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Control biológico de trips en el cultivo de frutilla del noreste de Buenos Aires: tasa de
depredación de Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) y su interacción con
Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae).
Tesis presentada para optar al título de Magister de la Universidad de Buenos Aires,
Área Producción Vegetal
Escuela para Graduados Alberto Soriano, Facultad de Agronomía
David Elber Núñez Naranjo
Ing. Agrónomo (Universidad Central del Ecuador, 2009)
Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores
(CEPAVE, CCT La Plata CONICET-UNLP)
Escuela para Graduados Ing. Agr. Alberto Soriano
Facultad de Agronomía – Universidad de Buenos Aires
COMITÉ CONSEJERO
CONSEJERO PRINCIPAL: (Firma)
Nancy Mabel Greco
Licenciado en Biología (Orientación Zoología) (UNLP)
Doctor en Ciencias Naturales (UNLP)
CONSEJERO: (Firma)
María Gabriela Luna
Licenciado en Biología (Orientación Zoología) (UNLP)
Doctor en Ciencias Naturales (UNLP)
JURADO DE TESIS
DEDICATORIA
AGRADECIMIENTOS
DECLARACIÓN
Declaro que el material incluido en esta tesis es, a mi mejor saber y entender, original
producto de mi propio trabajo (salvo en la medida en que se identifique explícitamente las
contribuciones de otros), y que este material no lo he presentado, en forma parcial o total,
como una tesis en ésta u otra institución.
ÍNDICE GENERAL
Dedicatoria
Agradecimientos
Declaración
Resumen
Abstract
Capítulo I. Introducción
I.1. Marco teórico de la investigación, hipótesis y objetivos.
I.2. Sistema de estudio: el cultivo, la plaga y los depredadores.
I.2.1. El cultivo de frutilla
I.2.2. La plaga Frankliniella occidentalis
I.2.3. El depredador Orius insidiosus
I.2.4. El depredador Neoseiulus californicus
Capítulo II. Metodología
II.1. Identificación taxonómica de los trips
II.2.Establecimiento de colonias en el laboratorio
II.3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre su presa principal F. occidentalis
II.4. Tasa de consumo de arañuelas por el depredador O. insidiosus
II.5. Depredación intragremio (DIG) entre O. insidiosus y N. californicus
II.6. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo
II.7. Efecto de la DIG sobre el control de T. urticae
II.8. Abundancia de trips, N. californicus y O. insidiosus en flores de frutilla
Capítulo III. Resultados
III.1. Especie/s de trips en el cultivo de frutilla del noreste de la Provincia de Buenos
Aires.
III.2. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre F. occidentalis
III.3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre T. urticae
III.4. Depredación intragremio de O. insidiosus sobre N. californicus
III.5. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo
III.6. Efecto de la depredación intragremio sobre el control biológico de T. urticae
III.7. Abundacia de trips, N. clifornicus y O. insidiosus en flores de frutilla
Capítulo IV. Discusión
Bibliografía
ÍNDICE DE CUADROS
ÍNDICE DE FIGURAS
RESUMEN
ABSTRACT
CAPÍTULO I.
Introducción
I.1. Marco teórico de la investigación, hipótesis y objetivos.
La provincia de Buenos Aires es la principal productora de hortalizas del país
(Colamarino et al. 2006). En estos cultivos existen numerosos artrópodos plaga (arañuelas,
polilla del tomate, pulgones, moscas blancas, trips, etc.) que son controlados mediante el
empleo de plaguicidas químicos, particularmente de amplio espectro (Polack 2008). El uso
indiscriminado de estos productos tiene consecuencias sociales y ecológicas desfavorables
(Pimentel y Greiner 1996, Pimentel et al. 1999). Entre los efectos negativos más
importantes pueden mencionarse la reducción de la diversidad de especies benéficas en los
agroecosistemas hortícolas, la resistencia de las plagas, la aparición de plagas secundarias,
el disturbio de las interacciones ya existentes entre enemigos naturales y plagas (Isaacs et
al. 2009, Gabarra 2002) y la contaminación de alimentos, que en su mayor parte se
consumen frescos. Como alternativa, los depredadores y parasitoides juegan un rol clave
como agentes potenciales de control biológico en el marco del Manejo Integrado de Plagas
contribuyendo a disminuir el uso de plaguicidas en numerosos países (Jervis 2005, Kogan
& Jepson 2007, Thompson & Hoffmann 2010, van Lenteren 2011).
El control biológico consiste en la utilización de enemigos naturales para reducir el
daño causado por las plagas. A nivel mundial se comercializan aproximadamente 230
especies de enemigos naturales para el manejo de distintas plagas agrícolas (van Lenteren
2011). En América Latina existen programas de control biológico en ejecución,
principalmente en México, Colombia, Brasil y Chile. En la Argentina, el interés por el
mismo es creciente (Bueno, 2005), y en la actualidad se conocen algunos ensayos
preliminares de liberaciones aumentativas de agentes de biocontrol en cultivos hortícolas,
como por ejemplo, en pimiento, tomate y cucurbitáceas, de los himenópteros parasitoides
Encarsia formosa Gahan y Eretmocerus corni Haldeman (Hymenoptera: Aphelinidae) para
el control de B. tabaci (Cáceres et al. 2004, Botto et al. 1997); y en pimiento y frutilla, del
ácaro depredador Neoseiulus californicus McGregor (Acari Phytoseiidae) para el control de
la arañuela de las dos manchas Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) y de la
chinche depredadora Orius insidiosus Say (Hemiptera: Anthocoridae) para el control del
trips de las flores Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae),
(González, 1992; Saini et al., 2003; Polack et al. 2008, Lefebvre et al. 2013).
El cultivo de frutilla, Fragaria x ananassa Duchesne (Rosales: Roseceae), es
importante dentro de la producción fruti-hortícola en la Argentina, tanto para consumo
interno como para exportación (Molina et al. 2007), Mangione y Liverotti 2014). En este
cultivo las plagas principales son la arañuela de las dos manchas (T. urticae) y los trips,
principalmente F. occidentalis) (SINAVIMO 2014; Angulo, 2009; Greco et al., 2001;
Gugole, 2012; Henning, et al. 2011; Seidán, 2014). Si bien se conoce que F. occidentalis es
la especie de trips más frecuente en frutilla a nivel mundial, tanto en cultivos protegidos
como a cielo abierto (Atakan, 2011), aún no han sido determinadas las especies presentes
en el cultivo de frutilla de la Provincia de Buenos Aires, ni su abundancia relativa. El
control químico es la herramienta más utilizada en la Argentina para esta plaga, sin
embargo resulta muchas veces ineficaz, además de conducir a la aparición de resistencia. El
control biológico a través del uso de enemigos naturales, en particular de los depredadores
Neoseiulus spp. para el control de trips, es una estrategia que se utiliza en numerosos países
(Gonzales, 2012) y es promisoria para el manejo de plagas en el cultivo de frutilla del
noreste de Buenos Aires.
El uso de varios enemigos para el control biológico de una o más plagas en el
mismo sitema, implica interacciones complejas dentro y entre distintos niveles tróficos
dentro del agroecosistema.
Las comunidades de plagas y enemigos naturales están formadas por tramas tróficas
complejas (Polis y Strong 1996; Holt y Huxel 2007), donde las especies están conectadas
por múltiples enlaces que implican el traspaso de energía, desde niveles tróficos inferiores
hacia los superiores. En la mayoría de ellas los depredadores generalistas, quienes se ubican
en los niveles superiores, incluyen en su dieta a otros depredadores (Straub y Snyder,
2006). Una de las interacciones comunes en las comunidades ecológicas es la depredación
intragremio (DIG), que ocurre cuando dos consumidores que comparten un recurso son
potenciales competidores y participan también en una interacción depredador-presa, ya que
uno consume al otro o ambos se consumen mutuamente. Si la interacción es unidireccional,
intervienen: la presa compartida (herbívoro), la presa intragremio (depredador que consume
sólo a la presa), y el depredador intragremio (depredador que consume tanto la presa
compartida como la presa intragremio). La DIG es un fenómeno generalizado entre agentes
de control biológico (Snyder et al. 2005; Rosenheim y Harmon 2006; Holt y Huxel 2007),
con efectos positivos, negativos o neutros sobre el mismo. La teoría predice que el
depredador intragremio suprimirá la población de la presa intragremio, permitiendo así que
la población del herbívoro aumente, causando el fracaso del Control Biológico. La
coexistencia solo podría lograrse si la presa intragremio tiene alguna ventaja competitiva
sobre el depredador intragremio (Polis y Holt 1992). Se han planteado varias hipótesis para
explicar la discrepancia entre teoría y evidencia, relacionadas con la densidad del
herbívoro, el otro tipo de depredación, el tiempo de la interacción, la composición trófica
del ensamble de enemigos naturales y la complejidad del hábitat (Janssen et al. 2007). Un
factor muy importante en la intensidad y el resultado de esta interacción es la selectividad
alimentaria, así como la movilidad y el tamaño relativo de las presas, y las características
de la planta hospedadora (Madadi et al. 2009). Definir la naturaleza, el alcance y el impacto
de la DIG en los sistemas agrícolas caracterizados por múltiples enemigos naturales, es
fundamental para el diseño y la eficiencia de los programas de control biológico en el
marco de l Manejo Integrado de Plagas (Holt y Huxel 2007).
El presente estudio aborda las interacciones tróficas relevantes en la utilización de los
depredadores O. insidiosus y N. californicus como agentes de control biológico de F.
occidentalis y T. urticae respectivamente, en el cultivo de frutilla (Figura 1).
Figura 1. Interacciones tróficas entre dos plagas (T. urticae y F. occidentalis) y sus
enemigos naturales (N. californicus y O. insidiosus) en el cultivo de frutilla. Las líneas
discontinuas indican presas alternativas para los depredadores y las líneas continuas señalan
el alimento principal de cada especie.
Se conoce que N. californicus tiene como presa preferida a T. urticae pero también se
alimenta de ninfas de trips (Makoto et al. 2005). Orius insidiosus prefiere alimentarse de F.
occidentalis, aunque también consume T. urticae (Xu et al. 2005) y ha sido documentada la
DIG entre especies de Orius y Neoseiulus (Madadi et al. 2009) (Figura 1). Esta última
interacción podría afectar el control biológico que ejerce N. californicus sobre T. urticae.
Hipótesis de trabajo
Se plantea como hipótesis de este trabajo que O. insidiosus es un agente potencial de
control biológico de trips en frutilla del noreste de la provincia de Buenos Aires; que
además consume a N. californicus, el depredador principal de la arañuela de las dos
manchas, y esta interacción de DIG puede afectar negativamente el control de T. urticae. Se
espera encontrar que: a) la tasa de consumo de individuos de poblaciones locales de O.
insidiosus sobre ninfas y adultos de F. occidentalis en frutilla sea alta, b) que O. insidiosus
consuma individuos de T. urticae, c) que O. insidiosus consuma individuos de N.
californicus, d) que la DIG entre poblaciones locales de ambos depredadores afecte
negativamente el control biológico de T. urticae por N. californicus.
Objetivos
Objetivo general: obtener conocimientos sobre las interacciones depredador-presa O.
insidiosus-F. occidentalis y O. insidiosus-T. urticae, así como sobre la interacción de DIG
O. insidiosus-N. californicus. La finalidad es evaluar las implicancias de estas interacciones
en el control biológico de las principales plagas del cultivo de frutilla del noreste de Buenos
Aires.
Objetivos específicos:
1. Identificar taxonómicamente a nivel de especie los trips presentes en el cultivo
frutilla de la región.
2. Estimar la tasa de consumo del depredador O. insidiosus sobre su presa principal, F.
occidentalis, en el laboratorio.
3. Estimar la tasa de consumo del depredador O. insidiosus sobre su presa alternativa,
T. urticae, en laboratorio.
4. Estimar la depredación intragremio (DIG) de O. insidiosus sobre N. californicus en
el laboratorio.
5. Evaluar el control biológico de F. occidentalis por O. insidious a semicampo.
6. Evaluar el efecto de la DIG O. insidiosus – N. californicus sobre el control de T.
urticae a semicampo.
7. Estimar en el campo la abundancia de F. occidentalis, T. urticae, O. insidiosus y N.
californicus.
I.2. Sistema de estudio: el cultivo, la plaga y los depredadores.
I.2.1. El cultivo de frutilla.
El cultivo de frutilla, perteneciente a la familia Rosaceae y al género Fragaria,
aparece en estado silvestre en América, Asia y Europa. En este último continente existen
referencias sobre su consumo desde los tiempos de la antigua Roma. El cultivo de las
especies de fruto pequeño (F. vesca, F. alpina y F. viridis) se extendió en Europa hasta el
final del siglo XIX, momento en el que comenzaron a surgir híbridos entre las especies
europeas y las americanas de frutos grandes (F. chiloensis y F. virginiana), dando origen a
los híbridos con frutos de mayor tamaño (Joublan y Veraga, 2003).
Fragaria x ananassa es la especie más cultivada en la actualidad en la zona sur del
continente Americano. Proviene del cruce entre F. virginiana y F. chiloensis. La especie F.
virginiana, se cultiva especialmente en Ecuador, Bolivia y Perú, es una planta que produce
muchos estolones, con flores de un solo sexo (masculina) y también con flores perfectas,
son resistentes a la falta de agua y a las altas temperaturas. Por ser un híbrido esta planta se
adapta a diferentes climas desde el trópico hasta los países con estacionalidad marcada. La
especie F. chiloensis se cultiva en Chile, Argentina y California (Estados Unidos de
América), es femenina (pistilada) y conocida por su gran tamaño (Miserendino, 2010).
Figura 2. Morfología de la planta de frutilla.
Fuente: Gugole, 2012.
Fragaria x annanasa se caracteriza por ser herbácea, estolonífera, perenne y de vida
productiva relativamente corta (Figura 2). La raíz es fasciculada, con tallo flexible, del cual
se desarrollan las raíces, estolones, hojas e inflorescencias. Las hojas son pinnadas,
trifoliadas, con estípulas en su base, de color verde oscuro con muchos estomas para poder
realizar su intensa transpiración (Angulo, 2009). Los estolones o tallos rastreros tienen la
capacidad de emitir raíces a partir del segundo nudo. Un estolón puede formar de cuatro a
seis plantas y de cada corona pueden salir 10 a 12 estolones (Sudzuki, 1992; Giaconi y
Escraff, 1998; Pritts y Handley, 1999). Las flores son perfectas y hermafroditas, con cinco
pétalos ovales de color blanco y el cáliz formado por cinco sépalos persistentes que se
agrupan en inflorescencias que poseen un solo eje primario. La polinización es
predominantemente cruzada y realizada por insectos. El fruto (Fig. 3) está compuesto por el
receptáculo carnoso muy desarrollado y numerosos aquenios periféricos, y que posee forma
variable, de globosa a cónica, con o sin cuello (Angulo, 2009).
Figura 3. Característica fenotípica de los frutos de F. x ananassa (F. virginiana x F.
chiloensis).
El desarrollo vegetativo y reproductivo de este cultivo responde a los cambios de
temperatura fotoperíodo, adaptándose a muchos climas, tolerando temperatura bajas, pero
intolerante a las heladas, ya que producen un deterioro notable en su sistema reproductor
(Angulo, 2009).
El cultivo de frutilla se puede clasificar según su adaptación a la temperatura y
fotoperíodo, en: a) neutro o re-florescientes, en los que la inducción de las yemas florales se
produce a temperaturas entre 8 y 25 ºC; y b) de día corto, donde la inducción se produce
con temperaturas de 8 a 24 ºC y días con menos de 13-14 horas de luz. En las variedades de
día corto con las altas temperaturas y los días largos, con más de 12 horas de heliofanía,
provocan crecimiento vegetativo excesivo (Mitidieri y Zembo, 2010). Las de día corto son
cultivadas en la zona Norte (Santa Fe y Tucumán), ocupando una extensión de alrededor de
1 000 ha; mientras que, las variedades de día neutro son cultivadas en el Sur de la Provincia
de Buenos Aires y en la Patagonia, abarcando una superficie alrededor de 200 ha
(Miserendino, 2010).
El cultivo se desarrolla mejor en suelos sueltos, franco-arcillosos o franco-arenosos
con pH entre 5.5 y 6.5, con buen drenaje para evitar los encharcamientos y posibles
problemas de pudriciones en las raíces, además de tener un gran porcentaje de materia
orgánica (Angulo, 2012).
La reproducción del cultivo se realiza de forma vegetativa. Se utilizan dos tipos de
plantines, los denominados “fresco” y “frigo” (Henning et al. 2011). Los plantines frescos
se producen en el vivero en los meses de primavera, donde la planta madre emite estolones
que originarán nuevos plantines y, a fines de verano cuando ya acumulan las horas de frío
necesarias y las sustancias de reservas están en sus raíces y corona, estos son cosechados y
sembrados en el predio. El inicio de la producción comienza entre los dos y tres meses
después del transplante, lográndose mayor precosisdad que en los “plantines frigo”. Estos
últimos, provienen de viveros ubicados en regiones con inviernos muy fríos, que después
de ser cortados son colocados en cámaras frigoríficas a -2 ºC entre seis y ocho meses, hasta
el momento de la plantación en el lote de producción, siendo más productivos que los del
tipo “fresco” (Mitidieri y Zembo 2010).
En Argentina, la producción de frutilla puede ser anual o bianual (Angulo, 2009), y
se la puede realizar bajo invernáculo, túnel o a cielo abierto. En la actualidad, la producción
de este cultivo en el país se realiza principalmente bajo micro túneles o invernaderos
(Gugole, 2012) (Fig. 4).
Figura 4. Producción de frutilla bajo micro túneles.
Producción en Argentina
De acuerdo a la FAO, la producción mundial de frutilla ha superado los 4 millones
de toneladas desde el año 2007. Los principales productores son Estados Unidos, con el
28% de la producción mundial, y le siguen en orden de importancia Turquía, España,
Egipto, Corea del Sur, México y Polonia (Wu, et al. 2012). Entre los principales países
importadores se encuentran Alemania y Francia, que concentran el 60% de la demanda
internacional (SAGARPA, 2005).
El la Argentina existen tres zonas principales de producción de este cultivo con
características bien definidas (Fig. 5). Así, existe una Zona Norte, que abarca las provincias
de Tucumán, Santa Fé (siendo Coronda la localidad más importante) y Corrientes, su
producción es de invierno y primavera; la Zona Centro, donde se localizan los Cinturones
Hortícolas de La Plata, Gran Buenos Aires y Mar del Plata, y su producción se realiza
principalmente desde fines de verano a la primavera de un mismo año; la Zona Sur, que
contempla las provincias de Mendoza, La Pampa y las provincias patagónicas, siendo su
período de producción estivo-otoñal. La Argentina produce 30. 000 toneladas anuales de
frutillas de primer año, de las cuales el 40% corresponde a la provincia de Tucumán, otro
30% a la localidad de Coronda, Provincia de Santa Fe, y el resto a zonas productoras como
Corrientes (6%), Buenos Aires (15%), Mendoza (1%) y provincias del sur del país (8%)
(Del Huerto, 2012). En 2013, Buenos Aires incrementó la superficie de producción,
duplicando los valores obtenidos en el 2012, liderando la producción nacional (Lefebvre, et
al 2013; Seidán, 2014). Según Mangione y Liverotti (2014) la Argentina produce entre 40 y
50. 000 toneladas anuales de frutillas en un área de 1. 500 a 1. 700 has y en los últimos
años en promedio se exportaron 12. 000 Tn de frutilla.
Figura 5. Zonas productoras de frutilla en la Argentina.
Fuente: Gugole, 2012.
La frutilla se comercializa como fruta fresca en los mercados concentradores de todo el
país, siendo el principal el Mercado Central de Buenos Aires (M.C.B.A.) (Seidán, 2014),
que determina su precio en función de la oferta y la demanda, en donde los meses de julio a
noviembre converge gran parte de la producción del país y es cuando se registran bajos
precios (Adlercreutz, 2013), siendo Buenos Aires, Santa Fe y Tucumán las provincias que
aportan el 90% de la producción total (Seidán, 2014).
La exportación argentina de frutilla congelada en 2012 fue un 46% inferior en volumen
con respecto al año 20122, alcanzando un total de 4. 955 toneladas, de acuerdo a datos del
Instituto Nacional de Estadísticas y Censo (INDEC), y se ha mantenido la disminución en
el año 2013. El principal destino de la frutilla fue Estados Unidos, con una participación del
58%. Otros destinos importantes fueron Brasil (31%), Canadá y Japón; siendo Tucumán la
provincia que aportó el 70% de los niveles de esta exportación (Ploper 2013, Seidán 2014).
En el CHP, perteneciente a la región Centro (provincia de Buenos Aires), la superficie
total de cultivo de frutilla es de 6,3 ha, y la producción a cielo abierto y bajo cubierta es de
68,4 toneladas según datos oficiales del Censo Provincial Hortiflorícola del año 2005. Esta
producción compite en el mercado con la de Tucumán y Coronda en primavera, y con la de
Mar del Plata en verano, y se comercializa principalmente en el mercado interno (Gugole
2012). En esta región el cultivo se realiza principalmente bajo túneles y algunos
productores lo hacen bajo invernáculo y a cielo abierto (Gugole 2012).
La región se caracteriza por la existencia de pequeños y medianos productores (7 ha
promedio), la mayoría de los cuales (61,2%) son arrendatarios (Hang et al. 2010).
Sistema de producción
Se utiliza plástico negro (de 30 micrones) sobre los camellones antes de la siembra para
el control de malezas y la conservación de la humedad del suelo. Además esta práctica
permite obtener una fruta más limpia y con mejor aspecto, al evitar el contacto con la tierra.
El riego más eficiente es por goteo debido a que aumenta los rendimientos y ahorra el
consumo de agua (Hennin, et al. 2011; Miserendino, 2010).
Las enfermedades más comunes en este cultivo son: “moho gris” Botrytis cinerea Pers
(Helotiales: Sclerotinicaeae), “antracnosis” Colletotrichum gloesporoides Pens
(Glomerellales: Glomerellaceae), “pudrición de la corona” Phytophthora fragariae
Hickman (Peronosporales: Pythiaceae), “mildiú polvoso” Oidium sp. y Sphaerotheca sp.
(Erysiphales: Erysiphaceae), “pudrición de raíces” Rhizoctonia sp. (Agonomicetales:
Agonomicetaceae) y la “viruela” Mycosphaerella fragariae Tul (Mycosphaerellales:
Mycosphaerellaceae) (Angulo, 2009; Gugole, 2012; Henning, et al. 2011).
Figura 6. Principales enfermedades en frutilla: a) Botrytis cinérea b) Colletorichum
gloeosporioides c) Phytophthora fragariae d) Oidium sp e) Rhizoctonia sp f)
Mycosphaerella fragariae.
Los artrópodos herbívoros que aparecen frecuentemente en el cultivo y son
considerados plagas son: la arañuela de las dos mancha (Tetranichus urticae), los trips
(principalmente Frankliniella occidentalis), los pulgones (Aphis gossyppi, Macrosiphum
euphorbiae, Mysus persicae y Chatosiphon fragaefolii), y en algunas zonas cuando la
cosecha es deficiente el coleóptero Lobiopa insularis (Angulo, 2009; Greco et al. 2001;
Gugole, 2012; Henning, et al. 2011; Seidán, 2014).
Figura 7. Principales insectos plaga en el cultivo de frutilla: a) Tetranychus urticae b) Aphis
gossyppi c) Mysus persicae d) Lobiopa insularis e) Trialeurodes vaporariorum f)
Frankliniella occidentalis.
I.2.2. La plaga Frankliniella occidentalis
Biología y ecología
La especie Frankliniella occidentalis (Pergande) es originaria de California donde
fue descripta a partir de ejemplares recogidos en damasco, papas, flores de naranjo y en
varias plantas silvestres en sistemas agrícolas, extendiéndose desde el sur de Canadá a
México por la costa Oeste, ocurriendo en el litoral hasta altitudes de 2. 400 metros. En
América Latina es reconocida en Guatemala, Costa Rica (1998), Colombia (1988), Perú
(1977), Argentina (1993) y Chile (1995). En la Argentina su detección fue primeramente en
Buenos Aires, y luego sobre tomates en la provincia de Río Negro (González 1999).
Frankliniella occidentalis se hospeda en varias plantas cultivadas y silvestres. En
las condiciones de inviernos benignos, esta especie inverna como hembra adulta, raramente
machos (Gonzalez, 1999; Funderburk, 2009). En muestreos realizados en el partido de La
Plata (Argentina), Carrizo (1998) determinó que las principales especies de plantas
silvestres que actúan como hospedadoras de F. occidentalis son: Conium maculatum L,
Matracacria chamomilla L, Sonchus asper L, Solidago chilensis M, Taraxacum officinale
W, Bressica campestris L, Raphanus sativus L, Dipsacum sativus L, Narcissus tazetta L,
Chenopodium album L, Baccharis pingragea D, Baccharis punctulata L, Baccharis spicata
L, Carduus acanthoides L, Cichorium intybus L, Eupatorium inulaefolium H y Grindelia
pulchella D.
Taxonómicamente pertenece a la Clase: Insecta, Orden: Thysanoptera, Familia:
Thripidae. Su ciclo de vida consiste en 6 estadios: huevo, 2 estadios ninfales, prepupa, pupa
y adulto (Raymond, 2009). Los huevos son reniformes, transparentes al principio pero
blanquecinos al momento de la eclosión. A los 4 o 5 días de la postura nacen las primeras
larvas, traslúcidas, de ojos rojos y que se deslizan hasta liberar las antenas y patas. Luego
de 4 a 5 días mudan, transformándose en larvas de segundo estadio, de color amarillo y
abdomen engrosado. EL ciclo de la segunda larva dura de 5 a 7 días. Después de completar
esa fase, la larva de segundo estadio se deja caer al suelo para iniciar las últimas dos fases
de desarrollo (González, 1999; SAGARPA 2005). Las pre-pupas son muy resistentes a las
aplicaciones de insecticidas y permiten la permanencia de este insecto en los cultivos. Las
hembras, que pueden vivir 45 días y llegar a medir de 1 a 2 mm, colocan hasta un total de
300 huevos en la planta (Albendín, et al. 2009; González, 1999; SAGARPA 2005;
Raymond, 2009).
La forma de verano del “trips de las flores” se caracteriza en particular por la
coloración pardo anaranjada del tórax, el color rojo de los ojos, abdomen con franjas café
anaranjadas, patas amarillentas con manchas pardas y ocelos anaranjados; pudiendo las
hembras sufrir variaciones de coloración según la época, por ejemplo más oscruros en
invierno (De Santis, 1994; González, 1999).
Figura 8. Ciclo biol´gico del trips Frankliniella occidentalis.
Daños en el cultivo
Frankliniella occidentalis es una plaga que infesta un amplio rango de plantas
cultivadas y, es considerada como la plaga de mayor importancia en el cultivo de frutilla,
en cultivos protegidos y a campo abierto en muchos países a nivel mundial (Atakán, 2011).
González, et al. (1992), en su investigación determinó que el porcentaje de trips de
la especie Frankliniella occidentalis supera significativamente a otras especies de trips
encontradas en el cultivo de frutill en Valencia, España, en observaciones hechas en
diferentes agroecosistemas.
El ataque de F. occidentalis en frutilla genera aborto de las flores, bronceado y
deformación de los frutos. Este mayor daño se produce en este órgano ya que las flores
proveen al insecto de néctares y polen, además de servirle como refugio ocasional (Atakan,
2011; González, 1999; Lefebvre, et al. 2013; Waite, 2012). Los daños por alimentación
produce lesiones superficiales de color blanquecino o gris-plateado en la epidermis de hojas
y frutos, en forma de una placa plateada, que más tarde se necrosa, pudiendo afectar a todas
las hojas y provocar la muerte de la planta; así como, daños indirectos que son ocasionados
por la transmisión de virosis (Alberdín, et al. 2009). Los daños directos se producen por
adultos y larvas al raspar y succionar el contenido celular de los tejidos (SAGARPA, 2005).
Muchos factores como la textura del suelo, fertilidad, presencia de enemigos
naturales, agua, edad del cultivo, variaciones del micro-clima, valores nutricionales,
mecanismos de defensa de las plantas y factores físicos pueden afectar la abundancia y
distribución de estos en los diferentes estratos de la planta (Atakan, 2011).
Densidades de 25 trips/fruto disminuyen considerablemente la calidad comercial de
la fresa y acorta su conservación, haciéndolo inservible para la comercialización y
exportación. El umbralde intervención está establecido en el cultivo de frutilla cuando se
obtiene un 70% de flores infestadas con tres o más individuos/flor; aunque dependiendo el
mercado en el que va a ser comercializado la fruta, se puede tolerar densidades de 10-24
trips/flor. Cuando no hay factores disponibles, puede realizarse el seguimiento sobre los
frutos, siendo tolerable de 3-8 trips/fruto (Alberdín, et al. 2009). La forma de verificar si la
abundancia real de la plaga en el cultivo supera o no aquella acptable o tolerable para las
consiciones de producción, es efectuar relevamientos periódicos en los diferentes órganos
de la planta con técnicas que aseguren datos confiables para la toma de decisiones (Carrizo,
2002).
Figura 9. Daños causados por trips en frutilla. A) Flor sana B) Flor con síntomas iniciales
de ataque de trips C) Estigmas dañados D) Fruto deformado por posible ataque de trips.
Fuente: Albendín, et al. 2012.
Métodos de control
Control químico
Las aplicaciones de productos químicos en los cultivos para el control de esta plaga
en muchos casos es ineficiente por la capacidad que posee el trips para refugiarse en las
flores de las plantas y en residuos vegetales (Albendín et al., 2012; Antezana, 2013;
Funderburk J, 2009). El spinosad es muy usado, ya que actúa como rápidamente por
contacto o ingestión en un plazo de uno a tres días, manteniendo una actividad residual de
hasta dos semanas (Albendín et al. 2012).
Medidas preventivas y técnicas culturales
Es necesario eliminar las plantas silvestres que se encuentran dentro y fuera del
invernadero; así como, los residuos del cultivo, sobre todo antes de realizar una nueva
plantación, distanciando ésta el máximo tiempo posible de la anterior (Antezana, 2013). La
instalación de mallas antitrips en las aperturas de los invernáculos o microtúneles, zonas
laterales y de ventilación, limitan la aparición, movilidad y propagación de este insecto por
el cultivo. El tamaño de luz de malla recomendado se sitúa en 192 µm (0,037 mm2)
(Albendín et al., 2012).
Se puede utilizar trampas azules o blancas hechas de plástico común, untando aceite
limpio en toda la superficie, que servirá como adherente para capturar individuos adultos.
Este método ayuda a monitoria la presencia de este insecto en el cultivo. Es
necesario colocar varias trampas bien distribuidas por toda la superficie del lote cultivado
(Albendín et al., 2012; Antezana, 2013).
Control biológico
Aunque es una herramienta recientemente utilizada, se está empleando en
programas integrados de control (Bueno, 2009; Albendín et al., 2012). Se utilizan enemigos
naturales, especialmente los Anthocoridos del género Orius (Bueno 2005; Bueno 2009;
Albendín et al., 2012). Comercialmente se expenden organismos pertenecientes a los
géneros Amblyseius, Neoseiulus y otras especies de Orius como laevigatus, albidipenis y
niger (Alberdín et al., 2012; Bueno 2009; Gugole, 2012).
I.2.3. El depresador Orius insidiosus
Biología y ecología
La familia Anthocoridae (Hemiptera: Heteroptera) presenta entre 400 a 600 especies
distribuidas en todo el mundo, reuniendo insectos pequeños (1,4 – 4,5 mm), distribuidos en
varios géneros, siendo los principales Orius Wolff y Anthocoris fallen, (Bueno, 2009).
Orius insidiosus es una especie originaria de América, presente en varios
agroecosistemas, tanto en plantas cultivadas como pimiento, fréjol, maíz, algodón, alfalfa,
soja, crisantemos, hortalizas y ornamentales, en plantas invasoras como Bidens pilosa L y
arbustos que florecen en la primavera y en el verano (Bueno, 2005).
Son insectos depredadores generalistas. Se alimentan de trips, ácaros, afidos, huevos
y algunas larvas pequeñas de lepidópteros. Sin embargo, no todas las especies del género
Orius son polífagos, frecuentemente muestran una fuerte preferencia por una especie
particular de presas, como es el caso de trips (Bueno, 2009; Waite, 2012). Estos
depredadores se comportan como oportunistas, moviéndose dentro y fuera de los distintos
hábitats, buscando recursos alimenticios, tales como presas y alimento vegetal, los cuales se
tornan disponibles en los hábitats en tiempos diferentes (Coll, 1998). Así mismo, su
característica omnívora es considerada una estrategia adaptativa para su manutención, que
le permite instalarse en los cultivos antes de que llegue su presa (Bueno, 2009). Se conoce
que se alimentan de los contenidos del xilema de la planta de soja, que le proporciona agua
y probablemente del mesófilo, que le provee de algunos nutrientes, azúcares y aminoácidos
(Armer et al. 1998). Ninfas y adultos son de depredadores voraces, ya sea en bajas o altas
poblaciones de su presa y pueden matar más presas de las que realmente requieren como
alimento. Descubren su alimento con el olfato y tacto, siendo la antena la región más
sensible del cuerpo. Los adultos son buenos voladores y, juntamente con las ninfas, se
mueven en la planta en procura de sus presas. Cuando las encuentran, insertan su aparato
bucal en el abdomen del insecto varias veces hasta absorber sus fluidos internos (Bueno V,
2009).
Los adultos son usualmente marrones oscuros, con manchas blancas en sus alas.
Son insectos pequeños, generalmente las hembras son más grandes que los machos. La
diferenciación del sexo se da en los genitales del macho, siendo que las hembras presentan
ovipositor elongado y los machos en forma de caracol dilatado en la extremidad del
abdomen (ver Fig. 10) (Bueno, 2009; Waite, 2012). Las hembras colocan edofíticamente en
las plantas una media de 300 huevos durante su ciclo de vida, 80% en los primeros 15 días
después de su emergencia a adulto(Bueno V, 2009) pudiendo alcanzar una fertilidad del
75% (Saini et al, 2003; Zambrano, 2009) y un porcentaje de sobrevivencia a estado adulto
del 53,6 ± 9,80 % (Bueno V, et al.2006). La presencia del macho junto a la hembra todo el
tiempo puede afectar la capacidad de oviposición y la longevidad de las hembras,
parámetros que podrían interferir en sistemas de cría masiva de este depredador (Saini et al.
2003). Hembras mantenidas con los machos desde el inicio presentaron niveles más bajos
de oviposición y longevidad de sus huevos, pudiendo atribuirse a que la hembra siempre
está dispuesta a la cópula con el macho; lo que, puede causarle niveles altos de estrés
(Bueno, 2009).
Figura 10. Genitalia de las hembras y machos de O. insidiosus.
Orius insidiosus presenta cinco estadios ninfales (Waite, 2012). La ninfa recién
eclosionada es brillante y poco colorida, que luego de unas horas se torna amarillenta. En el
tercer estadio comienza el desenvolvimiento de las alas (tecas alares) y la ninfa es amarillo-
anaranjada, oscureciendo gradualmente hasta llegar al 4º y 5º estadio, cuando se tornan de
color marrón. Las ninfas de 1º, 2º y 3º estadio poseen una glándula de cheiro de coloración
anaranjada, visible en el 3º, 4º y 5º segmentos abdominales, tornándose casi imperceptibles
en los demás estadios, por el oscurecimiento adquirido (Bueno, 2009; Masso, et al.). Para
Mendes et al. (2005), las ninfas de O. insidiosus sometidas a diferentes temperaturas
(variando de 16 a 31 ºC) presentan una coloración más oscura cuando se desenvuelven en
temperatura más bajas, particularmente en aquellas mantenidas a 16 ºC. Mendes y Bueno
(2000), en su investigación obtuvieron que el tiempo de los estadios ninfales (1º, 2º, 3º, 4º y
5º instar) en promedio son 1,9; 1,7; 1,4; 1,8 y 3,1 días respectivamente, cuando estas fueron
alimentadas con adultos de Caliothrips phaseoli (Hood). El tiempo para pasar de huevo a
adulto tarda cerca de 20 días en condiciones de laboratorio (25 ± 1ºC, 70 ± 10 % HR y
14:10 L:O) (Bueno, 2009; Carvalho et al. 2006; Saini et al. 2003; Zambrano, 2009).
Figura 11. Ciclo de vida de Orius insidiosus.
La temperatura y el suplemento alimentico son los principales factores que afectan
el desenvolvimiento y la reproducción de las poblaciones de estos depredadores, siendo las
temperaturas más altas y la alta calidad de suplemento los que aceleran su crecimiento
poblacional (Bueno, 2009). Los huevos de insectos del orden Lepidóptera son considerados
por Eubanks y Denno (2000) como presas de alta calidad para muchos depredadores
generalistas, en contraste con los afidos que son considerados como presas de baja calidad.
Los altos niveles de Nitrógeno que poseen estos huevos tiene un importante papel en todo
el proceso metabólico ya que es un componente esencial para la codificación genética,
crecimiento y capacidad reproductiva de estos insectos (Parra, 1999). Cuando son
alimentados con huevos de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae), O.
insidiosus tiene una alta tasa de supervivencia, alrededor del 90% en todos sus estadios
(Bueno V, 2009; Waite M, 2012). En la Argentina se utilizan también huevos de Sitotroga
cerealella (Lepidoptera:Gellechidae), como alimento para la cría masiva de este depredador
(Saini E, 2003).
Uso como agente de Control Biológico
Dentro del orden Hemíptera y la familia Anthocoridae se destacan como agentes de
control biológico varias especies del género Orius, del cual se conocen 70 especies (Bueno,
2009). O. insidiosus, O. laevigatus y O. majusculus son usadas en el control biológico
aumentativo de ácaros y trips en plantaciones comerciales de flores y hortalizas en
programas de manejo integrado de plagas, especialmente en Canadá y Europa. O.
insidiosus, en hoja, es más usado como agente de control biológico para el trips
Flankliniella occidentalis (Pergande) en hortalizas en Europa, en donde un individuo adulto
puede alimentarse de 5 a 20 trips/día en todos sus estadios (Bueno, 2009). Su preferencia
por el trips californiano lo hace un enemigo letal de esta plaga (Atakan, 2011; Baez, et al.
2004).
La acción de Orius se da cuando encuentra a su presa, la sujeta con las patas,
perfora con su aparato bucal el cuerpo de las larvas y/o adultos succionando su contenido
(Ver Figura 13). Este depredador inicia su búsqueda en las dos primeras horas después de
su liberación, llegando a tener un consumo de hasta un 75% del total de trips ofrecidos en
este periodo de tiempo (Pantoja, 2009).
Figura 12. Adulto de O. insidiosus depredando un adulto de F. occidentalis.
En cuanto a las dosis recomendadas para la liberación, estudios realizados en
pimiento por Funderburk, et al. (2000), demostraron que aplicando 1 adulto de O.
insidiosus por 180 individuos de trips, suprimió considerablemente los niveles
poblacionales de F. occidentalis; mientras que, en el cultivo de frutilla, Shakya, et al.
(2010), determinaron que la aplicación de O. insidiosus para suprimir los niveles de F.
occidentalis debe realizarse cuando la densidad de trips es de 10 a 14 individuos por flor.
Estudios realizados por Xu X, et al. (2006), demostraron que O. insidiosus puede
reducir un 25,8% de la población de hembras adultas T. urticae (araña roja) y un 46,3% el
de ninfas de F. occidentalis cuando se ofreció densidades de 80 hembras y 160 ninfas en
hojas de poroto (Phaseolus vulgaris) respectivamente de manera individual, pero
disminuyó considerablemente el control del ácaro cuando se le ofreció las dos presas al
mismo tiempo, lo que demostró su especificidad por los trips y la necesidad de utilizar más
de un agente de control cuando se quiere controlar más de una plaga en el mismo cultivo,
para aumentar la eficiencia de los enemigos naturales en el control biológico de plagas.
I.2.4. El depredador Neoseiulus californicus
Biología y Ecología
Neoseiulus californicus McGregor (Acari Phytoseiidae), es un depredador efectivo
de ácaros, tanto en áreas áridas y húmedas, en zonas subtropicales y templadas, distribuido
especialmente en Sudamérica, Texas y California, en la zona del Mediterraneo, Japón y
Sudáfrica (Castagnoli y Simoni, 2003; Moraes, et al. 2004; Rondon, et al). Es eficaz como
agente de control de T. urticae Koch en cultivos de frutilla (Aimee, et al. 2008; Cédola ,
2004; Greco, 2005; Rondon, et al.); así como, en árboles frutales, flores y cultivos
hortícolas en Norte y Sud América, Sur de Europa y Asia (Castagnoli y Simoni, 2003;
Croft, et al. 1998; Jolly, 2000; Toldi, et al. 2013; Rhodes y Liburd, 2009).
Neoseiulus californicus fue descrito por primera vez por McGregor en 1954 en
limoneros de Calfornia. Pertenece al Orden Acari y al suborden Acariforme, que incluye
más de 30 000 especies descritas en la Clase Aracnida (Rondon, et al.). Inicialmente se
identificó como Typhlodromus californicus, después se lo asignó al género Amblyseius y
más tarde al género Neoseiulus o Cydnodromus. Actualmente Neoseiulus chilenensis
(Dosse) se considera un sinónimo de N. californicus (Castagnoli y Simoni, 2003; Moraes,
et al. 2004; Rhodes y Liburd 2009).
Se adaptan a temperaturas de 10-33 ºC, pero pueden tolerar temperaturas mucho
más frías durante períodos cortos de tiempo (Rhodes y Liburd 2009), siendo 6º a 9.9º C el
rango mínimo límite en el cual continúa viable su desarrollo (Hart et al. 2002); pero,
alcanza su nivel óptimo a los 23º - 27 ºC y 77-87% HR (Canlas, et al. 2004, Castagnoli y
Simoni, 1991; Ma y Laing, 1973, Rondon, et al), completando su ciclo en 10 o 12 días
(Rondon, et al). Temperaturas entre 17 y 21º C induce en gran medida al estado de
diapausa, que Castagnoli et al. (1996) en su investigación encontró un 70% de hembras que
entraron en diapausa en una especie italiana. En el otoño el 40% y en el invierno el 100%
de hembras evaluadas entraron en diapausa reproductiva cuando la temperatura fue baja
(Gugole, 2012).
El ciclo de vida (Figura) presenta cuatro estados de desarrollo: huevo (estado más
largo del ciclo, generalmente 1/3 del tiempo total), larva (que posee tres pares de patas y
generalmente no se alimenta), protoninfa y deutoninfa (que poseen cuatro pares de patas) y
adulto. Las hembras adultas miden aproximadamente 0,1 mm de largo y son de forma
globosa, mientras que el macho es ligeramente más pequeño. Ambos son translúcidos y
pueden presentar una coloración amarilla pálida a un color ámbar brillante (Castagnoli y
Simoni, 2003; Helle y Sabelis, 1985). El estado ninfal presenta una baja mortalidad; siendo
los huevos los que alcanzan una tasa de mortalidad que puede llegar al 75-85% (Castagnoli
y Simoni, 1991).
Figura 13. Ciclo de vida de N. californicus.
Fuente: Gugole M, 2012.
Este ácaro tiene una fecundidad más bien baja; las hembras tienen un
período de ovipostura de 4 a 6 días, alcanzando un máximo de 3 a 4 huevos al día
(raramente 5) y usualmente ocurre en el tercer o cuarto día de la oviposición (Castagnoli &
Simoni, 2003). En presencia de alimento suficiente, los adultos viven un promedio de 18
días, con un rango de 10 a 25 días (González R, 1971; Canlas L et al. 2006). Los machos
alcanzan el estado adulto antes que las hembras, y cuando un macho encuentra una hembra
en estado de deutoninfa suele permanecer en contacto con ella hasta que muda, a fin de
asegurar la cópula, pudiendo esta durar 4h o más dependiendo de las condiciones
ambientales en las que se encuentren (Aponte & McMurtry, 1992; Castagnoli & Simoni,
2003). El apareamiento es esencial para la oviposición, y muchas cópulas son
necesarias para garantizar el máximo de oviposición (Castagnoli & Simoni, 2003). El
período para llegar del estado de huevo a adulto es de 4,3 a 8,1 días (Castagnoli & Simoni,
1991; Hart el al. 2002), la relación sexual de las hembras 64.0 a 69.7 % (Ma & Laing,
1973; Castagnoli & Simoni, 1991), la mortalidad en estadios juveniles del 41.6 al 60.0%
(Ma & Laing, 1973; Castagnoli & Simoni, 1991), días a la oviposición de 18.1 a 21.4
(Castagnoli & Simoni, 1991).
El máximo nivel poblacional de N. californicus se obtiene cuando se alimentan con
T. urticae, especialmente de estados inmaduros (larvas y ninfas) (Castagnoli & Simoni,
2003; Rondon S, et al). Sin embargo, los Phytosiiedos tienen la capacidad de alimentarse
de presas alternativas como (ácaros y varios insectos) y sobrevivir pocos días solamente
con polen (Castagnoli & Simoni, 1991; Rondon S, et al.; van Baal E et al. 2007). En su
investigación van Baal et al. (2007) concluyó que hembras adultas de N. californicus tienen
la capacidad de alimentarse de ninfas de F. occidentalis en plantas de Pimiento (Capsicum
annuum) en presencia de T. urticae inclusive y, Rodríguez J et al. (1992) determinó que
hembras adultas de N. californicus puede alimentarse de huevos (1,37±0,66) y ninfas
(1,12±0,18) de F. occidentalis por día sobre plantas de poroto (Phaseolus vulgaris).
Depredación Intragremio y canibalismo son frecuentemente observados en especies
de Phytoseiidos generalmente cuando hay escases de alimento; aunque ocasionalmente
también ocurre en baja medida incluso cuando la presa está presente. Todos los estados
activos de N. californicus, con excepción de las larvas, pueden comer huevos, larvas y
protoninfas de su especie o de diferentes especies (Castagnoli & Simoni, 2003).
N. californicus tiene la capacidad de dispersarse de un hospedero a otro cuando las
condiciones en las que se desenvuelve son adversas como pueden ser: densidad de presa,
competición por alimento, temperatura y humedad relativa adversas o críticas, especies de
plantas y sus características morfológicas (Castagnoli & Simoni, 2003).
Uso como agente de control biológico
Los Phytoseiidos son considerados los más importantes agentes biológicos para el
control de ácaros fitófagos a nivel mundial (Ragusa y Ragusa, 1997; van Baal , et al.2007).
Estos están siendo utilizados como una alternativa acaricida en una variedad amplia
de cultivos, incluyendo la frutilla y en varios agroecosistemas pueden mantener a los
ácaros plaga bajo el umbral de daño económico (Rondon, et al.,2004). Greco, et al. (2005,
2011) determinaron que la relación 5/1 entre T. urticae y N. californicus por foliolo en
frutilla, permitió mantener el número de individuos activos de la plaga bajo el umbral de
daño económico, en los cultivos presentes en el Cinturón Hortícola Platense. Canlas, et al.
(2006) evaluaron la tasa de consumo de hembras adultas de una línea genética Japonesa de
N. californicus sobre diferentes estadios de T. urticae con diferentes densidades en
condiciones de laboratorio (25ºC, 70%HR, 16L:8D) y en el límite del umbral de daño
económico (UDE) (50 individuos/hoja) obteniendo los siguientes resultados de consumo de
una hembra adulta por día: huevos (20.91±1.61), larva (21.06±1.13), ninfa (12.57±0.66),
machos adultos (9.22±0.69) que no presento diferencias significativas con densidades de 40
individuos/hoja, pero si con densidades de 30,20,10 y 5 individuos de presa/hoja, siendo en
estas densidades más bajas más eficiente el control.
La tasa de liberación depende del nivel de infestación y el cultivo en sí, pero un
ácaro depredador por planta es por lo general recomendado en frutilla cuando la tasa de
infestación de arañuela alcanza un hasta 6-10% (3 a 5 individuos por planta) que se
considera moderada, evitando de esta manera la reproducción de la plaga que, a altas
temperaturas y baja humedad se reproduce rápidamente (Rondon, et al.,2004). Liberaciones
hechas en pepino y pimiento en Valencia- España fueron eficientes cuando la densidad fue
de 25 fitoseidos/planta (50 fitoseidos/m2) (Gonzalez, 1992).
CAPÍTULO II.
Metodología
II.1. Identificación taxonómica de los trips.
Se realizaron muestreos de trips en cinco lotes productivos de este cultivo, ubicados
en las localidades de Los Hornos (LH), Colonia Urquiza (CU1, CU2) y Lisandro Olmos
(R36, C44y232), en el Cinturón Hortícola Platense (38º 52´ S, 57º 59´W) con una
superficie promedio de 2. 000 m2 por lote, desde septiembre del 2012 hasta julio del 2014.
Quincenalmente se recolectaron 25 flores al azar en cada lote. Las muestras fueron llevadas
al laboratorio y observadas bajo lupa binocular (Nikon C-DS) para separar los trips adultos.
Los mismos fueron colocados en tubos Eppendorf (2 ml) con alcohol etílico al 70% para su
conservación.
Para su identificación los individuos fueron preparados de la siguiente manera: se
sumergieron en lactofenol durante 30 minutos bajo una lámpara de luz amarilla para
acelerar el aclarado y luego se los montó entre porta y cubreobjetos con una gota de Hoyer
como medio de montaje hidrofílico y semipermanente. Los preparados se secaron en una
estufa a 40 ºC durante una semana. La determinación se realizó utilizando un microscopio
Olympus BX51 (x 200) con contraste de fase y óptica de contraste interdiferencial. Las
claves taxonómicas utilizadas para la determinación fueron las de Mound et al. (1993) y
Mound y Kibby (1998).
La frecuencia relativa de cada especie se presenta como el porcentaje de individuos
de cada especie sobre el número de individuos totales identificados.
II.2. Establecimiento de colonias en el laboratorio
La investigación se realizó en el Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores
(CEPAVE), ubicado en La Plata, Boulevard 120 S/N e/61 y 62, Buenos Aires-Argentina,
en el laboratorio perteneciente al grupo de Ecología de Plagas y Control Biológico.
Figura 14. Invernáculo perteneciente al grupo de Control Biológico de plagas del CEPAVE.
Todas las colonias fueron mantenidas en el bioterio bajo condiciones controladas de
temperatura, humedad y fotoperíodo 25 ± 1 ºC, 60 – 70 % HR y 14 : 10 (L : O). Las
plantas de frutilla utilizadas para la cría de los artrópodos y para la realización de los
ensayos fueron cultivadas en macetas de plástico de 30 cm de diámetro, en un sustrato
elaborado con tierra-compost (50%) y turba (50%) bajo invernáculo y a cielo abierto, con
controles permanentes de sanidad (podas y limpieza manual) y riego (Figura 15).
Figura 15. Plantas de frutilla a cielo abierto y bajo invernáculo.
Frankliniella occidentalis
La colonia de F. occidentalis se inició con individuos adultos colectados en
diferentes cultivos del CHP. Se siguió el protocolo de cría propuesto por Espinosa, et al.
2002, colocando 100 trips adultos en un recipiente plástico de 8 cm de base y 20 cm de
altura, con un agujero cubierto de papel de filtro para facilitar la aereación y evitar el
exceso de humedad. Chauchas limpias y desinfectadas con lavandina al 5% y sumergidas
en una solución de azúcar al 10% se colocaron como medio de oviposición y fuente de
humedad. A los tres días las chauchas con huevos se colocaron en nuevos recipientes para
la eclosión de los mismos, que incluyeron en su base una esponja de 5 cm de alto como
sustrato para la fase de prepupa y pupa. A los nueve días se incrementó la humedad en la
esponja por medio de cintas absorventes, colocando los recipientes en una bandeja plástica
con agua (ver Figura 16). Seis días más tarde se recolectaron los individuos adultos para
continuar así un nuevo ciclo de cría. Se seleccionaron permanentemente al azar trips
adultos de la colonia para identificarlos taxonómicamente y comprobar que pertenecieran al
género y especie en estudio.
Figura 16. Recipientes de oviposición y de eclosión para la cría de trips.
Orius insidiosus
Se inició la colonia con individuos colectados en muestreos en el CHP, en plantas
silvestres como el “pega-pega” (Biden pilosa) que actúa como hospedadora de este
depredador en ausencia de cultivos y en el invierno (Bueno, 2005).
Los insectos fueron identificados en el laboratorio con caracteres morfológicos y de
sexo, para colocarlos en recipientes de reproducción. Se siguió el protocolo de cría
propuesto por Bueno V, (2009), colocando 200 individuos adultos en recipientes de vidrio
de 4,5 litros de capacidad, con tapa enroscable con un agujero cubierto con una fina malla
(voile) para permitir la aireación en el interior, trozos de papel toalla corrugado como
refugio para evitar el canibalismo y algodones humedecidos en la base del recipiente. Como
alimento se colocaron 3 mg de huevos de Ephestia kuehniella (Saini et al, 2003) en cintas
de papel cada dos días y chauchas (Phaseolus vulgaris) de 4 cm como sustrato de
oviposición (Carvalho L, et al. 2010). A los 2 días las chauchas ovipuestas se colocaban en
cajas plásticas de 20 cm de largo hasta la eclosión de los huevos en aproximadamente 4-5
días. Las ninfas de estadio inicial se colocaban en nuevos recipientes de cría con las mismas
características del de reproducción. Como fuente opcional de refugio o de oviposición se
colocaron floreros de pega-pega (Bidens pilosa) (Carvalho L, et al. 2010), aunque su
disponibilidad varía en las estaciones del año (Foto 17).
Foto 17. Cría de O. insidiosus bajo condiciones de laboratorio.
Neoseiulus californicus y Tetranychus urticae
Las colonias de ambas especies fueron mantenidas en hojas de frutilla colocadas en
recipientes pláticos con agua dentro de una caja cubierta con papel film para evitar que los
individuos se escapen, utilizando hembras provenientes de colonias existentes en el
CEPAVE (Foto 18). Huevos y ninfas de T. urticae se suministraron como alimento a N.
californicus cada tres días.
Figura 18. Dispositivo de cría de N. californicus sobre foliolos de frutilla.
II.3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre su presa principal, F. occidentalis.
Para conocer la tasa de consumo diaria promedio del depredador sobre los estadios
de tirps se realizaron pruebas bajo condiciones de laboratorio 25 ± 1 ºC, 60-70 % HR y
14:10 (L:O). La Unidad Experimental consistió en una caja de Petri de 8 cm de diámetro,
con papel toalla humedecido en la base y un foliolo de frutilla completamente limpio (ver
Figura 19), sobre la cual se colocaron los individuos en los diferentes tratamientos. Se
cubrió la caja con papel film para evitar la fuga de los insectos.
Se colocaron sobre el foliolo 30 ninfas o 30 adultos de F. occidentalis y una hembra
adulta o una ninfa de tercer estadio de O. insidiosus con 24 horas de ayuno en cada unidad
experimental (n=10) y se contó el número individuos muertos a las 24 horas.
El número de trips muertos se comparó mediante ANOVA de una vía. Cuando no se
cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad que requiere el análisis, se
aplicó a los datos la transformación raíz cuadrada y posteriormente se utilizaron pruebas de
Tukey para la comparación de medias.
No se utilizaron estadios de prepupa y pupa ya que esta fase del ciclo los trips la
desarrollan sobre sustratos (tierra) y el depredador no coincide en este sitio con la presa.
Figura 19. Unidad experimental para las pruebas de: Tasa de consumo, DIG y preferencia.
II.4. Tasa de consumo de arañuelas por el depredador O. insidiosus
Para conocer la tasa de consumo diaria promedio de O. insidiosus sobre los estadios
de T. urticae se realizaron pruebas bajo condiciones de laboratorio 25 ± 1 ºC, 60-70 % HR
y 14:10 (L:O). La Unidad Experimental consistió en una caja de Petri de 8 cm de diámetro,
con papel toalla humedecido en la base y un foliolo de frutilla completamente limpio (ver
Figura 19), sobre la cual se colocaron los individuos en los diferentes tratamientos. Se
cubrió la caja con papel film para evitar la fuga de los insectos.
Se colocaron sobre el foliolo 30 hembras adultas, ninfas o huevos de T. urticae y
una hembra adulta o una ninfa de tercer estadio de O. insidiosus con 24 horas de ayuno en
cada unidad experimental (n=10) y se contó el número individuos muertos a las 24 horas.
El número de individuos muertos se comparó mediante ANOVA de una vía. Al no
cumplirse los supuestos de normalidad y homocedasticidad que requiere el análisis, se
aplicó a los datos la transformación raíz cuadrada y posteriormente se utilizaron pruebas de
Tukey para la comparación de medias.
II.5. Depredación Intragremio (DIG) entre O. insidiosus y N. californicus
Se evaluó la tasa de consumo de O. insidiosus sobre diferentes estadios de N.
californicus (hembras, ninfas y huevos). La Unidad Experimental consistió en una caja de
Petri de 8 cm de diámetro, con papel toalla humedecido en la base y un foliolo de frutilla
completamente limpio sobre la cual se colocaron los individuos en los diferentes
tratamientos. Se cubrió la caja con papel film para evitar la fuga de los insectos (ver
Figura).
Se estudió el consumo de una hembra adulta y una ninfa de tercer estadio de O.
insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de N. californicus, individualmente, en
densidades de (1:5) y (1:8) (depredador: presa), con 10 repeticiones para cada prueba. Se
utilizaron estas dos densidades para determinar si la tasa de encuentro influye en la DIG
entre estos dos enemigos naturales.
Complementariamente se realizaron pruebas de preferencia de consumo para
hembras y ninfas de O. insidiosus, ofreciéndoles 5 hembras, 5 ninfas y 5 huevos de N.
californicus en cada unidad experimental (n=10), durante 24 horas.
El número de individuos muertos se comparó mediante la prueba de Kruskal Wallis
ya que no se cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad para el ANOVA
en los dos casos. Posteriormente, se hicieron comparaciones múltiples de los rangos para
cada par de grupos.
Adicionalmente para determinar la preferencia de O. insidiosus sobre los diferenetes
estadios de N. californicus se utilizó el índice α de preferencia de Manly con densidad
constante para la población de la presa (Fernaández M y San Miguel A, 2007; Manly B, et
al. 1972).
𝛼𝑖 = 𝑟𝑖𝑛𝑖
(
1
∑𝑟𝑗𝑛𝑗⁄
)
donde,
α= Índice de preferencia de Manly para la presa i
ri, rj = proporción de las especies i y j en la dieta (i y j= 1,2,…,m)
ni, nj = proporción de especies i y j en el medio
m = número de recursos (estadios de la presa)
Como en este caso existen tres tipos de presa, un valor de α = 0,33 indicaría no
preferencia, valores mayores revelarían preferencia y valores menores mostrarían que el
depredador evita este tipo de presa.
II.6. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo
Se evaluó el control que ejerce O. insidiosus sobre F. occidentalis en plantas de
frutilla en condiciones de semicampo, bajo condiciones de temperatura, humedad y luz no
controladas en el invernadero del CEPAVE. La unidad experimental consistió en una caja
plástica de 30 cm x 27 cm x 25 cm, con tapa fija cubierta con papel absorbente para evitar
la fuga de los insectos. Se colocaron dos plantas de frutilla en maceta, con dos hojas
trifoliadas y una flor en cada una. Por la base de cada planta se colocó papel blanco
absorbente para facilitar la observación de los individuos depredados y las pupas que caen
de las hojas al suelo para desarrollar su ciclo (ver Figura 20).
La densidad de trips por planta para el ensayo se estimó a través del análisis de
muestreos realizados en diferentes lotes productivos de frutilla en el CHP, que en primavera
pueden alcanzar un promedio de 2 adultos y 8 ninfas por flor y 1,5 ninfas por foliolo
(Grupo de Control Biológico, CEPAVE).
Figura 20. Unidad experimental para evaluar el Control Biológico de O. insidiosus sobre F.
occidentalis a semi campo.
Los tratamientos fueron: 1) 8 ninfas de trips/flor + 2 ninfas de trips/foliolo + 2
adultos de trips por planta + 1 pareja adulta de O. insidiosus; 2) 8 ninfas de trips/flor + 2
ninfas de trips/foliolo + 2 adultos de trips por planta (sin depredador). Se realizaron 5
repeticiones para cada tratamiento y se contabilizaron los trips vivos a los 5 días.
El número de trips vivos se comparó mediante ANOVA de una vía, al cumplirse los
supuestos de normalidad y homocedasticidad. Posteriormente, se hicieron comparaciones
de las medias con la prueba de Tukey con un nivel de significancia de 0,05.
II. 7. Efecto de la DIG sobre el control de T. urticae
Para evaluar el efecto de la DIG sobre el control de T. urticae bajo condiciones de
invernáculo se utilizó como unidad experimental una caja plástica de 30 cm x 27 cm x 25
cm, con tapa fija cubierta con papel absorbente para evitar la fuga de los insectos. Se colocó
una planta de frutilla en maceta, con dos hojas trifoliadas. Por la base de cada planta se
colocó papel blanco absorbente para facilitar la observación de los individuos depredados
(ver Figura 20).
Los tratamientos fueron: 1) 10 hembras adultas de T. urticae + 2 hembras adultas
copuladas de N. californicus + 2 adultos de F. occidentalis por foliolo + 1 pareja adulta de
O. insidiosus con 24 horas de ayuno previo por unidad experimental, 2) 10 hembras
adultas de T. urticae + 2 hembras adultas copuladas de N. californicus + 2 adultos de F.
occidentalis por foliolo y 3) 10 hembras adultas de T. urticae + 2 adultos de F. occidentalis
por foliolo. El número de individuos vivos de T. urticae se contabilizó a los 7 días.
El número de individuos vivos de T. urticae se comparó mediante la prueba de
Kruskal Wallis ya que no se cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad
para el ANOVA. Posteriormente, se hicieron comparaciones múltiples de los rangos para
cada grupo.
II. 8. Abundancia de trips, N. californicus y O. insidiosus en flores de frutilla.
La metodología de muestreo para determinar la abundancia poblacional de F.
occidentalis, N. californicus y O. insidiosus en plantas de frutilla, se realizaron muestreos
en cinco lotes productivos de este cultivo, ubicados en las localidades de Los Hornos (LH),
Colonia Urquiza (CU1, CU2) y Lisandro los Olmos (R36, C44y232), en el Cinturón
Hortícola Platense (38º 52´ S, 57º 59´W) con una superficie promedio de 2. 000 m2 por
lote, desde septiembre del 2012 hasta julio del 2014. Quincenalmente se recolectaron 25
flores al azar en cada lote y se contabilizó en número de individuos móviles para cada
especie.
El estado fenológico de las plantas de frutilla en los diferentes lotes fue diferente;
encontrándose cultivos ya establecidos en los sitios CU1, CU2, LH, desde el inicio de los
muestreos, y en etapa inicial de desarrollo los sitios R36 y C44y232. No se detectaron
patologías generalizadas en los cultivos durante todo el período de muestreo, y aunque no
cuentan los propietarios con calendarios de fumigación ni de aplicación en ningún lote, por
lo general utilizan para el control de ácaros aplicaciones semanales de abamectina 1,8% o
dicofol 21% + tetradiphon 7,5%. Para el control de insectos se utilizan methomyl 90%,
metamidophos 60% y para el control de hongos se realizan semanalmente aplicaciones de
fungicida (benomyl 50%).
Todos los lotes muestreados se encontraban asociados a cultivos hortícolas como:
tomate (Solanum lycopersicum), lechuga (Lactuca sativa), pimiento o morrón (Capsicum
annuum), brócoli (Brassica oleracea), entre los de mayor superficie, y una gran variedad de
malezas nativas como: pega-pega (Bidens pilosa), Sonchus oleraceus, Taraxacum
officinale, Dipsacus fullonum, Eragrotis pilosa, entre otras, y plantas medicinales como la
manzanilla (Matricaria chamomilla), en los bordes o entre los camellones del cultivo.
La abundancia poblacional de cada especie se estimó mensualmente como el
número promedio de individuos (adultos y ninfas)/flor en cada lote.
CAPÍTULO III
RESULTADOS
III.1. Especie/s de trips en el cultivo de frutilla del noreste de la provincia de Buenos
Aires.
Las especies de trips registradas en el cultivo de frutilla del Cinturón Hortícola
Platense durante el período de estudio fueron: F. occidentalis (Pergande), F. schulzei
(Trybom) y Trips tabaci (Lindeman) (Figura ).
Figura 21. Especies de trips presentes en el cultivo de frutilla del CHP en el período de
estudio 2012-2014. De izquierda a derecha: F. occidentalis, F. schulzei y T. tabaci.
La especie F. occidentalis fue encontrada en mayor proporción en los lotes de
frutilla muestreados durante el período de estudio en el CHP (Figura 21).
Figura 22. Frecuencia relativa de las especies de trips presentes en lotes de frutilla del
CHP muestreados en el período 2012-2014.
III.2. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre F. occidentalis
Tanto las hembras como las ninfas de O. insidiosus consumieron individuos de F.
occidentalis. Comparando el consumo de la hembra adulta con el de la ninfa de tercer
estadio de O. insidiosus se encontraron diferencias significativas, para el consumo de
adultos (F=153,41; gl=1; P<0,001) como de ninfas de F. occidentalis (F=19,48; gl=1;
P<0,001); siendo las hembras adultas las que consumieron más individuos de la presa.
78%
17%
5%
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
F. occidentalis F. schulzei T. tabaci
Figura 23. Promedio + error estándar de individuos de F. occidentalis consumidos por
diferentes estadios de O. insidiosus en 24 horas. Letras minúsculas iguales dentro de los
estadios de O. insidiosus señalan diferencias no significativas en el consumo de los
mismos. Letras mayúsculas iguales indican diferencias no significativas en el consumo de
iguales estadios de trips por parte de hembra adulta y ninfa de tercer estadio de O.
insidiosus (P<0,05; Test de Tukey).
No se detectaron diferencias significativas en las tasas de consumo de adultos y de
ninfas de F. occidentalis por la hembra adulta de O. insidiosus (F=3,76; gl=1; P=0,0682).
Las ninfas de tercer estadio de Orius, en cambio, consumieron significativamente menos
adultos que ninfas de F. occidentalis (F=22,89; gl=1; P=0,0001), (Figura 23).
III. 3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre T. urticae.
Tanto las hembras y ninfas de tercer estadio de O. insidiosus consumieron hembras
adultas, ninfas y huevos de T. urticae. Comparando el consumo de la hembra adulta con el
de la ninfa de tercer estadio de O. insidiosus se encontraron diferencias significativas, para
el consumo de hembras adultas (F=39,51; gl=1; P=0,001) y el de ninfas de T. urticae
(F=15,30; gl=1; P=0,0036); siendo las hembras adultas las que consumieron más
individuos de la presa secundaria. En el consumo de huevos no se detectaron diferencias
significativas (F=1,16; gl=1; P=0,3092).
Tabla. Promedio ± DE de la tasa de consumo de O. insidiosus sobre hembras adultas, ninfas
y huevos de T. urticae.bajo condiciones de laboratorio.
N. californicus
Hembras Ninfas Huevos
O. insidiosus
Hembra adulta 11,00±2,07 A (a) 11,40±3,22 A (a) 1,70±0,79 B (a)
Ninfa 3º estadio 5,00±1,95 A (b) 7,30±2,58 B (b) 1,30±1,03 C (a)
Letras mayúsculas iguales en las filas indican diferencias no significativas entre las tasas de consumo de O.
insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de T. urticae. Letras minúsculas iguales en las columnas indican
diferencias no significativas entre las tasas de consumo de hembra adulta, ninfas o huevos por parte de
hembra adulta y ninfa de tercer estadio de O. insidiosus. (P < 0,05; Test de Tukey).
Para hembra adulta de O. insidiosus no se detectaron diferencias significativas para
el consumo de hembras adultas y ninfas de T. urticae, pero si para el consumo de huevos
(F=53,76; gl=2; P<0,0001). Para la ninfa de tercer estadio de O. insidiosus se detectaron
diferencias significativas para el consumo de hembras adultas, ninfas y huevos de tercer
estadio (F=24,47; gl=2; P<0,0001).
III. 4. Depredación intragremio de O. insidiosus sobre N. californicus
Ensayos de no elección
Tanto las hembras como las ninfas de tercer estadio de O. insidiosus consumieron
individuos de los tres estados de desarrollo del depredador N. californicus (Tabla),
considerando dos densidades relativas (N. californicus: O. insidiosus; 5:1 y 8:1) para
determinar si esta influye en el encuentro de los dos enemigos naturales debido a la rápida
movilidad de N. californicus en la planta. No se detectaron diferencias significativas para el
consumo de hembras (H=0,76; gl=1; P=0,3609), ninfas (H=0,82; gl=1; P=0,3280) y huevos
(H=2,40; gl=1; P=0,0533) de N. californicus por la hembra adulta de O. insidiosus. Lo
mismo se encontró en el caso de las ninfas de tercer estadio (H=0,52; gl=1; P=0,4387),
(H=3,29; gl=1; P=0,0544) y (H=0,14; gl=1; P=0,5416), en el consumo de huevos, ninfas y
adultos de N. californicus, respectivamente.
Tabla. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de N. californicus
en densidades (1:5) y (1:8), (promedio± desvío estándar).
N. californicus
Hembras Ninfas Huevos
O. insidiosus Densidad
(1:5) 0,90 ± 0,88 a A 1,30 ± 0,82 a A 0,10 ± 0,32 a A
Hembra
adulta
(1:8) 1,3 ± 0,95 a A 1,00 ± 0,67 a A 0,60 ± 0,70 a A
(1:5) 0,60 ± 0,70 a A 0,70 ± 0,67 a A 0,10 ± 0,32 a A
Ninfa 3º estadio
(1:8) 0,90 ± 0,88 a A 1,40 ± 0,84 a A 0,20 ± 0,42 a A
Letras minúsculas iguales en las filas indican diferencias no significativas entre las tasas de consumo de O.
insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de N. californicus en dos densidades (1:5) y (1:8) (O. insidiosus:
N. californicus). Letras mayúsculas iguales en las columnas indican diferencias no significativas entre las
tasas de consumo de hembra adulta y ninfa de tercer estadio de O. insidiosus sobre cada estadio de N.
californicus, (P < 0,05; Test de Kruskal Wallis).
Ensayos de elección
En la prueba de elección se detectaron diferencias significativas en el consumo de
los distintos estados de desarrollo de N. californicus. Las hembras adultas de O. insidiosus
consumieron más hembras y ninfas que huevos de N. californicus (H=10,62; gl=2;
P=0,0024); mientras que para las ninfas de tercer estadio sólo se encontraron diferencias
significativas entre el consumo de ninfas y huevos consumiendo más ninfas (H=3,96; gl=2;
P=9,0539).
Figura 24. Preferencia de hembra y ninfa de 3º estadio de O. insidiosus sobre estadios de N.
californicus. Letras iguales indican diferencias no significativas en cada estadio de O.
insidiosus. Las barras representar el error estándar (P <0,05; Test de Kruskal Wallis).
Analizando los valores del Índice α de Manly (Manly, et al. 1972) (Tabla) se
observó también que la hembra adulta de O. insidiosus prefiere alimentarse de ninfas y
hembras adultas de N. californicus; mientras que la ninfa de tercer estadio de O. insidiosus
prefiere alimentarse de ninfas.
Tabla. Valores del Índice de preferencia α de Mainly. Diferentes estados de N. californicus
ofrecidos a diferentes estadios de O. insidiosus.
N. californicus
Huevos Ninfas Hembras
O. insidiosus
Hembra adulta 0,08 0,54 0,38
Ninfa 3º estadio 0,09 0,64 0,27
III.5. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo
Se detectaron diferencias significativas para el número de trips vivos con y sin el
depredador O. insidiosus (F=120,62; gl=1; P<0,0001), luego de cinco días de evaluación.
Figura 25. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus. Número de individuos
vivos de 32 ofrecidos, luego de cinco días de evaluación. Las barras indican el error
estándar. Letras iguales indican diferencias no significativas (P < 0,05; Test de Tukey).
Haciendo un análisis individual por estadio se detectaron diferencias significativas
para el número de ninfas vivas con y sin depredador (F=166; gl=1; P<0,001); mientras que,
para el número de adultos vivos no se detectaron diferencias significativas entre los dos
tratamientos evaluados (F=0,17; gl=1; P= 0,6938).
Figura 26. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus. Número de adultos y
ninfas vivas luego de cinco días de evaluación. Las barras indican el error estándar. Letras
diferentes en columnas del mismo color indican diferencias no significativas (P < 0,05;
Test de Tukey).
III.6. Efecto de la depredación intragremio sobre el control biológico de T. urticae
No se detectaron diferencias significativas para el número de ninfas vivas de N.
californicus respecto al número de hembras y huevos vivos, pero si para el número de
hembras vivas en relación al número de huevos vivos (H= 6,26; gl= 2; P= 0,0435). Se
detectaron diferencias significativas para el número de huevos vivos en relación al número
de hembras y ninfas vivas, y ninguna diferencia significativa entre el número de hembras y
ninfas vivas de T. urticae (H=1,67; gl= 2; P=0,4337).
Figura 27. Efecto de la depredación intragremio sobre el control biológico de T. urticae.
Número de hembras, ninfas y huevos de T. urticae y N. californicus luego de siete días de
interacción con O. insidiosus. Las barras indican el error estandar. Letras iguales en
columnas del mismo color indican diferencias no significativas (P < 0,05; Test de Kruskal
Wallis).
Analizando individualmente los individuos vivos de T. urticae, no se detectaron
diferencias significativas para el número de hembras adultas (H=10,82; gl=2; P=0,0036),
ninfas (H=9,78; gl=2; P=0,0074) y huevos (H=11,58; gl=2; P=0,0030) entre el tratamiento
en los que interactuaron el depredador principal y secundario de la arañuela versus en el
que solo actuó el depredador principal. En cambio, se detectaron diferencias significativas
entre los tratamientos con depredadores frente al tratamiento sin depredadores para los
estadios de hembras y ninfas en las dos interacciones; mientras que en el caso de huevos de
T. urticae solo se detectó diferencias significativas entre el tratamiento en el que
interactuaron los dos enemigos naturales de esta presa frente al tratamiento arañuela sin
depredadores.
Tabla. Incidencia de la D.I.G. en el control biológico de T. urticae. Número de hembras,
ninfas y huevos vivos luego de 7 días de interacción depredador/presa, (promedio± desvío
estándar).
Promedio de individuos de T. urticae vivos a los 7 días
Tratamiento hembras ninfas huevos
O. insidiosus + N. californicus + T. urticae 15,60 ± 7,30 A 15,00 ± 13,84 A 32,40 ± 23,26 A
N. californicus + T. urticae 24,40 ± 4,16 A 26,20 ± 11,3 A 298,60 ± 225,65 AB
Solo T. urticae 60,00 ± 0,00 B 147,60 ± 85,70 B 1439,00 ± 282,59 B
Letras iguales en las columnas indican diferencias no significativas entre el número de hembras, ninfas y
huevos vivos de T. urticae para los diferentes tratamientos, (P < 0,05; Test de Kruskal Wallis).
III.7. Abundancia de trips, N. californicus y O. insidiosus en flores de frutilla.
Se presenta la dinámica poblacional de cada especie en las interacciones enemigos
naturales-presa durante los meses de muestreo en cada localidad (CU1, CU2, LH, R36 y
C44y232), en el período Septiembre 2012 – Julio 2014.
Figura 28. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.
Localidad Colonia Urquiza (CU1).
Figura 29. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.
Localidad Colonia Urquiza (CU2).
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
5
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
sep oct oct nov nov ene
F. occidentalis
N. californicus
0
2
4
6
8
10
12
sep
oct
oct
no
v
no
v
ene
may
may jun
jun
ago
sep
no
v
dic
ene
may
may ju
l
N. californicus
F. occidentalis
Figura 30. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.
Localidad Los Hornos (LH).
Figura 31. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.
Localidad. (R36).
0
0,5
1
1,5
2
2,5
sep oct nov dic dic ene feb mar may may jun
N. californicus
F. occidentalis
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
2
0
1
2
3
4
5
6
7
8
sep oct oct nov nov ene
F. occidentalis
N. californicus
Figura 32. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.
Localidad. (44y232).
No se encontraron individuos de O. insidiosus en las flores observadas en los
muestreos realizados durante la investigación, salvo el caso de una ninfa de tercer estadio
en el lote CU2.
El número de trips recolectados en las muestras de flores en su gran mayoría fueron
ninfas de primer y segundo estadio; mientras que la proporción en los individuos de N.
californicus fue similar en sus diferentes estadios.
Gráficamente se pudo observar que el número promedio de trips/flor incrementó en
los meses de Octubre, Noviembre y Diciembre, cuando el cultivo estuvo en floración; y
que, la abundancia de N. californicus incrementó en el tiempo en función de la presencia de
trips en las flores.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
sep oct oct nov nov
F. occidentalis
N. californicus
CAPÍTULO IV.
DISCUSIÓN
La población de trips en los cultivos del CHP se encuentra influenciada por la
especie y tipo de malezas que habitan alrededor del lote en producción; así como, de la
presencia de las flores durante las estaciones del año (Carrizo, 1998). Los niveles
poblacionales de esta plaga alcanzaron su máxima expresión en la primavera y en el verano
en todos los sitios evaluados (máximo 10 trips/planta) cuando el número de flores en las
plantas fue superior; igual a la encontrada por Coll et al (2006) en plantas de frutilla en
Israel en niveles de umbrales bajos, pero opuesto a lo encontrado por Atakan (2011) en
Turquía, quien observó mayor presencia de trips (15 trips/flor) cuando el número de flores
por planta era bajo y 25 trips/flor cuando era alta. En el período de estudio la especie que se
encontró con mayor frecuencia en los muestreos fue F. occidentalis, y aunque su presencia
está influenciada por la vegetación silvestre y cultivos aledaños, es la especie que se
presenta con mayor frecuencia en plantas silvestres del Cinturón Hortícola Platense
(Carrizo, 1998; Carrizo y Klasman, 2002).
Orius insidiosus es el principal enemigo natural del trips de las flores F.
occidentalis (Atakan, 2011; Bueno, et al. 2006; Bueno 2009; Coll et al. 2006; González et
al. 2012) La tasa de consumo de una hembra adulta de O. insidiosus sobre ninfas y adultos
de F. occidentalis en condiciones de laboratorio en esta investigación no presentó
diferencias significativas, aunque el número de ninfas depredadas (21ninfas/día) fue mayor
en relación al consumo de adultos (19,2 adultos/día); mientras que la ninfa de tercer estadio
de O. insidiosus consumió más ninfas (15 ninfas/día) que adultos (8 adultos/día), valores
similares a los encontrados por Pantoja (2009) en ensayos en laboratorio con las mismas
densidades utilizadas en esta investigación, que obtuvo un consumo diario de 23 y 10,7
trips adultos/día por una hembra adulta y una ninfa de tercer estadio, respectivamente en el
cultivo de pepino (Cucumis sativus) y los obtenidos por Massó, et al. de 21 trips adultos/día
por una hembra adulta de O. insidiosus.
El control biológico aumentativo consiste en incrementar los niveles poblacionales
de un determinado agente en lugares donde su población es baja o escaza para ejercer
control sobre un determinado fitófago o plaga en un cultivo específico (Bueno, 2009). En
los ensayos a semicampo realizados en esta investigación se demostró que O. insidiosus
disminuye significativamente los niveles poblacionales de F. occidentalis en el cultivo de
frutilla bajo condiciones de invernáculo, consumiendo preferentemente los estadios
ninfales, similar a lo analizado por Lefebvre et al. (2013), quienes realizaron liberaciones a
campo de O. insidiosus en plantas de frutilla infestadas con trips (F. schultzei y F. sp) en la
provincia de Tucumán, Argentina, obteniendo un control significativo de esta plaga en
relación a parcelas testigo en donde no se realizaron liberaciones del depredador,
comprobando que O. insidiosus es un agente de control muy importante de los trips en este
cultivo.
Orius insidiosus es un depredador polífago, que en ausencia de su presa principal
puede sobrevivir alimentándose de otros fitófagos e incluso del polen de las flores. Si bien
T. urticae no es la presa principal de O. insidiosus, una hembra adulta de este depredador
puede consumir diariamente un promedio de 11 hembras adultas, 11,4 ninfas y 1,70 huevos
de este fitófago.
La depredación intragemio unilateral puede influenciar negativamente en el control
de un determinado fitófago, ya que al disminuir la proporción plaga: enemigo natural, los
niveles poblacionales del primero pueden superar el umbral de daño y generar problemas a
los productores agrícolas (Bueno, 2005), aunque en el caso de la DIG, la presa intragremio
puede sobrevivir más en relación a la presa fitófaga por la capacidad que tiene ésta al
reconocer a su depredador a través del olor que genera cuando consume su presa principal o
por las vibraciones que genera al desplazarse (Magalhes et al. 2004). En esta investigación
se comprobó la existencia de la DIG de O. insidiosus sobre todos los estadios de N.
californicus, donde Orius consumió como promedio diario alrededor de 2 hembras adultas,
2 ninfas y 0,5 huevos de N. californicus, comprobándose también por medio del índice de
Manly su preferencia sobre los dos primeros estadios. A pesar de que la ninfa de tercer
estadio de O. insidiosus también consumió todos los estadios de N. californicus, no se
encontró diferencias con la hembra adulta, salvo la preferencia única que tiene sobre el
estadio de ninfa. Al analizar el posible efecto de la DIG en el control de T. urticae en el
cultivo de frutilla bajo condiciones de invernáculo, O. insidiosus influyó positivamente en
el control de este fitófago, prefiriendo consumir su presa secundaria que su presa
intragremio, debido quizá a la diferencia en velocidad que existe entre el ácaro y el
phytoseido o a la capacidad de N. californicus para reconocer a su enemigo y refugiarse,
como lo demostró Shakya et al. (2010), en su investigación en flores de frutilla, donde
señala que la DIG entre los dos principales enemigos naturales de F. occidentalis puede
disminuir por la capacidad que tiene la presa intragremio (N. californicus) de reconocer el
olor que genera el depredador (O. insidiosus) cuando consume su presa principal, y de esta
manera evitar en cierto caso la tasa de encuentro entre los dos depredadores, manteniendo
los niveles poblacionales elevados de los dos enemigos naturales y reduciendo al máximo
el número de individuos denominados plagas. Aunque no existieron diferencias
significativas en el número de individuos vivos de T. urticae cuando actuaron los dos
enemigos naturales versus el tratamiento en el que estuvo presente solo N. californicus,
hubo mayor control en todos los estadios de la presa cuando estaban presentes los dos
depredadores, lo que llevaría a concluir que O. insidiosus contribuye en el control de T.
urticae cuando está ausente su presa principal F. occidentalis.
Neoseiulus californicus no es el principal enemigo de trips, sin embargo, individuos
adultos de este depredador pueden alimentarse de ninfas de esta plaga para sobrevivir. En
aplicaciones hechas en el cultivo de frutilla (500 a 1000 phytoseidos/m2) en Valencia-
España, González et al, demostraron que N. californicus no es bueno controlando las
poblaciones de trips, pero se encuentra su asociación cuando no está presente su presa
principal la arañuela de las dos manchas. Aunque el número de individuos de N.
californicus encontrados en los muestreos a campo en flores de frutilla en esta
investigación alcanzaron un máximo de 1,5 individuos/flor; su interacción con esta plaga se
deba quizás a que las poblaciones de T. urticae se encontraban cerca de las flores o su
densidad era baja y este depredador necesitaba alimentarse de otras especies o de polen
para sobrevivir.
No se observaron individuos adultos de O. insidiosus en los muestreos realizados
durante el período de investigación, salvo una ninfa de tercer estadio en el sitio (CU2). Esto
se deba quizás en parte a que Orius es muy sensible a los agroquímicos y coloniza
espontáneamente en gran medida los cultivos de frutilla cuando no se realizan aplicaciones
de insecticidas de amplio espectro (Coll, et al. 2006; Silveira et al. 2004). En el CHP,
algunos productores realizan aplicaciones de agroquímicos para controlar ácaros, trips y
hongos, sin tomar en cuenta los umbrales de daño de la plagas y sin asesoramiento técnico,
eliminando en gran parte las poblaciones de las plagas y los enemigos naturales en cada
control (Gugole, 2012). Shakya, et al. (2010) en su investigación, encontró que en
condiciones favorables O. laevigatus puede alcanzar permanentemente una densidad de 3 a
4 individuos por flor en el cultivo de frutilla en Israel, en sitios donde no se realizaron
aplicaciones de insecticidas de amplio espectro. Sin embargo una vez que la presa es escaza
en el cultivo, Orius coloniza nuevos cultivos, por lo que su permanencia en un determinado
cultivo varía en función a la presa y a las estaciones (Bueno 2005).
Bibliografía
Adlercreutz E, 2013. Producción e ingreso bruto de frutilla según su fecha de
plantación. INTA, AER Mar del Plata. Argentina, Mar del Plata. 4 pp.
Agüero J, 2012. Bases nutricionales del cultivo de frutilla (Tesis de Maestría).
Universidad de Buenos Aires, Facultad de Agronomía.
Aimee B, McSorley R y Liburd O. 2008. Effect of the biological control agent
Neoseiulus californicus (Acari:Phytoseiidae) on arthropod community structure in
North Florida strawberry fields. Florida Entomologist 91 (3): 436- 445 pp.
Albendín G, García M y Molina J. 2012. Ciclo biológico, seguimiento de la evolución
de poblaciones y métodos de control de la plaga: El trips de las flores y su control en el
cultivo de la fresa. IFAPA. Alcalá del Río. Sevilla-España. 34-38 pp.
Angulo R. 2009. Fresa, Fragaria ananassa. Bayer CropScience S.A. Bogotá. 45 p.
Aponte O & J.A. Mc Murtry. 1992. Mating behavior and reproductive mechanisms of
Amblyseius colimenis Aponte & Mc Murtry (Acari: Phytoseiidae). Boletín de
Entomología Venezolana N.S., 7(1): 1-12.
Atakan E. 2011. Population Densities and Distributions of the Western Flower Thrips
(Thysanoptera: Thripidae) and its Predatory Bug, Orius niger (Hemiptera:
Anthocoridae), in Strawberry. Int. J. Agric. Biol., 13: 638-644.
Baez I, Reitz SR, Funderburk JE. 2004. Predation by Orius insidiosus (Heteroptera:
Anthocoridae) on Life Stages and Species of Frankliniella Flower Thrips
(Thysanoptera: Thripidae) in Pepper Flowers. Environ. Entomol., 33(3): 662-
670.
Botto E, Ceriani S, López S, Saini E, Cédola C, Segade G & M Viscarret. 1997. Control
biológico de plagas hortícolas en ambientes protegidos. La experiencia argentina
hasta el presente. Revista de Investigaciones Agropecuarias, 29: 83-98.
Bueno V. 2005. Implementation of biological control in greenhouses in Latin America:
how far are we? p: 531-537. Proceedings of the 2° Internat. Symposium on
Biological Control of Arthropods. Davos, Switzerland.
Bueno VHP. 2009. Control biológico de pragas. Producao massal e controle de
qualidade. Lavras, Editora UFLA, 2da. Edición. 429 pp.
Bueno V, Mendes S & Mendes L. 2006. Evaluation of rearing-method for the predator
Orius insidiosus. Departament of Entomology, Federal University of Lavras,
Brasil. Bulleting of Insectology 59 (1): 1-6.
Cabello T, Abad M, Pascual F. 1991. Capturas de Frankliniella occidentalis
(Pergande) (Thys.:Thripidae) em trampas de distintos colores em cultivos em
invernaderos. Bol. San. Veg. Plagas: 17 (2): 265-270.
Cáceres S, Lenscak M & R Verón. 2004. Liberaciones de Encarsia formosa para el
control biológico de moscas blancas del complejo Bemisia tabaci en
invernaderos hortícolas de Corrientes. XV Reunión de Comunicación Científica
y Téc. Fac. Cs. Agrarias. UNNE. Argentina.
Canlas L, Amano H, Ochiai N & Takeda M. 2006. Biology and predation of the
Japanese strain of Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari:Phytoseiidae).
Systematic & Applied Acarology. 11: 141-157.
Carrizo P.I. 1998. Hospedaderas naturales para trips vectores d pesta negra: propuesta
de calificación de riesgo. Bol. San. Veg. Plagas. 24: 155-166.
Carrizo P.I. 1998. Eficiencia de capturas com trampas de Frankliniela occidentalis
(Pergande) em el cultivo de pimiento em invernáculo y em malezas en el Gran
La Plata. Ver. Fac. Agron. La Plata 103 (1): 1-10.
Carrizo P, Klasman R. 2002. Muestreo para el seguimento poblacional de Frankliniella
occidentalis (Pergande, 1895) (Thysanoptera: Thripidae) en cultivos de
Dianthus caryophyllus (Carlophyllaceae) em invernadero. ENTOMOTROPICA.
Vol. 17 (1) : 7-14.
Carvalho L; Bueno V & Castañe C. 2010. Avallacao de substratos de oviposicao para
Orius insidiosus (Say) (Hemiptera, Antocoridae). Revista Brasileira de
Entomologia 54 (1): 115-119.
Carvalho A; Bueno V; Pedroso E; Kon L; Diniz A & Silva R. 2006. Influence of
Photoperiod on Orius thyestes Herring (Hemiptera:Anthocoridae) reproduction
and longevity. Neotropical Entomology 35 (4): 489-492.
Castagnoli M and Simoni S. 1991. Influenza dela temperatura sull’ incremento delle
popolozionidi Amblyseius californicus (McGregor) (Acari:Phytoseiidae). Redia
74 (2): 621-640.
Castagnoli M & Simoni S. 2003. Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari
Phytoseiidae): survey of biological and behavioral traits of a versatile predator.
REDIA, LXXXVI. 153 – 164 pp.
Cédola, C.V. 2004. Predación de Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari:
Phytoseeidae) y Feltiella insularis Felt (Díptera: Cecidomyiidae) sobre
Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) en tomate. Bol. San. Veg.
Plagas. 30: 163-169.
Cédola C.V.; N.M. Greco. 2010. Presence of the aphid, Chaetosiphon fragaefolli, on
strawberry in Argentina. Journal of Insect Science 10 (9): 1-9.
Cluigt, N.; Greco, N.; Liljesthröm, G. 2007. Características de la historia de vida de
Lobiopa insularis (Coleoptera: Nitidulidae) en frutilla". 30º Congreso Argentino de
Horticultura y 1º Simposion Internacional sobre Cultivos Protegidos, organizado por la
ASAHO, 25 a 28 de septiembre de 2007 en la ciudad de La Plata, Buenos Aires,
Argentina.
Cluigt N, Liljesthröm G, Greco N. 2008. Lobiopa insularis (Coleoptera: Nitidulidae) en
el cultivo de frutilla: disposición espacial y concentración del recurso. XXIII
Reunión Argentina de Ecología. 25-28 de Noviembre, San Luis.
Cluigt N, Greco N, Liljesthröm G. 2009. Preferencia de Lobiopa sp. por frutos de
cultivos frecuentes en el cinturón fruti-hortícola platense. II Jornadas de
Enfermedades y Plagas en Cultivos Bajo Cubierta. Facultad de Ciencias
Agrarias y Forestales, UNLP. 3-5 de junio, La Plata, Buenos Aires.
Coll M, Shakya S, Shouster I, Nenner Y, Steinberg S. 2007. Decision-making tools
for Frankliniella occidentalis management in strawberry: consideration of target
markets. Entomol. Exp. Appl., 122: 59–67.
Croft B, Monetti L & Pratt P. 1998. Comparative life histories and predation types: Are
Neoseiulus californicus and Neoseiulus fallacies (Acari: Phytoseiidae) similar
type II selective predators of spider mites? Environ. Entomol. 27(3): 531-538.
De Santis, L. 1994. La presencia en la República Argentina del trips Californiano de las
flores. Academia Nacional de Agronomía y Veterinaria. Buenos Aires,
Argentina. 17 pp.
Delfino MA, Conci VC, Dughetti AC. 2007. Áfidos transmisores de virus de frutilla en
la Argentina. XXX Congreso Argentino de Horticultura. I Primer Simposio
Internacional sobre Cultivos Protegidos. 25 al 28 de septiembre de 2007. La
Plata, Buenos Aires, Argentina. s/p.
Del Huerto M, 2012. Frutillas. Producción Agroindustrial del NOA. Revista
informativa. 58-59 pp. http://www.grupoghia.com.ar (última visita 04 de Julio
de 2014).
Ehler LE. 2006. Perspective Integrated pest management (IPM): definition, historical
development and implementation, and the other IPM. Pest Management Science
62:787–789.
Espinosa P, Fuentes J, Contreras P, Bielza P, Lacasa A. 2002. Método de cría en masa
de Frakliniella occidentalis (Pergande). Unversidad Politécnica de Cartagena.
Centro de Investigación y Desarrollo Agrario. 28: 385-390.
Fernández M & San Miguel A. 2007. La selección de dieta en los fitófagos. Conceptos,
métodos e índices. Ingenieros de Montes. Universidad Politécnica de Madrid.
Pastos, XXXVII (1), 5-47.
Frescata C, Mexia A. 1996. Biological control of thrips by Orius laevigatus (Hetroptera:
Anthocoridae) in organically-grown strawberries. Biol. Agric. Horticulture, 13:
141-148.
Funderburk J, Staviski J, Olson S. 2000. Predation of Frankliniella
occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) in field pepper by Orius insidiosus
(Hemiptera: Anthocoridae). Environ. Entomol., 29: 376-382.
Funderburk J. 2009. Control biológico de trips y su manejo integrado. Universidad de
Florida. Florida Entomologist. 92 (1); 5pp.
González J, García F, Benages E, Orenga S. 1992. Control biológico de trips
Frankliniella occidentalis (Pergande) en fresón. Entomología Agrícola, ETSIA.
Universidad Politécnica, Camino de Vera. Bol. San. Veg. Plagas. 18: 265-288.
González R, 1971. Biología, ecología y control de la arañita roja europea en manzanas
y perales de Chile Central. Rev. Peruana Entomol. 14: 56-65.
González R, 1999. El trips de California y otros tisanóptero de importancia
hortofrutícola en Chile: (Thysanoptera:Thripidae). Universidad de Chile,
Facultad de Ciencias Agronómicas. Serie Ciencias Agronómicas Nº1. 149 pp.
Greco NM, GG Liljesthröm, Gugole Ottaviano MF, Cluigt N, Cingolani MF, Zembo
JC, Sánchez NE. 2011. Pest management plan for Tetranychus urticae based on
the natural occurrence of Neoseiulus californicus (Acari: Tetranychidae,
Phytoseiidae) in strawberry. International Journal of Pest Management, 57 (4):
299-308.
Greco NM, Sánchez NE, Liljesthröm GG. 2005. Neoseiulus californicus (Acari:
Phytoseiidae) as a potential control agent of Tetranychus urticae (Acari:
Tetranychidae): effect of pest/predator ratio on the pest abundance on
strawberry. Experimental and Applied Acarology 37: 57-66.
Greco NM, Tetzlaff GT, Liljesthröm GG. 2004. Presence-absence sampling for
Tetranychus urticae and its predator Neoseiulus californicus (Acari:
Tetranychidae, Phytoseiidae) on strawberries in La Plata, Argentina.
International Journal of Pest Management 50 (1): 23-27.
Grez A, Rivera P & T Zaviezo. 2007. Foliar and ground-foraging predators of aphids
associated with alfalfa crops in Chile: Are they good or bad partners? Biocontrol
Science and Technology 17: 1071-1077.
Gugole M. 2012. Manejo Integrado de la PLaga Tetranychus urticae (Acari :
Tetranichidae) en cultivos de frutilla del cinturón hortícola Platense. Tesis
Doctoral. Universidad Nacional de la Plata. Facultad de Ciencias Naturales y
Museo. 199 pp.
Hang G, C. Kabet; M.L. Bravo; G. Larrañaga; c. Seibane; G. Ferraris; M. Otaño; V.
Blanco. 2010. Identificación de sistemas de producción hortícola en La Plata,
Buenos Aires, Argentina. Bioagro, 22(1): 81-86.
Hart A, Bale J, Tullet A, Worland M and Walters K. 2002. Effects of temperature on
the establishment potential of the predatory mite Amblyseius californicus
McGregor (Acari:Phytaseiidaes) in UK. J. Insect Physiology, 48: 593-599.
Henning H, Krindges A, Scherf M. 2011. Guía práctica para el cultivo de frutilla en
Misiones. AER INTA Puerto Rico. Planilla Técnica. 6 pp.
Holt R & G Huxel. 2007. Alternative Prey and the dynamics of intraguild predation:
theoretical perspectives. Ecology 88: 2706-2712.
Janssen A, Sabelis M, Magalhaes S, Montserrat M & T van der Hammen. 2007. Habitat
structure affects intraguild predation. Ecology 88: 2713-2719.
Jolly R.L. 2000. The predatory mite Neoseiulus californicus: its potential as a biological
control agent for the fruit tree spider, Panonychus ulmi. The BCPC Conference
at Brighton, Pest and Diseases 1, 487-490.
Joublan, J.P & M. Vergara. 2003. Desarrollo vegetativo y productivo de la frutilla
(Fragaria x ananassa Duch), utilizando una cubierta de agrotextil de diferentes
densidades. Agro Sur, 31 (1): 37-47.
Lefebrvre M; Reguilón C & Kirschbaum D. 2013. Evaluación del efecto de la
liberación de Orius insidiosus (Hemiptera:Anthocoridae), como agente de
control biológico de trips en el cultivo de frutilla. RIA/ Vol. 39 Nº 3. 273-280.
Ma W & Laing J. 1973, Boilogy, potential for increase and prey consumption of
Amblyseius chilenensis (Dosse) (Acari: Phytoseiidae). Entomophaga 18(1): 47-
60.
Madadi H, Enkegaard A, Brodsgaard H, Kharrazi-Pakdel A, Ashouri A, Mohaghegh-
Neishabouri J. 2009. Interaction between Orius albidipennis (Heteroptera:
Anthocoridae) and Neoseiulus cucumeris (Acari: Phytoseiidae): effects of host
plans under microcosm condition. Biological Control, 50: 137-142.
Madelaine V, Pallini A & Janssen A.2001. Interactions ediated by Predators in
Arthropod Food Webs. Neotropical Entomology 30(1): 1-9.
Magalhaes S, Tudorache C, Montserrat M, van Mannen R, Sabelis M y Janssen A.
2005. Diet of intraguild predators affects antipredator behavior in intraguild
prey. Behavioral Ecology, 16:364-370.
Makoto M, Tomotoshi K, Shigeki M, Masami T. 2005. Predation rate of Neoseiulus
californicus (McGregor) on three species of greenhouse thrips. Kyushu Plant
Protection Research, 51: 73-77.
Manly B, Miller P & Cook M. 1972. Analysis of Selective Predation Experiment. The
University of Chicago Press. American Society of Naturalists. The American
Naturalist. Vol. 106. Nº. 952. Pp. 719-736.
Masso E; López D & Rodríguez O. Ciclo de vida de Orius insidiosus, efectividad sobre
trips y sensibilidad a bioplaguicidas. Instituto de Sanidad Vegetal. La Habana,
Cuba. 5 pp.
Mendes S & Bueno V. 2001. Biología de Orius insidiosus (Say) (Hemiptera:
Anthocoridae) alimentado com Caliothrips phaseoli (Hood) (Thysanoptera:
Thripidae). Neutropical Entomology 30 (3): 428-428.
Mendes S; Bueno V & Carvalho L. 2005. Adequabilidade de diferentes substratos a
oviposicao do predador Orius insidiosus (Say) (Hemiptera: Anthocoridae).
Neotropical Entomology, 34(3): 415-421.
Miserendino E. 2010. Posibilidades de Producción de frutillas em Bariloche.
Horticultura. Agencia de Extensión Rual Bariloche. EEA INTA Bariloche. Nº
55: 16-20 pp.
Miserendino E. 2007. Frutillas: Implantación del cultivo bajo cubierta en Patagonia.
Carpeta Técnica, Agricultura Nº 12, Agosto 2007. EEA INTA Esquel.
Mitidieri, A. & J.C. Zembo. 2010. En el Cinturón Hortícola de Buenos Aires.
Importancia del cultivar, el tipo y la calidad de la planta sobre la productividad
de la frutilla. Idia XXI, 85-90.
Molina N, Gimenez L, Richieri C. 2007. Economía del sector hortícola de corrientes.
Producción frutillera regional y su relación con la oferta nacional y del
mercosur. EEA Bella Vista INTA, Publicación técnica 22, ISSN 1515-9299.
Moraes, G.J. de, J.A. McMurtry, Denmark H.A. and Campos, C.B. 2004. A revised
catalog of the mite family Prytoseedae: Zootaxa 434: 109-110.
Mound L & Kibby G. 1998.Thysanoptera, an identification guide. CAB International.
Second edition.70 pp.
Mound L; Retana A & du Heaume G. 1993. Claves ilustradas para las familias y los
géneros Terebrantia (Insecta:Thysanoptera) de Costa Rica y Panamá. Rev. Biol.
Trop., 41 (3): 709-727.
Palmer JM, Mound LA, de Haume GJ. 1989. CIE Guides to insects of importance to
man. 2. Thysanoptera. Ed. Betts C.R. CAB International Institute of
Entomology, British Museum Natural History. London. 60 pp.
Pantoja, D. 2009. Capacidad depredadora de Orius insidiosus (Say) sobre Thrips tabaco
(Lindeman) en condiciones de laboratorio y en un cultivo de pepino bajo
invernadero en Zamorano, Honduras. 20 pp.
Ploper D, 2013. Cultivo de frutilla: actividad comercial en la Argentina y Tucumán.
Gastos de producción estimados en Tucumán, campaña 2012 y perspectivas para
2013. EEAOC. Tucumán, Argentina. 7 pp.
Polack A, Del Pino M, Silvestre C & I Olariaga. 2008. Control biológico de plagas en
pimiento bajo invernáculo ¿realidad o fantasía? XXXI Cong. de Horticultura.
Mar del Plata.
Polis G & D Strong. 1996. Food web complexity and community dynamics. Am. Nat.
147: 813-846.
Polis G & R Holt. 1992. Intraguild predation – the dynamics of complex trophic
interactions. Trends Ecol. Evol. 7: 151-154.
Prokopy R and Kogan M, Integrated pest management. 2003. In Encyclopedia of
Insects, ed. by Resh VH and Carde RT. Academic Press, San Diego, pp. 589-
595.
Ragusa S & Ragusa E. 1997. On some Phytoseiid Mites (Parasitiformes, Phytoseiidae)
from Styria (Austria). Mitt. Naturwiss. Ver. Streirmark. 127: 137-145.
Ramachandran, S., J. Funderburk, J. Stavisky, and S. Olson. 2001. Population
abundance and movement of Frankliniella species and Orius insidiosus in Þeld
pepper. Agric.Forest Entomol. 3: 1-10.
Raymond C. 2009. Western Flower Thrips (Frankliniella occidentalis) management on
ornamental crops grown in greenhouses: have we reached an impasse?. Pest
Technology. 3 (1), 1-9.
Recalde J. 2008. Guía de reconocimiento de animales perjudiciales en cultivos frutales.
EEA INTA Esquel, Argentina. 60 pp.
Rodhes E & Liburd O. 2009. Freatured Creatures. Entomology & Nematology.
University of Florida. SEDA. 4 pp.
Rodríguez J, García F & Ferragut F. 1992. Actividad depredadora de varios ácaros
fitoseidos sobre distintos estados de desarrollo del trips de las flores Frankliniella
occidentalis (Pergande). Bol. San. Veg. Plagas, 18(1): 253-263.
Rondon S, Price J, Liburd O, Francis R, Cantlifle D. 2004. Neoseiulus caifornicus
McGregor: A Predatory Mite Species for Controlling Twospotted Spider Mites in
Strawberries. Horticultural Sciences Departament. University of Florida. HS1001. 5 pp.
Roques A. 2006. Frankliniella occidentalis. DAISIE. 3pp.
Rosenheim J & J Harmon. 2006. The influence of intraguild predation on the supression
of a shared prey population: an empirical reassessment. Pp. 1-20. En: Trophic
and Guild Interactions in Biological Control. Eds.: Brodeur & Bouvin. The
Netherlands. 250p.
Sabelis, M.W., and P.C.J.VanRijn. 1997. Predation by mites and insects, pp. 259-354.
In T. Lewis (ed.), Thrips as crop pests. CAB International, Wallingford, UK.
Saccone K. Caracterización de la zona de Coronada como productora de frutillas (sin
fecha de publicación). Subsecretarías de Producción y Medioambiente.
Municipalidad de Coronada. 6 pp.
SAGARPA. 2005. Programa de Sanidad Vegetal. Celaya. 2 pp.
Saini ED, Cervantes V, Alvarado L. 2003. Efecto d ela dieta, la temperatura y
hacinamiento, sobre la fecundidad, fertilidad y longevidad de Orius insidiosus
(Say) (Heteroptera: Anthocoridae). RIA, 32 (2): 21-32.
Scheiner SM, Gurevitch J. 2001. Design and analysis of ecological experiments. 2nd
edition. Oxford University, New York, USA.
Seidán, F. 2014. Tucumán ocupa el tercer lugar en producción de frutillas en Argentina.
Producción Agroindustrial del NOA. ISSN 1853-7650. 30-32 p.
Shakya S, Coll M & Weintraub P. 2010. Incorporation of intraguild predation into a
pest management decision – making tool: the case of thrips and two pollen-
feeding predators in strawberry. J. Eco. Entomol. 103 (4): 1086-1093.
SINAVIMO, Servicio Nacional Argentino de Vigilancia y Monitoreo de Plagas.
Frankliniella occidentalis. http://www.sinavimo.gov.ar/plaga/frankliniella-
occidentalis (última consulta 29/09/2011).
Snyder W, Chang G. & Prasad R. 2005. Biodiversity and successful conservation
biological control: is there a relationship?. Pp: 324-343. In: Ecology of predator-
prey interactions, Barbosa & Castellano eds., Oxford University Press, Oxford.
Sterk G. & Meesters P. 1997. IPM on strawberries in glasshouses and plastic tunnels in
Belgium, new possibilities. Acta Horticult., 905-911.
Straub C & Snyder W. 2006. Experimental approaches to understanding the
relationship between predator biodiversity and biological control. Pp: 221-239.
En: Trophic and Guild Interactions in Biological Control. Eds.: Brodeur and
Bouvin. The Netherlands. 250p.
Toldi M, Juarez N, Dameda C & Majolo F. 2013. Biology of Neoseiulus californicus
feeding on two-spotted spider mite. Biotemas, 26 (2): 105-111.
Tommasini MG. 2003. Evaluation of Orius species for biological control of
Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae). Tesis
Wageningen University.
UNICEN. 2004. Cultivo de Frutilla: nuevas técnicas de cultivo y alternativas de
procesado i y iii gama. http://www.faa.unicen.edu.ar. (último acceso 5 de julio
de 2014).
Van Baal E, van Houten Y, Hoogerbrugge H & Bolckmans K. 2007. Side effect on
thrips of the spider mite predator Neoseiulus californicus. R & D Entomology,
Koppert Biological Systems. 18: 37-42.
van Lenteren J. 2008. IOBC Internet Book of Biological Control. Version 5, January
2008. Editor: J.C. van Lenteren Joop.vanLenteren@wur.nl (último acceso 2 de
junio de 2011).
van Lenteren J. 2011. The state of commercial augmentative biological control: plenty
of natural enemies, but a frustrating lack of uptake. BioControl DOI
10.1007/s10526-011-9395-1. Published online 28 July 2008.
Venzon M, Pallini A & Janssen A. 2001. Interactions Mediated by Predators in
Arthropod Food Webs. Neutropical Entomology 30(1): 1-9.
Waite M. 2012. New strategies to improve the efficiency of the biological control agent,
Orius insidiosus (Say), in greenhouse ornamental crops. The University of
Guelph. 134 pp.
Wu F, Guan Z, Whidden A. 2012. Strawberry industry overview and outlook.
University of Florida. 12 pp.
Wyman JA, Oatman ER, Voth V. 1979. Effects of varying twospotted spider mite
infestation levels on strawberry yield. Journal of Economic Entomology 72:
747-753.
Xu X, Borgemeister C & Poehling H. 2006. Interaction in the biological control of
western flower thrips Frankliniella occidentalis (Pergande) and two-spotted
spider mite Tetranychus urticae Koch by the predatory bud Orius insidiosus Say
on beans. Biological control, 36: 57-64.
Zambrano J. 2009. Evaluación de cuatro raciones de huevos de Sitotroga cerealella
como alimento de ninfas de Orius insidiosus (Say) (Hemiptera:Anthocoridae) y
dos sustratos vegetales (Ipomoea batata y Bidens pilosa) para la oviposición de
adultos en condiciones de laboratorio. Carrera de Ciencia y Producción
Agropecuaria. Zamorano, Honduras. 20 pp.
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