Bol. San. Veg. Plagas, 28: 311-317, 2002

Aspectos morfológicos, biológicos y daños de Tenthecoris bicolorScott. 1886 (Heteroptera: Miridae): nuevo agente perjudicialde Amarillidaceae

S. G. BADO, C. SILLS, M. J. PANNUNZIO, R. ZAPATA

Tenthecoris bicolor Scott. 1886, fue hallada ocasionando importantes daños sobreespecies de valor ornamental de las familias Orquidaceae y Amarillidaceae, constitu-yendo el presente trabajo el primer registro de su presencia sobre especies de esta últimafamilia botánica. Para conocer sus características morfológicas y biológicas más rele-vantes se llevaron a cabo en laboratorio crías individuales de ninfas neonatas, determi-nándose de ese modo la duración de los estadios ninfales y de su completo desarrollo.La temperatura y humedad relativa media registradas durante el ensayo fueron de 24° Cy 60%, respectivamente. Se describen los daños que ocasiona y mencionan dos enemi-gos naturales de este mírido: Anagrus yawi Fullaway 1944 (Superfamilia Chalcidoidea,Familia Mymaridae), hallado por primera vez sobre la especie y el hongo Beauveria sp.

BADO S. G.; SILLS C, PANNUNZIO M. J.: Cátedra de Zoología Agrícola. Facultad deAgronomía (Universidad de Buenos Aires) Av. San Martín 4453 (C1417DSQ) BuenosAires. ARGENTINA. sbado@mail.agro.uba.ar

ZAPATA, R.: Cátedra de Fitopatología. FAUBA.

Palabras clave: Tenthecoris bicolor — Amarillidaceae — , morfología, biología, da-ños, enemigos naturales

INTRODUCCIÓN

La obtención de un valor estético consti-tuye el objetivo primordial en toda planta deornato. Dentro de las posibles causas de sudesmerecimiento se encuentran las especiesinsectiles. En Argentina, el creciente interéstanto por la decoración de espacios verdescomo por la producción de especies ornamen-tales torna imprescindible el estudio de los as-pectos básicos de los agentes perjudicialespara conocer su potencialidad como plagas yrealizar prácticas adecuadas de manejo.

La Familia de las Amarillidaceae poseenumerosas especies de importancia orna-mental, mientras que todas las Orquidaceae,por sus flores exóticas de hábitos curiosos,

resultan muy decorativas. En búsquedas rea-lizadas en diversos espacios verdes de la ciu-dad de Buenos Aires fue hallada Tenthecorisbicolor Scott. 1886 (Heteroptera: Miridae)ocasionando un importante daño foliar enejemplares de las familias mencionadas.

Varios autores afirman que T. bicolor cons-tituye un agente perjudicial de Orquidaceae.WEISS (1917) cita a los géneros Cattleya, La-elia y Sophronitis como los más atacados porT. bicolor (= Euritotarsus orquidearum Reutr1902) mientras que MONTE (1932), describeminuciosamente el daño que produce sobreOrquídeas denominándolo "estigmonosis".COSTA LIMA (1940), la señala como causantede estragos en la misma familia botánica.PAPE (1977), la menciona con el nombre vul-

gar de "chinche de las orquídeas" o "chinchebicolor", hallándola además sobre heléchos(Filicinae) y cactos de los géneros Mammilla-na y Echinocactus. El mismo autor indicaque procede del Sur y Centro de América, ha-biéndose aclimatado en invernáculos. Todoslos autores mencionados brindan una someradescripción del adulto. WONG & NAKAHARA(1999) hacen referencia a la cuarentena pre-cautoria para el cultivo de Orquídeas en Ha-waii.

El presente trabajo tuvo como objetivos,citar por primera vez su presencia sobre hos-pederos de la familia Amarillidaceae, descri-bir las principales características morfológi-cas y biológicas de T. bicolor, así como eldaño que ocasiona. Al ser advertida la pre-sencia de numerosos individuos de T. bico-lor parasitados y momificados por un hongoque desarrollaba abundante eflorescenciablanquecina, se procedió a su identificaciónen aras de su posible utilización como agentede Control biológico. También fue halladoun microhimenóptero parasitoide del estadoembrional. Todos estos aspectos resultan degran utilidad para realizar un cultivo exitoso.

MATERIAL Y MÉTODOS

Se recolectaron hojas de Crinum asiati-cum y zeylanicum (Amarillidaceae) del Jar-dín Botánico de la Facultad de Agronomía(U.B.A.) atacadas por T. bicolor con presen-cia de oviposiciones, colocándoselas en ca-jas plásticas de 5,5 x 3,5 x 4 cm, con papelde filtro humedecido para evitar la deseca-ción. Con el fin de estandarizar el materialbiológico se realizó una cría masiva a partirde las ninfas eclosionadas procedentes delmaterial vegetal recolectado, en una jaulaprismática de 30 x 20 x 30 cm, de paredes demalla metálica y puerta de vidrio deslizable.En su interior se ubicaban floreros con hojasde Crinum sp., que eran renovadas diaria-mente, para alimentación y lugar de oviposi-ción de las hembras adultas. Para la realiza-ción del presente trabajo, se tomaron hojasprocedentes de dicha jaula, colocándoselas

en cajas plásticas hasta la eclosión de lasninfas. Luego se las distribuyó individual-mente en cajas plásticas de 5x4x2 cm conpapel de filtro humedecido, alimentándose-las durante todo su desarrollo con C. zeylani-cum (Foto n° 1). Se realizaron observacionesdiarias durante cuatro generaciones, regis-trándose las écdisis a través del hallazgo delos pelechos ninfales sobre las hojas, pu-diendo determinar de este modo la duraciónde los estadios juveniles. Paralelamente serealizaron las descripciones morfológicascorrespondientes a cada estado de desarrolloy del daño que causan, registrándose tam-bién la proporción de machos y hembras. Secalculó la temperatura media durante el en-sayo y la humedad relativa media con un ter-mohigrómetro digital.

A partir de adultos parasitados por elhongo (foto n° 6) se procedió al aislamientodel mismo, transfiriendo hifas a placas conAPG que se incubaron en estufa a 24 °C. Sepracticaron repiques hasta purificar el cultivo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Aspectos morfológicos

Huevo

De forma arriñonada, con eje mayor de0,68 mm y menor de 0,31 mm. Color gene-

Fig. 1.—Crinum zeylanicum (Amarillidaceae).

ral amarillo-translúcido. A medida que seaproxima la eclosión, se torna rojizo debidoa la coloración embrional.

Ninfa I

1 mm. Color general del cuerpo blanco-translúcido. Ojos pardo-rojizos prominentes.Antenas tetrasegmentadas translúcidas conmáculas rojizas en los extremos distales delos primeros segmentos y una subapical enel cuarto. Rostro inarticulado. Tilo, búcula,labro y cerdas bucales castaño rojizas. Má-cula circumocular rojiza. Pronoto con dospares de líneas rojizas paralelas sobre losmárgenes laterales. Abdomen con máculacentral castaño oscura debido al contenidointestinal y dos castaño rojizas ubicadas late-ralmente. Región ventral de los tres primerossegmentos abdominales y porción caudal,rojiza.

Ninfa IV

2 mm. Sólo difiere del estadio anterior enel mayor desarrollo de los esbozos alares.

Ninfa V

3,23 mm de largo. Cabeza rojiza con ojospardo rojizos. Rostro translúcido con ex-tremo oscuro. Estiletes rojizos. Pronoto ro-jizo con mácula blancuzca en el centro y dospequeñas, del mismo color, laterales. Meso ymetatórax blancuzcos. Mesoescutelo con dé-bil punteado rojizo en forma de letra "V".Esbozos alares pardo rojizos. Patas translú-cidas con setas claras. Región ventral blan-cuzca. Pleura abdominal rojiza. Primer y se-gundo segmento abdominal con punteadorojizo. Tercero y cuarto con débil punteadorojizo. Séptimo y octavo segmento abdomi-nal y porción caudal, con mácula castaño ro-jiza sobre la línea mesial.

Ninfa II

1,23 mm. De similares características quela ninfa I, sólo difiere en la presencia de unpar de líneas punteadas rojizas entre las doslíneas rojizas presentes en cada margen late-ral del pronoto.

Ninfa III

1,53 mm. Cabeza con iguales característi-cas que en los primeros estadios. Pronotocon tres máculas lineales rojizas laterales.Meso y metatórax translúcidos. Incipientesesbozos alares translúcidos. Patas translúci-das con minúsculas setas claras. Ultimo seg-mento tarsal con débil punteado rojizo. En laregión pleural abdominal y cinco primerossegmentos abdominales, máculas rojizas quese esfuman hacia la línea mesial, uniéndosesólo en el segundo y tercer segmento. Má-cula castaño oscura en el centro del abdo-men y porción caudal con mácula castañorojiza.

Adulto (foto n° 2)

Macho: 3,75 mm de largo y 1,5 mm deancho. Color general del cuerpo anaranjado

Fig. 2.—Adulto de T. bicolor S.

rojizo brillante. Cabeza cónica. Ojos promi-nentes castaño rojizos. Antenas la mitad dela longitud del cuerpo. Primer segmento an-tenal castaño rojizo con minúsculas setas os-curas. Segundo, castaño oscuro. Región dis-tal del tercero y subapical del cuartosegmento, rojiza. Rostro tetrarticulado trans-lúcido con cerdas rojizas. Tilo, búcula y la-bro con punteado rojizo. Cuello y pronotocolor anaranjado. Pleura y esterno anaran-jado-rojizos. Tibias translúcido-rojizas conminúsculas setas del mismo color. Tarso trí-meros. Extremo distal de las tibias, tarsos ypretarsos, castaño oscuro. Pretarso con cua-tro setas oscuras. Mesoescutelo con máculacastaño oscura con vértice oscuro. Hemiéli-tros cubiertos por densa pubescencia blan-quecina. Cuña y embolio rojizos. Clava y co-rium del hemiélitro castaño oscuro. Partemembranosa con extremo apical translúcidoy dos máculas castaño oscuras: una dentrode una célula formada por una prominentenervadura y otra entre ésta y el margen cau-dal. Segmentos abdominales color amarilloy rojizo, predominando el primero. Últimossegmentos denotan la armadura genito-analmasculina.

Hembra: 4 mm de largo y 1,75 mm deancho. Difiere del macho en las siguientescaracterísticas: Color general del cuerpo ro-jizo. Ojos pardo rojizos. Cabeza más ancha ymesoescutelo de mayor tamaño que en elmacho. Esterno torácico rojizo con máculasblancuzcas. Segmentos abdominales anaran-jado-rojizos. Dos pares de valvas de colora-ción oscura.

De las descripciones del adulto realizadaspor otros autores (WEISS (1917); MONTE(1932); COSTA LIMA (1940); PAPE (1977)),las que abarcan aspectos muy generales,sólo se disiente con WEISS (op. cit.) en la co-loración de las antenas, quien señala que sonamarillas.

Aspectos biológicos

La hembra coloca los huevos encastradosen el tejido foliar quedando adheridos a la

cara abaxial. La duración media del períodoembrionario es de 3 días a una temperaturapromedio de 24° C y 60% de humedad rela-tiva.

La ninfa pasa por cinco estadios hasta al-canzar su total desarrollo. La duración de losestadios ninfales en las mencionadas condi-ciones ambientales figura en el Cuadro n° 1,donde se observa un acortamiento de la lon-gitud del período de desarrollo con el au-mento de temperatura hasta los 24,4°C,mientras que a partir de los 25 °C vuelve li-geramente a incrementarse. Esto podría estarindicando que T. bicolor posee una tempera-tura óptima de desarrollo entre dichos va-lores.

Tanto las ninfas como los adultos vivenformando colonias en el envés de las hojaspor donde se desplazan rápidamente al sermolestadas (foto n° 3). En inviernos no rigu-rosos pueden observarse todos los estados dedesarrollo sobre la planta.

La proporción macho: hembra hallada enpromedio en las cuatro generaciones fue de1 macho cada 3 hembras.

Daño

Como consecuencia de la actividad ali-mentaria de T. bicolor se presentan pequeñasmáculas cloróticas tanto en el haz como en

Fig. 3.—Daño y colonias de T. bicolor en el envésde hojas de C. zeylanicum.

Cuadro 1.—Duración de los estadios ninfales a la temperaturas medias diarias registradaspara cada generación

Generación T(°C)Estadio ninfa!

el envés de las hojas (fotos n° 3 y 4). Ambascaras son cubiertas con deyecciones, que sevisualizan como pequeños puntos negruzcosmientras que los bordes foliares se necrosan.El área que rodea la oviposición se presentarojiza. La planta pierde vigor, valor estéticoy termina marchitándose (foto n° 5).

Plantas hospedantes

Como ya fue mencionado anteriormente, laespecie fue citada sobre Orquidaceae (WEISS,

1917; MONTE, 1932; COSTA LIMA (1940);PAPE, 1977), Filicinae y Cactaceae (PAPE,1977). En el presente trabajo, T. bicolor fuehallada principalmente sobre las siguientesespecies ornamentales pertenecientes a lasAmarillidaceae: Crinum asiaticum L., C.zeylanicum L. (Crinum) (Jardín BotánicoFÁUBA) (foto n° 5), Amaryllis belladonnaL.(Amarilis) (predio privado, Capital Fede-ral), Sprekellia formosíssima L. (Flor deLis) (Amarillidaceae) (predio privado, Ca-pital Federal) , Hippeastrum angustifoliume H. petiolatum (Amarillidaceae) (Inverná-

Fig. 4.—Daño de T. bicolor en Miltonia sp.(Orquidaceae).

Fig. 5.—Plantas de Crinum sp. (Amarillidaceae)atacadas por T. bicolor.

culo Jardín Botánico FAUBA), mientrasque también se presentó ocasionando im-portantes daños sobre Miltonia sp. (Orqui-daceae) (foto n° 4), (predio privado-CapitalFederal).

Enemigos naturales

Parasitoide:

De hojas de C. zeylanicum atacadas por T.bicolor, se obtuvo un microhimenóptero pa-rasitoide del estado embrional, que fue iden-tificado como Anagrus yawi Fullaway 1944(Superfamilia Chalcidoidea, Familia Myma-ridae), cuya acción biológica hasta el pre-sente sólo fue mencionada sobre Psynoderesquadrimaculatus (Guerin Meneville) (Hete-roptera: Miridae) "el mírido del haba", espe-cie neotropical, perjudicial en numerosashortalizas (Zimmerman, 1948).

Hongo entomófago:

Los preparados microscópicos permitie-ron observar los siguientes características:Micelio blanco a ligeramente coloreado conuna apariencia esponjosa a polvorienta. Co-nidioforos simples, agrupados en racimosverticilados, bulbosos en la base y rema-tando en una porción más delgada con formade zigzag, una vez formados los conidios.Estos son hialinos, redondeados a ovales,unicelulares, adosados tanto en el ápicecomo en los laterales sobre pequeños este-rigmas.

Las características anteriores, sumadas asu condición de parásito de insectos, coin-cide con lo descripto por BARNETT y HUNTER(1998) para el género Beauveria.

CONCLUSIONES

Se menciona por primera vez la presenciade T. bicolor en especies pertenecientes a laFamilia Amanilidaceae.

Fig. 6.—T. bicolor atacada por Beauveria sp.

Las ninfas se caracterizan por ser blancotranslúcidas, con máculas castaño rojizas encabeza, pronoto, primeros segmentos abdo-minales y porción caudal. Los adultos midenentre 3 y 4 mm, presentando coloración cas-taña en parte de los hemiélitros y mesoescu-telo mientras que el resto del cuerpo es ro-jizo anaranjado en los machos y rojizo en lashembras.

El tiempo medio de desarrollo hasta el es-tado adulto es de 20 días a una temperatura yH. R promedio de 24°C y 60%, respectiva-mente.

Anagrus yawi Fullaway 1944 (Superfami-lia Chalcidoidea, Familia Mymaridae), es unenemigo natural del estado embrional de T.bicolor.

Beauveria sp. constituye un hongo ento-mófago de T. bicolor.

AGRADECIMIENTOS

A los Dres Serguei Triapitsyn y PatricioFidalgo por la amable colaboración en laidentificación del microhimenóptero parasi-toide.

Al Sr. Martín Gómez Alzaga por la foto-grafía del adulto y al Dr E. Saini por la delindividuo atacado por Beauveria sp. A losIng. Agr. Juan José Valla y Ana M. Folciapor sus útiles comentarios.

ABSTRACT

BADO S. G., C. SILLS, M. J. PANNUNZIO, R. ZAPATA. 2002. Aspectos morfológicos,biológicos y daños de Tenthecoris bicolor Scott. 1886 (Heteroptera: Miridae): nuevoagente perjudicial de Amarillidaceae. Bol. San. Veg. Plagas, 28: 311-317.

Tenthecoris bicolor Scott 1886, was found in several green spaces causing impor-tant damages in some ornamental value species of Orquidaceae and Amarillidaceae fa-milies, being the present job the first register of this insect in the last botanic family.With the aim of knowing their morphologic and biologic more relevant characteristics, alaboratory individual rearing of neonates nymphs was made, determining the durationof nymphal instars and complete development. The medium temperature and relativehumidity registered all through the experience were 24 °C and 60%, respectively. Da-mages that cause are describe, while two natural enemies of this mirid are mentioned:Anagrus yawi Fullaway 1944 (Chalcidoidea Superfamily, Mymaridae Family, found itfor first time in this specie and the fungus Beauveria sp.

Key words: Tenthecoris bicolor —Amarillidaceae—, morphology, biology, dama-ges, natural enemies.

REFERENCIAS

BARNETT, H.L & HUNTER, B.B. 1998. Illustrated Generaof Imperfect Fungi. Fourth edition. 218 pp.

COSTA LIMA, A., 1940. Insetos do Brasil. 2o Tomo. He-mípteros. Escola Nacional de Agronomía. Serie di-dáctica n° 3. 351 pp

MONTE, O. 1932. A stigmonose das orquídeas e causadapelo Hemiptero Tenthecoris bicolor Scott. Chac.Quint. 46:561-562.

PAPE, H., 1977. Plagas de las flores y de las plantas or-namentales. Oikos-tau S.A. Ediciones Vilassar deMar. Barcelona-España. 514 pp.

WEISS, H.B. 1917. Some unusual orchid insects. Ent.News 28:24-29.

WONG, L. & NAKAHARA, L. M. 1999. Hawaii. Sum-maries of exterior quarantines. State of Hawaii, De-

partament of Agriculture. Plant Quarantine Branch.3 pp. http//www.aphis.usda.gov/npb/F8SQS/hisq.pdf

ZIMMERMAN, E.C. 1948. Pycnoderes quadriculatusGuerin-Meneville. Insects of Hawai. A manual of theInsects of the Hawaiian Islands, including an enume-ration of the Species and the Notes on their origin,distribution, hosts, parasites, etc. Volume 3. Heterop-tera: Miridae. University of Hawai Press, Honolulu.255 pp.

(Recepción: 17 enero 2001)(Aceptación: 30 mayo 2002)