consecuencias de la fragmentación del bosque pantanoso...
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Universidad de Concepción
Dirección de Postgrado Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas − Programa de Doctorado en
Sistemática y Biodiversidad
Consecuencias de la fragmentación del bosque pantanoso sobre el ensamblaje de la metacomunidad de epífitas
vasculares y plantas trepadoras: efecto del tamaño del fragmento, la estructura del hábitat y las interacciones
biológicas
Tesis para optar al grado de Doctor en Sistemática y Biodiversidad
JIMMY MARCELO PINCHEIRA ULBRICH CONCEPCIÓN-CHILE
2018
Profesor Guía: Dr. Cristián E. Hernández1, Dr. Alfredo Saldaña2 1Laboratorio de Ecología Evolutiva y Filoinformática, Departamento de Zoología, Facultad de
Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción. 2Departamento de Botánica, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
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Dedicatoria
A mi familia por el tiempo que los postergué, a los que ya no están y a los que harán que la
diversidad de los bosques pantanosos regrese, y retornen los saberes que parecen olvidados.
Agradecimientos
A Elías Andrade, Erwin Vázquez, Enrique Hauenstein, Ulises Sambrano, María Jesús Vargas,
Martina Pincheira, Alvaro Montaña, Erna Chaparro, Elías Painevilo y Rodrigo Cid por su
colaboración en terreno. A Enrique Hauenstein, Diego Alarcón, Liliana Casaa, Cristian
Larsen, Jonathan Urrutia, y al Herbario CONC representado por Alicia Marticorena y Roberto
Rodríguez, por su generosa contribución en la identificación de especies raras. A Daniel Rozas
y Elías Andrade por la dedicación en la elaboración cartográfica y base de datos. A Reinaldo
Rivera por su valiosa contribución de literatura para la construcción de los modelos espaciales.
A Francisco Aguilera por recibirme en la Universidad de Alcalá de Henares, donde comencé a
escribir esta tesis, y a Daniel García de la Universidad de Oviedo, por ofrecerme un espacio
para (casi)finalizarla. A Cristina Hernández y Alfredo Saldaña por el apoyo durante el
transcurso del Doctorado. A Evelyn Habit y Ernesto Gianoli, por la revisión crítica del
manuscrito. También a la directora del programa de ese entonces, Viviane Jeréz por su guía en
la primera etapa del Doctorado. A Fernando Peña y a mis compañeros del Laboratorio de
Planificación Territorial por el buen humor y por entender que a veces debía estudiar en el
trabajo. Al Proyecto del Fondo de Investigación del Bosque Nativo (CONAF) 075/2011
“Plantas trepadoras y epífitas vasculares en bosques pantanosos del borde costero de la
Araucanía; determinación de especies y áreas de conservación”. A los pequeños propietarios,
administradores y dueños de fundo por facilitarnos las condiciones de acceso a los predios. A
la beca CONICYT-PCHA/doctorado Nacional/2014-21140823. Al proyecto FONDECYT
1151375: Escenarios prospectivos del paisaje para la planificación territorial: Un marco
adaptativo de apoyo a las decisiones en espacios costeros integrando modelación de cambio de
uso/cobertura de suelo y dinámica de producción de servicios ecosistémicos.
A Dios y todos infinitas gracias.
iii
En el periodo 2012-2013 fue fundamental la Beca de Posgrado otorgada por la Universidad de
Concepción. La graduación en este prestigioso programa ha sido posible gracias al proyecto
EDPG LPR-161 de la Dirección de Postgrado de esta institución.
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Tabla de contenido
Índice de tablas ......................................................................................................................................... v
Índice de figuras ........................................................................................................................................ v
RESUMEN ............................................................................................................................................... vi
ABSTRACT ............................................................................................................................................ viii
1. INTRODUCCIÓN .............................................................................................................................. 1
1.1. Diversidad y ecología de plantas trepadoras y epífitas vasculares .................................... 2
1.1.1 Diversidad de epífitas vasculares y plantas trepadoras ...................................................... 2
1.1.2. Inventarios de especies y su importancia para plantas trepadoras y epífitas vasculares .. 3
1.1.3. La fragmentación del ecosistema y los cambios de diversidad en epífitas vasculares y plantas trepadoras ............................................................................................................... 5
1.1.4. Hipótesis acerca de la variación de la metacomunidad en ambientes fragmentados ........ 7
1.1.5. Aproximaciones metodológicas .........................................................................................11
1.1.6. Los bosques pantanosos de temu-pitra como caso de estudio ........................................13
1.2. Hipótesis de trabajo ...........................................................................................................14
1.3. Objetivo general ................................................................................................................15
1.4. Objetivos específicos .........................................................................................................15
2. MATERIALES Y MÉTODOS ..........................................................................................................17
2.1. Caracterización del área de estudio ..................................................................................17
2.2. Muestreo ............................................................................................................................18
2.2.1. Selección de los sitios de muestreo ..................................................................................18
2.2.2. Inventario de especies .......................................................................................................20
2.3. Análisis de datos ...............................................................................................................21
2.3.1. Evaluación del esfuerzo de muestreo ...............................................................................21
2.3.2. Evaluación de la relación especie-área .............................................................................23
2.3.3. Evaluación del anidamiento de la composición de especies ............................................26
2.3.4. Evaluación del efecto de las variables del hábitat sobre el ensamblaje de especies .......27
2.3.5. Análisis de la co-ocurrencia de helechos epífitos .............................................................29
3. RESULTADOS ...............................................................................................................................32
3.1. Riqueza y composición florística .......................................................................................32
3.2. Evaluación del esfuerzo de muestreo ...............................................................................33
3.3. Evaluación de la relación especie-área .............................................................................37
3.4. Evaluación del anidamiento de la composición de especies ............................................39
3.5. Evaluación del efecto de las variables del hábitat sobre el ensamblaje de especies .......41
3.6. Análisis de la co-ocurrencia de helechos epífitos .............................................................45
4. Discusión .......................................................................................................................................50
5. Conclusiones ................................................................................................................................58
6. Referencias ...................................................................................................................................59
Anexos…………………………………………………………………………………………….………….…..75
v
Índice de tablas
Tabla 1. Riqueza y composición florística de epífitas vasculares y plantas trepadoras del bosque
pantanoso de la costa de La Araucanía .....................................................................................32
Tabla 2. Síntesis del inventario de especies de epífitas vasculares y plantas trepadoras realizado en 30 fragmentos de bosque pantanoso en la costa de la Araucanía ............................................35
Tabla 3. Modelos de regresión y su ajuste para la relación entre el área de 30 fragmentos de bosque y su riqueza de especies plantas trepadoras y epífitas vasculares ..............................................39
Tabla 4. Métricas de anidamiento para los ensambles de especies de epífitas vasculares y plantas trepadoras en 30 fragmentos de bosque pantanoso .................................................................41
Tabla 5. Selección de variables que mejor explican el patrón de agrupamiento de la similitud de epífitas y trepadoras ...................................................................................................................44
Tabla 6. Índice de co-ocurrencia de Chao (2008) para la comunidad de helechos película en cuatro exposiciones del tronco (sitios) ..................................................................................................46
Tabla 7. Índice de co-ocurrencia C-Score (Stone y Robert 1990) para la comunidad de helechos película en las cuatro exposiciones del tronco (sitios) ...............................................................47
Tabla 8. Correlación lineal de Pearson para la relación entre seis variables de hábitat del bosque pantanoso y los índices de co-ocurrencia de Chao y C-score en cuatro exposiciones del tronco de los árboles .............................................................................................................................49
Índice de figuras
Figura 1. Matriz de presencia-ausencia de especies anidada para sitios ordenados por el tamaño del área del sitio y la distancia a la fuente de colonización……………………………………………..9
Figura 2. Mapa del área de estudio con la localización de los 30 fragmentos de bosque pantanoso....19
Figura 3. Extrapolación de la curva de rarefacción desde la muestra de referencia ..............................34
Figura 4. Riqueza asintótica estimada para los ensambles de epífitas vasculares (A) y plantas trepadoras (B) en 30 fragmentos del bosque pantanoso ...........................................................37
Figura 5. Grupos obtenidos con el algoritmo UPGMA para el ensamble de epífitas y trepadoras ........43
vi
RESUMEN
La reducción del hábitat en los paisajes fragmentados ofrece una oportunidad para estudiar
los mecanismos biogeográficos que conducen los cambios de diversidad en
metacomunidades poco estudiadas. En este estudio se analizaron los patrones de
distribución espacial de los ensambles de plantas trepadoras y epífitas vasculares a escala
de paisaje y de hábitat en 30 fragmentos de bosque pantanoso costero de La Araucanía.
Ambos grupos de plantas dependen fuertemente de los bosques para sobrevivir por lo cual
su variación en distribución y abundancia podrían estar marcando cambios en la estructura
del paisaje y en el hábitat. Estas especies, son componentes estructurales y dinámicos de
los bosques templados de Sudamérica que contribuyen notablemente a la diversidad de la
flora vascular de Chile y Argentina, aunque recién en los últimos 20 años han recibido un
interés creciente por comprender sus patrones de distribución y abundancia. Desde un punto
de vista metodológico, se condujo un inventario de especies mediante un muestreo no
aleatorio, por lo que primero se evaluó la completitud de los inventarios por medio de curvas
de rarefacción y el índice asintótico de especies Chao 1, usando los árboles como medida
del esfuerzo de muestreo. Segundo, se evaluó indirectamente la dinámica de colonización-
extinción mediante la evaluación de la relación especie-área y el anidamiento de la
composición de especies. Para la relación especie-área, se ajustó un modelo de regresión
lineal simple (SLR) y dos modelos que consideran la autocorrelación espacial de la riqueza
de especies entre fragmentos (GLS y SAR). Para medir el anidamiento de especies, se
utilizó el índice NODF y WNODF sobre una matriz de presencia-ausencia y abundancia,
respectivamente, matrices que fueron ordenadas por tamaño de fragmento y distancia al
fragmento de mayor tamaño, respectivamente. Tercero, se evaluó el efecto de 19 variables
del hábitat sobre el ensamblaje de especies que en resumen evalúan, el efecto de la
ocupación de sitio, la abundancia de los árboles y su identidad taxonómica, la apertura del
dosel y los troncos en descomposición, mediante un método basados en matrices de
similitud (rutina DistLM), el cual representa un enfoque de regresión multivariable basado en
distancias. Cuarto, se evaluó el patrón de co-ocurrencia de helechos epífitos en cuatro
exposiciones del tronco (noreste, sureste, suroeste y noroeste) de los árboles utilizando el
índice de Chao como evidencia indirecta de competencia interespecífica. Los resultados
mostraron que: (i) la riqueza total de la metacomunidad fue de 16 especies de epífitas
vasculares y 17 especies de plantas trepadoras; (ii) el inventario de epífitas y trepadoras fue
representativo de la riqueza mínima esperada en todos los fragmentos de bosque, pues solo
se esperan pocas especies en algunos sitios (epífitas �̅� = 0,51±0,47; trepadoras �̅� =
1,10±1,01); (iii) la reducción de área de los fragmentos tuvo un efecto significativo sobre la
riqueza de epífitas (Modelo GLS; β = 0,33; 𝑅𝑝2 = 0,579; p <0,001), mientras que en
vii
trepadoras el efecto no fue significativo (Modelo SAR; β = 0,136; 𝑅𝑝2 = 0,268; p = 0,053). Por
otro lado, la distancia entre los fragmentos tuvo un efecto importante en la explicación de la
riqueza de ambos ensambles, que fue notablemente mayor en trepadoras (Modelo SAR;
𝑅𝑝+𝑠2 = 0,912) que en epífitas (Modelo GLS; 𝑅𝑝+𝑠
2 = 0,714); (iv) el anidamiento de especies
usando datos de presencia-ausencia fue significativo para ambos ensambles, en todos los
casos, pero fue mayor en epífitas que en trepadoras tanto por área como por distancias al
fragmento de mayor tamaño (NODFobs>NODFest, p<0,001), y fue mayor en filas que en
columnas. Esto último indica que existe cierta co-ocurrencia de los conjuntos locales de
especies que varía directamente con el tamaño e inversamente con la distancia de los
fragmentos. Para el caso de datos de abundancia, el patrón fue opuesto (WNODFobs<
WNODFest, p<0,001), lo que se interpreta como un patrón de abundancia inverso al gradiente
de tamaños y aislamiento de los fragmentos; (v) la estructura de los ensambles de epífitas
mostraron mayor dependencia por las especies de árboles (T. stipularis, A. luma, L. chequen
L. apiculata y B. cruckshanksii), mientras que las trepadoras parecieron estar más
influenciadas por la presencia de troncos en descomposición y la ocupación del sitio (e.g. AB
y DAP); y (vi) Las especies se distribuyen en forma segregada en las cuatro exposiciones de
los árboles, tanto cuando se considera las abundancia relativas (índice de Chao,
Chaoobs<Chaoest, p<0,01) como las incidencias (presencia/ausencia) de las especies (C-
score, C-Scoreobs<C-Scoreest, p<0,001). Se concluye que los procesos de colonización local
guiada por las capacidades de colonización de las especies serían los mecanismos
predominantes para la configuración espacial de la comunidad de trepadoras, mientras que
la extinción selectiva guiada por el tamaño del parche podría caracterizar la estructura
espacial del ensamble de epífitas a escala de paisaje. Esto puede atribuirse a una dinámica
fuente-sumidero metacomunitaria, donde comunidades locales de hábitats marginales
(pequeños fragmentos) pueden persistir mediante inmigración desde fuentes cercanas más
productivas y/o consideradas como hábitats óptimos (fragmentos grandes). A escala de
hábitat, dentro de los fragmentos de bosque, la competencia interespecífica por los árboles
entre helechos epífitos parece tener un rol fundamental en la estructuración de la comunidad.
Finalmente, el estudio aquí presentando, representa una contribución al conocimiento de la
ecológica de epífitas vasculares y plantas trepadoras que considera por primera vez una
perspectiva a escala de paisaje, como base para avanzar en el esclarecimiento del
ensamblaje comunitario de ambos grupos de plantas en los bosques templados de
Sudamérica.
Palabras claves: epífitas vasculares, plantas trepadoras, metacomunidad, bosque
pantanoso, ecología del paisaje, diversidad beta.
viii
ABSTRACT
The habitat reduction in fragmented landscapes offers an opportunity to study the
biogeographical mechanisms that drive diversity changes in poorly studied metacommunities.
In this study, the spatial distribution patterns of climbing plants and vascular epiphytes
assemblages at landscape and habitat scale were analyzed in 30 fragments of coastal
swamp forest of La Araucanía. Both groups of plants depend strongly on forests to survive,
so their variation in distribution and abundance could be marking changes in the structure of
the landscape and in the habitat. These species are structural and dynamic components of
the temperate forests of South America that contribute significantly to the diversity of the
vascular flora of Chile and Argentina, although only in the last 20 years have they received a
growing interest in understanding their patterns of distribution and abundance. From a
methodological point of view, an inventory of species was conducted through a non-random
sampling, so first the completeness of the inventories was evaluated by means of rarefaction
curves and the asymptotic species index of Chao 1, using trees as a measure of sampling
effort. Second, the colonization-extinction dynamics was indirectly evaluated by evaluating
the species-area relationship and the nestedness of the species composition. For species-
area relationship, a model of simple linear regression (SLR) and two models considering
spatial autocorrelation of species richness between fragments (GLS and SAR) was adjusted.
To measure the nestedness of species, the NODF and WNODF index were used on a
presence-absence and abundance matrix, respectively, matrices that were sorted by
fragment size and distance to the largest fragment, respectively. Third, the effect of 19 habitat
variables on the assemblage of species, that in summary evaluate, the effect of the site
occupation, the abundance of the trees and their taxonomic identity, the opening of the
canopy and the decaying trunks, was evaluated by a method based on similarity matrices
(routine DistLM), which represents a multivariable distance-based regression approach.
Fourth, the pattern of co-occurrence of epiphytic ferns was evaluated at four trunk exposures
(northeast, southeast, southwest and northwest) of the trees using the Chao index as indirect
evidence of interspecific competition. The results showed that: i) The total richness of the
whole metacommunity was 16 species of vascular epiphytes and 17 species of climbing
plants; ii) the inventory of epiphytes and climbers was representative of the minimum
expected richness in all forest fragments, since only few species are expected in some sites
(epiphytes = 0.51 ± 0.47, climbers = 1.10 ± 1.01); iii) The area reduction of the fragments had
a significant effect on epiphytic richness (GLS model, β = 0.33; = 0.579, p <0.001), whereas
in climbers the effect was not significant (SAR model; = 0.136; = 0.268; p = 0.053). On the
ix
other hand, the distance between the fragments had an important role in the explanation of
the both assemblages, which was noticeably greater in climbers (SAR Model 𝑹𝒑+𝒔𝟐 = 0.912)
while in epiphytes it was lower (GLS Model = 0.714); iv) The nestedness of species using
presence-absence data was significant for both assemblages, in all cases but was higher in
epiphytes than in climbers, both by area and distances to the larger fragment (NODFobs>
NODFest, p <0.001), and was greater in rows than in columns. The latter indicates that there
is a certain co-occurrence of the local sets of species that varies directly with the gradient of
size and inversely distance of the fragments. In the case of abundance data, the pattern was
opposite (WNODFobs <WNODFest, p <0.001), which is interpreted as a pattern of
abundance inverse to the gradient of sizes and isolation of the fragments; v) the structure of
the epiphytic assemblages showed greater dependence on the tree species (T. stipularis, A.
luma, L. chequen and L. apiculata), while the climbers appeared to be more influenced by the
presence of decaying logs and the occupation of the site (e.g. DHB); vi) Species are
distributed in segregated form in the four tree exposures, both when considering the relative
abundance (Chao index, Chaoobs <Chaoest, p <0.05) and the incidences (presence-absence)
of the species (C-score, C-Scoreobs <C-Scoreest, p <0.001). The conclusion is that the
processes of local colonization guided by the dispersal capabilities of the species would be
the predominant mechanisms for the spatial configuration of the climbing community. While
the selective extinction guided by the size of the patch could characterize the spatial structure
of the assemblage of epiphytes at the landscape scale, which can be attributed to a meta-
community source-sink dynamic. In this dynamic, local communities of marginal habitats
(small fragments) can persist through immigration from more productive nearby sources
and/or considered as optimal habitats (large fragments). At the habitat scale, within the forest
fragments, the interspecific competition for trees between epiphytic ferns seems to play a
fundamental role structuring the community. Finally, the study presented here represents a
contribution to the knowledge of the ecological of vascular epiphytes and climbing plants that
considers for the first time a landscape-scale perspective, as a basis to advance in the
clarification of the community assembly of both groups of plants in the Temperate forests of
South America.
Keywords: vascular epiphytes, climbing plants, metacommunity, swamp forest, landscape
ecology, beta diversity.
1
1. INTRODUCCIÓN
Las plantas trepadoras y las epífitas vasculares dependen casi exclusivamente de los
ecosistemas boscosos, los cuales están siendo amenazados por la creciente expansión de la
frontera silvoagropecuaria, donde bosques que eran originalmente continuos y/o estaban
conectados, presentan actualmente evidencia de fragmentación y aislamiento (e.g. Vitousek
et al.1997, Laurence et al. 2002, Echeverría et al. 2006). La reducción del tamaño del hábitat
es una de las mayores causas de extinción de especies (Tilman et al. 1994), puesto que
implica una reducción de los hábitats núcleo del bosque y un incremento de los hábitats de
borde; con nuevas condiciones microclimáticas y nuevas interacciones biológicas que
pueden potencialmente cambiar la estructura de la comunidad original (Murcia 1995, Gascon
et al. 2000, López-Barrera et al. 2007).
Las plantas trepadoras y las epífitas vasculares se encuentran distribuidas ampliamente en
todas las regiones boscosas del mundo, sin embargo, han sido estudiadas principalmente en
regiones tropicales, donde logran su mayor diversidad (Schnitzer y Bonger 2002, Zotz 2005).
La literatura plantea que la comprensión actual de los cambios de diversidad de estas
especies se basa fundamentalmente sobre el conocimiento de patrones descriptivo-
observacionales sobre un marco teórico limitado a investigaciones conducida a escala local o
de hábitat en la mayoría de los casos (e.g. Gentry 1991, Arévalo y Betancur 2004, Burnham
2004, Köster et al. 2009, Pincheira-Ulbrich 2011, Bartels y Chen 2012, Wagner et al. 2015).
En este sentido, la comprensión de los patrones de distribución en el paisaje y la regla de
ensamble de la comunidad requiere de la evaluación y planteamiento de hipótesis
biogeografías, como ocurre por ejemplo con la selección de modelos para evaluar la
hipótesis de la relación especie-área en un marco espacialmente explícito (e.g. Selmi et al.
2002, Johnson y Omland 2004, Dorman et al. 2007, Mohandass et al. 2014).
Los bosques templados de Sudamérica albergan una rica diversidad de plantas trepadoras y
epífitas vasculares, que se caracterizan por un alto grado de endemismo y la presencia de
más de 50 especies, distribuidas principalmente en la región fitogeográfica del bosque
lluvioso Valdiviano (Veblen y Schlegel 1982, Marticorena y Rodríguez 1995, Arroyo et al.
1996). A escala local, se ha documentado que es posible encontrar desde 8 a 16 especies
de epífitas y entre 6 a 14 especies de plantas trepadoras (Pincheira-Ulbrich 2011), pudiendo
representar el 10% de la flora vascular (Arroyo et al. 1995). En este sentido, el estudio sobre
2
la ecología de estas plantas ha recibido un renovado interés de la comunidad científica en la
última década, que se ha traducido en un avance científico notable, que ha permitido aportar
nuevo conocimiento acerca de los patrones de distribución y abundancia (e.g. Muñoz et al.
2003, Jiménez-Castillo et al. 2007, Parra et al. 2009, Gianoli et al. 2010, Reyes et al. 2010,
Saldaña et al. 2014).
La mayoría de las investigaciones efectuadas en Chile se han desarrollado en bosques
primarios, continuos, poco alterados y dentro de Área Silvestres Protegidas (Pincheira-
Ulbrich 2011). La investigación que se propone aquí pretende contribuir con nuevos
hallazgos que permitan avanzar en el esclarecimiento del patrón y causas de ensamblaje de
plantas trepadoras y epífitas vasculares en ecosistemas fragmentados y alterados fuera de
Áreas Silvestres Protegidas. La importancia de este propósito se fundamenta en tres
aspectos: (i) la necesidad de contar con información cuantitativa de la composición y
abundancia de las poblaciones en un área fuertemente alterada como base para la
conservación de ambos grupos de plantas (UICN 2001, Bartels y Chen 2012); (ii) el estudio
del patrón de ensamble comunitario es uno de los mayores focos se interés en ecología
puesto que contribuye a dilucidar los posibles mecanismos que explican la diversidad de
especies (Weiher y Keddy 1999); y (iii) este tipo de investigación conducida a escala de
paisaje es escasa en los bosques templados de Sudamérica (y globalmente).
1.1. Diversidad y ecología de plantas trepadoras y epífitas vasculares
1.1.1 Diversidad de epífitas vasculares y plantas trepadoras
A escala global, se estima que existen unas 83 familias (con al menos una especie), al
menos 876 géneros y 29.000 especies de epífitas vasculares (Gentry y Dodson 1987),
mientras que las plantas trepadoras están representadas por unas 133 familias y más de
9.000 especies solo en el neotrópico (Gentry 1991). En esta última región las plantas
trepadoras más diversas pertenecen a la clase Dicotyledoneae (Magnoliopsida), donde se
destacan ocho familias por su elevado número de especies (Gentry 1991): Asclepiadaceae
(1.000 spp), Convolvulaceae (750 spp), Leguminosae (720 spp), Asteraceae (470 spp),
Araceae (400 spp), Bignoniaceae (400 spp), Sapindaceae (400 spp) y Malphigaceae (400
spp). Por su parte, las epífitas vasculares más comunes (Gentry y Dodson 1987, Benzig
1990), dado por su elevada representación a nivel continental y global, pertenecen a tres
grupos taxonómicos: Monocotyledoneae (Liliopsida), Dicotyledoneae y Pteridophyta
3
(helechos). La clase Monocotyledoneae está representada por tres familias: Orchidaceae
(20.000 spp), Bromeliaceae (1.144 spp), y Araceae (1.100 spp). La clase Dicotyledoneae
está representada por cinco familias: Ericaceae (478 spp), Gesneriaceae (598 spp),
Melastomataceae (647 spp), Moraceae (521 spp) y Piperaceae (710 spp). Por su parte, la
división Pteridophyta está representada por cuatro familias: Aspleniaceae (400 spp),
Hymenophyllaceae (400 spp), Lycopodaceae (200 spp) y Polypodiaceae (1.023 spp). En
bosques templados del sur de Sudamérica las angiospermás más frecuentes se encuentran
en siete familias: Philesiaceae (4 spp), Asteraceae (3 spp), Gesneriaceae (3 spp), Cornaceae
(3 spp), Lardizabalaceae (2 spp), Bignoniaceae (2 spp) y Araliaceae (2 spp) (Marticorena et
al. 2010); por su parte los helechos con mayor representación se encuentran en las familias
Hymenophyllaceae (24 spp) y Polypodiaceae (3 spp) (Marticorena y Rodríguez 1995).
En los bosques templados del sur de Sudamérica, las epífitas vasculares están
representadas principalmente por la familia Hymenophyllaceae, un grupo de helechos de
unas 24 especies de pequeño tamaño (1-30 cm) de dispersión anemócora, caracterizado por
frondas delicadas que se desarrollan en microambientes húmedos (Marticorena y Rodríguez
1995). Otras epífitas frecuentes, como Fascicularia bicolor (R. et P.) Mez (Bromeliaceae) o
Sarmienta scandens Pers. (Gesneraciae) de desarrollan en ambientes más expuestos y
poseen frutos carnosos de dispersión endozoócora (i.e. aves frugívoras, véase Armesto y
Rozzi 1989, Figueroa 2003). Las plantas trepadoras, a diferencia de las epífitas mantienen
siempre conexión con el suelo y pueden ascender varios metros de altura (e incluso alcanzar
el dosel) con un gasto mínimo en tejido de sostén logrando el ascenso gracias a estructuras
especializadas (Marticorena et al. 2010). En estos bosques las trepadoras, presentan una
mayor proporción de especies de dispersión endozoócora (a diferencia de lo que ocurre en
los trópicos, e.g. Gentry 1991), aunque también se encuentran especies como Campsidium
valdivianum (Phil.) Skottsb. (Bignoniaceae) y Elytropus chilensis Müll.Arg. (Apocynaceae)
con dispersión anemócora (Armesto y Rozzi 1989, Figueroa 2003).
1.1.2. Inventarios de especies y su importancia para plantas trepadoras y epífitas
vasculares
Los inventarios son fundamentales para conocer la diversidad de especies en una
determinada región y son la base de estudios analíticamente más complejos (Funk 2006).
Por ejemplo, los listados de especies que generan estos inventarios permiten estudiar la
4
distribución de los ensambles de plantas en el paisaje (Götzenberger et al. 2011), determinar
el estatus de conservación de las especies a escala regional (UICN 2001, Squeo et al. 2010)
o conducir investigaciones de interés biogeográfico (e.g. Swenson et al. 2012) o
macroecológico (e.g. Cadotte et al. 2006).
El número de especies es posiblemente la medida más común que arrojan los inventarios
para describir la diversidad de una comunidad o región (Gotelli y Colwell 2001). Sin embargo,
cuantificar la riqueza de especies, incluso de plantas vasculares, es una tarea difícil sino
imposible sobre todo en áreas extensas porque: (i) en la práctica no es posible identificar
todas las especies o contar todas los individuos de cada centímetro cuadrado en un
ecosistema o paisaje (Chiarucci y Palemer 2005); (ii) en la naturaleza muchas de las
especies son raras con bajas probabilidades de detección (Magurran y Handerson 2003); y
(iii) existen limitaciones logísticas que requieren un equilibrio entre un muestreo eficiente y
los recursos necesarios (i.e. costo, tiempo y accesibilidad) para un inventario completo
(Hermoso et al. 2013).
Para abordar esta dificultad, parece razonable combinar dos estrategias: (i) muestrear de
forma intensiva ensambles de especies sensibles a los cambios en el ecosistema o
climáticos, las cuales puede ser utilizadas para inferir ciertos procesos en el ecosistema y
como una señal para el resto de la biota (Lambeck 1997, Carignan y Villard 2001,
Dominguez et al. 2012, Hermoso et al. 2013); y (ii) evaluar estadísticamente (y no mediante
un censo) la calidad del inventario cuando el esfuerzo de muestreo es desigual o se
desconoce la riqueza mínima esperada en uno o más sitios (Colwell y Coddington 1994).
Para ello puede evaluarse la completitud del inventario mediante curvas de rarefacción y
estimadores asintóticos de la riqueza de especies (Colwell y Coddington 1994). Para el
primer caso, se han propuesto algoritmos que permiten comparar la riqueza de especies en
diferentes sitios (o momentos) mediante la interpolación (la vía tradicional) o la extrapolación
de las curvas de rarefacción, mientras que el segundo caso es especialmente útil cuando
están disponibles datos cuantitativos (Colwell et al. 2012, Colwell 2013).
En este marco, las plantas trepadoras y las epífitas vasculares son buenos modelos para el
estudio de la completitud de inventarios y su relación con la integridad del ecosistema
porque: (i) dependen casi exclusivamente de los árboles del bosque para sobrevivir (Benzig
1990, Schnitzer et al. 2015); (ii) responden diferenciadamente a los gradientes ambientales,
pues serían buenos indicadores del estado ecológico del ecosistema forestal y su dinámica
5
(Pincheira-Ulbrich 2011); iii) presentan amplia distribución latitudinal; y (iv) constituyen
grupos funcionales claramente diferenciables por su morfología, fisiología e historia de vida
(Schnitzer y Bongers 2002, Bartels y Shen 2012).
Los inventarios de estos ensambles pueden convertirse luego en el punto de partida de un
programa de monitoreo, sin embargo, se requiere un inventario completo de las especies
para extraer información fiable en el largo plazo que permita realizar estudios ecológicos
posteriores (Hortal et al. 2007, Domínguez et al. 2012, Rivera-Huntiel et al. 2012). Los
inventarios son una cuestión urgente en muchas regiones boscosas Latinoamericanas y
particularmente en espacios bajo fuerte presión de uso antrópico, como ocurre con el bosque
pantanoso del sur de Sudamérica (Möller y Muñoz-Pedreros 2014).
1.1.3. La fragmentación del ecosistema y los cambios de diversidad en epífitas vasculares y
plantas trepadoras
El proceso inicial de pérdida y fragmentación del bosque a escala de paisaje parece ejercer
efectos diferenciados en epífitas vasculares y plantas trepadoras, puesto que se ha
documentado que las lianas en bosques tropicales suelen aumentar su diversidad dentro de
claros y bordes de fragmentos (véase revisión de Campbell et al. 2015), mientras que la
diversidad de epífitas tiende a disminuir en árboles aislados en la matriz, con la distancia
desde el borde de los fragmentos y en general en todo el paisaje fragmentado (e.g. Barthlot
et al. 2001, Flores-Palacios y García-Franco 2008, Köster et al. 2008). Sin embargo, la
literatura plantea varias excepciones, donde epífitas (e.g. Zotz 2009) y trepadoras (e.g.
Campbell et al. 2015) incrementarían su abundancia en ecosistemas fragmentados. En
general, en etapas avanzadas de deterioro del bosque y con la pérdida de hábitats núcleo,
se espera que muchos ensambles tiendan a simplificarse o desaparecer, lo cual dependería
de su estrategia ecológica y fisiología en respuesta a filtros ambientales (Schnitzer 2005,
Zotz y Bader 2009, Larrea y Werner 2010, Campbell 2015). Así, los cambios a escala de
paisaje pueden ejercer efectos significativos sobre la diversidad de plantas vasculares, tal
como también se ha documentado en bosques extratropicales de América del Sur para
diferentes grupos, como: arbustos (e.g. Cagnolo et al. 2006, Echeverría et al. 2007), árboles
(e.g. Bustamante y Castor 1998, Rau et al. 2006, Pincheira-Ulbrich et al. 2008), y plantas
trepadoras y epífitas vasculares (Malizia y Grau 2008, Köster et al. 2009, Pinchera Ulbrich et
al. 2012, 2016).
6
La evaluación de los patrones y mecanismos que controlan la diversidad en ecosistemas
fragmentados a escala de paisaje (y en grandes escalas) representa un interés reciente y un
avance notable en el conocimiento ecológico y biogeográfico de trepadoras y epífitas
vasculares (Pincheira-Ulbrich 2011, Campbell 2015). Sin embargo, aún las investigaciones
en este nivel son realmente escasas si se compara con el volumen de estudios a escala
local, y más aún fuera de áreas tropicales (véase Laurance et al. 2001, Ibarra-Manriquez y
Martínez-Ramos 2002, Kreft et al. 2004, Schnitzer 2005, Köster et al. 2008, Zotz y Bader
2009, Larrea y Werner 2010, Bartels y Shen 2012, Campbell 2015). A escala local o de
hábitat, los factores que influirían en el patrón de cambio de la riqueza de epífitas vasculares
son las variaciones de humedad en el ambiente (estrés por desecación), la baja tasa de
crecimiento y las limitaciones de dispersión de las especies (ver revisión de Bartels y Chen
2012). Mientras que en plantas trepadoras, la dinámica de claros, la presencia de hábitat
secundarios (alterado por factores naturales o humanos) (e.g. Schnitzer y Bongers 2002,
Campbell et al. 2018) y la fertilidad del suelo (Powers 2015) parecen influir en los cambios en
abundancia; aunque también se discute el efecto de las características del hospedero (Van
der Heigden y Phillips 2008, Sfair et al. 2010) y el rol de los mecanismos de trepado en la
distribución de estas plantas (Durigon et al. 2014). En el caso de epífitas, también se ha
evaluado la co-ocurrencia de las especies como evidencia indirecta de la posible causa de la
estructuración de la comunidad (e.g. competencia), sin embargo, los resultados no han sido
concluyentes (Burns 2008, Burns y Zotz 2010, Taylor et al. 2016). Hasta la fecha, el interés
ha estado puesto en la variabilidad de las condiciones del microhábitat, así, por ejemplo, se
ha demostrado que la exposición más húmeda en los primeros metros del tronco
proporcionaría mejores condiciones para helechos epifitos (Hymenophyllaceae), mientras
que las trepadoras preferirían sitios con mayor radiación solar directa (Muñoz et al. 2003
Woda et al. 2006, San Martín et al. 2008, Parra et al. 2009).
En general, los cambios microclimáticos al interior del ecosistema parecen correlacionarse
más directamente con las epífitas vasculares que con las trepadoras (e.g. Dewalt et al 2000,
Arévalo y Betancur 2004, Flores-Palacios y García-Franco 2008, Gianoli et al. 2010, Reyes
et al. 2010, Saldaña et al. 2014). Asimismo, la estructura del hábitat parece ser un factor que
influye notoriamente en los cambios de diversidad de epífitas (Woda et al. 2006, Saldaña et
al. 2014), en cambio, esto no parece ser tan concluyente en plantas trepadoras (Gianoli et al.
2010). Actualmente, el efecto de algunos de los componentes de la estructura, como el
diámetro de los árboles (i.e. Muñoz et al. 2003, Carrasco-Urra y Gianoli 2009) o la identidad
taxonómica de las especies forófitas (Muñoz et al. 2003, Parra et al. 2009 y Saldaña et al
7
2014) aún no han sido completamente resueltos (i.e. Wagner et al. 2015, Taylor et al. 2016).
De hecho, si bien existe un número importante de estudios a escala local, el patrón de
ensamblaje comunitario (o los factores bióticos y ambientales que determinan la estructura
de la comunidad) ha sido escasamente puesto a prueba (Burns y Zotz 2010). Con todo, es
posible afirmar que tanto plantas trepadoras como epífitas vasculares podrían responder
ecológicamente distinto a los efectos de la fragmentación de hábitat y a los cambios del
paisaje dado que constituyen grupos funcionales claramente diferenciables por su
morfología, fisiología e historia de vida (Schnitzer y Bongers 2002, Martínez-Ramos 2008,
Bartels y Shen 2012).
1.1.4. Hipótesis acerca de la variación de la metacomunidad en ambientes fragmentados
La metacomunidad se define como un conjunto de comunidades locales que están
vinculados por dispersión de múltiples especies que potencialmente interactúan (Leibold et
al. 2004). En ambientes fragmentados, el modelo denominado “efecto de masa” − flujo de
individuos o propágulos desde de un sitio determinado a otro − puede ser apropiado para
estudiar cómo se conecta y se ensambla la comunidad en diferentes escalas espaciales. Por
ejemplo, en la escala pequeña o de micrositio es posible que pueda mantenerse un solo
individuo o grupo de individuos de un más especies (e.g. plantas). A su vez, los micrositios
están anidados en las localidades que sostienen la comunidad local (el parche o fragmento
de bosque). Luego, las comunidades locales están conectadas con otras comunidades
locales, ocupando una región (Leibold et al. 2014).
A escala regional o de paisaje, una de las hipótesis biogeográficas clásicas usadas para
explicar los cambios en diversidad es la covariación entre el tamaño de islas (o fragmentos
de hábitats) y la riqueza de especies (hipótesis del área per se), observación que plantea
que el número de especies dentro de un grupo taxonómico tiende a incrementarse con el
tamaño del área, pues grandes áreas mantendrían especies con tamaños poblacionales más
estables y recibirían mayor inmigración que áreas pequeñas, idea que no es nueva, pero que
tomó fuerza en el marco de la teoría de la biogeografía de islas (MacArthur y Wilson 1967).
Cuando la dispersión entre las comunidades locales es alta puede estudiarse el efecto de
masa, el cual modifica la abundancia y la interacción de las especies (Holt 1985, Danielson
1991). En este enfoque metacomunitario la heterogeneidad del hábitat, la dispersión, y los
rasgos de especies son fundamentales para comprender la dinámica y la estructura de los
ensambles (Holyoak et al. 2005).
8
El balance de las tasas de inmigración y extinción puede ser representado por una dinámica
fuente-sumidero metacomunitaria, donde comunidades locales de hábitats marginales (e.g.
en fragmentos de hábitat pequeños) pueden persistir mediante inmigración desde fuentes
cercanas más productivas y/o consideradas como hábitats óptimos (e.g. ecosistemas
continuos o fragmentos grandes) (Pulliam 1988, Leibold et al. 2004). Así, fragmentos
pequeños sostendrían relativamente pocas especies dada las mayores tasas de extinción,
mientras que fragmentos grandes mantendrían una riqueza mayor de especies y menor tasa
de extinción local (MacArthur y Wilson, 1967, Leibold et al. 2004). El efecto del tamaño del
fragmento ha sido estudiado ampliamente en diferentes taxa, incluido plantas vasculares
(e.g. Bustamante y Castor 1998, Cagnolo et al. 2006, Echeverría et al. 2007, Pincheira-
Ulbrich et al. 2009), sin embargo, esta hipótesis ha sido escasamente evaluada en plantas
trepadoras y epífitas vasculares (pero véase Arroyo-Rodríguez y Toledo-Acevedo 2009,
Mohandass et al. 2014).
El énfasis de la hipótesis del área per se está puesta en la predicción del número de
especies y no en la identidad taxonómica de estas especies, por tanto, si bien el tamaño de
los fragmentos podría ser un buen predictor de la riqueza, poco puede inferirse sobre la
composición o estructura de la metacomunidad. Al respecto, parece pertinente evaluar el
patrón de anidamiento de las especies sobre la misma base de datos (Cutler 1994, Ulrich et
al. 2009, Ulrich y Almeida-Neto 2012). Como el balance de las tasas de inmigración y
extinción dependerían del tamaño de la isla (o hábitat) y/o la distancia a la fuente de
colonización de especies, el análisis de anidamiento permite poner a prueba la hipótesis de
una dinámica fuente-sumidero como explicación al patrón de ensamblaje en el espacio (e.g.
Zuñiga-Reinoso et al. 2013). Se espera que bajo un patrón anidado la composición de
especies de pequeños ensambles (fragmentos pequeños) sea un subconjunto anidado de la
composición de especies de grandes ensambles (fragmentos grandes), patrón que reflejaría
la secuencia ordenada de extinciones (Patterson y Atmar 1986). Entonces, si el área produce
anidamiento y el aislamiento no, el sistema debe ser conducido por extinción por que la
colonización no es suficientemente fuerte para generar anidamiento. Si el argumento es
opuesto, el área no produce anidamiento y el aislamiento sí, es menos claro si la inmigración
selectiva o extinción es lo que conduce este patrón (Bruun y Moen 2003, Ulrich 2009) (Fig.
1).
9
Figura 1. Matriz de presencia-ausencia de especies anidada para sitios ordenados por el tamaño del
área del sitio y la distancia a la fuente de colonización. La reducción del tamaño del fragmento
marcaría la reducción del tamaño de las poblaciones, mientras que la dispersión sería menor hacia los
fragmentos más lejanos de la fuente de colonización. Los círculos muestras las especies
idiosincráticas (Fuente: modificado de Ulrich et al. 2009).
En la naturaleza ambos patrones (la relación especie/área y anidamiento) pocas veces se
ajustan perfectamente al modelo esperado, existiendo desviaciones o “ruido” que pueden
atribuirse a: (i) el muestreo pasivo (las especies más abundantes tendrían mayor
probabilidad de encontrarse en los sitios simplemente por azar [Connor y MacCoy 1979,
Ulrich et al. 2009]); (ii) la colonización selectiva (mecanismo que asume una relación entre el
aislamiento de los sitios y la capacidad de dispersión de las especies [Ulrich et al. 2009]); (iii)
la heterogeneidad del hábitat o anidamiento de hábitats (mecanismo que plantea una
relación entre la heterogeneidad del hábitat y el grado de especialización [Ulrich et al. 2009]);
y (iv) las diferencias en los rasgos funcionales entre las especies (e.g. tolerancia a la matriz,
habilidad de competencia y sensibilidad a las perturbaciones [Ewers y Didham 2005, Ulrich et
al. 2009]). En este contexto la identificación de especies idiosincráticas (especies que se
desvían del patrón general de anidamiento) puede ofrecer mayores posibilidades de
explicación de los patrones biogeográficos (Ulrich et al. 2009). En consecuencia, la
Sitios ordenados por tamaño Sitios ordenados por distancia
TamañoTam
año Tamaño de la población TamañoTam
año Dispersión
10
fragmentación del hábitat tendría efectos diferenciados sobre los distintos tipos de
organismos (vease Rau et al. 2006 y Jaña-Prado et al. 2006).
La heterogeneidad del hábitat es posiblemente el componente subyacente más importante
en la relación especie-área (Boekclen 1986) y del anidamiento de la composición de
especies (Mouquet et al 2006). La revisión efectuada por Jana-Prado et al. (2006), plantea
que la estructura del hábitat por sí sola puede explicar muchos de los cambios poblacionales,
sin una correlación fuerte con el tamaño de los fragmentos. Así, hábitats estructuralmente
más complejos y heterogéneos ofrecerían recursos para el establecimiento de un mayor
número de especies que podrían coexistir a escala local y regional. Sin embargo, aunque las
especies coexistan, tienen que diferir tanto en sus capacidades para competir y dispersar sus
propágulos, en una compensación entre la competencia a escala local y la dispersión a
escala regional (Leibold et al. 2004). En este sentido, el modelo clásico de ensamble de
Diamond (1975) plantea que la estructura de la metacomunidad dependería
fundamentalmente de la competencia interespecífica, donde la dispersión no tendría un rol
importante. Así, en los parches más simples (pocas especies de árboles y estructura
homogénea) se produciría exclusión competitiva por sustrato y por tanto serán más pobres
en especies, mientras que en los parches más complejos (muchas especies de árboles y
estructura heterogénea) puede darse la coexistencia entre especies competidoras y por tanto
serán más diversos (Bartels y Chen 2012). Sin embargo, estos patrones podrían ser
explicados simplemente por azar (Connor y Simberloff 1979), y como es usual, la
heterogeneidad del medio ambiente es un factor de confusión (Weiher y Keddy 1999).
En bosques tropicales el efecto de la estructura del hábitat ha sido observada por varios
autores, tales como Barthlott el al. (2001) y Arévalo y Betancur (2004) en epífitas vasculares,
y Baars et al. (1998) y Dewalt et al. (2000) en plantas trepadoras. En el caso de los bosques
templados de Chile y Argentina la mayoría de los estudios − conducidos a escala local −, han
considerado a la estructura como un factor que directa o indirectamente influye fuertemente
en el microclima y el uso del espacio al interior del hábitat (Pincheira-Ulbrich 2011). En este
marco, Carrasco-Urra y Gianoli (2009) demostraron que la abundancia de plantas trepadoras
no depende de la disponibilidad de luz ni de las especies forófitas per se, sino del diámetro
del tronco y los mecanismos de trepado. Muñoz et al. (2003), demuestran preferencia de
algunas especies epífitas por árboles con diámetros grandes, y que la abundancia y riqueza
de algunas especies de epífitas y trepadoras cambia en forma significativa entre las especies
forófitas. Respecto de este último resultado, San Martín et al. (2008) sólo pudieron demostrar
11
esta relación para una especie de Hymenophylum spp. mientras que los resultados
obtenidos por Parra et al. (2009) y Saldaña et al. (2014), sugieren que los microhábitat
húmedos que ofrecen los árboles hospederos parecen influir más fuertemente en la
distribución helechos película que la identidad taxonómica per se del hospedero o el estado
de sucesión del bosque (i.e. la estructura del hábitat).
1.1.5. Aproximaciones metodológicas
Tradicionalmente, la hipótesis del área per se ha sido evaluada mediante la construcción de
modelos de regresión lineal simple (e.g. lineal, exponencial, logarítmico, potencial), siguiendo
procedimientos estándar, donde la variable independiente es el tamaño de los fragmentos de
hábitat y la variable dependiente es la riqueza de especies (Connor McCoy 1979, Rau et al.
2006). Luego para la selección del mejor modelo puede utilizarse el criterio de información
de Akaike (AIC) o un Análisis de Varianza utilizando el coeficiente de determinación (R2)
cuando los modelos están anidados (Tjørve 2009). El problema de esta aproximación es que
no considera explícitamente la localización de las muestras en el espacio geográfico, lo cual
implica que no se evalúa la autocorrelación espacial entre las muestras (o sitios). Esto
vulnera uno de los principios fundamentales del análisis de regresión estándar: la
independencia de los residuos del modelo (e.g. Dormann et al. 2007). La autocorrelación
podría aparecer cuando muestras cercanas son más parecidas entre sí que muestras
lejanas, como consecuencia de un conjunto de mecanismos endógenos (e.g. dispersión) y
exógenos (e.g. geomorfología), que explicarían la estructuración de la distribución de las
especies en el espacio. En consecuencia, la autocorrelación espacial debe evaluarse porque
puede sobreestimar los grados de libertad, generar cambios en lo estimadores del modelo
regresión e incrementar el error de tipo I (Legendre y Fortin 1989, Selmi et al. 2002, Kissling
y Carl 2008).
En el caso del patrón de anidamiento, se utilizan índices que relacionan las presencias y
ausencias de las especies (e.g. índice de Temperatura, índice de discrepancia) o las
abundancias (i.e. WNODF) con los valores esperados para un anidamiento perfecto de la
matriz de datos (e.g. muestras ordenadas de mayor a menor riqueza de especies) (Almeida-
Neto y Ulrich 2011). El proceso potencial que explicaría el anidamiento no puede ser
distinguido simplemente por el establecimiento de un patrón estadístico de anidamiento, para
ello se usan modelos nulos basados en el ordenamiento diferente de la misma matriz, donde
es posible aleatorizar tanto los totales marginales de columnas (e.g. fragmentos de hábitats),
12
las filas (especies) y los valores internos de la matriz (presencias o abundancias) (Almeida-
Neto y Ulrich 2011).
Respecto de los estudios que evalúan el efecto de la heterogeneidad del hábitat, la literatura
muestra que se han utilizados una amplia gama de técnicas estadísticas, por ejemplo: (i) la
prueba de chi-cuadrado para determinar variación de la riqueza de especies en tres clase de
tamaño de diámetro del forófito (i.e. Muñoz et al. 2003); (ii) el Análisis de Varianza de dos
vías para determinar el efecto de la apertura del dosel y la humedad relativa sobre los
cambios de abundancia de las especies de helechos película (Parra et al. 2009); (iii) el
Análisis de Varianza de una vía para evaluar las diferencias de abundancias en tres
ambientes lumínicos en el caso de trepadoras (Gianoli et al. 2010); (iv) la prueba de Kruskal-
Wallis para datos fisicoquímicos no paramétricos en tres situaciones de sustrato (Reyes et al.
2010), entre otras técnicas (véase Carrasco-Urra y Gianoli 2009, Gianoli y Saldaña 2013,
Saldaña et al., 2014).
En el caso de la interacción entre especies o las asociaciones no-aleatorias en los
ensambles comunitarios, una aproximación clásica está dado bajo el paradigma de
competencia, donde dos especies que compiten fuertemente nunca coexistirían en el mismo
ensamblaje local (Diamond 1975). La estimación de asociaciones no-aleatorias puede
evaluarse mediante índices que consideran la abundancia de (Chao et al. 2008) o datos de
presencia-ausencia (Stone y Roberts 1990), aunque el patrón de abundancia podría
contener una señal más compleja y sutil de las normas comunitarias de ensamble que
matrices binarias de presencia-ausencia (Ulrich y Gotelli 2010). No obstante, las
interacciones entre especies (e.g. competencia) es uno de los aspectos más controversiales
de evaluar en experimentos naturales, ya que diferentes mecanismos pueden interactuar
(Ulrich y Gotelli 2010).
En este marco, el patrón de ensamblaje de la comunidad (un conjunto de variables
ambientales y biológicas que conducen este patrón) es raramente puesto a prueba en
estudios de campo o experimentalmente (Leibold et al. 2004). Las aproximaciones más
recientes se han asociado al uso de modelos nulos, donde múltiples conjuntos de datos se
aleatorizan de modo que la distribución de frecuencias originada a partir de este modelo
representa la hipótesis nula de que el patrón observado es producto de la casualidad o el
azar (hipótesis nula) (Ulrich y Gotelli 2010). Sin embargo, en los estudios conducidos en
bosques templados de Sudamérica el uso de modelos nulos ha sido casi inexistente (i.e.
13
Muñoz et al. 2003). Esta aproximación podría brindar nuevos hallazgos sobre los patrones y
causas comunitarias de la composición de los ensambles en plantas trepadoras y epífitas
vasculares a escala de hábitat y de paisaje. Al respecto, se espera que ambos ensambles
usen el espacio diferencialmente dado a que son grupos funcionales distintos, con lo cual la
covariación de la respuesta de la diversidad ante la fragmentación del hábitat pueda ser más
pronunciada en epífitas que trepadoras (Véase Pincheira-Ulbrich 2011).
1.1.6. Los bosques pantanosos de temu-pitra como caso de estudio
A escala de paisaje, el estudio de los patrones biogeográficos puede arrojar resultados
espurios si no se controla la heterogeneidad ambiental. En la naturaleza a veces el control
de ciertas variables estructurales del hábitat es imposible por lo que la selección de los sitios
de estudios puede jugar un rol fundamental en la interpretación del tipo de ensamble
(Götzenberger et al. 2012). Aquí, los bosques secundarios ofrecen la oportunidad de poner a
prueba hipótesis biogeográfícas a escala metacomunitaria, ya que la estructura etaria y
florística de estos bosques tiende a ser más homogénea que bosques primarios. En este
marco, dentro de los ecosistemas templados de América del Sur, los bosques pantanosos
del borde costero de la Región de La Araucanía en Chile, son bosques secundarios que
constituyen un modelo de estudio que ha permanecido como remanentes de la degradación
antrópica, debido a que ocupan suelos de menor valor agrícola y menor interés forestal
(Ramírez et al. 1983, San Martín et al. 1988, Squeo et al. 2001, Peña-Cortés et al. 2011).
Los bosques pantanosos son uno de los ecosistemas más alterados en Chile, pues han sido
frecuentemente amenazados por la presión de uso humano para la apertura de campos
agrícolas, pastoreo y la extracción de leña (Ramírez et al. 1983, San Martín et al. 1988,
Squeo et al. 2001). Estos bosques de la costa de La Araucanía, compuestos principalmente
por Myrceugenia exsucca (DC.) Berg y Blepharocalix crukshanksii (H. et A.) Nied., están
insertos en una matriz eminentemente agrícola encontrándose exclusivamente en zonas
planas (llanuras aluviales), asociados a cursos de agua y/o con distintos niveles de
anegamiento de suelo. Están representados por una superficie de 7.675 ha, que equivale
aproximadamente al 4,6% de este territorio y donde se distribuyen 427 fragmentos de
bosque, con tamaños que varían entre 923 m2 hasta 936 ha, lo que demuestra la naturaleza
fragmentada del ecosistema (Peña-Cortés et al. 2011). La reducción del hábitat en estos
paisajes fragmentados parecen ser un buen modelo para poner a prueba hipótesis
ecológicas y biogeográficas a escala metacomunitaria como explicación a los cambios de
14
diversidad en ensambles poco estudiados, como ocurre con las plantas trepadoras y epífitas
vasculares.
1.2. Hipótesis de trabajo
I. La reducción del tamaño de los fragmentos de bosque pantanoso covaría
negativamente con la riqueza de especies de los parches, donde el mecanismo
subyacente que conduce este patrón es un cambio en el balance en los procesos de
colonización y extinción. Este proceso de reducción del hábitat a escala de paisaje es
una de las principales causas de extinción de especies puesto que influye directa o
indirectamente en una seria de procesos biológico-ecológicos que conducen a la
reducción en los tamaños poblacionales (e.g. Macarthur y Wilson 1967, Leibold et al.
2004).
II. La composición de los ensamble de plantas trepadoras y epifitas vasculares se ajusta
a una dinámica fuente-sumidero a escala metacomunitaria debido a que la
fragmentación del hábitat determina un gradiente de calidad de parches diferenciada,
donde parches de alta calidad proveen de propágulos a parches de menor calidad.
De este modo los fragmentos de bosque de menor tamaño situados en una matriz de
paisaje silvoagropecuaria con alta presión de uso humano (Peña-Cortés et al. 2011),
constituirían ambientes marginales (hábitats sumideros) que se mantendrían por la
llegada de progágulos desde fragmentos grandes (hábitat fuente) mejor conservados
(e.g. Kneitel y Miller 2003, Leibold et al. 2004).
III. La estructura del hábitat afecta más fuertemente el ensamblaje de epifitas vasculares
que el de trepadoras, puesto que las epifitas son más dependientes de las variables
microambientales en todas la etapas de su ciclo de vida. Las epífitas son más
sensibles a filtros ambientales y crecen fundamentalmente sobre los árboles (Bartels
y Chen 2012), mientras que las trepadoras pueden pasar tiempo en el suelo hasta
que las condiciones de hábitat (e.g. árboles con diámetros pequeños y apertura del
dosel) y los mecanismo de ascenso les permitan trepar (Putz 1984, Carrasco-Urra y
Gianoli 2009, Gianoli 2015).
IV. Los helechos epífitos co-ocurren menos de lo esperado por azar sobre las cuatro
exposiciones del tronco de los árboles, lo que constituiría evidencia indirecta de
15
competencia por el espacio a escala de microhábitat. En el “archipiélago” de árboles
de un fragmentos de bosque, las exposiciones son un recurso limitado susceptible de
colonización por los propágulos de muchas especies (Burns y Zotz 2010), pero no
todas podrán establecerse en el mismo sitio, patrón que se replica en la
metacomunidad (véase Ulrich y Gotelli 2010).
En consecuencia, este estudio plantea responder cuatro preguntas de investigación:
i. ¿El tamaño de los fragmentos de bosque ejerce efectos significativos sobre la riqueza
de especies, lo que puede ser representado por una dinámica de colonización-
extinción en el paisaje?;
ii. ¿El tamaño y aislamiento de los fragmentos de bosque ejerce efectos significativos
sobre la estructura de los ensambles de epífitas y plantas trepadoras, lo que puede
ser representado por una dinámica fuente-sumidero metacomunitaria?;
iii. ¿La estructura del hábitat afecta más fuertemente el ensamblaje de especies de
epífitas que de trepadoras dentro de los fragmentos de bosque?;
iv. Los helechos epifitos son muy dependientes del hábitat local por lo que ¿co-ocurren
menos de lo esperado por azar sobre las exposiciones en el tronco de los árboles
(microhábitats) debido a competencia por el espacio?
1.3. Objetivo general
Analizar los patrones de distribución espacial de los ensambles de plantas trepadoras y
epífitas vasculares a escala de paisaje y de hábitat a través de la cuantificación de la
diversidad de sus poblaciones en 30 fragmentos de bosque pantanoso costero de La
Araucanía, como base para el esclarecimiento de los mecanismos que explican el
ensamblaje comunitario de ambos grupos de plantas en bosques templados fragmentados.
1.4. Objetivos específicos
i. Cuantificar la riqueza y abundancia de especies de epífitas vasculares y plantas
trepadoras en los fragmentos de bosque.
16
ii. Evaluar la relación especie-área de los fragmentos de bosque en el paisaje.
iii. Evaluar el anidamiento de la composición de especies en los fragmentos de bosque a
escala metacomunitaria.
iv. Relacionar las variables estructurales de los fragmentos de bosque con la diversidad
de los ensambles de plantas trepadoras y epífitas vasculares.
v. Evaluar la co-ocurrencia de las especies de epífitas en el microhábitat de las cuatro
exposiciones del tronco de los árboles en los parches de bosque.
17
2. MATERIALES Y MÉTODOS
2.1. Caracterización del área de estudio
El área de estudio se localiza en el borde costero de la Región de La Araucanía en Chile (38º
30' y los 39º 30' de Latitud Sur y los 72º 45' y los 73º 30' de Longitud Oeste), comprende una
superficie de 1.656 km2, estando delimitada hacia el sur y norte por los ríos Imperial y
Queule, respectivamente, mientras que hacia el este y oeste limita con la cordillera de la
costa y océano Pacífico, respectivamente (Peña-Cortés et al. 2011). El clima es oceánico
con influencia mediterránea (Luebert y Pliscoff 2006), con un promedio anual de
precipitaciones de 1.200 mm a 1.600 mm. En este territorio, coexisten propietarios agro-
silvícolas con numerosas comunidades mapuche (personas indígenas) en una zona
caracterizada por una alta división predial, altos índices de pobreza y ruralidad (Peña-Cortés
et al. 2009, Gissi 2004).
El borde costero ha sufrido un fuerte proceso histórico de ocupación antrópica (desde el
periodo de la Conquista españolas entre 1541 y 1598, y hasta la primera mitad del siglo XX),
caracterizada por el reemplazo de los ecosistemas nativos, el deterioro de los recursos
naturales y la alteración del paisaje ecológico (Bengoa 1990 y 1991, Peña-Cortés et al. 2006
y 2009). Actualmente, el territorio se define por presentar diversos tipos de humedales que
confluyen en un paisaje cultural dominado por sistemas agro-ganaderos y monocultivos
forestales (e.g. principalmente Pinus radiata D. Don). Dentro de esta matriz antrópica, se
encuentran insertos bosques nativos secundarios de dos comunidades tipológicamente
diferentes (e.g. Donoso 1993): i) la comunidad de Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst.,
evidencia del antiguo bosque de Nothofagus obliqua, Laurelia sempervirens (Ruíz y Pav.) y
Persea lingue Ness, ecosistema que ha sido prácticamente eliminado (San Martín et al.
1991); y ii) el bosque pantanoso compuesto por Myrceugenia exsucca, Blepharocalyx
cruckshanksii y Drimys winteri J.R.Forst. y G.Forst. como especie acompañante (Ramírez et
al. 1983, Ramírez et al. 1996).
El bosque pantanoso se distribuye entre las comunas de Puerto Saavedra, Toltén, Carahue,
y Teodoro Smith, y se sitúa preferentemente en llanuras fluviomarinas y aluviales, sobre
suelos anegados en forma temporal o permanente y/o formando parte de cursos de agua.
Está representado por una superficie de 7.675 ha (4,6% del territorio), formando redes
18
intricadas comúnmente conectadas, donde es posible delimitar 427 fragmentos de bosque
(Peña-Cortés et al. 2011).
2.2. Muestreo
2.2.1. Selección de los sitios de muestreo
Previamente a las actividades de campo, el área de estudio se dividió en siete grandes
zonas que se ajustaron a las principales cuencas hidrográficas (Budi, Chelle, Toltén, Boldo,
Boroa y Queule), de modo de asegurar la representatividad de la distribución del bosque
pantanoso en el territorio. Luego, sobre una imagen satelital obtenida con el programa
Google Earth, se sobrepuso la capa digital del bosque elaborada por Peña-Cortés et al.
(2011) y sobre esta una red de 2,5 km por 2,5 km utilizando el programa ArcGis 10.1. La red,
facilitó la actualización de la distribución del bosque, el recalculo de las superficies y la
eliminación de áreas de bosque actualmente ausentes (e.g. taladas o drenadas). Para
capturar la mayor variabilidad florística de los ecosistemas, la superficie del boque se agrupó
en cinco clases de tamaño: <0,5 ha, 0,5–2 ha, 2–10 ha, 10–50 ha, >50 ha. Se seleccionaron
los siete fragmentos de mayor tamaño (> 50ha) y se aleatorizó la selección de seis
fragmentos dentro las otras clases, con excepción de la clase 0,5–2 ha, donde solo se
encontraron cinco fragmentos. Esto arrojó un total de 30 sitios distribuidos en toda el área
para el muestreo en campo (Fig. 2).
19
Figura 2. Mapa del área de estudio con la localización de los 30 fragmentos de bosque pantanoso. Fuente: Elaboración propia.
20
2.2.2. Inventario de especies
El diseño de muestreo de especies fue de tipo no-aleatorio con el propósito de mejorar las
posibilidades de incluir la mayor variación de microhábitas y el mayor número de especies
raras (Dieckman et al. 2007, Croft y Crow-Fraser 2007). La toma de datos se efectuó entre
los años 2011 y 2013 y tomó 30 días efectivos en campo. El muestreo se ajustó a un
protocolo observacional desde la base del suelo (Flores-Palacios y García-Franco 2001),
utilizando los árboles individuales como medida de esfuerzo de muestreo, dado que en ellos
las epífitas y trepadoras pasan la mayor parte de su ciclo de vida. La selección de los árboles
se efectuó mediante un muestreo por transectos orientados desde el borde hacia el centro
del fragmento de bosque (Brower et al. 1990). En cada transecto se establecieron
cuadrantes circulares de tres metros de diámetro (7,06 m2), manteniendo una distancia de a
lo menos 10 metros entre cuadrantes. En el centro del cuadrante se cuantifico la cobertura
del dosel (%) mediante fotografías con un lente hemisférico circular Sigma tipo “ojo de pez”
que cubre un campo visual de 180°, el cual se montó en una Cámara Canon EOS T3 sobre
un trípode.
Por razones logísticas (i.e. accesibilidad, costo y tiempo), se establecieron y
georreferenciaron 180 cuadrantes dentro de toda la distribución del bosque pantanoso donde
la intensidad de muestreo fue variable y dependió del tamaño del fragmento y de la riqueza
de especies acumulada registrada en terreno (experiencia en campo). De este se modo se
determinó un mínimo de tres cuadrantes en fragmentos pequeños (< 1 ha) y un máximo de
18 cuadrantes para el fragmento de mayor tamaño (936 ha). Dentro de los cuadrantes se
cuantificó en forma sistemática la abundancia de todas las epífitas y plantas trepadoras
desde la base del suelo hasta 2,3 m sobre el tronco de todos los árboles con diámetro a la
altura del pecho (DAP) mayor o igual a 5 cm. También se cuantificaron las especies sobre
restos de árboles en descomposición en el piso del bosque. Como el muestreo fue intensivo
(censo) solo dentro de los cuadrantes, para incrementar las posibilidades de observar más
especies, a lo largo de la línea del transecto se registró la abundancia solo de las especies
nuevas (no registradas en el cuadrante).
Dado a que es complejo cuantificar directamente la abundancia (número de individuos) de
los ensambles de trepadoras (e.g. Gianoli et al. 2010, Gianoli 2015) y epífitas (Parra et al.
2009), ya que un individuo puede presentar reproducción vegetativa y/o cubrir extensas
áreas del tronco; en este estudio se usó como substituto el número de frondas de los
21
helechos, el número de tallos de las trepadoras y en el caso de Fascicularia bicolor se
contabilizó el número de plantas (roseta) (Wolf et al. 2009, IUCN 2010, Mondragón 2011).
Estas medidas sustitutas son un criterio comúnmente usado en estudios de poblaciones
clonales (e.g. Wolf et al. 2009, IUCN 2010, Mondragón 2011).
El límite de altura para el muestreo de la abundancia respondió tanto a un criterio ecológico
como técnico, pues: (i) la mayor diversidad de epífitas (i.e. helechos película) se encontraría
en los primeros metros del tronco, particularmente en bosques secundarios, mientras que las
trepadoras ancladas en el suelo no requieren mayores alturas para observarlas; y (ii) esta
aproximación facilita el muestreo sistemático de todos los árboles del cuadrante (Muñoz et al.
2003, Woda et al. 2006 San Martin et al. 2008).
La identificación de las epífitas siguió los criterios establecidos en las publicaciones de Diem
y Lichtenstein (1959), Marticorena y Rodríguez (1995), Rodríguez et al. (2009) y Larsen et al.
(2014), mientras que la identificación de plantas trepadoras se basó en Martínez (1985) y
Marticorena et al. (2010). Algunos ejemplares también fueron identificados en el herbario de
la Universidad de Concepción en Chile. La nomenclatura de las especies se basó en The
International Plant Names Index (2008).
2.3. Análisis de datos
2.3.1. Evaluación del esfuerzo de muestreo
Los inventarios de especies son la base de estudio biogeográficos analíticos por cual el
supuesto inicial es que los inventarios de epífitas vasculares y plantas trepadoras efectuados
para esta investigación se encuentran razonablemente completos, de modo de que permitan
extraer información fiable para realizar estudios ecológicos posteriores (véase Hortal et al.
2007, Domínguez et al. 2012, Rivera-Huntiel et al. 2012), por lo cual es lo primero que se
evaluará en este estudio. Para evaluar el esfuerzo de muestreo en los 30 fragmentos de
bosque (sitios) se siguieron dos aproximaciones estadísticas, la primera de estas consiste en
la construcción de curvas de rarefacción, mientras que la segunda se basa en el cálculo de
la riqueza asintótica teórica de especies (Pincheira-Ulbrich et al. 2016). Para el trazado de
las curvas de rarefacción se utilizaron datos de incidencia basados en muestras como una
función del número de árboles re-escalando (extrapolando) la riqueza de todas las muestras
hacia uno de los sitios más intensamente muestreado (n = 75 árboles) (sensu Colwell et al.
22
2012). La hipótesis nula que se pone a prueba cuando se comparan dos sitios de diferentes
tamaños muestréales (n árboles) es que el número de especies de la muestra pequeña no
se diferencia de la riqueza de especies de la muestra más grande (sensu Gotelli y Colwell
2011). Los cálculos se efectuaron con la ecuación 18 de Colwell et al. (2012) de manera
independiente para el ensamble de plantas trepadoras y epífitas vasculares utilizando para
ello el programa Estimates 9.10 (Colwell 2013). Mediante esta técnica de extrapolación se
evita la pérdida de información contenida en los grandes ensambles, como ocurría
tradicionalmente, pues se interpolaba la riqueza de especies hacia la muestra más pequeña
(véase Colwell et al. 2012). Los intervalos para un 95% de confianza se obtuvieron
analíticamente con la ecuación 19 de Colwell et al. (2012), considerando una varianza no
condicionada a la riqueza observada de especies, de modo de que estos límites no
convergen a cero. La rarefacción permite incluir especies no detectadas por el muestreo, las
cuales pueden ser visualizada mediante la extrapolación hacia delante a lo largo de la curva
hipotética proyectada (Colwell 2013). La riqueza estimada se consideró estadísticamente
diferente cuando no existió traslape de los intervalos de confianza entre los sitios (Colwell et
al. 2012).
La curva de rarefacción extrapolada calculada con los intervalos de confianza
incondicionales “abiertos” supone que algunas especies en el ensamble muestreado no se
detectan (cuando se logra la asíntota) (Colwell 2013). Para evaluar esto, la riqueza esperada
asintótica de especies en cada uno de los sitios fue calculada con la ecuación 2 de Chao 1
que incluye un factor de ajuste para muestras pequeñas (Colwell 2013). Los cálculos se
efectuaron de manera independiente para el ensamble de plantas trepadoras y epífitas
vasculares utilizando para ello el programa Estimates 9.10 (Colwell 2013). Chao 1 calcula la
riqueza (asintótica) de especies en función del número de singletons (especies
representadas por solo un individuo) y doubletons (especies representadas por exactamente
dos individuos) observados en un grupo de muestras (n árboles en un sitio). El principio
subyacente es que la abundancia de las especies muy raras (sobre el conjunto de árboles)
puede ser usada para estimar la frecuencia de especies no detectadas (Gotelli y Colwell
2011). La asíntota se alcanza cuando no hay singleton o hay exactamente un singleton y no
doubletons en el conjunto de muestras (Colwell 2013). Esto implica que se ha logrado un
inventario de todas las especies en un sitio determinado, bajo el supuesto de que las
muestras representan adecuadamente a este sitio (i.e. fragmento de bosque). Chao 1 es un
estimador robusto no paramétrico que no requiere ningún supuesto de la localización de las
muestras en el espacio, ni del modelo de distribución de las abundancias de las especies
23
(Gotelli y Colwell 2001, 2011). En algunos casos cuando el coeficiente de variación de la
abundancia es mayor a 0,5 Chao 1 es impreciso, en estos casos el índice se calculó con la
formula clásica de acuerdo con la recomendación de Anne Chao (ecuación 2 en Colwell
2013).
En el programa Estimates 9.10 se calcularon los intervalos de confianza a un 95% con la
transformación logarítmica propuesta por Chao (1987). Para ello se utilizaron las ecuaciones
13 o 14 presentadas en Colwell (2013), dependiendo de si se utilizó la ecuación uno o dos
de Chao 1. Para comparar la riqueza estimada entre los diferentes sitios, las unidades de
muestreo se remuestrearon al azar con reemplazo, mediante números aleatorios obtenidos
del algoritmo criptográfico strong-hash-driven con 100 aleatorizaciones. Esto permite obtener
límites de confianza incondicionales que no convergen a cero en el extremo derecho de la
curva (Colwell et al. 2012, 2013).
2.3.2. Evaluación de la relación especie-área
La relación especie-área se evaluó en un marco tradicional (no considera el espacio) y
espacialmente explícito. Esto se llevó a cabo mediante tres modelos de regresión que
relacionan el área de los fragmentos de bosque (variable independiente) con la riqueza de
plantas trepadoras y epífitas (variable dependiente), respectivamente (Connor y McCoy
1979, Dormann et al. 2007, Kissling y Carl 2008): (1) el modelo de Regresión Lineal Estándar
(SLR), el modelo de los Mínimos Cuadrados Generalizados (GLS) y el modelo Autoregresivo
Simultaneo de Error espacial (SAR).
Los dos últimos modelos utilizan explícitamente las Coordenada UTM (Universal Tranverse
Mercato) de los fragmentos, lo cual implica que consideran la autocorrelación de la riqueza
de especies en el espacio geográfico. Esto permite evaluar un supuesto fundamental: la
independencia de los errores residuales del modelo de regresión (𝑒). La autocorrelación
podría aparecer cuando muestras cercanas son más parecidas entre sí que muestras
lejanas, como consecuencia de un conjunto de mecanismos endógenos (e.g. dispersión) y
exógenos (e.g. geomorfología), que explicarían la estructuración de la distribución de las
especies en el espacio (Legendre y Fortin 1989, Selmi et al. 2002, Kissling y Carl 2008).
24
Previo al análisis, la variable independiente se transformó mediante el logaritmo natural (Ln),
dado la diferencia en dos órdenes de magnitud entre el fragmento más pequeño (0,05 ha) y
el más grande (936 ha). Similarmente, las variables dependientes (número de especies de
epífitas y trepadoras), se transformaron con el logaritmo natural y logaritmo natural +1,
respectivamente, pues se registraron fragmentos con ausencia de epífitas. Esta
transformación contribuye a la normalización del error residual y a la homogeneidad de
varianzas de los modelos (Quinn y Keough 2002).
En el modelo de regresión lineal estándar (𝑌 = 𝑋𝛽 + 𝑒), el vector de pendiente (𝛽) es
calculado mediante los Mínimos Cuadrados Ordinarios (𝛽 = [𝑋𝑇𝑋]−1𝑋𝑇𝑌) (véase Quinn y
Keough 2002). Aquí, el error residual 𝑒 se considera independiente entre las observaciones
(error homocedástico), por lo que el espacio no tendría ningún efecto en la riqueza de
especies. En cambio, en los modelos GLS y SAR, los residuos no se consideran
independientes (heterocedásticos) por lo cual la autocorrelación espacial se toma en cuenta
mediante dos vías, respectivamente. En el caso del modelo GLS, el estimador del vector de
pendiente (𝛽 = [𝑋𝑇𝐶−1𝑋]−1𝑋𝑇𝐶−1𝑌) incorpora la estructura espacial en los residuos del
modelo mediante la incorporación de la estructura espacial directamente en la matriz de
varianza-covarianza (𝐶). La matriz 𝐶 es modelada mediante un semivariograma en función
del comportamiento de 𝑌 entre todos los pares de fragmentos (𝑦𝑗−𝑦𝑛) localizados a
diferentes rangos de distancia (Rangel et al. 2006, Dorman et al. 2007). En el caso del
modelo SAR, el espacio se considera mediante un parámetro adicional (𝜌) que ajusta la
relación entre sitios vecinos (i.e. distancias entre ellos) mediante una matriz de pesos
espaciales (𝑊), donde la matriz de varianza-covarianza toma la forma siguiente: 𝐶 =
𝜎2[(𝐼 − 𝜌𝑊)𝑇]−1[(𝐼 − 𝜌𝑊)]−1 (véase Rangel et al. 2006). Todos los modelos fueron
construidos siguiendo las recomendaciones de Rangel et al. (2011).
Los modelos espacialmente explícitos asumen que el número de especies en cada ubicación
i es una función no sólo de la variable explicativa (i.e. área del fragmento de bosque) en i,
sino que también de los valores de respuesta en lugares vecinos j (riqueza en fragmentos
cercanos, es decir la distancia entre ellos). Así, se evalúa la hipótesis nula de que el
gradiente de tamaños de fragmentos no afecta la respuesta en la riqueza de especies
cuando se considera la localización geográfica de los fragmentos (Dorman et al. 2007,
Kissling y Carl 2008, Quinn y Keough 2002).
25
La selección del modelo que mejor explicó el patrón de riqueza de especies se efectuó con el
criterio de información de Akaike (AIC), que permite ordenar los modelos de regresión de
acuerdo con el menor valor de AIC, sustentado en el principio de máxima verosimilitud
(Burnham y Anderson 2001, Johnson y Omland 2004). Además, se informa la contribución
del predictor (𝑅𝑝2) más el espacio (𝑅𝑝+𝑠
2 ) en la capacidad de explicación de los modelos.
Todos los análisis se efectuaron en el programa SAM (Spatial Analysis in Macroecology) V.
4.0 (Rangel et al. 2010).
Para evaluar el riesgo de no cometer un error tipo II, esto es, aceptar la hipótesis nula (H0)
de que la pendiente de la recta de regresión no se diferencia de cero (β=0), cuando esta (H0)
es realmente falsa, primero se corrigió el tamaño de la muestra con el método de Dutilleul
que ofrece el programa SAM (Rangel et al. 2010). Este algoritmo, ajusta los grados de
libertad en presencia de autocorrelación espacial, calculando el número de muestras con
información independiente. Luego, se calculó el poder estadístico de los modelos de
regresión con el programa Power & Sample Size (Dupont y Plummer, 1990).
El grado de dispersión de los valores de respuesta sobre la línea de regresión afecta los
cálculos de potencia y tamaño de la muestra. Un parámetro que cuantifica esta dispersión es
la desviación estándar de los errores de regresión (σ). El error de regresión es la distancia
vertical entre la respuesta observada yj y la recta de regresión verdadera, por lo tanto la
correlación entre x e y es igual a uno |1| cuando todos los puntos se encuentran sobre la
recta de regresión. De este modo, los residuales de modelo son todos iguales a cero (0), el
tamaño de la muestra será el más pequeño posible, para una potencia que tomará el valor
de uno (1) ̶ para cierto nivel de significación estadística (e.g. 0,01) ̶ donde se logra una
asíntota en el número de muestras. Por otro lado, si esta desviación estándar no es cero
(0<σ<∞), se requiere una significación estadística menor (e.g. 0,05) o una muestra de mayor
tamaño para que la potencia tienda a estabilizarse en uno (1). De este modo, el tamaño de la
muestra es afectada recíprocamente por la significación estadística de la prueba (α) y la
desviación estándar de los residuales (σ). El poder estadístico permite evaluar si el tamaño
de la muestra de fragmentos es suficiente para reflejar el verdadero patrón observado de
riqueza de especies. Valores iguales o mayores a 0,8 ̶ 80% de la veces veríamos efectos
significativos si se repitiese el experimento en las mismas condiciones ̶ se considera
apropiado (Quinn y Keough 2002). El cálculo se efectuó considerando la desviación estándar
26
de los residuos del modelo (σ), la desviación estándar del área de los fragmentos y la
pendiente (β) obtenida para un nivel de significación (α) calculado para un poder de 0,8.
2.3.3. Evaluación del anidamiento de la composición de especies
El anidamiento de la composición de especies en el paisaje se evaluó independientemente
para plantas trepadoras y epífitas vasculares. Para ello se utilizaron datos de presencia-
ausencia y cuantitativos. Los datos cuantitativos correspondieron a la abundancia promedio
de las especies por árbol en un fragmento determinado (i.e. número de frondas y tallos,
respectivamente, véase Anexo). Ambos tipos de matrices se construyeron con las especies
en las filas y los fragmentos de bosques en las columnas (véase Anexo).
Para el análisis, se construyeron dos tipos de matrices: la primera matriz se ordenó de
acuerdo al gradiente de tamaño de fragmentos, y la segunda matriz de acuerdo al gradiente
de aislamiento, ambas matrices se ordenaron luego por la sumatoria total de filas (Lomolino
1996, Atmar y Patterson 1993, Ulrich et al 2009). De este modo se evalúa la fuerza que
tendrían los procesos de colonización y extinción en la estructuración de la comunidad
(Bruun y Moen 2003, Ulrich 2009). Para estimar el grado de anidamiento en la matriz, se
utilizaron los índices NODF (Nestedness Measure Based On Overlap and Decreasing Fills) y
WNODF (Weighted Nestedness Metric Based on Overlap and Decreasing Fill). Ambos
índices permiten calcular la contribución del anidamiento entre sitios o columnas (i.e.
composición de especies) o entre especies o filas (i.e. incidencia de especies) (Almeida-Neto
et al. 2008, Ulrich et al. 2009). El índice WNODF es una modificación del primero que permite
el uso de datos cuantitativos (i.e. abundancia). Los índices varían en una escala de cero a
100, donde valores mayores indican un aumento en el grado de anidamiento (Almeida-Neto
et al. 2008). En el caso de WNODF la métrica evalúa el grado en que las sub-poblaciones
que componen ensambles locales más pequeños (menos especies) poseen abundancias
más bajas que las poblaciones que ocurren en los ensambles más abundantes y ricos en
especies (grandes fragmentos). Ambos índices parecen ser menos sensible al tamaño y
forma de la matriz que otras métricas comúnmente usadas, y son también menos propensos
al Error Tipo I (Almeida-Neto et al. 2008, Almeida-Neto y Ulrich 2011).
Para los datos de presencia-ausencia el análisis consideró un modelo nulo donde los totales
marginales de la filas (especies) se mantuvieron fijos, mientras que los totales marginales de
27
las columnas fueron equiprobables (fragmentos) variando aleatoriamente (Almeida-Neto y
Ulrich 2011). Este modelo nulo conserva la frecuencia de ocurrencia de especies y permite
que la riqueza de especies varíe equiprobablemente entre fragmentos de bosque (e.g. Ulrich
et al. 2009, Valencia-Pacheco et al. 2011). Para los datos cuantitativos cada matriz se
remuestreo aleatoriamente manteniendo fijo el patrón de presencia-ausencia. Esto permite
que las abundancias de las especies se asignen aleatoriamente (Ulrich 2012). Finalmente,
se determinaron las especies y sitios idiosincráticas, que se alejan del patrón general de
anidamiento. Para ello, las especie y sitios se aleatorizaron de forma equiprobable desde
una distribución uniforme (Ulrich 2012).
La significancia estadística de la estimación de anidamiento de los índices (p≤0,05), se
obtuvo mediante la aleatorización de un modelo nulo con 10.000 simulaciones. Luego se
compararon los valores observados con los estimados por la distribución de probabilidad del
modelo nulo considerando intervalos obtenidos a un 95%, cualquier valor obtenido que varía
dentro de estos límites es considerado un patrón aleatorio (Almeida-Neto y Ulrich 2011). La
matriz fue elaborada con formato del programa Ecosim (Gotelli y Entsminger 2006) y los
análisis de anidamiento se realizaron en el programa NODF (Almeida-Neto y Ulrich 2011).
2.3.4. Evaluación del efecto de las variables del hábitat sobre el ensamblaje de especies
Para determinar el efecto potencial del hábitat sobre la organización espacial de las especies
de plantas trepadoras y epífitas vasculares, respectivamente, primero se evaluó el patrón
observado de estructura de los ensambles de especies. Para este análisis, en el caso de
epífitas, se consideraron solo las especies de helechos, por lo cual se excluyeron del análisis
Fascicularia bicolor y Sarmienta scandens, pues ambas especies crecen en sitios más
iluminados y a mayores alturas en el dosel. Como los datos son multivariados (varias
especies, diferentes variables de hábitat, ausencias, etc.) la literatura recomienda usar
métodos basados en matrices de similitud (resemblance matrix) (Clarke y Gorley 2006,
Anderson et al. 2008). Para ello, la matriz original de abundancia obtenida por cuadrante
(muestra), con el número de frondas y de tallos, respectivamente, se transformaron con raíz
cuadrada para disminuir el peso de las especies más abundantes y balancear la contribución
de las especies raras (Clarke y Gorley 2006). Luego, sobre la matriz transformada se
construyó una matriz de similitud usando el coeficiente de Bray-Curtis. Este índice se calcula
en forma pareada cuadrante por cuadrante. Cuando dos muestras son iguales (en
composición y abundancia) el índice arroja un valor de 1 (o 100%), mientras que cuando dos
28
muestras no tienen especies en común el índice resulta en un valor de 0. Como Bray-Curtis
no está definido para dos muestras sin especies, se incluyeron especies “dummy” con valor
de abundancia uno (1) (Clarke y Gorley 2006). Luego, se efectuó un análisis de Clúster con
el algoritmo UPGMA (Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Mean) para clasificar
las unidades de muestreo (cuadrantes) sobre la base de la matriz de similitud. Así es posible
obtener grupos de cuadrantes estadísticamente similares en composición y abundancia. La
estructura de cluster, se puso a prueba (hipótesis nula de ausencia de estructura) a un nivel
de significación de 5% (p ≤ 0,05) usando la prueba SIMPROF con 10.000 permutaciones
para la media y 10.000 simulaciones (véase Clarke y Gorley 2006).
El efecto potencial de las variables del hábitat sobre el patrón de agrupamiento de las
muestras se puso a prueba con la rutina DistLM (distance-based linear models), la cual
representa un enfoque de regresión multivariable basado en distancias (véase Anderson et
al. 2008). Este análisis estudia la relación entre las dos matrices de datos, una explicativa,
que corresponde a la matriz de variables del hábitat (x1… xn) y una matriz respuesta, que
sería la matriz de similitud biológica (y [trepadoras y epífitas, respectivamente]).
La construcción de la matriz de hábitat consideró 19 variables tomadas en campo en los
cuadrantes de muestreo (unidad de análisis) y que en resumen evalúan, el efecto de la
ocupación de sitio, la abundancia de los árboles y su identidad taxonómica, la apertura del
dosel (que se asocia con la entrada de luz) y los troncos en descomposición, estas son: (i)
área basal (m2) del conjunto de árboles en el cuadrante, (ii) n° total de árboles, (iii) n° de
especies de árboles, (iv) apertura del dosel (%), (v) DAP medio (cm), (vi) número de troncos
en descomposición, y n° de individuos de (vii) M. exsucca, (viii) B. cruckshanksii, (ix) D.
winteri, (x) Luma chequen F.Phil., (xi) Luma apiculata (DC.) Burret, (xii) Amomyrtus luma
(Molina) D.Legrand y Kausel, (xiii) Maytenus boaria Molina, (xiv) Tepualia stipularis Griseb.,
(xv) Amomyrtus meli (Phil.) D.Legrand y Kausel, (xvi) Myrceugenia chrysocarpa (O.Berg)
Kausel, (xvii) Aextoxicon punctatum Ruiz y Pav., (xviii) Ovidia pillo-pillo Meisn., y (xix) Persea
lingue Nees. Estas variables fueron transformadas mediante logaritmo (log x+1) para
disminuir el efecto de valores extremos y normalizar la distribución. El modelo se construyó
con 10.000 permutaciones para un nivel de significancia estimada en 5% (P ≤ 0,05), donde
las variables predictoras se examinaron individualmente en un procedimiento paso a paso
(Anderson et al. 2008) con el criterio de información de Akaike (Anderson et al. 2008). Para
una mejor interpretación, se informa además el coeficiente de determinación (R2+), que
representa la varianza explicada acumulada de las variables del modelo, el delta de Akaike
29
(∆ AICi), que representa la diferencia entre la mejor variable y la siguiente variable de menor
valor, y el peso de Akaike (wi), que representa la contribución de cada variable en el modelo
seleccionado (Tipton et al. 2009). Todos los cálculos se efectuaron con el programa Primer
6.1.13 y el paquete Permanova+ 1.0.3
2.3.5. Análisis de la co-ocurrencia de helechos epífitos
El análisis de co-ocurrencia (agregación o segregación de especies) se efectuó sólo para la
comunidad de helechos película, pues se considera que estas plantas son más fuertemente
dependientes de los microhábitat que ofrecen los árboles que las trepadoras. En este
sentido, el tallo de una trepadora podría avanzar por todas las exposiciones del árbol
hospedero, siendo poco claro cuál es la exposición del árbol por la cual compiten
(Marticorena et al. 2010, Rowe y Speck 2015). El procedimiento consideró cinco etapas: (i) la
selección de los fragmentos de bosque que presentasen dos o más especies de helechos
sobre los árboles individuales; (ii) la construcción de una matriz en cuyo interior (celdas) se
representó la abundancia en una exposición (NE, SE, NO, y SO), y donde las columnas
representaron los árboles individuales y las filas las especies de helechos película en cada
árbol (Las especies se asumieron funcionalmente equivalentes, incluyendo capacidad de
dispersión y habilidad competitiva, y por tanto se espera que todas tengan la misma
probabilidad de estar presentes en una exposición en el árbol (Burns y Zotz 2010)); (iii) la
estimación de asociaciones no-aleatorias mediante el cálculo del índice de abundancia de
Chao et al. (2008) y mediante el cálculo del índice C-Score normalizado (Stone y Roberts
1990, Ulrich 2012) que tradicionalmente se utiliza para evaluar co-ocurrencia basado en
datos de presencias y ausencias; y (iv) la comparación de los valores de los índices
estimados desde la matriz observada con un modelo nulo apropiado para determinar la
significancia del patrón de asociación entre especies (Ulrich 2012).
El índice de Chao varía entre 0 y 1, y puede ser interpretado como el porcentaje de
sobreposición de las especies entre comunidades. Bajos valores de Chao indican
disimilaridad en la abundancia relativa de la distribución de especies entre sitios, lo cual
puede interpretarse como una medida de covarianza negativa de las abundancias relativas
de las especies, o simplemente como evidencia de asociaciones no-aleatorias y competencia
(Ulrich 2012). En este estudio el diseño de muestreo considera que cada una de las cuatro
exposiciones (i.e. NE, SE, NO, y SO) es susceptible de albergar un conjunto de especies
epífitas, así el índice de Chao compara la proporción compartida de las abundancias
30
relativas en la misma exposición en el conjunto de árboles dentro de un fragmento. La
división del tronco en cuatro áreas de muestreo se utilizó debido a que cada exposición
puede presentar un conjunto de especies que interactúa con un medio más homogéneo
(niveles de humedad o radiación solar), y que esta área más reducida del tronco representa
un microhábitat que brinda la oportunidad de evaluar la señal de competencia en una escala
más adecuada al pequeño tamaño de estos helechos. Por tanto, cada exposición representa
un microhábitat con una “comunidad” de especies, y habrá tantos microhábitat como el
producto del número de árboles por una determinada exposición dentro de un fragmento de
bosque.
Por otra parte, el índice C-Score normalizado (Ulrich 2012) mide el promedio de co-
ocurrencia de todos los pares de especies en una matriz de presencia-ausencia. Varía entre
0 para especies que co-ocurren en un sitio (se infiere ausencia de competencia), hasta 1
para especies que no co-ocurren (se infiere competencia). Si una comunidad se estructura
por competencia se espera que C-Score sea mayor que una comunidad ensamblada al azar,
tendiendo a una distribución de tablero de ajedrez donde las especies se excluyen
mutuamente y su asociación no es aleatoria.
La significancia estadística de la estimación de los índices de Chao y C-Score, se obtuvo
mediante la aleatorización de las matrices de abundancia con 10.000 simulaciones usando
un modelo nulo denominado IT, el cual asigna aleatoriamente individuos a las celdas de la
matriz con probabilidades proporcionales a la abundancia de filas y columnas observadas (o
presencias en el caso de C-Score) hasta que, para cada fila y columna, se alcanza la
abundancia total (Ulrich y Gotelli 2010, Ulrich 2012). Luego se comparó los valores
observados por los índices con los intervalos generados por el modelo nulo a un 95% de
confianza y 5% de significancia estadística (Ulrich 2012). Cualquier valor del índice
observado que varíe dentro de los límites del moldeo nulo es considerado un patrón de
asociación aleatorio entre especies. La matriz fue elaborada con el programa Ecosim (Gotelli
y Entsminger 2006) y los análisis de co-ocurrencia se efectuaron con el programa Turnover
(Ulrich 2012).
Para explorar cuales son las variables que pueden afectar la intensidad de la co-ocurrencia
de las especies a escala de paisaje, se correlacionaron ambos índices (Chao y C-score) con
seis variables, respectivamente (e.g. índice vs variable1-n). La primera de estas es el tamaño
de los fragmentos de bosque (ha), y las otras cinco variables capturan la estructura promedio
31
del bosque registrada en los cuadrantes de muestreo y expresada a nivel de fragmento: (i) el
diámetro los árboles (DAP en cm), (ii) el área basal de los árboles (AB en m2), (3) la apertura
del dosel (%), (iii) el número de árboles, y (iv) el número de especies del género
Hymenophyllum (pues se considera que cuanto mayor es el número de especies de
helechos película mayor será la co-ocurrencia). El calculó se basó en el coeficiente de
correlación producto-momento de Pearson (r) para un 95% de confianza y 5% de
significación estadística con el programa SigmaPlot con el módulo SigmaStat.
32
3. RESULTADOS
3.1. Riqueza y composición florística
El protocolo de muestreo resultó en un esfuerzo de 928 muestras (904 árboles y 21 restos de
árboles) que permitió identificar 33 especies para el bosque pantanoso del borde costero de
La Araucanía. De estas 16 fueron epífitas vasculares y 17 plantas trepadoras (incluye dos
introducidas). Las trepadoras estuvieron representadas por 15 familias mientras que las
epífitas solo por seis. De este último ensamble, la familia de helechos película,
Hymenophyllaceaea, fue la más representativa con 10 especies. Las trepadoras más
abundantes fueron Luzuriaga radicans y Cissus striata Ruiz y Pav. con 1.228 (42%) y 759
tallos (24%), respectivamente (Tabla 1). Mientras las epífitas más abundantes fueron
Hymenophyllum plicatum e Hymenophyllum caudiculatum con 10.381 (25%) y 7.956 (19%)
frondas, respectivamente (Tabla 1). Se advirtió la presencia de especies de escasa
abundancia (raras) en este tipo de bosque, como la epífitas Hymenophyllum secundum
Hook. et Grev o la trepadora Hydrangea serratifolia (Hook. y Arn.) F. Phil.
Tabla 1. Riqueza y composición florística de epífitas vasculares y plantas trepadoras del bosque pantanoso de la costa de La Araucanía. 1numero de frondas, 2número de tallos, 3número de rosetas. * Especie introducida. Mecanismo de trepado: AR= raíces adventicias, AT=zarcillos, TS= tallo voluble, SP= planta apoyante. Fuente: Elaboración propia.
Ensamble
Epífitas vasculares Familia Abundancia1
Asplenium dareoides Desv. Aspleniaceae 4.563
Asplenium trilobum Cav. Aspleniaceae 2.914
Fascicularia bicolor (R. et P.) Mez Bromeliaceae 4403
Sarmienta scandens Pers. AR Gesneriaceae 789
Grammitis magellanica A.N. Desv. Grammitidaceae 733
Hymenoglossum cruentum(Cav.) K. Presl Hymenophyllaceae 1.364
Hymenophyllum caudiculatum Mart. var. productum (K. Presl) C. Chr. Hymenophyllaceae 7.956
Hymenophyllum cuneatum Kunze. Hymenophyllaceae 496
Hymenophyllum dentatum Cav. Hymenophyllaceae 420
Hymenophyllum dicranotrichum (K. Presl) Hook. ex Sadeb Hymenophyllaceae 5.421
Hymenophyllum krauseanum Phil. Hymenophyllaceae 4501
Hymenophyllum pectinatum Cav. Hymenophyllaceae 252
Hymenophyllum peltatum(Poiret) Desv. Hymenophyllaceae 1.764
Hymenophyllum plicatum Kaulf. Hymenophyllaceae 10.381
Hymenophyllum secundum Hook. et Grev. Hymenophyllaceae 85
Polypodium feuilleiBertero Polypodiaceae 247
33
16 especies 6 familias 42.326
Trepadoras Familias Abundancia2
Pseudopanax valdiviensis (Gay) Seem. ex AR - TS Araliaceae 15
Campsidium valdivianum (Phil.) Skottsb. TS Bignoniaceae 21
Calystegia sepium (L.) R.Br. * TS Convolvulaceae 4
Dioscorea auriculata Poepp. TS Dioscoreaceae 1
Mitraria coccinea Cav. AR Gesneriaceae 394
Griselinia racemosa (Phil.) Taub. SP Griseliniaceae 4
Hedera helix L. * AR Hederaceae 2
Hydrangea serratifolia (Hook. y Arn.) F. Phil. AR Hydrangeaceae 8
Boquila trifoliolata Decne. TS Lardizabalaceae 322
Luzuriaga polyphylla (Hook.) Macbr AR Luzuriagaceae 176
Luzuriaga radicans Ruiz y Pav. AR Luzuriagaceae 1.288
Lapageria rosea Ruiz y Pav. TS Philesiaceae 49
Ercilla sp AR Phytolaccaceae 2
Muehlenbeckia hastulata (J.E. Sm.) Johnst. TS Polygonaceae 12
Galium hypocarpium (L.) Endl. ex Griseb. SP Rubiaceae 2
Nertera granadensis (Mutis ex L.f.) Druce SP Rubiaceae 39
Cissus striata Ruiz y Pav. AT Vitaceae 759
17 especies 15 familias 3.098
3.2. Evaluación del esfuerzo de muestreo
La estandarización del esfuerzo de muestreo mediante la extrapolación de la curva de
rarefacción de especies, desde cada muestra de referencia (el número de árboles por
fragmento de bosque) hasta un número de 75 muestras (árboles), mostró que la variabilidad
de la riqueza esperada de especies entre los sitios y dentro de cada ensamble permitió
distinguir solo dos categorías de sitios (“ricos” y “pobres” en especies) tanto para plantas
trepadoras como para epífitas vasculares, pues los límites para un 95% de confianza se
traslapan sustancialmente al interior de cada categoría (Figura 3, Tabla 2). Esto implica que
si efectuásemos un mismo esfuerzo de muestreo en todos los sitios, solo podríamos
distinguir dos grupos de riqueza de especies (desde un punto de vista conservador). En
general los sitios ricos en epífitas (observadas) se asocian a fragmentos de mayor tamaño,
mientras que en el otro extremo ambos ensambles se empobrecen.
La proyección de la curva de rarefacción plantea que la riqueza de (aproximadamente) la
mitad de los sitios (15 sitios en epífitas y 13 en trepadoras) lograría una asíntota, y que se
requiere un mayor esfuerzo de muestreo de trepadoras que de epífitas para alcanzar esta
34
asíntota estadística, pues en gran parte de los sitios el número de especies por descubrir
sería mayor en trepadoras. Por ejemplo, si se observa los límite superiores de confianza en
el conjunto de sitios y nos detenemos en el sitio de 33ha, aquí sería probable encontrar
hasta 17 especies adicionales para el caso de epífitas (�̅� = 6,34±5,08 especies en el
conjunto de fragmentos), mientras que en trepadoras se esperaría un máximo de 24
especies adicionales en el sitio de 0,13 ha (�̅� = 7,03±5,39 especies en el conjunto de
fragmentos) (Tabla 2). Tales valores de riqueza no son posibles en campo, por dos razones:
(i) no existen más especies en la región y (ii) en fragmentos pequeños prácticamente se
revisaron todos los árboles.
Figura 3. Extrapolación de la curva de rarefacción desde la muestra de referencia. Epífitas vasculares (A) y plantas trepadoras (B) comparadas en una muestra de 75 (árboles) en 30 fragmentos del bosque pantanoso. Las líneas continuas y discontinuas (respectivamente) representan grupos de sitios ricos y pobres que no se diferencian estadísticamente en la riqueza estandarizada con un 95% de confianza. Los círculos representan las curvan que logran una asíntota. Para evitar saturar la imagen no se muestran los límites de confianza de las curvas de rarefacción. Fuente: Elaboración propia.
35
Tabla 2. Síntesis del inventario de especies de epífitas vasculares y plantas trepadoras realizado en 30 fragmentos de bosque pantanoso en la costa de la Araucanía. S obs= especies observadas, S est= especies estimadas, S est(75)= número de especies extrapoladas por rarefacción a 75 muestras (árboles), 95% CI L= límite inferior para un 95% de confianza, 95% CI U= límite superior para un 95% de confianza. Fuente: Elaboración propia.
Tamaño del fragmento de bosque (ha)
Número de árboles muestreados
Epífitas vasculares Plantas trepadoras
S obs
Rarefacción
S obs
Rarefacción
S est(75) 95% CI L
95% CI U S est(75)
95% CI L
95% CI U
936 75 16 16 10,83 21,17
8 8 5,53 10,47
156 67 16 16,33 13,51 19,14
10 10,58 5,94 15,22
133 34 14 16,05 11,22 20,88
10 12,74 6,9 18,58
86 18 10 15,03 5,43 24,64
10 15,47 4,07 26,87
67 19 12 12,63 10,19 15,06
6 7,42 3,2 11,64
55 46 11 11,7 9,27 14,13
7 7,92 4,75 11,09
50 50 14 14,62 12,3 16,94
10 11,08 7,79 14,37
42 86 6 6 3,61 8,39
8 7,49 4,08 10,89
40 33 12 15,91 8,71 23,12
8 11,71 4,47 18,96
33 24 12 17,11 7,08 27,13
5 5,24 3,86 6,62
22 21 10 15,61 4,22 27
4 5,77 0 11,58
16 31 8 10,28 4,99 15,57
2 2 0 0
11 26 7 8,64 3,51 13,77
3 3 0 0
9,4 21 10 15,61 4,22 27
6 11,61 0,23 22,99
7,1 24 10 15,11 5,09 25,12
6 8,59 2,58 14,59
5,5 36 9 11,59 6,05 17,14
10 12,59 7,04 18,14
3,9 29 3 3 0 0
6 8,87 2,22 15,52
3,4 31 8 11,6 4,74 18,45
3 4,17 0 9,07
3 35 4 4,87 2,05 7,7
7 10,15 3,92 16,38
1,9 7 7 8,29 4,42 12,15
4 4 0 0
1,8 34 6 6 0 0
7 10,26 3,88 16,64
1 18 8 8,94 5,78 12,11
8 13,03 3,44 22,63
0,8 18 2 2,94 0 5,98
2 4,82 0 10,99
0,7 22 0 0 0 0
4 4,24 2,86 5,61
0,15 12 3 5,74 0 10,53
4 4,92 1,86 7,97
0,14 13 3 3 0 0
3 3,46 1,07 5,86
0,13 22 2 2 0 0
7 16,72 2,08 31,37
0,12 27 0 0 0 0
5 8,05 0,93 15,16
0,07 19 0 0 0 0
2 2 0 0
0,05 16 4 4,94 1,83 8,04 3 3 0 0
36
La riqueza asintótica estimada (Chao 1) se caracterizó por diferencias pequeñas entre el
valor observado y el estimado por Chao 1, precisamente de menos de una especie para
epífitas (�̅� = 0.51±0.47) y cercano a una especie para trepadoras (�̅� = 1.10±1.01) (Fig. 3). De
hecho, Chao 1 resultó menor a la riqueza observada de epífitas en gran parte de los sitios
(con excepción de los sitios 156 y 11 ha) (Fig. 4). Mientras que las riqueza de plantas
trepadoras, se mantuvo en general dentro de los límites de confianza, con la excepción de
algunos sitios ricos (e.g. 133, 86, 42 y 30 ha) y pobres (e.g. 0,8 y 0,13 ha) donde el número
observado de especies fue mayor (Fig. 3). Esto implica que el inventario de epífitas y
trepadoras fue representativo de la riqueza mínima esperada, sobre todo para epífitas donde
prácticamente no se esperarían más especies. En cambio, para el ensamble de trepadoras
sería probable encontrar dos o tres especies adicionales en sitios de tamaño medio a
grandes (e.g. 936, 50, 40, 22ha). De forma similar a los resultados obtenidos por rarefacción,
la riqueza estimada muestra que cuando se comparan los ensambles sitio a sitio las epífitas
son significativamente más ricas en especies (con excepción de los sitios de 42 y 86 ha) que
las trepadoras desde el sitio de 7,13ha hacia los fragmentos de mayor tamaño. Este patrón
es opuesto y significativo desde 5,5ha hacia los sitios más pequeños donde las trepadoras
son más importantes (con excepción de los sitios de 3,4 y 1,9 ha).
La variabilidad de la riqueza de especies a lo largo del gradiente de tamaños de fragmentos
fue claramente diferenciada entre ensambles (Fig. 4). En el caso de las epífitas la riqueza
estimada alcanza un máximo en los sitios de mayor tamaño (936 y 156 ha) para luego
disminuir con el gradiente de tamaños de fragmento. Incluso, en algunos sitios los intervalos
de confianza al 95% para la riqueza de especies no se sobrepone con los intervalos de
ningún otro sitio, diferenciándose significativamente (e.g. 133 y 42 ha). En el caso de las
trepadoras, la variación de la riqueza de especies es menos clara (pues el traslape es mayor
entre sitios) observándose tres máximos de 10 especies, de hecho no se encontraron
diferencias significativas en el número de especies entre la mayoría de los fragmentos
grandes (936, 156, 133, 86, 50ha), algunos medianos (8, 1,8, 1 ha) y uno pequeño (0,12 ha)
(Fig. 4).
37
Figura 4. Riqueza asintótica estimada para los ensambles de epífitas vasculares (A) y plantas trepadoras (B) en 30 fragmentos del bosque pantanoso. Los puntos representan el estimador Chao 1 y Las barras los intervalos de confianza al 95%. Fuente: Elaboración propia.
3.3. Evaluación de la relación especie-área
A escala de paisaje, el ajuste del modelo SLM mostró que la reducción del tamaño de los
fragmentos de bosque ejerce efectos significativos en la reducción de la riqueza de especies
de epífitas vasculares (Modelo SLM; β = 0,251 𝑅𝑝2 = 0,643; p>0,001) y plantas trepadoras
(Modelo SLM, β = 0,207; 𝑅𝑝2 =0,303; p<0,001) (Tabla 3). Luego, cuando se considera el
A
B
38
espacio (i.e. se incluye el efecto de la distancia entre fragmentos), los resultados mostraron
que el efecto del tamaño de los fragmentos sobre la riqueza de epífitas se incrementa,
aunque disminuye levemente el coeficiente de determinación (Modelo GLS; β = 0,33; 𝑅𝑝2 =
0,579, p <0,001). Sin embargo, en el caso de las plantas trepadoras, esta relación parece en
un primer momento, marginalmente significativa (Modelo SAR; β = 0,136; β = 0,136; 𝑅𝑝2 =
0,268; p = 0,053; α = 0,05). Luego, cuando se analiza la potencia de la prueba, se observa
que para una significación estadística mucho más extrema (α = 0,00023) la prueba aún
ofrece suficiente potencia (0,8) como para aceptar la hipótesis nula, donde solo en el 20% de
las veces que se repitiera el “experimento” se rechazaría esta hipótesis en favor de la
alternativa (Tabla 3). En general para diferentes valores de α, la potencia de todos los
modelos se considera adecuada, pues alcanzan el valor umbral de 0,8.
Cuando el espacio se incorpora en el análisis, el efecto de este fue más notable en plantas
trepadoras (Modelo SAR; 𝑅𝑝+𝑠2 = 0,912) que en epífitas (Modelo GLS; 𝑅𝑝+𝑠
2 = 0,714). Esto
implica que el número de especies trepadoras en un fragmento de bosques está influido más
fuertemente por la distancia a otros fragmentos (el vecindario) que por el tamaño de los
mismos, y de hecho el modelo SAR explica casi completamente el patrón de riqueza de
estas especies. Lo opuesto ocurre con las epífitas, donde el tamaño de los fragmentos tiene
un rol fundamental y la distancia entre fragmentos vecinos es menos importante (Tabla 3).
39
Tabla 3. Modelos de regresión y su ajuste para la relación entre el área de 30 fragmentos de bosque (𝐴) y su riqueza de especies plantas trepadoras y epífitas vasculares. SLM: modelo de regresión lineal simple, GLS: modelo de los Mínimos Cuadrados Generalizados, SAR: modelo autorregresivo espacial. c = intercepto de la recta con el eje y, β = pendiente de la recta, p = probabilidad asociada a los resultados del Análisis de Varianza,
𝑅𝑝2 = coeficiente de determinación que considera solo el efecto del predictor (𝐿𝑛(𝐴)), 𝑅𝑝+𝑠
2 = coeficiente de
determinación que considera el efecto del predictor más el espacio, 𝜌 = coeficiente autorregresivo, EE= error estándar de la estimación de los coeficientes, AIC= criterio de información de Akaike. En negrita los modelos seleccionados. Poder estadístico: se calculó con el ajuste de los grados de libertad (n) mediante la correlación corregida de Dutilleul para una deviación estándar de los residuos (σ), pendiente de la recta (β) y un α calculado para un poder igual a 0,8. Fuente: Elaboración propia.
Parámetros Epífitas Trepadoras
SLM GLS SAR SLM GLS SAR
n 28 7,9 7,9 28 12,24 12,24
𝑐 1,502 1,3 1,649 1,491 1,371 1,725
β 0,251 0,33 0,207 0,108 0,177 0,136
p (c) <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001
p (β) <0,001 <0,001 0,001 0,002 <0,001 0,053
𝜌
0,89
0,89
𝐸𝐸 c 0,107 0,267 0,241 0,094 0,234 0,279
𝐸𝐸 β 0,035 0,041 0,058 0,031 0,036 0,067
σ 0,487 0,436 0,438 0,426 0,295 0,151
𝑅𝑝2 0,643 0,579 0,623 0,303 0,179 0,268
𝑅𝑝+𝑠2 0,714 0,712
0,665 0,912
AIC 47,915 44,917 45,178 39,776 21,444 -18,498
Poder (p) 0,80 0,80 0,80 0,80 0,80 0,80
α 0,029 0,0037 0,05 0,014 0,009 0,00023
3.4. Evaluación del anidamiento de la composición de especies
Los resultados del análisis de anidamiento mostraron que las especies (presencia-ausencia)
de epífitas vasculares y plantas trepadoras se organizan en el paisaje en un patrón espacial
anidado, tanto en el gradiente de tamaños de los fragmentos de bosque pantanoso, como en
el gradiente de distancias al fragmento de mayor tamaño (NODFobs>NODFest, p<0,001)
(Tabla 4). La magnitud del índice puede considerado como un anidamiento de grado medio-
alto, siendo mayor en epífitas (NODF= 65,95) que en trepadoras (NODF= 57,94).
Similarmente ocurrió con el gradiente de distancias al fragmento de mayor tamaño
(aislamiento), sin embargo, este tuvo un efecto comparativamente menor que el área sobre
el anidamiento de especies, y fue mayor en epífitas (NODF= 54,17) que en trepadoras
(NODF= 49,26). De este modo ocurren varias ausencias y presencias inesperadas sobre y
bajo la diagonal hipotética que se tendría bajo un patrón anidado perfecto. En ambos
40
ensambles la contribución al anidamiento de las filas fue mayor que las columnas de la
matriz, tanto en área como en distancia, aunque en ambos casos fue notablemente mayor en
epífitas (NODFr= 89) que en trepadoras (NODFr = 70) (Tabla 4). Esto indica que existe cierta
co-ocurrencia de los conjuntos locales de especies tanto en el gradiente de tamaño de los
fragmentos de bosque, como en el gradiente de distancia al fragmento de mayor tamaño.
Cuando se consideran los datos cuantitativos (abundancia promedio de las especies por
árbol), el anidamiento fue notablemente menor a los resultados obtenidos con los datos de
presencia-ausencia y significativamente menor a lo esperado por azar (WNODFobs<
WNODFest, p<0,001, Tabla 4). Este patrón es más fuerte en filas que en columnas, tanto en
área como aislamiento, y fue mayor en epífitas (WNODFr= 46,09) que en trepadoras
(WNODFr= 41,72). Esto implica un patrón de abundancia inverso al gradiente de tamaños y
aislamiento de los fragmentos. El análisis también permitió detectar especies idiosincráticas
que se apartan del patrón general de anidamiento, como ocurre con las epífitas Asplenium
trilobum Cav. y Polypodium feuillei Bertero, o las trepadoras Cissus striata Ruiz y Pav. y
Ercilla spp. Igualmente ocurre con sitios idiosincrático como el fragmento de 55ha en epífitas,
y el sitio de 22 ha en trepadoras. Sin embargo, en el caso de trepadoras se evidencia un
mayor número de sitios y especies idiosincráticas, dependiendo del ordenamiento de la
matriz (Anexo 3, 4, 7 y 8).
41
Tabla 4. Métricas de Anidamiento para los ensambles de especies de epífitas vasculares y plantas trepadoras en 30 fragmentos de bosque pantanoso. NODF y WNODF = índices de anidamiento para la matriz completa, y para la contribución de filas (subíndice r) y columnas (subíndice c). Orden= reordenamiento de la matriz según área o distancia al fragmento de mayor tamaño. P(H0) = nivel de probabilidad de la hipótesis nula de no diferencia entre la métrica observada (VO) y esperada (VS) para un 95% de confianza (L95%CL-U95%CL) basada en el supuesto de distribución normal de los valores esperados simulados (10.000 iteraciones). Fuente: Elaboración propia.
Ensamble Tipo de datos Orden Métrica VO VS L95%CL U95%CL p(H0)
Epífitas vasculares Presencia-ausencia
Área NODF 65,95 35,61 28,39 42,94 <0,001
NODFc 59,77 28,76 19,71 37,96 <0,001
NODFr 88,35 60,42 58,13 63,28 <0,001
Distancia NODF 54,17 35,63 28,45 43,05 <0,001
NODFc 44,74 28,79 19,73 38,00 <0,001
NODFr 88,35 60,43 58,10 63,26 <0,001
Cuantitativo (abundancia promedio por árbol)
Área WNODF 33 50,63 47,87 52,8 <0,001
WNODFc 29,39 47,74 44,63 50,09 <0,001
WNODFr 46,09 61,57 58,25 64,52 <0,001
Distancia WNODF 27,33 41,08 39,01 42,87 <0,001
WNODFc 22,16 35,56 33,44 37,31 <0,001
WNODFr 46,09 61,56 58,23 64,52 <0,001
Trepadoras Presencia-ausencia
Área NODF 57,94 36,28 28,30 44,61 <0,001
NODFc 55,04 30,51 20,84 40,53 <0,001
NODFr 69,97 60,18 55,56 65,27 <0,001
Distancia NODF 49,26 36,28 28,21 44,49 0,001
NODFc 44,26 30,50 20,65 40,39 0,003
NODFr 69,97 60,23 55,68 65,53 0,001
Cuantitativo (abundancia promedio por árbol)
Área WNODF 34,14 53,32 50,5 55,77 <0,001
WNODFc 32,31 50,79 47,96 53,22 <0,001
WNODFr 41,72 64,43 56,68 69,81 <0,001
Distancia WNODF 28,75 41,59 39,24 43,55 <0,001
WNODFc 25,63 36,21 33,97 38,1 <0,001
WNODFr 41,72 64,45 56,58 69,71 <0,001
3.5. Evaluación del efecto de las variables del hábitat sobre el ensamblaje de
especies
El análisis del agrupamiento mostró que las epífitas y trepadoras no se encuentran
aleatoriamente distribuidas sobre los cuadrantes de muestreo. Precisamente, las epífitas
formaron siete grupos (a, b, c, d, e, f, g) y las trepadoras cinco grupos (a, b, c, d, e), con una
similitud de especies (composición y abundancia) estadísticamente significativa (p<0,05)
42
(Fig. 5). En el caso de las epífitas, los grupos representan un gradiente de riqueza de
especies desde “a” a “g”. El primer grupo “a” representa el conjunto de cuadrantes sin
especies, “b” está compuesto por nueve especies (12 cuadrantes), marcado por la
abundancia de A. dareoides y la presencia de otras especies de helechos de zonas más
expuestas (e.g. H. plicatum); “c” está representado por nueve especies (18 cuadrantes), con
una gran abundancia de A. trilobum, H. plicatum, L. radicans y P. feuillei; “d” con ocho
especies (tres cuadrantes), destaca por la abundancia de H. cuneatum, H. peltatum y S.
scandens; “e” está representado por 14 especies (32 cuadrantes), marcado por la
abundancia de H. caudiculatum y H. dicanotrichum; “f” con 12 especies (tres cuadrantes),
destaca por la abundancia de A. dareides, G. Magellanica, H. krauseanum y H. plicatum; y
“g” con 16 especies (68 cuadrantes), está marcado por la abundancia de H. plicatum, A.
dareoides, H. caudiculatum y H. krauseanum.
En el caso de las trepadoras, el grupo “a” está representado por cinco especies (30
cuadrantes) de escasa abundancia, marcado por la presencia de C. valdivianum; “b” con
siete especies (cinco cuadrantes), presenta una mayor abundancia de L. radicans y M.
coccinea; “c” está representado por nueve especies (59 cuadrantes), con las mismas
especies abundantes del cuadrante anterior pero esta vez aparece L. polyphylla; “d” está
representado 11 especies (51 cuadrantes), donde se destaca la abundancia de L. radicans,
C. striata y M. coccinea, y “e” representado por ocho especies (35 cuadrantes), marcado por
la abundancia de C. striata.
43
Figura 5. Grupos obtenidos con el algoritmo UPGMA para el ensamble de epífitas y trepadoras. La similitud entre cuadrantes (n=180) fue calculada con Bray-Curtis y el soporte de los nodos fue obtenido con 10.000 simulaciones para una significación de 5%. Las líneas en rojo representan relaciones no significativas. Fuente: Elaboración propia.
Entre las 19 variables del hábitat que se evaluaron para explicar el patrón de agrupamiento
de las epífitas y trepadoras, siete y cinco de estas tuvieron efectos significativos,
respectivamente (p<0,05) (Tabla 5). En el caso de las epífitas, la abundancia de algunas
especies arbóreas como T. stipularis, A. luma, L. chequen y L. apiculata, se constituyeron en
las especies más importantes para la estructuración de la comunidad (∑wi=0,803), mientras
que en el caso de las trepadoras, la variable troncos en descomposición parece ser la más
44
importante (wi=0,426), seguida por la abundancia de B. cruckshanksii (wi=0,286) y el nº de
sp de árboles o su riqueza en el cuadrante (wi=0,212). Para ambos grupos de plantas, el
DAP promedio de los árboles del cuadrante ejerce efectos significativos, al igual que la
abundancia de B. cruckshanksii. Cabe entonces notar que las epífitas dependen más
claramente de las especies de árboles, mientras que las trepadoras parecen estar más
influidas por la presencia de restos de árboles y la ocupación del sitio (Dap medio, AB
media). Si bien esta combinación de variables representa la mejor solución de acuerdo al
criterio de información de Akaike, la variación de las variables del hábitat (predictores) entre
los cuadrantes de muestreo explican una baja proporción del varianza de la matriz de
similitud, alrededor de un 14% para ambos grupos de plantas.
Tabla 5. Selección de variables que mejor explican el patrón de agrupamiento de la similitud de epífitas y trepadoras. El procedimiento de selección fue paso a paso. Pseudo-F= prueba F para la distribución del modelo nulo obtenido por permutaciones, R2 + = varianza explicada acumulada, AIC= criterio de información de Akaike, ∆ AIC= delta de Akaike, wi= peso de Akaike, ∑wi= pesado acumulado de Akaike. Variables de hábitat
modeladas: 1= área basal (m2), 2= apertura del dosel (%), 3= DAP medio (cm), 4= n° árboles, 5= n° de sp de árboles, 6= n° de individuos de M. exsucca, 7= n° de individuos de B. cruckshanksii, 8= n° de individuos de D. winteri, 9= n° de individuos de L. chequen, 10= n° de individuos de L. apiculata, 11= troncos en descomposición, 12= n° de individuos de A. luma, 13= n° de individuos de M. boaria, 14= n° de individuos de T. stipularis, 15= n° de individuos de A. meli, 16= n° de individuos de M. chrysocarpa,17= n° de individuos de A. punctatum, 18= n° de individuos de Ovidia pillo-pillo, 19= n° de individuos de P. lingue. La selección de las variables que mejor explica el patrón de similitud se efectuó con una búsqueda paso a paso (stepwise) con 10.000 simulaciones para una significación de 5%. Fuente: Elaboración propia.
Epífitas
Variable Pseudo-F P R2 + AIC ∆ AIC wi ∑wi
T. stipularis 2,0008 0,0626 0,138 1429,3 0,00 0,224 0,224
A. luma 2,091 0,0573 0,128 1429,4 0,10 0,213 0,436
L. chequen 2,1499 0,0542 0,117 1429,6 0,30 0,192 0,629
L. apiculata 2,8007 0,013 0,107 1429,8 0,50 0,174 0,803
B. cruckshanksii 3,1647 0,01 0,092 1430,6 1,30 0,117 0,919
troncos en descomposición 4,6435 0,0008 0,076 1431,8 2,50 0,064 0,983
Dap medio 9,6957 0,0001 0,052 1434,5 5,20 0,017 1,000
Trepadoras
Variable Pseudo-F P R2 + AIC ∆ AIC wi ∑wi
troncos en descomposición 2,7455 0,0193 0,142 1358,8 0,00 0,426 0,426
B. cruckshanksii 2,5572 0,0325 0,128 1359,6 0,80 0,286 0,712
nº de sp de árboles 4,518 0,0014 0,116 1360,2 1,40 0,212 0,924
AB 4,272 0,0013 0,093 1362,8 4,00 0,058 0,982
Dap medio 13,633 0,0001 0,071 1365,1 6,30 0,018 1,000
45
3.6. Análisis de la co-ocurrencia de helechos epífitos
El análisis de co-ocurrencia de la comunidad de helechos epífitos, mostró que en general las
especies se distribuyen en forma segregada en las cuatro exposiciones de los árboles
forófitos, tanto cuando se considera las abundancias relativas (índice de Chao,
Chaoobs<Chaoest, p<0,05, Tabla 6), como las incidencias de las especies (C-score, C-
Scoreobs<C-Scoreest, p<0,001, Tabla 7). Esto permite inferir que las especies tienden a
encontrarse en diferentes exposiciones en los árboles dentro del bosque (i.e. baja co-
ocurrencia) y que el ensamblaje de la comunidad es conducido por exclusión competitiva por
un recurso que es escaso (e.g. el espacio en la superficie de la corteza de los árboles).
El índice de Chao mostró que las exposiciones NE y NO presentan el mayor número de sitios
con bajos niveles de traslape de las abundancias relativas de las especies (alta
competencia) (Tabla 6), particularmente en algunos fragmentos de tamaño medio a grande
(≥40ha, Chaoobs<0,2<Chaoest, p<0,01), y también en la exposición NO del fragmento de
5,5ha (Chaoobs =0,070<Chaoest; p<0,001). El índice C-Score mostró en general magnitudes
bajas pero significativas de segregación entre especies (C-Score <0,2, p<0,05; Tabla 7). A
diferencia del índice de Chao, los mayores niveles de competencia ocurren en fragmentos de
tamaño medio a pequeño (C-Score entre 0,28 y 066), y particularmente en las exposiciones
SO y SE (fragmentos de 1ha a 7ha),
En algunos fragmentos el patrón de co-ocurrencia de las especies fue opuesto, tendiendo a
co-ocurrir positivamente. Para el índice de Chao, Estos casos se registraron en la exposición
NE de los fragmentos de 11ha y 9,4ha, y la exposición SO del fragmento de 86ha (Chaoobs >
Chaoest, p<0,001) (Tabla 6). Con el índice C-Score, este patrón opuesto se registró en la
exposición SE de los fragmentos de 33ha y 7,4ha, y en la exposición SO para el fragmento
de 9,4ha (C-Scoreobs<C-Scoreest, p<0,001) (Tabla 7). Este último índice también mostró
mayor número de relaciones no significativas al compararse con el índice de Chao, por lo
que parece tener menor poder para detectar co-ocurrencia de las especies, pues se basa
solo en su incidencia.
46
Tabla 6. Índice de co-ocurrencia de Chao (2008) para la comunidad de helechos película en cuatro exposiciones del tronco (sitios) en el conjunto de árboles en 15 fragmentos de bosque pantanoso y comparación con el modelo nulo IT (Ulrich y Gotelli 2012). La distribución de frecuencia del modelo nulo se construyó con 10.000 simulaciones. Área= área de los fragmentos de bosque en ha, Obs = índice de Chao observado, Est = índice de Chao estimado con el modelo nulo, p = probabilidad de rechazar la hipótesis nula de diferencia entre el índice observado y estimado. na = no aplica el cálculo de los índices por ausencia de especies o presencia de solo una especie . Fuente: Elaboración propia.
Área
Exposición en el tronco de los árboles
Noreste Noroeste Sureste Suroeste
Obs Est p Obs Est p Obs Est p Obs Est p
936 0,099 0,307 <0,001 0,176 0,541 <0,001 0,039 0,250 <0,001 0,187 0,573 <0,001
156 0,157 0,586 <0,001 0,064 0,312 <0,001 0,119 0,594 <0,001 0,106 0,430 <0,001
133 0,116 0,492 <0,001 0,169 0,584 <0,001 0,222 0,562 <0,001 0,171 0,520 <0,001
86 0,205 0,463 <0,001 0,174 0,467 <0,001 0,253 0,585 <0,001 0,220 0,060 <0,001
76 0,027 0,518 <0,001 0,045 0,496 <0,001 0,154 0,693 <0,001 0,179 0,772 <0,001
55 0,201 0,508 <0,001 0,137 0,338 <0,001 0,315 0,362 0,076 0,281 0,552 <0,001
50 0,025 0,263 <0,001 0,054 0,219 <0,001 0,099 0,393 <0,001 0,159 0,411 <0,001
40 0,039 0,636 <0,001 0,213 0,598 <0,001 0,261 0,705 <0,001 0,452 0,778 <0,001
33 0,547 0,588 0,349 0,570 0,737 0,009 0,486 0,629 0,009 0,508 0,491 0,736
11 0,479 0,330 <0,001 na na na 0,419 0,550 <0,001 0,185 0,201 0,132
9,4 0.898 0.683 0,0114 0.325 0.525 <0,001 0.340 0.556 <0,001 0.654 0.778 0,1328
7 0,269 0,607 0,022 0,409 0,709 0,002 0,254 0,487 0,002 0,390 0,599 0,020
5,5 0,184 0,475 <0,001 0,070 0,542 <0,001 0,356 0,565 0,018 0,230 0,525 <0,001
3,4 na na na 0,144 0,363 0,040 0,009 0,302 <0,001 0,000 0,398 <0,001
1 0,381 0,583 0,213 na na na 0,285 0,576 0,083 0,233 0,817 <0,001
47
Tabla 7. Índice de co-ocurrencia C-Score (Stone y Robert 1990) para la comunidad de helechos película en las cuatro exposiciones del tronco (sitios) en el conjunto de árboles en 15 fragmentos de bosque pantanoso y comparación con el modelo nulo IT (Ulrich y Gotelli 2012) . La distribución de frecuencia del modelo nulo se construyó con 10.000 simulaciones. Área= área de los fragmentos de bosque en ha, Obs = índice de Chao observado, Est = índice de Chao estimado con el modelo nulo, p = probabilidad de rechazar la hipótesis nula de diferencia entre el índice observado y estimado. na = no aplica el cálculo de los índices por ausencia de especies o presencia de solo una especie. En negrita relaciones significativas. Fuente: Elaboración propia.
Área
Exposición en el tronco de los árboles
Noreste Noroeste Sureste Suroeste
Obs Est p Obs Est p Obs Est p Obs Est p
936 0,082 0,014 <0,001 0,054 0,028 0,007 0,059 0,027 <0,001 0,067 0,007 <0,001
156 0,063 0,025 <0,001 0,042 0,026 0,142 0,037 0,021 0,090 0,051 0,020 0,01
133 0,035 0,023 0,286 0,032 0,023 0,318 0,053 0,029 0,077 0,049 0,027 0,650
86 0,052 0,006 <0,001 0,061 0,010 <0,001 0,038 0,019 0,059 0,100 0,007 <0,001
76 0,143 0,013 <0,001 0,119 0,018 <0,001 0,168 0,001 <0,001 0,121 0,009 0,01
55 0,079 0,030 0,009 0,088 0,019 <0,001 0,065 0,026 0,019 0,052 0,035 0,183
50 0,020 0,018 0,750 0,040 0,021 0,012 0,031 0,027 0,014 0,046 0,024 0,011
40 0,111 0,031 <0,001 0,111 0,020 <0,001 0,214 0,003 <0,001 0,300 0,008 <0,001
33 0,281 0,010 0,050 0,018 0,023 0,745 0,029 0,023 0,083 0,013 0,035 0,132
11 0,000 0,000 0,927 na na na 0,000 0,004 0,761 0,000 0,000 0,882
9.4 0.000 0.000 1.000 0.133 0.016 0.022 0.082 0.205 0.014 0.250 0.000 <0,001
7.13 0,233 0,039 0,013 0,333 0,010 <0,001 0,071 0,021 0,150 0,111 0,167 <0,001
5.5 0,600 0,006 <0,001 0,666 0,000 <0,002 0,533 0,000 <0,001 0,600 0,000 <0,001
3.4 na na na 0,067 0,001 <0,001 0,666 0,002 <0,001 0,333 0,000 <0,001
1 0,666 0,013 <0,001 na na 0,277 0,078 0,040 0,666 0,000 <0,001
48
Los resultados del análisis de correlación de Pearson, para la relación entre las seis
variables de hábitat en el bosque pantanoso (escala de paisaje) y los índices de co-
ocurrencia de Chao y C-score en las cuatro exposiciones del tronco de los árboles,
mostraron que el patrón de co-ocurrencia revelado por el índice de Chao no está influenciado
significativamente por el tamaño de los fragmentos o por la variabilidad de la estructura del
hábitat (Tabla 8). Sin embargo, la relación del índice C-Score con la densidad de árboles es
positiva (r=0,6; p<0,05) en las exposiciones NE y SO, infiriéndose competencia. Por otra
parte, la relación entre la co-ocurrencia y la riqueza de helechos película es negativa (r=-0,7;
p<0,05) en las exposiciones NE, SE y SO (Tabla 8), infiriéndose ausencia de competencia.
En síntesis, Chao muestra que la presencia de varias especies en un mismo sitio es posible,
pero ocurre con abundancias relativas significativamente bajas (áreas marginalmente
traslapadas), por lo que se infiere fuerte competencia entre las especies (Tabla 8). Mientras
que los hallazgos producidos por C-Score se basan sólo en la presencia de las especies, sin
considerar su abundancia.
49
Tabla 8. Correlación lineal de Pearson para la relación entre seis variables de hábitat del bosque pantanoso y los índices de co-ocurrencia de Chao y C-score en cuatro exposiciones del tronco de los árboles. NE= noreste, NO= noroeste, SE =sureste, SO= suroeste. Área = área de los fragmentos de bosque en ha, Dap = diámetro promedio del tronco de los árboles a la altura del pecho, AB= área basal promedio de la muestra (m2), Apertura = apertura del dosel en porcentaje (%), N de árboles = número de árboles, sp Hymenophyllum= número de especies del género Hymenophyllum. En negrita relaciones significativas. Fuente: Elaboración propia.
Variables correlacionadas
Chao C-Score
R p r p
Area vs NE -0,274 0,343 -0,208 0,476
Area vs NO -0,109 0,722 -0,226 0,459
Area vs SE -0,461 0,084 -0,221 0,430
Area vs SO -0,188 0,503 -0,253 0,363
r p r p
Dap vs NE 0,116 0,692 -0,177 0,546
Dap vs NO 0,048 0,877 -0,497 0,084
Dap vs SE -0,187 0,504 0,051 0,857
Dap vs SO -0,098 0,729 -0,065 0,818
r p r p
AB vs NE 0,010 0,974 -0,318 0,268
AB vs NO 0,074 0,809 -0,285 0,346
AB vs SE -0,323 0,240 0,422 0,117
AB vs SO -0,276 0,319 -0,065 0,817
r p r p
Apertura VS NE -0,036 0,902 -0,111 0,706
Apertura VS NO 0,352 0,238 -0,418 0,155
Apertura VS SE 0,031 0,912 -0,215 0,441
Apertura VS SO -0,004 0,988 -0,334 0,224
r p r p
N árboles vs NE 0,002 0,993 0,336 0,241
N árboles vs NO -0,029 0,926 0,608 0,028
N árboles vs SE 0,105 0,710 0,603 0,017
N árboles vs SO -0,100 0,724 0,271 0,328
r p r p
sp Hymenophyllum vs NE -0,282 0,329 -0,670 0,009
sp Hymenophyllum vs NO -0,273 0,367 -0,453 0,120
sp Hymenophyllum vs SE -0,365 0,181 -0,646 0,009
sp Hymenophyllum vs SO -0,110 0,696 -0,658 0,008
50
4. Discusión
Los remanentes del bosque pantanoso de la costa de La Araucanía fueron
sorprendentemente ricos tanto en epífitas vasculares (16 especies) como en plantas
trepadoras (15 especies nativas) (Tabla 1). Estos valores son casi tan altos como los
reportados en áreas mucho más extensas de bosques, mejor conservados, de las costas
chilenas de más al sur, entre Valdivia y Llanquihue (Smith-Ramírez et al., 2005) y en los
Andes argentinos (Ezcurra y Brion, 2005). En este sentido, si se considera que dentro de la
región fitogeográfica de los bosque templados podrían habitar unas 26 especies de epífitas
vasculares (Rodríguez et al. 2009) y 40 especies de trepadoras (Marticorena et al. 2010), es
posible argumentar que el bosque pantanoso costero, puede tener un papel importante en la
conservación de estos grupos de plantas, a pesar de su deterioro y su estado de desarrollo
actual, como fragmentos de bosque de segundo crecimiento.
Asimismo, varios de los fragmentos de bosque muestreados en el presente estudio (escala
local) parecen ser tan ricos en especies como bosques maduros de otros tipos de
ecosistemas forestales costeros de Chile, que tienen una estructura más diversa. Esto se
puede ver en Jiménez-Castillo et al. (2007), quienes reportaron la presencia de cinco y siete
especies de plantas trepadoras en dos sitios, y Pincheira-Ulbrich et al. (2012) que registraron
un máximo de siete plantas trepadoras y 12 epífitas (para una revisión, véase Pincheira-
Ulbrich 2011). En otros bosques templados de las regiones de Los Ríos y Los Lagos, Godoy
et al. (1981) registraron solo siete especies epífitas mientras que, en bosques adultos de la
depresión intermedia (en la misma latitud que este estudio), San Martin et al. (2008) y
Ramírez et al. (1989) encontraron ocho especies epífitas y 11 trepadoras (para una revisión
véase Pincheira-Ulbrich 2011).
La comparación de los niveles de riqueza con los estudios mencionados no es simple y
directa, pues los pocos inventarios existentes en bosques templados que incluyen plantas
trepadoras y epífitas vasculares han utilizado diferentes protocolos de muestreo y, a menudo,
han perseguido distintos objetivos (por ejemplo, Pincheira-Ulbrich 2011). Además, y
especialmente, porque los otros estudios no incluyen evaluaciones estadísticas explícitas de
la completitud de los inventarios o el efecto del esfuerzo de muestreo, como ha sido
fuertemente sugerido en la literatura (Gotelli y Colwell 2001, Jiménez-Valverde y Hortal 2003,
Colwell et al. 2012, Rivera-Huntiel et al. 2012). La falta de estandarización en estudios
51
comparativos parece ser común en otros taxa, posiblemente porque no estaban las
herramientas estadísticas disponibles o el objetivo de estudio no era realizar inventarios de
especies (e.g. Buddle et al. 2005). Sin embargo, para algunos estudios a escala regional o
de paisaje, como la relación especie-área, el anidamiento de la composición de especies, los
análisis de redes o los programas de monitoreo, es fundamental tener cierta noción de la
completitud de los inventarios (Hortal et al. 2007, Domínguez et al. 2012, Rivera-Huntiel et al.
2012).
El protocolo de muestreo basado en transectos y la intensidad del muestreo (904 árboles) de
este estudio permitieron la detección de especies que no se habían registrado previamente
en estos bosques. Los ejemplos incluyen los helechos película Hymenophyllum cuneatum
Kunze y Hymenophyllum secundum, y las plantas trepadoras Griselinia racemosa (Phil.)
Taub. y Hydrangea serratifolia. Las cuales se suman al inventario anterior llevado a cabo en
la misma área de estudio (Hauenstein et al. 2014), donde se identificaron 14 especies de
epífitas y nueve especies de plantas trepadoras utilizando la metodología de Braun-Blanquet.
El protocolo de muestreo utilizado aquí es un método no aleatorio, lo que implica que los
resultados de una muestra pueden no ser tan representativos de los parámetros de la
población como un protocolo aleatorizado. Sin embargo, la ventaja del muestreo subjetivo es
que permite el uso del conocimiento científico previo del sitio de estudio, y ha demostrado ser
más eficiente en la identificación de especies raras (facilita la búsqueda de especies en el
campo) (Dieckman et al. 2007, Croft y Crow-Fraser 2007). Por lo tanto, el protocolo de
muestreo usado aquí parece adecuado, considerando que la decisión sobre el tipo de
muestreo dependerá del propósito del estudio (Kenkel et al. 1989, Diekmann et al. 2007).
Las curvas de rarefacción (en los 30 sitios) extrapoladas para una muestra de 75 árboles por
fragmento de bosque (sitio) mostró que la variabilidad de la riqueza estimada en todos los
sitios puede ser reducida a dos grupos: “sitios ricos” y “pobres” en especies. Esto ocurre
porque en aproximadamente la mitad de los fragmentos esta curva no se estabiliza
mostrando una amplia varianza, y en consecuencia se requeriría un mayor esfuerzo de
muestreo para que localmente se logre una asintótica “estadística” de la riqueza especies
epífitas y trepadoras. Al respecto, se plantea que sería muy difícil encontrar más especies en
los fragmentos pequeños de bosque (<1ha) donde no se logra esta asíntota, pues existen
limitaciones de disponibilidad de sustrato (árboles), y porque en campo se inspeccionaron
prácticamente todos los árboles y simplemente no se observaron más especies. En el otro
extremo de tamaño, si se considera la riqueza local y los datos biológicos aportado en otras
52
investigaciones (i.e. Pincheira-Ulbrich 2011), los grandes fragmentos que no logran la
asíntota (e.g. 936, 156 y 133ha) podrían albergar sólo algunas especies raras, pues ya han
alcanzado el máximo de riqueza de especies a escala regional (Smith-Ramírez et al. 2005).
Posiblemente se necesite prestar mayor atención en la proporción de especies raras de los
sitios de tamaño medio a grandes (entre 3 y 42 ha en el caso de epífitas y entre 1 y 55 ha
para trepadoras), pues en presencia de especies raras se requiere un esfuerzo de captura
mayor para que la curva llegue a una asíntota (Thompson y Whitters 2003).
A pesar de las potenciales limitaciones del muestreo, el índice de Chao 1, utilizado para
evaluar las especies no detectadas, resultó en una riqueza más ajustada y con intervalos de
confianza más estrechos que la estimación efectuada por rarefacción. La ventaja de este
estimador es que cuando se ha efectuado un muestreo representativo de la comunidad en
estudio (e.g. utilizando el juicio científico del investigador, Wallington y Moore 2005) y se
dispone de datos de abundancia, el efecto del submuestreo, de los gradientes ambientales y
de la autocorrelación espacial parecen no tener consecuencias en este estimador no
paramétrico (O´Hara 2005, Hortal et al. 2006, Colwell 2013). Si bien Chao 1 fue derivado
como un límite inferior de la riqueza de especies (Chao 1984, Colwell 2012), en opinión de
Chao y Shen (2006), sobre la base de los trabajos de Shen et al. (2003) y Chao et al. (2006),
se justificaría el uso de Chao 1 como un estimador de la riqueza total de especies para
muchos conjuntos de datos biológicos, y no sólo como el límite inferior de la riqueza de
especies. En consecuencia, la evaluación del esfuerzo de muestreo del inventario de epífitas
vasculares y plantas trepadoras, se considera representativa de la riqueza de especies en
todos los fragmentos de bosque, donde se logró un nivel suficiente de completitud.
Sobre la base de inventarios completos, se demostró que una reducción en el tamaño del
área de fragmentos de bosque tuvo consecuencias significativas para la pérdida de la
riqueza de especies de epífitas vasculares, pero no en plantas trepadoras. En este último
ensamble, la distancia al fragmento más grande o el hecho de pertenecer a un vecindario de
fragmentos juegan un papel más importante que el tamaño de los fragmentos. Sin embargo,
debe notarse que la distancia entre fragmentos para ambos grupos es relevante para
mantener la diversidad. La explicación subyacente de estos hallazgos puede atribuirse a la
fuerte dependencia de epífitas por los árboles (Bartels y Chen 2012) y los beneficios de la
propagación por semillas para las trepadoras (Arroyo-Rodríguez y Toledo-Acevedo 2009,
Mohandas et al 2014, Campbell 2015).
53
En estos bosques templados sudamericanos, las semillas se dispersan esencialmente por
las aves (véase Armesto y Rossi, 1989) y pueden germinar con diferentes tasas de éxito
tanto en sitios abiertos como bajo dosel (Figueroa 2003), donde las distancia de dispersión
por aves desde un árbol, informadas para bosques mediterráneos, podrían estar entre 51m y
110m (Jordano et al. 2007). Por otro lado, las epífitas fueron principalmente helechos
película (i.e. Hymenophyllaceae), con cuerpos delicados y esporas dispersadas por el viento,
que se desarrollan en la corteza de los árboles y dependen fuertemente de la humedad de
los microhábitat para germinar (Muñoz et al. 2003, Woda et al. 2006, San Martín et al. 2008,
Parra et al. 2009). La familia Hymenophyllaceae, posee esporas verdes (clorofila), que son
presumiblemente más vulnerables a las condiciones climáticas extremas (sequia o frio) y
tienen corta vida (48 días en promedio) comparativamente con las esporas sin cloroplasto,
que pueden durar meses y años. Sin embargo las esporas verdes pueden vivir lo suficiente
para colonizar un amplio rango de distribución (Mehltreter 2010). Así, las trepadoras se
encontraron en todos los sitios, mientras que la mayoría de las epífitas tendieron a
desaparecer en fragmentos pequeños expuestos a la matriz del paisaje (0,7, ha, 0,12, ha y
0,07 ha), lo que implica que las epífitas se verían más afectadas por los procesos locales (es
decir, cambios en la estructura del bosque) que las trepadoras. Por lo tanto, la dispersión en
un vecindario de fragmentado parece ser menos importante para determinar la riqueza epífita
(véase Pereira y Cavalcanti 2007, Larrea y Werner 2010).
El efecto del área (hipótesis del área per se) sobre las epífitas vasculares, se ajustó al patrón
tradicionalmente observado para diferentes grupos de plantas vasculares (e.g. Cagnolo et al.
2006, Echeverría et al. 2007, Pincheira-Ulbrich et al. 2009). Esto reafirma un gran volumen
de evidencia que sostiene que la fragmentación y pérdida de hábitat son las causas más
importantes de la pérdida de biodiversidad en el mundo (Tilman et al. 1994, Fahrig 2003,
Haddad et al. 2015). Sin embargo, en el caso de las trepadoras el efecto del área no fue
significativo. Estos hallazgos son particularmente relevantes, pues aquí se han usado
inventarios cuya completitud se ha evaluado previamente y se ha controlado el espacio para
evitar resultados espurios, tal como lo sugiere la literatura (Hortal et al. 2007, Domínguez et
al. 2012, Rivera-Huntiel et al. 2012).
La reducción del área, además de las consecuencias en el número de epífitas, también tuvo
un efecto significativo en el patrón de anidamiento de ambos ensambles. Este resultado es
esperable, pues el patrón de anidamiento parece ser común en paisajes fragmentados, tales
como islas, cimas de montaña y parches de bosque (e.g. Wright et al. 1998, Honnay et al.
54
1999, Bruun y Moen 2003). El anidamiento también se constató cuando se ordenó la matriz
por distancia al fragmento de mayor tamaño, aunque el efecto fue menor que al producido
por el área del fragmento. Cuando se evaluó la contribución al anidamiento de filas y
columnas (tanto para el área como aislamiento), el anidamiento en todos los casos fue mayor
en epífitas que en trepadoras, y particularmente el efecto del área fue notablemente mayor
en epífitas. Estos hallazgos muestran que existe un mayor recambio de especies de
trepadoras que de epífitas en el paisaje (diversidad beta) (e.g. Burnham 2004), donde los
procesos de colonización local serían los mecanismos predominantes para el primer grupo
de plantas, mientras que la extinción selectiva parece estar conduciendo el ensamblaje de
epífitas (véase Patterson y Atmar 1986, Ulrich et al 2009, Ulrich 2012). Diferentes ensambles
pueden responder diferencialmente al tamaño y calidad del fragmento lo cual se asocia a
distintas tasas de extinción y colonización de acuerdo con la particular historia de vida de las
especies (Ewers y Didham 2005, Cagnolo et al. 2009, Collins et al 2009, Prevedello y Vieira
2010, Miller et al. 2011), como se evidencia en este estudio.
Esto indica que la estructuración de los ensambles en el paisaje estaría influenciada por una
dinámica de tipo fuente-sumidero, que sería más determinante en epífitas. De este modo, los
pequeños fragmentos de bosque constituirían ambientes marginales que se mantendrían por
la llegada de propágulos (hábitat sumideros) desde fragmentos grandes mejor conservados
(hábitat fuente) (e.g. Leibold et al. 2004). De acuerdo con esto, el hallazgo de un mayor
número de especies idiosincráticas en el ensamble de trepadoras (e.g. Cissus striata y Ercilla
spp) es consistente con la hipótesis de colonización selectiva que determina un mayor
recambio de estas especies (e.g. Patterson 1990). Así, el anidamiento de las trepadoras se
organiza en una secuencia menos ordenada, mientras que las epífitas tienden a mostrar a un
patrón más definido en el paisaje como respuesta al efecto del área y distancia al fragmento
de mayor tamaño — la fuente hipotética de colonización — (véase Lomolino 1996, Atmar y
Patterson 1993, Ulrich et al 2009). Sin embargo, en ambos ensambles la contribución de las
filas al anidamiento fue mayor que el de columnas, indicando que la co-ocurrencia de los
conjuntos locales de especies se asociaría primero a requerimientos ecológicos similares
entre especies, y luego a los gradientes ambientales que podrían variar con el tamaño de los
fragmentos.
Cuando se consideró la abundancia promedio de las especies por árbol, el anidamiento fue
notablemente menor, lo que sugiere que cuando incrementa el tamaño de los fragmentos o
55
disminuye el aislamiento (la distancia al fragmento de mayor tamaño), la abundancia
promedio de epífitas y plantas trepadoras tiende a disminuir. Si bien esta tendencia no está
claramente definida (pues el anidamiento no es completo), sugiere que en la medida que los
fragmentos reducen su tamaño sostendrían gradualmente menos especies, pero serían más
abundantes que hacia fragmentos grandes o más distantes. Este patrón es más fuerte en
filas que en columnas, lo que indica que la abundancia de las especies en el paisaje se
relacionaría con la biología propia de las especies más que con las características del sitio,
donde la abundancia de las trepadoras sería menos afectada por el área o aislamiento
(véase Pincheira-Ulbrich 2011, Bartels y Chen 2012, Campbell et al. 2015, Wagner et al.
2015). En el caso de las trepadoras la tendencia en el incremento de la abundancia con la
disminución del tamaño de los fragmentos, puede ser atribuido al efecto de borde. En el caso
de las epifitas, el escaso número de estas especies en fragmentos pequeños podría estar
determinado por una mayor proporción relativa de árboles disponibles, lo que parece
aumentar la abundancia de las especies en estos árboles.
Si bien a escala de paisaje la dinámica de colonización y extinción parece tener un rol
importante en la estructuración de ambos ensambles en el paisaje, dentro de los fragmentos
de bosque (a escala de hábitat) la ocupación del sustrato está influida (14% de la varianza)
por efecto de ciertos elementos de la estructura del bosque, como la diversidad de algunas
especies de árboles (e.g. B. crukshanksii) o la presencia de troncos en descomposición.
Como es posible observar, la varianza no explicada por el modelo representa una proporción
importante (86%), lo que se atribuye a variables no incluidas en el ajuste, como las
propiedades químicas del suelo en el microhábitat (Reyes et al. 2010, Powers 2015),
humedad relativa (e.g. Saldaña et al. 2014) o cambios en otras variables estructurales como
la presencia de sotobosque y la posible competencia con la regeneración de árboles (e.g
Toledo-Aceves 2015). En general, es posible afirmar que, con la evidencia disponible, las
epífitas parecen mostrar mayor dependencia por la especies de árboles, mientras que las
trepadoras parecen estar más influenciadas por la presencia de restos de árboles y la
ocupación del sitio (Dap medio, AB). En bosques templados sudamericanos, se ha
argumentado que la estructura del hábitat parece ser un factor que influye notoriamente en
los cambios de diversidad de epífitas (Woda et al. 2006, Saldaña et al. 2014), en cambio,
esto no parece ser tan fuerte en este estudio. Actualmente, el efecto de algunos de los
componentes de la estructura, como el diámetro de los árboles (i.e. Muñoz et al. 2003,
Carrasco-Urra y Gianoli 2009) o la identidad taxonómica de las especies forófitas (Muñoz et
56
al. 2003, Parra et al. 2009 y Saldaña et al 2014) aún no han sido completamente resueltos
(i.e. Wagner et al. 2015).
Por otro lado, el rol de la competencia como estructurador de la comunidad ha recibido
menor atención. Los escasos trabajos muestran que en un bosque primario de coníferas en
Canadá estudiado por Burns (2008), no se encontró evidencia de competencia o
anidamiento entre las especies, atribuyendo estos hallazgos a un patrón aleatorio.
Similarmente, Burns y Zotz (2010) utilizando datos de abundancia de epífitas en un bosque
tropical lluvioso de Panamá concluyen que la distribución de especies es agregada, y que
posiblemente este patrón responde a limitaciones de dispersión. El mismo estudio, analizó la
red forófito-epífita, encontrando evidencia de co-ocurrencia negativa, aunque en la mayoría
de los casos la comunidad epífita se distribuyó aleatoriamente. Sin embargo, en este estudio
la evidencia plantea que la competencia interespecífica entre helechos película a escala de
microhábitat parece tener un rol fundamental en la estructuración de la comunidad tal como
se constató en la mayoría de los fragmentos de bosque. De este modo, la coexistencia de
las especies, cuando se asumen parches homogéneos de bosque, sería el resultado del
balance entre competencia a escala local y la dinámica de colonización-extinción a escala de
paisaje (Tilman 1994, Leibold et al. 2004).
Con todo, es necesario reconocer que la metacomunidad puede estar influenciada por
procesos que ocurren en tres escalas: la microescala donde se puede mantener un pequeño
grupo de individuos de una o más especies, la escala de parche donde la variaciones
ambientales y las interacciones biológicas se tornan relevantes, y la escala de paisaje donde
la dispersión tiene un rol fundamental en la conexión de la metacomunidad (Leibold et al.
2004). Aquí, el tamaño del fragmento es posiblemente la variable más importante para la
conservación de estos ensambles puesto que fragmentos grandes mantienen mayor número
de especies y menores tasas de extinción (Clutler 1994, Echeverria et al 2007, Ulrich et al
2009). En el otro extremo, la metacomunidad puede verse afectada por extinciones locales
cuando la tasa de extinción es mayor a la tasa de migración desde otros parches, o cuando
se detiene la dinámica fuente-sumidero metacomunitaria.
Cerca del umbral de la extinción la mayoría de los fragmentos serán pequeños y casi
inevitablemente contendrán relativamente pequeñas poblaciones de la mayoría de las
especies (Zotz y Bader 2009, Larrea y Werner 2010, Campbell 2015, Haddad et al. 2015,
Pincheira-Ulbrich et al. 2016). Los mecanismos subyacentes que conducen a este umbral se
57
pueden atribuir a (Shaffer, 1981): la estocasticidad demográfica (e.g. éxito reproductivo), la
estocasticidad ambiental (e.g. presencia de troncos en descomposición), las catástrofes
naturales (e.g. incendios) y la reducción de la diversidad genética (e.g. cambios en las
frecuencias alélicas). De este modo, la matriz antropogénica y el proceso de fragmentación
imponen restricciones más fuertes a la dispersión y establecimiento de las epífitas (Larrea y
Werner 2010), aumentando la probabilidad de extinción local, mientras que las trepadoras
serian menos afectadas por la antropización y reducción el hábitat (e.g. Arroyo-Rodríguez y
Toledo-Acevedo 2009, Mohandas et al. 2014, Campbell 2015).
58
5. Conclusiones
El estudio aquí presentando, representa una contribución al conocimiento de la ecología de
epífitas vasculares y plantas trepadoras, que considera por primera vez una perspectiva a
escala de paisaje como base para avanzar en el esclarecimiento del ensamblaje comunitario
de ambos grupos de plantas en los bosques templados de Sudamérica. La evaluación de la
relación especie-área y del anidamiento de la composición de especies en el bosque
pantanoso de la costa de La Araucanía, efectuada sobre la base de inventarios completos,
mostró que la reducción del área de los fragmentos de bosque tiene profundas
consecuencias en la reducción del número de especies de epífitas, mientras que en
trepadoras este efecto no fue significativo. El control del espacio geográfico en esta
evaluación permitió determinar que la riqueza de trepadoras de un fragmento de bosque
depende fuertemente de la cercanía a otros fragmentos (el vecindario) mientras que en
epífitas el efecto del vecindario fue menor. Se constató además un patrón general de
anidamiento de la matriz para ambos ensambles de plantas, tanto por tamaño de fragmento
como por distancia al fragmento de mayor tamaño, en ambos casos el anidamiento fue
mayor en epífitas. En consecuencia, los procesos de colonización local serían los
mecanismos predominantes para la configuración espacial del ensamble de trepadoras,
mientras que la extinción selectiva podría caracterizar la metacomunidad de epífitas lo cual
puede atribuirse a una dinámica fuente-sumidero metacomunitaria. En esta dinámica,
comunidades locales de hábitats marginales (e.g. en fragmentos de hábitats pequeños -
sumidero) pueden persistir mediante inmigración desde fuentes cercanas más productivas
y/o consideradas como hábitats óptimos (e.g. fragmentos grandes - fuente). A escala de
hábitat, dentro de los fragmentos de bosque, la estructura de los ensambles está influida por
efecto de ciertos elementos de la estructura del bosque, donde las epífitas parecen mostrar
mayor dependencia por las especies de árboles (T. stipularis, A. luma, L. chequen, L.
apiculata y B. cruckshanksii), mientras que las trepadoras parecen estar más influenciadas
por la presencia de restos de árboles y la ocupación del sitio (Dap medio, AB). En el caso de
las epífitas, se constató la co-ocurrencia negativa entre las especies de helechos película, lo
cual puede ser usado como evidencia indirecta de competencia interespecífica por el espacio
(microhábitat del árbol), proceso que parece tener un rol fundamental en la estructuración de
la comunidad. De este modo, la coexistencia de las especies, cuando se asumen parches
homogéneos de bosque, sería el resultado del balance entre competencia a escala local y la
dinámica de colonización-extinción a escala de paisaje.
59
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Anexos. Matrices de anidamiento de la composición de especies (en filas) de epífitas vasculares (n=16 especies) y plantas trepadoras (n=15 especies) en 30 fragmentos de bosque pantanoso (en columnas). Orden de las columnas: Área= columnas ordenadas por área de los fragmentos, Distancia= columnas ordenadas por distancia al fragmento de mayor tamaño (936 ha). Tipo de dato: Presencia-ausencia = matriz de datos basada en 0 y 1, Cuantitativa= matriz basada en el promedio de la abundancia de especies por árbol (número de frondas en epífitas y número de tallos en trepadoras). Todas las Matrices se ordenaron secundariamente por la sumatoria de los totales marginales (especies). *= especies o sitios idiosincráticos. Fuente: Elaboración propia.
1. Matriz de presencia-ausencia de epífitas ordenada por área.
Especie 936 156 133 86 67 55 50 42 40 33 22 16 11 9.4 7.1 5.5 3.9 3.4 3 1.9 1.8 1 0.8 0.7 0.15 0.14 0.13 0.12 0.07 0.05 Total
Hymenophyllum plicatum 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 1 0 0 0 1 25
Asplenium trilobum* 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 23
Aspleium dareoides 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 21
Sarmienta scandens 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 21
Polypodium feuyllei* 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 20
Hymenophyllum krauseanum 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 19
Fascicularia bicolor 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 16
Hymenophyllum caudiculatum 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 1 1 0 1 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 15
Hymenophyllum dentatum 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 14
Hymenophyllum peltatum 1 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11
Hymenophyllum dicranotrichum 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 10
Hymenoglossum cruentum 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8
Hymenophyllum cuneatum 1 1 1 1 0 0 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7
Hymenophyllum pectinatum 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7
Grammitis magellanica 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6
Hymenophyllum secundum 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
Total 16 16 14 10 11 11 14 6 12 12 10 8 7 10 10 9 3 8 4 7 6 8 2 0 3 3 2 0 0 4
76
2. Matriz de presencia-ausencia de epífitas ordenada por distancia.
Especie 936 9.4 0.8 40 133 67 33 22 5.5 7.1 0.2 3.4 156 86 1 0.07 0.12 0.1 3.9 1.9 0,15 0.05 55 50 11 16 0.7 3 1.8 42 Total
Hymenophyllum plicatum 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 25
Asplenium trilobum 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 23
Aspleium dareoides 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 1 1 0 1 1 1 21
Sarmienta scandens 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 21
Polypodium feuyllei* 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 1 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 20
Hymenophyllum krauseanum 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 0 0 1 1 19
Fascicularia bicolor 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 16
Hymenophyllum caudiculatum 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 15
Hymenophyllum dentatum 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 14
Hymenophyllum peltatum 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 11
Hymenophyllum dicranotrichum 1 0 0 0 1 1 1 0 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 10
Hymenoglossum cruentum 1 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 8
Hymenophyllum cuneatum 1 0 0 1 1 0 1 1 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 7
Hymenophyllum pectinatum 1 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 7
Grammitis magellanica 1 0 0 1 1 0 1 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6
Hymenophyllum secundum 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
Total 16 10 2 12 14 11 12 10 9 10 3 8 16 10 8 0 0 2 3 7 3 4 11 14 7 8 0 4 6 6
77
3. Matriz cuantitativa de epífitas ordenada por área.
Especie 936 156 133 86 67 55 50 42 40 33 22 16 11 9.4 7.1 5.5 3.9 3.4 3 1.9 1.8 1 0.8 0.7 0.15 0.14 0.13 0.12 0.07 0.05 Total
Hymenophyllum plicatum 16.6 6.8 41.6 17.2 18.3 6.1 13.0 0.2 3.6 53.4 6.3 1.7 17.7 29.9 15.6 1.9 28.7 5.2 1.2 65.0 3.0 2.1 0.0 0.0 1.3 55.8 0.0 0.0 0.0 2.4 415
Hymenophyllum caudiculatum 0.3 19.9 6.9 87.2 17.3 36.7 37.8 0.0 2.3 0.0 17.6 0.0 0.0 2.9 0.5 1.0 0.0 1.5 0.0 3.3 0.0 7.7 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 243
Aspleium dareoides 6.6 2.6 21.1 5.4 5.1 1.6 4.6 8.8 0.7 23.9 4.9 0.4 0.7 28.7 12.3 12.2 0.0 2.3 0.7 0.6 3.1 4.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 151
Hymenophyllum dicranotrichum 9.5 10.2 0.9 47.1 15.4 12.5 43.0 0.0 0.0 2.1 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1.7 0.0 0.0 0.0 2.9 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 145
Asplenium trilobum* 1.8 0.9 3.4 12.9 0.0 0.0 0.2 1.9 0.2 0.0 0.2 0.1 1.7 12.8 7.3 0.0 7.4 3.0 4.7 8.6 4.7 34.2 0.1 0.0 0.8 9.2 22.3 0.0 0.0 3.2 142
Hymenophyllum krauseanum 10.1 12.1 33.5 0.4 10.7 5.3 4.1 0.3 0.5 7.9 0.2 0.1 12.5 2.7 4.8 5.1 0.0 1.4 0.0 0.0 1.0 7.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 120
Hymenoglossum cruentum 0.1 2.7 3.1 20.4 5.4 5.4 3.4 0.0 0.0 7.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 48
Hymenophyllum peltatum 8.3 5.7 4.0 0.0 2.8 3.6 4.6 0.0 0.0 5.0 0.9 0.0 0.0 1.1 0.0 0.3 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 36
Sarmienta scandens 1.6 1.8 0.9 0.2 4.6 0.9 0.8 0.7 0.1 0.3 0.5 0.5 2.6 0.3 1.5 0.2 0.0 0.1 0.9 10.3 0.4 0.5 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1.9 32
Grammitis magellanica 0.1 0.1 4.8 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.2 22.3 0.0 0.0 0.0 0.0 0.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 28
Fascicularia bicolor 0.3 0.2 3.9 0.9 1.1 2.7 0.5 0.0 0.1 0.5 0.9 0.1 0.2 0.2 0.5 0.1 0.0 0.3 0.0 0.0 0.0 0.7 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 13
Polypodium feuyllei* 0.2 0.0 0.2 0.0 0.1 0.1 0.0 0.5 0.0 0.1 0.0 0.4 0.1 0.0 0.1 0.2 1.1 0.0 0.0 0.1 0.5 0.2 0.1 0.0 0.5 4.1 2.8 0.0 0.6 0.4 12
Hymenophyllum dentatum 1.6 0.9 0.3 0.1 4.6 0.1 1.0 0.0 0.1 1.7 0.2 0.0 0.0 0.1 0.5 0.0 0.0 0.6 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 12
Hymenophyllum cuneatum 0.0 1.9 0.3 0.4 0.0 0.0 5.4 0.0 0.8 0.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 9
Hymenophyllum pectinatum 0.1 0.6 0.1 3.7 0.7 0.2 1.8 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1.1 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 8
Hymenophyllum secundum 0.1 1.0 0.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1
Total 57 67 126 196 86 75 120 12 9 125 32 3 35 80 43 23 37 15 8 91 13 57 0 0 3 69 25 0 1 8
78
4. Matriz cuantitativa de epífitas ordenada por distancia.
Especie 936 9.4 0.81 40 133 67 33 22 5.5 7.1 0.15 3 156 86 1 0.07 0.12 0.13 3.9 1.9 0.14 0.05 55* 50 11 16 0.70 3 1.8 42 Total
Hymenophyllum plicatum 16.6 29.9 0.0 3.6 41.6 18.3 53.4 6.3 1.9 15.6 1.3 5.2 6.8 17.2 2.1 0.0 0.0 0.0 28.7 65.0 55.8 2.4 6.1 13.0 17.7 1.7 0.0 1.2 3.0 0.2 415
Hymenophyllum caudiculatum 0.3 2.9 0.0 2.3 6.9 17.3 0.0 17.6 1.0 0.5 0.0 1.5 19.9 87.2 7.7 0.0 0.0 0.0 0.0 3.3 0.0 0.0 36.7 37.8 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 243
Aspleium dareoides 6.6 28.7 0.0 0.7 21.1 5.1 23.9 4.9 12.2 12.3 0.0 2.3 2.6 5.4 4.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.6 0.0 0.0 1.6 4.6 0.7 0.4 0.0 0.7 3.1 8.8 151
Hymenophyllum dicranotrichum 9.5 0.0 0.0 0.0 0.9 15.4 2.1 0.0 1.7 0.0 0.0 0.0 10.2 47.1 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 2.9 0.0 0.0 12.5 43.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 145
Asplenium trilobum* 1.8 12.8 0.1 0.2 3.4 0.0 0.0 0.2 0.0 7.3 0.8 3.0 0.9 12.9 34.2 0.0 0.0 22.3 7.4 8.6 9.2 3.2 0.0 0.2 1.7 0.1 0.0 4.7 4.7 1.9 142
Hymenophyllum krauseanum 10.1 2.7 0.0 0.5 33.5 10.7 7.9 0.2 5.1 4.8 0.0 1.4 12.1 0.4 7.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 5.3 4.1 12.5 0.1 0.0 0.0 1.0 0.3 120
Hymenoglossum cruentum 0.1 0.0 0.0 0.0 3.1 5.4 7.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 2.7 20.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 5.4 3.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 48
Hymenophyllum peltatum 8.3 1.1 0.0 0.0 4.0 2.8 5.0 0.9 0.3 0.0 0.0 0.0 5.7 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 3.6 4.6 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 36
Sarmienta scandens 1.6 0.3 0.0 0.1 0.9 4.6 0.3 0.5 0.2 1.5 0.0 0.1 1.8 0.2 0.5 0.0 0.0 0.0 0.0 10.3 0.0 1.9 0.9 0.8 2.6 0.5 0.0 0.9 0.4 0.7 32
Grammitis magellanica 0.1 0.0 0.0 0.2 4.8 0.0 22.3 0.0 0.0 0.2 0.0 0.0 0.1 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 28
Fascicularia bicolor 0.3 0.2 0.0 0.1 3.9 1.1 0.5 0.9 0.1 0.5 0.0 0.3 0.2 0.9 0.7 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 2.7 0.5 0.2 0.1 0.0 0.0 0.0 0.0 13
Polypodium feuyllei* 0.2 0.0 0.1 0.0 0.2 0.1 0.1 0.0 0.2 0.1 0.5 0.0 0.0 0.0 0.2 0.6 0.0 2.8 1.1 0.1 4.1 0.4 0.1 0.0 0.1 0.4 0.0 0.0 0.5 0.5 12
Hymenophyllum dentatum 1.6 0.1 0.0 0.1 0.3 4.6 1.7 0.2 0.0 0.5 0.0 0.6 0.9 0.1 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.1 1.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 12
Hymenophyllum cuneatum 0.0 0.0 0.0 0.8 0.3 0.0 0.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1.9 0.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 5.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 9
Hymenophyllum pectinatum 0.1 1.1 0.0 0.0 0.1 0.7 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.6 3.7 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.2 1.8 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 8
Hymenophyllum secundum 0.1 0.0 0.0 0.0 0.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 1
Total 57 80 0 9 126 86 125 32 23 43 3 15 67 196 57 1 0 25 37 91 69 8 75 120 35 3 0 8 13 12
79
5. Matriz de presencia-ausencia de trepadoras ordenada por área.
Especie 936 156 133 86 67 55 50 42 40 33 22 16 11 9.4 7.1 5.5 3.9 3.4 3 1.9 1.8 1 0,8* 0.7 0.15 0.14 0.13 0.12 0.07 0.05 Total
Cissus striata 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 28
Boquila trifoliolata 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 26
Luzuriaga radicans 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 0 1 0 0 25
Mitraria coccinea 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 20
Lapageria rosea 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 1 1 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 1 1 0 0 18
Nertera granadensis 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 0 0 1 1 1 1 0 1 0 1 0 0 1 0 1 1 0 0 0 18
Luzuriaga polyphylla 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 1 1 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 15
Muehlenbeckia hastulata* 1 1 0 1 0 0 1 1 0 1 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 1 0 1 0 1 0 0 1 0 1 13
Campsidium valdivianum 0 0 0 1 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 8
Pseudopanax valdiviensis 0 1 1 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 9
Hydrangea serattifolia 0 0 1 1 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4
Griselinia racemosa 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Ercilla spp.* 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 3
Dioscorea auriculata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Galium hypocarpium 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Total 8 10 10 11 6 9 10 7 8 7 4 2 3 7 7 10 5 3 8 6 7 9 3 4 4 5 7 5 2 4
80
6. Matriz de presencia-ausencia de trepadoras ordenada por distancia.
Especie 936 9.4 0,8* 40 133 67 33 22 5.5 7.1 0.2 3.4 156 86 1 0.07 0.12 0.13 3.9 1.9 0.14 0.05 55 50 11 16 0.7 3 1.8 42 Total
Cissus striata 1 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 28
Boquila trifoliolata 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 1 1 1 26
Luzuriaga radicans 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 25
Mitraria coccinea 1 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 0 0 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 20
Lapageria rosea 1 0 0 1 1 1 1 0 1 1 0 0 1 1 1 0 1 1 0 1 0 0 1 1 0 0 0 1 1 1 18
Nertera granadensis 1 1 0 1 1 1 1 0 1 1 0 0 1 1 0 0 0 1 1 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 0 18
Luzuriaga polyphylla 1 1 0 0 1 1 0 0 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 0 1 0 0 1 1 0 0 0 1 0 0 15
Muehlenbeckia hastulata 1 1 1 0 0 0 1 0 1 0 1 0 1 1 0 0 1 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 1 1 13
Campsidium valdivianum 0 0 0 1 0 1 0 0 1 0 0 0 0 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 8
Pseudopanax valdiviensis 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 0 0 1 0 0 9
Hydrangea serattifolia 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 4
Griselinia racemosa 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Ercilla spp. 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 3
Dioscorea auriculata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Galium hypocarpium 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Total 8 7 3 8 10 6 7 4 10 7 4 3 10 11 9 2 5 7 5 6 5 4 9 10 3 2 4 8 7 7
81
7. Matriz cuantitativa de trepadoras ordenada por área.
Especie 936 156 133 86 67 55 50 42 40 33 22* 16 11 9.4 7.1 5.5 3.9 3.4 3 1.9 1.8 1 0,8* 0.7 0.15 0.14 0.13 0.12 0.07 0,05* Total
Luzuriaga radicans 1.65 2.90 4.26 5.33 0.32 3.74 1.94 0.16 3.61 1.08 0.57 0.03 0.23 0.90 4.83 0.11 0.76 1.84 0.03 0.14 0.74 0.72 0.00 0.59 0.00 0.15 0.00 0.11 0.00 0.00 36.8
Cissus striata* 0.09 0.30 0.00 12.28 0.00 0.33 0.30 1.56 2.39 0.29 0.00 0.32 0.65 0.05 1.75 1.36 0.21 0.42 0.46 0.43 0.41 2.22 0.06 0.05 0.33 0.77 0.05 0.33 0.21 1.25 28.9
Mitraria coccinea 0.44 0.85 1.35 0.44 0.00 0.63 0.60 0.12 0.09 0.75 0.05 0.00 0.04 0.00 0.42 0.33 0.03 0.00 2.54 1.00 0.21 0.50 0.00 0.00 0.00 0.00 0.05 0.00 0.00 1.38 11.8
Boquila trifoliolata 0.20 0.22 0.35 0.28 0.26 0.15 0.02 1.77 0.45 0.25 0.05 0.00 0.00 0.10 0.08 0.83 0.21 0.03 0.11 0.29 0.03 0.72 0.00 0.59 0.25 0.31 0.05 0.04 0.21 0.06 7.9
Luzuriaga polyphylla 0.76 0.19 0.21 0.56 0.79 0.04 0.80 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.04 0.22 0.00 0.00 0.23 0.71 0.00 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.09 0.00 0.00 0.00 5.0
Lapageria rosea 0.05 0.04 0.03 1.06 0.05 0.02 0.04 0.01 0.06 0.17 0.00 0.00 0.00 0.00 0.08 0.03 0.00 0.00 0.03 0.14 0.03 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.14 0.04 0.00 0.00 2.1
Nertera granadensis 0.01 0.01 0.62 0.06 0.05 0.02 0.04 0.00 0.03 0.04 0.00 0.00 0.00 0.05 0.04 0.03 0.03 0.00 0.03 0.00 0.03 0.00 0.00 0.05 0.00 0.08 0.05 0.00 0.00 0.00 1.3
Campsidium valdivianum 0.00 0.00 0.00 0.06 0.05 0.00 0.16 0.01 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.17 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.09 0.00 0.00 0.00 0.6
Pseudopanax valdiviensis 0.00 0.01 0.03 0.06 0.00 0.07 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.00 0.22 0.00 0.00 0.00 0.08 0.00 0.00 0.00 0.00 0.6
Muehlenbeckia hastulata 0.01 0.01 0.00 0.06 0.00 0.00 0.02 0.01 0.00 0.04 0.00 0.00 0.00 0.05 0.00 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.04 0.00 0.06 0.4
Hydrangea serattifolia 0.00 0.00 0.03 0.22 0.00 0.04 0.00 0.00 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.3
Ercilla spp.* 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.02 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.05 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.1
Griselinia racemosa 0.00 0.04 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.05 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.1
Dioscorea auriculata 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.1
Galium hypocarpium 0.00 0.00 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.0
Total 3.2 4.6 6.9 20.4 1.5 5.0 4.0 3.6 6.7 2.6 0.7 0.4 0.9 1.5 7.3 3.1 1.2 2.3 3.5 2.7 1.5 4.6 0.2 1.3 0.6 1.4 0.5 0.6 0.4 2.8
82
8. Matriz cuantitativa de trepadoras ordenada por distancia.
Especie 936 9.4 0,8* 40 133* 67 33 22* 5.5 7.1 0.2 3.4 156 86 1 0.1 0.12 0.13 3.9 1.9 0.14 0.05 55 50 11 16 0.7 3 1.8 42 Total
Luzuriaga radicans 1.65 0.90 0.00 3.61 4.26 0.32 1.08 0.57 0.11 4.83 0.00 1.84 2.90 5.3 0.72 0.00 0.11 0.00 0.76 0.14 0.15 0.00 3.74 1.94 0.23 0.03 0.59 0.03 0.74 0.16 36.8
Cissus striata* 0.09 0.05 0.06 2.39 0.00 0.00 0.29 0.00 1.36 1.75 0.33 0.42 0.30 12.3 2.22 0.21 0.33 0.05 0.21 0.43 0.77 1.25 0.33 0.30 0.65 0.32 0.05 0.46 0.41 1.56 28.9
Mitraria coccinea 0.44 0.00 0.00 0.09 1.35 0.00 0.75 0.05 0.33 0.42 0.00 0.00 0.85 0.44 0.50 0.00 0.00 0.05 0.03 1.00 0.00 1.38 0.63 0.60 0.04 0.00 0.00 2.54 0.21 0.12 11.8
Boquila trifoliolata 0.20 0.10 0.00 0.45 0.35 0.26 0.25 0.05 0.83 0.08 0.25 0.03 0.22 0.28 0.72 0.21 0.04 0.05 0.21 0.29 0.31 0.06 0.15 0.02 0.00 0.00 0.59 0.11 0.03 1.77 7.9
Luzuriaga polyphylla 0.76 0.33 0.00 0.00 0.21 0.79 0.00 0.00 0.22 0.04 0.00 0.00 0.19 0.56 0.06 0.00 0.00 0.09 0.00 0.71 0.00 0.00 0.04 0.80 0.00 0.00 0.00 0.23 0.00 0.00 5.0
Lapageria rosea 0.05 0.00 0.00 0.06 0.03 0.05 0.17 0.00 0.03 0.08 0.00 0.00 0.04 1.06 0.06 0.00 0.04 0.14 0.00 0.14 0.00 0.00 0.02 0.04 0.00 0.00 0.00 0.03 0.03 0.01 2.1
Nertera granadensis 0.01 0.05 0.00 0.03 0.62 0.05 0.04 0.00 0.03 0.04 0.00 0.00 0.01 0.06 0.00 0.00 0.00 0.05 0.03 0.00 0.08 0.00 0.02 0.04 0.00 0.00 0.05 0.03 0.03 0.00 1.3
Campsidium valdivianum 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.05 0.00 0.00 0.17 0.00 0.00 0.00 0.00 0.06 0.06 0.00 0.00 0.09 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.16 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.01 0.6
Pseudopanax valdiviensis 0.00 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.01 0.06 0.22 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.08 0.00 0.07 0.06 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.00 0.6
Muehlenbeckia hastulata 0.01 0.05 0.06 0.00 0.00 0.00 0.04 0.00 0.03 0.00 0.00 0.00 0.01 0.06 0.00 0.00 0.04 0.00 0.00 0.00 0.00 0.06 0.00 0.02 0.00 0.00 0.00 0.00 0.03 0.01 0.4
Hydrangea serattifolia 0.00 0.00 0.00 0.03 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.22 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.04 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.3
Ercilla spp. 0.00 0.05 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.02 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.1
Griselinia racemosa 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.05 0.00 0.00 0.00 0.00 0.04 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.1
Dioscorea auriculata 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.06 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.1
Galium hypocarpium 0.00 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.0
Total 3.2 1.5 0.2 6.7 6.9 1.5 2.6 0.7 3.1 7.3 0.6 2.3 4.6 20.4 4.6 0.4 0.6 0.5 1.2 2.7 1.4 2.8 5.0 4.0 0.9 0.4 1.3 3.5 1.5 3.6