Anisakiosis y otras zoonosis parasitariastransmitidas por consumo de pescadoIgnacio Ferre

Departamento de Sanidad Humana y Animal, Centro de Ciencias Experimentales y de laSaludUniversidad Cardenal Herrera-CEU, 46113 Moncada, Valencia (España)

Resumen

Numerosos parásitos infectan al pescado, sin embargo, sólo unas pocas especies de helmintos sonzoonóticas. Las más importantes son los nematodos anisákidos (especialmente Anisakis simplex yPseudoterranova decipiens), Capillaria philippinensis, diferentes especies de Gnathostoma,cestodos del género Diphyllobothrium (sobre todo D. latum) y trematodos digenéticos de lasfamilias Opisthorchiidae (Clonorchis sinensis y Opisthorchis spp.) y Heterophyidae (Heterophyesspp. y Metagonimus yokogawai). La infección humana se asocia a factores socio-culturales quesuponen el consumo de pescado crudo o poco cocinado. La prevalencia de algunas de estasinfecciones, especialmente la anisakiosis humana, se ha incrementado en numerosos paísesoccidentales, incluida España. El riesgo de infección se puede reducir mediante programas deeducación sanitaria y tratamiento adecuado de los productos pesqueros. Los métodos más eficacespara inactivar a los parásitos son el tratamiento por calor y la congelación.

Palabras clave: alimentación, anisakiosis, Anisakis, helmintosis-pescado, zoonosis-pescado.

Abstract

Anisakiosis and other parasitic fish-borne zoonosesA large number of marine and freshwater fishes can serve as a source of medically importantparasitic zoonoses. The most important of the fish-borne helminths are anisakid nematodes(particularly Anisakis simplex and Pseudoterranova decipiens), Capillaria philippinensis, someGnathostoma especies, cestodes of the genus Diphyllobothrium (especially D. latum) anddigenetic trematodes of families Opisthorchiidae (Clonorchis sinensis and Opisthorchis spp.) andHeterophyidae (Heterophyes spp. and Metagonimus yokogawai). Fish-borne diseases are mainlyacquired through eating raw or undercooked seafood. Recently, the prevalence of that infectionshave increased in western countries including Spain. Infection risk could be reduced by the meansof public health education and good seafood processing. The effective means of inactivate theparasites are either freezing or heat inactivation.

Keywords: food-borne, anisakiosis, Anisakis, helminthoses-fish, zoonoses-fish.

Introducción Existen diversos helmintos de importancia médica que pueden albergarnumerosos peces marinos o de agua dulce. Aunque los nematodos anisákidos(Anisakis, Pseudoterranova) son sin duda las especies que tienen mayor interésen España, buenos ejemplos son también las pequeñas duelas hepáticas eintestinales (Opisthorchis, Clonorchis, Heterophyes), cestodos comoDiphyllobothrium latum, el nematodo capilárido Capillaria philippinensis y losespirúridos del género Gnathostoma, que pueden ser muy frecuentes en otraslatitudes. Se desconocen actualmente, sin embargo, protozoos parásitos depeces transmisibles al hombre.

Los problemas médicos son ocasionados por las fases infectantes de estosparásitos (metacercarias de trematodos, plerocercoides de cestodos y larvas detercer estado de nematodos) que se encuentran en el tejido muscular o víscerasde los peces. El hombre adquiere la infección, por tanto, mediante el consumode pescado crudo o insuficientemente cocinado.Tradicionalmente estas infecciones eran sólo frecuentes en los países donde sepracticaban dichos hábitos alimentarios. Sin embargo, en la actualidad algunasinfecciones han alcanzado trascendencia médica en numerosos paísesoccidentales, debido a la popularidad creciente de algunos platos japoneses("sushi", "sashimi") y peruanos ("cebiche") o el incremento de movimientosnaturistas que preconizan el consumo de pescado crudo o poco cocinado. Lafacilidad para visitar países exóticos y el incremento de la llegada deinmigrantes procedentes de países endémicos podrían también contribuir alaumento de la frecuencia de estos procesos. En el caso de la anisakiosis, eldesarrollo de métodos de diagnóstico más eficaces ha contribuido también almejor reconocimiento de la enfermedad.

Tabla 1. Principales zoonosis parasitarias transmitidas por consumo de pescado.Familia Parásito Forma infectante/localización Hospedador definitivo

TREMATODOS

Opisthorchiidae Clonorchis sinensisOpisthorchis viverriniOpisthorchis felineus

Metacercaria/tejido muscular de peces deagua dulce

HumanosGatosPerrosCerdosOtros mamíferos

Heterophyidae Heterophyes spp.Metagonimusyokogawai

Metacercaria/tejido muscular de peces deagua dulce

HumanosGatosPerrosOtros mamíferos

CESTODOS

Diphyllobothriidae Diphyllobothrium latumDiphyllobothriumpacificaOtras Diphyllobothriumspp.

Plerocercoide/tejido muscular, hígado ygónadas de peces de agua dulce, marinos yanadromos

HumanosCánidosFélidosOtros mamíferos terrestres ymarinos

NEMATODOS

Capillariidae Capillariaphilippinensis

L3/mesenterio de peces.Autoinfección posible

Humanos.Experimentalmente:

monosaves piscívorasratas

Gnathostomatidae Gnathostoma hispidumGnathostomaspinigerumGnathostoma doloresiGnathostomanipponicum

L3/musculatura de peces de agua dulce CánidosFélidos

Anisakidae Anisakis simplexPseudoterranovadecipiensContracaecumosculatum

L3/tejido muscular y vísceras de peces marinos y cefalópodos

PinnípedosCetáceos odontocetos

En este trabajo se han revisado brevemente aquellas zoonosis parasitariastransmitidas por consumo de pescado (tabla 1), haciendo especial referencia ala anisakiosis por su importancia en España (López-Serrano et al., 2000a). Seindican las formas de transmisión, así como algunos aspectos sobresalientes dela patología, diagnóstico y prevención de estos procesos. En cambio, para ladescripción detallada de los diferentes agentes patógenos, así como sus ciclosbiológicos, pueden consultarse obras especializadas (Woo, 1995; Roberts y

Janovy, 1996). Existen pocas revisiones sobre las zoonosis asociadas alconsumo de pescado (Ko, 1995; Adams et al., 1997), aunque recientemente seha destacado su importancia como enfermedades emergentes (Slifko et al.,2000). Pueden consultarse además revisiones sobre los parásitos presentes enlos peces de consumo habitual en nuestro país (Sanmartín et al., 1994; Pereira-Bueno y Ferre, 1997) y en el Índice-Catálogo de Zooparásitos Ibéricos deCordero del Campillo et al. (1994) se recopilan numerosos registros deparásitos y de sus hospedadores presentes en España.

Anisakis y AnisakiosisLa anisakiosis humana en sentido estricto es la infección por larvas de ascáridosdel género Anisakis, que se encapsulan en el tejido muscular y vísceras dealgunos peces y cefalópodos; y que llegan al hombre accidentalmente porconsumo de pescado crudo parasitado. Sin embargo, se utilizará este término ensentido amplio, incluyendo también otros géneros de la subfamilia Anisakinae(Pseudoterranova, Contracaecum) y que también pueden ocasionar procesosgástricos e intestinales en el hombre. En los últimos años se ha registrado unincremento de la frecuencia de la anisakiosis humana en todo el mundo ytambién en España. Existen excelentes revisiones sobre Anisakis y anisakiosis(Smith y Wootten, 1978; Cheng, 1982; Pereira-Bueno, 1992; López-Serrano etal., 2000a).

Etiología

Las especies de nematodos anisákidos implicadas en los casoshumanos pertenecen al orden Ascaridida y a la subfamiliaAnisakinae (fig. 1). Anisakis simplex, la especie que tiene másinterés por su amplia distribución y frecuencia en los pescados deconsumo habitual, parasita cetáceos y pinnípedos; y aunquecosmopolita, es más frecuente en aguas frías y polares.

Fig. 1: Especies de anisákidos presentes en pescado desembarcado enEspaña: Pseudoterranova decipiens (izquierda), Anisakis simplex (derecha-

abajo) y Contracaecum osculatum (derecha-arriba).

Otras especies descritas del mismo género son A. typica, A.physeteris y A. insignis. Pseudoterranova decipiens, llamado "elgusano del bacalao", parasita pinnípedos y se distribuye por aguas

Fig. 2: Ciclo biológico de los nematodos anisákidos.

ártico-boreales, boreales y antárticas. Dentro de la morfoespecie P.decipiens se han descrito P. decipiens (sensu stricto), P. krabbei,P. bulbosa y P. azarasi. La especie menos frecuentementeimplicada en la zoonosis humana es Contracaecum osculatum queparasita pinnípedos en el Hemisferio Norte. Otras especiesdescritas de este género son C. ogmorhini, C. turgidum, C.radiatum y C. mirounga.

Biología

Losanisákidosadultosvivenembebidosen la mucosadelestómago denumerososmamíferosmarinos(cetáceosodontocetosypinnípedos).Las hembrasparásitasproducenhuevos quealcanzan elambientemarino con

las heces del hospedador. Una vez embrionados, eclosionan larvasque para proseguir su desarrollo deben ser ingeridas por crustáceoseufáusidos, en cuyo hemocele se forman larvas de tercer estadoinfectantes para los hospedadores definitivos. Sin embargo,normalmente los crustáceos son ingeridos por peces y calamaresque actúan como hospedadores paraténicos. Se permite así ladistribución temporal y espacial del parásito, puesto que se hademostrado la transferencia de las larvas de estos nematodos deunos peces a otros siguiendo ciclos de predación. Los mamíferosmarinos se infectarán al ingerir peces y calamares parasitados. Elhombre se infecta al ingerir accidentalmente larvas de anisákidosen platos realizados con pescado crudo o poco cocinado (fig. 2).

Peces hospedadores

Es difícil estudiar la epidemiología de la anisakiosis,fundamentalmente por lo complicado que es realizar muestreosadecuados en las diferentes poblaciones de hospedadores. Algunostrabajos demuestran que la prevalencia e intensidad de lasinfecciones por larvas de anisákidos pueden variar en una misma

zona y en la misma especie hospedadora a lo largo del tiempo. Sinembargo, y a pesar de que no se conoce la importancia real de cadaespecie de pescado en la transmisión de los parásitos, debido a suimportancia médica se han realizado numerosos estudios paradeterminar las especies de peces parasitadas con más frecuencia.Las larvas se han encontrado en peces teleósteos y cefalópodos detodo el mundo y, por tanto, todos ellos deben considerarse comofuente de infección para el humano (tabla 2). Otros estudiosdemuestran también la infección de peces anadromos, como lossalmónidos, que probablemente adquirieron la infección durante supermanencia en el mar e incluso de truchas cultivadas y otros pecesde agua dulce, probablemente alimentados con desechos o cebos depeces marinos parasitados.

Tabla 2. Principales pescados comestibles portadores de larvas de anisákidos.Gadiformes Merlucciidae Merluza, pescadilla (Merluccius spp.)

Gadidae Bacalao (Gadus morhua), merlán, liba, bacalada (Merlangiusmerlangius), bacaladilla (Micromesistius poutassou), abadejo(Pollachius pollachius), carbonero (Pollachius virens), faneca(Trisopterus luscus), capellán (Trisopterus minutus capelanus),brótola (Phycis spp.), maruca (Molva molva), bertorella (Molvablennoides), palo (Molva dipterygia)

Perciformes Scombridae Caballa, verdel (Scomber scombrus)

Serranidae Cabra (Serranus cabrilla), serrano (Serranus scriba)

Mullidae Salmonete de fango (Mullus barbatus), salmonete de roca (Mullussurmuletus)

Sparidae Besugo (Pagellus cantabricus), pargo (Sparus pagrus), boga de mar(Boops boops)

Thunnidae Atún (Thunnus thynnus), melva (Auxis thazard)

Carangidae Jurel, chicharro (Trachurus trachurus), palometa blanca(Trachynotus glaucus)

Bramidae Palometa, japuta, besugo negro (Brama brama)

Trichiuridae Pez sable (Trichiurus lepturus)

Clupeiformes Salmonidae Salmón (Salmo salar)

Clupeidae Sardina (Sardina pilchardus), arenque (Clupea harengus)

Engraulidae Boquerón (Engraulis encrasicholus)

Pleuronectiformes Pleuronectidae Platija (Platichthys flessus), solla de altura (Pleuronectes platessa),fletán (Hippoglossoides spp.)

Soleidae Lenguado (Solea vulgaris)

Scophtalmidae Rodaballo (Scophthalmus maximus), gallo (Lepidorhombus spp.)

Escorpeniformes Scorpaenidae Gallineta (Helicolenus dactylopterus), cabracho (Scorpaena scrofa)

Triglidae Rubio (Trigloporus lastoviza)

Bericiformes Berycidae Palometa roja (Beryx decadactylus)

Lophiiformes Lophiidae Rape (Lophius piscatorius)

Anguilliformes Congridae Congrio (Conger conger)

Dibranchia Loliginidae Calamar (Loligo vulgaris)

Octopodidae Pulpo (Octopus vulgaris)

Sepiidae Sepia (Seppia spp.)

En Japón, donde se diagnostican más 1.000 casos anuales deanisakiosis humana, se han encontrado larvas de estos parásitos enmás de cien especies de peces que los japoneses gustan comercrudos. La cocina tradicional nipona incluye platos como el"sashimi" (filetes de pescado o calamar crudos aderezados conshoyu y wasabi), "sunomono" (filetes de pescado o calamar

Fig. 4: Larvas de anisákidos en las vísceras de un pescado.

escabechados con vinagre) y el "isushi" (arroz con filetes desalmón o bacalao escabechados con vinagre), cuyo consumomantiene la incidencia de la infección humana.En España se han realizado también trabajos para determinar lafrecuencia de parasitación de los peces de mayor consumo (tabla3). Los diferentes muestreos realizados por Pereira-Bueno et al.(1989), Cuellar et al. (1991), Ruíz-Valero et al. (1991), Sanmartínet al. (1994), López Giménez y Castell-Monsalve (1994), Adroheret al. (1996), Viu et al. (1996), Pereira Bueno y Ferre (1997), de laTorre Molina et al. (2000) y Herreras et al. (2000), entre otros,demuestran que numerosos grupos de peces pueden albergar laslarvas de estos ascáridos, como los Gadiformes, Clupeiformes,Bericiformes, Perciformes, Pleuronectiformes, Escorpeniformes,Lophiiformes y Anguilliformes, de los cuales, se han hallado larvasde anisákidos en más de 35 especies de consumo en nuestro país(tabla 2).

Tabla 3. Presencia de larvas de anisákidos en algunos peces de consumo habitualen España.

Referencia Merluza(Merlucciusmerluccius)

Bacaladilla(Micromesistiuspoutassou)

Jurel(Trachurustrachurus)

Boquerón(Engraulis

encrasicholus)

Sardina(Sardinapilchardus)

Pereira Bueno et al.(1989)

45,4% 88,1% 54,3% 2,1% 0

Cuellar et al. (1991) 88,6% 30,3% 19,8% 0 0

Ruíz Valero et al. (1991) - 72,3% 27,5% - 0,9%

Sanmartín et al. (1994) - 63-70% 44-67% - 10%

López Giménez yCastell Monsalve (1994)

23,2% - 42,1% - -

Viu et al. (1996) 71,5% 85,5% 60% 0 0

Adroher et al. (1996) - - 39,4% - -

de la Torre Molina et al.(2000)

27,5% 42% - 5,6% -

Las larvas de los anisákidos se encuentran enrolladas en espiralplana y encapsuladas en cualquier órgano de la cavidad corporal(especialmente en el hígado y mesenterio que rodea al intestino) yen la musculatura de los peces infectados (figs. 3 y 4).

Fig. 3: Larvas de Anisakis simplex enquistadas en espiral plana en elhígado de una bacaladilla (Micromesistius poutassou).

Mientras

quealgunostrabajosmuestranlapresenciamásfrecuentede larvasde

anisákidos en las vísceras del bacalao y otros peces (Strfmnes yAndersen, 1998), otros autores demuestran la mayor frecuencia delarvas en los músculos hipoaxiales en el bacalao (Herreras et al.,2000) o en el arenque. Sin embargo, es probable que esto dependasimplemente de la disposición espacial de los órganos en lasdistintas especies de peces y su cercanía al intestino. Por ello latalla o peso no puede considerarse para predecir la intensidad deparasitación por larvas de anisákidos en los músculos del pescado.También, se ha podido comprobar la migración postmortem de laslarvas en arenques y caballas no eviscerados y mantenidos en hielopicado a los músculos hipoaxiales, en cambio, este fenómeno no seha demostrado en peces "no grasos" como la bacaladilla o lamerluza. Este fenómeno podría tener importantes repercusiones enpaíses, como España, donde gran parte del pescado consumido sevende fresco y no eviscerado.Las larvas en su localización definitiva no crecen ni se alimentan yse cree que pueden vivir durante toda la vida de los hospedadores.

Anisakiosis humana

El primer caso de anisakiosis humana se describió en Holanda en1955 y desde entonces se han documentado casos en todo elmundo. En España el primer caso fue descrito por Arenal-Vera etal. en 1991.Las larvas de A. simplex y P. decipiens se localizanpreferentemente en el estómago, sin embargo, hasta 30-40% de loscasos de infección por A. simplex, este se localiza también en elintestino (figs. 5 y 6). Tradicionalmente la anisakiosis humana seha dividido en anisakiosis gástrica y anisakiosis intestinaldependiendo de la zona del aparato digestivo afectada. Laanisakiosis gástrica se caracteriza por dolor de estómago, nauseas yvómitos que aparecen a las pocas horas de ingerir pescado crudoparasitado. Un hallazgo laboratorial frecuente es la eosinofilia (4-41%), en cambio, la leucocitosis es inexistente o muy pocomanifiesta. Si no se diagnostica correctamente los síntomas puedenpermanecer desde varias semanas hasta dos años. En la anisakiosisintestinal, en cambio, los síntomas (dolor abdominal, nauseas yvómitos) aparecen aproximadamente a los siete días de la ingestióndel pescado parasitado. La leucocitosis es marcada, en cambio, noexiste eosinofilia. Las lesiones de la anisakiosis humana se han

clasificado en cinco tipos: respuesta a un cuerpo extraño, reacciónflemonosa, lesión tipo absceso, lesión absceso-granulomatosa ylesión granulomatosa.

Fig. 5: Larva de anisákido penetrando en la mucosa digestiva.

Fig 6: Anisakiosis. Imagen histológica.

Desde mediados de la década de los noventa se han descrito laexistencia de casos de anisakiosis humana por consumo de pescadoparasitado, pero cuyas larvas estaban presumiblemente muertas portratamiento térmico (Fernández de Corres et al., 1996). Se trataríade una reacción de hipersensibilidad inmediata, caracterizada porurticaria aguda, angioedema y anafilaxia, mediada por IgEespecíficas frente a un antígeno termoestable del parásito (del Pozoet al., 1996). Sin embargo, estudios recientes sugieren que la fuenteantigénica causante de la reacción de hipersensibilidad son larvasvivas de anisákidos (López-Serrano et al., 2000b; López-Serrano etal., 2000c).En un estudio prospectivo realizado en el Hospital Universitario"La Paz" sobre 120 pacientes con manifestaciones alérgicas, seimplicó a A. simplex en 96 de los casos, extrayéndose larvas delparásito mediante endoscopía en 24 de ellos (López-Serrano et al.,2000c). Los autores denominaron a esta entidad "anisakiosisgastro-alérgica", concluyendo que la fuente antigénica quedesencadenaba el proceso eran larvas del parásito vivas que debíanfijarse a la submucosa del estómago para producir la reacción dehipersensibilidad. El origen de la parasitosis fue en la mayoría de

Fig. 7: Anisakiosis. Imagen endoscópica.

los casos el consumo de boquerones en vinagre y en algunos casos,también fue por consumo de merluza fresca, aunquepresumiblemente bien cocinada. Sin embargo, no se asoció ningúncaso al consumo de pescado congelado industrial ni piezas depescado bien cocidas.

Diagnóstico

Por las manifestaciones clínicas tan inespecíficas que muestra lainfección en el hombre, la detección de las larvas de anisákidosmediante endoscopía es un método adecuado (fig. 7).

También se hannormalizadodiferentespruebasserológicas(ELISA, IFI)utilizandoantígenos deexcreción-secreción delparásito oanticuerposmonoclonales(revisados porLorenzo et al.,2000). Para estosautores el modomás apropiado dediagnóstico de laanisakiosisalérgica esmediante unELISA de

captura de antígenos utilizando el anticuerpo monoclonal UA3(Lorenzo et al., 2000). Sin embargo, el antecedente dietético, laclínica, la exploración endoscópica y radiológica, la respuesta a laspruebas cutáneas y la medición seriada de IgE específicas a A.simplex son aspectos importantes también en el diagnóstico de laanisakiosis gastro-alérgica (López-Serrano et al., 2000c).No existen fármacos eficaces frente a la anisakiosis humana y laeliminación de las larvas mediante extracción endoscópica es eltratamiento de elección.

Otras zoonosis parasitarias transmitidas por consumo depescado

Como se ha indicado previamente (tabla 1), existen otros helmintos causantesde zoonosis por consumo de pescado parasitado. Estos incluyen trematodos ycestodos, además de otros géneros de nematodos.

Trematodosis

Las trematodosis transmitidas por consumo de pescado tienen granimportancia médica en el Lejano Oriente y sudeste de Asia, dondehasta 30 millones de personas podrían estar infectadas porClonorchis sinensis y Opisthorchis viverrini. La vía de infecciónson peces de agua dulce, puesto que estos constituyen la principalfuente de proteínas para gran parte de la población. Los agentesetiológicos son diversas duelas digenéticas que causan elevadamorbilidad, aunque la infección que originan es raramente mortal.La transmisión es mediante la ingestión de las metacercarias deestos parásitos que se encuentran principalmente en el tejidomuscular y subcutáneo de distintos peces de agua dulce.

ClonorquiosisLa clonorquiosis está causada por la duela hepática orientalClonorchis sinensis (fig. 8) que se localiza en los conductosbiliares del hombre, pero también de gatos, perros, cerdos y ratas.Aunque actualmente se incluye a este trematodo en el géneroOpisthorchis, se mantendrá la antigua nomenclatura, muyarraigada en la profesión médica y porque en Asia clonorquiosis yopistorquiosis (que se tratará más adelante) se consideran entidadespatológicas diferentes. El ciclo vital del parásito es indirecto eincluye dos hospedadores intermediarios. El primero es un caracolacuático y el segundo un pez de agua dulce, especialmente diversasespecies de carpas (Cyprinidae). Las metacercarias infectantes selocalizan principalmente en los músculos y tejido subcutáneo, perotambién en las escamas, aletas y agallas de los peces.

Fig. 8: La pequeña duela oriental Clonorchis sinensis

Fig. 9: Opisthorchisfelineus

Esta trematodosis es endémica en Asia, especialmente en el Sur deCorea, Sur de China, Taiwán y Vietnam. En algunas áreas deChina y Corea se han descrito tasas de prevalencia de hasta 48%,sin embargo, la frecuencia media de parasitación en las áreasendémicas es alrededor de 10%. En el Sur de China la endemia semantiene por la costumbre de construir los retretes junto a lasbalsas donde se crían las carpas y la utilización de las deyeccioneshumanas para fertilizarlas. La infección se adquiere normalmentepor consumo de platos de arroz con trozos de carpa cruda o pocococinada, especialmente en fiestas y fechas señaladas, como el AñoNuevo Chino. Se han descrito casos de clonorquiosis en turistasque adquirieron el parásito cuando visitaron áreas endémicas. Unestudio realizado en la ciudad de Nueva York entre inmigrantesChinos mostró una prevalencia de infección de 26%. Además, sedebe tener especial precaución con pescado de agua dulceimportado de Oriente puesto que las metacercarias del trematodosoportan el salado, escabechado, secado y ahumado.La patología asociada a la presencia de esta duela es la inflamacióny obstrucción intermitente de los conductos biliares, que supone, siel proceso se cronifica, colangitis piógena recurrente,colangiohepatitis y en ocasiones, pancreatitis y colangiocarcinoma.Más de la mitad de los pacientes son asintomáticos, sin embargo, lapresencia de dolor abdominal, nauseas, diarrea ocasional, fiebreligera y eosinofilia (5-20%) pueden asociarse a la existencia delparásito. La intensidad media de parasitación en zonas endémicases de 20 a 200 duelas, aunque se han llegado a extraer hasta 2.000vermes en la autopsia de un paciente infectado.El diagnóstico laboratorial se basa en la demostración de loshuevos microscópicos del trematodo en muestras de heces. Aunqueel diagnóstico serológico no está resuelto, puesto que no se hapurificado todavía un antígeno específico del parásito que nomuestre reacciones cruzadas con otros trematodos, se hadesarrollado una prueba inmunoenzimática (ELISA) utilizando unanticuerpo monoclonal. El desarrollo de pruebas intradérmicassería muy útil para el diagnóstico de esta y otras trematodosissimilares en áreas endémicas. Mediante ecografía y tomografíaexploratoria se ha diagnosticado también la infección. Elpraziquantel y el albendazol son los fármacos de elección paraeliminar a estos trematodos del árbol biliar.

OpistorquiosisLa opistorquiosis está causadaprincipalmente por Opisthorchis viverrini,parásito de la civeta y Opisthorchis felineus(fig. 9), trematodo del gato, perro, zorro ycerdo. Ambas especies se localizan en losconductos biliares de sus hospedadoresdefinitivos y su ciclo biológico es indirecto,incluyendo un caracol acuático primero yun pez ciprínido después que alberga lasmetacercarias infectantes en sumusculatura.

Opisthorchis viverrini es endémico en elsudeste de Asia y especialmente prevalenteen el Norte de Tailandia, Laos yKampuchea. En Tailandia, donde seencuentran infectadas hasta seis millones depersonas, la opistorquiosis no sólo es unproblema médico, sino también económicodebido al enorme coste de los tratamientosen masa y el desarrollo limitado de lasfuentes de agua potable. La infección seadquiere normalmente por el consumo delplato tradicional "Koi-pla", realizado conpescado crudo; y se mantiene por losinadecuados hábitos sanitarios de lapoblación y la abundancia de los caracolesacuáticos que actúan como hospedadoresintermediarios. Se ha comprobado que lainfección es más frecuente al final de laestación de las lluvias y comienzo de laestación seca (septiembre-febrero) porquelos peces se capturan más fácilmente.Opisthorchis felineus existe en Europa, especialmente en lasregiones central y oriental, Polonia y Asia (Siberia). Las cuencasdel Dnieper, Donetz y Desna son áreas endémicas. Los brotesaparecen por consumo de pescado crudo (en Ucrania lasinfecciones se adquieren generalmente por consumo de pescado ensalazón al día siguiente de su maceración), aunque la frecuencia deinfección es menor que la ocasionada por O. viverrini.Opisthorchis felineus se ha descrito en un gato en Bilbao y se hanencontrado metacercarias del parásito en Leuciscus spp. enCórdoba, aunque debe ser poco frecuente según Cordero delCampillo (1974).La opistorquiosis es una enfermedad progresiva y debilitante. Sinembargo, muchas infecciones son asintomáticas. Los síntomas másfrecuentes, si existen, son dispepsia, dolor abdominal, diarrea oconstipación y si el proceso se cronifica gastroenteritis ymalnutrición. Las infecciones intensas pueden ocasionar cirrosishepática, colangiocarcinoma, hepatocarcinoma y quistes hepáticos.Aunque el examen fecal, dirigido a la detección de los huevos delparásito, es el método de diagnóstico tradicional, se handesarrollado pruebas serológicas. Existen anticuerposmonoclonales y pruebas de hibridación de ADN para eldiagnóstico de la infección por O. viverrini y también, se hanclonado y caracterizado genes del ARN ribosomal. Laadministración de praziquantel es el tratamiento de elección.

Otras trematodosisExisten numerosas especies de pequeños trematodos,especialmente de la familia Heterophyidae, también frecuentes enel sudeste de Asia y el Lejano Oriente (Norte de Tailandia, Laos,Camboya, Vietnam, Indonesia, Filipinas y el Sur de Corea) quepueden infectar al hombre por ingerir pescado crudo y adobado osalado recientemente. También se han descrito infecciones por

estos parásitos en Hawai, Egipto, Israel, Rumania, Grecia y Siberiaoriental. Algunas de las especies más importantes son Heterophyesnocens, H. continua, H. heterophyes, H. dispar, Heterophyopsiscontinua, Haplorchis taichui, H. pumilo, Metagonimus yokogawai(fig. 10), M. takahashii, Pygidiopsis summa, Diorchitrema(=Stellantchasmus) falcatus, Stictodora fascatum, Centrocestusarmatus, Echinostoma hortense, E. cinethorchis y Echinochasmusjaponicus, entre otros. Los primeros hospedadores intermediariosde estos parásitos son caracoles acuáticos, mientras que peces delas familias Cyprinidae, Siluridae y Coltidae actúan comosegundos hospedadores intermediarios.

Fig. 10: Metagonimus yokogawai

Estas duelas maduran en el intestino delgado y son frecuentes lasinfecciones mixtas por varias especies. En general, los parásitoscausan diarrea sanguinolenta crónica, dolor cólico y vómitos. Ladiferenciación morfológica específica de los huevos de este grupode trematodos en los análisis coprológicos es extremadamentedifícil. La medicación con praziquantel ha dado resultadossatisfactorios.

Cestodosis

Los cestodos que habitan el intestino delgado del hombre no sonmuy patógenos y las infecciones nunca son mortales. Ladifilobotriosis es la principal cestodosis transmitida por pecesmarinos, de agua dulce y anadromos.

DifilobotriosisLa tenia lata del pescado, Diphyllobothrium latum (fig. 11), es elcestodo más largo que parasita al hombre (¡puede medir hasta 20metros de longitud!). Aunque se han descrito otras especies deDiphyllobothrium (D. pacifica, D. cordatum, D. ursi, D.dendriticum, D. lanceolatum, D. dalliae y D. yonagoense, entreotras), son menos frecuentes. El ciclo vital de estos cestodos escomplejo. El primer hospedador intermediario es un crustáceocopépodo (Cyclops spp. o Diaptomus spp.) que alberga una larvaprocercoide en su hemocele. El segundo hospedador intermediarioes un pez (Salmonidae, Percidae y otros) que albergaplerocercoides infectantes para mamíferos piscívoros en lamusculatura, vísceras y tejido conectivo. Las larvas plerocercoidespueden transmitirse entre los peces siguiendo ciclos de predación yactuando los peces predadores (lucios y similares) como

hospedadores paraténicos.

Fig. 11: La tenia lata del pescado Diphyllobothrium latum

Se han descrito casos en numerosos países, especialmente en áreasdonde coexisten lagos y ríos con el hábito de comer pescado crudoo poco cocinado. Se estima que en el Mundo están infectadasaproximadamente nueve millones de personas. Desde los años 60,la difilobotriosis en Japón está asociada al consumo de filetes desalmón (Oncorhynchus masou) como "sushi" o "sashimi". En Perú,D. pacifica infecta al humano cuando este consume el platotradicional "cebiche" que se realiza con pescado marino crudoaderezado con jugo de limón. En los países bálticos la infecciónproviene por consumo de tajadas de pescado crudo o ahumado("Strogonina"). Aunque se han diagnosticado casos aislados, ladifilobotriosis humana es rara en España (Cordero del Campillo,1974). Se han descrito plerocercoides del parásito en peces de aguadulce en diversas regiones de nuestro país (Cordero del Campillo etal., 1994), sin embargo, nuestras costumbres culinarias queacostumbran a cocinar bien el pescado de agua dulce, impiden latransmisión al hombre.Diphyllobothrium latum se fija a la mucosa del íleon yocasionalmente del yeyuno con sus botrios, ocasionando unaenteritis catarral poco intensa. La mayoría de las infecciones sonasintomáticas, aunque los pacientes afectados pueden quejarse dedolor abdominal, presentar vómitos, diarrea y pérdida de peso. Lasinfecciones masivas pueden obstruir la luz intestinal. La teniasustrae vitamina B12 del hospedador causando anemia perniciosa.Los característicos huevos operculados del cestodo son fácilmentevisibles en los análisis coprológicos de los hospedadoresinfectados. El tratamiento de elección para eliminar a la tenia es laadministración de praziquantel o niclosamida.

Fig. 12: Huevo de Capillariaphilippinensis

Otras nematodosis transmitidas por consumo de pescado

El hombre puede infectarse accidentalmente por nematodos cuyoshospedadores definitivos son mamíferos marinos, aves, cerdos yotros animales; y para los que numerosos peces de agua dulce ymarinos actúan como segundos hospedadores intermediarios. Enmuchos casos, los vermes sólo pueden sobrevivir en el aparatodigestivo del hombre durante un periodo limitado después de lainfección. La transmisión es por la ingestión de larvas infectantesque se localizan en la musculatura, intestinos y vísceras de lospeces.

CapilariosisLa capilariosis por Capillariaphilippinensis, único capiláridoconocido que infecta al humano porconsumo de pescado, se reconocecomo entidad médica desde 1963.Aunque el hombre se consideraactualmente el reservorio natural (esel único hospedador naturaldemostrado), se han infectadoexperimentalmente monos y avespiscívoras (que posiblemente seantambién reservorios naturales del parásito). Además, este nematodoes capaz de producir huevos o larvas y, por tanto, causar laautoinfección del hospedador.Los helmintos adultos se localizan en el intestino delgado. Lashembras parásitas normalmente ponen huevos que embrionarán enel ambiente, sin embargo, también pueden poner larvas queproseguirán su desarrollo en el intestino del hombre(autoinfección). Diferentes especies de peces de agua dulce ysalobre ingieren los huevos del nematodo, desarrollándose laslarvas infectantes en su mesenterio. El hombre se infecta al ingeriresos peces parasitados crudos o poco cocinados.La capilariosis es endémica de Filipinas, pero también se hadescrito en Tailandia, Japón, Taiwán, Indonesia, Corea, Irán,Egipto e India. Los casos filipinos y tailandeses se asocian aagricultores y pescadores cuyo almuerzo diario depende de lapesca, o a la costumbre filipina de beber "basi" (ginebra autóctona)y comer a la vez pequeños peces de agua dulce crudos.Aunque la capilariosis es una enfermedad intestinal, las infeccionesmal diagnosticadas y no tratadas pueden ser fatales, debido a laautoinfección que supone el establecimiento de una elevadaintensidad parasitaria en muy poco tiempo. La presencia denumerosos parásitos altera el fisiologismo gastrointestinal yocasiona graves lesiones, especialmente en el yeyuno. Lossíntomas característicos son dolor abdominal y diarrea acuosa(¡hasta dos litros diarios!). La enteropatía con pérdida de proteínasy esteatorrea asociadas, ocasiona una pérdida de peso progresiva.La muerte se produce por fallo cardíaco. El diagnóstico laboratorialimplica la búsqueda de los característicos huevos del nematodo enlas heces del paciente (fig. 12). El fármaco de elección para el

tratamiento de la capilariosis es el mebendazol y el albendazolconstituye un tratamiento alternativo.

GnatostomosisSe han descrito cuatro especies del género Gnathostoma en elhombre, G. hispidum, G. spinigerum, G. doloresi y G. nipponicum.Los hospedadores definitivos de estos parásitos son cerdos, gatos yotros félidos, jabalíes y comadrejas, que actúan como reservoriospara los humanos. Los gusanos adultos se localizan entumoraciones en la pared del esófago y estómago. El ciclo vital esindirecto e incluye dos hospedadores intermediarios. El primero esun crustáceo copépodo, siendo un pez de agua dulce o una rana elsegundo. Existen además numerosos hospedadores paraténicos(otros peces, anfibios, culebras, ratas, ratones e incluso aves). Elhombre se infecta al ingerir accidentalmente las larvas de tercerestado (fig. 13) que se encuentran en el tejido muscular de peces deagua dulce, ranas o culebras, aunque también se han descritoinfecciones por ingestión de copépodos parasitados. Estas larvasrealizan largas migraciones intraorgánicas que puede ocasionarprocesos muy graves.

Fig. 13: Larva de Gnathostoma sp.

La zoonosis se ha descrito en el sudeste de Asia, China, Japón,Corea, India y Oriente Medio. En Tailandia central las infeccionesse producen por consumo de platos locales ("Hu-Sae", "Som-Fak"y "Pla-Som") cuya base es el pescado crudo. En Bangkok, hasta80% de las anguilas en los mercados portan larvas de G.spinigerum. Sin embargo, en esta misma región, donde hasta 96%de la población bebe agua no depurada de lagos y canales, tambiénse sospecha de la infección por ingestión de copépodos.La patología asociada a la infección por estos nematodos dependede la extensión de la invasión orgánica. Además, las larvas secretantoxinas (enzimas proteolíticas y hemolíticas) que posiblementeacentúen la patología. La enfermedad se caracteriza por eosinofilia(5-90%) e hinchazones de tamaño variable en diferentes partes delcuerpo, a menudo muy pruríticos. La sintomatología (ocular,respiratoria o nerviosa) dependerá del órgano o tejido afectado. Sehan desarrollado pruebas serológicas (ELISA, IFI) para eldiagnóstico de la infección, pero todavía no se han aisladoantígenos específicos de las distintas Gnathostoma spp. que evitenlas reacciones cruzadas con otros helmintos. Las hinchazones en lapiel permiten localizar a las larvas migrantes. No existequimioterapia eficaz y el único tratamiento posible es la extracciónquirúrgica de las larvas.

ProfilaxisEvitar todas las infecciones mencionadas se logra simplemente cocinandoadecuadamente el pescado que se va a consumir, mediante fritura o cocción.Sin embargo, es prácticamente imposible tratar de convencer a los millones depersonas que viven en las áreas endémicas que cambien sus hábitosalimentarios tradicionales. Por otra parte, aunque se consiguiera, el combustiblepara cocinar o los congeladores son objetos de lujo inalcanzables para muchaspersonas de los países implicados, muchos de los cuales están todavía en víasde desarrollo. No se discutirán las medidas de prevención aplicables en estoscasos, pero sí las necesarias para evitar la anisakiosis humana en España.Alguna de esas medidas ya está contemplada en la legislación de algunos paísesy en general, también serían útiles en la prevención de todas las zoonosisrevisadas.El riesgo de infección puede reducirse mediante medidas adecuadas aplicadasdurante la captura, procesado y manipulación de los productos pesqueros. Laindustria pesquera y las autoridades sanitarias deberían aplicar programas queredujeran el riesgo de infección, mediante el procesado adecuado de losproductos pesqueros y análisis de riesgo en puntos críticos. Estas medidas,revisadas por Adams et al. (1997), incluyen evitar faenar en determinadas áreasy capturar determinadas especies de pescado o determinadas tallas de unamisma especie. Los métodos de captura, manipulación y almacenamientopueden afectar directamente la calidad del alimento, en relación a la intensidadparasitaria. El procesado (descabezado, eviscerado, fileteado) y el tipo deproducto derivado (fresco, congelado, salado, escabechado, curado) puedencontribuir al control del riesgo de infección por anisákidos y otros helmintosparásitos del pescado.Se han probado diferentes métodos para demostrar la presencia de larvas deanisákidos en el pescado (por transparencia, compresión, digestión, métodoshistoquímicos, luz ultravioleta, ultrasonidos o pruebas inmunológicas). Sinembargo, la inspección sanitaria es ineficaz en la anisakiosis puesto que esprácticamente imposible detectar a las larvas sin deteriorar el pescado y hacerloinservible para el consumo. La prevención de la infección debe basarse enevitar consumir pescado crudo o insuficientemente cocinado (educaciónsanitaria) o inactivar al parásito antes de comercializarlo o consumirlo. Losmétodos térmicos son los más eficaces para inactivar a las larvas. Así, en lospaíses donde se consume el pescado cocido o frito la anisakiosis no existe(temperaturas superiores a 60ºC matan a las larvas en 5-10 minutos). Sinembargo, la congelación rápida (-20ºC durante 24 horas) es la medida máseficaz para inactivar a las larvas de anisákidos en aquellos países donde seconsume frecuentemente pescado crudo o ligeramente salado o ahumado. En laUnión Europea, la directiva 93/140/EC recoge el tratamiento térmico porcongelación de los productos pesqueros liberados a consumo sin ulteriortransformación. El ahumado es eficaz si se realiza a temperaturas superiores a60ºC y preferentemente con pescado eviscerado. Los curados y marinadospueden ser eficaces dependiendo del grosor de las piezas, aunque serecomienda congelarlas antes de su preparación. La eliminación de losmúsculos hipoaxiales, debido a su mayor carga parasitaria, podría reducir elriesgo de anisakiosis humana (Herreras et al., 2000).

En resumen, la anisakiosis nunca debería ser un problema en nuestro paíspuesto que las medidas necesarias para inactivar a las larvas en el pescado sonconocidas y eficaces. La prevención de esta zoonosis recae en el cumplimientode la normativa legal mencionada y la realización de campañas de educaciónsanitaria, especialmente dirigidas a las amas de casa y restauradores.

BibliografíaAdams, A.M., Murrell, K.D., Cross, J.H. (1997). Parasites of fish andrisks to public health. Rev. Sci. Tech., 16: 652-660.

Adroher, F.J., Valero, A., Ruíz-Valero, J., Iglesias, L. (1996). Larvalanisakids (Nematoda: Ascaridoidea) in horse mackerel (Trachurustrachurus) from the fish market in Granada (Spain). Parasitol. Res., 82:253-256.

Arenal-Vera, J.J., Marcos-Rodríguez, J.L., Borrego-Pintado, M.H.,Bowakin-Dib, W., Castro-Lorenzo, J., Blanco-Álvarez, J.I. (1991).Anisakiasis aguda como causa de apendicitis aguda y cuadroreumatológico: primer caso en la literatura médica. Rev. Esp. Enf.Digest., 79: 355-358.

Cheng, T.C. (1982). Anisakiasis. En: Steele, J.H. (Ed.). CRC HandbookSeries in Zoonoses. Section C: Parasitic Zoonoses. Vol. II. CRC Press,Florida, pp. 37-54.

Cordero del Campillo, M. (1974). Parasitic Zoonoses in Spain. Int. J.Zoon., 1: 43-57.

Cordero del Campillo, M., Castañón-Ordoñez, L., Reguera-Feo, A.(1994). Índice-Catálogo de Zooparásitos Ibéricos. 2ª edición,Universidad de León, Secretariado de Publicaciones, 650 pp.

Cuellar, M.C., Fontanillas, J.C., Pérez-Fuentes, J. (1991). Biología yepidemiología de la anisakidosis larvaria. Enfermedad del arenque.Ciencias Veterinarias, 4: 57-61.

de la Torre Molina, R., Pérez-Aparicio, J., Hernández-Bienes, M.,Jurado-Pérez, R., Martínez-Ruso, A., Morales-Franco, E. (2000).Anisakiasis en el pescado fresco vendido en el norte de Córdoba. Rev.Esp. Salud Pública, 74: 517-526.

del-Pozo, M.D., Moneo, I., Fernández-de-Corres, L., Audícana, M.T.,Muñoz, D., Fernández, E., Navarro, J.A., García, M. (1996).Laboratory findings in Anisakis simplex allergy. J. Allergy Clin.Immunol., 97: 977-984.

Fernández de Corres, L., Audícana, M.T., del-Pozo, M.D., Muñoz,D., Fernández, E., Navarro, J.A., García, M., Díez, J. (1996). Anisakissimplex induces not only anisakiasis: report on 28 cases of allergy causedby this nematode. J. Investig. Allergol. Clin. Immunol., 6: 315-319.

Herreras, M.V., Aznar, F.J., Balbuena, J.A., Raga, J.A. (2000).Anisakid larvae in the musculature of the Argentinean hake, Merlucciushubbsi. J. Food Prot., 63: 1141-1143.

Ko, R.C. (1995). Fish-borne Parasitic Zoonoses. En: Woo, P.T.K. (Ed.),Fish Diseases and Disorders. Vol. I. Protozoan and metazoan infections.CAB International, Oxon, UK, pp. 631-671.

López Giménez, R., Castell-Monsalve, J. (1994). Estudio de la tasa deparasitación por nematodos del género Anisakis en el pescado fresco deventa más frecuente en Castilla-La Mancha. Alimentaria, 31: 37-42.

López-Serrano, M.C., Moreno-Ancillo, A., Alonso-Gómez, A.,Daschner, A. (2000a). Anisakiasis en el año 2000. Rev. Esp. Enferm.Dig., 92: 127-131.

López-Serrano, M.C., Gómez, A.A., Daschner, A., Moreno-Ancillo,A., de-Parga, J.M., Caballero, T., Barranco, P., Cabanas, R. (2000b).Gastroallergic anisakiasis: findings in 22 patients. J. Gastroenterol.Hepatol., 15: 503-506.

López-Serrano, M.C., Gómez, A.A., Moreno-Ancillo, A., Daschner,A., de-Parga, J.M. (2000c). Anisakiasis gastro-alérgica:hipersensibilidad inmediata debida a la parasitación por Anisakis simplex.Alergol. Inmunol. Clin., 15: 230-236.

Lorenzo, S., Iglesias, R., Leiro, J., Ubeira, F.M., Ansotegui, I.,García, M., Fernández de Corres, L. (2000). Usefulness of currentlyavailable methods for the diagnosis of Anisakis simplex allergy. Allergy,55: 627-633.

Pereira Bueno, J.M. (1992). Algunos Aspectos de la Epidemiología yPrevención de la Anisakiosis. Junta de Castilla y León, Consejería deSanidad y Bienestar Social, 64 pp.

Pereira Bueno, J.M., Dehesa Santisteban, F., Cordero del Campillo,M. (1989). Anisákidos en Teleósteos de interés comercial. En: VICongreso Nacional de Parasitología (Cáceres), Resúmenes de lasComunicaciones, 220 p.

Pereira Bueno, J.M., Ferre, I. (1997). Parásitos del Pescado. Junta deCastilla y León, Consejería de Sanidad y Bienestar Social, 46 pp.

Roberts, L.S., Janovy, J. (1996). G.D. Schmidt & L.S. Roberts.Foundations of Parasitology, 5th edition. Wm. C. Brown Publishers,Dubuque, IA, 659 pp.

Ruíz-Valero, J., Valero, A., Adroher, F.J., Ortega, J.E., López-Grande, F. (1991). Presencia de ascáridos en peces comerciales defrecuente consumo humano en Granada. En: Parasitología en el Sur-Oeste de Europa (S. Mas-Coma et al. Ed.), I Congreso Internacional delas Asociaciones Sudoccidental-Europeas de Parasitología-ICASEP I(Valencia), Compendio de Resúmenes de las Comunicaciones

Presentadas, J.L. Aguilar, Valencia, 65 p.

Sanmartín, M.L., Quintero, P., Iglesias, R., Santamaría, M.T., Leiro,J., Ubeira, F.M. (1994). Nematodos Parásitos en Peces de las CostasGallegas. Ediciones Díez de Santos, S.A., Madrid, 80 pp.

Slifko, T.R., Smith, H.V., Rose, J.B. (2000). Emerging parasitezoonoses associated with water and food. Int. J. Parasitol., 30: 1379-1393.

Smith, J.W., Wootten, R. (1978). Anisakis and anisakiasis. Adv.Parasitol., 16: 93-163.

Strfmnes, E., Andersen, K. (1998). Distribution of whaleworm(Anisakis simplex, Nematoda, Ascaridoidea) L3 larvae in three species ofmarine fish; saithe (Pollachius virens L.), cod (Gadus morhua L.) andredfish (Sebastes marinus L.) from Norwegian waters. Parasitol. Res.,84: 281-285.

Viu, M., Sánchez-Acedo, C., del Cacho, E., Quílez, J., López-Bernad,F. (1996). Occurrence of anisakid larvae (Nematoda: Ascaridida) in freshmarket fish from Zaragoza (Spain). Res. Rev. Parasitol., 56: 25-28.

Woo, P.T.K. (1995). Fish Diseases and Disorders. Vol. I. Protozoan andmetazoan infections. CAB International, Oxon, UK, 790 pp.

Websites

Zoonosis parasitarias:http://www.dpd.cdc.gov/DPDx/

Parásitos presentes en el pescado de consumo habitual enEspaña:

http://www.jcyl.es/jcyl/csbs/dgspa/svhasa/parapes/pescatra.htm

Monográfico de anisakiosis alérgica en la Revista de Alergologíae Inmunología Clínica:

http://revista.seaic.es/agosto2000/

Artículo publicado en la Revista AquaTIC nº 14, julio 2001