tiburón coralino ( carcharhinus perezi)
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Tiburón coralino (Carcharhinus perezi)
Shaliny Ramirez Palma
Director: Diego Cardeñosa
Codirector: Susana Caballero
Universidad de los Andes
Facultad de Ciencias Biológicas, Biología
Bogotá D.C
2020
Tiburón coralino (Carcharhinus perezi)
Índice
Resumen
Introducción
1. Taxonomía
2. Distribución
3. Morfología
4. Ciclo de vida
5. Hábitat
6. Ecología
7. Movimientos y migraciones
8. Filopatría, Fidelidad de sitio y Residencia
9. Conectividad genética
10. Reserva de la Biosfera Seaflower
11. Conservación
Conclusiones
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Resumen
Carcharhinus perezi (Poey, 1876), conocido como tiburón coralino, se encuentra
distribuido en las aguas tropicales del océano Atlántico occidental. Es una especie que está
casi amenazada según la IUCN y con una población con tendencia a decrecer (Rosa,
Mancini, Caldas, & Graham, 2006). Aunque actualmente no existe pesca dirigida de
tiburones en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina (Seaflower), es el
tiburón más común en las capturas accidentales de la pesquería industrial en Colombia
(Ballesteros, 2007; Caldas, 2002). El propósito de este trabajo es realizar una revisión
exhaustiva del estado del conocimiento del tiburón coralino C. perezi en toda su área de
distribución. Se determinó que solo se ha realizado un estudio genético de poblaciones, que
abarca Bahamas, Belice y Brasil (Bernard, Horn, Chapman, Feldheim, Garla, Brooks,
Gore,& Shivji, 2017), pero se han realizado varios estudios de movimientos, dispersiones y
filopatría en estas mismas locaciones. Con respecto al Archipiélago, se han realizado pocos
estudios con tiburones y se requiere hacer caracterización del hábitat, movimientos,
dispersiones, migraciones y estudios genéticos del tiburón C. perezi, dado que son reportes
fundamentales, al igual que el conocimiento sobre la biología y ecología del tiburón, las
estrategias reproductivas, las historias de vida y la ecología, para plantear métodos de
conservación y para determinar la extensión de las áreas marinas protegidas.
Abstract
Carcharhinus perezi (Poey, 1876) formerly known as Caribbean reef shark, range
throughout the tropical western Atlantic. this species is assessed as ‘Near Threatened’
according to the IUCN and with a decreasing population trend (Rosa, Mancini, Caldas, &
Graham, 2006) Although there is currently no fishing directed to the shark in the
Archipelago of San Andrés, Providencia and Santa Catalina (Seaflower), it is the most
common shark in the bycatch of the industrial fishery in Colombia (Ballesteros, 2007;
Caldas, 2002). The purpose of this work is to perform an exhaustive revision of the current
body of knowledge on the C. perezi coral shark, throughout all of its distribution area. It
was determined that only one population genetic study has been carried out, covering the
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Bahamas, Belize and Brazil (Bernard, Horn, Chapman, Feldheim, Garla, Brooks, Gore,&
Shivji, 2017); but several studies on movements, dispersions and philopatry have been
carried out at these same locations. Concerning the Archipelago, few studies have been
made about sharks, and it is required to characterize the habitat, movements, spreading, and
migratory paths of the C. perezi shark. Genetic studies as well as knowledge of the biology
and ecology of the shark, reproductive strategies, life histories, and ecology; are
fundamental reports to put forward conservation methods and to determine the extent of
marine protected areas.
Palabras claves:
Conectividad genética, Reserva de la Biosfera Seaflower, Fidelidad de sitio, Filopatria,
Tiburón de arrecife del caribe.
Introducción:
Colombia se encuentra entre los países megadiversos del planeta, ocupando los primeros
lugares en diversidad de grandes grupos como las aves y los anfibios, y no es la excepción
en grupos menores, donde resalta por poseer una alta diversidad y representatividad de
elasmobranquios, con aproximadamente 12.1% de las especies conocidas en el mundo, 37
% de los géneros y un 55% de familias (Bustamante & Lamilla, 2006). Con respecto a los
tiburones, se han registrado 30 géneros, 18 familias y 76 especies (Mejía-Falla, Navia,
Mejía-Ladino, Acero, & Rubio, 2007; Mejía-Falla, Navia & Salcedo-Reyes, 2019) en el
Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. Específicamente, se han
determinado 21 especies de tiburones, dentro de los cuales está Carcharhinus perezi (Poey,
1876) (Ballesteros, 2007; Caldas, 2002), conocido como tiburón de arrecife del caribe o
tiburón coralino.
Esta especie se encuentra en las aguas tropicales del océano Atlántico Occidental desde la
Florida (Estados Unidos) hasta Brasil, en las plataformas continentales e insulares. C.
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perezi se han encontrado en un amplio rango de profundidades y de distribución horizontal.
Es un tiburón que puede llegar a medir tres metros y presenta un ciclo reproductivo bianual
con un tiempo de gestación de aproximadamente 1 año y con camadas de 4 a 6 individuos
(Compagno, 1984; Navia, Hleap, Ramírez-Luna, Gaitán-Espitia, & Tobón, 2011).
En el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, es el tiburón con mayor
abundancia y ocurrencia en la pesca incidental industrial, y el 70% de la pesca de este
tiburón son juveniles (Ballesteros, 2007; Caldas, 2002), aunque actualmente no existe pesca
dirigida de tiburones en Seaflower. Es apetecido para consumo humano: el hígado es
utilizado para aceite, los cuerpos para elaborar harina de pescado, sus aletas son para los
mercados de aletas del sureste asiático (Cardeñosa, Fields, Babcock, Zhang, Feldheim,
Shea, Fischer & Chapman, 2018) y sus mandíbulas son utilizadas para fines ornamentales.
Por estas circunstancias, esta especie está listada en la IUCN como casi amenazada y su
población sigue disminuyendo (Rosa, Mancini, Caldas, & Graham, 2006).
El propósito de este trabajo es hacer una revisión exhaustiva del estado del conocimiento
del tiburón coralino C. perezi, con respecto a su biología, hábitat, ecología, patrones
migratorios, movimientos y estudios genéticos poblacionales que se hayan realizado en
toda su área de distribución. Esto también con el objeto de determinar qué investigaciones
hacen falta por realizar en la Reserva de Biosfera Seaflower, para futuros proyectos de
conservación del tiburón coralino. De igual manera, se realiza un revisión actualizada sobre
la Reserva de Biosfera Seaflower con sus características generales, ambientales, como
también de los estudios de su diversidad en general.
1. Taxonomía
Carcharhinus perezi (Poey, 1876), es una especie de tiburón del orden Carcharhiniforme,
este orden consta de 8 familias y 51 géneros, se caracteriza por presentar 2 aletas dorsales
sin espinas, aleta anal, 5 pares de branquias, membrana nictitante y diversidad de formas de
reproducción: ovíparos, ovovivíparos o vivíparos (Nelson, Grande, & Wilson, 2016). Según
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Compagno (1984), dentro del orden Carcharhiniforme, C. perezi se encuentra
específicamente en la familia Carcharhinidae, una de las familias más grandes de tiburones,
la cual es dominante en aguas tropicales, tanto en variedad de especies como en su
abundancia. La mayoría de las especies que se encuentran en esta familia habitan aguas
costeras y continentales tropicales (Compagno, 1984).
2. Distribución
C. perezi es un tiburón arrecifal ampliamente distribuido, se encuentra en todo el Océano
Atlántico occidental desde la Florida, pasando por el Caribe hasta el sur de Brasil
(Compagno, 1984). En Colombia la principal zona de distribución de la especie es la
Reserva de la Biosfera Seaflower, la cual se encuentra ubicada en el Caribe Occidental a
una distancia aproximada de 750 km de Cartagena de Indias, la ciudad continental
colombiana más próxima (Aguilera, 2010); esta reserva incluye 3 islas, 7 cayos, bancos y
bajos. Al interior de esta reserva, estudios previos han determinado la presencia de C.
perezi específicamente en San Andrés, Providencia, Santa Catalina, Cayo Quitasueño,
Serrana, Roncador, Serranilla, Bajo Alicia, Bajo Nuevo y Tres esquinas (Caldas, 2002;
Ballesteros, 2007).
Imagen 1. Rango geográfico de Carcharhinus perezi (IUCN Red List of Threatened
Species, 2006)
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3. Morfología
C. perezi es un tiburón de coloración gris oscuro a pardo grisáceo en el dorso y en los
laterales, y de coloración blanca en el vientre. Tiene cuerpo fusiforme y robusto, hocico
corto, redondeado y estrecho con 12 hileras de dientes en la mandíbula superior e inferior,
así como ojos circulares y con membrana nictitante. Sus aletas pectorales son estrechas,
largas, falcadas y con ápices redondeados. La primera aleta dorsal es alta, falcada y con un
ápice puntiagudo o redondeado, mientras que la segunda aleta dorsal es moderadamente
larga, más pequeña que la primera aleta, con ápice puntiagudo o redondeado y con origen
sobre la aleta anal. La tercera hendidura branquial está situada por encima del origen de la
aleta pectoral y presenta quillas en el pedúnculo caudal y cresta interdorsal (Compagno,
1984; Navia et al., 2011). Igualmente, C. perezi es un tiburón que puede llegar a medir
hasta los 3.00 m de longitud total (Compagno, 1984; Navia et al., 2011).
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Imagen 2. Ilustración Carcharhinus perezi. Crédito de la imagen: Pablo Emilio Realpe
Sanabria.
4. Ciclo de vida
Los tiburones en general se categorizan como "neonatos": aquellos tiburones recién nacidos
que presentan morfológicamente un ombligo abierto; "jóvenes del año": aquellos que
presentan cicatrices umbilicales curadas y visibles (Brooks, Sims, Danylchuk, & Sloman,
2013); "juveniles": aquellos que tienen más de un año, sin cicatriz visible y están por
debajo de la talla de madurez sexual; y por último están los “adultos”: aquellos que ya
pueden reproducirse (Garla, Chapman, Wetherbee, & Shivji, 2006b; Stehmann, 2002).
C. perezi llega a la madurez a una talla de 1.53 m y 2.00 m en machos y hembras
respectivamente (Compagno, 1984; Navia et al., 2011). Pero este tamaño de madurez ha
sido replanteado varias veces por varias investigaciones, como se expone a continuación:
en el caso de los machos, para determinar la madurez no solo se tiene en cuenta el tamaño
corporal sino también la calsificación y elongación de los claspers (Chapman, Pikitch,
Babcock, & Shivji, 2007; Pikitch, Chapman, Babcock, & Shivji, 2005). Con respecto a la
madurez en los machos, Pikitch et al., (2005) indican una talla de madurez de tiburones
machos en Glovers Reef, Belice, de 1.50 m a 1.70 m LT. Por otra parte, el estudio realizado
en Archipiélago Los Roques, Venezuela, por Tavares (2009), presenta unas estimaciones de
tamaño medio de machos de 1.80 m LT, encontrando el más pequeño con una longitud total
de 1.49 m. En el 2013, una nueva estimación fue realizada por Brooks et al., (2013) en
tiburones de Bahamas, y obtuvo unas longitudes medias de los machos maduros de 1.66 m
LT, encontrando el macho maduro más pequeño con 1.37 m LT. Con respecto a las
hembras, Tavares (2009) presenta unas estimaciones de 1.82 m LT, encontrando la hembra
madura más pequeña con una longitud total de 1.54 m.
Por otra parte, C. perezi es vivíparo y presenta baja productividad, dado que su ciclo
reproductivo es bianual con un tiempo de gestación de aproximadamente 1 año. Con
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camadas de 4 a 6 individuos, de un tamaño menor a los 73 cm de LT cada uno (Compagno,
1984; Navia et al., 2011).
Con respecto a la segregación sexual de C. perezi, varios estudios demostraron una
proporción 1:1 de macho y hembra, como en Belice (Pikitch et al., 2005), Venezuela
(Tavares, 2009) y Colombia (Ballesteros, 2007). Sin embargo, el estudio realizado por
Brooks y colaboradores (2013) en Bahamas reporta proporciones de sexo diferentes: las
hembras eran 1.6 veces más abundantes que los machos. Otro estudio realizado en
Bahamas por Maljković & Côté (2011), mostró que la proporción de sexos fue fuertemente
sesgada por las hembras (1:6.5). Este último patrón podría deberse a varias razones, entre
las cuales están: que las hembras se encuentren en densidades altas en unas zonas mientras
que los machos en densidades muy bajas, como por ejemplo, las zonas de crías y las zonas
donde dan a luz. Los machos, por el contrario, pueden estar realizando movimientos de
largo alcance o migraciones. Otra razón es que las hembras hayan migrado alejadas de los
machos para forrajear y así aumentar su tamaño corporal, es decir, la segregación sexual
ayuda a que el hábitat se utilice de manera distintas y por lo tanto los recursos que se
encuentran en ella son utilizados sin competencia (Lucifora, 2003).
Aunque la dieta de C. perezi no está bien caracterizada, se ha identificado que está
compuesta principalmente de peces óseos, cefalópodos, rayas y crustáceos (Navia et al.,
2011). Así mismo, estudios han determinado que el principal componente de su dieta son
los peces pequeños, y estos llegan a ser hasta más del 95 % de su dieta total (Tavares, 2009;
Frisch, Ireland, Rizzari, Lönnstedt, Magnenat, Mirbach, & Hobbs, 2016; Bond,
Valentin-Albanese, Babcock, Hussey, Heithaus, & Chapman, 2018). Las principales
familias de peces que consumen son: Scaridae, Carangidae, Lutjanidae, Belonidae y
Serranidae (Garla et al., 2006b; Tavares, 2009; Bond Valentin-Albanese, Babcock, Hussey,
Heithaus, & Chapman, 2018). En la isla de San Andrés, Ochoa (2003) analizó el contenido
estomacal de un individuo C. perezi y lo clasificó en 4 categorías: restos de peces no
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identificados (40,7%), restos de moluscos (10,8%), pastos marinos de la especie
Syringodium filiforme (17,8%) y material no diferenciable (30,5%).
5. Hábitat
C. perezi es un tiburón arrecifal y se encuentran principalmente en estos, y se ha
determinado que entre mayor porcentaje de cobertura de coral, presentan o no afinidad a
ellos (Espinoza, Cappo, Heupel, Tobin & Simpfendorfer, 2014). Entre mayor porcentaje de
cobertura de coral mayores van a ser los recursos alimenticios y los requerimientos
necesarios para un hábitat accesible (Frisch et al., 2016). También es un tiburón de hábitos
pelágico, es decir, que vive en aguas medias o cerca de la superficie, se encuentra en la
parte costera y en la parte oceánica del mar (Navia et al., 2011), dentro del rango de la
plataforma continental e insular (Compagno, 1984). Se ha reportado que se encuentra en
profundidades desde 1 m hasta los 65 m (Navia et al., 2011; Garla, Chapman, Shivji,
Wetherbee & Amorim, 2006a) y se ha registrado que pueden llegar a un máximo de 355 m
(Chapman et al., 2007). Por otro lado, Chapman y colaboradores, en 2005, determinaron
que esta especie generalmente evita planicies de pastos marinos poco profundos (<2 m de
profundidad) y se corrobora esta información con los datos obtenidos por Pikitch et al.,
(2005) y Shipley et al., (2018). En el Caribe Occidental colombiano, se encontró a C. perezi
entre los 45 y 225 m de profundidad, específicamente en los Bancos Quitasueño y Serrana,
y en el Bajo de Luna Verde (Caldas, 2002).
Los rangos de temperatura en los que C. perezi se encuentran son muy amplios, dado el
amplio movimiento vertical que tienen. Chapman et al., (2007) obtuvo un rango de
temperatura de 31 a 12.4°C. Los registros de temperatura del estudio de Shipley (2017)
oscilaron entre 17.78 y 31.26°C. Por otra parte, el estudio realizado en Bahamas por Brooks
et al., (2013) muestra que el rango de temperatura en el que estaban los tiburones era de
22.4 a 30.0°C, y que esta temperatura tuvo un efecto significativo sobre la presencia o
ausencia de C. perezi, indicando que en temperaturas mayores de 27°C la probabilidad de
encontrar a este tiburón es del 50 %.
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6. Ecología
Los tiburones son considerados depredadores tope en los ecosistemas marinos (Pauly,
Christensen, Dalsgaard, Froese, & Torres, 1998), debido a que presentan un
comportamiento de depredador conspicuo y por tener pocos depredadores durante su etapa
de vida adulta (Frisch et al., 2016). Pero esta característica no se encuentra en todo los
tiburones, ya que, por el contrario, los tiburones arrecifales, aquellos que se encuentran en
los arrecifes de coral de forma definitiva, muestran un patrón diferente y son considerados
mesopredadores (depredadores intermedios que son consumidos por depredadores tope).
Esto debido a que presentan una dieta parecida a los mesopredadores, es decir, se alimentan
de crustáceos y peces pequeños principalmente, además, estos tiburones arrecifales son
susceptibles a ser atacados por otros tiburones más grandes (Frisch et al., 2016). De igual
manera, Bond y colaboradores (2018) demuestran a partir de un análisis de isótopos
estables que el tiburón coralino no actúa como depredador tope en los ecosistemas de
arrecifes de coral, sino que están en un nivel trófico junto con teleósteos de gran tamaño,
los cuales son consumidores de segundo nivel, es decir, carnívoros que comen herbívoros.
Los tiburones tope tienen un efecto de control de arriba hacia abajo en la comunidad, pero
dado que la evidencia muestra que estos tiburones se consideran mesopredadores, el
impacto que crea en la estructura de la comunidad se realiza a través de la depredación
directa y por efectos de abajo hacia arriba, con lo cual tienen el potencial de desestabilizar
las comunidades y provocar extinciones locales durante brotes de poblaciones (Prugh,
Stoner, Epps, Bean, Ripple, Laliberte, & Brashares, 2009; Ritchie & Johnson, 2009). Otro
papel importante que juegan los tiburones arrecifales del Caribe en el ecosistema, es el
transporte de nutrientes entre las diferentes redes alimentarias, dado los movimientos que
podrían estar haciendo por diferentes hábitats (Bond et al., 2018).
7. Movimientos y patrones migratorios
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Los tiburones en general han reportado migraciones y movimientos a largas distancias de
más de 1.500 km como Prionace glauca y Carcharodon carcharias (Stevens, Bradford, &
West, 2010; Jorgensen, Reeb, Chapple, Anderson, Perle, Van Sommeran, Fritz-Cope,
Brown, Klimley,& Block, 2010). En el caso de los tiburones arrecifales, sus movimientos
son limitados en comparación de los otros tiburones, ya que habitan principalmente y con
mayor frecuencia los arrecifes de coral (Frisch et al., 2016). En estos casos, aquellos
movimientos que realizan de más de 10 km son considerados movimientos de largas
distancias (Schlaff, Heupel, Udyawer, & Simpfendorfer, 2020). Como por ejemplo: el
tiburón de arrecife de puntas blancas Triaenodon obesus, ha reportado movimientos de 16.4
km (Whitney, Pyle, Holland & Barcz, 2012) y el tiburón arrecifal gris Carcharhinus
amblyrhynchos, movimientos de 134 km (Heupel, Simpfendorfer & Fitzpatrick, 2010).
Los movimientos que realizan los tiburones son horizontales y verticales a lo largo de la
columna de agua y estos son realizados de día o de noche. Para C. perezi específicamente,
se ha registrado un patrón de movimiento mayor y se extiende más ampliamente en la
noche, de manera horizontal y de manera vertical. Algunos patrones de movimientos
nocturnos en los tiburones están relacionado con la alimentación (Garla et al., 2006b;
Shipley et al., 2018; Chapman et al., 2007), para el caso de C. perezi, tomando como
ejemplo la región de Belice, estos muestran inmersiones profundas en un rango de 150 a
350 m para alimentarse, ya que en estas profundidades también convergen posibles presas
(Chapman et al., 2007), de igual manera, otro estudio realizado por Shipley et al., (2017),
registra inmersiones para forrajear en aguas profundas mayores a 200 m, hasta un máximo
de 436 m. Pero no todos los tiburones de esta especie registran este patrón de profundidad
para alimentarse, otros estudios muestran que, cuando los individuos tienen un rango de
hogar más profundo, pueden llegar a alimentarse en áreas someras (Tavares, 2009).
Por otro lado, se ha registrado que algunos movimientos nocturnos se deben al cambio en el
rango de profundidad como respuesta antipredatoria. Específicamente, el estudio de
Chapman et al., (2007) expone que los tiburones C. perezi de tallas pequeñas (<1.10m de
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LT) cambiaban su rango de hogar en la noche de uno profundo, en donde permanecían en
el dia, a uno somero (<18m), dado que en la noche los tiburones adultos C. perezi
cambiaron su patrón de movimiento y aumentaron la proporción del tiempo que pasan en
profundidades menores a los 40 m, lo cual quiere decir que este cambio en el rango de
profundidad se realiza para evitar competencia conespecífica y posible depredación por
tiburones grandes.
Otro factor que puede estar determinando estos movimientos es, por ejemplo, si los
tiburones se encuentran en un área conocida. Sobre esto se ha registrado cómo los juveniles
de C. perezi presentan movimientos de dia y de noche en un área específica, y los
movimientos nocturnos solo se dieron cuando realizaban movimientos a otras áreas
adyacentes (Garla et al., 2006b).
Con respecto al movimiento vertical de C. perezi, el estudio realizado por Chapman et al.,
(2007), en el atolón Glover's Reef, Belice, caracterizó el uso vertical del hábitat por los
tiburones de arrecife. Los encontraron distribuidos en un amplio rango vertical de 0 m hasta
356 m (arrecife profundo). En el estudio de Shipley et al., (2017), los registros de
profundidad variaron desde la superficie hasta los 436 m, en donde todos los tiburones
estudiados registraron profundidades superiores a 100 m. De esta manera se puede observar
que C. perezi presenta un amplio rango de movimiento vertical, el cual está restringido de
igual manera por la topografía de donde se encuentran residentes los tiburones.
Con respecto al movimiento horizontal, C. perezi ha mostrado una dispersión limitada
(Chapman et al., 2005; Brooks et al., 2013). Uno de los primeros estudios en determinar el
movimiento de esta especie de tiburón fue el de Chapman et al., (2005) en el atolón
Glover’s Reef, Belice. Este estudio determinó una dispersión lineal mínima de 10.5 km y
un máximo de 24.9 km. Este caso específico documentó el primer registro de movimiento
de largo alcance (50 km), en donde un tiburón macho adulto cruzó la zona pelágica (Aguas
abiertas que pueden llegar a tener una profundidad mayor a los 400 m) entre sistemas de
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arrecifes. El estudio de Garla et al., (2006b) en Brasil registró a juveniles en sitios
adyacentes a una distancia promedio de 0.8 km y 3.3 km y en una distancia máxima de 5
km. Por otra parte, Brooks et al., (2013) obtienen un registro de movimiento de
aproximadamente 1.7 km. Ya en el 2017, Shipley y colaboradores (2017) obtuvieron un
rango de movimiento de 1.1 y 71.6 km. En conclusión, se ha encontrado que mucho de los
movimientos de esta especie de tiburón se encuentran restringidos al hábitat en el que
residen, es decir, presentan movimientos de corto alcance, pero de igual manera, se han
registrado movimientos de largo alcance a arrecifes y localidades adyacentes. Cabe recalcar
que el estudio de movimientos están restringidos por el tipo de método que se utilizan, en
algunos casos el monitoreo acústico solo muestra los movimientos dentro del área de
muestreo, es decir, si hay movimientos de largo alcance a otros lugares por fuera del área
de muestreo no se logran determinar.
Los tiburones de esta especie presentan patrones cíclicos y cambios ontogénicos en el uso
del hábitat, algunos de estos patrones son que, por ejemplo, neonatos, juveniles del año y
juveniles pequeños se encuentran en lugares poco profundos (menos de 30 m), reutilizan
áreas específicas y la actividad es restringida. Los tiburones adultos y juveniles grandes,
por el contrario, presentan actividad más amplia, se mueven distancias considerables y se
encuentran a mayores profundidades (Chapman et al., 2005; Chapman et al., 2007;
Tavares, 2009; Garla et al., 2006a; Garla et al., 2006b; Pikitch et al., 2005; Shipley et al.,
2017).
A partir de un estudio realizado con muestreo de palangre y pop-off archival transmitting
(PAT) tags en el atolón Glover’s Reef, Belice, Chapman et al., (2007) muestra este patrón
de cambios ontogénicos y profundidad en tiburones C. perezi. El estudio encontró que los
tiburones juveniles se hallaban distribuidos en aguas poco profundas hasta los 18 m, por el
contrario los adultos se encontraban en un rango de profundidad mayor, desde los 40 a los
100 m, y hubo registros de inmersiones de hasta 356 m. Pikitch et al., (2005) también
reportaron un patrón de comportamiento similar en el mismo atolón con el método de
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palangre, encontraron que todos los rangos de edad se hallaban en una zona de profundidad
de 30 m hasta los 400 m, también encontraron que los juveniles pequeños eran comunes en
una profundidad de 6 m hasta los 18 m y, por otro lado, se encontraron pocos registros en
una profundidad menor a los 2 m. De lo anterior se puede concluir que en este atolón de
Belice hay zonas de sobreposición en donde se encuentran tanto juveniles como adultos en
un rango de 30 m a 40 m. Igualmente, también se puede observar que los rangos verticales
de movimientos y las inmersiones que pueden llegar a hacer los tiburones adultos son muy
amplias.
El estudio realizado a partir de datos de pesca en el Archipiélago Los Roques, Venezuela,
por parte de Tavares (2009), registró que la distribución espacial de los individuos C. perezi
estaba en un rango de 3 m hasta los 60 m, pero los adultos grandes generalmente habitan o
pasan más tiempo en zonas profundas mayores a los 60 m. Por otro lado, la captura de
neonatos y pequeños juveniles de C. perezi se restringe a zonas de aguas poco profundas
menores a los 20 m de profundidad. Garla et al., (2006a) realizaron un estudio en el
Archipiélago Fernando de Noronha y en el atolón Las Rocas, Brasil, determinando que los
neonatos, juveniles del año y juveniles fueron capturados en profundidades de 5 m a 30 m,
y concluyen que los juveniles de esta especie utilizan aguas cercanas a la costa de áreas
insulares oceánicas durante sus primeros años de vida. Con respecto a los estudios que se
han realizado en Bahamas, Brooks et al., (2013) determinan que la mayoría de los tiburones
se encontraron a una profundidad de 20 m. Por otro lado, el estudio realizado por Shipley et
al., (2017), a partir del método PAT tags, mostró que los tiburones pasan la mayor parte de
tiempo por encima de los 50 m. De esto se puede concluir que dependiendo del la
localización geográfica y del hábitat los tiburones juveniles y los tiburones adultos tienen
un rango más amplio de profundidad y de preferencias, pero se sigue respetando el patrón
ontogénico del uso del hábitat, en donde las profundidades someras son importantes para
las primeras etapas de vida.
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En la etapa de reproducción y parto, varias especies de tiburones emprenden migraciones
de largo alcance (Werry et al., 2014; Mourer et al., 2013) y presentan zonas de crías
específicas: áreas en donde las hembras dan a luz a sus crías y donde las crías crecen hasta
la madurez (Heupel, Carlson, & Simpfendorfer, 2007). Se ha determinado que C. perezi no
tienen áreas de cría geográficamente discretas, dado que todas las etapas de la vida ocurren
sobre el arrecife (Compagno, 1984; Chapman et al., 2005, Pikitch et at., 2005; Maljković &
Côté, 2011 lo saque de: Bond et al., 2012). Esto se presenta porque, en algunos casos, el
rango de hogar se encuentra superpuesto o mínimamente separados de los sitios de parto,
de apareamiento, de juveniles y de adultos. Lo anterior quiere decir que muchos de estos
individuos, que se van a encontrar en un rango de hogar pequeño, no tendrán la necesidad
de realizar movimientos grandes para ir a otros sitios (Chapman, Feldheim, Papastamatiou,
& Hueter, 2015). Pero cabe recalcar que este comportamiento no sucede en todas las áreas
geográficas, en Bahamas Maljković & Côté, (2011) y Brooks et al., (2013) determinaron
posibles movimientos de hembras en un periodo de tiempo prolongado, en donde las
hembras grávidas y no grávidas salían del área del estudio y cuando volvían presentaban
marcas de apareamiento y sin signos de embarazo (posibles partos), por lo que
posiblemente estén teniendo en esa zona geográficas áreas específicas para el apareamiento
y para el parto. Así mismo, un estudio previo realizado en el Océano Atlántico
Sudoccidental, Archipiélago Fernando de Noronha y Atol das Rocas, Brasil, por Garla y
colaboradores (2006a), muestra una zona categorizada como hábitat juvenil y no una zona
de cría como tal, este estudio recalca que los juveniles son residentes de la costa durante
todo el año.
De igual manera, C. perezi no ha presentado un comportamiento migratorio en Brasil ni en
Belice (Chapman et al., 2005, Garla et al., 2006b), pero se ha visto que pueden llegar a
hacer recorridos a largas distancias. Por el contrario, en Bahamas se ha determinado que
hay variación estacional en los movimientos de los tiburones y migraciones anuales
(Brooks et al., 2013; Maljković & Côté 2011). De esto se puede concluir que los tiburones
15
en Bahamas tiene un patrón de movimiento amplio y migraciones que otros tiburones de
esta especie no presentan en otras zonas geográficas.
8. Residencia, Fidelidad de Sitio y Filopatria
La residencia es la permanencia en un área geográfica restringida durante un período
prolongado de tiempo, característica muy específica para cada especie de tiburón, sin
embargo, los individuos pueden hacer movimientos esporádicos fuera de su rango de hogar
y luego regresar a él (Chapman, Feldheim, Papastamatiou, & Hueter, 2015); en varias
especies de tiburones subtropicales y tropicales, se ha encontrado residencia continua
durante al menos un año (Heupel, Simpfendorfer, Fitzpatrick, 2010;Papastamatiou,
Friedlander, Casellec, Lowe, 2010; Dale, Meyer, Clark, 2011; Field IC, Meekan, Speed,
White, Bradshaw, 2011). Por otra parte, la residencia también se puede considerar
estacional, es decir, los individuos tienen un comportamiento de ocupar áreas discretas,
pero en un periodo de tiempo más pequeño: ya no de años sino de meses (Chapman et al.,
2015). Hablando específicamente de C. perezi, varios estudios han demostrado residencia
en un periodo prolongado de tiempo (Garla et al. 2006b y Bond et al. 2012). Así mismo,
Chapman et al., (2005) y Brooks et al (2013) muestran cómo los tiburones C. perezi
presenta residencia estacional, tipo de residencia que es complementada con fidelidad de
sitio.
La residencia depende de muchos factores, como lo son la disponibilidad de alimento y la
calidad del hábitat. Se ha determinado que los hábitats que se encuentra en bajas latitudes
generalmente se caracterizan por moderados cambios ambientales estacionales, lo que
permite que los individuos experimenten condiciones óptimas para vivir y no tengan la
necesidad de moverse (Chapman et al., 2015).
Por otra parte, filopatria, según la definición de Mayr (1963), es la tendencia de los
individuos a regresar o quedarse en sus áreas de origen o de preferencia, pero por otra parte,
siguiendo la definición de Chapman et al, (2015), este concepto se restringe solo a una
16
tendencia de individuos a regresar el área de origen, la cual puede ser el lugar de
nacimiento (filopatría natal) o la región de nacimiento (filopatría regional), así como el
lugar para la reproducción o el parto (dinámicas internas); este concepto también abarca
comportamiento de residencia y de fidelidad de sitio. Con respecto a los estudios que se han
realizado hasta al momento de C. perezi, se ha determinado filopatría en los estudios
realizados por Garla et al., (2006b), Chapman et al., (2005), Bond et al., (2012) y,
específicamente, el estudio realizado por Brooks et al., (2013) en Bahamas, mostró que los
tiburones presentan filopatría año a año.
Finalmente, se define fidelidad de sitio como el comportamiento de regresar a un área
previamente habitada después de hacer movimientos de larga distancia, estos períodos de
movimientos deben ser tan largos o más largo que el periodo de residencia (Chapman et al.,
2015). Para el caso del C. perezi, hay evidencia de que presenta fidelidad de sitio en los
estudios realizados por Chapman et al., (2005), Garla et al., (2006b), Maljković & Côté,
(2011), Bond et al., (2012), Brooks et al., (2013), Shipley et al., (2017) y Shipley et al.,
(2018). Pero este concepto de fidelidad de sitio ha variado a través del tiempo y algunos de
dichos estudios que lo plantean para C. perezi, en realidad se refieren al caso de “fidelidad
de sitio diario” o a la “reutilización” de un área de forma regular (Holland et al., 1993;
Morrissey & Gruber, 1993), pero en sí no registran movimientos de largas distancias o
patrones migratorios, los cuales hacen parte de fidelidad de sitio propiamente.
Chapman y colaboradores, en 2005, determinaron fidelidad de sitio de C. perezi en el
atolón Glover's Reef, Belice. Este estudio duró 5 meses y especificó “fidelidad de sitio
diario”, dado que vieron repetibilidad de movimientos y reutilización del área diariamente.
De igual manera, encontraron que los tiburones presentan movimientos por fuera del
hábitat muestreado y específicamente se registró un movimiento de largo alcance (50km)
en un de los tiburones, es decir, estos dos últimos patrones muestran fidelidad de sitio
según la definición de Chapman et al., (2015). Ya en el 2012, el estudio realizado por Bond
et al., (2012) observó fidelidad de sitio en Belice a partir de monitoreo acústico. Este
17
estudio se realizó en un periodo de 3 años en donde cada tiburón se monitoreó por lo
menos 1 año, planteando que los tiburones C. perezi pueden hacer movimientos por fuera
del hábitat dado que hay ausencia esporádica en la matriz de monitoreo acústico.
Por otra parte, Garla y colaboradores (2006b), a partir de métodos de captura-recaptura
(tag-recapture) y por telemetría, en un periodo de 2 años y en una zona de cría del
Archipiélago de Fernando de Noronha, Brasil, determinaron que los juveniles C. perezi
presentan fidelidad de sitio a largo plazo. De igual manera, conceptualizó fidelidad de sitio
como el comportamiento en donde se muestra que hay reutilización de sitio diariamente,
registrando esto a partir del número de detección que podría tener un tiburón en un receptor
acústico específico.
En Bahamas se han realizado diversos estudios para C. perezi, en 4 de ellos
específicamente se determinó fidelidad de sitio de esta especie. Maljković & Côté (2011)
observaron que los tiburones hembras se mantenían fieles a unos sitios de alimentación,
independientemente de si este le proporcionaba alimento o no. Esto se determinó a partir de
telemetría acústica en un periodo de 195 días, y evaluaron residencia o fidelidad de sitio
(tomando el mismo concepto como uno) observando el número de detecciones que podría
tener un tiburón en un lugar específico, dividido el número de detecciones que pudo haber
tenido el tiburón en otros lugares, es decir, no se fijaron del todo en los movimientos a gran
escala por fuera del hábitat, del lugar de muestreo o patrones migratorios. De hecho,
determinaron que los movimientos que realizaban los tiburones fueron cortos y los mismos
en todos los tiburones que muestrearon, aunque sí determinaron posibles movimientos de
hembras en un periodo de tiempo prolongado.
Por el contrario, el estudio de más de 3 años realizado en Bahamas por Brooks et al.,
(2013), considera que hay fidelidad de sitio para C. perezi dado que observaron
movimientos estacionales o migraciones anuales, una residencia estacional, una
abundancia de tiburones en una época del año (verano) y, por otra parte, observaron que la
18
abundancia en hembras en un tiempo específico y el retorno de hembras con marcas de
apareamiento puede ser un factor crucial para determinar este patrón de fidelidad de sitio.
Shipley et al., (2018), determinaron fidelidad de sitio en Bahamas a partir de telemetría
acústica con tiburones adultos C. perezi en un rango de 60 días. Observaron que uno de los
tiburones se asoció a un área altamente específica de la cresta del arrecife y exhibía un
desplazamiento horizontal limitado, es decir, se vuelve a retomar el concepto de fidelidad
de sitio a la reutilización de áreas específicas en el área en donde habitan los tiburones.
Otro estudio realizado en Bahamas por Shipley et al., (2017), determina a partir de 11
pop-up satellite archival tags que el uso en profundidad puede estar regido por la alta
fidelidad del sitio a una ubicación específica.
De esta manera, se puede concluir que el término de fidelidad de sitio se ha utilizado de
diferentes maneras por diferentes autores, y que no solo se ha tomado como retorno a un
lugar específico después de un movimiento horizontal de larga distancia, sino que también
se ha tomado como un término referente a movimientos a distancias cortas, residencias a un
sitio específico y en este último caso a una preferencia vertical del hábitat. De igual
manera, muchos de los artículos que se revisaron determinan fidelidad de sitio y relacionan
este concepto con la de residencia, en algunos casos los tomaba como uno solo.
9. Conectividad genética
La diversidad genética en las poblaciones es de gran importancia ya que esto determina la
supervivencia a largo plazo de las especies. Cuando una población decrece, esta es
susceptible a sufrir endogamia, es decir, pérdida de la diversidad genética, lo que afecta el
fitness de la población y hace que sean más susceptibles a no sobrevivir a cambios
ambientales u otras presiones como la sobrepesca (Frankham, Briscoe, & Ballou, 2002;
Domingues, Hilsdorf, & Gadig, 2018a). De igual manera, se ha comprobado que los
tiburones que están sujetos a una intensa presión de pesca, presentan menor diversidad
genética (Domingues et al., 2019). Por lo tanto, los estudios genéticos son un componente
19
importante en las políticas de manejo y conservación de la pesca de tiburones (Domingues,
Hilsdorf, & Gadig, 2018a).
Los estudios genéticos nos muestran si las poblaciones que se estudian están genéticamente
diferenciadas, si estas presentan un intercambio genético con otras poblaciones ubicadas en
diferentes zonas geográficas (conectividad genética), la estructura poblacional, prevalencia
o no de endogamia, así como nos permiten observar patrones de movimientos, migraciones
a gran escala y filopatría (Allendorf, Luikart, & Aitken, 2013; Domingues, Hilsdorf, &
Gadig, 2018). La diversidad genética de las poblaciones se determina por una combinación
de varios factores, entre los cuales están: la deriva genética, la selección y la introducción
de material genético de poblaciones externas, mediado por la migración y mezcla
reproductiva, es decir, flujo de genes y mutaciones (Allendorf et al. 2013; Ashe, Feldheim,
Fields, Reyier, Brooks, O’Connell, Skomal, Gruber, & Chapman, 2015).
FST es la proporción de variación genética debido a diferencias entre poblaciones, en otras
palabras, es una medida de divergencia entre dos supuestas poblaciones (Allendorf &
Luikart, 2009). Este valor se puede calcular a partir de ADN mitocondrial (ADNmt), el cual
es heredado por vía materna y nos muestra una parte de la historia del tiburón, aunque
también se utilizan otros marcadores genéticos como los microsatélites nucleares, los cuales
son heredados biparentalmente y por lo tanto muestran más historia que el ADNmt; estos
últimos tienen tasas de mutación más altas en comparación con el ADNmt. (Escovar,
Caballero, Espinoza & Bessudo, 2017). FST es probablemente la medida de distancia
genética más utilizada para medir restricciones en el flujo de genes, pero aparte de esta
medida, hay otras ampliamente utilizadas: GST, RST, ΦST y Jost's D.
Dado que la diferenciación entre las poblaciones depende de los niveles de flujo genético,
se esperaría que esto esté relacionado con las capacidades de dispersión de las especies y el
grado de aislamiento entre las poblaciones. Por lo tanto, se espera que el grado de
diferenciación genética sea mayor para las poblaciones con tasas de dispersión más bajas
20
que aquellas que tienen tasas altas, así como en las que se encuentran en hábitats
subdivididos en lugar de hábitats continuos, donde se puede estar gestando intercambio
genético, e igualmente aquellas de fragmentos distantes en lugar de las que se encuentran
en fragmentos más cercanos (Allendorf, & Luikart, 2009).
Por lo anterior, con respecto al flujo de genes en tiburones, se esperaría que aquellos que
presentan movimientos restringidos y residencias temporales largas en un lugar,
manifestaran una estructura de población diferente a otras. Por otro lado, se esperaría que
los tiburones que presentan migraciones y movimientos a gran escala presentaran una
estructura poblacional parecida a muchas otras poblaciones, dado que dentro de estos
movimientos se puede dar mezcla reproductiva, es decir, tendrían un flujo genético con
otras poblaciones, como por ejemplo, el tiburón gris arrecifal Carcharhinus amblyrhynchos
(Momigliano et al., 2015), el cual presenta poblaciones muestreadas sin diferenciación
genética y migraciones de hasta el 25% de los individuos. Pero este patrón de ser
migratorio y estar fuertemente conectado con otras poblaciones no se ve en todos los casos,
al contrario, varios estudios en tiburones muestran subdivisiones poblacionales fuertes,
como por ejemplo, el tiburón martillo Sphyrna lewini (Duncan, Martin, Bowen, & De
Couet, 2006) y el tiburón azul Prionace glauca (Escovar et al., 2017). Cabe señalar que la
discontinuidad genética también podría indicar barreras oceánicas que no permite la
migración a través de los océanos, y por lo tanto no hay flujo genético entre ellos.
Por lo tanto, un factor que restringe el flujo genético entre poblaciones son las barreras
geográficas, como la profundidad y las grandes extensiones oceánicas. Algunos de los
estudios que muestran este aislamiento reproductivo son: el tiburón zorro Alopias pelagicus
(Cardeñosa, Hyde & Caballero, 2014), el tiburón oceánico de puntas blancas Carcharhinus
longimanus (Camargo et al., 2016) y el tiburón de arrecife de punta blanca Triaenodon
obesus (Whitney et al., 2012). Estos estudios muestran una alta subdivisión genética, es
decir, no hay entrecruzamiento entre poblaciones, aunque sean tiburones altamente
móviles. Con respecto al Atlántico occidental, en varios estudios de tiburones se han
21
observado rupturas genéticas o flujos restringidos entre el hemisferio norte vs. hemisferio
sur (Karl, Castro, Lopez, Charvet, & Burgess, 2011; Karl, Castro, & Garla, 2012; Ashe et
al., 2015; Bernard, Feldheim, Heithaus, Wintner, Wetherbee, & Shivji, 2016; Domingues et
al., 2019). Esta ruptura genética se puede estar manifestando por las barreras oceánicas,
dado que estos dos hemisferios pueden estar separados por al menos 4150 km (Domingues
et al., 2019), y los movimientos migratorios de los tiburones no alcanzan a cubrir los
kilómetros en que pueden estar separadas las poblaciones.
Un caso específico que se ha determinado en varios estudios, es el aislamiento por distancia
(IBD), el cual muestra patrones de variación genética de la población con respecto a la
distancia geográfica, es decir, entre más alejadas las poblaciones el flujo de genes es
limitado y por lo tanto la estructura genética va ser diferente (Wright, 1938; Wright, 1943).
Este aislamiento por distancia se ha determinado en varios estudios de tiburones (Whitney
et al., 2012; Schultz et al., 2008; Ashe et al., 2015; Domingues et al., 2019). Por otra parte,
cuando las poblaciones están distribuidas continuamente, la estructura genética será
parecida gracias al flujo de genes, dado que es más probable que se produzca la
reproducción entre individuos próximos (Ashe et al., 2015), como se ha visto en Sphyrna
lewini (Duncan et al, 2006).
Como se expuso anteriormente, se ha determinado un alto grado de diferenciación entre
poblaciones a distancias geográficas considerables. Pero, ¿qué pasa con aquellas
poblaciones que se encuentran en distancias considerablemente cortas? En el Atlántico, se
ha determinado diferencias genéticas entre las poblaciones de Negaprion brevirostris (Ashe
et al., 2015) y Ginglymostoma cirratum (Karl et al., 2012). Este último estudio,
específicamente, determinó 3 grupos genéticos (Brasil, Belice y Florida y Bahamas) a partir
de ADNmt, pero este patrón cambia con los datos de microsatélites, en donde las muestras
de Atlántico noroccidental (Belice, Florida y las Bahamas) representan un solo grupo. De
igual manera, Carcharhinus signatus no demuestra ninguna diferenciación genética entre
poblaciones a partir de datos de ADNmt en el Atlántico norte (Belice, Golfo de México y
22
Costa atlántica de Estados Unidos) (ΦST) (Domingues et al., 2019). De esta manera,
podemos observar cómo algunos estudios muestran que se alcanzan a generar diferencias
genéticas entre poblaciones cercanas geográficamente, pero el resultado puede cambiar
dado el marcador genético que se utiliza.
Por otra parte, para determinar la diversidad genética de una población se tiene en cuenta la
diversidad nucleotídica y la diversidad haplotípica. Con respecto a la diversidad
nucleotídica, se ha determinado que es baja en todos los tiburones (Camargo et al., 2016;
Whitney 2012, Schultz et al., 2008; Domingues et al., 2019), pero en el caso de tiburones
de cuerpo grande y con movimientos extensos, esta diversidad aumenta (Bradshaw 2007).
En Brasil se ha registrado que esta diversidad nucleotídica es baja con respecto a otros
sitios, específicamente el Atlántico norte, en las especies Negaprion brevirostris (Ashe et
al., 2015) y Carcharhinus signatus (Domingues et al., 2019). En el género Carcharhinus,
esta diversidad genética se puede ver plasmada en un diagrama de dispersión realizado por
Domingues y colaboradores en 2019, en el cual muestran la diversidad de haplotipos y
nucleótidos basada en la región de control de ADN mitocondrial: Imagen 3; C. perezi, en
este caso, es uno de los tiburones con menor valor de diversidad genética.
23
Imagen 3. Diagrama de dispersión diversidad genética realizado género Carcharhinus por
Domíngues et al., (2019).
Con respecto a C. perezi, solo se ha realizado un estudio de conectividad genética y de
estructura poblacional de tiburones de Bahamas, Belice, Brasil, Islas Caimán e Islas
Vírgenes (Estados Unidos) (Imagen 4). Este estudio realizado por Bernard y colaboradores
(2017), determinó que el nivel de conectividad genética entre las poblaciones dependía del
contexto, es decir, los tiburones que ocupan hábitats aislados exhibieron una mayor
diferenciación genética en comparación con los tiburones que ocupan hábitats de arrecifes
semi aislados o continuos. En este caso en especifico, Brasil se diferenció
significativamente de Bahamas, Belice y las Islas Caimán, y en menor medida de Islas
Vírgenes (Estado Unidos). Islas Vírgenes, por otra parte, mostró un grado de conectividad
igual para ambos grupos genéticos. Es decir, estos datos concuerdan con patrones de
aislamiento por distancia (IBD), que se ha determinado en varios estudios de tiburones
(Whitney et al., 2012; Schultz et al., 2008; Ashe et al., 2015; Domingues et al., 2019). De
24
esta manera, se puede afirmar que entre mas cercanas las poblaciones, las diferencias
genéticas son menores y la estructura genética será parecida gracias al alto flujo genético
(Duncan et al, 2006; Ashe et al., 2015).
Imagen 4. Mapa de la distribución de las ubicaciones muestreadas del tiburón de arrecife
del Caribe (Carcharhinus perezi) en el estudio de Bernard et al., (2017). donde A, Atol das
Rocas y Fernando de Noronha; BA, Bahamas; BE, Belice; BR, Brasil; CA, Islas Caimán;
USVI, Islas Vírgenes de los Estados Unidos.
Por otra parte, Bernard y colaboradores (2017) identificaron fuertes diferencias genéticas
significativas entre los sitios de muestreo del hemisferio norte y sur, con lo que Brasil
muestra estar desconectado genéticamente de las demás poblaciones (msat FST > 0.017;
CR-ND4 ΦST > 0.013). Los autores encontraron dos grupos genéticos distintos a partir de
microsatélite (Imagen 5), el primer grupo es Brasil y el segundo grupo abarca Bahamas,
Islas Caimán y Belice. Esta ruptura genética entre los dos hemisferios, como se vio
anteriormente, se ha determinado en otros estudios de tiburones (Karl et al., 2011; Karl et
al., 2012; Ashe et al., 2015; Bernard et al., 2016; Domingues et al., 2019), con lo cual se ha
concluido que una de las razones del por qué se da esto son las barreras geográficas.
25
Imagen 5. Gráfico DISTRUCT del estudio de Bernard et al., (2017).
Con respecto a las poblaciones cercanas del Atlántico noroccidental, Bernard et al., (2017)
detectaron diferencias genéticas de C. perezi entre Belice vs Islas Vírgenes, al igual que
Bahamas vs Islas Caimán. Estos resultados de diferencias genéticas se han visto en los
estudios de Ashe et al., (2015), y Karl et al., (2012). En este caso específico hay una
distancia considerable entre los dos extremos de muestreo, que tienen un amplio intervalo
de océano e islas, pudiendo esto ser la razón de la diferencia genética. De igual manera este
estudio obtuvo que Belice se diferenciaba matrilinealmente con la poblaciones de Bahamas
e Islas caimán, esto se podría deber a que los tiburones en Belice presentan comportamiento
filopátrico.
Por otra parte, C. perezi muestra una baja diversidad genética, comparado con otros
tiburones del género Carcharhinus y a otros tiburones en general. Esta baja diversidad
genética, al igual que una historia de población muy superficial según el ADN mitocondrial
(el 84% de los tiburones muestreados compartieron haplotipo mitocondrial CR-ND4),
sugieren fluctuaciones demográficas históricas. Este dato concuerda con otros estudios de
tiburones que se distribuyen en el atlántico occidental, los cuales son: tiburón nodriza
Ginglymostoma cirratum (Karl et al., 2012) y tiburón sedoso Carcharhinus falciformis
(Domingues, Hilsdorf, Shivji, Hazin, & Gadig, 2018b). Se ha sugerido que la causas de
estas fluctuaciones poblacionales se debe a los cambios del nivel del mar durante la época
del pleistoceno, cambios climáticos y de hábitat.
26
Podemos concluir que hasta el momento, C. perezi genéticamente muestra el mismo patrón
que otros estudios de tiburones han demostrado, el cual es aislamiento por distancias. El
hemisferio norte y sur del atlántico occidental están genéticamente bien diferenciados por la
barrera geográfica oceánica. De igual manera, obtuvieron separación genética entre Brasil
con respecto al hemisferio norte y Belice con respecto a las demás población muestreadas
del hemisferio norte (ADNmt), concordando con los datos de movimiento de esta especie
(Chapman et al., 2005; Garla et al., 2006b).
10. Reserva de la Biosfera Seaflower
El Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina está localizado entre los
paralelos 12° y 16° de latitud norte y los meridianos 78° y 82° de longitud oeste y cubre
una superficie terrestre de 52.5 km2. Comprende las islas de San Andrés, Providencia,
Santa Catalina y varios cayos, bancos y bajos (Caldas, 2002; De los Ríos & Cabrera, 1986).
El clima es típicamente tropical con altas humedades durante la mayor parte del año: la
humedad relativa promedio oscila entre 79% y 83% en la isla de San Andrés y entre 76% y
83% en la isla de Providencia. El régimen de lluvias es monomodal en esta zona, es decir,
con un período lluvioso y un período seco durante el año: el período seco se extiende entre
los meses de enero y abril, la temporada lluviosa comprende los meses de mayo a
diciembre. La precipitación promedio anual de la isla de San Andrés es de 1.898 mm, en la
isla de Providencia el total de lluvia anual es de 1.635 mm (CORALINA-INVEMAR,
2012).
Las temperaturas son elevadas y constantes durante el año, la temperatura media anual en la
isla de San Andrés es de 27,4ºC., mientras que en la isla de Providencia la temperatura
tiende a ser más alta, alcanzando un promedio anual de 30ºC. Con respecto a la
oceanografía del archipiélago, la distribución horizontal de la temperatura superficial en su
área es de alrededor de 28ºC, y se ha registrado la temperatura de 27°C a los 100 m de
profundidad cerca de la isla de San Andrés, a los 500 m esta temperatura baja hasta los
27
10°C y en los 900 m a 5°C (CORALINA-INVEMAR, 2012). Así mismo, el archipiélago
está localizado bajo la influencia de la Zona de Confluencia Intertropical (ZCIT), es decir,
es donde se da la convergencia de los vientos alisios del sureste y noreste, estos últimos se
caracterizan por ser débiles pero con alta persistencia, y estas convergencias generan
nubosidad y pluviosidad (CORALINA-INVEMAR, 2012).
La Reserva de la Biósfera Seaflower (SFBR) fue declarada en el año 2.000 por la
UNESCO, tiene un área aproximada de 180,000 km2 y cubre la extensión del Archipiélago
de San Andrés, Providencia y Santa Catalina (CORALINA-INVEMAR, 2012). Esta
reserva tiene un Área Marina Protegida (AMP) de 65,000 km2 y proporciona protección
para mantener a largo plazo a todos o a parte de los recursos naturales, especies y
ecosistemas que la componen. De igual manera, la reserva busca conservar, restaurar y
preservar especies, hábitats y procesos ecológicos que han sido afectados, esto para
garantizar la sostenibilidad de sus recursos costeros y marinos (CORALINA, 2016).
“El AMP Seaflower posee tres secciones administrativas: Sección Norte incluye los
bancos de Luna Verde, Quitasueño, Serrana, Roncador, abundantes elevaciones
submarinas y aguas oceánicas y ocupa un área total 37.522 km2. La Sección Central
incluye la plataforma de las islas de Providencia y Santa Catalina, el banco de Julio
y aguas oceánicas circundantes con un área total de 12.716 km2. Sección Sur
incluye la plataforma de la isla de San Andrés y los bancos East-South-East
(Bolívar), South-South-West (Albuquerque) y los bancos llamados Martínez y Far
con un área total de 14.780 km2.
En su interior, el AMP Seaflower estableció cinco diferentes tipos de zonas, a saber:
Preservación (No Entry), para las áreas de mayor restricción donde solo están
permitidas las actividades de investigación y monitoreo de efectividad.
Conservación (No Take), para las áreas donde no están permitidas las actividades
extractivas, pero se permiten los deportes náuticos de bajo impacto. Protección de
28
Recursos Hidrobiológicos (Artisanal fishing), para áreas exclusivas dedicadas a la
pesca artesanal por pescadores tradicionales y otras actividades de educación y
monitoreo. Uso Especial (Special Use), para las áreas donde se desarrollan diversos
tipos de usos y actividades: recreativas, canales de acceso a los puertos, deportes
náuticos, regulados para reducir los impactos. Uso General (General Use), para las
áreas sin mayores restricciones donde se pueden desarrollar de manera controlada y
sostenible actividades, toda vez estas mantengan la calidad de las aguas y la
integridad de los ecosistemas.” (CORALINA-INVEMAR, 2012, pp 26)
Imagen 6. Secciones administrativas del AMP Seaflower y zonificación interna (tomado de:
CORALINA-INVEMAR, 2012).
La riqueza y biodiversidad en esta reserva es alta comparada a otros sitios, ya que las
condiciones térmicas que presenta la reserva se consideran óptimas para el desarrollo de
arrecifes, los remolinos ciclónicos que se dan en el archipiélago son los responsables
del movimiento de nutrientes de aguas frías a aguas cálidas, generando productividad en el
mar. De igual manera la SFBR tiene uno de los sistemas arrecifales más extensos del
29
Atlántico, constituye la mayor extensión de arrecifes coralinos de Colombia (Díaz, Barrios,
Cendales, Garzón-Ferreira, Geister, López-Victoria, Ospina, Parra-Velandia, Pinzón,
Vargas-Ángel, Zapata & Zea, 2000), y es la tercera barrera coralina más grande del mundo.
Esta presenta una gran riqueza y diversidad de peces (más de 400 especies registradas),
corales, esponjas, gorgonáceos, macroalgas, caracoles, langostas, aves, entre otros
(CORALINA-INVEMAR, 2012). Cabe resaltar que en la SFBR habitan tres de las siete
especies vivas de tortugas marinas, siendo un lugar importante para el periodo de anidación
de estas especies (Ramirez-Gallego & Barrientos-Muñoz, 2020).
Imagen 7. Descripción de diversidad presentes en el complejo arrecifal de Isla de
Providencia (tomado de: CORALINA-INVEMAR, 2012)
Con respecto a los tiburones, se ha demostrado que los patrones de distribución de la
biodiversidad se asocian generalmente con gradientes latitudinales, de temperatura y por
rangos batimétricos (Menni, Jaureguizar, Stehmann, & Lucifora, 2010; Guisande, Patti,
Vaamonde, Manjarrés-Hernández, Pelayo-Villamil, García-Roselló, Gonzalez-Dacosta,
Heine, & Granado-Lorencio, 2013). Generalmente la riqueza de especies aumenta en la
zona ecuatorial, en las plataformas continentales y en latitudes intermedias: limitada dentro
del trópico de cáncer y el trópico de capricornio con latitud 23° norte y 23° sur (Guisande et
al., 2013; Lucifora, García, & Worm, 2011). Por otra parte, se ha determinado que los
30
centros de riqueza y endemicidad de las especies de tiburones tienden a ser
geográficamente pequeños, con solo unas pocas áreas que albergan una riqueza y
endemicidad desproporcionadamente grande de especies (Guisande et al., 2013; Lucifora et
al., 2011).
Los estudios que se han realizado dentro de SFBR, con respecto a los tiburones, han
determinado una gran variedad de familias y especies, 21 especies de tiburones en total
(Castro-González y Ballesteros-Galvis, 2009). Por una parte, Caldas (2002) registró la
ictiofauna acompañante de la pesca industrial con palangre horizontal de fondo en el
archipiélago y encontró 1 especie de la Familia Ginglymostomatidae y Squalidae, 2
especies de la familia Triakidae y Hexanchidae y 6 especies de la familia Carcharhinidae.
Por otro lado, el estudio realizado por Ballesteros (2007) se centró en determinar la
composición de capturas de pesquería industrial de tiburones en el archipiélago y registró
10 especies de la familia Carcharhinidae, 1 especie de la familia Sphyrnidae,
Ginglymostomatidae y Lamnidae, este segundo estudio determinó que las especies más
abundantes fueron C. perezi seguida por C. falciformis y G. cirratum (Imagen 8). Por otra
parte, también determina que dentro de las 3 especies más capturadas, C. perezi y G.
cirratum, tenían un porcentaje de captura de juveniles mayor al 70%. Se puede concluir con
todo ello que se ha demostrado una abundancia significativa de la familia Carcharhinidae y
su vulnerabilidad a la captura por pesca industrial (Ballestero, 2007; Caldas, 2002).
31
Imagen 8. Composición de las captura de tiburones en el Archipiélago de San Andrés y
Providencia y Santa Catalina, estudio realizado por Ballesteros, Pesquería industrial de
tiburones en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina: una primera
aproximación (2007).
Con respecto a las áreas marinas protegidas y a las implicaciones que tienen en las
poblaciones de tiburones, se ha determinado que estas, al ser las menos perturbadas, son
las más utilizadas por los tiburones y tienen efecto positivo significativo en su presencia,
biodiversidad, densidad y biomasa (Garla et al., 2006b; Garla et al., 2006a; Bond,
Babcock, Pikitch, Abercrombie, Lamb, Chapman, & Laudet, 2012; Bond,
Valentin-Albanese, Babcock, Abercrombie, Lamb, Miranda, A., Pikitch, & Chapman,
2017) Estas son medidas de conservación y gestión de pesca local implementadas
actualmente que benefician a los tiburones arrecifales y específicamente a C. perezi
(Chapman et al., 2005; Garla et al., 2006b).
32
Se debe tener en cuenta que estas áreas son de gran ayuda en aquellos sitios donde los
tiburones son residentes y no presentan rangos de movimientos amplios. Las zonas de cría
demuestran tener tiburones de actividad restringida y exhiben fidelidad del sitio diario,
estos sitios son utilizados sobre todo por juveniles, donde los movimientos son restringidos,
razón por la cual las áreas marinas protegidas son importante en estas zonas. Pero a medida
que estos tiburones crecen sus movimientos se extienden y se deben reconsiderar la utilidad
de las áreas marinas protegidas (Garla et al., 2006b).
Con ello surgen las siguientes preguntas: ¿pueden las reservas marinas beneficiar también a
los tiburones que son potencialmente móviles y con migraciones de largas distancias?, y si
es así ¿en qué momento estas áreas marinas protegidas dejan de ser efectivas? El estudio
realizado por Dwyer y colaboradores en el 2020, muestra que los rangos de movimientos de
las especies, la abundancia de la especie y la presión de pesca, son lo que determinan qué
tan grandes deben ser las áreas marinas protegidas. Así mismo, determina que éstas deben
ser de por lo menos 50 km, es decir es 5 veces más grande al área media registrada de
AMP, la cual es 9,4 km, y esta área debe ser estrictamente de ‘No Take’ para reducir
sustancialmente la mortalidad por pesca.
11. Conservación
Los tiburones presentan muchos desafíos a la hora de su conservación ya que son muy
susceptibles a la sobrepesca y debido a sus características de vida: tasas de crecimiento
lentas, madurez sexual tardía, baja fecundidad, tamaño relativamente grande y los amplios
patrones de migración que pueden tener algunas de estas especies. Estas características
hacen que las extracciones de tiburones sea altamente impactante y que la conservación de
estos sea compleja (Walker, 1998). Según un modelado del ecosistema realizado por
Bascompte y colaboradores (2005), se sugiere que la sobreexplotación de grandes tiburones
como C. perezi podría afectar la estructura de la comunidad en los arrecifes de coral del
Caribe.
33
Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN, la especie C. perezi se encuentra
categorizada como “Casi Amenazada”, pero con una tendencia en la población de decrecer
(Rosa et al., 2006). Su principal amenaza son las capturas incidentales en pesquerías
artesanales y comerciales, ya que es de gran interés pesquero tanto por la pesca industrial
con palangre (Compagno, 1984), como por la pesca artesanal con mallas y anzuelos. Es
apetecido para consumo humano, sus pieles para artículos de cuero, su hígado para aceite,
su carne para harina de pescado (Navia et al., 2011), sus aletas para consumo de sopa de
aleta de tiburón en Asia (Cardeñosa et al., 2018) y las mandíbulas para fines ornamentales
(Rosa et al., 2006). En Colombia es capturado para el consumo local, nacional e
internacional (Navia et al., 2011).
Por otra parte, se ha convertido en la principal especie sobre la que se centran actividades
de ecoturismo en Las Bahamas y en otros lugares del Caribe (Compagno, 2002; Maljković
y Côté, 2011). Una de las principales actividades del ecoturismo es la alimentación de
tiburones, con respecto a la cual se han planteado varias preguntas de cómo el turismo
puede estar afectando las poblaciones de tiburones y el comportamiento y los movimientos.
El estudio realizado por Maljković & Côté, en 2011, concluye que los patrones de
movimiento no están siendo afectados por este tipo de actividad en Bahamas
específicamente. Por otra parte, se ha planteado si esta actividad es buena para la
conservación de los tiburones en un rango geográfico y se ha determinado que esta forma
de turismo representa un buen potencial para cambiar las ganancias económicas de la
explotación extractiva a la explotación sin consumo (Maljković & Côté, 2011; Meyer,
Dale, Papastamatiou, Whitney, & Holland, 2009).
En Colombia específicamente, la abundancia y la ocurrencia del tiburón C.
perezi capturados por pesca de embarcaciones (“pesca blanca/industrial”), es mayor
comparado con otras especies de tiburones arrecifales (Ballesteros, 2007; Caldas, 2002). En
el 2002, se registra que esta especie de tiburón representó el 39% de la captura por
ocurrencia en la pesquería de palangre de fondo del Archipiélago de San Andrés,
34
Providencia y Santa Catalina, y sus tamaños oscilan entre 90 a 180 cm de longitud total
(Caldas, 2002). Posteriormente estos porcentajes de captura aumentaron, según datos del
trabajo de grado de Ballesteros (2007), en la pesca industrial con palangre se obtuvo un
porcentaje de captura del 67.76%, una frecuencia del 97.73% y se dio captura de juveniles
mayor al 70%. La captura en gran proporción de juveniles también se ha reportado en el
Archipiélago los Roques, Venezuela (Tavares, 2009). Posteriormente se daría la
prohibición de pesca artesanal e industrial de los tiburones en el Archipiélago.
Un estudio importante que se tiene que tomar en consideración para la conservación de
tiburones en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina es el que realizó
Castro-González y Ballesteros-Galvis (2009), en donde clasifican los tiburones según su
vulnerabilidad de pesca, este valor se basa en varios factores: categoría de IUCN, si la
especie es objeto de pesca dirigida, la frecuencia de su ocurrencia, si es pesca incidental, si
la especie está siendo afectada por varias pesquerías y finalmente si se captura un alto
porcentaje de juveniles. Con respecto a estas medidas, se determinó que C. perezi es de
prioridad alta respecto a la vulnerabilidad por pesca y que la proteccion y conservacion de
esta especie es fundamental. Finalmente, cabe aclarar que la abundancia relativa de esta
especie es 6 veces más alta en lugares donde se prohíbe la pesca de tiburones en el caribe
(Seaflower y Bahamas) que en el resto del mar Caribe (Cardeñosa, datos sin publicar).
Con respecto a los decretos que se han realizado para el control de pesquería de tiburones,
en el 2007 el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural asignó para el archipiélago la
pesca blanca de 1.200 ton, de las cuales corresponden 360 ton a la pesca artesanal y 840 ton
a la industrial. Por otra parte, en el 2004, 2005 y 2006 se registró que los volúmenes de la
pesca artesanal en la isla de San Andrés son inferiores a una tonelada, lo que
posteriormente ayudaría a que se establecieran normas de manejo y control de pesca
(Castro-González y Ballesteros-Galvis, 2009).
35
El 24 de septiembre del 2008, el Instituto Colombiano Agropecuario-ICA expidió la
Resolución No 0333 la cual prohíbe la pesquería industrial y artesanal dirigida a tiburones
en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. Posteriormente, el 17 de
abril 2013, la Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca —AUNAP, expidió la Resolución
No. 0375, por la cual se prohíbe el aleteo de tiburón en Colombia y se reglamentan los
procedimientos para su manejo y control.
El 29 de agosto del 2017 se publicó la resolución 1743, la cual unifica las medidas de
ordenación, administración y control del recurso pesquero denominado tiburones y rayas en
el territorio nacional. Esta resolución prohíbe, frente a las especies de tiburones y rayas, la
pesca industrial y artesanal en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa
Catalina, de igual manera prohíben la comercialización y distribución de subproductos
derivados de tiburón y prohíben las práctica de aleteo. Con respecto al archipiélago, se
permite un porcentaje de captura incidental no mayor a 5% en la pesca industrial y para la
pesca artesanal un porcentaje de captura incidental no mayor al 5% de la captura total de
una faena de pesca en cualquier época del año, por otra parte, el aprovechamiento de este
recurso será de uso exclusivo para abastecer la seguridad alimentaria de las comunidades
del archipiélago.
Finalmente, la resolución 000350 de 2019 del Ministerio de Agricultura, establece las
cuotas de pesca artesanal para el 2020. Con respecto al Caribe, se permite 125 ton de
tiburón y 5,2 ton de aletas de la especie Carcharhinus falciformis (tiburón sedoso), y con
respecto a el Pacífico, se permite 350 toneladas, valores mucho menores a los que se
permitían en el 2007.
Conclusiones
Se han realizado pocos estudios con tiburones en el Archipiélago de San Andrés,
Providencia y Santa Catalina, los datos que se encuentran publicados actualmente son datos
tomado de pesquería industrial, los cuales muestran una gran abundancia de especies de
36
tiburones, y específicamente C. perezi, al igual que un riesgo alto por ser pescado en gran
proporción, principalmente los juveniles. Sin embargo, actualmente se están haciendo más
investigaciones en la abundancia de tiburones que habitan la Reserva de la Biosfera
Seaflower, con datos de cámaras subacuáticas (Cardeñosa et al., datos sin publicar).
C. perezi ha registrado un amplio rango de profundidades y específicas preferencias de
hábitats gracias a los estudios realizados en Belice por Chapman et al., (2005), Chapman et
al., (2007) y Pikitch et al., (2005), los cuales demuestran una caracterización del hábitat
detallada, al igual que porcentaje de preferencias de los tiburones en cada uno. Estos
estudios no se han realizo en la Reserva de la Biosfera Seaflower y son fundamentales dado
que muestran en qué partes de la Reserva se están ubicando o están prefiriendo con lo cual
podríamos saber si prefiere áreas en donde está la zona estricta de (No take) o si se
encuentra distribuido ampliamente por el área marina protegida.
De igual manera, los estudios de movimiento en los tiburones son fundamentales, para
determinar las preferencias de un tiburón a una zona específica al igual que determinar en
general los patrones de dispersión que pueden tener. El estudio realizado por Chapman y
colaboradores en 2005 muestra los movimientos del tiburón en un rango de hábitat amplio
en Belice, y describe cómo los tiburones se están saliendo del área marina protegida, con lo
cual se pueden determinar mejor las áreas marinas protegidas, teniendo en cuenta qué
lugares los tiburones prefieren y cuál es el rango de movimiento.
Aunque los estudios de movimientos han demostrado que este tiburón presenta fidelidad de
sitio diario y en algunos casos movimientos cortos, también se pudo observar amplio rango
de movimiento horizontal como vertical. Por lo tanto, para determinar posibles medidas de
conservación en la SFBR, se tienen que determinar esos patrones de movimiento.
Por último, cabe señalar que no se ha reportado ningún estudio genético poblacional del
tiburón C. perezi en Colombia, ni se han monitoreado movimientos o migraciones de estos
tiburones en la SFBR. Estos reportes, al igual que el conocimiento sobre la biología y
37
ecología del tiburón, las estrategias reproductivas, las historias de vida y la ecología trófica,
son fundamentales para plantear métodos de conservación y para determinar la extensión de
las áreas marinas protegidas estrictas (No take).
Las sugerencias para futuros proyectos son: reportar movimientos, abundancia de
Carcharhinus perezi, al igual determinar la diversidad genética y la estructura de la
población del tiburón coralino en la Reserva de la Biosfera Seaflower y la posible
conectividad entre las poblaciones muestreadas del Mar Caribe y otras poblaciones
previamente estudiadas en el Atlántico, así como determinar unidades de población
genética en todo el océano Atlántico.
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