. Distribución de frecuencias para clúster, origen y severidad
Tabla 3-3. Modelos Loglineales ajustados
Tabla 3-4. Parámetros estimados del modelo reducido 4
Tabla 3-5. Valores predichos de verosimilitud máxima para probabilidades
11
13
13
14
16
32
35
35
36
37
57
58
59
60
61
Contenido XVI
Lista de Símbolos y abreviaturas
Símbolos con letras latinas Símbolo Término Unidad SI Definición
ȒR Riesgo relativo
1 R̂R
= (𝑎/(𝑎
+ 𝑏))/(𝑐/(𝑐 + 𝑑))
AFH17 Área foliar de la hoja 17 m2 Ec. 2.1
AFE Área foliar especifica cm2.g-1 Ec. 2.2
clfa Clorofila a mg.g-1 Ec. 2.3
clfb Clorofila b mg.g-1 Ec. 2.4
clft Clorofila total mg.g-1 Ec. 2.5
Símbolos con letras griegas Símbolo Término Unidad SI Definición
𝜋 Probabilidades marginales 1 Sección 3.5.
∝ Nivel de significancia 1 Ecuación 2.6
Subíndices
Subíndice Término
I, i, k Niveles de variables categóricas
n Orden de medias
Superíndices
Superíndice Término
n Exponente, potencia
° Grados
Contenido XVII
Superíndice Término
’ Minutos
Abreviaturas Abreviatura Término
DP Disturbio plumero
CIC Capacidad de intercambio catiónico
et al. Y otros
(Ek.Dj)*Mo (Ekona * Djongo) Mongana
Gl Grados de libertad
prob Probabilidad
S Severidad
O Origen
C Clúster
Err Est Error estándar
MSRP Masa seca raíces primarias
MSRS Masa seca raíces secundarias
MSRTC Masa seca raíces terciarias y cuaternarias
Introducción
Desde el año 2010 se presenta un disturbio en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.)
caracterizado por anormalidad en desarrollo del área foliar, clorosis, rayado clorótico
longitudinal paralelo a la nervadura central llamado disturbio plumero (DP). En las siembras
más jóvenes, las palmas muy afectadas presentan secamiento de las puntas de los foliolos
y en algunas ocasiones presencia de manchas color purpura. Disecciones realizadas a
plantas afectadas no muestran signos a simple vista. Se han reportado palmas afectadas
por plumero en los departamentos de Córdoba, Sucre, Magdalena, Cesar, Santander,
Casanare y Meta en Colombia y en el norte de Guatemala. Los síntomas generalmente
inician cuando la planta comienza su etapa productiva. A la fecha no se tiene claridad
respecto a la etiología del DP.
Evaluar la morfología y la fisiología de plantas afectadas por alguna enfermedad o disturbio
permite conocer de manera preliminar la afectación sobre las plantas, generar estrategias
para identificación temprana, además podría ayudar en la identificación de la causa y/o
estrategias de control. En varios cultivos se han presentado enfermedades o disturbios con
etiología de difícil identificación, cuyos estudios preliminares consistió en la caracterización
morfofisiología de las plantas. A continuación, se describen algunos ejemplos.
En cítricos se presenta una enfermedad llamada marchitamiento repentino o “citrus blight”
en inglés, que afecta mayoritariamente a pomelos y naranjas (Young et al., 1980). Esta
enfermedad se caracteriza por mostrar en las hojas síntomas de deficiencia de zinc. El zinc
no ingresa a la lámina foliar porque se acumula en los haces vasculares (Young et al.,
1980, Albrigo y Young, 1981).
En palma datilera (Phoenix dactylifera) se han presentado enfermedades con alguna
similitud al DP en palma de aceite. Una de estas enfermedades es “Al-Wijam”, cuyos
síntomas son rayas amarillas y atrofia del desarrollo del área foliar, la cual inicia con una
reducción del crecimiento de la flecha y toda la corona de hojas formadas después de la
2 Introducción
aparición de la enfermedad. Las brácteas pedunculares de las palmas enfermas se abren
antes de su emergencia completa por lo que se reduce el tamaño de racimo, también se
observa una reducción del tamaño del tallo (Alhudaib et al., 2007; Nixon, 1954). En este
mismo cultivo se presenta el síndrome de hoja quebradiza, este síndrome se caracteriza
porque en su estado inicial las hojas se vuelven cloróticas, en el estado intermedio las
hojas se vuelven frágiles, retorcidas y con una apariencia chamuscada. Los síntomas más
característicos son los foliolos que se rompen con facilidad, se generan rayas necróticas
en los foliolos y se observa necrosis color marrón en las raíces. Una vez aparecen los
síntomas entre 4 a 6 años se genera la muerte del árbol (Namsi et al., 2007). A nivel
nutricional se presenta una deficiencia de Mn, de acuerdo a lo que indican algunos autores,
esta deficiencia es causada por daños en los transportadores de Mn (Najib et al., 2013) o
posiblemente por reducción de la biodisponibilidad del Mn a causa de patógenos del suelo
(Triki et al., 2003).
En palma de aceite se han evaluado cambios fisiológicos de las plantas afectadas por
enfermedades como marchitez letal, pudrición de cogollo, pestalotiopsis entre otras. En las
palmas afectadas por marchitez letal se presenta una menor tasa de fotosíntesis, menor
apertura estomática, menor tasa de transpiración, reducción en la producción de raíces y
una mayor temperatura foliar (Cayón et al., 2007). En palmas afectadas por pudrición de
cogollo se observa en el tejido foliar un menor contenido de P, K y Cu, mayor contenido de
Ca y Mg, en comparación a palmas sanas (Munévar et al., 2001). Varios autores han
relacionado el estatus nutricional de la palma con la enfermedad pestalotiopsis. En una
plantación de palma en Colombia, Motta et al. (2004) menciona alta severidad de
pestalotiopsis ante alta concentraciones de N y bajas de K en tejido foliar. En una
plantación de Honduras se presentó que los sectores más afectados por pestalotiopsis
presentaban bajo contenido de K foliar y en desbalance con Mg, además de un muy bajo
contenido de Cu (Chinchilla y Duran, 1998).
A octubre de 2014 se reportaron 15892 palmas afectadas por DP en la Zona Norte y
Central Palmera Colombiana (Arias, 2015), zonas que a esa fecha tenían cerca de 143 mil
y 117 mil hectáreas de palma de aceite sembradas a una densidad de 143 palmas por
hectárea (Fedepalma, 2015), generando una prevalencia de DP por debajo del 1%. A pesar
de lo bajo que puede resultar este valor resulta importante establecer trabajos de
investigación en torno a este tema; si se tiene en cuenta el precedente de que
Introducción 3
enfermedades en la palma de aceite han generado grandes pérdidas económicas en el
intervalo de tiempo en el que no se tiene mayor conocimiento de la enfermedad, por
ejemplo, pudrición de cogollo, generó la pérdida de miles de hectáreas de cultivo en la
zona sur y central palmera de Colombia; solo hasta el año 2010 que se encontró el agente
causal (Torres et al., 2010), se pudieron generar estrategias de control.
En el trabajo se describieron y evaluaron algunos aspectos fisiológicos de las plantas
afectadas por plumero con el objetivo de conocer de manera preliminar este disturbio. El
documento está compuesto por tres capítulos: el primero comparó las concentraciones de
nutrientes en las hojas de palmas sanas y afectadas con el DP, el segundo evaluó el
cambio en las variables morfofisiologías en palmas afectadas por el DP, y en el tercero se
utilizó el modelo Loglineal para establecer relaciones entre severidad del DP, presencia de
estructuras reproductivas y materiales de siembra de diferentes orígenes genéticos. El
análisis estadístico consistió en modelamiento de datos, además se utilizaron técnicas
estadísticas como riesgo relativo, pruebas de comparación de medias y análisis descriptivo
como promedios aritméticos y gráficos boxplot.
Capítulo 1. Contenido y relación de nutrientes foliares asociados al disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
1.1 Resumen
El disturbio denominado plumero (DP) es una fisiopatía en palma de aceite a la cual no se
le conoce agente causal, que se caracteriza por anormalidad en desarrollo del área foliar,
clorosis, rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura central. Disecciones
realizadas a plantas afectadas no muestran signos a simple vista. Es de interés conocer el
contenido de nutrientes a nivel foliar y en suelo en las palmas afectadas por DP. Durante
el año 2013 se tomaron muestras de foliolos y de suelo en una plantación de palma de
aceite ubicada en la Costa Norte de Colombia. Para el análisis de los resultados de los
análisis foliares se usó un modelo de regresión logística, entre tanto para los resultados de
los análisis de suelos no se ajustó ninguno de los modelos probados, sin embargo, se
realizó estadística descriptiva. Se encontró que las palma afectadas por DP presentan a
nivel foliar bajos contenidos de S, Mo, Se y B; y alto contenido de Fe en comparación a las
palmas sanas y ninguna relación con el contenido de nutrientes en suelo. Vale la pena
aclarar que este es un trabajo preliminar y sus resultados no resultan suficientes para
probar una hipótesis.
Palabras clave: Desbalance nutricional, regresión logística.
1.2 Abstract
Plumero condition is a condition that affects oil palms where the causative agent is
unknown. It is characterized by abnormal development of the leaf area, chlorosis, and
longitudinal chlorotic scratching parallel to the central rib. Dissections made on infected
plants show no signs to the naked eye. It is of interest to know the nutrient content of leaves
and in soils of the palms affected by plumero condition. During 2013, soil and foliar samples
6 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
were taken from an oil palm plantation located on the Northern Coast of Colombia. A logistic
regression model was used to analyze the results of the foliar analyses, while a descriptive
analysis was carried out for the results of the soil analyses. It was found that the palm
affected by plumero condition had low levels of S, Mo, Se and B at the leaf level and high
content of Fe compared to healthy palms. I clarify that this is a preliminary study and its
results are not enough to prove a hypothesis.
Keywords: Nutritional unbalance, logistic regression.
1.3 Introducción
En los últimos años se ha presentado una fisiopatía en la palma de aceite caracterizada
por anormalidad en el desarrollo del área foliar, amarillamiento de las hojas jóvenes, rayado
clorótico longitudinal paralelo a la nervadura central (Cayón, 2014), presencia de una
banda amarilla (Figuras 1-1) a este disturbio se le denomino disturbio plumero (DP). Las
palmas afectadas muestran síntomas cuando inician la producción y a la fecha no se le
conoce agente causal.
Figura 1-1. Síntomas palmas afectadas por DP. a) anormalidad en el desarrollo del área
foliar, b) rayado clorótico longitudinal, c) banda amarilla.
En disturbios presentes en otros cultivos se ha caracterizado el contenido de nutrientes a
nivel foliar y edáfico. Por ejemplo, Namsi et al. (2007) reporto que las palmas datileras
(Phoenix dactylifera) afectadas por el síndrome de hoja quebradiza tienen foliolos con
menor contenido de manganeso (Mn) en comparación con los folíolos de las palmas sanas,
aun teniendo el suelo un adecuado contenido de Mn, por lo que no se pudo atribuir este
a b c
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
7
síndrome a una deficiencia de Mn (Triki et al., 2003). De hecho, algunos autores consideran
que el disturbio es causado por daño en los transportadores de Mn (Najib et al., 2013) o
posiblemente por reducción de la biodisponibilidad del Mn a causa de patógenos del suelo
(Triki et al., 2003).
En cítricos se presenta una enfermedad llamada marchitamiento repentino o “citrus blight”
en inglés, la cual se caracteriza por que se generan unas concreciones de Zn en el xilema,
deteriorando el transporte de agua y mostrando síntomas de deficiencia de Zn en las hojas,
de hecho, un indicador de diagnóstico de esta enfermedad, es un análisis del contenido de
Zn a nivel foliar (Young et al., 1980, Albrigo y Young, 1981). Los primeros síntomas de
citrus blight se observan en arboles adultos. Una vez el árbol está afectado no se recupera.
La enfermedad es más notable en cultivos que reciben mayores cuidados o atención a lo
convencional (Albrigo y Young, 1979), aunque otros autores indican que la enfermedad
está asociada a suelos poco profundos, mal drenados y nutrición (Burnett et al., 1982).
En el cultivo de la palma de aceite se han desarrollado estudios donde relacionan el
contenido de nutrientes en suelo y planta con la afectación de algunas enfermedades. Por
ejemplo, en los Llanos Orientales, lotes con alta saturación de aluminio y bajas
saturaciones de Mg y K en el suelo presentan mayor incidencia de la enfermedad pudrición
de cogollo (Cristancho et al, 2007). Munévar et al. (2001) encontraron que el suelo del plato
de palmas enfermas por pudrición de cogollo tenían menor contenido de S, B, Cu y Fe;
menor pH y CIC; y mayor saturación de Al en comparación a las palmas sanas; entre tanto
en el tejido foliar de las palmas afectadas por pudrición de cogollo se presenta menor
contenido de P, K y Cu, mayor contenido de Ca y Mg; y mayores valores en la relación
Ca/B, N/K, Ca/K y N/P en comparación a palmas sanas.
Varios autores han relacionado el estatus nutricional de la palma de aceite con la
enfermedad pestalotiopsis. En una plantación de palma en Colombia, Motta et al. (2004)
menciona alta severidad de pestalotiopsis ante alta concentraciones de N y baja de K en
tejido foliar, incluso recomiendan mantener la relación N/K menor a 2,3; Ca/K menor a 0,55;
Ca/Mg menor a 2,3 y (K+Mg)/Ca mayor a 2,3 para disminuir la probabilidad de afectación.
En una plantación de Honduras se presentó que los sectores más afectados por
pestalotiopsis presentaban bajo contenido de K y en desbalance con Mg, además de un
8 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
muy bajo contenido de Cu en tejido foliar, y en el modelado de la enfermedad encontraron
efectos significativos de los contenidos de P y las relaciones Mg/K, Ca+Mg+K y Cu/K con
la presencia de la enfermedad (Chinchilla y Duran, 1998).
El presente trabajo tiene como objetivo encontrar nutrientes o relaciones de nutrientes en
tejido foliar y en suelo que pueda estar relacionados con el DP. Para el análisis de datos
se utilizó un modelo de regresión logística. En el que se ajustan los datos de
presencia/ausencia del DP y las variables fisiológicas foliares, modelando el log-odds
(ln(𝑝/(1 − 𝑝))) de ocurrencia del evento asociado a la presencia del disturbio, donde 𝑝
representa la probabilidad de ocurrencia del disturbio. El modelo para n variables
explicativas se escribe como:
𝑍𝑖 = ln (𝑝𝑖
1−𝑝𝑖) = 𝛽𝑜 + 𝑏1𝑥1 +⋯+ 𝑏𝑛𝑥𝑛 (1.1)
el cual puede modelarse con argumento binomial, sin embargo, como el mayor interés
recae en la probabilidad de ocurrencia del evento presencia/ausencia, estas
probabilidades pueden estimarse asi :
𝑝𝑖 = 1 −1
1+𝑒𝑍𝑖 (1.2)
siendo e la base del logaritmo natural y 𝑍𝑖 = 𝛽𝑜 + 𝑏1𝑥1 +⋯+ 𝑏𝑛𝑥𝑛.
1.4 Materiales y Métodos
1.4.1 Localización
El trabajo se desarrolló en una plantación de palma de aceite ubicada en la Costa Norte
de Colombia; latitud 56’ norte y longitud 16’ oeste, a una altitud de 95 m s. n. m. Según la
clasificación Caldas - Lang (1983) la plantación se ubica en el clima ambiental cálido y
seco por encontrarse entre los 0 y 1000 m s. n. m y presentar una temperatura media
superior a 24°C (Munévar et al., 2014). Los datos de precipitación reportada por la
plantación desde el año 2008 hasta el 2016, indican que tiene una precipitación promedio
anual de 1514 mm, con un mínimo de 1065 mm reportado en el año 2015 y un máximo
reportado de 2375 mm reportado en el año 2010.
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
9
1.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados
Por su posición geográfica en el área de estudio confluyen formaciones geológicas y
depósitos superficiales de distinto origen, edad, dinámica de degastes y depositación
(Munévar et al., 2014). Los suelos de los lotes donde se desarrolló el trabajo son Fluventic
eutrudepts, Typic eutrudepts, Typic endoaquerts y Fluventic haplustept. En general estos
suelos se caracterizan por no presentar erosión ni pedregosidad y tener una pendiente de
0 a 3%.
El suelo Fluventic eutrudepts es muy profundo con drenaje interno medio, drenaje externo
lento y drenaje natural bien drenado. Es de color pardo oscuro en los horizontes
superficiales y pardo rojizo en los horizontes profundos. Su textura es franco arcillo limosa.
Químicamente tiene mediano contenido de materia orgánica en superficie y muy bajo en
horizontes subsiguientes. Tiene alta saturación de bases, especialmente dada por el Ca,
la saturación de Mg y K es mediana, la saturación de Na es baja en el horizonte superficial
y mediana en el último horizonte. Tiene altos contenidos de P, Fe, Mn y Cu, mediano
contenido de Zn y bajo contenido de S y B (Fino et al., 2008).
El suelo Typic eutrudepts es muy profundo con drenaje interno lento, drenaje externo lento
y drenaje natural bien drenado. El horizonte superficial es de color pardo grisáceo muy
oscuro y los horizontes subsiguientes son de color pardo oscuro. De textura franca en
superficie y arenosa en profundidad. Su estructura es de bloques subangulares.
Químicamente son suelos bajos a muy bajos en materia orgánica, pH ligeramente ácido
en superficie y ligeramente alcalino en profundidad, con mediana capacidad de intercambio
catiónico (CIC) en superficie y baja en profundidad. Tiene alta saturación de Ca, y mediana
de Mg, Na y K. Altos contenidos de P y Cu, medianos contenidos de Mn y Zn; y bajos
contenidos de S y B, el 10% del área correspondiente a este suelo tiene una fase de Na
(Fino et al., 2008).
El suelo Typic endoaquerts es muy superficial limitado por Na con drenaje interno lento,
drenaje externo lento y drenaje natural pobre, no presenta inundaciones ni
encharcamiento. En periodos secos puede presentar grietas de hasta 40 cm de
profundidad y 3 cm de amplitud, por la alta proporción de arcillas expandibles. De textura
arcillosa. Químicamente son suelos de bajos a muy bajo contenido de materia orgánica,
10 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
pH ligeramente ácido en superficie y ligeramente alcalino en profundidad, CIC mediana en
superficie y baja en los subsiguientes horizontes, tiene alta saturación de Ca, mediana de
Mg, K y Na, contenidos de P alto en superficie y bajos en profundidad y bajos contenidos
de B (Fino et al., 2008).
Finalmente, el suelo Fluventic haplustept tiene baja capacidad de almacenamiento de agua
y baja estabilidad estructural lo que lo hace susceptible a erosión, es profundo. Su textura
es franca a franca arenosa. El pH es neutro, tiene bajo contenido de materia orgánica y
baja CIC. Tiene alto contenido de Ca, mediano de Mg y bajo de Na, alto contenido de K en
los primeros 20 cm del suelo y bajo en el resto del perfil, tiene bajo contenido de S, B y Zn
(Munévar et al., 2014).
La fertilización y demás actividades propias del cultivo eran realizadas de acuerdo a la
programación establecida por la Plantación. Las palmas sanas y afectadas por DP
recibieron el mismo trato dentro de cada unidad de manejo agronómico.
1.4.3 Toma de muestras y descripción de variables
En el año 2013 se realizaron análisis completos de muestras de suelos y foliares de 8 lotes
de la plantación de diferentes orígenes genéticos, en cada lote se tomaron cinco muestras
foliares correspondiente a palmas sanas y cinco muestras foliares correspondiente a
palmas afectadas por DP, entre tanto se tomó una muestra de suelo de la zona del plato
de palmas sanas y una muestra del plato de palmas afectadas por DP en cada lote (Tabla
1-1). Las muestras se analizaron en el laboratorio de análisis de nutrientes de la
Universidad de Cornell mediante la metodología ICAP (Inductively Coupled Atomic
Plasma). En las muestras foliares y de suelo se determinó el contenido de Al, As, B, Ca,
Cd, Co, Cr, Cu, Fe, K, Mg, Mn, Mo, Na, Ni, P, Pb, S, Se, Sr, Ti, V y Zn.
1.4.4 Análisis Estadístico
Inicialmente se hizo un análisis exploratorio de los datos, comportamiento distribucional,
observaciones atípicas multivariantes (diagrama T2 de Hotelling), matrices de correlación
de Pearson y Spearman. Una vez depurada la matriz de datos, se organizaron dos
matrices de datos, una para las variables con los resultados de los análisis foliares y otra
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
11
matriz de datos con los resultados de los análisis de suelos, junto a la presencia y ausencia
del DP para cada matriz, adicionalmente se incorporaron nuevas variables como producto
de las relaciones entre todos los nutrientes.
Tabla 1-1. Descripción del muestreo foliar y de suelos.
Lote Suelo Severidad Numero de
muestras foliares Numero de
muestras de suelo
1 Typic eutrudepts Sana 5 1
Plumero 5 1
2 Typic eutrudepts Sana 5 1
Plumero 5 1
3 Typic endoaquerts Sana 5 1
Plumero 5 1
4 Typic eutrudepts Sana 5 1
Plumero 5 1
5 Fluventic eutrudepts Sana 5 1
Plumero 5 1
6 Typic endoaquerts Sana 5 1
Plumero 5 1
7 Fluventic haplustept Sana 5 1
Plumero 5 1
8 Fluventic haplustept Sana 5 1
Plumero 5 1
80 16
Adicionalmente, para evitar el sesgo de la clase o grupo, se fijó la proporción de eventos
con presencia o ausencia del DP. Se ajustó un modelo de regresión logística para la matriz
de datos foliares pues en el caso de los datos edáficos no se encontró relación de interés
con la presencia/ausencia del disturbio, para los datos foliares se presentaron algunas
medidas descriptivas de cada variable, se usaron gráficos boxplot, los cuales dan una
visión gráfica de los cuartiles, la media y los posibles datos atípicos.
En el proceso de modelado se usó un 72% de los datos para construir el modelo
(entrenamiento) y la diferencia se utilizó para validarlo. Una vez ajustado el modelo y
optimizado el punto de corte para la predicción de la enfermedad o su probabilidad, se
calcularon las medidas de sensibilidad, especificidad, concordancia y área bajo la curva
característica de operación (ROC), así como otras medidas de ajuste como el criterio de
información de Akaike y las deviancias nula y residual.
12 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
1.5 Resultados
El modelo de regresión logística para contenido de nutrientes en tejido vegetal que
mejor ajustó, se relacionó con los contenidos de S, B, Fe y las relaciones K/Mo y Mo/Se
cómo significativas (p<0.05), La relación Zn/S tuvo un nivel de significación cercano al
5% (p_valor= 0.0553), por lo que se dejó como un efecto de interés en el modelo por
su proximidad al umbral del 5%. Este modelo puede describirse como: 𝑍𝑖 = 26,84 −
0,0399𝑥1 + 0,0883𝑥2 + 0,1669𝑥3 + 0,0007𝑥4 − 118,1𝑥5 + 400,083𝑥6 (Tabla 1-2).
Entre los modelos ajustados, el modelo final mostrado presentó un criterio de información
de Akaike de 52,07, siendo el menor entre los diversos modelos ajustados; la medida de
concordancia resultó de 90,1% lo que resulta muy aceptable, ya que, se espera que en los
modelos de regresión logística la concordancia sea de al menos el 80%. El área bajo la
curva característica de operación fue del 90,1%. Esta medida asociada a la curva ROC
rastrea el porcentaje de verdaderas presencias del DP predichas por el modelo logit. Para
un buen modelo, la curva debe aumentar de forma abruptamente y cuanto mayor sea el
área bajo la curva, mejor será la capacidad predictiva del modelo. De este modo, el valor
actual obtenido resultó muy adecuado para usar la relación encontrada como modelo
predictivo del DP.
La sensibilidad que indicó la alta capacidad del modelo de pronosticar palmas sanas siendo
estas verdaderamente sanas fue de 90,1% y la especificidad de más del 90% indicó
igualmente la alta capacidad de pronosticar las palmas afectadas por DP estando estas
palmas realmente afectadas. Dado a que el modelo se ajustó con el 72% de los datos (68)
(Tabla 1-3) y se validó con el 28 % de los datos restantes (22) (Tabla 1-4), la alta
sensibilidad sugirió que de acuerdo al contenido nutricional de B, Fe, Mo, S, Se y las
relaciones K/Mo y Z/S, se pudo predecir acertadamente 10 palmas sanas de 11 posibles y
dado que la especificidad es de 90,1 % se predijeron acertadamente 10 palmas afectadas
por DP de 11 posibles. Al igual que en la regresión lineal, se evaluó la medida de inflación
de la varianza, pues la variable Zn/S se construyó a partir de S, por lo que pudo haber
provocado multicolinealidad estadística. Sin embargo, todos los valores resultaron
inferiores a 4 por lo que se descartó multicolinealidad de variables explicativas.
Tabla 1-2. Parámetros estimados del modelo de regresión logística
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
13
Variable Estimador Error estándar Valor de Z Probabilidad
Intercepto 26,8400 10,66 2,52 0,0118
x1:S -0,0399 0,01 -3,50 0,0005
x2:B 0,0883 0,04 2,13 0,0333
x3:Fe 0,1669 0,07 2,27 0,0232
x4:K/Mo 0,0007 0,00 2,66 0,0079
x5:Mo/Se -118,1000 53,90 -2,19 0,0284
x6:Zn/S 400,0830 213,10 1,92 0,0553
Tabla 1-3. Tabla de valores observados y predichos para el modelo ajustado
Fila Severidad
observada
Valor predicho Severidad
predicha 1 Sana 0,61267 Plumero
2 Sana 0,17637 Sana
3 Sana 0,11331 Sana
5 Sana 0,00216 Sana
7 Sana 0,10160 Sana
10 Sana 0,00734 Sana
12 Sana 0,22268 Sana
21 Sana 0,03616 Sana
27 Sana 0,11891 Sana
35 Sana 0,11926 Sana
39 Sana 0,01310 Sana
40 Plumero 0,37619 Sana
41 Plumero 0,99768 Plumero
43 Plumero 0,69617 Plumero
48 Plumero 0,99367 Plumero
54 Plumero 0,58961 Plumero
55 Plumero 0,94014 Plumero
62 Plumero 0,95732 Plumero
63 Plumero 0,35386 Plumero
67 Plumero 0,06944 Sana
69 Plumero 0,48077 Plumero
76 Plumero 0,99526 Plumero
La tabla 1-4 resume las estadísticas descriptivas de ajuste del modelo. Destacan la
capacidad predictiva del modelo tanto de palmas sanas como palmas con la fisiopatía. Una
14 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
vez seleccionado el modelo presentado se registraron el área bajo la curva ROC, así como
el criterio información de Akaike, siendo la mayor área y el menor criterio entre los modelos
probados. En la tabla 1-4 se destacan la deviancia nula (solo intercepto) y la residual
(inclusión de variables explicativas). Estas son medidas adicionales de la bondad de ajuste
del modelo y entre más alto es el valor menor es el ajuste. Se muestra cómo con la
incorporación de las seis variables explicativas cambia la deviancia de 77,630 a 40,499,
indicando cómo el modelo con las variables explica adecuadamente la presencia/ausencia
de la fisiopatía.
Tabla 1-4. Estadisticos del modelo de regresión logistica
Estadística Valor
Punto de corte 0,228
Sensibilidad 0,909
Especificidad 0,909
Concordancia 0,909
Área bajo la curva ROC 0.909
Criterio de información de Akaike 54,499
Porcentaje de datos usados en el modelo 72
Finalmente, de acuerdo al modelo y los gráficos en las Figuras 1-2, se puede apreciar
como las palmas afectadas por DP se presenta menor contenido foliar de B y S, así como
mayor contenido de Fe en comparación a las palmas sanas. Entre tanto, las palmas
afectadas por DP tienen una mayor relación K/Mo, Zn/S y menor relación de Mo/Se
generadas sobre todo por bajos contenido de Mo y S.
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
15
Figura 1-2. Contenido de a) B, b) Fe, c) K, e) Mo, f) Mo/Se, g) S, h) Se, j) Zn en ppm y
relación d) K/Mo y i) Zn/S en tejido vegetal de palmas sanas y palmas afectadas por DP
Ninguno de los elementos ni relaciones de los análisis de suelos generó un modelo de
interés y con efectos significativos de las variables explicativas. Se determinaron los
a b c
d e f
g h i
j
16 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
promedios y desviaciones estándar de los nutrientes y relaciones de nutrientes descritas
en el modelo a nivel foliar. De manera adicional se hizo un análisis univariado de varianza
para la relación K/S, lo que indicó que esta K/S tiene diferencias significativas para los dos
grupos de palmas (sanas/enfermas) con un valor de p de 0,04, por lo que la relación K/S
es mayor en las palmas afectadas por DP que en las palmas sanas. Descriptivamente
podemos observar que el suelo del plato de palmas afectadas por DP tiene más B, K y una
relación K sobre S más alta que las palmas sanas y que su contenido de Fe, S y Se es
menor (Tabla 1-5). De acuerdo a la metodología de muestreo usada, no se puede explicar
que el contenido de nutrientes en suelo sea el causante de las deficiencias nutricionales
observadas a nivel foliar.
Tabla 1-5. Contenido de B, Fe, K, S y Se en ppm de suelo y relación K/S en suelo
Severidad B (ppm) Fe (ppm) K (ppm) K/S S (ppm) Se (ppm)
Plumero 5,59 ± 1,46 13874 ± 3475 2296 ± 819 19,1 ± 6,2 123,9 ± 51,2 0,58 ± 0,12
Sana 4,69 ± 1,57 15084 ± 7035 2112 ± 889 12,4 ± 6,6 205 ± 111,8 0,74 ± 0,45
1.6 Discusión
El DP se caracteriza por anormalidad en el desarrollo de área foliar y clorosis, lo que podría
asociarse con la relación que muestra el modelo entre el contenido de S y el DP, palmas
afectadas por DP tienen menor contenido de S que las palmas sanas, el bajo contenido de
S afecta la formación de estructuras, ya que, el azufre es un componente esencial en la
formación de aminoácidos cisteína y metionina, los cuales están presentes en todas las
proteínas (Grant y Hawkesford, 2015). El S es un componente de la ferredoxina, clorofila,
cofactores enzimáticos, sulfolípidos, vitaminas como biotina, tiamina, formación de
péptidos como glutatión y fitoquelatinas por lo que el S está involucrado en procesos de
fotosíntesis, ciclo de Krebs, metabolismo de lípidos (Mills y Jones, 1996), mitigación del
estrés generado por agentes bióticos y abióticos (Gill y Tuteja, 2011).
La deficiencia de boro genera cambios a nivel anatómico, fisiológico y bioquímico: inhibe
el crecimiento, reduce la expansión celular, rompe los tejidos debido a la debilidad, genera
aborto de inflorescencias y malogro de frutos. Los síntomas anatómicos se asocian a
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
17
anomalías de la pared celular los cambios fisiológicos y bioquímicos son efectos
secundarios del daño de la pared celular (Brown et al., 2002). Entre los síntomas
anatómicos se presenta malformación de las hojas (Broschat, 2007), síntoma muy
característico de las palmas afectadas por DP, hipertrofia y pobre desarrollo de haces
vasculares (Warington, 2008). A nivel fisiológico la deficiencia de B disminuye la capacidad
fotosintética de la planta y degradación de la clorofila (Hajiboland y Farhanghi, 2011), lo
que también se podría relacionar con la clorosis presente en las palmas afectadas por DP.
Bioquímicamente se presenta aumento en la concentración de fenoles (Lee y Aronoff,
1967), de hecho, algunas palmas recientemente afectadas por DP muestran manchas de
color purpura, lo que podría relacionarse con el aumento de concentración de fenoles.
Algunos daños ocasionados por la deficiencia de boro como, por ejemplo, el daño en las
estructuras de los haces vasculares es difícilmente reversible, incluso si la deficiencia de
boro fue transitoria (Wimmer y Eichert, 2013).
En palma de aceite la deficiencia de B genera síntomas como hojas bífidas, hoja de
gancho, hoja en espina de pescado, rompimiento de la lámina foliar, hoja corrugada
(Turner y Bull, 1967), efectivamente, es muy común encontrar que las palmas en grados
iniciales del disturbio plumero, presenten algunos foliolos corrugados, en forma de espina
de pescado, incluso con rompimiento de la lámina foliar. La deficiencia de B también
genera en palma de aceite la raya clorótica en plántulas (Bull, 1961), síntoma similar a la
banda amarilla presente en todas las palmas afectadas por DP.
En la relación Mo/Se, las palmas afectadas por DP presentan bajo contenido de Se y Mo,
y en nuestro caso la relación entre estos dos nutrientes indica que hay menor contenido
de Mo en comparación al Se. La deficiencia de Mo está asociada al desorden de la cola
de látigo (whiptail disorder) en cultivos de Brassica, mientras que en cultivos como uva y
frijol generan síntomas de hoja ventosa (leaf cupping) con y sin clorosis o necrosis. El Mo
está relacionado con el metabolismo del S, P y N, es esencial en la función de enzimas
(Kaiser et al., 2005; Schwarz et al., 2009, Tejada et al., 2013). También es esencial en la
función peroxisomal de sulfito oxidasa, la cual disminuye el exceso de sulfito y aldehído
oxidasa, que cataliza el último paso de la biosíntesis de ABA. Su deficiencia afecta la
expresión de genes involucrado en el transporte de iones, respuesta al estrés, señales de
traducción (Bittner, 2014). El molibdato que es la forma en la que el Mo se encuentra en la
18 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
planta, se mueve en la planta a través de los transportadores propios (Tomatsu et al., 2007)
y también a través de transportadores de S, que se encuentran en membranas vesiculares
y mitocondriales (Tomatsu et al., 2007; Shinmachi et al., 2010), por lo que una disminución
de sulfato incrementa acumulación de Mo en las hojas (Shinmachi et al., 2010), sin
embargo, en las palmas afectadas por DP se presenta bajo contenido de S y de Mo.
No es común la deficiencia de Mo, generalmente se presenta en suelos ácidos y ricos en
óxido de Fe y/o Mn (Brown y Bassil, 2011) en varias zonas del país con suelos ácidos se
han presentado casos de palmas afectadas por DP, en la plantación objeto de estudio los
suelos presentan pH ligeramente alcalino, neutro a ligeramente ácido en superficie con alta
saturación de bases.
Entre tanto el selenio incrementa la capacidad antioxidante de la planta retrasando su
senescencia (Xue et al., 2001). El selenio es similar al S en su química y tamaño iónico por
lo que puede sustituir al S en muchos procesos metabólicos (Barillas et al., 2011). El
selenio comparte transportadores con el S, en un estudio donde no se realizaron
aplicaciones de S se observó acumulación de Se (Stroud et al., 2010), sin embargo, en
presencia de selenio mejora la absorción de S (Mikkelsen y Wan, 1990). En las palmas
afectadas por DP, la deficiencia de S no presentó acumulación de Se y Mo, de hecho, se
observó un bajo contenido de estos nutrientes, las palmas afectadas por DP tienen una
menor relación Mo/Se lo que indica que tienen mayor contenido de Se en comparación al
Mo por lo que las palmas afectadas por DP podrían estar utilizando el Se por S en algunas
funciones, en soya la selenocisteína y la selenometionina pueden remplazar la cisteína y
la metionina (Chan et al., 2010).
En plantas con estrés medioambiental existe un efecto inverso entre el contenido de Se y
Fe, aplicaciones de Se disminuyen la concentración de Fe, esto se da porque Se ayuda a
la restauración de la estructura de los cloroplastos (Zembala et al., 2010), al observarse
una reducción de Se en las plantas afectadas por DP, es posible que en esta plantas no
se esté generando adecuadamente un proceso de restablecimiento de cloroplastos, lo que
aumente los niveles de Fe en la planta (Barker y Stratton, 2015). El exceso de Fe libre
daña las células vegetales al mejorar la producción intracelular de especies reactivas de
oxígeno intermedias (ROIs) (Barker y Stratton, 2015). Pekker et al. (2002) observaron en
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
19
plantas de frijol que con la sobrecarga de Fe o estrés oxidativo se aumentó la producción
de ascorbato peroxidasa citosólica que es la enzima que contiene Fe y que es
desintoxicante de especies reactivas de oxígeno (ROI). El Fe es indirectamente
proporcional al Mo, dado a que aplicaciones de Mo reducen el contenido de Fe (Gerloff et
al., 1959). Se reportan altos contenidos de Fe ante un bajo suministro de Mo (Zakikhani et
al., 2014). También aumenta el contenido de Fe en las hojas cuando hay perdida por corte
de raíces (Kampfenkel et al., 1995).
Las funciones del K en las plantas están vinculadas con los procesos relacionados con el
agua, expansión celular y crecimiento regulado por turgencia, control de apertura y cierre
estomático, flujo de nutrientes a larga distancia, transporte de nutrientes a través de las
membranas (Grusak et al., 2016). Las palmas afectadas por DP tienen bajo contenido de
Mo en relación al contenido de K. Maillard et al. (2016) encontró que plantas de Brassica
napus con deficiencia de Mo no genera cambios en la absorción de K, comportamiento
observado en las palmas de aceite estudiadas, Maillard et al. (2016) en el mismo ensayo
observó que las plantas con deficiencia de K disminuyen la absorción de Mo (Maillard et
al., 2016).
El Zn es esencial para la formación de enzimas. Las funciones metabólicas del Zn están
basadas en su compleja forma tetrahedral (Vallee y Auld, 1990). El Zn hace parte de la
estructura y activación de las enzimas, además de que está involucrado en la síntesis de
proteínas, metabolismo de los carbohidratos, síntesis de ácido indolacético e integridad de
las membranas (Barker y Eaton, 2015). En las palmas afectadas por DP hay menor
contenido de S en relación al Zn, Maillard et al. (2016) indica que en plantas de Brassica
napus con deficiencia de S no generó cambios en la absorción de Zn, situación observada
en las palmas de aceites estudiadas, sin embargo, Soliman et al.(1992) indica que el S
puede influir indirectamente en la disponibilidad de una cantidad de elementos traza
incluyendo Zn, Fe, Mn y Cd al reducir el pH del suelo. Finalmente es importante tener en
cuenta que la deficiencia múltiple de nutrientes, produce síntomas en las hojas que difieren
de las deficiencias individuales (Afrousheh et al., 2010).
20 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
1.7 Conclusiones
Se encontró que las palma afectadas por DP presentan a nivel foliar bajos contenidos de
S, Mo, Se y B; y alto contenido de Fe en comparación a las palmas sanas y ninguna
relación con el contenido de nutrientes en suelo. Vale la pena aclarar que este es un trabajo
preliminar y sus resultados no resultan suficientes para probar una hipótesis.
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26 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
2.1 Resumen
El disturbio plumero (DP) se caracteriza por anormalidad en el desarrollo del área foliar,
amarillamiento de las hojas jóvenes y rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura
central. En el presente trabajo se determinó el área foliar de la hoja 17, el área foliar
específica, los contenidos de clorofilas y la masa seca de raíces en una plantación de
palma de aceite en la Costa Norte de Colombia con el objetivo de verificar los grados de
severidad y cuantificar la afectación morfofisiológica del DP. Para el análisis estadístico se
realizó un modelo de regresión ordinal y pruebas de análisis de varianzas. Los resultados
indican que la palma reduce su área foliar antes de que sea evidente a nivel visual. Las
hojas se vuelven más gruesas, se presenta menor contenido de clorofilas. También se
presenta un aumento de la masa seca de raíces terciarias y cuaternarias en los grados
iniciales, esta variable que disminuye en los grados más severos.
Palabras clave: masa seca de raíces, clorofilas, área foliar, área foliar especÍfica.
2.2 Abstract
Plumero condition is characterized by abnormality in the development of the leaf area,
yellowing of the young leaves and longitudinal chlorotic streaks parallel to the midrib. In the
present research the 17th leaf area, the specific leaf area, the chlorophyll content and the
roots dry mass was determined in a plantation in the north (Caribbean) coast of Colombia
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
27
with the aim of inferring the degree of severity and quantity morphophysiological effect of
plumero condition. For the analysis, an ordinal regression model and analysis of variance
tests were performed. The results indicated that the palm reduces its leaf area before onset
of the condition is evident at the visual level. The leaves become thicker, and there is lower
chlorophyll content. There is also an increase in the tertiary and quaternary roots dry mass
in the initial degrees of the condition and while in advanced degrees this variable decrease.
Keywords: root dry mass, chlorophyll, leaf area, specific leaf area.
2.3 Introducción
Desde el 2010 se ha observado un disturbio caracterizado por reducción visual del área
foliar, amarillamiento de las hojas, rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura
central, secamiento de las puntas de los folíolos en las siembras más jóvenes y presencia
de bandas amarillas ubicada generalmente en un solo lado de la nervadura central, la
banda amarilla puede aparecer en uno o varios foliolos, en una o varias hojas. A la fecha
no se conoce agente causal o factores predisponentes, a este disturbio se le ha
denominado plumero.
Las plantas manifiestan respuestas fisiológicas frente a cambios de factores ambientales
y a la incidencia de organismos causantes de enfermedades. En la palma de aceite se han
realizado estudios donde se evalúa la respuesta fisiológica de la planta ante el ataque de
un agente biótico, por ejemplo, la enfermedad marchitez letal genera aumentos en la
temperatura interna, disminuye la tasa de fotosíntesis, la capacidad de toma de nutrientes
de la palma de aceite, lo que reduce la capacidad de producir azucares, disminuye el
mantenimiento de las hojas y producción de nuevas raíces; durante este proceso la palma
termina decayendo, evitando que las hojas abran sus estomas para tomar CO2 y transpirar
(Cayón et al., 2007). Ramírez et al. (2004) indicó que las palmas con marchitez letal
producen muy pocas raíces por lo cual no pueden tomar el agua requerida para nutrirse y
regular su temperatura foliar. Un parámetro diagnóstico de marchitez letal es, el delta de
temperatura entre una palma sana y una palma enferma, la palma enferma registra
aproximadamente 2°C por encima del registro de la palma sana. Entre tanto la enfermedad
pudrición de cogollo genera una disminución de la fotosíntesis, conductancia estomática,
28 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
transpiración, uso eficiente del agua y contenido de clorofila, además aumenta el contenido
de carotenoides en la palma de aceite. Conocer aspectos morfo-fisiológicos de una planta
enferma permite conocer mejor la enfermedad. A continuación, se hace una breve
descripción de las variables morfológicas y fisiológicas de la palma de aceite.
El área foliar de la hoja 17 (AFH17), es una medida indicadora del área foliar de la palma
de aceite. La hoja 17 se utilizada como modelo en diferentes mediciones en la palma de
aceite debido a su ubicación media dentro del total de las hojas y a su estable contenido
de nutrientes (Corley y Tinker, 2003). El incremento del área foliar es una medida que
indica el crecimiento de la planta, el aumento del área foliar depende la cantidad de energía
radiante interceptada y de la producción de materia seca (Shibles y Weber, 1965).
El área foliar especifica (AFE) es el área foliar por unidad de materia seca. Es un parámetro
fisiológico que indica alteraciones estructurales de la hoja, el cual es sensible a factores
ambientales y externos (Reyes et al., 2000). Es un indicador de la productividad de un
cultivo, en zonas de alta productividad generalmente se observan mayores AFE que en
zonas de baja producción (Poorter y de Jong, 1999).
El contenido de clorofilas es un indicador del estado sanitario, hídrico y nutricional de la
planta. Las clorofilas son moléculas foto receptoras, es decir, captura la energía lumínica
para el proceso fotosintético, la clorofila a (clfa) es el principal pigmento fotosintético,
absorbe longitudes de onda de la luz azul violeta y naranja roja, entre tanto la clorofila b
(clfb) es un pigmento utilizado como complemento a la clorofila a, absorbe la luz azul y
amarillo naranja (Hopkins y Huner 2009). Entre tanto la clorofila total (clft) es la suma de la
clfa y clfb.
La palma de aceite tiene un sistema radical fasciculado compuestos por raíces primarias,
secundarias, terciarias y cuaternarias (Reyes et al., 2000), la absorción de nutrientes se da
a través de las raíces cuaternarias y de los ápices sin lignificar de las raíces primarias,
secundarias y terciarias (Tailliez, 1971).
Este trabajo busca registrar como el DP afecta variables como AFH17, AFE, contenido de
cfla, clfb, clft, masa seca de raíces primarias (MSRP), masa seca de raíces secundarias
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
29
(MSRS), masa seca de raíces terciarias y cuaternarias (MSRTC) y las relaciones que
ayuden a conocer un poco más acerca del disturbio plumero en la palma de aceite.
2.4 Materiales y métodos
2.4.1 Localización
El trabajo se desarrolló en una plantación de palma de aceite ubicada en las Costa Norte
de Colombia, con coordenadas 9°56’ N y 73°16’ O, y altitud de 95 m s. n. m., según la
clasificación de Holdridge (Espinal y Montenegro, 1963) pertenece a la formación ecológica
de Bosque Seco Tropical.
2.4.2 Escala diagramática del disturbio
La escala diagramática de severidad propuesta por Arias et al. (2014), indica que las
palmas afectadas por DP se pueden encontrar en los grados: banda amarilla, grado 1,
grado 2, grado 3 y grado 4. Las palmas en banda amarilla se caracterizan por la presencia
de al menos una banda amarilla en el dosel sin reducción visual del ancho de los foliolos,
mientras que los grados del 1 al 4 se presenta una reducción del ancho de los foliolos e
inserción aguda de los mismos en el raquis; en el grado 1 la afectación se observa a nivel
de la hoja 1, grado 2 a nivel de la hoja 9, grado 3 a nivel de la hoja 17 y grado 4 cuando se
observa hojas afectadas a un nivel más bajo de la hoja 17 (Figuras 2-1).
Figura 2-1Grado de severidad disturbio plumero a) Grado 1, b) Grado 2, c) Grado 3 y d)
Grado 4. Tomado de Arias et al. (2014).
Con el objetivo de hacer manejar una escala con un menor número de grados para facilitar
el análisis y la diagramación de tablas y figuras, en el presente trabajo se utiliza la misma
a b c d
30 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
escala propuesta por Arias et al. (2014), con la variación de colapso de los grados 1 y 2 en
el grado 1-2 y los grados 3 y 4 en el grado 3-4. Este colapsado se corroboró con un análisis
de correspondencias múltiple de naturaleza exploratoria, de donde se extrajeron dos
dimensiones a partir de datos de AFH17 y AFE, donde se incluían como factores el año de
siembra, el lote o finca, orígenes genéticos y grados de severidad de DP rindiendo una
variabilidad explicada del 70,72%. Se observa en la figura 2-2, la proximidad entre los
puntos correspondientes a los grados 1 y 2, así como los grados 3 y 4.
Figura 2- 2: Análisis de correspondencia múltiple datos AFH17, AFE. Donde LO.E7: lote
E7, LO.P36: lote P36, LO.SR4: lote SR4, LO.E3: lote E3, G.BRABANTA: genotipo
Brabanta, G.CONGOMIXTO: Genotipo Congo Mixto, G.(Ek.Dj)*Mo: Genotipo Ekona x
Djongo *Mongana, AÑO.2008: Año de siembra 2008, AÑO.2010: Año de siembra 2010,
SEV.AP: severidad Sana, SEV.BA: severidad banda amarilla, SEV.G1: severidad grado 1,
SEV.G2: severidad grado 2, SEV.G3: severidad grado 3, SEV.G4: severidad grado 4.
2.4.3 Muestreo de palmas
Las muestras se tomaron en 24 palmas sanas y 24 palmas en cada uno de los grados de
severidad del disturbio plumero colapsados de acuerdo al análisis de correspondencia
multiple (Tabla 2-1). Las palmas se seleccionaron al azar. A cada una de las palmas se les
determino las siguientes variables: AFH17, AFE, contenido de cfla, clfb y clft, MSRP, MSRS
y MSRTC.
Tabla 2-1. Descripción del muestreo de palmas
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
31
Severidad Número de palmas muestreadas
Sana 24
Banda amarilla
24
Grado 1-2 24
Grado 3-4 24
Total 96
Área foliar hoja 17
Para determinar el área foliar de la hoja se utiliza la fórmula propuesta por Corley et al.
(1971), para palmas Elaeis guineensis Jacq. (1)
AFH17 = 0,55 * [(LW) * n] (2.1)
donde 0,55 es el factor de corrección para palmas Elaeis guineensis Jacq., L es el
promedio del largo y W es el promedio del ancho de la parte media de iésimo foliolo más
largos de la hoja y n es el número total de foliolos de la hoja.
Área foliar específica
Para determinarla el área foliar especifica se utilizó la metodología empleada por López et
al. (2014). Donde se toma un segmento foliar de 30 cm de largo de la parte media de dos
foliolos centrales de la hoja N.º 17. A cada segmento se le mide el ancho (w) y se determina
su área, posteriormente se secan en un horno a 75°C durante 72 horas, y una vez secos
se determina su peso. Así, el área foliar específica es igual al área promedio de los
segmentos foliares entre su peso seco.
AFE = lw / p (2.2)
Donde, l es el promedio de largo de la parte media del foliolo que para este caso toma el
valor de 30 cm, w es el promedio del ancho de los foliolos y p es el promedio del peso seco
de la parte media de los foliolos.
Clorofilas
Se determinó contenido de clfa, clfb y clft mediante la metodología de extracción por
acetona (Flórez y Cruz, 2004). La cual consistió en tomar en campo 10 discos foliares de
5 ml de diámetro de tejido vegetal sin nervadura los cuales fueron conservados dentro de
32 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
un tubo de eppendorf con 2 ml de alcohol absoluto al 99%, el tubo además fue rotulado,
cubierto por papel aluminio y refrigerado. Se maceraron con 8 ml de una solución fría de
acetona al 80% y CaCO3 (0,5 g.L-1), al sobrenadante del macerado se le determinaron las
absorbancias a 645 nm y 663 nm en un espectrofotómetro (BioMate 3 Madison, USA,
2001), se utilizaron las siguientes ecuaciones para el cálculo del contenido de clorofila a
(2.3), clorofila b (2.4) y clorofila total (2.5):
Clfa = {[(12,7 * D663) - (2,69 * D645)] * V} / (1000 * W) (2.3)
Clfb = {[(22,8 * D645) - (4,48 * D663)] * V} / (1000 * W) (2.4)
Clft = {[(20,2 * D645) + (8,02 * D663)] * V} / (1000 * W) (2.5)
donde, D es la densidad óptica, V el volumen del extracto utilizado en la determinación de
la densidad óptica en ml y W es la masa en mg de los 10 discos foliares de tejido vegetal.
Masa seca de raíces
Con el uso de un cilindro de acero con borde filoso de volumen conocido, se toma una
muestra de suelo en los cuatro puntos cardinales en el borde del plato de la palma.
Seguidamente se lavan las raíces, luego se separan en raíces primarias, secundarias y
terciarias más cuaternarias. Se procede a secar en un horno a 75º C durante 72 horas.
Dado a que se tiene el peso de las raíces en gramos y se conoce el volumen de la muestra
de suelo, se extrapola los datos a kilogramos de raíces secas por metro cubico de suelo
(Kg.m-3).
2.4.4 Análisis Estadístico
Se realizó un modelo de regresión ordinal cuya variable respuesta es la severidad del
disturbio plumero y las variables ingreso son AFH17, AFE, clfa, clfb, clft, MSRP, MSRS,
MSRTC en el programa estadístico Rstudio. Para explicar a mayor detalle cada una de las
variables se realizó una anova y una prueba de diferencia de mínima significancia (LSD)
con un Alpha calculado con la corrección de Bonferroni (2.6).
∝_Bonferroni = 1 -〖(1 – 0,05)〗^(1 / n) (2.6)
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
33
Donde n, es el número de variables, en el presente trabajo el número de variables
significativas en el modelo fueron 4, por lo que el alpha con la corrección de Bonferroni
utilizado fue de 0,0127. Se realizo una matriz de correlaciones entre variables para evaluar
la pertinencia de utilizar análisis univariado en vez de multivariado.
Para facilitar el análisis se colapsó el grado 1 con el grado 2 (etiquetado como grado 1-2)
y se colapsó el grado 3 con el grado 4 (etiquetado como grado 3-4), este colapsado se
realizó teniendo en cuenta un análisis de correspondencias múltiple que se realizó como
exploración de datos, la proximidad entre los puntos correspondientes a los grados 1 y 2,
así como los grados 3 y 4 validó descriptivamente el colapsado de las categorías. También
se determinó la veracidad o falsedad de los datos atípicos mediante la gráfica de box-plot
del programa estadístico Statgraphic. Los gráficos descritos en el documento se realizaron
en el programa estadístico RStudio.
2.5 Resultados
Todos los modelos de regresión ordinal evaluados reportaron como significativas (p<0.05)
las variables AFH17, AFE y las comparaciones de grados de severidad: sana con banda
amarilla, banda amarilla con Grado1-2 y Grado 1-2 con Grado 3-4, sin embargo el modelo
que mejor ajusto fue el modelo 4, donde se reportan como significativas las variables
AFH17, AFE, clft, MSRTC y las comparaciones de grados de severidad: sana con banda
amarilla, banda amarilla con Grado1-2 y Grado 1-2 con Grado 3-4. Además, este modelo
reporto un valor criterio de información de Akaike de 279.38, siendo el menor entre los
diversos modelos ajustados (Tabla 2-2). Los parámetros del modelo que mejor se ajusta
se presenta en la Tabla 2-3.
Tabla 2-2. Modelos ordinales ajustados
Variable Modelo 1 Modelo 2 Modelo 3 Modelo 4
Probabilidad Probabilidad Probabilidad Probabilidad
Área foliar hoja 17 <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001
34 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Área foliar especifica 0,0069 0,0058 0,0078 0,0063
Clorofila total 0,0450 0,0464 0,0601 0,0021
Clorofila b 0,1318 0,1324 0,1741
Masa seca de raíces primarias 0,6483
Masa seca de raíces secundarias 0,3539 0,4075
Masa seca de raíces terciarias y cuaternarias
0,0010 0,0011 0,0004 0,0010
Sana | Banda amarilla <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001
Banda amarilla | Grado 1 - 2 <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001
Grado 1- 2 | Grado 3 - 4 <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001
Estadísticos modelos ordinales
Estadísticos Modelo 1 Modelo 2 Modelo 3 Modelo 4
Criterio de información de Akaike 271,17 269,38 268,08 267,94
Este modelo tuvo 53.6% de clasificaciones acertadas, es decir, el 53.6% de las palmas
observadas en un determinado grado de severidad, se clasificaron acertadamente en ese
mismo grado de severidad (Anexo 2a). La matriz de correlaciones (Tabla 2-4) indica que
las variables AFH17, AFE, clft y MSRTC no están correlacionadas por lo que no aplica
realizar un análisis de varianza múltiple.
Tabla 2-3. Parámetros estimados para el modelo reducido 4
Variable Estimador Error
estándar Valor de t Probabilidad
Área foliar hoja 17 -1,025 0,180 -5,684 <0,0001
Área foliar especifica -0,055 0,020 -2,730 0,0063
Clorofila total -0,810 0,264 -3,069 0,0021
Masa seca de raíces terciarias y cuaternarias
-0,699 0,213 -3,282 0,0010
Sana | Banda amarilla -14,948 2,239 -6,675 <0,0001
Banda amarilla | Grado 1 – 2 -13,764 2,180 -6,314 <0,0001
Grado 1- 2 | Grado 3 – 4 -11,925 2,087 -5,714 <0,0001
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
35
Tabla 2-4. Matriz de Correlaciones
Área foliar especifica
Clorofilas totales
Área foliar hoja 17
Peso seco raíces terciarias y cuaternarias
Área foliar especifica -0,1113 0,2348 0,1421
Clorofilas totales -0,1113 0,0742 -0,0791
Área foliar hoja 17 0,2348 0,0742 0,0443
Masa seca de raíces terciarias y cuaternarias
0,1421 -0,0791 0,0443
Los análisis univariados indican que las variables AFH17, AFE, clft y MSRTC son
significativas (p<0.05), es decir el área foliar en la hoja 17, el área foliar específica, el
contenido de clorofila total y masa seca de raíces terciarias y cuaternarias son diferentes
en las palmas sanas y afectadas por plumero (Tabla 2-5). Las palmas afectadas por
plumero tienen menor área foliar que las palmas sanas. Entre menor sea el área foliar, las
palmas están más gravemente afectadas por plumero (Figura 2-3a), este síntoma se
observa de manera evidente en campo. En la figura 2-3c se observa que las palmas con
el contenido de clorofila total más bajo corresponden a las palmas afectadas por plumero
en los grados 3 – 4. Entre tanto el área foliar especifica es más baja cuando las palmas se
encuentran afectadas por plumero en los grados 1-2 y 3-4. Las figuras 2-3a, 2-3b y 2-3d
reportan valores atípicos, los cuales se dejaron en el análisis, ya que, son datos
verdaderos. Para el análisis univariado de masa seca de raíces terciarias y cuaternarias
se suprimieron 3 datos falsos, los cuales no fueron graficados en la figura 2-3d.
36 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Tabla 2-5. Anova variables AFH17, AFE, clft y MSRTC.
Variable: área foliar hoja 17
Fuente Gl Suma de cuadrados Cuadrado de la media F-
Valor Probabilidad
Severidad 3 59,3596 19,7865 17,89 <0,0001
Error 120 132,7284 1,106
Total 123 192,088
Variable: área foliar especifica
Fuente Gl Suma de cuadrados Cuadrado de la media F-
Valor Probabilidad
Severidad 3 1368,9987 456,3329 4,99 0,0027
Error 120 10978,4834 91,4873
Total 123 12347,4821
Variable: clorofila total
Fuente Gl Suma de cuadrados Cuadrado de la media F-
Valor Probabilidad
Severidad 3 4,5253 1,5084 3,04 0,0316
Error 120 59,4762 0,4956
Total 123 64,0016
Variable: masa seca de raíces terciarias y cuaternarias
Fuente Gl Suma de cuadrados Cuadrado de la media F-
Valor Probabilidad
Severidad 3 14,8904 4,9634 8,58 <0,0001
Error 117 67,666 0,5783
Total 120 82,5565
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
37
Figura 2- 3: a) Área foliar de la hoja 17 en metros cuadrados, b) área foliar especifica en
centímetros cuadrados por gramo de foliolo seco, c) contenido de clorofila total en
miligramo de clorofila total por gramo de foliolo fresco, d) masa seca de raíces terciarias y
cuaternarias de palmas sanas y afectadas por plumero en los grados banda amarilla,
grado1 – 2, grado 3 – 4. Letras diferentes indican diferencias de medias con un p-valor=
0,0127.
2.6 Discusión
La reducción del área foliar de la hoja 17 se da mucho antes que se sea evidente a nivel
visual una reducción del ancho del foliolo como lo describe Arias et al. (2014) en la escala
de los grados de severidad del disturbio plumero. Estos autores indican que las palmas
con reducción del ancho del foliolo en la hoja 17 se encuentran en grado 3 o 4, sin embargo,
a b
c d
38 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
las palmas desde el grado 1 y 2 tienen menor área foliar en la hoja 17, luego las plantas
afectadas por plumero probablemente han estado expuestas al factor estresante varios
meses antes a la detección de la planta como afectada.
El área foliar específica, indica el grosor relativo de las hojas, es decir, una menor área
foliar especifica hace referencia a una hoja más gruesa. Las palmas afectadas por plumero
en grado 3-4 tienen su lamina foliar más gruesa, esto podría estar ocurriendo por el
contenido de Fe en las hojas. Nenova (2006) indica que el área foliar especifica aumenta
ante deficiencia de hierro y disminuye ante exceso de hierro como sucede en las palmas
afectadas por plumero.
Una hoja puede tener mayor peso seco foliar especifico (variable inversa a área foliar
especifica) o mayor peso seco si tiene una mayor cantidad de fotoasimilados dentro de la
hoja, ya sea, porque se encuentre expuesta a altos niveles de luz por lo que tiene mayores
tasas de fotosíntesis (Araus y Hogan, 1994), o porque los fotoasimilados no se transportan
eficientemente desde la fuente al vertedero como respuesta a deficiencias nutricionales de
elementos como boro (Wimmer y Eichert, 2013), magnesio (Verbruggen y Hermans, 2013),
potasio (Gerardeaux et al., 2010). Sin embargo, las palmas afectadas por plumero tienen
una menor área foliar especifica o mayor peso foliar especifico porque no se expande como
lo hacen los foliolos de las plantas que se encuentran sanas. La expansión de las células
puede ser afectadas por condiciones estresantes como temperatura, evaporación o
contenido de agua del suelo, aunque una vez pasa el estrés, la planta se recupera
rápidamente (Sadok et al., 2007). Sin embargo, en algunos casos cuando el estrés se
presenta en la última fase de elongación, se ve afectada la elongación y el área foliar final
(Granier y Tardieu, 2009).
Las palmas afectadas por plumero en grado 3 – 4 tienen menor contenido de clorofila total,
entre tanto las palmas en los grados banda amarilla y grado 1-2 presenta un aumento en
la producción de raíces. Este tipo se respuesta en las plantas afectadas por plumero se
podría asociar al sistema de respuesta de las plantas ante una deficiencia de azufre. Las
plantas con deficiencia de azufre tienen un sistema de respuesta inicial que consiste en un
incremento en la producción de raíces laterales y un sistema de respuesta final que
consiste en una rápida producción de semilla (Nikiforova et al., 2005a; Nikiforova et al.,
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
39
2005b citado por Hoefgen y Nikiforova, 2008). En las palmas recientemente afectadas por
plumero se observa un aumento en la producción de raíces terciarias y cuaternarias, entre
tanto aún no se observa la rápida producción de fruto, de hecho, no hay diferencias entre
la actividad de fructificación entre las palmas afectadas por DP y las palmas sanas (como
se explica en el capítulo 3). Sin embargo, en la ruta para generar una rápida producción
de semilla ocurren tres respuestas: disminución de lípidos, desbalance azufre/nitrógeno y
una disminución de la S-adenosil-metionina, esta última respuesta genera una disminución
en el contenido de la clorofila (Nikiforova et al., 2005a; Nikiforova et al., 2005b citado por
Hoefgen y Nikiforova, 2008), situación que se presenta en las palmas afectadas por DP en
grado 3-4.
El contenido de clorofila también disminuye ante deficiencias de otros nutrientes entre ellos
molibdeno (Agarwala et al., 1978), y boro, este último genera daño oxidativo en los
cloroplastos (Wimmer y Eichert, 2013). La reducción en el contenido de clorofilas también
puede ser ocasionada por el ataque de patógenos, en hojas de caducifolios atacado por
fitoplasmas, la clorosis se da como una forma de muerte celular en los puntos de ingreso
del patógeno (Mitterlberger et al., 2017).
Los cambios en el contenido de clorofilas se pueden considerar como indicadores para
deferentes tipos de estrés bióticos y abióticos (Munné-Bosch, 2008). Se usa el contenido
de clorofilas para determinar severidades de enfermedades en algunos cultivos. Para el
caso del decline del abeto, Oren et al., (1993) propusieron el contenido de clorofila y
análisis de nutrientes foliares como un método para representar un rango de severidad de
la clorosis e identificar rápidamente los procesos que ocurren en el suelo de algunas áreas
donde ocurre el decline.
En plantas de Arabidopsis thaliana la deficiencia de azufre genero lo que parecería un
ligero aumento del peso fresco de raíces, sin embargo, sin el suministro de azufre se
generó una disminución del peso fresco de estas (Gruber et al., 2013). La deficiencia del
calcio, incluso sin suministro de calcio genero un aumento en el peso fresco de las raíces
(Gruber et al., 2013). Variables como longitud de raíces aumentaron ante ligeras
deficiencias de Ca, P, N, Mn, B, pero ante cero suministros de los anteriores nutrientes a
diferencia del B las raíces disminuyeron su longitud (Gruber et al., 2013).
40 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
2.7 Conclusiones
El factor que genera el disturbio plumero afecta inicialmente la expansión de la lámina foliar
y seguidamente genera un aumento en la producción de raíces terciarias y cuaternarias
que luego disminuye, se genera un aumento en el grosor de la lámina foliar y se da una
reducción del contenido de clorofila total.
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Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
43
2.9 Anexo: Tabla de valores observados y predichos
Razones correctas, tuvo un 53,6 % de clasificaciones acertadas o correctas entre todos
los modelos probados y en el menor criterio de formación de Akaike.
Anexo 2-A. Tabla de valores observados y predichos.
Severidad observada
Probabilidad de severidad predicha Severidad predicha Sana Banda amarilla Grado 1 – 2 Grado 3 – 4
Grado 1 – 2 0,164463 0,226832475 0,4103917 0,1983127 Grado 1 – 2
Grado 3 – 4 0,07375 0,132620916 0,4141601 0,3794686 Grado 1 – 2
Grado 1 – 2 0,128261 0,196296418 0,4267949 0,248648 Grado 1 – 2
Banda amarilla 0,100477 0,166813193 0,4291342 0,3035752 Grado 1 – 2
Grado 1 – 2 0,041045 0,081595333 0,3451744 0,5321856 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,020172 0,042827154 0,2341689 0,7028319 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,045031 0,088416302 0,3585345 0,5080187 Grado 3 – 4
Banda amarilla 0,172793 0,232745275 0,405428 0,1890334 Grado 1 – 2
Grado 1 – 2 0,080219 0,141468701 0,4200432 0,3582693 Grado 1 – 2
Grado 1 – 2 0,034236 0,069525222 0,317556 0,5786824 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,010634 0,023277749 0,1469156 0,8191727 Grado 3 – 4
Grado 1 – 2 0,044169 0,086956418 0,3558018 0,5130731 Grado 3 – 4
Grado 1 – 2 0,070292 0,127731707 0,4102475 0,3917286 Grado 1 – 2
Banda amarilla 0,12419 0,192328651 0,4278739 0,2556073 Grado 1 – 2
Grado 3 – 4 0,031513 0,0645449 0,304517 0,599425 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,006035 0,013408826 0,0914305 0,8891255 Grado 3 – 4
Grado 1 – 2 0,087771 0,151325715 0,4248887 0,3360142 Grado 1 – 2
Grado 1 – 2 0,02866 0,059231121 0,2894335 0,6226756 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,00826 0,018220133 0,1195875 0,8539325 Grado 3 – 4
Grado 1 – 2 0,014241 0,03081321 0,1837541 0,7711921 Grado 3 – 4
Banda amarilla 0,052708 0,101063727 0,3795348 0,4666934 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,202526 0,250844386 0,3857477 0,1608818 Grado 1 – 2
Banda amarilla 0,085057 0,147840987 0,4233739 0,3437278 Grado 1 – 2
Grado 3 – 4 0,004461 0,009961285 0,0698448 0,9157333 Grado 3 – 4
Grado 1 – 2 0,056343 0,10683299 0,3876378 0,4491861 Grado 3 – 4
Grado 3 – 4 0,013926 0,030162148 0,1807417 0,7751706 Grado 3 – 4
Banda amarilla 0,13044 0,198373616 0,426136 0,2450504 Grado 1 – 2
Grado 3 – 4 0,003271 0,007334079 0,0525468 0,9368476 Grado 3 – 4
Grado 1 - 2 0,454353 0,276788217 0,2136143 0,0552441 Sana
Grado 3 - 4 0,004828 0,010769975 0,0750191 0,9093824 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,154746 0,219432466 0,415736 0,2100852 Grado 1 - 2
Banda amarilla 0,339621 0,287184141 0,2867056 0,0864889 Sana
44 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Anexo 2-A. (Continuación)
Grado 1 - 2 0,277597 0,278936694 0,3310056 0,1124607 Grado 1 - 2
Sana 0,095941 0,161436243 0,4281083 0,3145149 Grado 1 - 2
Sana 0,086457 0,149645567 0,4241849 0,3397129 Grado 1 - 2
Sana 0,384531 0,286567681 0,2566025 0,0722989 Sana
Sana 0,337505 0,287087169 0,2881692 0,0872384 Sana
Sana 0,190137 0,243849944 0,3942441 0,1717694 Grado 1 - 2
Sana 0,230713 0,264094586 0,3655149 0,1396771 Grado 1 - 2
Sana 0,479735 0,270977065 0,1991315 0,050156 Sana
Sana 0,131562 0,19943024 0,4257761 0,243232 Grado 1 - 2
Grado 1 - 2 0,057786 0,10908475 0,3905679 0,4425615 Grado 3 - 4
Banda amarilla 0,239292 0,267446095 0,3592214 0,1340403 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,023005 0,048403348 0,2545522 0,6740396 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,028406 0,058754048 0,2880171 0,6248227 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,104385 0,17131206 0,4296384 0,2946647 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,215351 0,257314134 0,376657 0,1506778 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,408034 0,284377933 0,2416087 0,0659788 Sana
Grado 3 - 4 0,050169 0,09695201 0,3732134 0,4796651 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,222319 0,260516776 0,3716291 0,1455348 Grado 1 - 2
Grado 1 - 2 0,308375 0,284482566 0,3086897 0,098453 Grado 1 - 2
Banda amarilla 0,383939 0,286607126 0,2569867 0,0724667 Sana
Grado 3 - 4 0,358627 0,287530237 0,2737385 0,0801041 Sana
Grado 1 - 2 0,179629 0,237312041 0,4011398 0,1819188 Grado 1 - 2
Banda amarilla 0,143995 0,210582486 0,4209455 0,2244768 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,034206 0,06946919 0,3174149 0,5789104 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,006831 0,015138504 0,1018082 0,8762221 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,015527 0,033459104 0,1956841 0,7553294 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,103143 0,169895141 0,429514 0,2974481 Grado 1 - 2
Sana 0,941826 0,039612244 0,0155637 0,0029985 Sana
Grado 1 - 2 0,228573 0,263210902 0,3670786 0,1411372 Grado 1 - 2
Grado 1 - 2 0,032052 0,06553653 0,3071954 0,5952166 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,031694 0,06487849 0,3054227 0,5980048 Grado 3 - 4
Banda amarilla 0,108084 0,175460461 0,429823 0,286633 Grado 1 - 2
Banda amarilla 0,155497 0,220024303 0,4153426 0,2091358 Grado 1 - 2
Banda amarilla 0,336062 0,287014118 0,2891697 0,0877544 Sana
Banda amarilla 0,839162 0,105403483 0,0461883 0,0092461 Sana
Grado 3 - 4 0,05817 0,109680166 0,3913215 0,4408287 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,509623 0,262794983 0,1828267 0,0447553 Sana
Grado 3 - 4 0,014333 0,031004834 0,1846349 0,7700269 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,071161 0,128970391 0,4112849 0,3885839 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,006258 0,013894592 0,0943747 0,8854724 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,094128 0,159241426 0,4275546 0,3190757 Grado 1 - 2
Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero
45
Anexo 2-A. (Continuación)
Grado 1 - 2 0,065614 0,12093622 0,4039803 0,4094697 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,065236 0,120377523 0,4034205 0,4109664 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,080513 0,14186185 0,4202701 0,3573552 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,015581 0,033568121 0,1961651 0,7546862 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,242645 0,268674549 0,3567537 0,1319268 Grado 1 - 2
Sana 0,989992 0,006921885 0,0025938 0,000492 Sana
Grado 1 - 2 0,028171 0,058310463 0,2866906 0,6268281 Grado 3 - 4
Banda amarilla 0,600909 0,230096954 0,1376694 0,0313249 Sana
Sana 0,097592 0,163412488 0,4285396 0,3104562 Grado 1 - 2
Grado 1 - 2 0,088591 0,152365271 0,4252996 0,3337443 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,182394 0,239088058 0,3993581 0,1791596 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,042185 0,083565395 0,34919 0,5250593 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,022716 0,047838562 0,252567 0,6768789 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,022134 0,0466998 0,248511 0,6826553 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,170608 0,23123133 0,4067604 0,1914007 Grado 1 - 2
Sana 0,219166 0,259094229 0,3739104 0,1478291 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,005793 0,012881376 0,088207 0,8931184 Grado 3 - 4
Banda amarilla 0,36392 0,28746399 0,2701856 0,0784299 Sana
Grado 1 - 2 0,127927 0,195975411 0,4268909 0,2492067 Grado 1 - 2
Sana 0,784581 0,1378673 0,0643596 0,0131925 Sana
Sana 0,738939 0,163443317 0,0807064 0,0169112 Sana
Sana 0,517243 0,260492481 0,1787955 0,0434692 Sana
Banda amarilla 0,770171 0,146105053 0,0694017 0,0143219 Sana
Sana 0,633652 0,215943701 0,1230239 0,02738 Sana
Sana 0,330938 0,286708981 0,292736 0,0896175 Sana
Sana 0,681978 0,193075149 0,1027454 0,0222016 Sana
Sana 0,552502 0,248776454 0,1607808 0,0379409 Sana
Sana 0,195757 0,247116615 0,3904314 0,1666945 Grado 1 - 2
Sana 0,110356 0,17795667 0,4298063 0,2818814 Grado 1 - 2
Sana 0,348115 0,287453976 0,2808704 0,0835603 Sana
Grado 3 - 4 0,015228 0,032845559 0,1929617 0,7589648 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,20491 0,252105057 0,3840771 0,1589075 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,059229 0,111315442 0,3933465 0,4361094 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,037769 0,075855539 0,332709 0,5536661 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,004486 0,010018228 0,0702115 0,9152838 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,148502 0,214379167 0,4188635 0,2182555 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,111021 0,178680163 0,4297836 0,2805153 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,004448 0,009932565 0,0696598 0,9159601 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,194837 0,246592435 0,3910608 0,1675097 Grado 1 - 2
Grado 3 - 4 0,00096 0,002167985 0,0162217 0,9806505 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,118093 0,186166299 0,4290829 0,266658 Grado 1 - 2
46 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Anexo 2-A. (Continuación)
Grado 3 - 4 0,015559 0,033523031 0,1959663 0,7549521 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,021353 0,045165027 0,2429299 0,6905517 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,038322 0,076832779 0,3349142 0,549931 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,044895 0,088187932 0,3581115 0,5088052 Grado 3 - 4
Banda amarilla 0,030404 0,062491033 0,2988351 0,6082699 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,008124 0,017929018 0,1179457 0,8560009 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,007548 0,016688821 0,1108639 0,864899 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,036633 0,073834737 0,3280374 0,5614952 Grado 3 - 4
Grado 1 - 2 0,337191 0,287071737 0,288387 0,0873505 Sana
Grado 1 - 2 0,034805 0,070553315 0,3201221 0,5745198 Grado 3 - 4
Grado 3 - 4 0,00466 0,010399726 0,0726587 0,9122816 Grado 3 - 4
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
3.1 Resumen
El disturbio plumero (DP), es un disturbio que afecta a palmas de aceite en periodo
reproductivo, es decir, no se han presentado casos en palmas de vivero o recientemente
sembradas en sitio definitivo. Entre el 2014 y 2015 se realizó un conteo de estructuras
reproductivas y se evaluó la severidad del DP en materiales genéticos de tres orígenes
diferentes, los cuales se caracterizan por tener baja, media y alta prevalencia al DP. El
objetivo del trabajo es establecer un modelo matemático que relacione severidad del
disturbio plumero (DP), presencia de estructuras reproductivas y materiales de siembra de
diferentes orígenes genéticos. Para el análisis de los datos se realizaron agrupaciones por
clúster, se crearon tablas de contingencia, se evaluó el riesgo relativo entre severidades,
orígenes genéticos y estructuras, y finalmente se aplicó la metodología del modelado
loglineal para estudiar la dependencia entre las variables de la tabla de contingencia
conformada por palmas clasificadas en dos clústeres: el clúster 1 agrupó palmas en alta
actividad de fructificación mientras el clúster 2 agrupó palmas en baja actividad de
fructificación. Se observó que la actividad de fructificación no se relacionó estadísticamente
con la presencia de DP. También se observó que el origen Brabanta es el menos
susceptible a DP, y que palmas sanas y afectadas por DP se encontraban en su mayoría
en alta actividad de fructificación durante el tiempo en el que se realizó la evaluación.
Palabras clave: clúster, fisiopatía, actividad de fructificación.
48 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
3.2 Abstract
Plumero is an oil palm condition that appears during the reproductive period, that is to say,
there have been no cases in nursery palms or recently planted palms. Between 2014 and
2015, reproductive structures were counted to determine the severity of plumero condition
in genetic materials from three different origins in a plantation in Colombia, characterized
by having low, medium and high prevalence of plumero condition. The objective in this
study was to determine the possible relationships between the DP and the presence of
these oil palms´ reproductive structures. The formation and type of reproductive structure
is closely related to oil palm production. For data analysis, clusters, and contingence tables
were created, the relative risk between severities and the genetic origin and structures were
evaluated, and loglineal modeling was used to study the dependence between the variables
of the contingency table made up of palms classified in two clusters: Cluster 1 where palms
were grouped by high fruiting activity and Cluster 2 where palms were grouped by low fruiting
activity. It was observed that the fruiting activity was not statistically related to the presence of
plumero condition. It was also observed that the palms of Brabanta origin are the least
susceptible to plumero condition, and that the healthy palms and affected by plumero
condition are mostly in high fruiting activity during the time in which the study was carried out.
Keywords: Cluster; physiopathy; fructification activity.
3.3 Introducción
Desde el 2010 se ha observado un disturbio caracterizado por reducción de área foliar,
amarillamiento de las hojas jóvenes, rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura
central, secamiento de las puntas de los folíolos en las siembras más jóvenes y presencia
de bandas amarillas ubicadas generalmente en un solo lado de la nervadura central del
foliolo, la que puede aparecer en uno o varios folíolos y en una o varias hojas del dosel. Al
disturbio se le ha denominado plumero por el parecido al mazo de plumas o de otros
materiales que se sujetan a un mango y que es usado para quitar el polvo, y que hasta
ahora no se le conoce agente causal o factores predisponentes. Resulta interesante poder
analizar como este disturbio afectar la estructura de la planta y lo que eso puede significar
en términos de producción, en el presente artículo se analiza datos para establecer un
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
49
modelo matemático que relacione severidad del disturbio plumero (DP), presencia de
estructuras reproductivas y materiales de siembra de diferentes orígenes genéticos.
En el contexto de epidemiología vegetal y en áreas afines es común modelar el daño de
una enfermedad sobre tejidos u órganos de las plantas mediante escalas diagramáticas
desarrolladas a partir del área de daño sobre los tejidos, y estos valores suelen usarse
para estimar la severidad de la enfermedad (Belan et al., 2014; Landry et al., 2017; Pinzón
et al., 2017). Si asumimos que la variable respuesta es realmente continua pero que fue
registrada como valores asociados a una escala ordinal, como ocurre en una gran
diversidad de escalas diagramáticas, es posible tratar dicha variable como de naturaleza
categórica. Además, es posible encontrar no solo la variable respuesta de forma
categórica, sino variables explicativas tanto cuantitativas como cualitativas, lo que de cierta
manera resulta un reto para el modelado de los datos, especialmente si se desean construir
tablas de contingencia, pues las variables cuantitativas podrían requerir de categorización
previa bajo algún criterio. Aún bajo una adecuada categorización, es posible que las
diferentes combinaciones de categorías de cada variable generen celdas con frecuencias
nulas o celdas con valores esperados tan pequeños que probablemente fallen a la regla
de Cochran (Kroonenberg y Verbeek, 2018) al momento de ser modeladas, obviamente
siempre que el análisis seleccionado requiera de esta condición. Una solución para esta
dificultad, sobre todo en las variables cuantitativas, podría ser aplicar análisis de
conglomerados para crear estratos característicos que permitan generar niveles en la(s)
variable(s) y poder conformar la tabla de contingencia.
En la presente investigación se realizaron dos conteos de todos los tipos de estructuras
reproductivas que incluyen número de racimos, inflorescencias femeninas, inflorescencias
masculinas y abortos, en donde cada conteo se refiere al número de estructuras
reproductivas de la palma durante un periodo de seis meses, incluso después de dos
conteos no hubo suficiente representación de cierto tipo de estructuras reproductivas como
abortos, por lo que precisamente se aplicó el análisis de conglomerados para la creación
de los estratos para las variables evaluadas. Sin embargo, como las reglas para el número
de estratos son diversas, se construyeron teniendo en cuenta la variable categórica origen,
de modo que los estratos creados contuvieran datos para cada origen, lo cual se logró con
50 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
solo dos conglomerados, para finalmente crear la tabla de contingencia tridimensional
entre orígenes, estratos de estructuras y severidad del DP.
Existen diferentes formas de modelar tablas de contingencia, entre los que se destacan los
modelos loglineales, los cuales son una interesante herramienta para modelar datos de tablas
multidimensionales. Aunque la metodología suele aplicarse cuando no existe una clara distinción
entre las variables respuesta y las explicativas que conforman la tabla, algo que ocurre
frecuentemente en estudios observacionales cuando todas las variables son observadas de
modo simultáneo, también puede aplicarse a situaciones donde una categoría, por ejemplo, la
severidad de una enfermedad, puede pensarse con certeza como la variable respuesta.
Adicionalmente, es posible que la severidad haya sido medida simultáneamente con otras
variables como el número de inflorescencias masculinas, femeninas, número de racimos y
número de abortos contados en plantaciones de palma, lo que, en un sentido agronómico, todas
pudieran ser consideradas como respuestas. La idea fundamental detrás del modelado loglineal
es evaluar patrones de dependencia estadística entre las variables que conforman la tabla
(Stokes et al., 2012).
Según Christenssen (1997), los tipos de independencia se relacionan con el tipo de tabla
generada, por ejemplo, se puede tener independencia mutua de las variables origen,
severidad y estructuras reproductivas, independencia conjunta, independencia marginal e
independencia condicional. En vista del interés que pudiera existir en estudiar la relación
entre cualquier par de variables, por ejemplo, origen y severidad controlada por los niveles
de una tercera que en nuestro caso se corresponde con los conglomerados, entonces es
importante hablar de independencia condicional. En este sentido, dos variables son
condicionalmente independientes (por ejemplo, severidad y origen) y marginalmente
independientes cuando origen y severidad y clúster son mutuamente independientes. Estas
formas de independencia son útiles al momento de proponer los modelos loglineales para las
tablas que conforman las variables origen, severidad y clúster.
Para el ajuste de los datos de severidad, origen genético y clúster de estructuras
reproductivas se parte del modelo loglineal saturado para la Tabla 3-2, el cual se escribe
como:
log(𝑚𝑖𝑗𝑘) = 𝜇 + 𝜆𝑖𝑥 + 𝜆𝑖
𝑦 + 𝜆𝑘𝑧 + 𝜆𝑖𝑗
𝑥𝑦 + 𝜆𝑖𝑘𝑥𝑧 + 𝜆𝑗𝑘
𝑦𝑧 + 𝜆𝑖𝑗𝑘𝑥𝑦𝑧,(3.1)
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
51
donde mijk es la frecuencia esperada de la i-ésima fila, j-ésima columna y k-ésima capa,
que en nuestro caso representa la severidad, el origen y el clúster respectivamente; por lo
que se tienen cero grados de libertad para probar falta de ajuste. En este modelo, cada
par de variables puede ser condicionalmente dependiente. En caso de que las
interacciones de mayor orden en incluso las dobles no resulte significativas, se procede al
ajuste del modelo reducido por las interacciones correspondientes. Finalmente, si ninguna
interacción doble ni la triple resulta significativa se puede ajustar el modelo de
independencia mutua (sin interacciones dobles ni la triple), el cual se escribe como:
log(𝑚𝑖𝑗𝑘) = 𝜇 + 𝜆𝑖𝑥 + 𝜆𝑖
𝑦 + 𝜆𝑘𝑧. (3.2)
Una vez seleccionado el modelo, se usan los datos observados en campo para estimar los
parámetros, las probabilidades de cada celda, así como los valores esperados utilizando
una de las formas disponibles de estimación, a saber, la estimación máximo-verosímil,
pues resulta conveniente cuando se tienen celdas con frecuencias nulas, como pasa en
celdas del origen Brabanta. Este método de estimación es independiente del esquema de
muestreo, ya sea este multinomial, Poisson independiente o producto multinomial (Birch,
1963).
Para evaluar la bondad de ajuste de un modelo loglineal, basta con comparar las
frecuencias observadas y las ajustadas por el modelo utilizando el estadístico Chi-
cuadrado de la razón de verosimilitudes 𝐺2 = 2∑𝑛log(𝑛/�̂�), siendo n y m̂ las frecuencias
observadas y esperadas por el modelo ajustado o también puede usarse el estadístico Chi-
Cuadrado de Pearson; ambos estadísticos tienen distribución Chi-cuadrado asintótica
(cuando se establece un modelo) (Agresti, 2007).
En los estudios observacionales se puede utilizar el riesgo relativo para determinar una
causa probable de algún estado en específico, y se obtiene mediante la expresión
R̂R = (𝑎/(𝑎 + 𝑏))/(𝑐/(𝑐 + 𝑑)), donde a, b, c y d están definidos como los conteos de una
tabla de contingencia 2 x 2; esta medida oscila entre cero e infinito , indicando un valor de
cero que no existe asociación entre el estado de un factor de riesgo y el estado de la
variable respuesta, asumiendo un caso hipotético de que el DP sea la variable respuesta,
un valor de R̂R igual a 1 indica que el riesgo por ejemplo de expresar una enfermedad es
la misma entre los individuos con el factor de riesgo que entre los individuos sin el factor
52 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
de riesgo, si la medida del riesgo es mayor que 1 indica que el riesgo de adquirir la
enfermedad es mayor entre los individuos con el factor de riesgo que entre los individuos
sin el factor de riesgo, y un valor menor que 1, indica que es menor el riesgo de adquirir la
enfermedad entre los individuos con el factor de riesgo que entre los individuos sin el factor
de riesgo (Wayne, 2002) . En el presente estudio se utilizó el factor de riesgo para
determinar alguna causa probable entre los orígenes y la severidad del DP, entre las
estructuras reproductivas y el DP para complementar el análisis del modelado loglineal de
la tabla de contingencia tridimensional conformada con los orígenes, la severidad y los
conglomerados generados a partir de las variables reproductivas.
3.4 Materiales y métodos
3.4.1 Localización
La investigación se llevó a cabo en una plantación de palma de aceite de la zona norte de
Colombia, localizada en el municipio de Agustín Codazzi, departamento de Cesar, con
coordenadas 9°56’ N y 73°16’ O, y altitud de 95 m s. n. m., temperatura media 27,5ºC,
humedad relativa 74,3%, precipitación anual 1.057 mm, velocidad del viento 0,32 m s-1 y
radiación solar 5,7 kWh.m-2 día, condiciones correspondientes a la zona de vida Bosque
Seco, con precipitaciones entre 1000 y 2000 mm, una evaporación media anual mayor de
1200 mm (Munévar et al., 2014), las cuales predominaron durante el tiempo de muestreo
(julio de 2014 hasta marzo de 2015).
3.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados
La Plantación objeto de estudio está ubicada entre el piedemonte de la serranía de Los
Motilones y planicies de formación coluvio-aluvial y aluvial. Todos los lotes recibieron riego
por gravedad, limitado en la temporada de verano por la disponibilidad de agua. Los
materiales Congo Mixto y Brabanta se encuentran sembrados es un suelo Typic
endoaquerts, con una pendiente entre 0 y 1 % , sin pedregosidad. Los suelos tienen una
profundidad efectiva muy superficial limitada por el sodio, con drenaje interno y externo
lento, textura arcillo-limosa, bajos en materia orgánica, con pH neutro a ligeramente
alcalino, de mediana capacidad de intercambio catiónico (CIC), alta saturación de calcio,
altos niveles de fósforo en la superficie y bajos en profundidad, adecuados contenidos de
elementos menores con excepción del boro (Fino et al., 2008). El suelo donde se encuentra
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
53
sembrado el origen genético (Ekona*Djongo) Mongana [(Ek.Dj)*Mo], es un suelo Fluventic
haplustepst, con pendiente que oscila entre 1 y 3 % , sin pedregosidad, profundidad
efectiva profunda (> 100 cm), bien drenados y de textura franca a franca arenosa, con muy
bajo contenido de materia orgánica, baja CIC y bajos niveles de potasio, magnesio, azufre,
boro y zinc (Munévar et al., 2014).
3.4.3 Muestreos de palmas y sus estructuras
Para el muestreo de las palmas en los diferentes lotes con un origen genético por lote, se utilizó
el muestreo hipercubo latino condicional (Minasny et al., 2012), utilizando una red rígida sobre la
posición de la plantación. Las variables incorporadas al muestreo fueron, latitud, longitud y como
variable auxiliar la elevación. Se seleccionaron 385 palmas del origen Brabanta, 230 del origen
Congo Mixto y 285 del origen (Ek.Dj)*Mo, con tamaños proporcionales al número de palmas
totales de cada lote. El muestreo se fijó para cada lote y con la ayuda de la librería clhs del
software R se generó la muestra. Estas muestras conformaron una matriz de observaciones
discriminadas por origen correspondientes al año 2014, sobre las que se recolectaron los datos
asociados a las estructuras reproductivas (conteos de racimos, inflorescencias femeninas y
masculinas, y abortos), donde se evaluó la severidad del DP según la escala diagramática
propuesta por Arias et al. (2014).
3.4.4 Análisis estadístico
Para el modelado de los datos de severidad del DP, origen y estructuras reproductivas
(número de racimos, inflorescencias masculinas, inflorescencias femeninas y abortos), se
procedió inicialmente a la creación de un único factor de clasificación asociado al conteo
de estructuras reproductivas, utilizando análisis de conglomerados con el método de Ward
y distancia Euclídea cuadrática. Se probaron varias opciones del número de
conglomerados y se seleccionaron finalmente dos, pues este número garantizó una menor
cantidad de celdas con frecuencias nulas cuando se cruzó el factor con los orígenes
genéticos [tres niveles: Brabanta, Congo Mixto y (Ek.Dj)*Mo] y los grados de severidad
(seis niveles: Sanas, Banda Amarilla, Grado 1-2 y grado 3-4), por lo que rindió una tabla
tridimensional con total de 2*3*4=24 celdas (Tabla 3-2).
Para caracterizar los conglomerados de las estructuras reproductivas se generaron
promedios para cada estructura de modo que, al momento de relacionar este factor con el
54 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
origen y severidad, se pudiera identificar lo que en la práctica significa el clúster 1 y clúster
2. A continuación se partió de la tabla tridimensional con los tres factores y se hicieron
agrupaciones por pares de variables (origen*severidad y clúster*origen) para describir
algunos patrones de asociación. De los valores de la tabla tridimensional (severidad, origen
genético y clúster) se evalúo el riesgo relativo entre origen y severidad.
A continuación, se procedió al modelado loglineal, partiendo del modelo saturado (modelo
1), el cual fue inicialmente reducido al modelo 2 (por ausencia de interacción o asociación
de los tres factores). Seguidamente se construyó el modelo 3 en el cual se eliminó la primera
asociación de orden dos (origen*clúster) y se cerró el modelado loglineal con el modelo
reducido 4, el cual se generó de la eliminación de la segunda interacción doble
(severidad*clúster). El ajuste de modelo final se probó con el test de la razón de la verosimilitud
(Stokes et al., 2012). Finalmente, se obtuvieron los parámetros estimados del modelo 4 y la
significación estadística de cada uno de sus términos. El análisis estadístico finalizó con la
estimación del riesgo relativo y con la obtención de las probabilidades observadas y estimadas
por el modelo para evidenciar el ajuste del modelo propuesto de modo que el lector pueda
fácilmente jerarquizar los eventos con mayores y menores probabilidades de modo que esto
pudiera soportar las conclusiones finales.
3.5 Resultados
Para realizar el análisis se utilizó las categorías de la escala diagramática propuesta por
Arias et al. (2014) con la variación de los grados 1 y 2 en grado 1-2 y los grados 3 y 4 por
el grado 3-4. (Tabla 3-2). Las palmas características del clúster 1 presentaron un alto
número de estructuras reproductivas femeninas contadas como racimos e inflorescencias
femeninas, una alta tasa de abortos y un bajo número de inflorescencias masculinas, en
tanto las palmas características del clúster 2 presentaron un bajo número de estructuras
reproductivas femeninas con baja tasa de abortos y un mayor número de inflorescencias
masculinas (Tabla 3-1). La agrupación representada en el clúster 1 puede definirse como
alta actividad de fructificación y la agrupación representada en el clúster 2 como baja
actividad de fructificación, de acuerdo al término actividad de fructificación introducido por
Broekmans en 1957, el cual se utiliza para referirse al número de racimos entre la antesis
y la madurez. Broekmans además sugirió que la tasa de aborto era más alta durante los
periodos de actividad fructífera (Corley y Tinker, 2003).
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
55
Tabla 3-1. Caracterización de los conglomerados por variables originales. Representa la
suma de dos conteos en el tiempo.
Clúster Número de Racimos
por palma
Número de Inflorescencias
femeninas por palma
Número de Inflorescencias
masculinas por palma
Número de Abortos por
palma
1 13,26 1,48 0,11 1,01
2 5,86 0,23 1,91 0,21
En la Tabla 3-2 se observa que para todas las severidades el mayor porcentaje de palmas
se ubicó en el clúster 1, es decir, la mayoría de las palmas sanas y afectadas por DP se
encontraron en alta actividad de fructificación. Así mismo en todos los orígenes se
encontraron palmas con alta actividad de fructificación (clúster 1) y palmas con baja
actividad de fructificación (clúster 2), aunque la mayoría de las palmas se encontraban en
alta actividad de fructificación. De acuerdo a los datos 79,0% de las palmas del origen
Brabanta, el 74,7 % del origen (Ek.Dj)*Mo y el 57,0% del origen Congo Mixto se encontró
en alta actividad de fructificación (Tabla 3-2).
En la Tabla 3-2 también se puede observar que el origen Brabanta es menos susceptible
al DP, mientras que (Ek.Dj)*Mo fue el más susceptible, este argumento se confirma con el
cálculo del riesgo relativo de adquirir DP si el material es No Brabanta, cuyo resultado es
1,2 , es decir, hay 1,2 veces mayor probabilidad de que palmas del origen (Ek.Dj)*Mo y
Congo Mixto sean afectadas por DP que palmas del origen Brabanta. El riesgo relativo de
adquirir DP en una palma con alta o baja actividad de fructificación es igual a 1, por lo que
se tiene la misma probabilidad de que palmas en alta y baja actividad de fructificación
puedan estar sanas o afectadas por DP (Figura 3-1).
Figura 3-1. Riesgo relativo adquirir DP a) en material No Brabanta del clúster 1, b) en
material No Brabanta del clúster 2, c) clúster 2 en todos los orígenes genéticos.
a b c
56 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
Tabla 3-2. Distribución de frecuencias para clúster, origen y severidad
Clúster Origen
Severidad
Sana Banda Amarilla Grados 1 - 2 Grados 3 - 4 Total
Clúster 1
Brabanta 300 (77,9 %) 0 (0,0 %) 1 (0,3 %) 3 (0,8 %) 304 (79,0 %)
Congo Mixto 110 (47,8 %) 4 (1,7 %) 6 (2,6 %) 11 (4,8 %) 131 (57,0 %)
(Ek.Dj)*Mo 164 (57,5 %) 8 (2,8 %) 15 (5,3 %) 26 (9,1 %) 213 (74,7 %)
Clúster 2
Brabanta 80 (20,8 %) 0 (0,0 %) 0 (0,0 %) 1 (0,3 %) 81 (21,0 %)
Congo Mixto 90 (39,1 %) 2 (0,9 %) 2 (0,9 %) 5 (2,2 %) 99 (43,0 %)
(Ek.Dj)*Mo 56 (19,6 %) 6 (2,1 %) 5 (1,8 %) 5 (1,8 %) 72 (25,3 %)
Total
Brabanta 380 (98,7 %) 0 (0,0 %) 1 (0,3 %) 4 (1,0 %) 385 (100 %)
Congo Mixto 200 (87,0 %) 6 (2,6 %) 8 (3,5 %) 16 (7,0 %) 230 (100 %)
(Ek.Dj)*Mo 220 (77,2 %) 14 (4,9 %) 20 (7,0 %) 31 (10,9 %) 285 (100 %)
Para el modelado de la independencia en la tabla tridimensional se partió de una muestra
con n observaciones clasificadas con respectos a tres categorías [severidad(X) , origen(Y)
y clúster(Z)], con probabilidades de cada celda denotadas por 𝜋ijk y con probabilidades
marginales denotadas 𝜋i++, 𝜋+j+ y 𝜋++k, con i=1Λ, I; j=1,Λ, J y k=1,Λ, K , siendo I, J y K los
niveles de cada variable categórica. La distribución de los conteos para X e Y en diferentes
valores de Z se ilustra particionando la Tabla 3-2 en los niveles de Z, es decir, en dos tablas
bidimensionales asociadas a cada clúster (tablas parciales), lo que al sumar estas tablas
generó la tabla marginal X, Y que omite a Z (Tabla 3-1). Los tipos de asociación que
exhiben tablas parciales y marginales podrían ser bien diferentes tal como en nuestro caso.
La Tabla 3-1 muestra la tabla marginal que se generó al sumar las celdas de las dos tablas
parciales correspondientes a los conglomerados.
Los análisis de los modelos (1), (2) y (3) se correspondió con los modelos descritos en la
introducción. La Tabla 3-3 resume el análisis para cada modelo. Los grados de libertad
(Gl) se mantienen en cada modelo y solo cambió el de la razón de probabilidad. Para el
esquema de muestreo multinomial con 24 categorías de respuesta (4*3*2) se inició el
proceso de modelado con el modelo saturado, resultando no significativa la interacción
triple usando el test G2 (prob1= 0,6180). El efecto marcado con "*" contiene uno o más
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
57
parámetros redundantes o restringidos, lo que ocurre cuando algunos parámetros del
modelo son infinitos como consecuencia de que algunas variables predicen perfectamente
la respuesta por existir ceros en la tabla de contingencia. En este sentido resultó
conveniente reducir el número de efectos en el modelo, pues la otra estrategia
recomendada del colapsado de categorías se hizo desde el principio cuando se unieron
los grados de severidad 1 y 2 como grado1-2 los grados 3 y 4 como grado3-4, aun así,
para el clúster 2 de los orígenes Brabanta y (Ek.Dj)*Mo siguieron presentes varias celdas
con frecuencias nulas.
Tabla 3-3. Modelos Loglineales ajustados
Fuente Modelo 1 Modelo 2 Modelo 3 Modelo 4
Gl X12 prob1 Gl X2
2 prob2 Gl X32 prob3 Gl X4
2 prob4
Severidad
(S) 3 222,4 <0,0001 3 290,5 <0,0001 3 285,5 <0,0001 3 331,4 <0,0001
Origen (O) 2 11,2 0,0038 2 11,7 0,0028 2 16,2 0,0003 2 16,1 0,0003
S*G 5* 23,8 0,0002 5* 37,9 <0,0001 5* 37,0 <0,0001 5* 36,8 <0,0001
Clúster (C) 1 11,0 0,0009 1 27,4 <0,0001 1 26,7 <0,0001 1 161,3 <0,0001
S*C 3 1,1 0,7723 2 35,6 <0,0001 3 2,6 0,4616 - - -
O*C 2 3,6 0,1685 3 3,4 0,3385 - - - - - -
S*O*C 4* 2,7 0,6180 - - - - - - - - -
Razón de
verosimilitud 0 . . 4 2,4 0,6112 6 38,1 <0,0001 9 40,7 <0,0001
Para el modelo 2 (reducido por interacción triple), pudo notarse como la interacción doble
(severidad*clúster) no resultó significativa (prob2= 0,3385), con lo que se propuso otro
modelo más parsimonioso que excluyó esta interacción (modelo 3), sin embargo, en este
modelo apareció nuevamente una interacción doble no significativa (severidad y clúster)
(prob3= 0,4616). Finalmente el modelo de mejor ajuste (basado en el test de la razón de la
verosimilitud ) resultó ser el modelo 4 , ya que, en este modelo todos los efectos resultaron
significativos inclusive la interacción doble severidad*origen, por lo que estos dos efectos
principales no se discutieron por las significaciones que aparecieron en la Tabla 3-3, en su
lugar se utilizaron los resultados de la Tabla 3-4 donde se presentaron los parámetros
estimados del mejor modelo seleccionado de la Tabla 3-3, utilizando como niveles de
referencia la severidad en grado 3 - 4 y el origen Congo Mixto, lo que sugirió que palmas
sanas son diferentes a las palmas afectadas por DP, las palmas de los orígenes Brabanta
58 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
y (Ek.Dj)*Mo difieren del origen Congo Mixto, el clúster 1 de estructuras reproductivas
difiere del clúster 2 y algunas interacciones origen*severidad son diferentes desde el punto
de vista estadístico. En el caso de los clústeres de estructuras reproductivas que, aunque
resultaron significativos, no pertenecen a ninguna interacción significativa que involucrara
el efecto, lo que se interpretó como diferencias altamente significativas entre
conglomerados lo que una vez más justifica la agrupación que se hizo de las estructuras
reproductivas.
Tabla 3-4. Parámetros estimados del modelo reducido 4
Efecto Estimación Error
Estándar X2 prob.
S (sana) 3,12 0,38 69,12 <0,0001
S (banda amarilla) -2,61 0,84 9,65 0,0019
S (Grado 1-2) -0,62 0,19 11,01 0,0009
O (Brabanta) -1,76 0,74 5,66 0,0174
O ((Ek.Dj)*Mo) 1,19 0,38 9,69 0,0019
C (1) 0,47 0,04 161,25 <0,0001
S*O (sana * Brabanta) 2,15 0,74 8,46 0,0036
S*O (sana * [(Ek.Dj)*Mo]) -1,34 0,39 12,04 0,0005
S*O (banda amarilla * Brabanta) -3,05 1,68 3,31 0,0688
S*O (banda amarilla * [(Ek.Dj)*Mo]) 1,64 0,80 4,18 0,0410
S*O (Grado 1-2 * Brabanta) 0,29 0,35 0,68 0,4084
S*O (Grado 1-2 * [(Ek.Dj)*Mo]) . . . .
En la Tabla 3-5 se presentan las estimaciones máximo-verosímiles, cuyos valores indican
que lo más probable que ocurra en un lote, es que las palmas se encuentren sanas y con
alta actividad de fructificación, y lo menos probable, es que estén afectadas por el DP.
También es de destacar que, las palmas afectadas por DP también se percibieron con
mayor probabilidad de tener una alta actividad de fructificación, sin embargo, esto no quiere
decir estrictamente que la producción del cultivo no se vea afectada, de acuerdo con lo
postulado por Ibagué (2014) las palmas afectadas por el DP producen racimos con menor
peso, generado posiblemente por la disminución del área foliar.
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
59
Tabla 3-5. Valores predichos de verosimilitud máxima para probabilidades
Severidad Origen Clúster Valor observado Valor estimado
Probabilidad Err. Est. Probabilidad Err. Est. Residual
Sana Brabanta 1 0,3333 0,0157 0,3039 0,0134 0,0295
Sana Brabanta 2 0,0889 0,0095 0,1184 0,0078 -0,029
Sana Congo Mixto 1 0,1222 0,0109 0,1599 0,0105 -0,038
Sana Congo Mixto 2 0,1000 0,0100 0,0623 0,0051 0,0377
Sana (Ek.Dj)*Mo 1 0,1822 0,0129 0,1759 0,0109 0,0063
Sana (Ek.Dj)*Mo 2 0,0622 0,0081 0,0685 0,0054 -0,006
Banda amarilla Congo Mixto 1 0,0044 0,0022 0,0048 0,0020 -3,50E-04
Banda amarilla Congo Mixto 2 0,0022 0,0016 0,0019 0,0008 0,0004
Banda amarilla (Ek.Dj)*Mo 1 0,0089 0,0031 0,0112 0,0030 -0,002
Banda amarilla (Ek.Dj)*Mo 2 0,0067 0,0027 0,0044 0,0012 0,0023
Grado 1-2 Brabanta 1 0,0011 0,0011 0,0011 0,0011 0
Grado 1-2 Congo Mixto 1 0,0067 0,0027 0,0064 0,0023 0,0003
Grado 1-2 Congo Mixto 2 0,0022 0,0016 0,0025 0,0009 -2,70E-04
Grado 1-2 (Ek.Dj)*Mo 1 0,0167 0,0043 0,0160 0,0036 0,0007
Grado 1-2 (Ek.Dj)*Mo 2 0,0056 0,0025 0,0062 0,0014 -6,70E-04
Grado 3-4 Brabanta 1 0,0033 0,0019 0,0032 0,0016 0,0001
Grado 3-4 Brabanta 2 0,0011 0,0011 0,0012 0,0006 -1,30E-04
Grado 3-4 Congo Mixto 1 0,0122 0,0037 0,0128 0,0032 -5,70E-04
Grado 3-4 Congo Mixto 2 0,0056 0,0025 0,0050 0,0013 0,0006
Grado 3-4 (Ek.Dj)*Mo 1 0,0289 0,0056 0,0248 0,0044 0,0041
Grado 3-4 (Ek.Dj)*Mo 2 0,0056 0,0025 0,0097 0,0018 -0,004
3.6 Discusión
Resulta interesante agrupar en clústeres los conteos de estructuras reproductivas en
palma de aceite, para analizar el estado en el que se encuentra la planta en términos
reproductivos bajo el concepto de actividad de fructificación, concepto introducido por
Broekmans en 1957 (Corley y Tinker, 2003). Los clústeres determinados en este trabajo
se relacionan con lo encontrado en la bibliografía de estructuras reproductivas en palma
de aceite. Según lo propuesto por Broekmans (1957) la tasa de aborto es mayor durante
los periodos de alta actividad de fructificación, es decir, cuando hay un alto número de
racimos; lo que indica que las palmas del clúster 1 se encontraron en alta actividad de
fructificación y las palmas del clúster 2 en baja actividad de fructificación.
60 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”
La actividad de fructificación puede generar oscilaciones negativas de retroalimentación y
ciclos de rendimiento endógenos, es decir, una alta actividad de fructificación causa una
alta tasa de aborto y por lo tanto un bajo número de racimos y baja de actividad de
fructificación, que a su vez da como resultado una baja tasa de abortos y así sucesivamente
(Corley y Tinker, 2003). Por otra parte, la alta actividad de fructificación tiene un efecto sobre
la diferenciación de sexos (Haines y Benzian, 1956), sin embargo, no solo la actividad de
fructificación explica la diferenciación de sexos, estudios realizados por Corley y Hong (1982)
indican que el riego disminuye el número de inflorescencias masculinas, así como la humedad
relativa alta (Mite et al., 2000). Las hormonas también están relacionadas con la relación de
sexos, Corley (1976) mostró que aplicaciones de ácido giberélico incrementan la producción
de inflorescencia masculinas. En general la combinación de la señales ambientales e interna
de la planta dan como resultado oscilaciones entre la proporción de sexos y el rendimiento
(Cros et al., 2013).
La mayoría de las palmas del estudio (sanas y afectadas por DP) se encontraba en alta
actividad de fructificación, lo que se considera esperado, ya que, la zona de estudio tiene
altos niveles de radiación solar, según lo propuesto por Beirnaert (1935) y Sparnaaij et al.
(1963), la radiación solar aumenta el contenido de carbohidratos y esto a su vez en la
proporción de sexos, por lo que altos niveles de radiación solar induce una serie de
procesos que generan mayor formación de inflorescencias femeninas.
Los orígenes (Ek.Dj)*Mo y Brabanta resultaron con más palmas en alta actividad de
fructificación que las palmas del origen Congo Mixto, sin que se considere que el origen
Congo Mixto sea menos productivo que los demás orígenes. Puede ser que el origen
Congo Mixto genere producciones cíclicas y que los orígenes (Ek.Dj)*Mo y Brabanta
generen producciones bien distribuidas durante el tiempo. Pallas et al. (2013) indica que
en una plantación cada palma puede presentar su propio ritmo de producción,
encontrándose bajo una misma condición agronómica palmas en ciclo femenino y ciclo
masculino, siendo este un factor determinístico para que un origen tenga producciones
cíclicas o bien distribuida a lo largo del año (Corley y Tinker, 2003).
Pallas et al. (2013) encontró que se genera una disminución del número de racimos,
número de inflorescencias femeninas, se mantiene el número de inflorescencias
Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).
61
masculinas y aumentan el número de abortos entre 5 y 17 meses después de iniciada una
defoliación en un cultivo de palma de aceite, entre tanto Ajambang et al., (2015) indica que
el número de inflorescencias masculinas aumenta entre uno y dos meses después de una
defoliación en palma de aceite, a pesar de que las palmas afectadas por DP tiene menor
área foliar que las palmas sanas, no se disminuye el número de racimos, de inflorescencias
femenina, ni aumenta el número de abortos probablemente porque la disminución del área
foliar evidente en las palmas afectadas por DP, no es tan significativa para generar este
efecto sobre las palmas.
3.7 Conclusiones
Se observó que la actividad de fructificación no se relacionó estadísticamente con la
presencia de DP, es decir, no se observan diferencias en la formación en número de
abortos, racimos, inflorescencias femeninas y masculinas en palmas sanas o afectadas
por DP, sin embargo, esto no indica que la producción del cultivo no se vea afectada, ya
que, se disminuye el peso promedio de los racimos (Ibagué, 2014). El uso de clúster
resultó una metodología interesante para analizar datos como abortos y numero de
inflorescencias en palma de aceite, cuyos valores son cero en varias de las palmas
involucradas en los conteos. El uso de tablas de contingencia y valoración de riesgo
relativo sirvió para comprobar que el origen Brabanta es el menos susceptible al DP.
3.8 Bibliografía
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Capítulo 4. Conclusiones y recomendaciones
A nivel foliar, las palmas afectadas por el disturbio plumero (DP) tienen bajo contenido de
S, Se, Mo y B, y alto contenido de Fe en comparación a las palmas sanas, sin que se
presente alguna relación con el contenido de nutrientes en el suelo. En relación a los
síntomas, una palma afectada por el DP, reduce inicialmente su área foliar, seguidamente
se presenta un aumento en la producción de raíces terciarias y cuaternarias, variable que
disminuye en grados más avanzados, se genera un aumento en el grosor de la lámina
foliar y se da una reducción del contenido de clorofila total. Entre tanto, la actividad de
fructificación de las palmas afectadas por DP se mantiene similar a la actividad de
fructificación de palmas sanas en condiciones similares.
Con el objetivo de ampliar la frontera de conocimiento en relación al disturbio plumero se
podrían plantear estudios como: un muestreo de suelo en diferentes tiempos, donde se
tenga en cuenta diferentes profundidades con el objetivo de confirmar que no existe
relación entre el contenido de nutrientes en suelo y el DP. También se propone realizar un
muestreo foliar en diferentes zonas agroecológicas para identificar, si aun en diferentes
tipos de suelo y climas, las palmas afectadas por plumero presentan bajo contenido de S,
Se, Mo y B, así como alto contenido de Fe. El siguiente paso sería tomar muestras en
diferentes tejidos de la planta, para identificar si estos nutrientes se concentran en tejidos
diferentes a los foliolos.
En relación a la morfología de la hoja, se podrían realizar estudios histológicos para
observar cambios estructurales, incluso hacer énfasis en las bandas amarillas. También
sería importante conocer si el bajo peso del racimo de la palma afectada por plumero
corresponde a un bajo peso de los frutos en general por la baja producción de
fotoasimilados que llegan al vertedero, o corresponden a anomalías en la formación de
flores y frutos.
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