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7/23/2019 Articulo Microorganimos xd xd xd xd

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Proliferaciones algales de la diatomea toxignica Pseudo-Nitzschia

(Bacillariophyceae) en el Golfo de Nicoya, Costa Rica

Maribelle Vargas-Montero1 & Enrique Freer1,21 Centro de Investigacin en Estructuras Microscpicas. Universidad de Costa Rica. Apdo. Postal 2060, San Jse, Costa Rica.2 Escuela de Medicina, Universidad de Costa Rica, Apdo. Postal 2060, San Jos, Costa Rica. Fax: (506) 207-3182;

[email protected]

Abstract: Water samples were collected during a red tide event in November 2001, near San Lucas Island (Gulfof Nicoya, Costa Rica). Superficial temperature was 27C and water was turbid, with no fetid smell. One sam-

ple was treated with negative staining and observed using a transmission electron microscope (TEM); anothersample was observed using a scanning electron microscope (SEM). Samples had high concentrations of thediatom Pseudo-Nitzschia pungens f. pungens (characterized by two rows of poroids in the external channel), andlower concentrations of Skeletonema costatum (chains joined by external microtubules) and Chaetoceros loren-

zianus (oval apertures and long chains, having setae with distinctive transverse rows and spines). This is the firsttime that the first species was described producing red tides in Costa Rica. However, reports about red tides withhigh concentration of species like P. pungens (variety multiseries) are increasing. These species have been relat-ed to the production of domoic acid, a low molecular weight amino acid which in humans can cause amnesicintoxications with seafood. Previously, Costa Rican reports of toxic accidents only referred to seafood contam-inated with Pyrodinium bahamense var. compressum and Gymnodinium catenatum dinoflagellates. The increasein the number of Pseudo-Nitzschia causing harmful algae blooms is of interest for scientists around the worldand must be documented. Similarly, some Chaetoceros species have been reported to be harmful to fish. We

strongly recommend the establishment of a permanent surveillance program monitoring the presence of thesespecies new at Costa Rican Pacific coast. Since the amnesic toxin is soluble in water and heat-resistant, we wantto stress the possibility of having human cases of amnesic intoxication.

Key words: Bacillariophyceae, Pseudo-Nitzschia, harmful algae blooms, Gulf of Nicoya.

Palabras clave: Bacillariophyceae, Pseudo-Nitzschia, proliferaciones algales nocivas, Golfo de Nicoya.

Rev. Biol. Trop. 52(Suppl. 1): 127-132, 2004

www.ucr.ac.cr www.ots.ac.cr www.ots.duke.edu

El primer caso de intoxicacin amnsicapor mariscos (IAM) fue observado en la IslaPrncipe Eduardo (Canad) en 1987 (Yasumotoet al. 1996) donde resultaron ms de 100 perso-nas enfermas y muchas murieron por la inges-tin de moluscos bivalvos contaminados.

Las diatomeasNitzschia pseudodelicatissi-ma Hasle, Pseudo-Nitzschia pungens f. multise-ries, y P. australis, han sido asociadas con

prdidas econmicas en el Golfo de California,a pesar de que esta toxina (cido domico) noha sido detectada en las especies de mariscos enese lugar (Ochoa et al. 1998). Sin embargo, envarios lugares alrededor del mundo, entre ellos,

Galicia (Espaa), Japn, Nueva Zelanda, HongKong, Canad y Dinamarca, se ha detectado la

presencia de cido domico producido porPseudo-Nitzschia spp. (Yasumoto et al. 1996).

En noviembre de 1994 en el Canal deHood en California, se encontraron altos nive-les de cido domico en muestras de moluscos(Horner et al. en Yasumoto et al. 1996). Asi-mismo, estos autores documentaron que una

proliferacin causada por Pseudo-Nitzschiaspp. ocurri de nuevo entre marzo y abril delao siguiente, pero no fue hasta que se imple-ment un programa de monitoreo cuando seencontr cido domico en los moluscos.

Recibido 31-X-2002. Corregido 14-X-2003. Aceptado 11-XII-2003.


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Este fenmeno ha despertado el inters demuchos investigadores debido al impacto nega-

tivo que causa en la economa de los pases pro-ductores de moluscos (Glibert y Pitcher 2001).

Es conocido que esta toxina puede afectara moluscos bivalvos como los mejillones, a loscamarones y a las sardinas, que son organis-mos filtradores y se alimentan del fitoplancton(Yasumoto et al. 1996). El cido domico esuna toxina amnsica que pertenece al grupo delos aminocidos cuyos compuestos estn clasi-ficados como neuroexitadores que interfierenen los mecanismos de neurotransmisin en elcerebro (Wright y Quilliam en Hallegraeff etal. 1995). Tienen una estructura similar al glu-tamato, compitiendo con ste y permitiendo laentrada de cloruros, calcio y agua a la clula, loque induce la ruptura y muerte de neuronas enel hipocampo, en los sitios de aprendizaje ymemoria, produciendo la prdida de la memo-ria (OPS 1997). Estas toxinas son hidrosolu-

bles y termoestables por lo que la coccin delos alimentos no las destruyen. El cuadro clni-co producido por la intoxicacin amnsica pormariscos es una gastroenteritis seguida por uncuadro neurotxico. En una intoxicacin leve,despus de los primeros 15 min a 38 h de la in-

gestin del vector, se presentan cuadros de gas-troenteritis, nuseas, vmito, ceflea intensa,dolor y clico abdominal y diarrea acuosa; enuna intoxicacin severa se producen sntomascomo confusin, mutismo, prdida de la con-centracin y prdida de la memoria reciente.Despus de los sntomas anteriores el paciente

presenta convulsiones, estado de coma y muer-te. Si el paciente sobrevive los cuadros neurol-gicos cognitivos pueden persistir durante aos.

Durante mucho tiempo se crea que las fi-cotoxinas eran solo producidas por dinoflage-lados, sin embargo despus del incidente en la

Isla Prncipe Eduardo en Canad durante 1987,se detecto a la diatomea Pseudo-Nitzschia pun-gens como la fuente de este tipo de toxinas.

Se han reportado muertes de pelcanos porla ingesta de anchovetas y cangrejos que con-tenan en sus vsceras altas concentraciones decido domico (Hallegraeff et al. 1995). Las

proliferaciones algales nocivas o mareas rojas

en el Golfo de Nicoya son un fenmeno bas-tante comn, pero no fue hasta 1981 que Har-

graves y Vquez lo reportaron como tal, siendoen este momento el dinoflagelado Cochlodiniumcatenatum la primer microalga involucrada enestos fenmenos.

En 1990 Mata et al. informaron sobre elprimer caso conocido por intoxicacin paral-tica por mariscos (IPM) que afect en 1989 aun grupo de personas en la costa Pacfica deCosta Rica, siendo el principal transvector elostin vaca (Spondylus calcifer).

Eventualmente se han producido este tipode fenmenos a lo largo de la costa Pacfica deCosta Rica, dominados algunas veces por dino-flagelados, en alguno de estos casos dominados

por especies txicas, o por diatomeas. En la ac-tualidad las especies que ms frecuentemente

producen mareas rojas en el Golfo de Nicoyason C. catenatum (Hargraves y Vquez 1981,Vquez y Hargraves 1995),Alexandrium moni-latum (Vquez y Hargraves 1995) y Pyrodi-nium bahamense var. compressum.

MATERIALES Y MTODOS

A principios del mes de noviembre de2001 se recolect una muestra de fitoplanctonde una proliferacin algal, cerca de la Isla SanLucas, ubicada en el Golfo de Nicoya. Lamuestra se fij con glutaraldehdo al 2% enamortiguador de cacodilato de sodio al 0.1 M,

pH 7.4. Para su observacin con el microsco-pio electrnico de transmisin (MET) la mues-tra se lav varias veces con amortiguador decacodilato de sodio al 0.1 M y se colocaron go-tas de la misma sobre rejillas de 1 mesh previa-mente cubiertas con membrana de Formvar.

Las rejillas se observaron con un micros-

copio electrnico de transmisin (Hitachi H-7000) operando a un voltaje de aceleracin de100 kv. Para la observacin con el microsco-

pio electrnico de barrido (MEB) se colocuna gota de la muestra sobre una membrana

previamente recubierta con poli-L-lisina y sedej secar al aire. Una vez seca la muestra serecubri con 30 nm de grosor de platino en un


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cobertor inico marca Hitachi IB-5. Finalmen-te se observ con un microscopio electrnico

de rastreo (Hitachi, S-2360N) a un voltaje deaceleracin de 15 kv.

RESULTADOS

La muestra analizada fue dominada pordiatomeas. La que present mayor concentra-cin (con una densidad aproximadamente de102 clulas/ml) fue P. pungens f. pungens (Fig.1A y B), y en menor concentracin las diato-meas Skeletonema costatum (Fig. 1C), Chaeto-ceros lorenzianus (Fig. 1D) y diatomeas delgnero Coscinodiscus spp.

Mediante la observacin de P. pungenscon el MET, se localiz el sistema de rafe ca-racterstico y una serie de poroides distribuidosen la pared del canal externo. Algunas de lasespecies tienen estras con filas de 2 o ms po-roides como se observa en la Fig. 1A y B. Es-tas diatomeas tienen forma fusiforme y las

bandas intercalares estn abiertas, distintiva-mente punteadas, son angostas y en su mayor

parte estriadas. Las clulas de S. costatum seobservaron formando cadenas unidas por tu-

bos externos o procesos acomodados en unanillo marginal (Fig. 1C). C. lorenzianus secaracteriza por formarse en cadenas derechasy firmes, la apertura o formen generalmentees entre elptico y oval. Las setas tienen porosy pequeas espinas (Fig. 1D).

DISCUSIN

Las diatomeas del gnero Nitzschia oPseudo-Nitzschia, pertenecen a la clase Baci-llariophyceae y han sido descritas producien-

do proliferaciones txicas en las costas deestado de Washington (Trainer et al. 1998),Argentina (Negri e Inza 1998) y en otras par-tes del mundo (Hallegraeff et al. 2000).

Algunas de estas diatomeas tienen formafusiforme, angostas, y las bandas intercalaresestn abiertas, mostrando sus distintivos poros(Tomas 1997).

El aumento en el nmero de especies dePseudo-Nitzschia capaces de producir prolifera-

ciones algales, es un tema de mucho inters pa-ra los investigadores en el mbito mundial. Eneste caso, la concentracin de estas microalgases significativa (102 cel/ml), por lo que debe po-nerse mucha atencin a estos fenmenos, sien-do esta la primera vez que se describe estaespecie txica produciendo eventos de prolife-raciones algales nocivas en el Golfo de Nicoya.

Estos episodios naturales y su impacto enla salud pblica y en el sector pesquero, secontrolan hoy da en los pases desarrolladosmediante el establecimiento de programas deseguimiento (monitoreos) de la calidad del me-dio y de los productos marinos dedicados alconsumo humano (Hallegraeff et al. 1995).

Por lo tanto, es importante mantener unsistema de vigilancia constante en las zonas demayor extraccin de bivalvos, para prevenir laaparicin del fenmeno y alertar a las autorida-des de salud.

Es importante destacar que para identificareste tipo de diatomeas es necesario el uso delmicroscopio electrnico de transmisin, dado aque su pequeo tamao y su ultraestructura ca-racterizada por poroides de aproximadamente

0.5 m de grosor, no pueden resolverse utili-zando un microscopio de luz convencional.A pesar de que tenemos conocimiento de

proliferaciones algales producidas en el Golfode Nicoya, este es el primer reporte de PANdominadas por diatomeas que se conoce parael rea, por lo que destacamos la importanciadel mismo para colaborar con investigaciones

posteriores.A pesar de ser comunes en Costa Rica, en

los ltimos aos se han presentado serios pro-blemas por la permanencia y toxicidad produ-cida a causa de los fenmenos PAN. En Costa

Rica se desconoce si ha existido algn efectodaino por parte de las proliferaciones produ-cidas por diatomeas, por lo que es importanteanalizar la presencia de algunas diatomeas que

podran ser dainas tanto para la salud pblicacomo para la fauna existente en nuestrascostas. Algunas especies de Chaetoceros estndocumentadas como responsables de la muerte


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Fig. 1. Detalles de las valvas de las diatomeas. A. Pseudo-Nitzschia pungens f. pungens con dos membranas de poroides(MET). Barra 0.7 m. B. Idem. (MET) Barra 1 m. C. Skeletonema costatum, 2 cadenas cilndricas (MEB). Barra 1 m.D. Chaetoceros lorenzianus. Barra 7 m.

Fig. 1. Details from the valves of diatoms. A. Pseudo-Nitzschia pungens f. pungens with two membranes of poroids (SEM).Scale bar 0.7 m. B. Idem. (SEM) Scale bar 1 m. C. Skeletonema costatum, 2 cylindrical chains (SEM). Scale bar 1 m.D. Chaetoceros lorenzianus. Scale bar 7 m.


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de peces debido a la sofocacin que producensus largas setas slicias en sus branquias (Cle-

ment y Lembeye en Smayda y Shimizu 1991).Se debe crear conciencia del problema que re-

presentan las mareas rojas, pues el impacto msobvio son los internamientos debidos a las neu-rointoxicaciones, que afortunadamente son po-cos en Costa Rica, gracias a las campaas de

prevencin y a los perodos de veda decreta-dos, que prohiben la extraccin de mariscos bi-valvos mientras perdure el fenmeno. Sinembargo, el mayor impacto se relaciona con eldetrimento econmico, que incide principal-mente en las familias de pescadores artesanales,cuyo sustento depende de la comercializacinde moluscos bivalvos. Ante este problema, elgobierno ha tenido que hacer derogaciones im-

portantes para subvencionar a esas familias; noobstante, otras personas que indirectamentetambin dependen de la comercializacin demoluscos, como empresarios, dueos de res-taurantes, y el turismo en general, tambin sonafectados, aunque ese impacto no se ha cuanti-ficado en Costa Rica.

Actualmente la distribucin de especies dePseudo-Nitzschia en el Golfo de Nicoya sedesconoce, por lo que se sugiere desarrollar un

programa de monitoreo para determinar la dis-tribucin de las mismas.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece a Juan Torres y su familia, porsu valiosa colaboracin para la recolecta de lamuestra de marea roja.

RESUMEN

En el mes de noviembre de 2001, se aisl de una ma-rea roja cerca de la Isla San Lucas, las diatomeas Pseudo-Nitzschia pungens f. pungens seguida por Skeletonemacostatum, Chaetoceros lorenzianus y en menor concentra-cin Thalassiosira spp. las cuales fueron caracterizadas pormicroscopa electrnica de rastreo y transmisin, siendo es-ta la primera vez que se describe la presencia de estas espe-cies produciendo proliferaciones en Costa Rica.Actualmente existe un aumento en el reporte de mareas ro-

jas donde predominan las diatomeas, y los conteos celulares

indican el aumento en el nmero de las especies conocidascomo Pseudo-nitzschia pungens f. multiseries. A estas se

les atribuye la produccin del cido domico, un amino-cido de bajo peso molecular. Las intoxicaciones amnsicaspor mariscos (IAM) que afectan a los humanos, se produ-cen por la ingesta de mariscos contaminados con este ci-do. En Costa Rica, hasta la fecha, solo se han reportadocasos de intoxicacin paraltica por mariscos contamina-dos por los dinoflagelados Pyrodinium bahamense var.compressum y Gymnodinium catenatum, sin embargoexiste la posibilidad de producirse intoxicaciones humanas

por la ingesta de mariscos y peces contaminados con toxi-nas amnsicas las cuales son hidrosolubles y termoesta-

bles. Debe entonces considerarse el peligro potencial deaparicin de casos de intoxicaciones amnsicas y se sugie-re la inclusin de estas especies en los programas de mo-nitoreo permanente para tomar las medidas preventivas desalud pblica.

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