diversidad de herpetofauna en tres fragmentos de bosque...
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DIVERSIDAD DE HERPETOFAUNA EN TRES FRAGMENTOS DE BOSQUE SECO
TROPICAL (BST) ENTRE LOS MUNICIPIOS COLOSÓ - CHALÁN, SUCRE,
COLOMBIA
LILIA ALEJANDRA PERLAZA BERRIO
SERGIO ALEJANDRO PELÁEZ PLAZAS
UNIVERSIDAD DISTRITAL FRANCISCO JOSÉ DE CALDAS
FACULTAD DE CIENCIAS Y EDUCACIÓN
LICENCIATURA EN BIOLOGÍA
BOGOTÁ, D.C.
2018
DIVERSIDAD DE HERPETOFAUNA EN TRES FRAGMENTOS DE BOSQUE SECO
TROPICAL (BST) ENTRE LOS MUNICIPIOS COLOSÓ - CHALÁN, SUCRE,
COLOMBI
LILIA ALEJANDRA PERLAZA BERRIO
SERGIO ALEJANDRO PELÁEZ PLAZAS
Semillero de Investigación Biogeografía y Ecología Evolutiva Neotrópical
TRABAJO DE GRADO EN MODALIDAD DE
INVESTIGACIÓN-INNOVACIÓN
Presentado como requisito parcial para optar al título de
Licenciado en Biología
M.Sc. ALEXANDER GARCÍA GARCÍA
Director
M.Sc. OSCAR JAVIER MAHECHA
Codirector
UNIVERSIDAD DISTRITAL FRANCISCO JOSÉ DE CALDAS
FACULTAD DE CIENCIAS Y EDUCACIÓN
LICENCIATURA EN BIOLOGÍA
BOGOTÁ, D.C.
2018
DIVERSIDAD DE HERPETOFAUNA EN TRES FRAGMENTOS DE BOSQUE SECO
TROPICAL (BST) ENTRE LOS MUNICIPIOS COLOSÓ - CHALÁN, SUCRE,
COLOMBIA
LILIA ALEJANDRA PERLAZA BERRIO
SERGIO ALEJANDRO PELÁEZ PLAZAS
APROBADO
_____________________________________
M.Sc. ALEXANDER GARCÍA GARCÍA
Director
_____________________________________
M.Sc. OSCAR JAVIER MAHECHA
Codirector
_____________________________________
M.Sc JULIAN YESID ARIAS
Evaluador
NOTA DE ADVERTENCIA
“La Universidad no se hace responsable de las ideas ni del contenido del presente trabajo, debido
a que estos hacen parte única y exclusivamente de sus autores. Capítulo 15; Artículo 117; Acuerdo
29 de 1988, del consejo superior de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas.”
Encomienda al Señor tu camino y Él establecerá tus planes…
A Dios, por Su fidelidad,
a nuestros padres por su apoyo y esfuerzo durante todo este proceso,
a nuestros hermanos por sus ideas y su tiempo,
a quienes amamos con nuestro corazón.
AGRADECIMINETOS
Los autores expresan sus agradecimientos a:
Dios por su fidelidad y aliento en cada etapa de este proyecto, quien nos brindó su fuerza en todo
momento.
Nuestros padres Arquímedes Perlaza, Jeysson Peláez, Daisy Berrio y Andrea Plazas, quienes
financiaron este proyecto, por su esfuerzo y dedicación, ya que han sido nuestra fuente de
inspiración y modelo a seguir.
Nuestra alma mater Universidad Distrital Francisco José de Caldas por formarnos y brindarnos las
herramientas necesarias para la realización de nuestro trabajo y el porvenir.
La Corporación Autónoma Regional de Sucre, por brindarnos la oportunidad de realizar esta
investigación en la Estación Primatológica de Coloso.
Nuestro director Alexander García y codirector Oscar Mahecha por su paciencia, comprensión y
apoyo; por compartir su conocimiento con nosotros, su compañía y compromiso.
El profesor Neis José Martínez por su disposición, paciencia, enseñanza y tiempo; por sus aportes
para este trabajo.
Los Señores Pedro Márquez y Rafael Santo, por su paciencia, valioso consejo y compañía en
algunos de nuestros muestreos, por nuestras increíbles cenas a base de yuca y ñame.
Nuestros amigos de la Universidad del Atlántico: Eduardo Villareal, Leonel Martínez, Iván
Mendoza y Ricardo Ortega, por sus aportes, consejos, su ayuda y tiempo en la realización de este
proyecto; por las tardes de café y risas.
.
CONTENIDO
INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………………13
1. PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN………………………………………………............14
2. JUSTIFICACIÓN……………………………………………………………………………15
3. OBJETIVOS………………………………………………………………………………….16
4. REVISION DOCUMENTAL………….………………………………………………….....17
4.1 Herpetofauna del bosque seco tropical en Colombia…………....…………………………...17
4.1.1 Herpetofauna del bosque seco tropical en el departamento de sucre Colombia…………...18
5. MARCO TEORICO…………………………………………………………………………19
5.1 Anfibios y Reptiles…………………………………………………………………………...19
5.1.1 Características y generalidades……………………………………………………………..19
5.1.2 Distribución en Colombia y la Región Caribe…………………....………………………...19
5.1.3 Importancia de la herpetofauna.……………………………………………………………20
5.2 Bosque seco tropical (BST)…………………………………………………………………..21
5.2.1 Perdida del Bosque seco tropical en Colombia…………………………………………….22
5.2.2 Importancia de los estudios de Biodiversidad en Colombia………………………………..22
6. MATERIALES Y METODOS……………………………………………………………....24
6.1 Área De Estudio……………………………………………………………………………....24
6.2 Métodos Y Diseño De Muestreo……………………………………………………………..25
6.2.1 Preservación y determinación de individuos…………………………………………….....25
6.2.2 Inspección por encuentros visuales………………………………………………………...26
6.2.3 Registro de variables ambientales………………………………………………………….26
6.3 Análisis para medir biodiversidad……………………………………………………………26
7. RESULTADOS……………………………………………………………………………….29
7.1 Diversidad de Anfibios y Reptiles…………………………………………………………....29
7.1.1 Curvas de acumulación de especies por fragmento y eficiencia de muestreo……………...32
7.1.2 Análisis de la diversidad de 0D, 1D y 2D……………………………………………………35
7.1.2 Estructura de Anfibios y Reptiles…………………………………………………………..36
7.3 Variación espacial y temporal de la herpetofauna……………………………………………39
7.4 Relación de la riqueza y la abundancia con las variables ambientales………………………41
8. DISCUSION…………………………………………………………………………………..43
CONCLUSIONES………………………………………………………………………………46
RECOMENDACIONES………………………………………………………………………..47
BIBLIOGRAFÍA………………………………………………………………………………..48
ANEXOS…………………………………………………………………………………………57
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Mapa del área de estudio. El área sombreada muestra el departamento de Sucre y los
puntos son F1: fragmento 1. F2: fragmento 2, F3: fragmento 3……………….............................24
Figura 2. Fotografías de Micrurus camilae y Lithobates vaillanti. Nuevos reportes para el
departamento de Sucre……………………………………………………………………………31
Figura 3. Comparación de la riqueza y abundancia de anfibios y reptiles entre fragmentos y
épocas…………………………………………………………………………………………….31
Figura 4. Curvas de acumulación de especies………………………………………………….....33
Figura 5. Curva de acumulación de especies del muestreo total……………………....................34
Figura 6. Análisis de la diversidad en los fragmentos y épocas de muestreo. …….....................36
Figura 7. Curvas de Rango – abundancia de anfibios y reptiles entre épocas de muestreo y
fragmentos...……………………………………………………………………………………...37
Figura 8. Análisis de escalamiento multidimensional (nMDS) realizado para los Fragmentos
……………………………………………………………………………………………………40
Figura 9. Análisis de Correspondencia Canónica ACC, entre la diversidad de anfibios y reptiles y
variables ambientales medidas durante el muestreo………………………………………………42
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Lista de Especies (riqueza y abundancia) observadas en los tres fragmentos……………29
Tabla 2. Estimadores no paramétricos basados en incidencias (ICE y Chao 2) y porcentaje de
eficiencia de muestreo para los tres fragmentos………………………………………………….32
Tabla 3. Estimadores no paramétricos basados en incidencias (ICE y Chao 2) y porcentaje de
eficiencia del muestreo total……………………………………………………………………....34
Tabla 4. Porcentajes de Similaridad (SIMPER) de especies que caracterizan cada
fragmento…………………………………………………………………………………………38
Tabla 5. Índice de Complementariedad de las especies encontradas entre fragmentos y épocas de
muestreo…………………………………………………………………………………………..39
Tabla 6. ANOSIM de dos vías anidado, con los fragmentos y las épocas de muestro). p<5%
indicando que si hay diferencias……………………………………………….............................41
Tabla 7. Riqueza y abundancia de la herpetofauna y los valores de las variables tomadas en los
fragmentos durante las épocas de muestreo……………………………………………………...41
11
DIVERSIDAD DE HERPETOFAUNA EN TRES FRAGMENTOS DE BOSQUE SECO
TROPICAL (BST) ENTRE LOS MUNICIPIOS COLOSÓ - CHALÁN, SUCRE,
COLOMBIA
RESUMEN
Los anfibios y reptiles cumplen un papel importante como indicadores del estado y del estrés
ambiental en los ecosistemas. En el presente estudio se estimó la diversidad de la herpetofauna
asociada a tres fragmentos de Bosque Seco Tropical (BST) entre los municipio de Colosó y Chalán,
departamento de Sucre. La importancia de realizar estudios en este tipo de ecosistema radica en la
nefasta intervención antrópica que este ha sufrido durante los últimos años, lo cual ha generado
una reducción de más del 92% de este ecosistema y por ende, la pérdida de su biodiversidad. El
estudio se realizó por medio de observaciones de campo, aplicando la metodología de Inspección
por Encuentros Visuales (VES) en tres fragmentos de BST durante los meses de Enero a
Septiembre de 2017, en época seca y de lluvia. Se encontraron 1.795 individuos agrupados en 23
familias, 38 géneros y 51 especies. Las especies más abundantes fueron Rhinella horribilis (275
individuos) para anfibios y Gonatodes albogularis (192 individuos) para reptiles. Con el análisis
no paramétrico multidimensional nMDS y el ANOSIM, se determinó que hay homogeneidad en la
composición de especies entre los fragmentos y que las diferencias son mínimas entre las épocas
de mayor precipitación y la época seca. Con el análisis de Correspondencia Canónica se encontró
que especies como Pleurodema brachyops y Lithobates vaillanti se relacionan directamente con
el aumento de la precipitación y la humedad relativa, mientras que especies como Tretioscincus
bifasciatus y Cnenidophorus lemniscatus lo hacen con la temperatura. Este trabajo contribuye a la
ampliación del rango de distribución de las especies Lithobates vaillanti y Micrurus camilae
(siendo un nuevo reporte para el departamento de Sucre), y al conocimiento de la herpetofauna
para Colombia.
Palabras Clave: Anfibios, Reptiles, Composición, Riqueza, Abundancia, Variables ambientales.
12
HERPETOFAUNA DIVERSITY WITHIN THREE FRAGMENTS OF TROPICAL DRY
FOREST BETWEEN THE MUNICIPALITIES COLOSO -CHALAN, SUCRE,
COLOMBIA
ABSTRACT
Amphibians and reptiles play an important role as indicators of ecosystem state and stress. In the
present study, we estimated the herpetofauna diversity associated to three fragments of Tropical
Dry Forest (BST) located between the municipalities of Coloso and Chalan, Department of Sucre.
The importance of conducting studies in this type of ecosystem lies in the disastrous anthropogenic
intervention it has been submitted to in recent years, causing a reduction of more than 92% of this
ecosystem, and therefore the loss of its biodiversity. This research was carried out through field
observations, using the Visual Encounters Survey (VES) method in three fragments of BST during
the months of January to September, 2017, along dry and rainy seasons. We found 1.795
individuals, grouped within 23 families, 38 genera and 51 species. The most abundant species were
Rhinella horribilis (275 individuals) for amphibians and Gonatodes albogularis (192 individuals)
for reptiles. Employing the non-metric multidimensional scaling (nMDS) and the ANOSIM
analysis, we determined that there is homogeneity in the composition of species among fragments
and, that the differences between the stages of higher precipitation and the dry season are minimal.
Using the Canonical Correspondence Analysis, we found that species such as Pleurodema
brachyops and Lithobates vaillanti are directly related to the increase of precipitation and relative
humidity, whereas other as Tretioscincus bifasciatus and Cnenidophorus lemniscatus do so with
temperature. This work contributes to the expansion of the distribution range of the species
Lithobates vaillanti and Micrurus camilae (new record for the department of Sucre) and to the
knowledge of the Colombian herpetofauna.
Key words: Amphibians, Reptiles, Composition, Richness, Abundance, Environment variables.
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INTRODUCCIÓN
El departamento de Sucre, se encuentra ubicado en el Caribe Colombiano, cuenta con cinco
subregiones, entre ellas la serranía de Coraza-Montes de María, perteneciente a los municipios de
Colosó y Chalán; zonas caracterizadas por presentar gran riqueza faunística y variedad de
ecosistemas, constituidas principalmente por los bosques secos tropicales (Espinal, 1985; Murphy
& Lugo, 1986; Instituto Alexander Von Humboldt [IAVH], 1997), considerados de gran interés
debido a su importancia biológica, a su estacionalidad climática, alta diversidad biológica, especies
con importantes estrategias adaptativas, elevado número de endemismos, formas de vida y grupos
funcionales, y por el impacto que ha generado la fuerte intervención Antrópica (García et al.,
2014), lo cual, ha causado una reducción del bosque en un 92%, debido a que sus suelos fértiles
han sido empleados para la agricultura, minería, desarrollo urbano y turismo (Pizano & García,
2014), dichas actividades han ocasionado la pérdida, la modificación y la fragmentación del BST,
ya que, han disminuido la calidad de hábitat perjudicando las comunidades faunísticas, siendo muy
agresiva con la herpetofauna debido a que limita la dispersión de especies e incrementa el efecto
borde, afectando la dinámica espacial y temporal de los fragmentos (Carvajal, & Urbina, 2008;
Young et al. 2001; Morales et al., 2015).
La mayoría de las especies de anfibios y reptiles son consideradas potencialmente vulnerables a
la contaminación, a los cambios climáticos, a la alteración y pérdida del hábitat natural de forma
temporal y espacial, a la introducción de especies, uso de agroquímicos y a las modificaciones en
el ambiente, debido a sus características fisiológicas y biológicas únicas, lo que los convierte
en indicadores ideales de la calidad ambiental (Señaris, 2009; Duellman & Trueb, 1994;
Lehtinen, Ramanamanjato & Raveloarison, 2003).
Aunque es alarmante la rápida pérdida a la que se ve sometido el bosque seco en el departamento
de Sucre y las especies que lo habitan, el conocimiento que se tiene sobre el estado y riqueza de la
herpetofauna es muy pobre, debido a que son escasas y aisladas las investigaciones que describan
de forma detallada la composición, estructura y ecología de la fauna presente en la zona (Klinger
et al., 2010). A raíz de ello, se hace necesario realizar estudios de monitoreo de la diversidad, para
conocer cómo ésta responde ante las presiones antrópicas, y a su vez, plantear estrategias de
protección y conservación más acertadas (Urbina et al, 2014). En el presente trabajo se evaluó la
diversidad de herpetofauna asociados a tres fragmentos ubicados entre los municipios de Colosó y
Chalán, departamento de Sucre, aportando así, al conocimiento de la fauna de anfibios y reptiles
para el departamento de Sucre
14
1. PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN
Considerando el alto grado de amenaza que sufre el bosque seco, producto de su larga historia de
transformación y degradación en el Neotrópico y específicamente en Colombia (Galván-Guevara
et al., 2015), es necesario ampliar la base de conocimiento científico en este ecosistema, ya que,
ocupaba 9 millones de hectáreas, de las cuales solo queda el 8%, debido a que sus suelos fértiles
han sido empleados para la agricultura, minería, el desarrollo urbano y el turismo (Pizano & García,
2014). Esto ha generado una nefasta perdida de la biodiversidad asociada al bosque (Pizano &
García, 2014), siendo muy agresiva con la herpetofauna debido a que tanto anfibios como reptiles
son sensibles a la alteración y pérdida natural del hábitat, lo cual limita la dispersión de especies e
incrementa el efecto borde, afectando la dinámica espacial y temporal de los fragmentos (Carvajal
& Urbina, 2008; Morales et al., 2015; Young et al., 2001).
Además, este ecosistema ha tenido un bajo grado de interés por parte de la comunidad científica,
que se ha enfocado, de manera costumbrista, a investigar otros ecosistemas como selvas y
páramos (Lasso & Ramírez, 2012), aun cuando este ecosistema ha sido considerado mundialmente
como prioritario para la conservación, gracias a su alto grado de endemismo, especiación y alta
biodiversidad (Gonzáles et al., 2014).
Asimismo, el conocimiento que se tiene sobre el rango de distribución, el estado, y riqueza de la
herpetofauna en este ecosistema es muy pobre, debido a que son escasas y aisladas las
investigaciones que describen de forma detallada la composición, estructura y ecología de la fauna
presente en la zona (Klinger et al., 2010). Es por ello que se plantea la siguiente pregunta de
investigación: ¿Cuál es la diversidad de anfibios y reptiles en tres fragmentos de Bosque Seco
Tropical entre los municipios de Colosó y Chalán, Sucre?
15
2. JUSTIFICACIÓN
La herpetofauna asociada al BST está constantemente amenazada debido a la destrucción,
alteración y fragmentación de hábitats causada por actividades como deforestación, minería,
turismo, caza, tala indiscriminada, agricultura, ganadería, contaminación y uso de agroquímicos
(Lehtinen et al., 2003; Mueses, 2011; Señaris, 2009), lo que también ha generado la reducción de
este ecosistema en un 92% (Pizano & García, 2014). Además el conocimiento de la herpetofauna
en esta zona es escaso (Lasso & Ramírez, 2012; Pizano & García, 2014), especialmente sobre los
reptiles, los cuales no se han tenido en cuenta en la mayoría de los trabajos de biodiversidad de
BST en Sucre, ya que los últimos estudios para esta clase fueron por Galván & De La Ossa
(2009), Galván, Sierra, Gómez, De La Ossa & Fajardo (2009) y Pineda et al. (2015). A razón de
ello, esta investigación analiza la diversidad de anfibios y reptiles asociada a tres fragmentos de
BST en el departamento de Sucre.
Este trabajo aporta al conocimiento de la diversidad de anfibios y reptiles del departamento de
Sucre, y del BST en general. Asimismo, este tipo de investigaciones ayuda a adelantar estudios a
nivel de comunidades y poblaciones, siendo de utilidad para actualizar los patrones de distribución,
dispersión, colonización, biogeografía y aspectos evolutivos de las especies de anfibios y reptiles
(Urbina et al., 2014); a su vez, estos aspectos permiten plantear estrategias de protección y
conservación más acertadas (Urbina et al, 2014).
16
3. OBJETIVOS
Objetivo General
Evaluar la diversidad de herpetofauna presente en tres fragmentos de bosque seco tropical entre
los municipio de Colosó y Chalan, Sucre.
Objetivos específicos
Estimar la riqueza y la abundancia de reptiles y anfibios de tres fragmentos de bosque seco tropical
entre los municipio de Colosó y Chalan, Sucre.
Determinar la composición de anfibios y reptiles en tres fragmentos de bosque seco tropical entre
los municipio de Colosó y Chalan, Sucre.
Analizar la variación espacio temporal (en tres épocas del año: lluvia, seca y de transición) de la
diversidad de anfibios y reptiles en tres fragmentos de bosque seco tropical entre los municipio de
Colosó y Chalan, Sucre.
Relacionar la variación de la diversidad de la herpetofauna con las variables ambientales
(precipitación, temperatura ambiental, humedad relativa) entre las áreas de estudio.
17
4. REVISIÓN DOCUMENTAL
La región Neotrópical posee gran diversidad de anfibios y reptiles debido a su posición geográfica.
Estudios realizados de manera independiente entre los países que la conforman han contribuido al
conocimiento de la herpetofauna. Este tipo de investigaciones iniciaron entre los siglos XVIII y
XIX con las colectas realizadas por Linneo y con la descripción del material depositado en los
museos europeos (De La Riva, 1993). Posteriormente, con el establecimiento de instituciones y
museos biológicos crece la investigación científica, permitiendo la constante actualización de
información y ampliación del conocimiento sobre este grupo (De La Riva, 1993). Actualmente se
han reportado : en Panamá 229 especies de reptiles representadas en 30 familias y 179 de
anfibios, agrupados en 10 familias (Fuenmayor, Ibáñez & Martínez, 2007); en México 864
especies de reptiles y 376 de anfibios representadas en 40 y 16 familias respectivamente (Flores &
García, 2014; Parra, Flores & Mendoza, 2014); en Ecuador 464 especies de reptiles agrupadas en
35 familias (Torres, Pazmiño & Salazar, 2017) y 592 de anfibios representadas en 19 familias (Ron,
Yanez-Muños, Merino-Viteri & Ortiz, 2017); en Brasil 1080 especies de Anfibios agrupadas en 36
familias (Segalla et al., 2014) y 819 especies de reptiles representadas 33 familias (Caldeira &
Silveira, 2015) y en Colombia 803 de especies de anfibios distribuidas en 21 familias (Frost, 2016;
Llano, Cortés & Castro, 2010), y 537 de reptiles agrupadas en 35 familias (Sistema de Información
en Biodiversidad de Colombia [SIB], 2016; Uetz, 2016; Llano et al., 2010).
Algunas de las recientes publicaciones que han ampliado información sobre la diversidad y
distribución de la herpetofauna presente en Colombia han sido realizadas por Márquez, Palacios,
Ramírez y Amézquita (2017), quienes reportan una nueva especie para la familia Andinobatidae
(Andinobates victimatus) para la región de Urabá, Colombia. Molina, Cano, Restrepo, Rada y
Daza (2017) realizaron dos nuevos reportes de la rana de cristal Cochranella resplendens,
ampliando su distribución hacia el norte de la Cordillera Central de Colombia. Muñoz, Guerrera y
Cepeda (2016) realizaron el primer registro de la rana Pristimantis crucifer para el país, en el
departamento de Nariño. Díaz, Gutiérrez, Vásquez y Caicedo (2015) actualizaron el mapa de
distribución geográfica del lagarto Diploglossus monotropis, mostrando un alto grado de
distribución para la especie en Colombia, incluyendo información para la cordillera occidental en
la región pacífica, en el valle del río Magdalena y las tierras bajas del Caribe. Perdomo y Mueses
(2014) ampliaron el rango de distribución de la especie Hypsiboas nympha para el departamento
del Putumayo, Colombia. Rodríguez, Quesada y Rengifo, (2013) ampliaron el rango de
distribución de la especie Agalychnis psilopygion en el departamento del Chocó. Rojas, Escobar y
Gutiérrez (2011) realizaron el primer registro de Centrolenidos para el municipio de Manizales,
Colombia.
4.1 Herpetofauna del Bosque Seco Tropical en Colombia
Juan Carvajal y Nicolás Urbina (2008) realizaron el primer trabajo que evalúa los efectos que tiene
la pérdida del bosque seco tropical en los reptiles de Colombia, en el cual se estudiaron los
18
remanentes de BST del municipio de Pueblo Viejo, Córdoba. Al comparar los datos con los
registros de los últimos cuatro años, se encontró solo el 50% de las especies reportadas para el
departamento (Carvajal & Urbina, 2008). Asimismo, se han analizado los efectos que causa el uso
del suelo en los anfibios y reptiles asociados al BST, investigación realizada por Angarita, Montes
y Renjifo (2015) en el departamento del Magdalena, quienes encontraron diferencias
significativas entre las áreas intervenidas y las áreas conservadas. Por otro lado, Rojas, Carvajal y
Cabrejo (2016) caracterizaron la distribución horizontal y la accesibilidad a los recursos
alimentarios del Bosque Seco Estacional en el departamento del Cesar, encontrando que la dieta
en la mayoría de lagartos está basada en artrópodos y la de serpientes en ranas, además reportaron
un aumento de la riqueza de especies entre épocas climáticas (siendo más representativa la época
de lluvia) y una distribución homogénea entre las zonas.
4.1.1 Herpetofauna del Bosque Seco Tropical en el Departamento de Sucre.
En los Montes de María se encuentra uno de los remanentes más importantes de BST, donde se
han realizado diversos trabajos de investigación sobre la herpetofauna asociada, siendo enfáticos
en el ensamblaje de anfibios en los remanentes, como se evidencia en el trabajo de Andrés Acosta
(2012), quien realizó una descripción de la fauna anfibia asociada a tres localidades de los enclaves
secos y ciénagas del departamento de Sucre, haciendo una relación de lo encontrado con las
especies descritas a partir de las investigaciones que se llevaron a cabo durante el siglo XX en la
región Caribe.
Por otro lado, Galván et al. (2009) recopilaron información bibliográfica sobre los registros de
vertebrados para el municipio de Colosó. Conjuntamente, Galván & De La Ossa (2009) hicieron
un reconocimiento de la herpetofauna de mayor ocurrencia en el área de influencia de la Reserva
Forestal Protectora Coraza, donde se estudió la herpetofauna del BST residual presente en el
municipio de Colosó, encontrando que la mayoría de especies se distribuyen en los Montes de
María, además, los valores de las especies de reptiles fueron inferiores a los descritos en la literatura
existente (Galván & De La Ossa, 2009). Gracias a este tipo de investigaciones se conocen 36
especies de anfibios distribuidas en 10 familias, y 52 especies de reptiles agrupadas en 14 familias
para los Montes de María (Galván, et. al, 2009).
19
5. MARCO TEÓRICO
5.1 Anfibios y Reptiles
5.1.1 Características y generalidades.
Los anfibios modernos comparten algunas características comunes. La mayoría son pequeños,
presentan respiración cutánea, dientes pedicelados con una estructura que divide la base de la
punta, y un hueso extra asociado al oído, conocido como el opérculo auricular (Kardong, 2009).
Se agrupan en tres órdenes: Urodela (salamandras y tritones), las Gymnophiona (cecilias) y los
Anura (ranas y sapos).
Los reptiles se caracterizan por presentar escamas en la piel y desarrollo de uñas, desarrollo de la
membrana nictitante y una segunda vértebra sacra (Meneghel, 2006). Se agrupan en tres subclases:
Anapsida (orden testudines o Tortugas), Lepidosauria (Tuataras, Lagartos y Serpientes) y
Archosauria (Caimanes, Aligátores y Cocodrilos).
Los anfibios y reptiles son los únicos tetrápodos ectotérmicos. Ocupan hábitats similares y son
igualmente vulnerables a la alteración del hábitat (Gibbons et al., 2000). La tolerancia fisiológica,
biología reproductiva, ecología y comportamiento son diferentes entre estos grupos (Gibbons et
al., 2000). Los anfibios tienen generalmente un ciclo de vida complejo (puesto que en la etapa
larvaria, el hábitat y la nutrición son diferentes a la del adulto), diversos modos reproductivos,
huevo amniótico, piel permeable, y en general, poca tolerancia a las modificaciones ambientales
del hábitat. En contraste, los reptiles presentan desarrollo directo, dos modos reproductivos, piel
impermeable cubierta de escamas, huevo amniótico, con área de dominio vital de hasta cientos de
kilómetros cuadrados y generalmente, una mayor tolerancia a las modificaciones ambientales del
hábitat (Suazo, 2009). Cada una de estas características puede hacer o no, que los efectos causados
por las diversas amenazas que enfrentan tanto anfibios como reptiles pueden intensificarse
haciéndolos vulnerables a la pérdida y modificación del hábitat (Bowne & Bowers, 2004).
5.1.2 Distribución en Colombia y la región Caribe.
Colombia, como país megadiverso, ocupa el segundo lugar en especies de anfibios y el tercer lugar
en reptiles (Acosta, 2014), con una riqueza de anfibios que contiene 803 especies (Frost, 2016;
Llano et al., 2010), de las cuales 367 son endémicas (Ministerio de Ambiente y Desarrollo
Territorial [MAVDT], 2014), lo que representa aproximadamente un 11% de la diversidad global
(Llano et al., 2010). La riqueza de reptiles representa el 6% de la diversidad mundial, con más de
537 especies (Llano et al., 2010; SIB, 2016; Uetz, 2016), de las cuales, 115 son endémicas
(MAVDT, 2014).
La región Andina alberga la mayor cantidad de anfibios y reptiles, seguida por la región Pacífica y
Amazónica, respectivamente (Lynch, 1997; Rangel, 2015). Sin embargo, la región Caribe contiene
20
una baja diversidad de anfibios debido a las condiciones de sequía de la región, presentando 55
especies, con un nivel medio en diversidad (Angarita et al., 2015; Romero & Lynch, 2012).
Mientras que en reptiles, la región Caribe exhibe una amplia diversidad con 167 especies (Angarita
et al., 2015).
Entre los departamentos más diversos en anfibios de la región caribe se encuentran Córdoba y
Magdalena, debido quizás, a que los sistemas montañosos brindan mejores condiciones de
humedad para las especies (Romero & Lynch, 2012). Las familias Leptodactylidae, Hylidae,
Bufonidae y Centrolenidae son las que presentan mayor riqueza. En cuanto a reptiles, las familias
Colubridae y Dipsadidae en especies y géneros, sin embargo, Anolis es el género más rico en
especies y con mayor distribución (Carvajal et al., 2012).
5.1.3 Importancia.
Tanto los anfibios, como los reptiles son grupos altamente representativos debido a su importancia
en la dinámica de los ecosistemas (Medina & López, 2014; Navas 1999, Navas et al., 2013), a su
poca movilidad y su respuesta clara a los cambios de humedad y temperatura en su medio ambiente
(Jellinek et al., 2004; Zug et al., 2001,). Asimismo, al depender fisiológicamente de la temperatura
ambiental, no consumen tanto alimento como otros grupos de vertebrados, lo que los convierte en
condensadores efectivos de energía en las cadenas tróficas (Medina & López, 2014; Navas, 1999;
Navas et al., 2013).
Los anfibios son un componente crucial para los ecosistemas, debido a que son muy abundantes y
aportan una biomasa bastante significativa para el flujo de energía, actuando tanto como
depredadores de invertebrados (que pueden ser plagas o trasmisores de enfermedades), como
presas de otros vertebrados. Asimismo, se consideran indicadores ideales de la calidad ambiental
del medio acuático y terrestre, ya que son sensibles a la alteración y pérdida de hábitat natural,
introducción de especies, uso de agroquímicos y cambio climático, entre otros (Señaris, 2009).
Los reptiles cumplen funciones muy importantes en el ecosistema, incluyendo su papel como
presas, depredadores, comensales, dispersores de semillas (como las iguanas), polinizadores, y
controladores de poblaciones (ya sea de insectos, roedores u otros organismos que pueden ser
plagas potenciales) y otros servicios ecosistémicos, que contribuyen a la salud e integridad del
ecosistema y al flujo de energía y materia entre ambientes terrestres y acuáticos (Valencia et al.,
2013; Urbina et al., 2015).
Algunas especies de reptiles, por sus características fisiológicas y biológicas, son muy sensibles a
las modificaciones que se dan en el medio natural y por eso, son organismos ideales para detectar
los efectos de la pérdida de hábitat de manera temporal y espacial (Lehtinen et al., 2003). La
transformación masiva del bosque en potreros afecta a la herpetofauna en general, puesto que se
reduce el área disponible (Bell & Donnelly, 2006), pierde la calidad del hábitat (Urbina, Olivares
21
& Reinoso, 2006) y aumenta la perturbación antropogénica (Glor, Flecker, Benard &Power, 2001).
De manera general, las especies de reptiles que evitan los potreros tienden a ser más vulnerables a
procesos de extinción debido a los efectos de borde y a la pérdida y fragmentación del hábitat
(Urbina et al., 2006).
5.2 Bosque Seco Tropical (BST)
El BST es una formación vegetal con una cobertura boscosa continua, propia de tierras bajas
(Pizano & García, 2014), distribuido entre 0 y los 1.000 metros de altitud (Murphy & Lugo,
1986), caracterizado por presentar una fuerte estacionalidad de lluvia y varios meses de sequía
(Pizano & García, 2014), con precipitaciones anuales entre 700 y 2.000 mm y una temperatura
media anual de 25°C (Sánchez et al., 2005). Este bosque representa el 42% de los ecosistemas
boscosos tropicales del mundo (García, Corzo, Isaacs & Etter, 2014), el cual, posee especies con
importantes estrategias adaptativas, gracias a la estacionalidad climática (Murphy & Lugo, 1986),
lo que también ha generado una alta diversidad biológica y un elevado número de endemismos (en
Colombia el BST cuenta con 2.600 especies de plantas de las cuales 83 son endémicas, 230 especies
de aves, 33 de ellas son endémicas y 60 especies de mamíferos de los cuales 3 son endémicos),
formas de vida y grupos funcionales (García et al., 2014). Así mismo, se ve reflejada una alta
diversidad Beta en comparación con los bosques húmedos (García et al., 2014; Murphy & Lugo,
1986). En este bosque predominan especies de las familias Fabaceae, Bignoniaceae, Malvaceae,
Apocynaceae y Capparaceae (Lasso y Ramírez, 2012).
Debido a sus características el BST ofrece una amplia variedad de servicios ecosistémicos
agrupados en tres categorías: productivas, informativas y regulativas (Díaz, 2006; Pizano & García,
2014).
Entre las funciones productivas, además de albergar una gran variedad de especies tanto animales
como vegetales, el BST brinda al hombre alimento, madera, leña, fibras, plantas ornamentales y
una serie de compuestos químicos secundarios como resinas, alcaloides, aceites esenciales, látex y
fármacos, considerados beneficios indirectos o intrínsecos (Díaz, 2006). Los usos de dichos
recursos varían de acuerdo a las tradiciones culturales de cada región, aunque generalmente, la
extracción maderera es una de las prácticas más comunes debido a que la mayoría de especies
(ceibas, robles, cedros, guayacanes, ébano, caracolí, carreto, etc.) que se encuentran asociadas a
este ecosistema ofrecen maderas de alta calidad (Díaz, 2006).
Entre las funciones regulativas que ofrece este ecosistema, están la captación y almacenamiento de
Dióxido de carbono, ayudar a evitar la desecación y erosión de los suelos y a la absorción,
almacenamiento y liberación de agua, a reciclar los nutrientes y a regular las condiciones
climáticas; además, permite la amortiguación del viento y el ruido, la regeneración de madera,
hojas y frutos (productos usados por el hombre) y absorbe y transforma la energía térmica y
22
lumínica (Díaz, 2006); y Las funciones informativas hacen referencia a que en el BST se
encuentran los genes de las diferentes especies que lo habitan (Díaz, 2006).
5.2.1 Pérdida del Bosque Seco Tropical en Colombia.
El BST cuenta con suelos relativamente fértiles y condiciones climáticas específicas, lo que ha
convertido sus áreas en escenarios históricos de asentamiento humano. En consecuencia, es
considerado como uno de los ecosistemas más amenazados a lo largo del trópico (Pizano & García,
2014). En Colombia, era uno de los ecosistemas más extensos debido a que cubría gran parte de
los valles del Magdalena y del Río Cauca, la Costa Caribe, los Llanos Orientales, los enclaves
secos del norte de los Andes y los valles de los ríos Dagua y Patía (Pizano & García, 2014).
Actualmente, sólo permanece el 8% del área original y solo el 5% se encuentra en áreas protegidas
(García et al., 2014) ubicadas en la ecoregión Caribe. De hecho, estudios realizados en Colombia
por Pizano & García (2014) (donde se recopiló información sobre el estado actual de este
ecosistema y su biodiversidad) han demostrado que más de la mitad de las áreas cubiertas por BST,
están actualmente desérticas a causa del abuso que ha generado la intervención antrópica,
demostrando que este tipo de ecosistemas es bastante frágil y que es de urgencia promover su
conservación y restauración (Pizano & García, 2014).
La transformación del BST inicio desde la conquista, con la introducción del ganado bovino
ocasionando el reemplazado de grandes partes de bosque por pastizales, campos agrícolas y
asentamientos humanos (Díaz, 2006). Actualmente, se ha sumado la sobreexplotación minera, el
cambio climático, el desarrollo urbano y el turismo que además de causar la fragmentación del
bosque, han generado un estado sucesional intermedio. No cabe duda que esto pone en riesgo la
biodiversidad asociada al BST y por lo tanto, a los procesos ecológicos que aseguran la
funcionalidad de este ecosistema y a los servicios ecosistémicos que brinda (Pizano, Cabrera &
García, 2014).
Cabe resaltar que hay zonas con tal nivel de degradación, que se han convertido en áreas desérticas,
lo que conlleva conflictos ambientales, que conducen a su vez a problemas sociales y económicos,
debido a que la probabilidad de sostener sistemas productivos en estas áreas es muy baja (García
et al., 2014).
5.3 Importancia De Los Estudios De Biodiversidad En Colombia.
La biodiversidad, además de garantizar el equilibrio en los ecosistemas, representa la variabilidad
genética de las especies que viven en el planeta. Las investigaciones enfocadas en la diversidad de
anfibios y reptiles, han ubicado a Colombia como el segundo país con mayor número de especies
de anfibios y el tercero en especies de reptiles, a su vez dichas investigaciones han permitido
compilar información significativa para actualizar datos taxonómicos, sistemáticos, de riqueza,
23
rango de distribución, estatus de amenaza y el descubrimiento de nuevas especies para este grupo
(Angarita et al., 2015; Llano et al., 2010).
Las actividades de investigación permiten conocer el patrimonio natural que tiene nuestro país y
el estado de amenaza en el cual se encuentran las diferentes especies. Además, dichos estudios
permiten crear estrategias para la preservación y restauración de los hábitats naturales que están
desapareciendo por acción del hombre, al considerar que el conocimiento sobre la riqueza de
especies y el número de endemismos son posiblemente el patrimonio más importante para el país
(Andrade, 2011).
24
6. MATERIALES Y MÉTODOS
6.1 Área De Estudio
Figura 1: Mapa del área de estudio. El área sombreada muestra el departamento de Sucre y los
puntos son F1: fragmento 1. F2: fragmento 2, F3: fragmento 3.
Los fragmentos de BST se encuentran entre los municipios de Colosó y Chalán, departamento de
Sucre, Colombia (Figura 1), en las estribaciones de la serranía de Coraza-Montes de María, con
influencia ecológica de la planicie litoral Caribe, la cual es una zona de gran importancia biótica,
ya que posee los remanentes boscosos más significativos, caracterizados por bosques
higrotropofíticos, subhigrofíticos y freatofíticos. La precipitación media anual es 1.114 mm, con
dos épocas climáticas al año; una época seca, de diciembre a mediados de abril y otra de lluvia, de
mediados abril hasta finales de noviembre. Dichos fragmentos fueron escogidos mediante el uso
de imágenes de satélite y visitas previas al área de estudio; cuentan con una extensión de 4
hectáreas, para un total de 12 hectáreas, con una altitud que oscila entre los 149 y los 314 m.s.n.m.
La vegetación predominante en estos fragmentos es la típica de BST (Pizano & García, 2014). El
fragmento uno (F1) corresponde a la zona boscosa de los manantiales de agua de Chalán (N
9°34.636 - W75°20.926); el fragmento dos (F2) se encuentra en la zona del Canal en el municipio
de Colosó (N 9°31.778 – W 75°21.090) y el fragmento tres (F3) pertenece al área circundante a la
Estación Primatológica (N 9°32.668 – W 75°21.541), propiedad de CARSucre.
25
6.2 Métodos Y Diseño De Muestreo
Los muestreos se realizaron en tres fragmentos escogidos mediante el uso de imágenes de satélite
y visitas previas al área de estudio. En cada fragmento se efectuaron tres muestreos con una
duración de 18 días cada uno, entre los meses de Enero-febrero (época seca), Mayo-Junio (época
de transición) y septiembre (época de mayor precipitación) de 2017; en cada fragmento se
establecieron dos parcelas de 200 x 100 m para un total de 4 hectáreas, con un esfuerzo de
muestreo 8h/hombre durante el día y 8h/hombre nocturnas (para un total de 16 horas/día y de 288
h/hombre para todo el estudio), en diferentes tipos de coberturas abiertas y cerradas; los individuos
fueron capturados de forma manual, anotando los respectivos datos en el diario de campo (Fecha,
hora del día, altura, ubicación geográfica, humedad relativa, temperatura y abundancias relativas)
y el registro fotográfico de los individuos colectados, a nivel dorsal, ventral, frontal y lateral
(Aguirre & Cázares, 2009; Díaz & Cádiz, 2008; Salgado, 2015).
Los individuos recolectados fueron marcados con barniz de uñas (Carvajal & Urbina, 2008)
fosforescente (un color para cada área de estudio) para no recapturarlos durante los muestreos
nocturnos. Para anfibios, se marcó el dedo más largo de la pata anterior derecha, en la parte ventral,
y para reptiles, la uña de la pata anterior derecha en la parte ventral.
6.2.1 Preservación y Determinación de Individuos.
La determinación de especies se realizó con ayuda de calves taxonómicas (como: Peters & Orejas,
1970; Cuentas, Borja, Lynch & Rengifo, 2002), guías de campo (como: Galván & De La Ossa,
2009; Carvajal & Urbina, 2008; Acosta, 2012; Salvador & Gómez, 2014; Restrepo, Molina,
Hurtado, Marín & Daza, 2017), corroboración con expertos y revisión de la colección de anfibios
y reptiles del museo de historia natural de la universidad de los Andes.
Como no todas las especies muestreadas fueron comunes y de fácil determinación, se colectaron
individuos con fines de preservación, los cuales, fueron capturados y dispuestos en bolsas
herméticas individuales, infladas con aire ambiente y humedecidas con gotas de agua tomadas de
la quebrada (Salgado, 2015); en el caso de las serpientes, estas fueron depositadas en bolsas de tela
(Aguirre & Calzares, 2009).
Para el sacrificio, se aplicó el anestésico Xylocaína en el vientre (Aguirre & Cázares, 2009; Casas,
Valenzuela & Ramírez, 1991; McDiarmid, 1994). Una vez los ejemplares murieron, se inyectó
cavidades y masas musculares con una solución de formol al 10%, para luego extenderlos
ventralmente en una caja de plástico entre dos toallas de papel empapadas con suficiente formol,
disponiendo la cola hacia el frente, las patas en posición y los dedos separados; en el caso de
serpientes, se procedió a enrollarlas (Casas, et al., 1991; Aguirre & Cázares, 2009). La fijación en
26
formol se llevó a cabo durante una o dos semanas (Casas, et al., 1991; Aguirre & Cázares, 2009).
Posteriormente, se lavaron con agua y se introdujeron en etanol al 70% para su almacenaje,
asignándoles un número de colección (Casas, et al., 1991; Aguirre & Cázares, 2009). Los
especímenes fueron depositados en el museo zoológico de Historia Natural Jaime Quijano de la
Universidad INCCA de Colombia.
6.2.2 Inspección por Encuentro Visual (VES).
La técnica empleada para el registro de individuos fue la de inspección por encuentro visual (VES)
con captura manual de forma aleatoria (Crump & Scott, 1994). Esta técnica consiste en recorridos
estandarizados (por tiempo, espacio y número de personas) en busca de individuos asociados a la
vegetación (hasta 2 m de altura) (Heyer et al, 1994), borde de los cuerpos de agua, hojarasca,
troncos en el suelo y bajo las piedras.
6.2.3 Registro de variables ambientales.
En cada parcela se registraron datos de temperatura y humedad relativa durante 24 horas,
empleando un Datalogger Extech Rht 10, a su vez, en cada fragmento se instaló un pluviómetro
con el que se estimó la cantidad de lluvia en mm por mes en el bosque.
6.3 Análisis Para Medir Biodiversidad
La riqueza se determinó como el número de especies por fragmento y la abundancia como el
número de individuos observados por fragmento. Teniendo en cuenta la abundancia de especies
por cada zona, se determinó la riqueza esperada y observada con el estimador de cobertura de
muestra ICE, así como el estimador basado en riqueza de especies Chao 2 con el programa
EstimateS 9.1.0 (Colwell, 2013). Además, se realizaron curvas de acumulación de especies con los
estimadores ICE y Chao2 para estimar la representatividad del esfuerzo del muestreo.
La diversidad de anfibios y reptiles fue calculada mediante las medidas de diversidad verdadera 0D (Riqueza de especies), 1D (el exponencial del índice de Shannon) y 2D (el inverso del índice de
Simpson) con el fin de comparar la diferencia entre dos o más comunidades (Moreno et al., 2011),
basándose en la información observada en la muestra por fragmento y época de muestreo (Chao et
al. 2014; Chao & Jost, 2012; Hill, 1973; Jost 2006, 2007, 2010; Moreno et al., 2011; Rös et al.,
2012). 0D equivale a la riqueza de especies sin tener en cuenta la abundancia relativa; 1D es
interpretado como el número de especies “comunes” o “típicas” en la comunidad; 2D es
interpretado como el número de especies “muy abundantes” o “dominantes” en la comunidad (Hill,
1973; Jost, 2006; Moreno et al., 2011; Rangel, Blanco & Martínez, 2016). La diversidad fue
comparada usando los intervalos de confianza del 95% (p< 0.05) mediante la observación visual
basada en la superposición de los intervalos de confianza para establecer si existen diferencias entre
27
los fragmentos y las épocas de muestreo. El análisis fue realizado con el script iNEXT para R
Studio (Chao et al., 2014).
Con el fin de determinar la composición de anfibios y reptiles en los fragmentos durante las épocas
de muestreo se realizaron curvas de rango-abundancia, utilizando el programa PRIMER 6.0, según
lo propuesto por Magurran (1988); un análisis de SIMPER con el índice de Bray-Curtis para
cuantificar la contribución de las especies observadas mediante el software PRIMER6.0, y para
establecer su existe similitud en la composición de especies entre fragmentos, se utilizó la
diversidad (β) y el grado de recambio de especies entre las áreas, empleando el índice de
complementariedad (IC) (Colwell & Coddington, 1994; Moreno, 2011) de la siguiente manera:
La riqueza total (S) para los sitios combinados es:
SAB = a + b - c
Donde a es el número de especies del sitio A, b es el número de especies del sitio B, y c es el
número de especies en común entre los sitios A y B.
El número de especies únicas a cualquiera de los dos sitios es
UAB = a + b - 2c
A partir de estos valores calculamos la complementariedad de los sitios A y B:
𝐶𝐴𝐵= 𝑈𝐴𝐵
𝑆𝐴𝐵
La complementariedad varía desde cero, cuando los dos sitios son idénticos en composición de
especies, hasta uno, cuando las especies de ambos sitios son completamente distintas (Colwell &
Coddington, 1994; Moreno, 2001)
Para analizar las variaciones espaciales y temporales en la riqueza y abundancia de especies, se
realizó una matriz de similitud de Bray-Curtis, con transformación previa Log(X+1) con el fin de
suavizar datos atípicos. A partir de esta, se realizó un escalamiento multidimensional no métrico
(nMDS), por medio del software Primer v6.0 (Clarke & Gorley, 2006). A su vez, empleando la
misma matriz de Bray-Curtis, se aplicó una prueba ANOSIM De Dos Vías Anidado entre
fragmentos y muestreos, la cual, permitió corroborar estadísticamente, si los agrupamientos
observados en el nMDS presentaron diferencias significativas entre sí (Clarke & Gorley 2006).
Para determinar en qué medida las variables ambientales (temperatura, humedad relativa, y
precipitación) se relacionan con la variación de la riqueza y la abundancia de la herpetofauna en
los fragmentos durante las épocas de muestreo, se realizó un análisis de correspondencia canónica
ACC en el programa PAST v 3.17. Este análisis es más utilizado puesto que refleja buenos
ordenamientos de las especies a lo largo de un gradiente, caso contrario a lo que ocurre con el
28
análisis de componentes principales (ACP) el cual toma en cuenta los doble ceros en la matriz
como otro dato más de abundancia, lo que puede generar relación entre zonas que no presenten
ninguna especie en común (Legendre & Legendre, 1983; Legendre & Gallagher, 2001; Salazar,
2000).
29
7. RESULTADOS
7.1 Diversidad de Anfibios y Reptiles
Se registraron 1.795 individuos (colecta y observación) entre anfibios y reptiles, pertenecientes a
23 familias, 38 géneros y 51 especies (Tabla1), siendo los anfibios los más representativos con el
70.3 % de los individuos, y los reptiles con 29.3% de la abundancia total. Sin embargo, se encontró
mayor número de especies de reptiles, representando un 59% de la riqueza total.
Para anfibios, se encontró a Rhinella horribilis como la especie más abundante con 295 individuos,
seguida por Engystomus postulosus con 269; lo cual corresponde al 22% y 21% de la abundancia
de anfibios. En reptiles, Gonatodes albogularis con 195 individuos seguido por Cnemidophorus
lemniscatus con 86 individuos, aportando el 36.5% y el 16% de la abundancia de reptiles,
respectivamente.
Las especies Lithobates vaillanti (encontrada únicamente en las épocas de mayor precipitación) y
Micrurus camilae, son un nuevo reporte para el área de estudio, con el que se amplía su rango de
distribución para el departamento de Sucre (Figura 2).
Tabla 1. Lista de Especies (riqueza y abundancia) observadas en los tres fragmentos estudiados
(F1, F2 y F3), en las épocas seca (M1), de transición (M2) y de lluvia (M3). Nuevo reporte para
el departamento*
Especies F 1 F2 F3
M1 M2 M3 M1 M2 M3 M1 M2 M3 Total
CLASE AMPHIBIA
Rhinella horribilis (Wiegmann , 1833) 4 16 34 9 35 25 45 75 32 275
Rhinella alata (Thominot,1884) 42 23 1 - - - - - - 66
Rhinella humboldti (Gallardo,1965) - - 1 1 9 4 11 5 - 31
Engystomus pustulosus Cope, 1869 16 17 52 32 39 32 28 41 12 269
Pleurodema brachyops Cope, 1865 - 7 - - 13 17 9 31 2 79
Dendrobates truncatus Cope, 1861 4 7 13 19 18 30 54 7 22 174
Boana pugnax (Schemid,1857) 1 9 6 5 24 19 2 32 10 108
Boana crepitans (Wied- Neuwied,1824) 6 2 - 7 6 2 3 1 - 27
Dendropsophus microcephalus (Cope,1886) - 2 8 - 2 3 - 24 5 44
Trachycephalus typhonius (Linnaeus,1758) - 1 1 - - 1 7 - - 10
Scinax ruber (Laurentis,1768) - 4 36 - 12 13 - 15 12 92
Scinax rostratus (Peters,1863) - - - - - - - - 1 1
Craugastor raniformis (Boulenger,1896) 1 - 2 10 2 1 - - - 16
Leptodactylus insularum Barbour,1903 - - - - 9 1 2 3 1 16
Leptodactylus fuscus (Schneider,1799) - - - - - - - 1 - 1
Leptodactylus fragilis (Brocchi,1877) - - - - 2 2 - 1 1 6
Leptodactylus poecilochilus (Cope, 1862) - 1 - - 1 4 4 8 7 25
Leptodactylus savagei (Heyer, 2005) - - 1 1 - - - 2 4 8
30
Phyllomedusa venusta (Duellman y Trueb, 1967)
- 1 1 - - 2 - 4 - 8
Lithobates vaillanti* (Brocchi,1877) - 1 7 - - - - - - 8
Chiasmocleis panamensis (Dunn, Trapido & Evans, 1948)
- - - - 3 - - 2 - 5
CLASE REPTILIA
Lepidoblepharis sanctaemartae (Ruthven,1916) - - - - 3 3 1 4 8 19
Gonatodes albogularis
(Dumeril y Bibron,1836)
11 1 2 9 14 20 29 74 32 192
Thecadactylus rapicauda (Hoogmoed, 1973)
- - - 1 - - 5 1 3 10
Hemidactylus frenatus Dumeril y Bibron,1836
- - - - - - - 12 10 22
Basiliscus basiliscus (Linnaeus, 1758) 2 1 3 2 1 5 1 - 1 16
Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) - - - - - - 3 10 2 15
Holcosus festivus (Lichtenstein, 1856) - 1 1 - - - - - - 2
Cnemidophorus lemniscatus (Linnaeus, 1758)
28 8 12 6 - 6 5 21 - 86
Leposoma rugiceps Cope, 1869 - 9 11 2 2 14 12 4 23 77
Tretioscincus bifasciatus (Dumeril, 1851) - - 1 - - 2 4 7 - 14
Anolis auratus Daudin, 1802 - 1 1 1 - 2 3 1 6 15
Anolis gaigei Ruthven,1916 1 3 2 - - - 5 2 1 14
Anolis biporcatus (Wiegmann , 1834) - - - 1 - - - - - 1
Anolis fuscoauratus D’Orbigny, 1837 - 1 - - - - - - - 1
Anolis vittigerus (Cope, 1862) 2 1 2 - - - - - 1 6
Mabuya sp. Fitzinger,1826 - 1 - 1 - - 2 - - 4
Corallus ruschenbergerii (Cope, 1875) - - 1 2 - 2 1 - 1 7
Micrurus dissoleucus Cope, 1860 - - - - 1 - - 1 1 3
Micrurus camilae* Rengifo y Lundberg, 2003 1 - - - - - - - - 1
Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) - - - - - - - - 1 1
Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758) - - - - - - - - 1 1
Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758) - - - - 2 1 - - 2 5
Imantodes cenchoa Linnaeus, 1758 - - - - - - - 1 - 1
Enulius flavitorques (Cope, 1868) - - - 1 - - - - - 1
Mastigodryas boddaerti (Setnzen, 1796) - - 1 - - - - 1 - 2
Thamnodynastes sp Wagler, 1830 - - 1 - - - - - - 1
Bothops asper (Garman, 1884) 2 - 1 - - - - 1 1 5
Chelonoidis carbonaria (Spix, 1824) - - - - - - - 1 - 1
Caiman crocodilus fuscus Linnaeus, 1758 - - 1 - - - - - 1 2
Iguana iguana (Linnaeus, 1758) - - - - - - - - 1 1
Número de Especies 14 23 27 18 21 24 23 31 30 51
Número de Individuos 121 118 203 110 198 211 236 393 205 1795
31
Figura 2. Fotografías de a) Micrurus camilae y b) Lithobates vaillanti. Nuevos reportes para el
departamento de Sucre.
De Acuerdo a las épocas de muestreo, se encontraron diferencias entre la riqueza y la abundancia
de la comunidad de anfibios y reptiles, siendo la mayor abundancia en la época de transición con
709 individuos, seguida por la época de lluvia con 619, mientras que en la época seca se
encontraron 467 individuos (Figura 3b, Tabla 1). Además se observó que la riqueza aumentó
notablemente en las épocas de lluvia (42 especies) y transición (40 especies) con respecto a la
época seca con un registro de 30 especies (Figura 3a, Tabla 1). El fragmento 3 presentó mayor
riqueza durante las tres épocas del año; en el fragmento 1 se registró menor número de especies en
la época seca, pero mayor riqueza que en el fragmento 2 durante las épocas de transición y lluvia
(Figura 3a). El fragmento 3 presentó mayor abundancia en las épocas seca y de transición, sin
embargo, en los tres fragmentos se registró una abundancia similar en la época de lluvia (Figura
3b).
Figura 3. Comparación de la riqueza y abundancia de anfibios y reptiles entre fragmentos (F1,
F2, F3) y épocas (Seca, transición, lluvia). a) Riqueza de especies y b) abundancia de anfibios y
reptiles.
32
7.1.1 Curvas de acumulación de especies por fragmento y eficiencia del muestreo.
Las curvas de acumulación de especies tienden a la asíntota poco marcada (Figura 3), indicando
que el número de especies que pueden conformar la comunidad no fue muestreado completamente.
En el fragmento 1 se observaron 33 especies lo cual representa un esfuerzo de muestreo del 74.97%
y 84.38% según los estimadores ICE y Chao2, respectivamente; las especies únicas fueron
disminuyendo en número durante el muestro y las especies duplicadas aumentaron, estabilizándose
desde la parte media de la curva (Tabla 2, figura 4a). Para el fragmento 2 se observaron 31
especies, lo que equivale al 79,2 % y el 83,22% de la eficiencia del muestreo de acuerdo a los
estimadores ICE y Chao 2, además, en las especies únicas y duplicadas se evidenció una
disminución en número durante el muestreo (Tabla 2, figura 4b). Por otra parte, en el fragmento
3 se observaron 42 especies, con un esfuerzo de muestreo del 81,59 % y 90,17%, lo cual indica que
fue la zona con el mejor muestreo realizado según los estimadores ICE y Chao2; las especies
duplicadas presentaron un aumento en número mientas que las especies únicas una disminución a
lo largo del muestreo (Tabla 2, figura 4c).
Tabla 2. Estimadores no paramétricos basados en incidencias (ICE y Chao 2) y porcentaje de
eficiencia de muestreo para los tres fragmentos.
Fragmento S(observado) Esperado % de eficiencia
ICE Chao 2 ICE (%) Chao 2 (%) 1 33 44 39 74,97 84,38 2 31 39 37 79,20 83,22 3 42 51 47 81,59 90,17
33
Figura 4. Curvas de acumulación de especies. a) Fragmento 1, b) Fragmento 2 y c) Fragmento 3.
De acuerdo a la curva de acumulación de especies del muestreo total, el esperado basado en los
estimadores de incidencia ICE y Chao2 es de 59 y 61 especies, de las cuales se observaron 51 a
lo largo de todo el estudio, siendo valores cercamos al esperado, obteniendo así, un buen muestreo
con una efectividad del 87,06% (ICE) y 83,08% (Chao2). A medida que se avanzó en el muestreo,
los uniques y los duplicates presentan una disminución en número estabilizándose al final de la
curva (Tabla 3, figura 5).
34
Tabla 3. Estimadores no paramétricos basados en incidencias (ICE y Chao 2) y porcentaje de
eficiencia del muestreo total.
Figura 5. Curva de acumulación de especies del muestreo total.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
NÚ
ME
RO
DE
ES
PE
CIE
S
MUESTRAS
S Uniques Duplicates ICE Chao 2
S(observado)
Esperado % de eficiencia
ICE Chao 2 ICE (%) Chao 2 (%)
51 59 61 87,06 83,08
35
7.1.2 Análisis de la diversidad 0D, 1D, 2D.
Con las medidas de diversidad, la riqueza de especies fue mayor en el fragmento 3 (0D= 42 especies
efectivas), el cual también registró los valores más altos en número de especies comunes (1D=
16,7 especies efectivas) y muy abundantes (2D= 10,8 especies efectivas) a lo largo de todo el
muestreo (Figura 6a); el fragmento 1 presenta mayor riqueza (33especies efectivas ) que el
fragmento 2 (31 especies efectivas), sin embargo, el F1 registro menor cantidad de especies
comunes y muy abundantes que el F2 (Figura 6a). Por otro lado, en el orden diversidad 2, no
existen diferencias significativas entre los fragmentos 2 y 3 (2D= 10,03 y 10,8 especies efectivas,
respectivamente) (Figura 6a).
Con la diversidad de orden 0, se observó mayor riqueza en el fragmento 3 durante las tres épocas
de muestreo (seca=22, transición=31, lluvia=30 especies efectivas), mientras que el fragmento 1
presentó mayor número de especies que el fragmento 2 durante las dos épocas de mayor
precipitación (transición=23 y lluvia=27 especies efectivas) (Figura 6b).
Con respecto a la diversidad de orden 1, el fragmento 3 presentó mayor cantidad de especies
comunes en las tres épocas de muestreo (seca=11,3, transición=13,6, lluvia=15,5 especies
efectivas), alcanzando el mayor valor en la época de lluvia (Figura 6c). Con respecto a los
fragmentos 2 y 3, no se evidenció la misma tendencia que en el orden 0, ya que el F2 fue más
diverso que el F1 en las épocas seca y de lluvia con 9,8 y 14 especies efectivas, respectivamente
(Figura 6c).
En cuanto a la diversidad de orden 2, el fragmento 3 presentó mayor cantidad de especies muy
abundantes durante la época seca y de lluvia (2D = 7,8 y 11 especies efectivas, respectivamente),
sin embargo, en la época de transición, el fragmento 1 alcanzó mayores valores (2D = 9,7 especies
efectivas) (Figura 6d). Durante la época seca y de lluvia se observó la misma tendencia que en la
diversidad de orden 1, ya que el F2 presentó diferencias significativas, con mayor número de
especies muy abundantes (Seca=6,8 y lluvia=10,9 especies efectivas) que el fragmento 1 (Seca=4,9
y lluvia=7 especies efectivas) (Figura 6d).
Al realizar las comparaciones de los intervalos de confianza al 95%, se encontró que la riqueza y
la diversidad de especies en las épocas de lluvia y transición, presentaron diferencias significativas
(p>0.05) con respecto la época seca. Sin embargo, entre las épocas de lluvia y transición no se
registraron diferencias significativas (Figura 6).
36
Figura 6. Análisis de la diversidad (0D, 1D, 2D) en los fragmentos (F1, F2, F3) y épocas de
muestreo. a) número efectivo de especies por fragmento (orden 0D, 1D, 2D), b) riqueza de especies
(0D) por época de muestreo, c) diversidad de especies orden 1D por época de muestreo, d)
diversidad de especies orden 2D por época de muestreo.
7.2 Estructura de Anfibios y Reptiles
La distribución de las abundancias entre las épocas de muestreo (seca, transición y lluvia) por
fragmento es diferente (figura 7). En el fragmento 1, la época seca presentó mayor dominancia
(esto es evidente por una pendiente pronunciada en la curva de rango abundancia), debido a que
R.alata con el 35% y C.lemniscatus con el 23%, aportan aproximadamente el 60% de la abundancia
de la comunidad. En contraste, en la época de transición se registró mayor equidad, ya que se
observó una pendiente menos pronunciada en la curva de rango abundancia, en la que R. alata con
el 19,5%, seguida por E. pustulosus con el 14% y R.horribilis con el 13,5% aportan el 47% de la
abundancia de la comunidad. En la época de lluvia E. putulosus, S.ruber y R. Horribilis aportan
el 61% de la abundancia de la comunidad (Figura 7b). En R. alata se observa un cambio notable
en las abundancias durante las tres épocas de muestreo con una representatividad baja en la época
37
de lluvia con el 0,5%, mientras que en la época seca y transición aportó el 35% y el 19,5% de la
abundancia de la comunidad.
Figura 7. Curvas de Rango – abundancia de anfibios y reptiles entre épocas (seca, transición,
lluvia) de muestreo y fragmentos.
En el fragmento 2 se observó un comportamiento similar al del fragmento 1; la época seca presento
una dominancia marcada por E. putulosus con el 29% y D. truncatus con el 17% de la abundancia
de la comunidad; el 54% restante está conformado por especies raras o poco comunes como
T.rapicauda y E.flavitorques. La época de transición y de lluvia presentaron mayor equidad, ya
que, las especies E. putulosus, R. horribilis, B.pugnax, D. truncatus y G. albogularis aportan
alrededor del 66 % y el 60% de la abundancia de comunidad para estas épocas (Figura 7c).
El Fragmento 3 presento mayor equidad durante las épocas de muestreo (Figura 7 b, c, d); la época
seca presentó una dominancia marcada por las especies D. truncatus, R. horribilis, G.albogularis
y E.putulosus con el 66% de la abundancia de la comunidad. En las épocas de mayor precipitación
38
(transición y lluvia) se evidenció una mayor equidad, siendo las especies más comunes R. horribilis
y G. albogularis, las cuales representaron el 38% y 31% de la abundancia total de estas épocas
(Figura 7d).
Con respecto al muestreo general, se observó que E. pustulosus y R.horribilis presentaron un alto
porcentaje de dominancia en los tres fragmentos. E. pustulosus representa en el F1 el 19.3%, en el
F2 el 20% y en el F3 el 10% de la abundancia, por su parte, R.horribilis aporta en el F1 el 12%,
en el F2 el 13% y en el F3 el 18% de la abundancia de la comunidad. En el muestro general la
pendiente de las curvas de rango abundancia no fue tan pronunciada, lo cual indica que entre los
fragmentos hay equidad (Figura 7a).
Con el análisis de Similitud (SIMPER), se determinó que para el fragmento 1, la similaridad es del
40.34%, debido a que la mayor contribución está dada por R. alata, E. pustulosus y R. horribilis.
Para el fragmento 2, se encontró que dentro de la comunidad hay una similaridad del 49.24%,
puesto que la mayor contribución se da por las especies E. pustulosus y R. horribilis G. albogularis
y D. truncatus. Con respecto al fragmento 3, se evidenció una mayor contribución de las especies
E. pustulosus y R. horribilis G. albogularis, por tanto, se observó una similaridad del 51.46%.
Estas tres especies están presentes en todos los fragmentos, pero su contribución varía entre sí
(Tabla 4).
Tabla 4. Porcentajes de Similaridad (SIMPER) de especies que caracterizan cada fragmento.
Contribución (%)
Especies F1 F2 F3
Rhinella alata 17,39
Engystomus pustulosus 17,33 19,22 12,25
Rhinella horribilis 14,31 17,22 15,8
Gonatodes albogularis 5,72 14,52 16,58
Dendrobates truncatus 9,45 13,54 7,51
Similaridad promedio (%) 40,34 49,24 51,46
En relación al índice de complementariedad, se encontró que los fragmento 1 y 3 presentaron un
mayor grado de recambio de especies (46%), a diferencia del fragmento 2, el cual se complementa
con los otros dos fragmentos en un 40%, aproximadamente (Tabla 5). Las épocas de mayor
precipitación presentaron una composición de especies muy similar, ya que se complementan en
un 17%, mientras que la época seca se observó mayor recambio de especies con respecto a las
épocas de mayor precipitación.
39
Tabla 5. Índice de Complementariedad de las especies encontradas entre fragmentos y épocas de
muestreo.
Índice de Complementariedad (%)
Fragmentos F 1 - F 2 40 F 1- F 3 46 F 2 - F 3 41
Épocas Seca - Transición 40 Seca - Lluvia 43 Transición - Lluvia 17
7.3. Variación espacial y temporal de la herpetofauna.
En el Análisis de escalamiento multidimensional nMDS, se observó que el fragmento 1 se separa
del fragmento 3, lo que indica que hay diferencias en la composición de especies, mientas que el
fragmento 2 se solapa con los fragmentos 1 y 3 mostrando una composición de especies muy
similar, considerando los Fragmentos 2 y 3 homogéneos en cuanto a su composición (Figura 7a).
En relación con las épocas de muestreo, los periodos de mayor precipitación (transición – Lluvia)
presentaron mayor número de especies asociadas que la época seca, por lo cual se encontraron
diferencias mínimas entre ellas (Figura 8b).
El análisis de similaridad (ANOSIM) refuerza los resultados obtenidos en el nMDS. Para los
fragmentos, se observó un nivel de significancia de 1.18% con un R global de 0.42, lo cual indica
que hay diferencias entre los fragmentos, sin embargo, la estructura de la comunidad no puede
considerarse independiente, puesto que hay diferencia significativas entre dos grupos cuando los
valores de R están entre 0.75 y 1 (Gómez, Cruz, & Duque, 2010; Schiller, 2003). El R global para
la épocas de muestreo es de 0.019 con un P del 46.8% lo cual indica que no hay diferencias entre
las épocas durante el muestreo (Tabla 5).
Entre los fragmentos 1 y 3 se encontraron diferencias en la estructura de la comunidad (R = 0.59;
p= 10%), mientras que entre los fragmentos 1 y 2 no se encontraron diferencias, siendo más
similares entre sí (R = 0.37; p= 20%), al igual que los fragmentos 2 y 3 (R = 0.185; p= 30%)
(Tabla 5). En cuanto a las épocas de muestreo, las dos épocas de mayor precipitación (Transición
y lluvia) no presentan diferencias en la estructura de la comunidad (R = -0.33; p= 100%), mientras
que los periodos de lluvia registraron mínimas diferencias con la época seca al presentar un R de
0. 25 (Tabla 5) (Gómez et al., 2010; Schiller, 2003).
40
Figura 8. Análisis de escalamiento multidimensional (nMDS) realizado para los Fragmentos (a)
y las épocas de muestreo por fragmento (b), con el índice de disimilitud Bray- Curtis.
Coeficiente de Stress de 0.13
41
Tabla 6. ANOSIM de dos vías anidado, con los fragmentos (F1, F2, F3) y las épocas de muestro
(Seca- Transición- Lluvia). p<5% indicando que si hay diferencias.
Grupos Global (R) Nivel de significancia P (%) Fragmentos 0,42 1,18 Épocas 0,019 46,8
Test pareado Estadístico (R) p (%)
Fragmentos F 1 - F 2 0,37 20 F 1- F 3 0,593 10 F 2 - F 3 0,185 30
Épocas Seca - Transición 0,25 22,2 Seca - Lluvia 0,25 14,8 Transición - Lluvia -0,333 100
7.4. Relación de la riqueza y la abundancia con las variables ambientales
Las variables ambientales presentaron cambios durante las épocas de muestreo, se observó que las
épocas de transición y de lluvia presentaron valores altos de humedad relativa y precipitación con
respecto a la época seca; la temperatura y la humedad relativa se mantuvieron constantes durante
estas dos épocas, lo cual se ve reflejado en un aumento de la diversidad y la abundancia de especies
en los tres fragmentos (Tabla 7), mientras que la temperatura y la humedad relativa varían entre
fragmentos durante la época seca, siendo los F1 y F2 los que presentan mayor temperatura pero
menor riqueza y abundancia (F1: 14 especies y 121 individuos , F2: 18 especies y 110 individuos)
(Tabla 7). En cambio, el fragmento 3 presentó mayor riqueza y abundancia con valores bajos de
temperatura (24°) y valores altos de humedad relativa (78%) durante la época seca.
Tabla 7. Riqueza y abundancia de la herpetofauna y los valores de las variables tomadas en los
fragmentos durante las épocas de muestreo. T: Temperatura, HR: Humedad relativa, PP:
precipitación, S: riqueza, N: abundancia
Fragmento Época S N T (°C) HR (%) PP (mm3)
1
Seca 14 121 28,1 75,9 2
Transición 23 118 25,3 96,3 182
Lluvia 27 203 25 93,2 261
2
Seca 18 110 25,7 74,7 2
Transición 20 198 26 89 182
Lluvia 24 211 26 93,4 261
3
Seca 23 236 24,3 78,3 2
Transición 31 393 26,7 83,3 182
Lluvia 30 205 26,1 93 261
42
Las especies muestran algunas relaciones con las variables ambientales (Temperatura, Humedad
Relativa y Precipitación); los dos primeros ejes del análisis de correspondencia canónica explican
el 99% de la variación de los datos (Figura 9). La abundancia relativa de las especies L. annulata,
L. rugiceps, A. auratus, B. basiliscus, P. brachyops y L. vaillanti indica una relación directa con
el aumento de la precipitación y la humedad relativa, y una relación inversa con el aumento de la
temperatura. Las especies L. insularum, T. bifasciatus, G. albogularis, A. ameiva, C. lemniscatus,
C. raniformis, B. crepitans, R. alata y B. asper presentan mayor abundancia con el aumento de la
temperatura y no se ven favorecidas cunado aumenta la precipitación y la humedad relativa.
Mientras que en la abundancia relativa de especies como T. typhonius, T. rapicauda y H. frenatus
no se evidenció influencia de las variables ambientales.
Figura 9. Análisis de Correspondencia Canónica ACC, entre la diversidad de anfibios y reptiles y
variables ambientales medidas durante el muestreo. T: Temperatura, HR: Humedad relativa, PP:
precipitación
43
8. DISCUSIÓN
En los muestreos de la herpetofauna llevados a cabo en el bosque seco tropical en el departamento
de Sucre entre los municipios de Colosó y Chalán se encontró un total de 51 especies: 21 especies
de anfibios y 30 especies de reptiles, lo que representa el 3% de las especies de anfibios y el 6%
de las especies de reptiles conocidas para el país. Entre los datos faunísticos, se destacan las
especies Lithobates vaillanti (encontrada únicamente en las épocas de mayor precipitación) y
Micrurus camilae, siendo un nuevo reporte para el área de estudio, con el que se amplía su rango
de distribución.
Aunque no existen inventarios previos en los fragmentos 1 y 2, en este estudio se observó el 60 %
de las especies de reptiles y 84% de las especies de anfibios reportadas en estudios anteriores para
la región de los Montes de María en el departamento de Sucre (Acosta, 2012; Galván & De La
Ossa, 2009; Galván et al., 2009; Sampedro, Álvarez, Domínguez & Herrera, 2013), las cuales
concuerdan con lo hasta ahora reportado para las tierras bajas de la región Caribe, donde la familia
más rica en reptiles es Colubridae (Carvajal & Urbina, 2008, Galván & De La Ossa, 2009), y en
anfibios, las familias Leptodactylidae e Hylidae (Acosta, 2012); para reptiles el género más rico
fue Anolis (Dactyloidae) (Mediana, 2011) y la especie más abundante Gonatodes albogularis, para
anfibios los género más rico fue Leptodactylus (Leptodactylidae) (Acosta, 2012) y las especies
más abundantes Rhinella horribilis seguida por Engystomus pustulosus (Klinger et al., 2010).
El muestreo total alcanzó una representatividad mayor al 83 %, lo cual indica que se obtuvo un
porcentaje satisfactorio de la riqueza de especies, observando 51 especies de las 61 especies
esperadas. Estos valores se consideran altos dentro de los parámetros que se han establecido para
hacer comparaciones validas entre inventarios (Villareal et al., 2004), sin embargo, las especies
únicas y duplicadas no disminuyeron a lo largo del muestreo, lo que indica que las especies por
registrar, pueden aumentar. El 50% de las especies raras fueron serpientes, su baja abundancia se
debe a sus estrategias de escape, sus bajos tamaños poblacionales, a sus hábitos crípticos y
fosoriales, y alta dependencia a la dinámica de sus presas, por lo cual, son difíciles de observar
(Carvajal & Urbina, 2008; Luiselli, 2006; Medina, 2011). Esta tendencia se ha observado en otros
estudios de BST (Carvajal, Castaño, Cárdenas & Urbina, 2007; Carvajal & Urbina, 2008; Medina,
2011).
Con relación a los fragmentos muestreados, el fragmento 3 presentó mayor riqueza de especies y
mayor número de especies comunes y muy abundantes, definiéndose así, como el fragmento que
contiene mayor equidad (Moreno et al., 2011), por lo cual, se puede decir que hay mayor
disponibilidad de los recursos en la comunidad. Cabe resaltar que este fragmento presenta muy
baja intervención antrópica, lo que también puede contribuir en este resultado.
La homogeneidad de la abundancia entre los fragmentos (F1, F2, F3) se debe a la dominancia
de las especies R. horribilis, E. pustulosus, D. truncatus y G. albogularis (Tabla 4), presentes en
todos las zonas de estudio. Esto se puede atribuir a que son especies generalistas, las cuales habitan
en diversos ambientes, presentan alta tolerancia a la perturbación del hábitat y su alta tasa
reproductiva con poblaciones numerosas a lo largo del año (Carvajal & Urbina, 2008; Klinger et
44
al., 2010; Suarez & Álzate, 2014). Aunque estas cuatro especies fueron las más dominantes en los
tres fragmentos, ninguna presento la misma composición jerárquica a lo largo del muestro.
La diferencia en la composición de especies entre los fragmentos es minina, debido a que las
condiciones ambientales y vegetales de los fragmentos del bosque son similares. En las épocas de
mayor precipitación se encontraron especies de anfibios que no habían sido vistas en la época seca,
debido a que en esta época el nivel de agua de las quebradas es bajo, además, no se forman pantanos
o pequeñas charcas, condiciones que no permiten la actividad reproductiva en anuros (Rengifo,
Lasso & Morales, 2009), como: D. microcephalus y S. ruber que evitan el calor y la desecación, al
esconderse en las hojas y en cavidades de árboles, cerca a orillas de los cuerpos de agua (Suarez &
Álzate, 2014).
R. alata fue una especie exclusiva para el fragmento 1, presentando mayor abundancia durante la
época seca y menor durante la época de lluvias. Esto, posiblemente, a que la creciente de la
quebrada durante la época de lluvia arrastra la hojarasca, afectando la disponibilidad del recurso,
generando su desplazamiento hacia la parte más densa del bosque, puesto que, de acurdo con
Suarez y Álzate (2014), R. alata suele alimentarse de pequeños artrópodos que busca entre la
hojarasca.
C. carbonaria (representada por un solo individuo) se encontró solamente en el fragmento 3,
debido a que su población es vulnerable a los procesos de fragmentación (Flórez & Barona, 2016),
además, los hábitos crípticos y la dificultad para capturarlas limitan su observación (Medina, Yusti
& Castaño, 2014).
La composición de especies de serpientes varió entre fragmentos y épocas de muestreo,
presentando mayor número de especies exclusivas con abundancias bajas en el fragmento 3,
seguido por el fragmento 2, mientras que las serpientes más comunes en los tres fragmentos fueron
C. ruschenbergerii, L. annulata y B. asper, lo cual se evidencia en otros estudios (Flórez & Barona,
2016; Urbina & Reynoso, 2005). En general, los resultados para reptiles muestran baja densidad
poblacional en la mayoría de sus especies, patrón común en las tierras bajas de Colombia (Carvajal
et al., 2007; Carvajal & Urbina, 2008; Medina, 2011).
Para la herpetofauna, los tres fragmentos presentaron una estructura similar (especialmente en los
fragmentos 2 y 3), encontrando que las comunidades están dominadas por pocas especies con alto
número de individuos y muchas especies raras (Blanco, Bastidas & Parra, 2017; Magurran &
Henderson, 2003). Además, durante las épocas de mayor precipitación, la similitud entre
fragmentos aumentó con respecto a la época seca, posiblemente por la aparición de más sitios de
reproducción (Blanco et al., 2017).
La estacionalidad no afecta significativamente la riqueza de la herpetofauna en los tres fragmentos
de BST entre los municipios de Colosó y Chalán. Sin embargo, se evidenció un comportamiento
diferencial en la riqueza y abundancia tanto de anfibios, como de reptiles. Los reptiles presentaron
mayor riqueza que los anfibios, pero menor abundancia durante las tres épocas de muestreo. La
riqueza y abundancia para ambos grupos es favorecida por las épocas de mayor precipitación, lo
cual concuerda con otros estudios para anfibios, al argumentar que esta dinámica se debe a la
sensibilidad que presentan frente a los cambios ambientales. No obstante, se observó que la
45
dinámica para los reptiles fue diferente, puesto que otros estudios registran mayor abundancia de
reptiles durante las épocas secas (Blanco et al., 2017; Huey et al., 2009; Leyte et al., 2016;); este
fenómeno puede atribuirse a la técnica de muestreo, puesto que no se emplearon otros métodos
para la captura de reptiles, como los empleados por Carvajal y Urbina (2008) y Blanco et al.
(2017).
Las variables ambientales medidas explican la variación de algunas especies de anfibios y reptiles
durante las épocas de estudio. No obstante, se observó que otras especies no tenían relación con las
variables medidas, lo cual puede atribuirse a las características ecofisiológicas de cada una de las
especies (Blaustein et al., 2001; Herrel et al., 2012; Lehtinen et al., 2003). Además, la riqueza y
abundancia puede verse afectada por variables como el porcentaje de suelo desnudo, la cobertura
vegetal (herbáceas) y de dosel, altura de percha, tipo de sustrato, ubicación respecto a cuerpos de
agua, entre otras (Florez & Barona, 2016; Gonzalez, 2010; Navas, 1996; Vargas & Aponte, 2016);
las cuales no fueron tenidas en cuenta en este estudio.
La relación directa con el aumento de la precipitación y la humedad relativa, que presentan algunas
especies se debe a que son de hábitos acuáticos, a que generalmente se encuentran en los bordes de
los cuerpos de agua, donde se lleva a cabo parte de su desarrollo y ciclo reproductivo (L. vaillanti
y P. brachyops), o que se alimentan cerca a los cuerpo de agua (L. annulata y B.basiliscus) (Suarez
& Álzate, 2014). Las especies que presentan relación directa con la temperatura, son en su mayoría
reptiles, lo cual se debe a su piel cubierta de escamas y reproducción con huevo amniótico, que los
hace menos dependientes de la humedad ambiental, ya que no se ven afectados por los altos niveles
de radiación solar, como los anfibios, puesto que la incidencia directa del sol sobre el suelo y
posiblemente, la baja humedad causan la desecación sobre los individuos y sus posturas (García,
Castro & Cárdenas. 2005; Vargas & Aponte, 2016).
Las especies hasta ahora registradas en este estudio son un acercamiento al conocimiento de la
distribución de la herpetofauna de Colombia, específicamente, en el departamento de Sucre. Cabe
resaltar que este trabajo es el primer estudio de diversidad de herpetofauna para el municipio de
Chalan (F1), en las estribaciones de los Montes de María, debido a que la mayoría de trabajos de
anfibios y reptiles en el departamento, han sido realizados en los municipios de Tolú Viejo y Colosó
(Acosta, 2012; Galván & De La Ossa, 2009; Galván et al., 2009; Sampedro, Álvarez, Domínguez
& Herrera, 2013).
46
CONCLUSIONES
La riqueza de anfibios y reptiles del bosque seco tropical en los municipios de Colosó y Chalán
representa una alta proporción de la herpetofauna, ya que constituye la mitad de las especies
registradas para el caribe colombiano.
La diversidad de anfibios y reptiles presentó una dinámica similar entre los fragmentos y las
épocas de muestreo, debido al comportamiento estructural del bosque.
Las épocas de transición y lluvia presentaron mayor equidad en la comunidad, puesto que hay
más especies abundantes que aprovechan la disponibilidad del recurso.
La riqueza de reptiles y la riqueza-abundancia de anfibios es mayor cuando aumenta la
precipitación y la humedad relativa. Pese a que los reptiles presentaron baja abundancia en
los tres fragmentos, muestran mayor asociación con la temperatura.
La estacionalidad no afecta significativamente la riqueza de la herpetofauna en los tres
fragmentos de bosque seco tropical entre los municipios de Colosó y Chalán. Sin embargo, se
evidenció un comportamiento diferencial en la riqueza y abundancia tanto en anfibios como en
reptiles.
Pese a la trasformación que ha sufrido el bosque seco tropical y a que son pocas las áreas
protegidas, este ecosistema alberga alta diversidad de anfibios y reptiles, lo que hace necesario
ampliar la base del conocimiento biológico en estos ecosistemas.
47
RECOMENDACIONES
Los reptiles han sido poco considerados en la mayoría de estudios de diversidad del bosque seco
tropical de la región Caribe, por lo cual se hace necesario ampliar estudios de distribución,
comportamiento y ecología de este grupo.
Se recomienda realizar estudios de la ecología, distribución y dieta de Rhinella alata, en el bosque
seco tropical, debido a que esta especie se encontró restringida al municipio de Chalán y no se
conoce el porqué.
Para obtener datos más acertados de riqueza y abundancia, es necesario emplear otros métodos de
captura que permitan recoger información de especies cripticas o de hábitos huidizos que son
difíciles de observar por encuentros visuales.
De igual manera, se recomienda continuar realizando estudios de diversidad de la herpetofauna en
el bosque seco tropical del caribe colombiano, ya que es necesario ampliar el conocimiento que se
tiene de estos grupos taxonómicos para la región.
Este trabajo es el primer aporte al conocimiento de la diversidad de herpetofauna para el municipio
de Chalán y para el fragmento 2 (El Canal), zonas prioritarias para el posconflicto.
48
BIBLIOGRAFÍA
Acosta, A. (2000). Ranas, Salamandras Y Caecilias (Tetrapoda: Amphibia) de Colombia. Biota
Colombiana, 1 (3), 289 - 319.
Acosta, A. (2014). Lista de los anfibios de Colombia. Villa de Leyva, Boyacá: .Batrachia.
Recuperado de https://www.batrachia.com/
Acosta, A. (2017). Lista de los Anfibios de Colombia: Referencia en línea, 07.2017.0 (21 de
Diciembre, 2017). Villa de Leyva, Boyacá, Batrachia. Recuperado de
https://www.batrachia.com/
Acosta, A. (2012). Anfibios de los enclaves secos del área de influencia de los Montes de María y
la ciénaga de la Caimanera, departamento de sucre Colombia, Biota colombiana, 13 (2),
211-231.
Aguirre, G. & E. Cazares. (2009). Técnicas de campo para el inventario y monitoreo de anfibios y
reptiles. Serie Costa Sustentable No. 1. RAMSAR, Instituto de Ecología, A.C., Conanp, US
Fish and Wildlife Service, United States Department of the Interior. 269-300.
Andrade, G. (2011). Estado Del Conocimiento De La Biodiversidad En Colombia Y Sus
Amenazas. Consideraciones Para Fortalecer La Interacción Ciencia-Política. Rev. Acad.
Colomb. Cienc. 35 (137), 491-507.
Angarita, O., Montes, A. & Renjifo, (2015). Amphibians and reptiles of an agroforestry system in
the Colombian Caribbean. Amphibian & Reptile Conservation, 8(1), 33.52.
Angulo, A., J. Rueda-almonacid, J. V. Rodriguez-Mahecha & I.E. La Marca. (2006). Técnicas de
Inventario y Monitoreo para Anfibios de la Región Tropical Andina. Conservación
Internacional-Colombia, Series Manuales de Campo. Editorial Panamericana. Bogotá. DC.
Bell, K, E. & M. A. Donnelly, (2006). Influence of forest fragmentation on community structure
of frogs and lizard in northeastern Costa Rica. Conservation Biology. 20 (6): 1750-1760.
Blanco, A., B. Bastidas & F. Parra. (2017). Variación espacial y temporal de la herpetofauna en
ecosistemas de sabanas inundables de la Orinoquia – Colombia. Caldasia, 39(2), 354-369.
Blaustein, A., L. Belden, D. Olson, D. Green, T. Root & J. Kiesecker. (2001). Amphibian breeding
and climate change. Conservation biology. 15(6). Pp. 1804-1809.
Bowne, D.R. & M.A. Bowers. (2004). Interpatch movements in spatially structured population:
Literature review. Landscape ecology. 19, 1-20.
49
Caldeira, H. & R. Silveira. (2015). Repteis Brasileiros: Lista de especies 2015. Herpetologia
Brasileira, 4 (3), 75-93
Carvajal, J. & J. Urbina. (2008). Patrones de diversidad y composición de reptiles en fragmentos
de Bosque Seco Tropical en Córdoba, Colombia. Tropical Conservation Science, 1(4), 397-
416.
Carvajal, J., G. Cárdenas & O. Castaño. (2012). Reptiles de la región caribe de Colombia.
Colombia Diversidad biótica XII. 791-812.
Casas, G., G. Valenzuela & A. Ramírez. (1991). Cómo hacer una colección de anfibios y reptiles.
Instituto de Biología, UNAM, Cuadernos No. 10. México.
Chao, A., N. Gotelli, T.C. Hsieh, E. L. Sander, K. Ma, R. Colwell & A. M Ellison. (2014.)
Rarefaction and extrapolation with Hill numbers: a framework for sampling and estimation
in species diversity studies. Ecological Monographs. 84(1):45–67.
Clarke, K. R. & Gorley, R. N. (2001). PRIMER User Manual: Plymouth Routines in Multivariate
Ecological Research. Plymouth Marine Laboratory, Plymouth, UK.
Crump, M.L. (1974). Reproductive strategies in a Tropical Anuran Community. Mus. Nat. Hist.
Univ. Kansas Miscellaneous Publication No. 61. Lawrence.
Crump, M.L. & N.J. Scott. (1994). Visual Encounter Surveys. In: Heyer, W.R., M.A., MacDiarmid,
R.W., A. Hayek & M.S. Foster. (Eds.). (1994). Measuring and Monitoring Biological
Diversity Standard Methods for Amphibians. Biological Diversity Handbook Series.
Smithsonian Institution Press, Washington & London, 364.
Cuentas, D., R. Borja, J. Lynch & J. Rengifo (2002). Anuros del departamento del Atlántico y norte
de Bolívar. Barranquilla. Censys, 21.
De La Riva, I. (1993). Ecología de una comunidad Neotrópical de anfibios durante la estación
lluviosa (Tesis Doctoral). Universidad Complutense de Madrid, España.
Díaz, J. (2006) Bosque seco tropical de Colombia. Banco de Occidente, I/M Editores. Cali,
Colombia.
Díaz, L. & A. Cádiz. (2008). Guía taxonómica de los anfibios de Cuba. ABC Taxa, l, 8.
Díaz, R., P. Gutierrez, A. Vasquez & J. Caicedo. (2015). New records of Diploglossus monotropis
(Kuhl, 1820) (Squamata: Anguidae) from Urabá and Magdalena River valley, Colombia,
with an updated geographic distribution map. Check list, 11 (4). 1-7.
50
Duellman, W.E. (1988). Patterns of species diversity in Anuran Amphibians in the American
Tropics. Annals of the Missouri Botanical Garden, 75 (1), 79-104
Duellman, W & L, Trueb. (1994). Biology of Amphibians. Mc Graw Hill, New York. 670.
Espinal, L. (1985). Geografía ecológica del departamento de Antioquia. Revista de la Facultad
Nacional de Agronomía, 38 (1), 24-39.
Flores-Villela, Oscar, & U. García-Vázquez (2014). Biodiversidad de reptiles en México. Revista
Mexicana De Biodiversidad, 85. https://dx.doi.org/10.7550/rmb.43236
Flórez, L. & E. Barona. (2016). Diversity of reptiles associated with three contrasting áreas in a
Tropical Dry Forest (La Dorada and Victoria, Caldas). Universidad del Valle, Revista De
Ciencias, 20 (2), 109-123.
Forero, G., A. Yusti & O. Castaño. (2014). Distribución geográfica de las tortugas continentales
de Colombia y su representación en áreas protegidas. Acta biol. Colombia, 19 (3), 415-426.
Fuenmayor, Q., R. Ibáñez & V. Martínez. (2007). Informe sobre el estado del conocimiento y
conservaciones de la Biodiversidad y de las especies de vertebrados de Panamá. Fundación
PA.NA.M.A, 9-16.
Frost, D. R. (2016). Amphibian Species of the World: an Online Reference. Versión 6.0. Electronic
Database accessible at: http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/. The American
Museum of Natural History, New York, USA. Consultado el 12 de Octubre de 2016.
Galván-Guevara, S., G. Ballut, & J., De La Ossa. (2015). Determinación de la fragmentación del
bosque seco del arroyo Pechelín, Montes de María, Caribe, Colombia. Biota colombiana,
16(2), 149-157.
Galván-Guevara, S., H. Sierra, Gómez, J. De La Ossa & A., Fajardo. (2009) Biodiversidad en el
área de influencia de la Estación Primates de Colosó, Sucre, Colombia. Rev. Colombiana
cienc. Anim, 1(1), 98-121.
Galván-Guevara, S., & J., De La Ossa. (2009). Herpetofauna registrada para el área de influencia
de la Reserva Forestal Protectora Serranía De Coraza, Colosó, Sucre, Colombia. Rev.
Colombiana cienc. Anim, 1(2), 250-258.
García, H., G. Corzo, P. Isaacs, & A. Etter. (2014). Distribución y estado actual de los remanentes
de del bioma del bosque seco tropical en Colombia: Insumos para su gestión. En Pizano,
C. & H. García (Ed.). (2014). El Bosque Seco tropical en Colombia, Instituto De
Investigación De Recursos Biológicos Alexander Von Humboldt. 228-235.
51
Gibbons, J., D. Scott, T. Ryan, K.Buhlmann, T. Tuberville, B. Metts, J. Greene, T. Mills, Y. Leiden,
S. Poppy & C. Winnw. (2000). The global decline of reptiles, Déjá Vu amphibians.
BioSceince. 50, 653-666.
Glor, R. E., A. S. Flecker, M. F. Benard & A. G. Power. (2001). Lizard diversity and agricultural
disturbance in a Caribbean forest landscape. Biodiversity and Conservation. 10, 711-723.
Gonzáles, D. (2010). Ensamblaje de anfibios y su relación con variables del microhábitat en un
gradiente potrero- borde- interior de bosque en la reserva forestal san José en la laguna
protectora y productora de pedro palo (tena, Cundinamarca) (Tesis de pregrado). Pontificia
Universidad Javeriana. Bogotá.
Gonzáles, R., Isaacs, P., García, H. & Pizano, C. (2014). Memoria técnica para la verificación en
campo del mapa de bosque seco tropical en Colombia. Escala 1:100.000. Instituto de
Investigaciones de Recursos Biológicos “Alexander von Humboldt” –Ministerio de
Ambiente y Desarrollo Sostenible. Bogotá, Colombia. 29.
Heyer, W.R., M.A., MacDiarmid, R.W., A. Hayek & M.S. Foster. (eds). (1994). Measuring and
Monitoring Biological Diversity Standard Methods for Amphibians. Biological Diversity
Handbook Series. Smithsonian Institution Press, Washington & London, 364.
Hill, M. (1973). Diversity and evenness: a unifying notation and its consequences. Ecology, 54,
427-432.
Huey, R.B., C.A. Deutsch, J.J. Tewksbury, L.Vitt, P. Hertz & P. Alvarez. (2009). Why tropical
forest lizards are vulnerable to climate warming? Proc. R. Soc. B, 1939-1948.
Instituto Alexander Von Humboldt [IAVH]. (1997). Caracterización ecológica de cuatro
remanentes de Bosque seco Tropical de la región Caribe colombiana. Grupo de
Exploraciones Ecológicas Rápidas, IAVH, Villa de Leyva.
Jellinek, S., D.A. Driscoll & J.B. Kirkpatrick (2004). Environmental and vegetation variables have
a greater influence than habitat fragmentation in structuring lizard communities in remnant
urban bushland. Austral Ecology, 29(3), 294-304. DOI: 10.1111/j.1442-9993.2004.01366.x
Jost, L. (2006). Entropy and diversity. Oikos 113, 363-375.
Jost, L. (2007). Partitioning diversity into independent alpha and beta components. Ecology, 88,
2427-2439.
Jost, L. (2010). The relation between evenness and diversity. Diversity 2, 207-232.
Kardong, K. (2009). Vertebrates. Comparative Anatomy, Function, Evolution. New York, United
States. Mc GrawHill.
52
Klinger, W., G. Ramirez, L. Renteria, J. Dunlap, J. Cuesta & C. Olave. (2010). Caracterización
Ecológica Del Componente Faunístico En Los Bosques Relictuales De Córdoba –
Nororiente Del Choco Biogeográfico Colombiano. Instituto de Investigaciones ambientales
del Pacifico, Quibdó.
Lasso, C. & Ramírez. (2012). Especial Bosque Seco Tropical. Biota Colombiana. 13, 3-5.
Legendre, L. & P. Legendre (1983) Partitioning ordered variables into discrete states for
discriminant analysis of ecological classifications. Can J Zool 61, 1002–1010.
Legendre P & E. Gallagher. (2001). Ecologically meaningful transformations for ordination of
species data. Oecologia, 129, 271–280.
Lehtinen, R.J., J. B. Ramanamanjato, and J. G. Raveloarison. (2003). Edge effects and extinction
proneness in a herpetofauna from Madagascar. Biodiversity and Conservation, 12, 1357–
1370.
Llano, J., A. Cortés & F. Castro (2010). Lista de anfibios y reptiles del departamento del Tolima,
Colombia. Biota Colombiana, 11, 90.
Leyte, A., J. Morales & L. Escobedo. (2016). Variación estacional de la herpetofauna en el cerro
del viente, Irapauto, Guajaro, México. Revista Mexicana de Biodiversidad. Recuperado de
http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2016.01.002
Lynch J.D., P.M. Ruiz, M.C. Ardila. (1997). Biogeographic paterns of Colombian frogs and toads
Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 21(80), 237-
248.
Márquez R., D. Mejía, P. Palacios, V. Ramírez & A. Amézquita. (2017). A new species of
Andinobates (Anura: Dendrobatidae) from the Urabá region of Colombia. Zootaxa. 4290
(3), 531–546.
Magurran, A.E. (1988). Ecological diversity and its measurement. University press: Cambridge
Magurran, A. & P. Henderson. (2003). Explaining the excess of rare in natural species abundance
distribution. Narute. 422: 714-716. Doi:10.1038/nature01547.
Ministerio de Ambiente y Desarrollo Territorial [MAVDT]. (2010). Cuarto Informe Nacional ante
el Convenio sobre la Diversidad Biológica. República de Colombia, Bogotá, Colombia.
239.
Ministerio de Ambiente y Desarrollo Territorial [MAVDT]. (2010). Quinto Informe Nacional ante
el Convenio sobre la Diversidad Biológica. República de Colombia, Bogotá, Colombia. 40.
53
McDiarmid, R. W. (1994). Preparing amphibians as scietific specimens. In Heyer, W., M.
Donnelly, R. McDiarmid, L. Hayek & M. Foster (eds). Measuring and Monitoring
Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press,
Washington, 289-296.
Meneghel, M. (2006). Curso: Biología Animal (Práctico). Reptilia. Recuperado de
http://zvert.fcien.edu.uy/reptiles.pdf
Mittermeier, C., A. Russel & C. Goettsch. (1997). Megadiversidad. Los países biológicamente más
ricos del mundo. Cemex, Ciudad de México.
Molina, C., E. Cano, A. Restrepo, M. Rada & J. Daza. (2017). Out of Amazonia: the unexpected
trans-andean distribution of Cochranella resplendens (Lynch and Duellman, 1978) (Anura:
Centrolenidae). Zootaxa, 4238 (2), 8.
Morales, M. A., C. A. Lasso, V. P. Páez y B. C. Bock. (2015). Libro rojo de reptiles de Colombia.
Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IavH),
Bogotá, D. C., Colombia.
Moreno, C. (2001). Métodos para medir la biodiversidad. Manuales y Tesis SEA, 1, 24-73.
Moreno, C., F. Barragan, E. Pineda & N. Pavon. (2011). Reanálisis de la diversidad alfa:
alternativas para interpretar y comprar información sobre comunidades ecológicas. Revista
mexicana de biodiversidad, 82, 1249-1262.
Mueses, V. (2011). Conservación de la biodiversidad o desarrollo social: una deliberación bioética
(Tesis de maestría). Pontificia Universidad Javeriana. Instituto De Bioética. Bogotá.
Muñoz, R., J. Guerrero & B. Cepeda. (2016). First record of Pristimantis crucifer Boulenger, 1899
(Anura: Craugastoridae) from Colombia, Nariño Department. Check List, 12 (6). 1-4.
Murphy, P & A. Lugo. (1986). Ecology of tropical dry forest. Annals Review of Ecology and
Systematics, 17, 67-68.
Navas, C. (1999). Biodiversidad de anfibios y reptiles en los páramos: una revisión eco-fisiológica.
Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 23, 265-
474.
Navas, C., J. Carvajalino, L. Saboyá, L. Rueda & M. Carvajalino. (2013). The Body Temperatura
Of Active Amphibians Along A Tropical Elevation Gradient: Patterns Of Mean And
Variance And Inference Of Environmental Data. Functional Ecology, 27 (5), 1145-1154.
Oberhuber,T., G. Duch, P. Lomas & M. González. (2010). El papel de la Biodiversidad, Centro
de Investigación para la Paz, boletín 12.
54
Parra-Olea, G., O. Flores & C. Mendoza. (2014). Biodiversidad de anfibios en México. Revista
mexicana de biodiversidad, 85, S460-S466. https://dx.doi.org/10.7550/rmb.32027
Peters, J. & B. Orejas-Miranda. (1970). Catologue of the Neotropical Squamata Part I. Snakes,
Washington D.C. Smithsonian Institution Press.
Pizano, C. & H. García (Ed.). (2014). El Bosque Seco tropical en Colombia, Instituto De
Investigación De Recursos Biológicos Alexander Von Humboldt. 9-69.
Perdomo V. & J. Mueses. (2014). Ampliación del ámbito de distribución geográfica de Hypsiboas
nympha (Amphibia: Anura: Hylidae) En Colombia. Herpetotropicos. 10, 33-35.
Pineda, A., S. Jimenez, C. Fernandez, L. Peña, H. Granda, L. Morelo, I. Vela & J. Gonzales. (2015).
Planeacion ambiental para la conservación de la biodiversidad en las áreas operativas de
EcoPetrol: Ventana Montes de María, Colosó, Sucre. PorCAT, Colombia.
Pizano, C., M. Cabrera & H. García. (2014). El Bosque seco tropical en Colombia: Generalidades
y contexto, Instituto De Investigación De Recursos Biológicos Alexander Von Humboldt,
39-46.
Rangel, O. (2015). Biodiversity of Colombia: significance and regional distribution. Academia
Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 39 (151).
Redford, K. (1997). A Floresta Vazia. Tomado de: Valladares, C., R. Bodmer & L. Cullen. (eds).
Manejo e Conservaçao de Vida Silvestre no Brasil, 1-22. Sociedade Civil Mamirauá. Belén,
PA.
Rengifo, J., C. Lasso & M. Morales. (2009). Herpetofauna de la Estrella fluvial de Inírida (ríos
Inírida, Guaviare, Atabapo y Orinoco), Orinoquia Colombiana: lista preliminar de especies.
Biota colombiana, 10(1 y 2), 171-178.
Restrepo, A., C. Molina, J. Hurtado. C. Marin & J.Daza. (2017). Amphibians and reptiles from two
localities in the northem Andes of Colombia. Check list, 13(4), 2013-237.
Rodríguez P., K. Quesada & J. Rengifo (2013) Nuevo registro y ampliación de la distribución
geográfica para Agalychnis psilopygion (Anura: Hylidae: Pyllomedusinae) en el Chocó
Biogeográfico de Colombia. Biodiversidad Neotropical. 3(2), 123-126.
DOI: http://dx.doi.org/10.18636/bioneotropical.v3i2.126
Rojas J., S. Escobar & P. Gutiérrez (2014) contribución al conocimiento de los anfibios de la región
centro-sur de caldas: primeros registros de ranas de cristal (Anura: Centrolenidae) Para el
Municipio De Manizales, Colombia. Museo de historia natural, 15, 75-83
55
Rojas, L., J. Carvajal & J. Cabrejo (2016).Reptiles de Bosque Seco Estacional en el Caribe
Colombiano: Distribución de los Hábitats y del Recurso Alimentario. Acta Biológica
Colombiana, 21, 365-377.
Romero H. & J. Lynch. (2012). Anfibios de la región Caribe. Colombia diversidad Biótica XII,
677-701.
Ron, S. R., M. H. Yanez-Muñoz, A. Merino-Viteri & D. Ortiz. (2017). Anfibios del Ecuador.
Versión 2018.0. Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador.
Recuperado de https://bioweb.bio/faunaweb/amphibiaweb
Salgado, B. (ed.). (2015). La ecología funcional como aproximación al estudio, manejo y
conservación de la biodiversidad: protocolo y aplicaciones. Instituto de Recursos
Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D.C. 236.
Sánchez, J., Quesada, M., Rodríguez, J., Nassar, J., Stoner, K., Castillo, A., Garvin, T., Zent, E.,
Calvo, J., Kalacska, M., Fajardo, L., Gamon, J., & Cuevas, P. (2005). Research Priorities
for Neotropical Dry Forests. Biotropica, 37 (4), 477-485.
Salvador, J. & D, Gómez. (2014). Reptiles y Anfibios del Departamento del Atlántico, Colombia
(353). Rapid Color Guide. Recuperado de https://www.fieldmuseum.org
Segalla, M.V., U. Caramaschi, C. Cruz, T. Grant, C. Haddad, J. Langone & P. Garcia. (2014).
Brazilian Amphibians: List of Species. Herpetologia Brasileira, 3 (2), 37-48.
Señaris, J. (2009). Introducción. Anfibios de Venezuela: Estado del conocimiento y
recomendaciones para su conservación. En Molina, C., J. Señaris, M. Lampo & A. Rial.
(eds.). Conservación Internacional Venezuela, Instituto de Zoologia y Ecologia Tropical
(Universidad Central de Venezuela), Fundación la Salle, 23-34.
Sistema de Información en Biodiversidad de Colombia [SIB]. (2016). Biodiversidad en cifras –
SiB Colombia [Online] Recuperado de http://www.sibcolombia.net/biodiversidad-en-
cifras/
Suarez, A. & E. Alzate. (2014). Guía ilustrada de anfibios y reptiles Caños del rio Porce, Antioquia.
EMP E.S.P. Universidad de Antioquia, Herbario Universidad de Antioquia-Medellin,
Colombia, 138.
Suazo, O. (2009). Efectos de la conservación del bosque tropical caducifolio a mosaicos Agrícolas
sobre ensamblajes herpetofaunísticos (tesis doctoral). Universidad Nacional Autónoma de
México, Michoacán, México.
56
Torres, O., G. Pazmiño-Otamendi & D. Salazar-Valenzuela. (2017). Reptiles del Ecuador. Versión
2018.0. Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. <
https://bioweb.bio/faunaweb/reptiliaweb>, 20 de Diciembre, 2017.
Uetz, P. (2010). The original descriptions of reptiles. Zootaxa 2334, 59–68.
Urbina, J., C. Navas, I. González, M. J. Gómez, J. Llano, G. Medina & A. Blanco, (2014).
Determinantes de la distribución de los anfibios en el bosque seco tropical de Colombia:
Herramientas para su conservación. El Bosque Seco Tropical en Colombia. Instituto de
investigación de recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá. 165-195.
Urbina, J., E. Bernal, N. Giraldo & A. Echeverry. (2015). El monitoreo de herpetofauna en los
procesos de restauración ecológica: indicadores y métodos. Instituto de investigación de
recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D.C. Colombia.
Urbina, J., M.I. Olivares, & V.H. Reynoso, (2006). Herpetofauna diversity and microenvironment
correlates across the pasture-edge-interior gradient in tropical rainforest fragments in the
region of Los Tuxtlas, Veracruz. Biological Conservation, 132, 61-75.
Urbina, J. & V. Reynoso. (2005). Recambio de anfibios y reptiles en el gradianete potrero-borde-
interior en la reserva de los Tuxtlas, Veracruz, México. Capítulo 15. Sobre diversidad
biológica, El significado de la diversidad Alfa, Beta y Gamma, 4, 191-207.
Valencia, A., A. Cortés & C. Ruiz. (2013). Ecosystem services provided by amphibians and reptiles
in neotropical ecosystems. International Journal of Biodiversity Science, Ecosystem
Service and Management, 257-272. https://doi.org/10.1080/21513732.2013.821168
Vargas, F. & A. Aponte. (2016). Diversidad y Recambio de Especies de anfibios y reptiles entre
coberturas vegetales en una localidad del valle del Magdalena Medio, departamento de
Antioquia, Colombia. Biota colombiana, 17 (2), 117-137.
Young, B., K. Lips, J. Reaser, R. Ibáñez, A. Salas, R. Cedeño, L. Coloma, S. Ron, E. La Marca, J.
Meyer, A. Muñoz, F. Bolaños, G. Chaves & D. Romo. (2001). Population declines and
priorities for amphibian conservation in Latino America. Conservation Biology, 15(5),
1213-1223.
Zug, G.R.,Vitt, L.J. & Caldwell,J.P. (2001). Herpetology. An Introductory Biology of Amphibians
and Reptiles. Academic Press, 630