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INSTITUTO DE HORTICULTURA

BIOTECNOLOGÍA AGRÍCOLA

La presente tesis titulada FENOLOGÍA Y VALOR NUTRACÉUTICO DE

DIVERSAS VARIEDADES PIGMENTADAS DE TUNA (Opuntia sp); fue realizada

por José Marcos Ramírez Ramos, bajo la dirección y asesoría del consejo

particular, aprobada por el mismo y aceptada para obtener el grado de:

MAESTRO EN CIENCIAS EN

BIOTECNOLOGÍA AGRICOLA

AGRADECIMIENTOS

A ese ser etéreo y polémico que me dio la oportunidad de vivir; que me concedió el libre albedrío para manejar mi vida e iluminó mi destino que ha estado lleno de aventuras.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) y a los millones de mexicanos que han financiado parte de mi formación académica

A la Universidad Autónoma Chapingo; en especial al Instituto de Horticultura, a cada uno de mis profesores que lo integran y que participaron en mi formación profesional y me permitieron alcanzar un ideal de vida. A mi familia; porque nunca me han dejado solo, respetan y apoyan cada una de mis decisiones, alentándome siempre para continuar y ser mejor en la vida. A mi jurado examinador, por su invaluable enseñanza, por compartir conmigo sus conocimientos para la realización de la presente tesis y sobre todo por la confianza y amistad brindada. Son innumerables las personas a las que debo de agradecer todo su apoyo, amistad y comprensión, espero que continuemos así.

¡ MUCHAS GRACIAS A TODOS !

1

ÍNDICE GENERAL

Lista de cuadros Lista de Figuras Resumen Abstract Introducción General 1

Bibliografía 4

CAPITULO I: Patrón de crecimiento de catorce variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en la nopalera experimental de la Universidad Autónoma Chapingo Resumen 1.1 Introducción 8

1.2 Materiales y métodos 9

1.3 Resultados y discusión 12

1.4 Conclusiones 22

1.5 Bibliografía 23

CAPITULO II: Caracterización fitoquímica de once variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) con diferente grado de maduración. Resumen 2.1 Introducción 27 2.2 Materiales y métodos 28 2.3 Resultados y Discusión 31 2.4 Conclusiones 41 2.4 Bibliografía 42 CAPITULO III Valor nutracéutico y color de variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en poscosecha Resumen 3.1 Introducción 48 3.2 Materiales y métodos 49 3.3 Resultados y discusión 53 3.4 Conclusiones 64 3.4 Bibliografía 64 Conclusiones generales 69

LISTA DE CUADROS CAPÍTULO I

Cuadro 1. Descripción de catorce variedades y especies pigmentadas de

tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo

Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

10

Cuadro 2. Crecimiento y oportunidad fenológica de catorce variedades

pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) 16

Cuadro 3. Valores de r de Pearson entre longitud del fruto (LF),

diámetro ecuatorial (DE) de catorce variedades pigmentadas de tuna

(Opuntia sp.) con la temperatura y la precipitación

18

Cuadro 4. Características físicas del fruto de catorce variedades

pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en la madurez hortícola cultivadas en

la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la UACh.

19

CAPÍTULO II Cuadro 1. Descripción de once variedades y especies de tuna (Opuntia

sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos

Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo

29

Cuadro 2. Contenido de betacianias en la fenología del fruto de once

variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en pre y

poscosecha de la Nopalera Experimental Facundo Barrientos,

Universidad Autónoma Chapingo.

.

32

Cuadro 3. Contenido de betaxantinas en la fenología del fruto de 11



Universidad Autónoma Chapingo..

33

Cuadro 4. Contenido de compuestos fenólicos totales en la fenología del

fruto de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en

pre y poscosecha de la Nopalera Experimental Facundo Barrientos,


36

Cuadro 5. Contenido de flavonoides en la fenología del fruto de 11




37

Cuadro 6. Contenido de vitamina C en la fenología del fruto de 11



Universidad Autónoma Chapingo.

39

. CAPITULO III Cuadro 1. Descripción de once variedades y especies de tuna (Opuntia

sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos

Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo.

50

Cuadro 2. Características de color del fruto de once variedades de tuna

(Opuntia sp.) de la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez

de la Universidad Autónoma Chapingo.

54

Cuadro 3. Contenido de betalaínas totales, betacianinas y betaxantinas

en el fruto once variedades de tuna (Opuntia sp.) de la nopalera

experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad

Autónoma Chapingo.

56

Cuadro 4.Contenido de compuestos fenólicos totales y flavonoides del

fruto de once variedades de tuna (Opuntia sp.) de la nopalera


Autónoma Chapingo.

58

Cuadro 5. Contenido de ácido ascórbico y actividad antioxidante del

fruto del fruto de once variedades de tuna (Opuntia sp.) de la nopalera


Autónoma Chapingo.

61

LISTA DE FIGURAS

CAPITULO I Figura 1. Dinámica de crecimiento longitudinal de catorce variedades

de tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr.

Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo desde

la etapa de yemas florales hasta la madurez hortícola.

12

Figura 2. Agrupación de catorce variedades pigmentadas de tuna

(Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo

Barrientos Pérez de la UACh, en base a características morfológicas.

21

CAPITULO II

Figura 1. Agrupación de catorce variedades pigmentadas de tuna

(Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo

Barrientos Pérez de la UACh, en base a características fitoquímicas

40

RESUMEN

México es el primer productor de tuna (Opuntia sp.) a nivel mundial, donde se localiza el mayor número de variedades que producen frutos pigmentados, sin embargo, se desconoce los índices de cosecha de algunas variedades; su alta estacionalidad de la producción, impacta en bajos precios para su comercialización, de ahí surge la necesidad de estudiar la velocidad de crecimiento y el índice de cosecha comercial con la finalidad de una producción en todo el año y aprovechar eficientemente su potencial agroindustrial. Asimismo, pocos son los estudios realizados de la calidad nutracéutica de los frutos de tuna pigmentados, pero se desconoce su variación durante el proceso de maduración del fruto y su alteración en poscosecha. Los nutracéuticos son importantes porque se asocian a la capacidad antioxidante y además previenen algunas enfermedades crónico-degenerativas. Los resultados de la presente investigación se presentan en tres capítulos. Los objetivos de la investigación fueron: I) Evaluar la dinámica de crecimiento de catorce variedades de tuna pigmentadas para identificar variedades precoces y tardías mediante el registro semanal del crecimiento de cinco plantas sanas por variedad cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo, Estado de México. La aparición de las yemas florales de las catorce variedades fue asincrónica y sus frutos presentaron un comportamiento de crecimiento sigmoide en la curva de crecimiento (longitud y diámetro); la variedad más precoz fue Roja Villanueva y la más tardía Texas RF. Copena V1, Larreyi y Solferino fueron ligeramente precoces. Castilla Sonora y Sangre de Toro resultaron variedades ligeramente tardías y las siete variedades restantes presentaron maduración común. II) Determinar la variación del contenido de nutracéuticos (betalaínas, compuestos fenólicos, flavonoides y ácido ascórbico) en el proceso de maduración del fruto. Los contenidos de betalaínas y compuestos fenólicos totales aumentaron en la madurez hortícola. III) Evaluar el valor nutracéutico y el color del fruto mediante la cuantificación de fenoles totales, flavonoides, betalaínas totales, betacianinas, betaxantinas, ácido ascórbico (vitamina C) y actividad antioxidante de once variedades de tuna pigmentadas. Los valores de Hue (color) en la cáscara permitieron formar tres grupos de variedades: tunas amarillas, anaranjadas y rojas. Las variedades rojas presentaron las mayores concentraciones de betalaínas totales en la pulpa, en contraste la tunas amarillas presentaron los niveles más altos de compuestos fenólicos. En todas las variedades, la cáscara presentó el mayor contenido de compuestos fenólicos totales y flavonoides, la cual puede ser una fuente interesante de fitoquímicos. La actividad antioxidante observada en las variedades de tuna pígmentadas (0.08 – 0.460 mg ml-1) puede deberse a la presencia de betalaínas, compuestos fenólicos totales y flavonoides. La variación del contenido de estos metabolitos podría permitir la selección de algunas variedades para un aprovechamiento agroindustrial.

Palabras clave: tuna, crecimiento, madurez, nutracéuticos.

ABSTRACT

PHENOLOGY AND NUTRACEUTICAL QUALITY OF SOME VARIETIES PIGMENTED CACTUS PEAR

ABSTRACT

Mexico is the most important producer of cactus pear (Opuntia sp.) in the world. Here, the largest number of varieties that produce pigmented fruit is found. However, harvest rates of some varieties are unknown, and its highly seasonal production results in lower market prices. Thus, it is important to study the growth rate and harvest index for commercial production with the aim of year round production to make efficient use of its agro-industrial potential. Also, few studies of nutraceutical quality have been conducted with pigmented cactus pear fruit but variation is unknown during fruit ripening and postharvest spoilage. Nutraceuticals are important because they are associated with antioxidant capacity and also prevent chronic degenerative diseases. The results of this research are presented in three chapters. The objectives of the research were: I) To evaluate growth dynamics of fourteen varieties of pigmented cactus pear to identify early and late varieties by recording weekly pigmented cactus pear fruit growth of five plants per variety in the Experimental Nopal Germoplasm Bank “Dr. Facundo Barrientos Perez” at Chapingo Autonomous University, State of Mexico. The appearance of flower buds of the fourteen varieties was asynchronous and fruits showed a sigmoid growth curve (length and diameter). The earliest variety was Roja de Villanueva and the latest was Texas RF. Copena V1, Larreyi and Solferino were slightly early. Castilla Sonora and Sangre de Toro varieties were slightly late and the seven remaining varieties ripened at the same usual time. II) To determinate the nutraceutical content (betalains phenolic compounds, flavonoids and ascorbic acid) in the process of fruit ripening. The contents of total phenolics and betalains increased by horticultural maturity. III) To assess nutraceutical value and fruit color by total phenols, flavonoids, betalains total betacyanins, betaxanthins, ascorbic acid (vitamin C) and antioxidant activity of eleven varieties of pigmented cactus pear. Three groups were formed based on epicarp color: yellow, orange and red. Red varieties had the highest concentrations of total betalains in pulp, while yellow cactus pears contained the highest levels of phenolic compounds. In all varieties, the epicarp had the highest content of total phenolic compounds and flavonoids, making it an interesting source of phytochemicals. The antioxidant activity observed in pigmented cactus pear varieties was (0.08 to 0460 mg ml-1) may be due to the presence of (betalains), total phenolics and flavonoids. Content variation of these metabolites may enable selection of some varieties for agroindustrial use.

Key words: prickly pear, growth, ripening, nutraceuticals.

1

INTRODUCCIÓN GENERAL

México es uno de los pocos países que alberga dentro de su fisiografía, algunos

tipos de vegetación únicos (Rzedowski, 1978) pues se estiman 9 500 especies

endémicas, siendo la familia Cactaceae un ejemplo muy característico (Bravo,

1978; Gallegos y Mondragón, 2011)

El nopal es una planta perteneciente a la familia Cactaceae, subfamilia

Opuntioideae y subgéneros Opuntia y Nopalea. Taxonómicamente, existen

problemas en la nomenclatura debido a los escasos caracteres morfológicos, al

elevado nivel de plasticidad fenotípica, a la diversificación, a la ocurrencia de

poliploidia y a la hibridación intergenérica (Wallace y Gibson, 2002; Felker et al.,

2006; Segura et al., 2007; Caruso et al., 2010).

Actualmente en México existe una gran diversidad de nopal ubicándolo como

posible centro de origen (Caruso et al., 2010; Gallegos y Mondragón, 2011), lo que

ha incrementado la importancia del cultivo y en consecuencia, el desarrollo de

proyectos dirigidos al conocimiento, manejo, aprovechamiento y conservación;

para lograr este propósito se han formado bancos de germoplasma con

diferentes especies, variedades y cultivares (Rodríguez, 2011). Estas

circunstancias permiten seleccionar genotipos destinados a la producción de tuna,

verdura o forraje; usos que se remontan a las épocas prehispánicas (Flores y

Gallegos, 1993). Sin embargo; su empleo en la industria y la alimentación humana

se ha diversificado de tal forma que se pueden derivar productos como:

colorantes, alcoholes, vinagres, gomas, mucilagos, harinas, mieles, quesos,

dulces, etc. (López et al., 1996).

La especie de mayor importancia en el mundo es Opuntia ficus indica (L.) Mill;

se cultiva en América, África, Asia, Europa y Oceanía; sin embargo esta especie

fue domesticada en México y es donde se encuentra la mayor riqueza de

cultivares tradicionales pues sus nombres están relacionados con el lugar donde

crece la planta (Milpa Alta), ausencia de espinas - color del fruto (Rojo Pelón),

2

origen fitogenético (Copena V1), forma del cladodio (redondo), nombre nativo

(Telokaha), etc. (Reyes-Agüero et al., 2005)

Debido a que las nopaleras se han establecido principalmente en regiones

áridas y semiáridas han sufrido adaptaciones anatómicas y morfológicas únicas;

por ejemplo, la raíz se caracteriza por ser muy extendida y somera; tallos

denominados cladodios, aplanados o cilíndricos, cubiertos de cera o pelos donde

se realiza la fotosíntesis y almacena el agua; hojas sumamente pequeñas y

caducas; presencia de espinas como mecanismo de defensa y dispersión; flores

vistosas que abren por 24 hrs e inmediatamente los pétalos se deshidratan y

caen, por lo que la polinización está fuertemente asociada a insectos; fruto tipo

baya simple y carnosa formada de un ovario ínfero sumido en los tejidos del

pedúnculo y receptáculo envueltos por tejido de naturaleza similar al del cladodio

(Corrales y Flores, 2003) y con un período completo de crecimiento de 80 a 120

días dependiendo de las condiciones ambientales (Reyes-Agüero et al., 2006)

Morfológicamente, la tuna está conformada por el pericarpio que constituye del

33 % a 55 %, la pulpa del 45 % al 67 % y las semillas del 2 % al 10 %; los

porcentajes varían según el cultivar, las prácticas culturales, número de semillas

fecundadas y abortadas, periodo de luz, clima y época de cosecha (Piga, 2004).

La pulpa contiene agua en un 84 % a 90 % y azúcares reductores (10 % a 15 %),

pH entre 5.3 y 7.1, rango de azúcares de 10° a 17° Brix predominando la glucosa y

la fructuosa (Stintzing et al., 2003). Contiene de 10-410 mg.kg-1 de ácido

ascórbico (Cantwell, 1995; Piga, 2004; Figueroa et al., 2010); otras vitaminas

encontradas son tiamina, riboflavina, y niacina (Sepulveda y Sáenz, 1990). Provee

un bajo contenido de terpenoides entre los que destacan el -sitoesterol y

campesterol. Otros lípidos son el tocoferoles, vitamina K1 y -carotenos.

Macronutrientes como proteínas, minerales, cenizas, fibra, aminoácidos (serina,

glutamina, ácido aminobutírico, prolina, arginina, histidina, y metionina) (Piga,

2004), agentes antioxidantes tales como compuestos fenólicos (Magloire et al.,

2006; Figueroa et al.,2010) así como altas concentraciones de calcio, magnesio y

3

taurina, que le confieren características de un alimento funcional (Galati et al.,

2003).

Otra característica en el fruto; es la presencia de pigmentos tipo betalaínas lo que

lo hace atractivo para el consumo en fresco (Gurrieri et al., 2000), aunado a esto,

existe una creciente demanda del uso de betalaínas como colorantes naturales

para alimentos por su estabilidad a los diferentes valores de pH, lo que ha

motivado que muchas empresas, en diferentes países, se dediquen a la

comercialización de estos pigmentos (Ibarra et al., 2006). Desde hace algunos

años, la industria de alimentos incorpora colorantes y antioxidantes naturales de

tejidos vegetales debido a las restricciones legales (Weller y Lasure, 1982). En los

últimos 20 años se ha encontrado en los mercados de Europa, Japón y Estados

Unidos una marcada tendencia a consumir frutos con estas características

nutracéuticas (Pimienta, 1990).

Algunos nutraceúticos con propiedades antioxidantes son importantes porque

inhiben los radicales libres, producto del estrés que inducen enfermedades como

melanoma, desordenes cardiacos, diabetes mellitus, enfermedades inflamatorias y

neurodegenerativas, cáncer, etc. (Prakash et al., 2007; Jing et al., 2008); pero

evidencias epidemiológicas sugieren que el consumo de frutas y verduras con

actividad antioxidante, reducen el riesgo de estas enfermedades (Quintanar y

Calderón, 2009).

A pesar de la diversidad del nopal a nivel nacional, existen pocos estudios sobre la

variación de la calidad nutracéutica (Ibarra et al., 2006; Ceballos y Cisneros, 2004;

Figueroa et al., 2010,) del fruto en el proceso de maduración y poscosecha; por lo

que se hace necesario este conocimiento, para seleccionar aquellas especies,

variedades o cultivares que tengan un mayor potencial industrial. Con base en lo

anterior, los objetivos generales del presente trabajo fueron describir la dinámica

de desarrollo y evaluar el valor nutracéutico de tuna (Opuntia sp.) en pulpa y

cáscara; antes y durante la madurez de consumo y poscosecha; con la finalidad

4

de permitir un aprovechamiento agroindustrial eficiente y proveer nuevas

alternativas económicas para el sector hortícola.

BIBLIOGRAFIA

Bravo, H.H. 1978. Las Cactáceas de México. Vol. I, 2ª. Ed. Universidad Nacional Autónoma de México, México. 743 p.

Cantwell, M. 1995. Postharvest management of fruits and vegetables stems. In: Barbera, G.; Inglese, P.; Pimienta-Barrios E. (eds). Agro-ecology, Cultivation and Uses of Cactus Pear. FAO, Plant Production and Protection. Paper 132: 120-143 p.

Caruso, M.; Curro, S.; Las Casas, G.; La Malfa, S.; Gentile, A. 2010. Microsatellite markers help to assess genetic diversity among Opuntia ficus indica cultivated genotypes and their relation with related species. Plant Syst. Evol. 290: 85-97. Corrales, G. J.; Flores, V. C. 2003. Nopalitos y Tunas: Producción, Comercialización, Poscosecha e Industrialización. Primera edición. Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, México. 225 p. Ceballos, C. B.; Cisneros, Z. L. 2004. Stability of anthocyanin-based aqueous extracts of andean purple corn and red-fleshed sweet potato compared to synthetic and natural colorants. Food Chem. 86: 69-75 Felker, P.; Paterson, A.; Jenderek, M. M. 2006. Forage potential of Opuntia clones maintained by the USDA National Plant Germoplasm System (NPGS) collection. Crop Sci. 46: 2161-2168. Figueroa, C. I.; Martínez D. M. T.; Rodríguez, P.E.; Colinas L.T.; Valle, G. S.; Ramírez, R. S.; Gallegos, V. C. 2010. Contenido de pigmentos, otros compuestos y capacidad antioxidante en 12 cultivares de tuna (Opuntia spp.) de México. Agrociencia. 44: 763-771. Flores, V.C.; Gallegos, V.C. 1993. Situación y perspectivas de la producción y comercialización de tuna en la región centro y norte de México. CRUCEN CIESTAAM. p: 5-27 Galati, E.M.; Mondello, M.R.; Giuffrida, D; Dugo, G.; Miceli, N.; Pergolizzi, S.; Taviano, M.F. 2003. Chemical characterization and biological effects of Sicilian Opuntia ficus-indica (L.) Mill. Fruit juice: antioxidant and antiulcerogenic activity, Journal of Agricultural and Food Chemistry. 51: 4903-4908 Gallegos, V.C.; Mondragón J.C. 2011. Cultivares selectos de tuna de México al mundo. Primera edición. Universidad Autónoma Chapingo, México. 159 p.

5

Gurrieri, S.; Miceli, L.; Lanza, C. M.; Tomaselli, F.; Bonomo, R.; Rizzarelli, E. 2000. Chemical characterization of Sicilian prickly pear (Opuntia ficus indica) and perspectives for the storage of its juice. J. Agric. Food Chem. 48: 5424-5431. Ibarra, A. A.; Mauricio, N. S .E.; Rodríguez, N. S.; Trujillo, H.M.L.; Vega, C. H. R. 2006. Determinación de betalaínas de tres variedades de tuna roja. Revista Digital de la Universidad Autónoma de Zacatecas. 2:3 Jing, Z.; Nan, H.; Ya-lin, W.; Yuan-jiang, P.; Cui-rong, S. 2008. Preliminary studies on the chemical characterization and antioxidant properties of acidic polysaccharides from Sargassum fusiforrme. J. Zhejiang. Univ. Sci. B. 9: 721-727 López, G. J.J.; Rodríguez, G. A.; Pérez, R. L.; Fuentes, R. J.M. 1996. Usos del nopal forrajero en el norte de México. J. PACD. 1:10-15 Magloire, F.J.; Konarski, P.; Zou, D.; Stintzing, F.C.; Zou C. 2006. Nutritional and medicinal use of cactus pear (Opuntia spp.) cladodes and fruits. Frontiers in Bioscience. 11:2574-2589. Prakash, D.; Upadhayay, G.; Singh, B. N.; Singh, H. B. 2007. Antioxidant and free radical – scavenging activities of seeds and agri - wastes of some varieties of soyabean (Glycine max). Food Chem. 104: 783-790. Piga A. 2004. Cactus pear: A fruit of nutraceutical and functional importance. J.PACD. 1:9-22 Pimienta, B. E. 1990. El nopal tunero. Primera edición. Universidad Autónoma de Guadalajara. Jalisco, México. 237 p. Quintanar, E.M.A.; Calderón S. J.V. 2009. La capacidad antioxidante total. Bases y aplicaciones. Revista de Educación Bioquímica. 28 (3): 89-101. Reyes-Agüero, J.A.; Aguirre, R.J.R.; Valiente-Banuet, A. 2006. Reproductive biology of Opuntia: A Review. Journal or Arid Environments 64:549-585 Reyes-Agüero J.A.; Aguirre, R.R.J.; Hernández, M.H. 2005. Notas sistemáticas y descripción detallada de Opuntia ficus-indica (L) Mill. (Cactaceae). Agrociencia . 3(4):395-408.

Rodríguez, S.E. 2011. Importancia de los Bancos de Germoplasma. Revista de Investigación Educativa en Media Superior Reformare. 1:1. Rzedowski, J. 1978. La vegetación de México. Limusa. México, D.F., México. 432 p.

Segura, S.; Scheinvar, L.; Olalde, G.; Leblanc, O.; Filardo, S.; Muratalla, A.; Gallegos, C.; Flores, C. 2007. Genome sizes and ploidy levels in Mexican cactus

6

pear species Opuntia (Tourn.) Mill. series Streptacanthae Britton et Rose, Leucotrichae DC., Heliabravoanae Scheinvar and Robustae Britton et Rose. Genet. Resour. Crop. Evol. 54: 1033-1041.

Sepulveda, E.; Saenz, C. 1990. Chemical and physical characteristics ok prickly pear (Opuntia ficus-indica). Revista de Agroquímica y Tecnología de Alimentos 30:551-555.

Stintzing, F. C.; Schieber A.; Carle, R. 2003. Evaluation of color properties and chemical quality parameters of cactus juices. European Food Research Technology. 216: 303-311.

Wallace, R. S.; Gibson A. C. 2002. Evolution and systematics. In: Nobel, P. S. (ed) CACTI: BIOLOGY AND USES. University of California Press, Berkeley, 1-22 pp. Weller, T. A.; Lasure, L. L. 1982. Betalains in beet root tissue culture. J. Food Sci. 47: 162-163.

7

CAPITULO I

Dinámica de crecimiento de catorce variedades pigmentadas de tuna

(Opuntia sp.) en la nopalera experimental de la Universidad Autónoma

Chapingo

RESUMEN

México es el primer productor de tuna a nivel mundial, donde se localiza el mayor

número de variedades que producen frutos pigmentados, sin embargo, se

desconoce los índices de cosecha de algunas variedades. El fruto (tuna) no

climatérico, se caracteriza por alta estacionalidad de la producción, impactando en

bajos precios para su comercialización. Existe la necesidad de estudiar la

velocidad de crecimiento y el índice de cosecha comercial con la finalidad de

establecer épocas de cosecha y calidad de la producción para aprovechar

eficientemente su potencial agroindustrial. El objetivo del trabajo fue evaluar la

dinámica de crecimiento de catorce variedades de tuna para identificar variedades

precoces y tardías. Se realizó el registro del crecimiento semanalmente en cinco

plantas sanas por variedad, seleccionadas aleatoriamente a partir de la etapa de

yema floral hasta madurez hortícola, pasando por amarre de fruto, cultivadas en la

nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma

Chapingo, Estado de México. Se evalúo peso total del fruto, índice de forma del

fruto, grosor y color de la cáscara. La aparición de las yemas florales de las

catorce variedades fue asincrónica y sus frutos presentaron un comportamiento de

crecimiento sigmoide en ambas curvas de crecimiento (longitud y diámetro). El

análisis de componentes principales de las características morfológicas permitió

formar cinco grupos de las variedades de tuna. Grupo I: Castilla Sonora, Copena

CEII, Copena V1, Jade, Morada, Roja Villanueva y Sangre de Toro; Grupo II:

Larreyi; Grupo III: Alteña Blanca; Grupo IV: Alteña Roja, Huatusco, Plátano y

Solferino, y Grupo V: Texas RF. Bajo las mismas condiciones edafológicas,

sanitarias y climatológicas la variedad más precoz fue Roja de Villanueva y la más

tardía Texas RF. Variedades ligeramente precoces fueron Copena V1, Larreyi y

Solferino. Castilla Sonora y Sangre de Toro resultaron variedades ligeramente

tardías y las siete variedades restantes presentaron maduración común.

Palabras clave: variedad, amarre del fruto, madurez hortícola, crecimiento.

8

1.1 INTRODUCCIÓN

Entre las angiospermas, la familia Cactaceae es la más distintiva y exitosa del

Nuevo Mundo con 1600 especies (Barthlott y Hunt, 1993) distribuidas desde

Canadá hasta Argentina siendo México el centro más importante de diversidad

con 669 especies y 244 subespecies (Bravo, 1978; Guzmán et a., 2003). Dentro

de esta área ha destacado el nopal tunero (O. megacantha, O. albicarpa, O. ficus

indica y O. streptacantha) como un cultivo alternativo importante con una

superficie total sembrada bajo riego y temporal de 57,692.55 Ha y un valor de la

producción estimado de 1,006,360.22 miles de pesos (SIAP, 2011).

Adicionalmente, Tamayo (1988) realizó un análisis corológico, con base en

sesenta y cinco especies de distribución restringida a cuatro o menos unidades

geográficas, en el que reveló dos patrones de distribución de Opuntia sp. en

México: Patrón 1; sursureste de México, con tres regiones; Golfo, Sur de México

y Chiapas, y el Patrón 2; Centro-Norte de México, con cinco regiones: Altiplanicie,

Altiplanicie-Sierra Madre, Altiplanicie-Noreste de México, Altiplanicie Septentrional-

Noroeste de México y Noroeste de México; confirmando la gran riqueza genética

en nuestro país.

En algunos países como en Estados Unidos, Sudáfrica, Italia y Brasil existen

colecciones de “nopales” in vivo (Gallegos et al., 2005). En nuestro país, existen

colecciones que ha estado financiando el Sistema Nacional de Recursos

Fitogenéticos para la Alimentación y la Agricultura de la SAGARPA desde el

2002, por medio de la Red Nopal y en las que se encuentra la nopalera

experimental “Dr. Facundo Barrientos” en las instalaciones de la Universidad

Autónoma Chapingo con el objetivo de conservar, explotar, documentar y mejorar

el fitorecurso (Bellon et at., 2009).

Para explotar este recurso de manera sustentable y evitar la estacionalidad de la

producción; es importante el conocimiento de la dinámica de crecimiento

(emergencia de yemas, antesis y madurez) y su interacción con las condiciones

del medio ambiente; además de establecer índices de cosecha que determinan la

9

calidad del fruto (Lakshminarayana et al.,1979; Cantwell, 1995; Inglese et al.,

1999 y Aounallah et al., 2009).

Actualmente el mercado de la tuna sigue dominado por un escaso número de

variedades; las tunas blancas Reyna, Cristalina y Burrona. La tuna blanca Reyna

ocupa el equivalente al 40 % de la superficie plantada debido a que es una

variedad de calidad reconocida y muy demandada por los consumidores, por lo

que se puede considerar como el estándar de la tuna mexicana. Otra ventaja de

Reyna es su época de cosecha concentrada en Junio y Agosto, lo que refleja su

dominancia al imponer una marcada estacionalidad al comercio con efectos

negativos en los precios. Paulatinamente se han introducido tunas de color rojo

(Rojo Liso y Roja San Martín) y amarillo-anaranjadas (Pico Chulo, Esmeralda,

Liria, Montesa, entre otras) las cuales poco a poco han ido ganando aceptación

entre los consumidores. Actualmente la tuna se encuentra regularmente en el

mercado de Junio a Octubre, pero este fenómeno se puede modificar con un

manejo adecuado del cultivo (Gallegos y Mondragón, 2011).

Debido a que la dinámica de crecimiento en cactáceas, específicamente en nopal,

ha sido poco estudiada (Lakshminarayana et al. 1979; Sánchez et al., 1991;

Barbera et al., 1992; Nieddu y Spano, 1992; Inglese et al., 1995).; el objetivo de

este trabajo fue describir la dinámica de crecimiento de tuna de catorce

variedades pigmentadas de Opuntia sp con el fin de identificar variedades

precoces y tardías, y determinar sus índices de madurez para su cosecha

comercial como nuevas opciones de producción.

1.2 MATERIALES Y MÉTODOS

Material vegetal y localización

Las plantas de las catorce variedades de tuna pigmentadas, poco comerciales y

estudiadas (Cuadro 1), se seleccionaron de las cultivadas en la nopalera

experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma

Chapingo, Edo. de México situada en las coordenadas 19°29´N y 98°53´O a una

altura de 2250 msnm (García, 1988). Se ubica sobre un suelo con un horizonte A

10

migajón limoso franco, un horizonte B y C arcilloso o de estructura fuertemente

desarrollada, por debajo subyace un estrato migajón limoso o franco con alta

capacidad de retención de humedad, medianamente ricos en materia orgánica y

ligeramente ácidos (Chacón citado por Ortíz, 1988). El clima predominante es

templado con verano fresco, con una temperatura media anual de 15.9 °C, la

precipitación pluvial anual es de 636 mm (García, 1988).

Cuadro 1. Descripción de 14 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie Variedad Origen Color cáscara

Opuntia sp. Alteña blanca Celaya, Gto. Verde

Opuntia sp. Alteña roja Celaya, Gto. Rojo

O. megacantha Salm Plátano Ojuelos, Jal. Amarillo

O. megacantha Salm Sangre de Toro Ojuelos, Jal. Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Huatusco Huatusco, Ver. Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Solferino Chapingo, Méx. Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Roja de Villanueva Villanueva, Pue. Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Jade Desconocido Morado

O. megacantha Salm Morada San Martín de las Pirámides, Méx. Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Copena CEII Chapingo, Méx. Zacatecas, Zac. Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Copena V1 Chapingo, Méx. Morado

O. robusta Wendl Larreyi San Martín de las Pirámides, Méx. Morado

O. stricta Haw Texas RF Texas A&M Kingsville Morado

O. undulata Griffiths Castilla Sonora Cocorit, Valle del Yaqui, Son. Morado

Fuente: Cruz, M.F.M. 2011. Importancia y cuidado del germoplasma de nopal caso: Nopalera Experimental de Chapingo. Revista Salud Pública y Nutrición

Dinámica de crecimiento

Para el registro del crecimiento se seleccionaron cinco plantas por variedad sin

daños visuales de insectos u organismos fitopatógenos; se continuó con la

identificación de diez yemas florales de aproximadamente 0.5 cm. Nieddu y

Spano (1992) mencionan que en el tamaño antes mencionado es posible distinguir

microscópicamente el androceo y gineceo; a partir de este momento se registró

semanalmente la longitud (LF) y el diámetro ecuatorial (DE) hasta madurez

hortícola con ayuda de un pie de rey manual (Pretul; México). Los resultados se

expresaron en cm. Se consideró amarre de fruto, a partir del segundo día de la

apertura floral de las yemas seleccionadas (Laksminarayana et al., 1979).

11

Determinación de variables físicas

Las mediciones se realizaron en cinco frutos de cada planta. El peso total del fruto

(PT) (g), así como de la pulpa (PP) y de la cáscara (PC) del fruto previamente

desespinado de cada variedad, se determinó con una balanza electrónica (marca

Ohaus Scout Pro, China); con los datos de PT, PP, PC, LF y DE, se calculó la

relación peso pulpa/peso cáscara, el índice de forma del fruto (relación entre la

longitud y el diámetro ecuatorial) y adicionalmente el grosorde la cáscara.

Se determinó el color mediante la evaluación de L* (luminosidad), el ángulo de

tono (Hue) y la pureza de color o índice de cromaticidad (Chroma) de la cáscara

del fruto de cada variedad con un colorímetro Hunter Lab (Mini Scan XE Plus 45/

0-L, RestonVa, USA). Se obtuvieron las lecturas de L* a* y b* para identificar las

diferencias de color entre tejido y variedades en forma objetiva. Se realizó el

cálculo mediante las fórmulas siguientes: Hue = arc tan (b/a); Chroma = (a2+ b2) ½

(Mc Guire, 1992).

Datos de temperatura y precipitación

Los datos fueron colectados de la estación meteorológica de la Universidad

Autónoma Chapingo ubicada dentro de las instalaciones de la misma.

Análisis estadístico

Los resultados de las variables fueron analizados mediante un análisis de varianza

de acuerdo con un diseño completamente al azar, mediante el procedimiento GLM

y comparación de medias por Tukey (=0.05) del programa SAS (Statistical

Analysis System 9.0 for Windows). En el análisis de correlación de Pearson y el

análisis de componentes principales (ACP) se aplicó el programa estadístico

Minitab 15 (Minitab, 2007).

12

1.3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la Figura 1 se observa que la brotación de yemas florales de las catorce

variedades fue asincrónica: Copena CEII, Copena V1 y Jade, fueron las primeras

variedades en donde se observó este proceso.

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

Longitud (

cm

)

LA

RV

TRF

0

2

4

6

8

10

12

02-f

eb

08-f

eb

16-f

eb

22-f

eb

28-f

eb

06-m

ar

16-m

ar

23-m

ar

30-m

ar

04-a

br

13-a

br

20-a

br

27-a

br

04-m

ay

11-m

ay

18-m

ay

25-m

ay

01-ju

n08-ju

n15-ju

n22-ju

n29-jun

06-ju

l13-ju

l20-ju

l27-ju

l02-a

go

09-a

go

16-a

go

23-a

go

30-a

go

07-s

ep

14-s

ep

21-s

ep

28-s

ep

05-o

ct

12-o

ct

19-o

ct

26-o

ct

Longitud (

cm

)

CS

MO

ST

CE, V1, JA, SO

Figura 1. Dinámica de crecimiento longitudinal de catorce variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.)

cultivadas en la nopalera experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez” de la Universidad Autónoma

Chapingo, desde la etapa de yemas florales hasta la madurez hortícola. AB: Alteña Blanca, AR: Alteña

Roja, CS: Castilla Sonora,

CE: Copena CEII, V1: Copena V1, HU: Huatusco, JA: Jade, LA: Larreyi, MO:

Morada, PL: Plátano, RV: Roja de Villanueva, ST: Sangre de Toro, SO: Solferino y TRF: Texas RF.

Fecha de evaluación

13

A la segunda semana de febrero, brotaron Alteña Blanca, Alteña Roja,

Huatusco, Plátano, Roja de Villanueva y Solferino. A finales del mes de febrero

brotaron yemas florales de Larreyi y Morada. Castilla Sonora brotó a finales de

marzo y finalmente Sangre de Toro y Texas RF a inicios del mes de abril. El

amarre del fruto también fue asincrónico y ocurrió entre los 42 y 63 días después

de la emergencia de yemas florales (Cuadro 2). Durante este período, se observó

que antes de la segunda y tercera semana del amarre del fruto (dependiendo la

variedad), fue mayor el diámetro y posteriormente hubo un crecimiento acelerado

en longitud, excepto en la variedad Larreyi, donde la longitud y el diámetro se

incrementaron casi paralelamente. Sin embargo, el período que comprende desde

la emergencia de yemas florales hasta el amarre de fruto, las catorce variedades

presentaron una curva de crecimiento tipo sigmoide, tanto para longitud como para

diámetro ecuatorial.

Durante la apertura de la flor, se observaron las siguientes características

morfológicas: perianto sepaloide compuesto de hojas verdes y un perianto

petaloide de hojas más grandes y de tonalidad amarilla (Alteña Blanca, Alteña

Roja, Castilla Sonora, Larreyi, Sangre de Toro, Solferino y Texas RF), anaranjada

(Alteña Roja, Copena CEII, Copena V1, Jade, Morada, Roja de Villanueva), rosa

(Alteña Blanca) y anaranjada con tonalidades rojizas (Plátano y Huatusco).

El crecimiento de la tuna de las catorce variedades a partir del amarre del fruto

hasta su madurez hortícola fue el siguiente: Alteña Blanca tuvo un crecimiento

lineal en longitud hasta su tamaño final de 7.2 cm promedio; no así el diámetro

ecuatorial que tuvo una fase de crecimiento lento, entre la semana sexta y décima

después del amarre, al crecer únicamente 0.2 mm, después de este período el

fruto continuó creciendo hasta la semana décimo novena, cuando alcanzó el

tamaño final promedio de 5.1 cm. Las curvas de longitud y diámetro ecuatorial de

Alteña Roja mostraron una tendencia lineal desde el amarre del fruto hasta la

madurez hortícola, en la décimo octava semana, con un tamaño final promedio

de 8 cm de longitud y 5.5 cm de diámetro.

14

Cuadro 2. Crecimiento y oportunidad fenológica de catorce variedades de tuna (Opuntia sp.). EY: Emergencia de yema floral; AF: Amarre de Fruto; MH: Madurez hortícola; LF: Longitud del Fruto; DE: Diámetro ecuatorial.

Variedad Días

EY-AM Días

AF-MH Días totales de

crecimiento Fecha de

maduración

Tamaño final

LF/DE (cm)

Oportunidad fenológica

Roja de Villanueva

56 105 161 Julio 6.8 / 5.5 Precoz

Larreyi 42 119 161 Julio 8.2 / 7.5 Ligeramente

precoz

Copena V1 56 119 175 Julio 8.5 / 5.9 Ligeramente

precoz

Solferino 53 122 175 Julio 7.3 / 5.4 Ligeramente

precoz Alteña Blanca

52 130 182 Agosto 7.1 / 5.0 Común

Alteña Roja 56 126 182 Agosto 7.9 / 5.5 Común

Copena CEII

63 119 182 Julio 8.3 / 5.3 Común

Jade 63 119 182 Julio 8.3 / 5.7 Común

Plátano 56 126 182 Agosto 7.8 / 5.4 Común

Huatusco 56 133 189 Agosto 8.7 / 6.1 Ligeramente

tardía

Morada 47 135 182 Agosto 10.2 / 6.1 Tardía

Castilla Sonora

56 112 168 Agosto 10.2/5.1 Tardía

Sangre de Toro

49 126 175 Septiembre 9.8 / 5.6 Tardía

Texas RF 49 154 203 Octubre 4.0 / 2.6 Muy Tardía

En la variedad Castilla Sonora se presentó un comportamiento atípico en la

dinámica de crecimiento respecto a las trece variedades de tuna restantes; las

curvas de longitud y diámetro ecuatorial fueron tipo sigmoide triple (Fig. 1).

Después del amarre del fruto y hasta la tercera semana, el fruto creció 1.7 % en

longitud y 4 % en diámetro ecuatorial, observándose en la Figura 1 como una fase

de crecimiento lento; posteriormente, desde la cuarta hasta la octava semana

después del amarre del fruto, la tuna aumentó 18 % en longitud y 24 % en

diámetro ecuatorial (crecimiento acelerado), para posteriormente tener una

segunda fase de crecimiento lento de aproximadamente tres semanas; después

de este período se observó nuevamente un crecimiento brusco hasta la décimo

quinta semana (madurez hortícola); el tamaño definitivo en tunas de Castilla

Sonora fue de 10.4 cm de longitud y 4.98 cm diámetro ecuatorial promedio.

15

Las variedades de la serie Copena mostraron un comportamiento de crecimiento

similar entre ellas. Copena CEII, presentó un patrón sigmoide simple después del

amarre del fruto; la longitud del fruto tuvo su etapa de crecimiento lento entre la

quinta y octava semana, no así el diámetro ecuatorial, que entre la cuarta y

novena semana después del amarre del fruto creció 5 %, es decir, lentamente.

La madurez hortícola de Copena CEII fue en la décimo séptima semana después

del amarre del fruto. Jade mostró un patrón de crecimiento similar a la variedad

CEII, pero se diferenció, porque los frutos crecieron lentamente en longitud y

diámetro ecuatorial entre la sexta y novena semana después del amarre del fruto.

Copena V1 presentó la fase de crecimiento lento de longitud entre la sexta y

octava semana después del amarre del fruto porque la velocidad de crecimiento

fue 0.1 mm por semana , ha esta misma velocidad creció el diámetro ecuatorial

entre la cuarta y sexta semana después del amarre del fruto.

El patrón de crecimiento de longitud y diámetro ecuatorial en frutos de la variedad

Huatusco se presentó como un doble sigmoide después del amarre del fruto. La

longitud presentó crecimiento lento entre segunda y tercera semana y la segunda

fase de crecimiento lento fue entre la octava y onceava semana, en ambas fases,

la velocidad de crecimiento fue de 0.1 mm por semana. Respecto al diámetro

ecuatorial, el crecimiento lento ocurrió entre la sexta y novena semana después

del amarre de fruto.

Larreyi es una variedad de frutos redondos, por lo tanto, después del amarre del

fruto las curvas de crecimiento de longitud y diámetro incrementaron

paralelamente. Entre la séptima y novena semana después del amarre del fruto

la longitud tuvo un crecimiento lento y entre la sexta y séptima semana después

del amarre del fruto el diámetro ecuatorial.

El crecimiento de longitud y diámetro ecuatorial de O. megacantha var. Morada,

mostró una tendencia lineal (crecimiento rápido) desde el amarre del fruto hasta la

madurez hortícola en la décimo novena semana con un tamaño final promedio

de 10.25 cm en longitud y 6.13 cm en diámetro ecuatorial. En O. ficus indica var.

Solferino, se presentó la misma curva de crecimiento que Alteña Roja y Morada,

16

sólo que la madurez hortícola se presentó en la décimo séptima semana después

del amarre de fruto con un tamaño promedio de 7.3 cm de longitud y 5.3 cm de

diámetro ecuatorial.

Los frutos de O. megacantha var. Plátano, presentaron un crecimiento sigmoide

simple después del amarre del fruto; entre la primera y segunda semana

después del amarre, el crecimiento en longitud fue lento de 0.15 mm; el

crecimiento lento del diámetro ecuatorial fue entre la octava y la onceava semana;

el tamaño definitivo en tunas de la variedad Plátano fue de 7.85 cm de longitud y

5.42 cm diámetro ecuatorial promedio

La variedad Roja de Villanueva, presentó la primera fase de crecimiento

acelerado entre la primera y octava semana después del amarre del fruto; la fase

de crecimiento lento se ubicó entre la octava y onceava semana y finalmente la

tuna culminó su crecimiento en la décimo quinta semana, cuando los frutos

alcanzaron un tamaño final promedio de 6.9 cm en longitud y 5.5 cm en diámetro

ecuatorial.

Sangre de Toro tuvo dos tipos de crecimiento; la curva de crecimiento

longitudinal fue lineal y acelerada después de su amarre; sin embargo, el

crecimiento ecuatorial desarrolló una curva sigmoidal simple después del amarre

del fruto porque entre la novena y décimo tercera semana se ubicó la fase de

crecimiento lento. Sangre de Toro produjo frutos de un tamaño final promedio de

9.9 cm en longitud y 5.7 cm de diámetro ecuatorial en la décimo séptima semana.

O. stricta var Texas RF, presentó el amarre del fruto en la octava semana después

que emergieron las yemas florales; en ese momento los frutos primarios habían

alcanzado el 74 % del diámetro ecuatorial y 66 % de longitud final por lo que el

crecimiento posterior al amarre del fruto fue del tipo lineal con una duración de 21

semanas para llegar a la madurez hortícola.

La tuna es un fruto no climatérico (Lakshminarayana et al., 1979; Cantwell,

1995); que inicia su crecimiento con la aparición de yemas florales cuando las

temperaturas promedio mensuales superan los 16 °C entre los meses de enero

17

y marzo (Reyes-Agüero et al., 2006). En las catorce variedades, el período

completo de desarrollo (desde brotación hasta madurez de consumo) tomó de

veintiséis a treinta semanas (161-203 días) (Cuadro 2), el cual está influenciado

por las características genéticas (Gallegos y Mondragón, 2011) y las condiciones

ambientales (Nerd et al.,1991) como se observa en el Cuadro 3; donde la

precipitación mostró una alta correlación con el tamaño del fruto(Cuadro 3) en

todas las variedades bajo estudio; no así la temperatura que mostró una

correlación menor en el crecimiento e incluso nula como en las variedades Alteña

Blanca y Alteña Roja. Al graficar el crecimiento de la variedad Alteña Roja,

Larreyi, Morada, Solferino, Plátano, Roja Villanueva y Texas RF, se formó una

curva del tipo sigmoide simple como lo describieron Lakshminarayana et al.

(1979), Pimienta (1990), Nieddu y Spano (1992), Barbera et al. (1994), Nerd y

Mizrahi (1995) e Inglese et al. (1995; 1999); esto en términos de longitud,

diámetro ecuatorial, peso y volumen. Este crecimiento también se ha reportado

en O. inermis, O. hyptiacantha, O. lindheimeri (Kuti, 1992) y O. joconostle

(Sánchez et al., 1991). Respecto a la variedad Alteña Blanca, Copena CEII,

Copena V1, Jade y Sangre de Toro el patrón de crecimiento correspondió a un

sigmoide doble con tres fases consecutivas: Fase I o de crecimiento inicial rápido;

fase II crecimiento lento intermedio y fase III crecimiento final rápido. Para este

tipo de crecimiento, Nerd y Mizrahi (1995) encontraron que la cáscara crece

rápidamente durante la fase I, las semillas tienen su máximo crecimiento en la

Fase II y el máximo crecimiento de la pulpa ocurre durante la fase II y III.

Reyes-Agüero et al. (2006) mencionan que para O. ficus-indica, hasta los

cincuenta días después del amarre del fruto, la cáscara mantiene su coloración

verde oscuro; entre los sesenta y setenta días la cáscara empieza a colorearse y

a los ochenta y cinco y cien días, tanto pulpa y cáscara están completamente

pigmentadas.

O. ficus-indica, durante los primeros veinte y treinta días después del amarre de

fruto, muestra un crecimiento vigoroso y se tiene detención del crecimiento

aproximadamente entre los cincuenta y nueve y noventa días después del

amarre de fruto (Nieddu y Spano, 1992; Barbera et al., 1994); algunas

18

variedades con pocas semillas crecen muy rápidamente porque no se

presenta la fase II (Barbera et al., 1994).

Cuadro 3. Valores de r de Pearson entre longitud del fruto (LF), diámetro ecuatorial (DE) de catorce variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) con la temperatura y la precipitación.

Variedad Alteña Blanca

Alteña Roja

Castilla Sonora

Copena CE II

Copena V1 Huatusco Jade

Temperatura LF

0.015 -0.087 -0.213 -0.211 -0.172 -0.134 -0.168

P: 0.943 P: 0.672 P: 0.133 P: 0.067 P: 0.090 0.134 P: 0.093

Temperatura DE

-0.134 -0.169 -0.269 -0.268 -0.245 -0.199 -0.235

P: 0.514 P: 0.409 P: 0.056 P: 0.019 P: 0.016 0.025 P: 0.018

Precipitación LF

0.465 0.526 0.501 0.594 0.53 0.493 0.53

P: 0.016 P: 0.006 P: 0.008 P: 0.004 P: 0.004 P: 0.008 P: 0.004

Precipitación DF

0.517 0.567 0.516 0.559 0.568 0.501 0.568

P: 0.006 P: 0.002 P: 0.008 P: 0.004 P: 0.002 P: 0.008 P: 0.002

Variedad Larreyi Morada Plátano

Roja de Villanueva

Sangre de toro

Solferino Texas RF

Temperatura LF

-0.132 -0.167 -0.168 -0.125 -0.166 -0.156 -0.119

P: 0.109 P: 0.028 P: 0.018 0.051 0.007 P: 0.008 P: 0.033

Temperatura DE

-0.189 -0.213 -0.219 -0.176 -0.206 -0.201 -0.16

P: 0.023 P: 0.005 P: 0.002 P: 0.006 P: 0.001 P:0.001 P: 0.004

Precipitación LF

0.541 0.501 0.512 0.436 0.37 0.548 0.52

P: 0.008 P: 0.008 0.008 0.038 0.069 P: 0.004 P: 0.004

Precipitación DF

0.544 0.516 0.536 0.501 0.388 0.589 0.565

P: 0.008 P: 0.008 P: 0.004 P: 0.016 0.056 P: 0.002 P: 0.002

La curva de crecimiento de Castilla Sonora correspondió a un sigmoide triple y

las variedades Huatusco y Sangre de toro presentaron una combinación de

sigmoide simple y sigmoide doble; estas ligeras interrupciones se pueden asociar

a respuestas por estrés hídrico (Cruz, 1983), debido a que en los períodos que

correspondieron a la (s) fase (s) de crecimiento lento se ubicaron entre los meses

de abril y mayo cuando la precipitación promedio mensual fue de 0.2 mm y la

humedad relativa del 39.7 %, recomienda que en áreas con una precipitación

anual menor a los 300 mm requieren suplementar con algún tipo de sistema de

riego ya que el agua tiene un efecto directo en el tamaño del fruto (Inglese et al.,

2009). Gugliuzza et al. (2002) indicaron que durante el período del desarrollo

del fruto la ausencia de lluvias no permite que se alcance el tamaño final

19

promedio. Adicionalmente, el conocimiento del efecto de la temperatura sobre el

crecimiento en nopal es crucial para el establecimiento y manejo de nopaleras

dentro y fuera de sus centros de origen tal, y como sucede en Sicilia (Inglese et

al., 2009). Nobel (2002) menciona que el intervalo óptimo para un consumo

óptimo de CO2 en O. ficus-indica es de 25/15 °C (día/noche); sin embargo,

cuando la temperatura está fuera del intervalo hay un pobre crecimiento y

producción. A temperaturas >30 °C durante la brotación de las yemas éstas se

deforman, maduran tempranamente y son susceptibles a bajas temperaturas de

almacenamiento que lleva a una vida de anaquel reducida (Inglese et al., 2002).

Cuando las temperaturas diarias promedio están por debajo de los 15 °C se

retrasa la maduración, se incrementa el engrosamiento de la cáscara, se reduce

el contenido de sólidos solubles y hay una pigmentación pobre del fruto (Inglese

et al., 2009).

Existen diversos indicadores que nos ayudan a determinar el momento oportuno

para cosechar considerando que son únicos para cada variedad y para cada

región de cultivo (Cantwell, 1995; Wessels 1988; Lakshminarayana et al., 1979)

porque dependen de la interacción genotipo – medio ambiente (Inglese et al.,

2009) además de características innatas de la planta como la edad, el vigor, la

sanidad, pobre polinización (Barbera et al., 1994) y cantidad de luz al cladodio (La

Mantia et al.,1997). En el Cuadro 4 se observan tres tipos de formas de la tuna:

alargada, redonda y oval (P ≤ 0.05), donde además de la variedad Larreyi fue la

que tuvo el mayor valor de peso total, y fue estadísticamente mayor a las

variedades Copena CEII, Copena V1, Huatusco, Jade, Morada y Sangre de Toro

que presentaron valores más bajos.

La relación peso pulpa/peso cáscara y grosor de la cáscara son variables que

impactan directamente en el rendimiento es decir, a mayor grosor de la cáscara

menor cantidad de pulpa, como sucede en Texas RF y Sangre de Toro; sin

embargo, en Alteña Blanca, Alteña Roja y Plátano, el peso de la cáscara sólo

representa el 40 % del peso total, caracterizándose como variedades pulposas.

20

Cuadro 4. Características físicas del fruto de catorce variedades pigmentas de tuna (Opuntia sp.) en la madurez hortícola cultivadas en la Nopalera Experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez” de la UACh.

El color de la cáscara es un atributo de importancia porque determina la

aceptación o rechazo por los consumidores. Los valores de Hue, aunque

numéricamente muy distantes, permitieron hacer agrupaciones estadísticamente

iguales (P ≤ 0.05). Los frutos de Alteña Blanca presentaron valores mayores de

Hue (100°), lo que corresponde a un amarillo verdoso. Las trece variedades

restantes se agruparon en tres categorías: a) Hue entre 50 y 60° para Huatusco y

Plátano, b) Hue de 30° típico en Alteña Roja y Solferino y c) Hue menor o igual a

22° en Castilla Sonora, Copena CEII, Copena V1, Jade, Larreyi, Morada, Roja de

Villanueva, Sangre de toro y Texas RF.

En el análisis de componentes principales (ACP) se excluyeron las variables

longitud (LF) y diámetro ecuatorial (DE), debido a su correlación altamente

significativa (P ≤ 0.01) con el peso, así como las variables luminosidad (L*) y

chroma, porque no había separación entre las variedades. Los primeros tres

Variedad Índice de forma

(LF/DE) Peso fresco total

(g) Relación PP/PC

Grosor de cáscara

(cm)

Hue de la

cáscara (°)

Alteña Blanca 1.41 bc 119.37 cd 1.60 a 0.34 ef 102.1 a

Alteña Roja 1.44 bc 123.39 c 1.40 ab 0.32 f 31.2 c

Castilla Sonora 2.00 a 85.30 d 1.23 bc 0.50 abc 10.6 f

Copena CEII 1.57 bc 137.49 bc 1.17 bcd 0.41 cdef 22.7 d

Copena V1 1.40 bc 153.70 bc 0.87 ed 0.45 bcd 19.0 def

Huatusco 1.40 cd 165.63 b 1.27 abc 0.41 bcdef 56.0 b Jade 1.46 cd 130.25 bc 1.29 abc 0.40 def 17.4 def

Larreyi 1.09 e 209.44 a 1.20 bcd 0.43 bcde 15.5 def

Morada 1.67 bc 165.04 b 1.00 cde 0.51 ab 22.4 d

Plátano 1.45 cd 126.10 c 1.40 ab 0.34 f 62.3 b

Roja Villanueva 1.24 de 125.63 c 1.04 cde 0.43 bcde 18.9 ed

Sangre de Toro 1.36 cd 153.69 bc 0.75 e 0.55 a 16.2 def

Solferino 1.35 cd 126.10 cd 1.42 ab 0.35 ef 33.9 c

Texas RF 1.49 b 9.61 e 0.16 f 0.55 a 11.4 ef

CV 5.78 11.77 12.49 7.43 10.08

CV: Coeficiente de variación. Medias con igual letra por columnas son estadísticamente iguales con base a la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).LF: Longitud de fruto; DE: Diámetro ecuatorial; PP: Peso de pulpa; PC: Peso de cáscara.

21

componentes generados por el ACP explicaron 87.3 % de la variabilidad de los

datos. Las proyecciones de las observaciones de los componentes principales 1

(CP1) y 2 (CP2) permitieron separar en cinco grupos las variedades de tuna

(Figura 2). El CP1 presentó correlación positiva con la forma y una correlación

negativa con la relación peso pulpa/peso cáscara. El CP2 tuvo correlación positiva

con peso total y una negativa con ciclo de crecimiento de yema floral a madurez

hortícola. El CP3 (dato no mostrado) se caracterizó por tener una correlación

positiva con forma, pero una negativa con el ciclo de crecimiento.

Las variedades Copena CEII, Copena V1, Castilla Sonora, Jade, Morada, Roja de

Villanueva y Sangre de Toro conformaron el Grupo I; variedades rojas y de

normal a poco pulposas (Franco y Rodríguez, 1997), características que las

ubican cerca de los ejes.

Figura 2. Agrupación de catorce variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la

nopalera experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez” de la UACh, en base a características

morfológicas. CP1 y CP2. ●: representa la posición de la variedad en el plano de los

componentes principales. Alteña Blanca (AB), Alteña Roja (AR), Copena CEII (CE), Copena

V1 (V1), Castilla Sonora (CS), Huatusco (HU), Jade (JA), Larreyi (LA), Morada (MO), Plátano

(PL), Roja Villanueva (RV), Sangre de Toro (ST), Solferino (SO) y Texas RF (TRF).

43210-1-2-3-4

3

2

1

0

-1

-2

-3

Primer componente

Se

gund

o c

om

pone

nte

TRF

ST

CS

MO

V1

JA

LA

RV

SO

PL

AR

AB

HU

CE

I

II

III

IV

V

FormaPulpa/Cáscara

Peso

crecimiento

Ciclo de

22

la variedad Larreyi del Grupo II, posee el mayor peso total del total de variedades

analizadas. Alteña Blanca conformo el Grupo III, variedad que se distingue por

una cáscara muy delgada y valor de Hue superior a 100°. En el Grupo IV las

variedades Alteña Roja, Huatusco, Plátano y Solferino sobresalen por un Hue

mayor a 30° y finalmente Texas RF integró únicamente el Grupo V, posee el

menor peso, sin embargo, es la variedad más tardía .

De acuerdo a NMX-FF-030-SCFI-2006 (Productos alimenticios no industrializados

para uso humano – fruta fresca – tuna (Opuntia spp.), se han establecido cinco

tipos comerciales de tuna: verdes (grupo III), amarillas, anaranjadas (grupo IV),

rojas (Grupo I y V) y púrpuras (grupo I y II). Según el peso, se establecen cuatro

códigos de tamaño: A (grupo II), B (grupo I), C (grupo III y IV) y D (grupo V).

Conforme al diámetro ecuatorial se han establecido cuatro códigos: A (grupo II), B

(grupo I y IV), C (grupo III) y C (grupo V); No obstante de que el Grupo II presenta

las mejores características físicas para la comercialización, su principal defecto es

su cáscara delgada, lo que lo hace susceptible a daños de manejo.

1.4 CONCLUSIONES

El crecimiento de las catorce variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp) bajo

estudio fue un proceso dinámico y heterogéneo porque la emergencia de las

yemas florales fue asincrónica; los días que requieren las yemas florales para

llegar al amarre del fruto varía entre variedades desde los 42 a 63 días y para

que se alcancé la madurez hortícola desde 105 a 154 días después del amarre

del fruto. Durante el crecimiento del fruto, desde la emergencia de yemas hasta

la madurez hortícola, el patrón que se forma es una línea sigmoide en las catorce

variedades estudiadas; sin embargo, esta línea puede ser simple, doble y triple

debido en parte a la interacción genotipo-medio ambiente.

De acuerdo con la oportunidad fenológica, las catorce variedades no comerciales

se agruparon en: maduración precoz (Roja de Villanueva), maduración

ligeramente precoz (Copena V1, Larreyi y Solferino), maduración común (Alteña

Blanca, Alteña Roja, Copena CEII, Jade, y Plátano), maduración ligeramente

23

tardía (Huatusco), maduración tardía (Castilla Sonora, Morada y Sangre de Toro)

y maduración muy tardía (Texas RF).

El análisis de componentes principales de las características morfológicas permitió

formar cinco grupos con las catorce variedades bajo estudio e indicó que la forma

y el peso fresco total presentan una correlación positiva.

1.5 BIBLIOGRAFÍA

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26

CAPITULO II

Caracterización fitoquímica de once variedades pigmentadas de tuna

(Opuntia sp.) con diferente grado de maduración

RESUMEN

Dentro de la cubierta vegetal de México el género Opuntia ha sido el más representativo de las regiones áridas y semiáridas. El fruto de nopal (Opuntia sp.) llamado tuna es un recurso fitogenético ampliamente distribuido, explotado y comercializado, sin embargo; pocos estudios se han realizado para determinar los cambios en el contenido de fitoquimicos durante el proceso de maduración y almacenamiento, útiles para emplearse como marcadores. El objetivo de este trabajo fue caracterizar once variedades de tuna con base en el contenido de betacianinas, betaxantinas, compuestos fenólicos, flavonoides y vitamina C en la pulpa y cáscara de 10 días antes de madurez hortícola, durante la madurez hortícola y durante diez días de almacenamiento después de la madurez hortícola. El contenido de betacianinas y betaxantinas mostró diferencias significativas en el tiempo únicamente en la pulpa de la variedad Larreyi y en la cáscara de Jade debido a que los pigmentos incrementan en el proceso de maduración pero disminuyen con el almacenamiento. El mayor contenido de fenoles totales y flavonoides fue en la cáscara y su variación a través del tiempo dependerá de cada variedad (P<0.05). El tejido (pulpa o cáscara) donde se acumuló la vitamina C es indistinto, sin embargo; numéricamente el almacenamiento de los frutos de tuna de algunas variedades contribuyo a la pérdida parcial del ácido ascórbico pero sin significancia estadística. El método de análisis multivariado de componentes principales permitió agrupar en cuatro clases la pulpa y cáscara de las once variedades de tuna pigmenadas, el análisis evidenció que la pulpa de Larreyi se diferenció del resto de las variedades debido a su mayor contenido de pigmentos (betacianinas y betaxantinas).La pulpa de Alteña Blanca, Aleña Roja, Huatusco, Morada y Plátano conforman el grupo con mayor contenido de Vitamina C. La pulpa de las variedades restantes de conforman un grupo, se caracterizó por la combinación compleja de fitoquímicos. Las cáscaras de las once variedades conforman un cuarto grupo compacto caracterizado por su alto contenido de fenoles y flavonoides.

Palabras clave: tuna, fenoles totales, flavonoides, vitamina C, betacianinas y

betaxantinas.

27

2.1 INTRODUCCIÓN

La característica más notable de las regiones áridas y semiáridas de México es la

gran diversidad de su cubierta vegetal, en la cual encontramos especies del

género Opuntia y que ha representado uno de los elementos bióticos más

relevantes y de mayor significancia cultural (Granados y Castañeda, 1996). El

nopal del género Opuntia sp. se encuentra ampliamente distribuido, motivo que

ubica a México como el centro de origen y dispersión (Bravo, 1978) y primer

productor del fruto de tuna a nivel mundial (Sumaya-Martínez et al., 2010;

Gallegos y Mondragón, 2011) por lo que se debe dar atención a su conservación,

mejoramiento y uso (García et al., 2006), con el propósito de solucionar

problemáticas de producción, almacenamiento y nutrición.

Sin embargo, en especies silvestres o de poco interés comercial aún se conservan

genes de rasgos cualitativos y fitoquímicos importantes que no están presentes en

las variedades cultivadas debido a que se ha encontrado una pérdida considerable

de la variabilidad genética en las variedades comerciales debido a la obtención de

las mismas a partir de progenitores comunes y a la selección artificial continua a

favor de aquellos caracteres de interés comercial. En tal sentido, las especies

silvestres ofrecen un potencial genético para su empleo en los programas de

mejoramiento con el fin de introducir genes que mejoren la calidad nutraceútica

(Valdés et al., 2010) para incrementar la competitividad de la tuna mexicana en el

mercado tanto nacional como internacional (Zegbe y Mena-Covarrubias, 2010).

La tuna aporta lípidos, proteínas, minerales, fibra, aminoácidos, agentes

antioxidantes (vitamina C, compuestos fenólicos y pigmentos betalaínicos)

(Stintzing et al., 2005; Tesoriere et al., 2005; Figueroa et al., 2010 y Sumaya-

Martínez et al., 2011); así como altas concentraciones de metabolitos secundarios

que le confieren características de un alimento funcional (Galati et al., 2003).

La amplia diversidad genética que existe de la tuna mexicana justifica el estudio

del contenido de nutracéuticos, particularmente de las variedades de tuna

pigmentadas cultivadas en la nopalera experimental “Dr. Facundo Barrientos

28

Pérez” de la Universidad Autónoma Chapingo. Así, el objetivo de este trabajo fue

caracterizar once variedades de tuna pigmentadas con base en el contenido de

betacianinas, betaxantinas, compuestos fenólicos, flavonoides y vitamina C en la

pulpa y cáscara de 10 días antes de madurez hortícola, durante la madurez

hortícola y durante diez días de almacenamiento después de la madurez hortícola.


Recolecta del material vegetal

Los frutos inmaduros y maduros de once variedades de tuna (Cuadro 1) se

recolectaron en la nopalera experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez” de la

Universidad Autónoma Chapingo, en Chapingo, ubicada a 19º 29’ LN y 98º 53’ LO,

a 2 240 m (García, 1988). El clima es C(Wo) (w)b (i’)g, templado moderado

lluvioso y el más seco de los subhúmedos, con lluvias en verano; la temperatura

media anual es 17.8 ºC y precipitación de 644.8 mm anuales.

Se seleccionaron cuatro plantas por variedad y de cada una cinco frutos

visualmente sanos y libres de plagas. Los frutos se desespinaron manualmente,

se separó la pulpa de la cáscara, el tejido se fraccionó en fragmentos pequeños,

éstos se congelaron por inmersión en nitrógeno líquido y se almacenaron a -20 °C,

excepto aquellos frutos maduros que previamente fueron almacenados a

obscuridad por diez días a temperatura ambiente.

Cuantificación de betacianias y betaxantinas

Se determinó el contenido de pigmentos de acuerdo al método propuesto por

Castellanos-Santiago y Yahia (2008). Se pesó un gramo de cáscara o pulpa sin

semilla congelada, a la que se le adicionaron 10 mL de agua destilada estéril; la

muestra se introdujo a un baño ultrasónico (Cole Parmer 8892, Illinois, USA) por

20 min, se incubó por 24 hrs a obscuridad a temperatura ambiente y se centrifugó

la mezcla a 2200 g por 20 min. Se leyó la absorbancia de los extractos en un

espectrofotómetro Genesys 10s a las longitudes de onda de 483 nm

29

(betaxantinas) y 538 nm (betacianinas). Para cuantificar la cantidad de

betaxantinas y betacianinas se utilizó la siguiente fórmula:

BC (mg g-1) = (A x FD x PM x V)(ε x L x P)-1

donde, BC = betaciania o betaxantina, A: absorbancia; FD = factor de dilución;

PM = peso molecular (betacianina: 550 g mol-1, betaxantina: 308 g mol-1);

V = Volumen del extracto (mL); ε = coeficiente de extinción molar (betacianina: 60

000 L mol·cm-1; betaxantina: 48 000 L mol·cm-1; P = peso del tejido; L = longitud

de la celda (1 cm).

Cuadro 1. Descripción de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez” de la Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie Variedad Origen Días totales a

madurez hortícola

Color

Cáscara

Opuntia sp. Alteña Blanca Celaya, Gto. 182 Verde

Opuntia sp. Alteña Roja Celaya, Gto. 182 Rojo

O. megacantha Salm Plátano Ojuelos, Jal. 182 Amarillo

O. ficus-indica (L.). Mill Huatusco Huatusco, Ver. 189 Anaranjado

O. ficus-indica (L.). Mill Solferino Chapingo, Méx. 175 Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Roja de Villanueva Villanueva, Pue. 161 Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Jade Desconocido 182 Morado

O. megacantha Salm Morada San Martín de las

Pirámides, Méx.

182 Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Copena CEII Chapingo, Méx.

Zacatecas, Zac.

182 Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Copena V1 Chapingo, Méx. 175 Morado

O. robusta Wendl Larreyi San Martín de las

Pirámides, Méx.

161 Morado


Preparación del extracto para fenoles totales y flavonoides

Las muestras sin semilla se homogeneizaron en un procesador de alimentos. Se

pesó un gramo de fruto fresco triturado se disolvió en 25 mL de etanol al 95 % v/v

mediante sonificación (Cole Parmer 8892, Illinois, USA) por 15 min. Después de

24 h se ajustó el volumen a 25 mL con etanol al 80 % v/v, se centrifugó la mezcla

a 1409 g.

30

Contenido de fenoles totales

Se cuantificó el contenido de fenoles totales de acuerdo al método propuesto por

Waterman y Mole (1994). A 0.5 mL del extracto etanólico se le adicionaron 10 mL

de una solución de Na2CO3 a 10 % y se incubó a 38 °C por 15 min. Se tomó 1 mL

de esta mezcla, al que se le adicionaron 3 mL de agua y 1 mL del reactivo de

Folín-Ciocalteu:agua (1:1 v/v). La mezcla se dejó reposar por 15 min en oscuridad.

Finalmente, se tomó lectura de la absorbancia a 660 nm en un espectrofotómetro

Genesys 10s (Thermoscientific, Florida, USA). El contenido total de fenoles en el

extracto se expresó en mg equivalentes de ácido gálico en 100 g de peso fresco

(mg EAG 100 g-1 p.f.).

Cuantificación de flavonoides

Se cuantificó el contenido de flavonoides de acuerdo al método propuesto por

Chang et al. (2002). A 0.5 mL del sobrenadante del extracto etanólico preparado

anteriormente, se le agregaron 1.5 mL de etanol al 95 % v/v, 0.1 mL de solución

de AlCl3 al 10 % p/v, 0.1 mL de solución 1 M de acetato de potasio y 2.8 mL de

agua destilada. Se incubó la mezcla por 30 min. Se leyó la absorbancia en un

espectrofotómetro Genesys 10s a una longitud de onda 415 nm. Los resultados se

expresan en mg equivalentes de quercetina en 100 g de peso fresco (mg EQ 100

g-1 p.f.).

Cuantificación de ácido ascórbico

Para la determinación de ácido ascórbico (vitamina C) se pesó un gramo de

muestra (pulpa o cáscara) a la que se le adicionaron 3 mL de solución de ácido

metafosfórico al 3 % v/v, la mezcla se maceró por 3 min y se filtró. Se tomó 1 mL

del filtrado, se aforó a 10 mL con la solución de ácido metafosfórico al 3 % v/v. Se

tomaron 2 mL del sistema amortiguador para pH = 4 (ácido acético glacial: acetato

de sodio al 5 % p/v, 1:1) mezcla, se le adicionaron 2 mL del regulador de acetatos,

3 mL del dicloroindofenol y 15 mL de xileno, se agitó vigorosamente en un vortex

(Thermolyne Type 6700, USA). Se leyó la absorbancia en un espectrofotómetro

31

Génesis 10s a 520 nm. A partir de una curva estándar se obtuvo la concentración

de ácido ascórbico presente en cada muestra mediante de la siguiente ecuación:

mg ácido ascórbico total/ mg = (C x V x 100) / (A x P); donde: C = ácido ascórbico

en la muestra; V= volumen de aforo; A= mL de alícuota de la solución tomada;

P = peso o volumen de la muestra. La concentración de ácido ascórbico se

expresó en mg equivalentes de ácido ascórbico en 100 g de peso fresco (mg EAA

100 g-1 p.f.).


Se usó un análisis de medidas repetidas con un diseño factorial y una estructura

de covarianza del tipo simétrica compuesta con cuatro repeticiones. La

comparación de medias se llevó a cabo por la prueba de Tukey (P =0.05) con el

programa SAS (Statistical Analysis System 9.0). En el análisis de componentes

principales (ACP) se aplicó el programa estadístico Minitab 15 (Minitab, 2007).


Contenido de betacianinas y betaxantinas

Las betalaínas son los metabolitos responsables del color morado, rojo,

anaranjado y amarillo de los frutos de tuna, son pigmentos solubles en agua que

contienen nitrógeno; se sintetizan a partir del aminoácido tirosina generando un

cromóforo común: el ácido betalámico, presente tanto en la pulpa y en la cáscara

de estos frutos, principalmente como betacianinas (responsables del color rojo-

púrpura) y betaxantinas (responsables del color amarillo-anaranjado) (Viloria et al.,

2001; Strack et al., 2003; Piga, 2004; Zrÿd y Christinet, 2004; Duru y Turker, 2005;

Hernández et al., 2005; Azaredo, H.M.V, 2006; Castellanos-Santiago y Yahia,

2008; Morales et al., 2009); muestran importante actividad antioxidante sin

efectos tóxicos en humanos (Sumaya–Martínez et al., 2011). En el presente

estudio los valores de betacianinas fueron mayores al de betaxantinas en las

variedades rojas y moradas antes de la madurez hortícola (AMH), durante

madurez hortícola (MH) y en almacenamiento (PC) tanto en pulpa como en

32

cáscara (Cuadro 2), sin embargo, en las variedades amarillas el contenido de

betaxantinas fue mayor al de betacianinas en AMH, MH y PC (Cuadro 3).

Cuadro 2. Contenido de betacianias en la fenología del fruto de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en pre y poscosecha de la Nopalera Experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez”, Universidad Autónoma Chapingo.

Betacianinas en pulpa Betacianinas en cáscara

Variedad / Especie

(mg 100 g-1

p.f.) (mg 100 g-1

p.f.)

AMH MH PC AMH MH PC

Opuntia sp./ Alteña blanca

0.21 c 0.31 d 0.46 d 0.27 d 0.43 d 0.50 e

O. megacantha/ Plátano

0.70 c 2.51 d 1.54 d 0.75 d 2.16 cd 2.19 e

O. ficus indica/ Huatusco

1.94 bc 2.76 d 1.81 d 1.10 d 2.26 cd 2.24 e

Opuntia sp./

Alteña roja 7.87 bc 13.15 b-d 14.36 c 9.01 bc 10.99 b 12.46 d

O. ficus indica/ Solferino

7.90 bc 6.89 cd 11.35 cd 5.50 cd 7.40 bc 15.47 bcd

O. ficus indica/ Roja de

Villanueva 8.17 bc 14.77 b-d 20.62 bc 12.86 ab 21.93 a 23.97 a

O. ficus indica/

Jade 31.78 a 25.89 bc 30.13 b 15.67 a* 17.67 a 14.80 cd*

O. megacantha/ Morada

10.61 b 11.50 b-d 20.37 bc 5.65 cd* 10.12 b 12.67 d

O. ficus indica/ Copena CEII

25.44 a 23.40 bc 29.04 b 14.35 ab 18.72 a 21.78 abc

O. ficus indica/ Copena V1

30.92 a 29.39 b 30.91 b 13.39 ab* 19.29 a 27.14 a*

O. robusta/

Larreyi 30.43 a* 59.18 a 49.15 a* 17.18 a 20.45 a 23.50 ab

DMSH 9.53 20.18 10.95 6.52 6.29 8.29

CV 27.64 47.92 23.45 30.69 21.57 23.48

AMH: 10 días antes de madurez hortícola; MH: Madurez Hortícola; PC: 10 días de almacenamiento después de madurez hortícola. CV: Coeficiente de variación. *: Variación respecto a la MH estadísticamente significativa (P ≤ 0.05). Medias con igual letra por columnas son estadísticamente iguales (P ≤ 0.05).

Solamente se encontraron diferencias significativas de betacianinas en la pulpa de

tuna 10 días antes de madurez hortícola (AMH) en las variedades Jade, Copena

CEII, Copena VI y Larreyi; en MH y en PC la variedad Larreyi presentó la más alta

concentración (59.18 y 49.15 mg 100 g-1 p.f., respectivamente); en el caso de la

cáscara de tuna en AMH en las variedades Jade y Larreyi, durante MH las

variedades con mayor concentración fueron Roja de Villanueva, Jade, Copena

33

CEII, Copena V1 y Larreyi y finalmente en PC fueron las variedades Roja de

Villanueva y Copena V1 (23.97 y 27.14 mg 100 g-1 p.f., respectivamente).

Cuadro 3. Contenido de betaxantinas en la fenología del fruto de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) en pre y postcosechade la Nopalera Experimental Facundo Barrientos, Universidad Autónoma Chapingo.

Betaxantinas en pulpa Betaxantinas en cáscara

Variedad / Especie (mg 100 g-1

p.f.) (mg 100 g-1

p.f.)

AMH MH PC AMH MH PC


0.12 d 0.39 d 0.57 e 0.19 f 0.38 g 0.50 e


4.02 cd 8.50 bc 9.95 bc 4.39 b-e* 11.49 ab 11.83 ab


2.33 cd* 5.51 b-d 2.53 de 1.45 ef 2.56 fg 2.01 de

Opuntia sp./

Alteña roja 6.31 bc 7.69 bc 8.72 c 4.71 bcd 5.60 c-f 6.74 bcd


4.79 cd 4.26 cd 7.74 c 3.88 cde 4.25 efg 7.74 bc

O. ficus indica/ Roja Villanueva

7.09 bc 12.30 b 14.67 ab* 8.40 a* 13.79 a 16.01 a

O. ficus indica/

Jade 12.95 a 10.59 bc 11.79 bc 8.42 a* 6.13 c-f 6.42 bcd


3.45 cd 4.53 cd 7.49 cd 2.38 def* 4.43 d-g 4.36 cde


11.12 ab 8.48 bc 11.32 bc 6.89 abc 8.14 b-e 9.79 bc


11.61 ab 11.25 bc 12.82 bc 6.44 abc* 8.69 bcd 11.71 ab*

O. robusta/ Larreyi

13.12 a* 24.07 a 19.91 a* 7.43 ab* 9.30 bc 9.90 bc

DMSH 5.37 7.72 5.77 3.18 4.38 5.56

CV 31.46 35.65 24.21 26.3 26.42 28.82

AMH: 10 días antes de madurez hortícola; MH: Madurez Hortícola; PC: 10 Días de almacenamiento después de madurez hortícola. CV: Coeficiente de variación. *: Variación respecto a la MH estadísticamente significativa (P ≤ 0.05). Medias con igual letra por columnas son estadísticamente iguales (P ≤ 0.05).

Numéricamente, el contenido de betacianinas, tanto en pulpa como en cáscara,

fue mayor PC, observándose las mayores concentraciones en los frutos de color

morado, los niveles menores se observaron en las tunas verdes, amarillas y

anaranjadas (Alteña Blanca, Plátano y Huatusco) y los valores intermedios en las

tunas de color rojo (Alteña roja, Solferino y Roja de Villanueva). En la mayoría de

las variedades, el proceso de maduración favorece el incremento numérico de

34

betacianinas y el almacenamiento ocasiona tanto su perdida como ganancia, sin

embargo; en la pulpa, los cambios en la concentración de betacianinas solo es

estadísticamente significativo en la variedad Larreyi y en la cáscara en la variedad

Copena V1, Morada y Roja de Villanueva.

En relación al contenido de betaxantinas (pigmentos responsables del color

amarillo), la pulpa O. robusta var. Larreyi (color morado) presentó la mayor

concentración en AMH, MH y PC con diferencias estadísticamente significativas;

para la cáscara, Roja de Villanueva (color rojo) fue la variedad que presentó

diferencias estadísticamente significativas respecto a la acumulación a través del

tiempo. En la pulpa y cáscara de la variedad Huatusco se observó una

disminución de la concentración de betaxantinas en PC, se descarta una posible

fotodegradación por efecto de la luz visible porque todo el material estuvo

protegido, sin embargo; Woo et al., 2011 mencionan que el pH, la temperatura y

la luz UV tienen gran impacto en la degradación de betalaínas en jugos

almacenados de Hylocereus polyrhizus. Al respecto la temperatura es el factor

más importante en la estabilidad de las betalaínas durante el almacenamiento

porque se ha reportado tanto incrementos como decremento. La degradación de

betaninas es por isomerización, descarboxilación o rompimiento de la mólecula

resultando en una coloración café. Otras formas de degradación son: presencia de

-glucosidasas, polifenoloxidasas y peroxidasas las cuales actúan a pH de 3.4

(Escribano et al., 2002; Stintzing y Care, 2004); bajos niveles de oxígeno en la

atmosfera; presencia de cationes de hierro, cobre, estaño y aluminio (Sobkowska

et al., 1991). Castellar et al. (2006) mencionan que existe una relación inversa de

la estabilidad de éstos en relación al contenido de agua en los tejidos, lo cual

podría explicar la diferencia encontrada en la variedad Larreyi por una mayor

actividad acuosa (Aw), porque en las reacciones de degradadción está involucrada

el agua, la mayor estabilidad de betalaínas esta reportada en alimentos que

contienen baja humedad y actividad acuosa (Aw). Para entender el incremento,

Delgado-Vargas et al. (2000) señalan que las betalaínas son sintetizadas en los

tejidos dañados como posible mecanismo de defensa contra una infección. El

35

periodo de almacenamiento (PC) provocó un aumento en las betalaínas totales de

las once variedades bajo estudio. Chávez-Santoscoy et al., (2009) reportan

valores ligeramente inferiores (3.0 -18.9 mg 100 g-1 y 0.16 - 30.0 mg 100 g-1) de

betaxantinas y betacianinas, respectivamente, en nueve variedades de Opuntia

sp. a las encontradas en el presente trabajo (0.38-24.07 y 0.43 - 59.18 ymg 100 g-

1, respectivamente).

Contenido de compuestos fenólicos totales

Respecto a la pulpa; la cáscara de todas las variedades presentaron los niveles

más altos de los compuestos fenólicos (Cuadro 4).

El contenido de los compuestos fenólicos totales, numéricamente aumentó

durante los 10 días de almacenamiento a temperatura ambiente (PC),sin embargo,

estadísticamente solo tuvo significancia en la pulpa de Alteña Blanca, Larreyi y

Solferino y en la cáscara de Alteña Blanca, Plátano, Huatusco, Alteña Roja, Jade,

Morada y Larreyi, la excepción fue la cáscara de Solferino donde la disminución

en el contenido de fenoles totales fue significativa (Cuadro 4), lo anterior podría

explicarse debido a que el corte del fruto es una situación de estrés, se altera la

fisiología del vegetal estimulando respuestas que provocan la acumulación de

compuestos fenólicos u otros metabolitos secundarios (Pirovani et al., 2009).

Fennema (2000) afirma que con el grado de madurez del fruto, los compuestos

fenólicos disminuyen, pero aumentan como respuesta al estrés producido por

magulladuras y por infecciones fúngicas.

Las menores concentraciones de los compuestos fenólicos se encontraron en la

pulpa y en la cáscara de las variedades rojas y moradas en comparación con las

variedades Alteña Blanca, Plátano y Huatusco (amarillas y anaranjadas). En

contraste, Stintzing et al. (2001) señalan que los frutos de color rojo a púrpura

presentaron las concentraciones más altas de compuestos fenólicos totales (335 ±

19 y 600 ± 35 mg EAGL-1) en comparación con los frutos de color blanco (242 ± 13

mg EAGL-1), con excepción de dos cultivares de color púrpura en donde el

36

contenido fue menor. Figueroa et al. (2011) no observaron una relación del color

con el contenido de fenólicos en los 12 cultivares analizados.

Cuadro 4. Contenido de compuestos de fenólicos totales en la fenología del fruto de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez”, Universidad Autónoma Chapingo.

Variedad / Especie

Fenoles totales en pulpa Fenoles totales en cáscara

(mg EAG 100 g-1

p.f.) (mg EAG 100 g-1

p.f.)

AMH MH PC AMH MH PC


156.13 a 153.18 a 165.56 a* 507.54 a 492.80 a 618.39 a*


121.34 a-c 113.22 b-d 111.90 a 393.75 b 383.72 abc 400.82 bc*


118.39 a-c 113.67 b-d 131.96 a 363.68 b 396.10 ab 425.58 bc*

Opuntia sp./ Alteña roja

120.16 a-c 107.94 b-d 120.75 a 381.96 b* 445.63 ab 486.79 ab*


130.78 ab 112.15 b-d 148.60 a* 356.28 bc* 450.82 ab 404.59 bc*


95.99 bc* 120.15 b-d 118.39 a 246.34 c 277.35 c 243.98 de

O. ficus indica/ Jade

100.70 bc 113.67 b-d 122.52 a 317.68 bc 275.23 c 374.88 bcd*


80.66 c 98.93 d 107.19 a 317.10 bc 358.96 bc 389.03 bc*


100.70 bc 106.59 cd 106.60 a 376.06 b 343.04 bc 322.99 cde

O. ficus indica/

Copena V1 131.95 ab 137.85 ab 143.74 a 379.60 b 409.90 ab 425.59 bc

O. robusta/ Larreyi

107.78 a-c*

120.15 a-c 161.43 a* 116.04 d 146.93 d 219.22 e*

DMSH 49.48 30.16 62.10 112.94 113.85 136.25

CV 17.63 10.35 19.44 13.58 12.88 14.23


Las concentraciones de fenólicos observadas en tuna (80.66 - 165.56 mg EAG100

g-1p.f. de pulpa según la etapa de desarrollo) son menores respecto a frutos de

lichies, duraznos y fresas (> 180 mg EAG en 100 g p.f.) y a vegetales como apio,

alcachofas y coles de brúcelas (>250 mg EAG en 100 g p.f.) (George et al., 2005)

37

no así la cáscara (116.04 – 618.39 mg EAG100 g-1p.f. según etapa de desarrollo)

que presenta concentraciones superiores a las mencionadas por los autores.

Aunque existen pocos estudios del contenido de estos metabolitos en tuna, es

importante mencionar los efectos benéficos de los fenoles, debido a que se

relacionan con una diversidad de acciones, como la prevención del daño oxidativo

del ADN, lípidos y proteínas, inhibición de procesos inflamatorios e inducción de

enzimas detoxificantes (Rodrigo-García et al., 2009).

Contenido de flavonoides

La cáscara en comparación con la pulpa presentó el mayor contenido de

flavonoides en todas las variedades, sin embargo, Alteña Blanca fue la única

variedad donde estadísticamente es significante la etapa de desarrollo. En las

variedades rojas y moradas el contenido numérico de flavonoides disminuyó en

la cáscara pero aumentó en la pulpa durante el almacenamiento en PC.

En las tunas amarillas se observó el efecto opuestos, el contenido de flavonoides

aumento en la cáscara y disminuyó en su pulpa en PC (Cuadro 5). No se encontró

una relación del contenido de flavonoides con el color de los frutos.

Schwin y Davies (2004) señalan que algunos tipos de flavonoides como las

chalconas, auronas y flavonoles (kaemferol) y algunas flavonas contribuyen a la

coloración de algunos tejidos de los vegetales, las primeras no identificadas en

tuna. Recientemente, Fernández-López et al. (2010) reportan la identificación de

algunos flavonoides como miricetina y luteolina, quercetina, isoramnetina

kaempferol en tuna (Kuti, 2004), flavonoides que se también se asocian con la

actividad antioxidante en varios alimentos. Se encuentra documentado (Cotelle

et al., 1996; Robards et al., 1999; Bors et al., 1999) que la quercetina es uno de

los flavonoles que presenta mayor capacidad antioxidante y ésta se relaciona con

su estructura química.

Jiménez y García (1999) mencionan que una posible pérdida de flavonoides

durante la maduración podría deberse a la degradación a través de la acción

38

enzimática. Las enzimas óxidoreductasas, polifenoloxidasas y peroxidasas,

pueden jugar un papel en la degradación de flavonoides durante maduración y

senescencia de algunos frutos (Miller et al., 1985 a y b).

Cuadro 5. Contenido de flavonoides en el fruto de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez”, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Flavonoides en pulpa Flavonoides en cáscara

Variedad / Especie

(mg EQ 100 g-1

p.f.) (mg EQ 100 g-1

p.f.)

AMH MH PC AMH MH PC


1.10 f * 1.34 f 1.34 f 25.36 a* 17.55 a 27.73 a*


6.18 b 6.00 c-e 6.18 b-e 23.58 a 22.83 a 21.42 ab


1.77 ef 1.85 f 2.59 ef 21.66 a 19.43 a 20.12 ab


3.76 c-e 4.32 de 4.37 c-f* 14.99 a 25.57 a 23.87 ab


5.73 bc* 4.08 e 3.23 d-f 20.20 a 23.80 a 22.41 ab


4.43 b-d* 6.88 bc 9.60 ab* 20.25 a 23.84 a 20.04 ab

O. ficus indica/ Jade

4.74 b-d* 6.27 b-d 6.69 b-d 19.72 a 20.60 a 20.04 ab


3.13 d-f* 4.59 de 6.00 b-e 16.30 a 19.45 a 17.75 b

O. ficus indica /Copena CEII

6.72 ab 6.90 bc 8.34 ab 26.74 a 24.46 a 20.73 ab


6.63 ab* 9.90 ab 8.23 a-c 24.19 a 25.99 a 23.95 ab

O. robusta/ Larreyi

8.71 a* 10.20 a 11.21 a 27.54 a 22.51 a 21.79 ab

DMSH 2.34 2.18 4.09 12.46 11.52 9.86

CV 19.95 16.19 27.16 22.42 14.23 18.56


39

Contenido de ácido ascórbico

En la cáscara y la pulpa de Copena CEII, Larreyi y Roja de Villanueva no se

encontró la presencia de este metabolito (Cuadro 6) en ninguna etapa de analisis.

Lee y Kader (2000) mencionan que el contenido de vitamina C (ácido áscórbico y

dihidroascórbico) de frutas y hortalizas frescas depende de la especie, cultivar,

condiciones climáticas, prácticas de cultivo, estado de madurez y por supuesto

manipulación poscosecha.

Cuadro 6. Contenido de Vitamina C en la fenología del fruto de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez”, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Vitamina C en pulpa Vitamina C en cáscara

Variedad / Especie

(mg EAA 100 g-1

p.f) (mg EAA 100 g-1

p.f)

AMH MH PC AMH MH PC


9.16 c* 3.54 cd 3.74 cde 28.33 b 5.75 de 2.26 bc


28.44 b* 23.85 b 15.49 b* 7.47 d 14.13 c 15.83 a

O. ficus indica/

Huatusco 14.15 c* 19.06 b 0.00 e* 27.43 b 14.29 bc 0.56 c


37.16 a 34.07 a 37.14 a 34.63 a 0.00 e 0.00 c


12.91 c 9.82 c 4.62 cd* 2.33 de 23.76 a 6.80 b


0.00 d 0.00 d 0.00 e 0.00 e 0.00 e 0.00 c

O. ficus indica/Jade

9.05 c* 4.74 cd 2.80 de 4.07 de 7.21 cd 14.83 a*


0.00 d 0.00 d 0.00 e 4.15 de 0.00 e 0.00 c


0.00 d 0.00 d 0.00 e 0.00 e 0.00 e 0.00 c


15.65 c* 22.16 b 8.04 c* 18.27 c 21.27 ab 16.59 a

O. robusta/ Larreyi

0.00 d 0.00 d 0.00 e 0.00 e 0.00 e 0.00 c

DMSH 7.24 6.32 4.50 5.25 7.10 5.42

CV 25.8 24.29 28.22 18.69 37.02 42.95

AMH: 10 días antes de madurez hortícola; MH: Madurez Hortícola; PC: 10 Días de almacenamiento después de madurez hortícola. CV: Coeficiente de variación. *: variación respecto a la MH estadísticamente significativa (P ≤ 0.05). Medias con igual letra por columnas son estadísticamente iguales (P ≤ 0.05).

40

En las variedades en donde estuvo presente esta vitamina se encontró una

disminución de su contenido durante el periodo de almacenamiento a temperatura

ambiente, lo cual podría atribuirse a su posible degradación, en los vegetales ésta

tiene lugar durante la fase de poscosecha debido al almacenamiento, sobre todo a

temperaturas altas e inadecuadas (Lee y Kader, 2000). Según Barry-Ryan y

O´Beirne (1999) el daño físico intensifica la pérdida ácido ascórbico, Moretti et al.,

(1998) al estudiar la influencia de la lesión mecánica de la capacidad antioxidante

de diferentes tejidos vegetales, encontraron una disminución del contenido de esta

vitamina debido al corte y posible almacenamiento a 15 °C durante dos días.

La pérdida o disminución de ácido ascórbico se debe a la estructura poco estable,

debido a la presencia de oxígeno, el cual es degradado a ácido dehidroascórbico

componente minoritario de la vitamina C, sin embargo una oxidación extrema del

anillo lactónico de ácido dehidroascórbico lo degrada, resultando la formación del

ácido 2,3-dicetogulónico y por consiguiente la pérdida de la actividad de la

vitamina C (de Ancos et al., 2009).

Los contenidos de ácido ascórbico (0.0 - 23.85 mg EAA 100 g-1p.f.) encontrados

en el presente trabajo son similares a los reportados por Figueroa et al. (2010) (en

12 variedades de Opuntia sp. (5.31 – 25.0 mg EAA 100 g-1 p.f.) en madurez

hortícola.

Análisis de componentes principales

En el análisis de componentes principales (ACP), los primeros tres componentes

generados explicaron 95 % de la variabilidad de los datos. Las proyecciones de

las observaciones de los componentes principales 1 (CP1) y 2 (CP2) permitieron

separar en cuatro grupos las variedades de tuna en la madurez hortícola (Figura

1). El CP1 presentó correlación positiva con el contenido de fenoles totales y una

correlación negativa con la concentración de pigmentos (betacianinas y

betaxantinas). El CP2 tuvo correlación positiva con el contenido de vitamina C y

una negativa con contenido de flavonoides. El CP3 (dato no mostrado) se

41

caracterizó por tener una correlación positiva con el contenido de vitamina C, pero

una negativa con el contenido de betacianinas.

43210-1-2-3-4

2

1

0

-1

-2

Primer componente

Se

gu

nd

o c

om

po

ne

nte

LA-C

V1-C

CE-C

MO-CJA-C

RV-C

SO-C

AR-C

HU-C

PL-C

AB-C

LA-P

V1-PCE-P

MO-P

JA-P RV-P

SO-P

AR-PHU-P

PL-P

AB-P

I

II

III

IV

La pulpa de las variedades Alteña Blanca, Alteña Roja, Huatusco, Morada, Plátano

y Solferino conformaron el Grupo I; variedades con el mayor contenido de

vitamina C. La pulpa de Copena CEII, Copena V1, Jade y Roja de Villanueva,

poseen mayor concentraciones de pigmentos respecto a las pulpas del grupo I.

Larreyi (pulpa) conformo el Grupo III, variedad que se distingue por el mayor

contenido de pigmentos pero menor contenido de fenoles. Las cáscaras de las

once variedades integraron el Grupo IV y poseen el mayor contenido de fenoles.

Figura 1. Agrupación de once variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la

nopalera experimental “Dr. Facundo Barrientos Pérez” de la UACh, en base a características

fitoquímicas. CP1 y CP2. ●: representa la posición de la variedad en el plano de los

componentes principales. Tejido: Cáscara (C), Pulpa (P); Variedades; Alteña Blanca (AB),

Alteña Roja (AR), Copena CEII (CE), Copena V1 (V1), Huatusco (HU), Jade (JA), Larreyi (LA),

Morada (MO), Plátano (PL), Roja de Villanueva (RV) y Solferino.

Vitamina C

Flavonoides

Betacianinas y Betaxantinas Fenoles totales

42

2.4 CONCLUSIONES

Los contenidos de betalaínas y compuestos fenólicos totales aumentaron en el

periodo de almacenamiento en cáscara como en la pulpa en todas las variedades,

en contraste, el contenido de flavonoides disminuyó en la cáscara pero aumentó

en la pulpa en las variedades rojas y púrpura en postcosecha. El almacenamiento

de los frutos de tuna de algunas variedades contribuyo a la pérdida parcial de

ácido ascórbico. La variedad Larreyi presentó la mayor actividad antioxidante en

madurez hortícola y se asocia el mayor contenido de betalaínas de todas las

variedades estudiadas.

2.5 BIBLIOGRAFÍA

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47

CAPITULO III

Valor nutracéutico y color de variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp.)

en poscosecha

RESUMEN

Estudios recientes han demostrado los beneficios del consumo de frutos por la

presencia de compuestos con propiedades nutracéuticas, con especial atención en

aquellos con actividad antioxidante, debido a que previenen algunas enfermedades

degenerativas y mantienen la buena salud de sus consumidores. La presencia de

pigmentos (betalaínas), compuestos fenólicos, flavonoides y ácido ascórbico en

algunas especies y cultivares de tuna que se cultivan en zonas áridas y semiáridas de

algunos países del Mediterráneo, África y Australia justifican sus propiedades

nutracéuticas y medicinales; sin embargo, a pesar de que México es el primer

productor de tuna a nivel mundial, pocos estudios se han realizado para determinar la

calidad nutracéutica de algunas variedades del fruto. El objetivo del presente trabajo

fue evaluar el valor nutracéutico y el color del fruto mediante la cuantificación de

fenoles totales, flavonoides, betalaínas totales, ácido ascórbico (vitamina C) asociada

con la actividad antioxidante de once variedades de tuna (Opuntia sp.). Esto podría

proveer nuevas alternativas económicas para el sector hortícola y agroindustrial. Los

valores de Hue (color) en la cáscara permitieron formar tres grupos de variedades:

tunas amarillas, anaranjadas y rojas; las variedades rojas presentaron las mayores

concentraciones de betalaínas totales. El mayor contenido de compuestos fenólicos

totales y flavonoides , tanto en pulpa como en cáscara, se encontró en la variedad

Alteña Blanca. En todas las variedades, la cáscara presentó mayor concentración de

compuestos fenólicos totales y flavonoides. La pulpa de los frutos de color rojo

presentaron las mayores concentraciones de betalaínas totales (69.09 – 19.08 mg

100 g-1

) en comparación a sus respectivas cáscaras (39.97- 19.20 mg 100 g-1

). La

actividad antioxidante encontrada en la cáscara de alteña Blanca (0.08 mg ml-1

)

puede explicarse a la presencia de compuestos fenólicos totales y flavonoides, pero

O. robusta var. Larreyi presentó la mayor actividad antioxidante (0.018 mg ml-1

) y el

mayor contenido de betalaínas en la pulpa (69.06 mg 100 g -1

p.f.).

Palabras clave: fenólicos, betalaínas, ácido ascórbico, actividad antioxidante, pulpa,

cáscara

48

3.1 INTRODUCCIÓN

Existe creciente demanda por el consumo de productos hortofrutícolas con

propiedades nutracéuticas debido a que se ha encontrado una relación inversa

entre una dieta rica en frutas y hortalizas, preferentemente frescas y a la

incidencia de enfermedades crónico-degenerativas, como algunos tipos de cáncer

(Gescher et al., 1998) y enfermedades cardiovasculares (Lairon et al., 2007),

propiedades que se han atribuido a ciertos compuestos bioactivos o fitoquímicos

(Sumaya-Martínez et al., 2010). Sin embargo, en México este tipo de estudios es

muy escaso, a pesar de que existe una enorme riqueza productiva y biodiversidad

de productos hortícolas. Un recurso fitogenético ampliamente distribuido,

explotado y comercializado en México es el nopal tunero. Por lo que es el primer

productor de tuna a nivel mundial contando con diversas variedades (Sumaya-

Martinez et al., 2010). En 2011, la superficie total sembrada de nopal tunero fue 57

692.55 ha, cuyo valor de la producción fue aproximadamente de mil millones de

pesos (SIAP, 2011). También se cultiva en otras partes del mundo como África,

Australia y algunos países del Mediterráneo debido a su sabor característico y por

los múltiples atributos nutricios y medicinales (propiedades anticancerígenas,

antioxidantes, antivirales, antiinflamatorias, antidiabéticas) (Chavez-Santoscoy et

al., 2009; Livrea y Tesoriere, 2006; Magloire et al., 2006). El fruto conocido como

tuna se consume en fresco aportando lípidos, proteínas, minerales, fibra,

aminoácidos (serina, glutamina, ácido aminobutírico, prolina, agentes

antioxidantes (ácido ascórbico, compuestos fenólicos y pigmentos betalaínicos)

(Tesoriere et al., 2005; Stintzing et al., 2005; Figueroa et al., 2010 y Sumaya-

Martínez et al., 2011); así como altas concentraciones de calcio, magnesio y

taurina, metabolitos que le confieren características de un alimento funcional

(Galati et al., 2003). Además, la presencia de pigmentos principalmente

betalaínas, en algunas especies y variedades, proporciona diferentes coloraciones

al fruto, así como propiedades antioxidantes (Figueroa et al., 2010: Sumaya-

Martínez et al., 2011). La cáscara de tuna, podría ser una fuente de fitoquímicos,

que podría ser reutilizadas por la industria de alimentos para enriquecer la calidad

nutracéutica de algunos alimentos (Sumaya-Martínez et al., 2010; Kalpna et al.,

49

2011). Con base a lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el color y

el valor nutracéutico mediante la cuantificación de fenoles totales, flavonoides,

betalaínas totales, ácido ascórbico (vitamina C) asociada con la actividad

antioxidante de once variedades de tuna (Opuntia sp.). Esto podría proveer

nuevas alternativas económicas para el sector hortícola y nutracéuticas para el

consumidor.


Recolecta del material vegetal

Los frutos de once variedades de tuna (Cuadro 1) se recolectaron en la nopalera

experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma

Chapingo, en Chapingo, ubicada a 19º 29’ LN y 98º 53’ LO, a 2 240 m (García,

1988). El clima es C(Wo) (w)b (i’)g, templado moderado lluvioso y el más seco de

los subhúmedos, con lluvias en verano; la temperatura media anual es 17.8 ºC y

precipitación de 644.8 mm anuales.

El criterio de cosecha fue el de madurez de consumo, es decir, al término del

crecimiento del fruto de acuerdo con los parámetros visuales comercialmente

usados regionalmente de tamaño y llenado de fruto recomendados por Cantwell

(1995). Se seleccionaron cuatro plantas por variedad, los frutos sanos y libres de

plagas se desespinaron y almacenaron a obscuridad por diez días a temperatura

ambiente Se separó la pulpa de la cáscara, y el tejido se fraccionó en fragmentos

pequeños, éstos se congelaron por inmersión en nitrógeno líquido y se

almacenaron a -20 °C para el análisis posterior de fitoquímicos.

Medición del color

Se evaluó la luminosidad (L), ángulo de tono (Hue) y la pureza de color o índice

de cromaticidad (Chroma) de la pulpa y de la cáscara del fruto de cada variedad

con un colorímetro Hunter Lab (Mini Scan XE Plus 45/ 0-L, RestonVa, USA). Se

obtuvieron las lecturas L* de a* y b* para identificar las diferencias de color entre

50

tejido y variedades en forma numérica. Se realizó el cálculo mediante las fórmulas

siguientes: Hue = tan -1(a/b); Chroma = (a2+ b2) ½ (Mc Guire, 1992).

Cuadro 1. Descripción de 11 variedades y especies pigmentadas de tuna (Opuntia sp.) cultivadas en la nopalera experimental Dr. Facundo Barrientos Pérez de la Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie Variedad Origen Color cáscara

Opuntia sp. Alteña Blanca Celaya, Gto. Verde

Opuntia sp. Alteña Roja Celaya, Gto. Rojo

O. megacantha Salm Plátano Ojuelos, Jal. Amarillo

O. ficus-indica (L.). Mill Huatusco Huatusco, Ver. Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Solferino Chapingo, Méx. Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Roja de Villanueva Villanueva, Pue. Rojo

O. ficus-indica (L.). Mill Jade Desconocido Morado

O. megacantha Salm Morada San Martín de las Pirámides,

Méx.

Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Copena CEII Chapingo, Méx. Zacatecas, Zac. Morado

O. ficus-indica (L.). Mill Copena V1 Chapingo, Méx. Morado

O. robusta Wendl Larreyi San Martín de las Pirámides,

Méx.

Morado


Cuantificación de betacianias y betaxantinas

Se determinó el contenido de pigmentos de acuerdo al método propuesto por

Castellanos-Santiago y Yahia (2008). Se pesó un gramo de cáscara o pulpa sin

semilla congelada, a la que se le adicionaron 10 mL de agua destilada estéril, la

muestra se introdujo a un baño ultrasónico (Cole Parmer 8892, Illinois, USA) por

20 min, se incubó por 24 hrs a obscuridad a temperatura ambiente y se centrifugó

la mezcla a 2200 g por 20 min. Se leyó la absorbancia de los extractos en un

espectrofotómetro Genesys 10s a las longitudes de onda de 483 nm

(betaxantinas) y 538 nm (betacianinas). Para cuantificar la cantidad de

betaxantinas y betacianinas se utilizó la siguiente fórmula:

BC (mg g-1) = (A x FD x PM x V)(ε x L x P)-1

donde, BC = betaciania o betaxantina, A: absorbancia; FD = factor de dilución;

PM = peso molecular (betacianina: 550 g mol-1, betaxantina: 308 g mol-1);

V = Volumen del extracto (mL); ε = coeficiente de extinción molar (betacianina: 60

51

000 L mol·cm-1; betaxantina: 48 000 L mol·cm-1; P = peso del tejido; L = longitud

de la celda (1 cm).

Preparación del extracto para fenoles totales y flavonoides

Las muestras sin semilla se homogeneizaron en un procesador de alimentos. Se

pesó un gramo de fruto fresco triturado se disolvió en 25 mL de etanol al 95 % v/v

mediante sonificación (Cole Parmer 8892, Illinois, USA) por 15 min. Después de

24 h se ajustó el volumen a 25 mL con etanol al 80 % v/v, se centrifugó la mezcla

a 1409 g.

Contenido de fenoles totales

Se cuantificó el contenido de fenoles totales de acuerdo al método propuesto por

Waterman y Mole (1994). A 0.5 mL del extracto etanólico se le adicionaron 10 mL

de una solución de Na2CO3 a 10 % y se incubó a 38 °C por 15 min. Se tomó 1 mL

de esta mezcla, al que se le adicionaron 3 mL de agua y 1 mL del reactivo de

Folín-Ciocalteu:agua (1:1 v/v). La mezcla se dejó reposar por 15 min en oscuridad.

Finalmente, se tomó lectura de la absorbancia a 660 nm en un espectrofotómetro

Genesys 10s (Thermoscientific, Florida, USA). El contenido total de fenoles en el

extracto se expresó en mg equivalentes de ácido gálico en 100 g de peso fresco

(mg EAG 100 g-1 p.f.).

Cuantificación de flavonoides

Se cuantificó el contenido de flavonoides de acuerdo al método propuesto por

Chang et al. (2002). A 0.5 mL del sobrenadante del extracto etanólico preparado

anteriormente, se le agregaron 1.5 mL de etanol al 95 % v/v, 0.1 mL de solución

de AlCl3 al 10 % p/v, 0.1 mL de solución 1 M de acetato de potasio y 2.8 mL de

agua destilada. Se incubó la mezcla por 30 min. Se leyó la absorbancia en un

espectrofotómetro Genesys 10s a una longitud de onda 415 nm. Los resultados se

expresan en mg equivalentes de quercetina en 100 g de peso fresco (mg EQ 100

g-1 p.f.).

52

Cuantificación de ácido ascórbico

Para la determinación de ácido ascórbico (vitamina C) se pesó un gramo de

muestra a la que se le adicionaron 3 mL de solución de ácido metafosfórico al 3 %

v/v, la mezcla se maceró por 3 min y se filtró. Se tomó 1 mL del filtrado, se aforó a

10 mL con la solución de ácido metafosfórico al 3 % v/v. Se tomaron 2 mL del

sistema amortiguador para pH = 4 (ácido acético glacial: acetato de sodio al 5 %

p/v, 1:1) mezcla, se le adicionaron 2 mL del regulador de acetatos, 3 mL del

dicloroindofenol y 15 mL de xileno, se agitó vigorosamente en un vortex

(Thermolyne Type 6700, USA). Se leyó la absorbancia en un espectrofotómetro

Génesis 10s a 520 nm. A partir de una curva estándar se obtuvo la concentración

de ácido ascórbico presente en cada muestra mediante de la siguiente ecuación:

mg ácido ascórbico total/ mg = (C x V x 100) / (A x P); donde: C = ácido ascórbico

en la muestra; V= volumen de aforo; A= mL de alícuota de la solución tomada;

P = peso o volumen de la muestra. La concentración de ácido ascórbico se

expresó en mg equivalentes de ácido ascórbico en 100 g de peso fresco (mg EAA

100 g-1 p.f.).

Evaluación de la actividad antioxidante

El análisis se realizó mediante el método del radical libre DPPH (2,2-difenil-1-

picrilhidracilo, Sigma-Adrich; St. Louis, Missouri, USA), descrito por Amico et al.

(2008). Se maceró 1 g de pulpa o cáscara en metanol, cada muestra se mantuvo

en baño con sonificación durante 20 min. Se filtró la solución y el sobrenadante se

concentró en un rotaevaporador BüchiR-210 (Slawil, Suiza). Por dilución seriada, a

partir de la concentración más alta del extracto metanólico se prepararon las

siguientes disoluciones en metanol para obtener las concentraciones de 0.2, 0.15,

0.1, 0.05, 0.015, 0.005 mg mL-1. Se tomó 1 mL de cada una de las

concentraciones de los extractos y se le adicionaron 3 mL de una solución de

DPPH (0.1 mM). Se dejaron a temperatura ambiente durante 30 min y después se

realizó la lectura de absorbancia a 516 nm. La baja absorbancia de la mezcla de

reacción indicó alta actividad antioxidante. Se determinó el porcentaje de DPPH

53

inhibido mediante la fórmula: % DPPH =(Acontrol- Amuestra)*100/Acontrol donde; Acontrol

es la absorbancia del control (DPPH 0.1mM), Amuestra es la absorbancia obtenida

después de 30 min de cada muestra con DPPH 0.1mM. Los valores de la

concentración inhibitoria media de las muestras (CI50 = mg mL-1) se obtuvieron

graficando los porcentajes de inhibición en función de las concentraciones de los

extractos (mg mL-1) de cada muestra. La CI50 es la concentración requerida por la

muestra para disminuir la absorbancia 516 nm del DPPH al 50 %. Para la

construcción de la curva estándar de DPPH, se disolvieron en 100 mL de metanol

3.93 mg de DPPH para obtener una concentración de 0.1 mM. De esta solución se

preparó por dilución las concentraciones: 0.01, 0.02, 0.04, 0.06, 0.08 y 0.1 mM de

DPPH. La absorbancia se midió a 516 nm en un espectrofotómetro Genesys 10s.

La curva estándar se construyó con la absorbancia del radical DPPH en función de

sus concentraciones y se obtuvo la ecuación ajustada por regresión lineal.


Se usó un diseño factorial asimétrico 2x11 (dos tejidos y once variedades) con

cuatro repeticiones. Los resultados se analizaron mediante un análisis de varianza

y prueba de comparación de medias de Tukey (P =0.05), con el programa SAS

(Statistical Analysis System 9.0).


Componentes del color

Todas las variedades presentaron valores de L* menores a 50 %, y se

identificaron dos grupos: las de color menos obscuro (L* 25 % - 46 %) (Alteña

Blanca, Plátano y Huatusco) y las de color más obscuro L* < 25 % (resto de

variedades) (Cuadro 2). Cabe hacer notar que estas últimas, que son mayoría,

coincidentemente presentaron significativamente mayores concentraciones de

pigmento, que las de color no muy obscuro (Cuadro 3).

54

Cuadro 2. Características de color del fruto de 11 variedades y especies de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental Facundo Barrientos, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie/variedad Tejido

Color Luminosidad

(L) Tono (Hue)

Pureza (Chroma)

Opuntia sp./Alteña Blanca Cáscara Amarillo-verdoso 38.23 b 100.96 a 17.90 e-g

Pulpa Crema

45.83 a 88.87 b 12.03 h-j

O. megacantha/ Plátano Cáscara

Amarillo 29.25 cd 54.91 c 14.52 gh

Pulpa Anaranjado

31.08 c 43.08 d 25.56 ab

O. ficus indica/ Huatusco Cáscara

Anaranjado 25.82 ed 52.57 c 10.54 i-l

Pulpa Anaranjado

36.11 b 54.14 c 14.74 f-h

Opuntia sp./Alteña Roja Cáscara

Rosa 23.51 e 9.91 h-j 10.39 j-l

Pulpa Rojo

18.73 gh 21.25 e 27.43 a

O. ficus indica/ Solferino Cáscara

Rosa 22.83 ef 18.52 ef 11.49 h-k

Pulpa Rojo solferino

18.62 g-i 13.12 f-i 27.39 a

O. ficus indica/ Roja de Villanueva

Cáscara

Rojo 19.81 fg 4.73 j 14.21 g-i

Pulpa Rojo

19.67 f-h 15.75 e-g 23.35 bc

O. ficus indica/Jade Cáscara

Purpura 19.71 f-h 13.52 f-i 7.89 k-m

Pulpa Morado

15.29 i-k 9.01 h-j 20.38 c-e

O. megacantha/ Morada Cáscara

Purpura 19.39 f-h 12.21 g-i 8.24 k-m

Pulpa Morado

15.52 i-k 13.27 f-i 23.12 bc

O. ficus indica/Copena CEII Cáscara

Purpura 19.31 gh 14.02 f-h 6.32 m

Pulpa Morado

14.68 jk 8.54 h-j 18.47 d-f

O. ficus indica/ Copena V1 Cáscara

Purpura 19.32 gh 12.01 g-i 6.97 lm

Pulpa Morado

16.31 h-j 7.98 ij 21.70 cd

O. robusta/ Larreyi Cáscara

Purpura 19.31 gh 12.31 g-i 6.95 lm

Pulpa Morado

12.60 k 11.75 g-i 25.56 ab

CV

5.79 8.09 9.02

CV: Coeficiente de variación. Medias con igual letra dentro de columnas son estadísticamente

iguales con base en la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).

Los valores de Hue sugirieron que hay tres grupos de variedades: tunas amarillas

(Alteña Blanca), anaranjadas (Plátano y Huatusco) y rojas (las restantes

variedades). Se observa que la cáscara de Alteña Blanca tuvo mayor Hue (color

amarillo-verdoso) que su pulpa (color amarillo). La cáscara de la variedad

anaranjada Plátano presentó mayor Hue (es más anaranjada) que su cáscara, que

es más rojiza. Para la variedad Huatusco (de color anaranjado) no se observaron

diferencias entra su cáscara y su pulpa. Dentro de las variedades rojas, en Alteña

Roja y Roja de Villanueva no se observaron diferencias entre cáscara y pulpa, en

55

las restantes la mayoría presentó de menor a mayor Hue (más y menos roja,

respectivamente) (Cuadro 2).

En relación al Chroma, la variedad Alteña Banca fue la que presentó el menor

valor en pulpa, pero al mismo tiempo también alto valor de Chroma en cáscara, en

contraste las variedades restantes presentaron un valor mayor en la pulpa que en

las cáscaras. Los valores altos de Chroma (mayor intensidad o pureza de color) se

pueden deber a un elevado contenido de pigmentos (betalaínas).

Contenido de betalaínas totales Los resultados mostraron que la proporción y concentración de los pigmentos

betalaínas son responsables del color amarillo y rojo de las diferentes variedades

de tuna estudiadas. Las concentraciones menores se encontraron en las tunas

blancas y anaranjadas, éstas fueron aumentando en los frutos rojos o púrpura, en

donde el color varió de color rojo a púrpura (Cuadro 3), lo cual coincide con los

tres grupos de variedades formados en relación al valor de Hue (Cuadro 2). La

pulpa de O. robusta var. Larreyi fue la única variedad que supero los niveles de

betalaínas totales detectados en las otras variedades (69.06 mg 100 g-1). Kuti

(2004) reporta una concentración mayor de betalaínas (81.5 mg 100 g-1) en

Opuntia sp. a la encontrada en la presente investigación. La pulpa de los frutos de

color rojo y morado presentaron las mayores concentraciones de betalaínas

totales en comparación a sus respectivas cáscaras.

La concentración de betalaínas totales comprende al contenido de betacianias y

betaxantinas, principalmente (Cuadro 3). La menor concentración de betacianias

(pigmento responsable del color rojo y morado) la presentaron las variedades

Alteña Blanca, Plátano y Huatusco, el mayor valor lo presentaron el resto de las

variedades de color rojo y morado. En relación a las betaxantinas (pigmento

responsable del color amarillo-anaranjado) los niveles mayores se encontraron en

casi todas las variedades con excepción Alteña blanca, que presentó las

concentraciones más baja en pulpa y cáscara.

56

Cuadro 3. Contenido de Betalaínas totales, Betacianias y Betaxantinas en el fruto de 11 variedades y especies de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental Facundo Barrientos, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie/variedad Tejido Betalaínas

totales* (mg 100 g

-1)

Betacianias* (mg 100 g

-1)

Betaxantinas* (mg 100 g

-1)

Opuntia sp./Alteña Blanca Cáscara 0.99 k 0.50 g 0.50 h

Pulpa 1.03 k 0.46 g 0.57 h

O. megacantha/ Plátano Cáscara 14.02 i-k 2.19 efg 11.83 b-e

Pulpa 11.48 i-k 1.54 fg 9.95 b-f

O. ficus indica/ Huatusco Cáscara 4.25 jk 2.24 e-g 2.01 gh

Pulpa 4.34 jk 1.81 fg 2.53 gh

Opuntia sp./Alteña Roja Cáscara 19.20 h-j 12.46 ed 6.74 d-g

Pulpa 23.08 g-i 14.36 cd 8.73 c-f

O. ficus indica/ Solferino Cáscara 22.98 g-i 15.24 cd 7.74 d-g

Pulpa 19.08 h-j 11.35 d-f 7.74 d-g


Cáscara 39.97 c-g 23.97 bc 16.01 ab

Pulpa 45.30 b-e 20.62 b-d 14.67 a-c

O. ficus indica/Jade Cáscara 21.21 ih 14.89 cd 6.42 e-h

Pulpa 41.41 bc 30.13 b 11.79 b-e

O. megacantha/ Morada Cáscara 17.03 h-k 12.67 ed 4.36 f-h

Pulpa 27.86 f-i 20.37 b-d 7.49 d-g

O. ficus indica/Copena CEII Cáscara 31.57 e-h 21.78 bc 9.79 c-f

Pulpa 40.36 b-d 29.04 b 11.32 b-e

O. ficus indica/ Copena V1 Cáscara 38.85 d-g 27.14 b 11.71 b-e

Pulpa 43.73 b 30.91 b 12.82 b-d

O. robusta/ Larreyi Cáscara 33.41 e-h 23.50 bc 9.90 b-f

Pulpa 69.06 a 49.15 a 19.91 a

CV

21.62 23.89 26.27

*Peso fresco. CV: Coeficiente de variación. Medias con igual letra dentro de columnas son estadísticamente iguales con base en la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).

Es importante la relación y la concentración de los pigmentos betacianina y

betaxantina (Butera et al., 2002) debido a que son los responsables de los colores

amarillo, anaranjado, rojo y morado de los frutos de tuna (Stintzing et al., 2005).

Chávez-Santoscoy et al. (2009) reportan valores ligeramente inferiores (3.0 -18.9

mg 100 g-1 y 0.16 - 30.0 mg 100 g-1) de betaxantinas y betacianinas,

respectivamente, en nueve variedades de Opuntia spp. a las encontradas en el

presente trabajo (0.5 – 19.91 y 0.46 – 49.15 mg 100 g-1, respectivamente) (Cuadro

3). Existen estudios recientes (Tesoriere et al., 2004; Tesoriere et al., 2005) sobre

las propiedades y beneficios de las betalaínas tales como prevención de cáncer

(Chávez-Santoscoy et al., 2009) y la oxidación de lípidos de membranas y

57

hemoglobina, la disminución de la concentración de vitamina E debido a la

interacción de estas moléculas con estructuras lipídicas de las células (Livrea y

Tesoriere, 2006), lo cual explica en parte las propiedades que se le atribuyen a la

tuna.

Contenido de compuestos fenólicos totales

Únicamente se observaron diferencias significativas (P ≤ 0.05) del contenido de

compuestos fenólicos totales en la cáscara de la variedad Opuntia sp. var. Alteña

Blanca con respecto a su pulpa y a las variedades restantes. Es importante

señalar que numéricamente se encontró una concentración mayor en la cáscara

que en la pulpa de cada variedad. Chavez-Santosocoy et al. (2009) reportan

niveles menores (2.2 – 22.6 mg EAG en 100 g) en la pulpa de nueve variedades

de Opuntia sp. a los encontrados en el presente trabajo (Cuadro 4). Al respecto,

de Ancos et al. (2009) afirman que los daños mecánicos en el tejido vegetal

producidos por el pelado y cortado inducen un incremento en la síntesis de

compuestos fenólicos relacionado con un aumento de la actividad de la enzima

fenilalanina-amonioliasa (PAL) como respuesta fisiológica a los daños

mencionados con el fin de reducir la pérdida de agua y el ataque de fitopatógenos,

lo cual podría explicar el mayor contenido de fenoles totales en la cáscara en

comparación con la pulpa en todas las variedades y a los reportados por Chavez-

Santosocoy et al. (2009). Fennema (2000) afirma que con el grado de madurez del

fruto los compuestos fenólicos disminuyen, pero aumentan como respuesta al

estrés producido por magulladuras y por infecciones fúngicas.

La cáscara de la variedad Alteña blanca fue la que presentó la concentración más

alta (618.39 mg EAG en 100 g p.f.) de fenólicos (Cuadro 4). Stintzing et al. (2001)

señalan que los frutos de color rojo a púrpura presentaron las concentraciones

más altas de compuestos fenólicos totales (335 ± 19 y 600 ± 35 mg EAG L-1) en

comparación con los frutos de color blanco (242 ± 13 mg EAG L-1), con excepción

de dos cultivares de color púrpura en donde el contenido fue menor tal y como lo

menciona Sumaya-Martínez et al. (2011); no hay relación entre el contenido de

58

fenoles totales y el color de tres grupos de cultivares de tuna (púrpura, amarilla y

blanca). Figueroa et al. (2011) no observaron una relación del color con el

contenido de fenólicos en los doce cultivares analizados.

Cuadro 4. Contenido de compuestos de fenólicos totales y flavonoides en el fruto de 11 variedades y especies de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental Facundo Barrientos, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie/variedad Tejido Fenoles totales *

(mg EAG 100 g-1

) Flavonoides *

(mg EQ 100 g-1

)

Opuntia sp./Alteña Blanca Cáscara 618.39 a 27.73 a

Pulpa 165.56 ef 1.34 f

O. megacantha/ Plátano Cáscara 400.82 bc 21.43 ab

Pulpa 111.90 f 6.19 d-f

O. ficus indica/ Huatusco Cáscara 425.58 bc 20.13 ab

Pulpa 131.96 ef 2.60 ef

Opuntia sp./Alteña Roja Cáscara 486.79 b 23.88 ab

Pulpa 120.75 f 4.37 d-f

O. ficus indica/ Solferino Cáscara 404.59 bc 22.41 ab

Pulpa 148.6 ef 3.23 d-f


Cáscara 242.98 ed 20.05 ab

Pulpa 118.39 f 9.60 c-e

O. ficus indica/ Jade Cáscara 374.88 bc 20.05 ab

Pulpa 122.52 f 6.69 d-f

O. megacantha/ Morada Cáscara 389.03 bc 17.76 bc

Pulpa 107.19 f 6.00 d-f

O. ficus indica/ Copena CEII Cáscara 322.99 cd 20.74 ab

Pulpa 106.60 f 8.34 d-f

O. ficus indica/ Copena V1 Cáscara 425.59 bc 23.96 ab

Pulpa 143.74 ef 8.23 d-f

O. robusta/ Larreyi Cáscara 219.22 e-f 21.79 ab

Pulpa 161.43 ef 11.21 cd

CV 16.59 22.1

*Peso fresco. CV: Coeficiente de variación. Medias con igual letra dentro de columnas son

estadísticamente iguales con base a la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).

Por lo tanto, las diferencias encontradas en las concentraciones de estos

fitoquímicos podrían explicarse a diferencias genéticas entre especies y cultivares

(Scalzo et al., 2005). Asimismo, la concentración de estos metabolitos se puede

ver afectada por diferentes factores, como las prácticas agronómicas, condiciones

59

ambientales y el manejo pre y poscosecha de los frutos (Hagen et al., 2007: Tsao,

2007).

Scalbert y Williamson (2000) mencionan que los fenoles son los antioxidantes más

abundantes en los alimentos, y que la ingesta diaria equivalente a un gramo,

representa 10 veces más que la de vitamina C, 100 veces más que la de vitamina

E y 500 veces la de caroteno, lo que permite inferir que los compuestos fenólicos

son los nutracéuticos que contribuyen de manera importante a la actividad

antioxidante de los alimentos frescos.

Contenido de flavonoides

La concentración de flavonoides encontrada en todas las variedades fue menor a

la de compuestos fenólicos totales, lo cual podría deberse a la presencia de

procianidinas (taninos condensados) y ácidos fenólicos (ácido clorogénico, ácido

ferúlico) como sucede en otros frutos (Cui et al., 2006), es importante señalar que

el contenido de procianidinas no se ha estudiado en tuna. Otra explicación, podría

deberse a la pérdida de flavonoides debido a la conversión metabólica de éstos a

compuestos fenólicos secundarios durante la maduración (Barz y Hoesel, 1977) o

a la degradación a través de la acción enzimática (Miller y Schreier, 1985; Jiménez

y García, 1999). Las enzimas óxidoreductasas, polifenoloxidasa y peroxidasa,

pueden jugar un papel en la degradación de flavonoles durante maduración y

senescencia (Miller y Schreier et al., 1985). Aunado a lo anterior, Shu-Chuan Yang

et al. (2007) afirman que los flavonoides se degradan a causa de una simple

fermentación por efecto del almacenamiento como ocurre en noni.

El intervalo encontrado de flavonoides fue 1.34 a 27.73 mg EQ 100 g-1 p.f. inferior

al reportado (9.5-37.4 mg EQ 100 g-1) por Chavez-Santoscoy et al. (2009). No se

encontraron diferencias significativas entre variedades (Cuadro 4), tampoco una

relación de los niveles de los metabolitos con el origen de las muestras (Cuadro

1).

60

En todas las variedades, la cáscara presentó la mayor concentración de

flavonoides igual que en los compuestos fenólicos, sin embargo; el incrementó de

flavonoides no se ve afectado por daños mecánicos como ocurre en los fenoles,

sino se debe a los días de almacenamiento o la temperatura de refrigeración,

como se ha observado en algunos vegetales (de Ancos et al. 2009). La cáscara

de la variedad Alteña Blanca presentó la concentración mayor (27.73 mg EQ en

100 g p.f.) en relación con las otras variedades. Al respecto, algunos tipos de

flavonoides son responsables de la pigmentación blanca o amarilla de algunos

tejidos vegetales (Brielman et al., 2006).

Contenido de ácido ascórbico

Se encontraron diferencias significativas en contenido de ácido ascórbico (P ≤

0.05) entre las variedades Plátano (pulpa y cáscara), Alteña Roja (pulpa), Jade

(cáscara) y Copena V1 (cáscara) con respecto a las restantes variedades (Cuadro

5). No se encontró la presencia de ácido ascórbico en cuatro variedades (Roja de

Villanueva, Morada, Copena CEII y Larreyi) y en la cáscara de la variedad

Huatusco, se descarta la posible degradación del metabolito por su estructura

poco estable ante la presencia de oxígeno (de Ancos et al., 2009), debido a que

todas las muestras se procesaron simultáneamente, por lo tanto la diferencia

quizás se podría deber a factores genéticos.

Corral-Aguayo et al. (2008) reportan la concentración de 40 mg EAA 100 g-1 en

frutos de tuna. Kuti (2004) señala niveles de 45.8 mg EAA 100 g-1 en frutos de O.

ficus-indica, niveles similares a los encontrados en la presente investigación

(37.14 mg EAA 100 g-1) (Cuadro 5), pero superiores a los niveles más altos

descritos por Figueroa et al. (2010) en el cultivar cacalote (25 mg EAA 100 g-1).

Stintzing et al. (2005) analizaron por HPLC el contenido de ácido ascórbico en el

jugo del fruto de dos cultivares O. ficus-indica y O. robusta, los autores reportan

niveles de 51.1, 70.2 y 67.9 mg L-1 para frutos blancos, anaranjados, rojos,

respectivamente, y el mayor contenido (95.4 mg L-1) para el fruto de color púrpura.

61

Cuadro 5. Contenido de ácido ascórbico y actividad antioxidante en el fruto de 11 variedades y especies de tuna (Opuntia sp.) de la Nopalera Experimental Facundo Barrientos, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Méx.

Especie/variedad Tejido Ácido ascórbico * (mg EAA 100 g

-1)

CI50 * (mg mL

-1)

Opuntia sp./Alteña Blanca Cáscara 2.26 de 0.008 g

Pulpa 3.74 c-e 0.041 c-f

O. megacantha/ Plátano Cáscara 15.83 b 0.027 e-g

Pulpa 15.49 b 0.047 c-e

O. ficus indica/ Huatusco Cáscara 0.56 e 0.019 e-g

Pulpa 0 e 0.066 bc

Opuntia sp./Alteña Roja Cáscara 2.26 de 0.039 c-f

Pulpa 37.14 a 0.032 d-g

O. ficus indica/ Solferino Cáscara 6.80 cd 0.030 e-g

Pulpa 4.62 c-e 0.036 d-g


Cáscara 0 e 0.164 a

Pulpa 0 e 0.092 b

O. ficus indica/ Jade Cáscara 14.85 b 0.044 c-f

Pulpa 2.80 c-e 0.038 c-f

O. megacantha/ Morada Cáscara 0 e 0.060 cd

Pulpa 0 e 0.035 d-g

O. ficus indica/ Copena CEII Cáscara 0 e 0.018 fg

Pulpa 0 e 0.046 c-f

O. ficus indica/ Copena V1 Cáscara 16.59 b 0.022 e-g

Pulpa 8.04 c 0.025 e-g

O. robusta/ Larreyi Cáscara 0 e 0.018 fg

Pulpa 0 e 0.0183 fg

CV

34.88 25.72

*Peso fresco. CV: Coeficiente de variación. Medias con igual letra dentro de columnas son estadísticamente iguales en base en la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).

Las concentraciones de este metabolito en tuna encontradas en la presente

investigación superan a las reportadas por Prior et al. (1998); para otros frutos de

variedades comerciales de arándano (Vaccinium spp.) (9.6-0.8 mg 100 g-1) y para

pitaya (Stenocereus stellatus Riccobono) (12.6 mg 100 g-1) (Beltrán et al., 2009),

ambas especies consideradas importantes por su contenido de ácido ascórbico

(Figueroa et al., 2010), pero similares a las encontradas para el fruto de tejocote

(49.7 mg 100 g-1 p.f.) (Nieto, 2007).

62

Al respecto, en la presente investigación, no se encontró relación del contenido de

este metabolito con el tipo de tejido (Figueroa et al., 2010; Sumaya-Martínez et al.,

2011). Las diferencias encontradas en los contenidos de ácido ascórbico se

pueden explicar debido a las condiciones de cultivo y a que las especies Opuntia

sp se desarrollan en condiciones limitadas de agua, lo cual afecta la composición

de cada variedad (Sumaya-Martínez et al., 2011).

Actividad antioxidante

Se encontraron diferencias significativas (P ≤ 0.05) de CI50 en la cáscara y la

pulpa de la variedad Roja de Villanueva con respecto a la de otros tejidos de las

variedades restantes. La mayor actividad antioxidante (menor concentración para

inhibir el 50 % de la concentración del radical DPPH) se encontró en la cáscara de

la variedad Alteña Blanca (0.008 mg mL-1), la cual superó a la detectada en la

cáscara y pulpa de la variedad Larreyi (0.018 y 0.0183 mg mL-1). Sin embargo, la

cáscara de la variedad Alteña Blanca fue la que presento la mayor concentración

de compuestos fenólicos totales y en la variedad Larreyi aunque no se encontró la

presencia de ácido ascórbico, se observó la mayor concentración de betalaínas

totales en la pulpa.

Estudios recientes (Stintzing et al., 2001; Butera et al., 2002; Tesoriere et al., 2003

y Stintzing et al., 2005) señalan que variedades de tunas rojas de origen asiático

han mostrado que los pigmentos púrpura (betalaínas) parecen ser los principales

responsables de las actividad antioxidante al reducir significativamente el estrés

oxidativo (Tesoriere et al., 2004; Tesoriere et al., 2005) y algunos tipos de cáncer

(Chávez-Santoscoy et al., 2009). Según Kuti (2004) la capacidad antioxidante de

los frutos de tuna puede deberse a la presencia de flavonoides, ácido ascórbico y

carotenoides. Galati et al. (2003) mencionan que la vitamina C aporta

aproximadamente el 15 % de la actividad antioxidante total de la tuna, sin

embargo, los compuestos polifenólicos, flavonoides y a las betalaínas contribuyen

con el 85 % restante.

63

Brat et al. (2007) mencionan que la actividad antioxidante de frutos y verduras no

solamente se asocia a compuestos fenólicos, sino también se le atribuye al

contenido de otros metabolitos como vitamina C, carotenoides y compuestos de

azufre, por lo tanto la actividad antioxidante encontrada en algunas variedades del

presente estudio puede explicarse a un efecto sinérgico por la presencia del

conjunto de fitoquímicos como lo señalan Galati et al. (2003).

Fernández et al. (2010), señalan que el extracto de fruta de O. ficus-indica

presentó la mayor capacidad antioxidante evaluada por el método DPPH, así

como el contenido del aminoácido taurina, los frutos de O. stricta fueron los más

ricos en ácido ascórbico y fenoles totales, mientras que los de O. undulata

presentaron el mayor contenido de carotenoides, ambas con menor actividad

antioxidante.

La actividad antioxidante encontrada en las variedades de tuna de la presente

investigación (0.08 – 0.460 mg ml-1) fue menor a la que reportan García y Nieto

(2011) en diferentes especies de fruto de tejocote (Crataegus spp.) (6.0-5- 4.6 -4 mg

mL-1). Álvarez (2013) señala una actividad antioxidante en xoconostle (Opuntia

matudae) similar (CI50 = 0.407±0.045 mg mL-1) a la encontrada en este trabajo.

Los resultados de esta investigación muestran las diferencias entre variedades de

tuna en relación a fitoquímicos con propiedades antioxidantes que contribuirían a

prevenir algunas enfermedades y el estrés oxidativo, por lo tanto, la variabilidad

del contenido de estos metabolitos podría permitir la selección de algunas

variedades para un aprovechamiento agroindustrial de la pulpa y de la cáscara. La

investigación fitoquímica de algunas variedades de tuna contribuirá al

conocimiento de la biodiversidad de productos hortícolas mexicanos con la

finalidad de identificar las variedades con alto valor nutracéutico y valorizar

aquellas infrautilizadas.

La cáscara, subproducto de la tuna; puede ser una interesante fuente de

fitoquímicos, los cuales pueden ser extraídos y potencialmente utilizables en la

preparación de productos de alto valor agregado para esto es necesario garantizar

64

la inocuidad del subproducto y la ausencia de pesticidas (Sumaya-Martínez et al.,

2011) y los pigmentos mayoritarios, como las betalaínas por su estabilidad,

podrían ser utilizados como colorantes naturales en algunos alimentos y otros

productos (Castelar et al., 2003).

3.4 CONCLUSIONES

Los valores de Tono (Hue) permitieron formar tres grupos de variedades: tunas

amarillas (Alteña Blanca), anaranjadas (Plátano y Huatusco) y rojas (las restantes

variedades). En comparación con su respectiva cáscara, la pulpa de cada

variedad presentó la mayor concentración de betalaínas totales, sin embargo la

betaxantina fue el pigmento mayoritario de las variedades anaranjadas y las

betacianinas de las variedades rojas. La pigmentación de la variedad amarilla no

se debe a betalaínas. En todas las variedades, el mayor contenido de compuestos

fenólicos totales y flavonoides se encontró en la cáscara. La mayor concentración

de ácido ascórbico se encontró en la pulpa de Opuntia sp. var. Alteña Roja. La

actividad antioxidante encontrada en la variedad amarilla puede explicarse a un

efecto sinérgico entre los compuestos fenólicos totales y flavonoides y en algunas

variedades rojas por el contenido total de betalaínas.

3.5 BIBLIOGRAFIA

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CONCLUSIONES GENERALES CONCLUSIONES GENERALES

Las variedades pigmentadas de tuna (Opuntia sp) evaluadas en esta

investigación presentaron un crecimiento dinámico y heterogéneo: las yemas

florales, a partir de su emergencia, requieren de 42 a 63 días para llegar al

amarre del fruto y de 105 a 154 días para que se alcance la madurez hortícola. La

gráfica de crecimiento del fruto mostró un patrón del tipo sigmoidal en las catorce

variedades estudiadas; sin embargo, esta línea puede ser simple, doble y triple

debido a la interacción genotipo-medio ambiente.

De acuerdo con la oportunidad fenológica, las catorce variedades no comerciales

se agruparon en: maduración precoz (Roja de Villanueva), maduración

ligeramente precoz (Copena V1, Larreyi y Solferino), maduración común (Alteña

Blanca, Alteña Roja, Copena CEII, Jade, y Plátano), maduración ligeramente

tardía (Huatusco), maduración tardía (Castilla Sonora, Morada y Sangre de Toro)

y maduración muy tardía (Texas RF).

La pulpa de cada variedad presentó la mayor concentración de betalaínas totales

en comparación con su respectiva cáscara, sin embargo la betaxantina fue el

pigmento mayoritario de las variedades anaranjadas y las betacianinas de las

variedades rojas. En todas las variedades, el mayor contenido de compuestos

fenólicos totales y flavonoides se encontró en la cáscara. La mayor concentración

de ácido ascórbico se encontró en la pulpa. La actividad antioxidante encontrada

puede explicarse por un efecto sinérgico entre los compuestos fenólicos totales y

flavonoides y por el contenido total de betalaínas.

El aumento del contenido de betalaínas totales con la maduración y con el periodo

de almacenamiento tanto en cáscara como en la pulpa de todas las variedades

solo es numérico, en contraste, el contenido de compuestos fenólicos totales qye

durante el almacenamiento totales hubo un incremento estadísticamente

significativo. Los flavonoides disminuyen numéricamente en la cáscara pero

aumentó en la pulpa en las variedades rojas y púrpura en poscosecha. El

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almacenamiento de los frutos de tuna de algunas variedades contribuyo a la

pérdida parcial de ácido ascórbico.

biotecnologÍa agrÍcola - chapingo.mx · la presente tesis titulada fenologÍa y valor...

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